Роль серотонина и дофамина в регуляции обоняния и движения щупалец у виноградной улитки тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат биологических наук Рощин, Матвей Вадимович

• Рощин, Матвей Вадимович
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Рощин, Матвей Вадимович

СОДЕРЖАНИЕ

1. ВВЕДЕНИЕ

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

2.1. Обонятельная система виноградной улитки

2.1.1. Морфология периферического отдела обонятельной системы

2.1.2. Физиология периферического отдела обонятельной системы

2.1.3. Морфология центрального отдела обонятельной системы

2.1.4. Физиология центрального отдела обонятельной системы

2.2. Регуляция сокращения заднего щупальца

2.2.1. Роль движений щупалец в обонянии

2.2.2. Идентифицированный мотонейрон МтЦЗ

2.3. Распределение серотонинергических и дофаминергических нейронов в нервной системе виноградной улитки

2.3.1. Серотонинергические клетки в нервной системе улитки

2.3.2. Дофаминергические клетки в нервной системе улитки

2.4. Физиологические эффекты серотонинаи дофамина

2.4.1. Участие серотонина и дофамина в формировании поведения улитки

2.4.2. Действие серотонина на обонятельную систему улитки

2.4.3. Действие дофамина на обонятельную систему улитки

3. МЕТОДИКА

3.1. Животные и экспериментальные препараты

3.1.1. Животные

3.1.2. Приготовление экспериментальных препаратов

3.2. Регистрация электрофизиологических показателей

3.2.1. Экстраклеточная запись потенциалов действия в обонятельном нерве

3.2.2. Экстраклеточная запись суммарной электрической активности процеребрума

3.2.3. Внутриклеточная регистрация мембранного потенциала нейрона МтЦЗ

3.3. Предъявление запаха

3.3.1. Схема установки для подачи запахов

3.3.2. Предъявление запаха в электрофизиологических экспериментах

3.3.3. Подача запаха в экспериментах на поведении улиток

3.4. Добавление медиаторов и их предшественников

3.4.1 Вещества, использованные в электрофизиологических экспериментах

3.4.2 Вещества, использованные в экспериментах по регистрации поведения улиток

3.5. Схема эксперимента по регистрации поведения улиток

3.5.1. Опыты с регистрацией реакции на запахи и тактильную стимуляцию у интактных животных

3.5.2. Эксперименты по регистрации ответов на запахи у улиток с перерезанным обонятельным нервом

3.6. Обработка данных

3.6.1. Электрофизиологические эксперименты

3.6.2. Эксперименты по регистрации поведения улиток

4. РЕЗУЛЬТАТЫ

4.1. Изменение поведения улиток под действием предшественников серотонина и дофамина

4.1.1. Отдергивание щупальца в ответ на запах цинеола

4.1.2. Отдергивание щупальца в ответ на запах этилацетата

4.1.3. Изменение абсолютной длины щупалец и ответов на тактильную стимуляцию

4.1.4. Реакция отдергивания щупальца в ответ на запахи цинеола и этилацетата после перерезки обонятельного нерва

4.2. Изменение электрической активности в структурах обонятельной системы улиток под действием серотонина и дофамина

4.2.1 Изменение ответов на запах, регистрируемых в обонятельном

нерве, под действием серотонина и дофамина

4.2.2. Изменение спонтанных осцилляций суммарного электрического потенциала в процеребруме под действием дофамина

4.3. Изменение электрической активности мотонейрона МтЦЗ под действием серотонина, дофамина и их предшественников

4.3.1. Изменение спонтанной активности нейрона МтЦЗ под влиянием серотонина и дофамина

4.3.2. Изменение спонтанной активности нейрона МтЦЗ под влиянием предшественников серотонина и дофамина

4.3.3. Снижение ответа на запах в нейроне МтЦЗ под влиянием предшественника серотонина

4.3.4. Отсутствие изменений ответа на запах в нейроне МтЦЗ под влиянием предшественника дофамина

4.3.5. Действие серотонина и дофамина на изолированный нейрон МтЦЗ

5. ОБСУЖДЕНИЕ

5.1. Источники серотонинергической и дофаминергической иннервации обонятельной системы

5.2. Действие серотонина и дофамина на периферический обонятельный орган

5.3. Действие серотонина и дофамина на процеребрум

5.4. Регуляция длины задних щупалец за счет изменения концентрации серотонина и дофамина

5.4.1. Периферические механизмы регуляции длины заднего щупальца

5.4.2. Центральные механизмы регуляции длины заднего щупальца: нейрон МтЦЗ

5.5. Антагонистическое действие серотонина и дофамина на обонятельную систему и мотонейрон МтЦЗ как механизм изменения поведения улитки

6. ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль серотонина и дофамина в регуляции обоняния и движения щупалец у виноградной улитки»

1. ВВЕДЕНИЕ

Обоняние у виноградных улиток является основным способом получения информации об объектах окружающей среды, не контактирующих с поверхностью тела животного, так как у них отсутствует слух и слабо развито зрение (Зайцева, 1992; Chase and Tolloczko, 1993). Обонятельная система улиток сложно устроена и имеет сходную структуру организации с обонятельными системами насекомых и млекопитающих (Chase and Tolloczko, 1993; Firestein, 2001; Masse et al., 2009). Отростки обонятельных сенсорных нейронов улитки направляются в тентакулярный ганглий, нейроны которого связаны с центральным отделом обонятельной системы, процеребрумом, через обонятельный нерв (Chase and Tolloczko, 1993). В периферической (Inokuma et al., 2002; Ito. et al., 2003) и центральной части (Gelperin et al., 1993; Kleinfeld et al., 1994; Nikitin and Balaban, 2000; Samarova and Balaban, 2009) обонятельной системы наблюдаются изменения электрической активности в ответ на запахи, причем характер изменений зависит от биологического значения данного запаха и предшествующего обучения негативной или пищевой реакции на него.

Участки специализированного обонятельного эпителия располагаются на кончиках двух пар щупалец, причем за восприятие запахов, распространяемых с потоками воздуха, отвечают преимущественно задние щупальца (Chase, 1986). Они совершают непрерывные медленные сканирующие движения, которые позволяют воспринимать запахи в большем объеме окружающего пространства (Nikitin et al., 2005). В ответ на запах щупальце может отдергиваться и укорачиваться для предотвращения перенасыщения сенсорного органа молекулами запаха или для избавления от действия неприятного раздражителя. При сильном сокращении щупальца контакт обонятельного эпителия с воздушной средой прерывается (Chase, 1986; Nikitin et al., 2005; Nikitin et al., 2008). Таким образом, движения задних щупалец в ответ на запахи являются компонентом разных форм поведения

улитки - ориентировочно-исследовательского, пищедобывательного, оборонительного (Никитин и др., 2004; Chase, 1986).

Нейроны, контролирующие движения заднего щупальца, получают афферентные входы от периферического обонятельного органа (Захаров и др., 1982; Prescott et al., 1997), а также находятся под тормозным влиянием клеток процеребрума (Nikitin et al., 2005). Основной вклад (до 85%) в центральную регуляцию движений задних щупалец вносит гигантский идентифицированный мотонейрон МтЦЗ, частота импульсной активности в котором пропорциональна степени сокращения мускулатуры щупальца (Prescott et al., 1997). Интенсивность реакции отдергивания щупальца в ответ на запах поддается точной количественной оценке, а активность как сенсорных (Chase, 1981; Delaney et al., 1994; Nikitin and Balaban, 2000; Ito et al., 2003; Murakami et al., 2004), так и моторных структур (Prescott et al., 1997; Nikitin et al., 2005), вовлеченных в формирование данного поведенческого акта, может быть зарегистрирована на полуинтактном препарате, в том числе во время предъявления запахов. Таким образом, виноградная улитка представляет собой удобный объект для изучения поведения, вызванного обонятельными стимулами.

Роль серотонина и дофамина в нервной системе наземных моллюсков изучена достаточно подробно. Известно, что колебания концентраций серотонина и дофамина в нервной системе и тканях тела улиток наблюдаются при изменении общего уровня активности животного в зависимости от уровня влажности в окружающей среде (Hernadi et al., 2008b), а также при изменении степени насыщения (Hernadi et al., 2008а). Показано модуляторное воздействие этих медиаторов на нейронные системы, обеспечивающие оборонительное (Чистякова, 1989; Zakharov et al., 1995) и пищевое (Галанина и др., 1986) поведение виноградной улитки. В ряде работ на брюхоногих моллюсках было обнаружено, что повышение концентрации серотонина или дофамина приводит к скоординированным изменениям нейронной активности, которые понижают порог возникновения

определенной формы поведения, или непосредственно вызывают её. В качестве примеров можно привести активизацию ориентировочно-исследовательского поведения у прудовика Lymnaea stagnalis под влиянием предшественника серотонина (Дьяконова и Сахаров, 19946), проявление охотничьего поведения у хищного крылоногого моллюска Clione limacina при повышении концентрации серотонина (Kabotyanskii and Sakharov, 1991; Norekyan and Sutterlie, 1993) или запуск ритмических движений ротового аппарата у аплизии Aplysia californica (Kabotyanski, 2000) и слизня Limax maximus (Wieland and Gelperin, 1983) под действием дофамина.

Ранее были изучены эффекты серотонина и дофамина на электрическую активность центрального отдела обонятельной системы -процеребрума (Yamane et al., 1989; Gelperin et al., 1993; Rhines et al., 1993; Inoue et al., 2001), но эти данные получены на слизнях рода Limax, тогда как информации о воздействии медиаторов на процеребрум виноградной улитки найти не удалось. Сведения о влиянии серотонина на активность периферических обонятельных структур у слизней носят отрывочный характер (Inoue et al., 2004). Действие серотонина и дофамина на сокращение задних щупалец также остается малоизученным.

Можно предположить, что изменение уровней выделения серотонина и дофамина, связанное с состоянием улитки и внешними стимулами, модифицирует активность нейронов обонятельной системы и мотонейронов ретракции щупалец. Подобные эффекты медиаторов могли бы быть одним из механизмов выбора преобладающего в данный момент типа поведения улитки, например, пищедобывательного или оборонительного.

Цели и задачи исследования

Целью работы являлось сравнительное изучение вклада двух медиаторов, серотонина и дофамина, в регуляцию реакции на запах у виноградной улитки. Эксперименты по регистрации поведения животных сочетали с электрофизиологическими исследованиями на двух типах

препаратов нервной системы и задних щупалец улитки. Были поставлены следующие задачи:

1. Проанализировать изменения реакции отдергивания заднего щупальца в ответ на запах у свободно подвижных улиток после инъекции предшественников серотонина или дофамина.

2. Изучить, каким образом электрофизиологическая реакция на запах в периферической и центральной части обонятельной системы улитки и спонтанная осцилляторная активность центральной части обонятельной системы изменяются при повышении концентрации серотонина или дофамина.

3. Исследовать изменения электрической активности гигантского идентифицированного мотонейрона заднего щупальца МтЦЗ под действием серотонина, дофамина и их предшественников.

Положения, выносимые на защиту

1. Инъекции предшественников серотонина и дофамина, увеличивающие выделение соответствующего нейромедиатора, вызывают противоположно направленные изменения в поведении улиток: предшественник серотонина снижает амплитуду отдергивания заднего щупальца в ответ на аверсивный запах этилацетата, тогда как предшественник дофамина увеличивает амплитуду отдергивания щупальца в ответ на этот запах.

2. Увеличение концентрации серотонина или дофамина противоположным образом влияет на импульсную активность в обонятельном нерве и на мембранный потенциал мотонейрона МтЦЗ: серотонин уменьшает ответы на запах цинеола, регистрируемые в нерве, и гиперполяризует нейрон МтЦЗ, тогда как дофамин усиливает спонтанную активность и ответы на запах, регистрируемые в нерве, и повышает частоту потенциалов действия в нейроне МтЦЗ.

3. Изменения поведения улиток под действием серотонина и дофамина на обонятельную систему и нейрон МтЦЗ, предполагаемые на основании результатов опытов in vitro, совпадают с наблюдаемыми изменениями поведения свободно подвижных улиток после инъекции предшественников соответствующих медиаторов. Полученные результаты свидетельствуют, что в основе изменения ответов на запахи в экспериментах на свободно подвижных улитках лежит антагонистическое действие серотонина и дофамина на обонятельную систему и нейрон МтЦЗ.

Научная новизна

Зарегистрированы поведенческие реакции на запах на фоне повышенного выделения серотонина или дофамина в нервной системе виноградной улитки. Впервые изучены предполагаемые физиологические механизмы наблюдаемых изменений поведения на разных уровнях обонятельной системы и на уровне единичного нейрона, участвующего в контроле движений задних щупалец. Показаны противоположные изменения ответов на запах в периферической части обонятельной системы виноградной улитки под действием серотонина и дофамина. Продемонстрировано уменьшение амплитуды спонтанных осцилляций суммарного электрического потенциала в процеребруме виноградной улитки под действием дофамина. Изучены противоположные эффекты двух медиаторов на электрическую активность мотонейронов МтЦЗ, контролирующих движения задних щупалец.

Научно-практическая ценность работы

Полученные данные об изменениях в активности обонятельных структур и идентифицированного мотонейрона ретракции щупалец под действием серотонина и дофамина дополняют представления современной физиологии о нейронных механизмах формирования поведения в простых нервных системах беспозвоночных животных. В частности, результаты

исследования свидетельствуют, что увеличенное выделение определенного медиатора в нервной системе и периферических органах приводит к скоординированным изменениям их функционирования, вызывающим смену поведения животного. Полученные данные на примере виноградной улитки демонстрируют возможные механизмы формирования поведенческого ответа на запах в зависимости от состояния животного и условий окружающей среды.

Заключение диссертации по теме «Физиология», Рощин, Матвей Вадимович

6. выводы

1. Инъекция предшественника серотонина свободно подвижной улитке вызывает увеличение абсолютной длины щупалец и уменьшение амплитуды отдергивания заднего щупальца в ответ на аверсивный запах этилацетата или тактильную стимуляцию.

2. Введение предшественника дофамина приводит к снижению абсолютной длины щупалец и увеличению амплитуды реакции отдергивания заднего щупальца в ответ на предъявление нейтрального запаха цинеола и аверсивного запаха этилацетата.

3. Реакция отдергивания заднего щупальца в ответ на запах наблюдается у свободно подвижных животных после перерезки обонятельного нерва, что свидетельствует о наличии периферических механизмов контроля длины заднего щупальца.

4. Серотонин значительно снижает число потенциалов действия, регистрируемых в обонятельном нерве изолированного заднего щупальца, в ответ на предъявление запаха цинеола. Дофамин увеличивает частоту потенциалов действия в отсутствие стимуляции и во время ответа на запах цинеола.

5. Серотонин гиперполяризует мотонейрон МтЦЗ и резко снижает частоту потенциалов действия в клетке, тогда как дофамин вызывает противоположные изменения активности данного нейрона.

6. Предшественник серотонина вызывает слабое снижение частоты спонтанной импульсной активности нейрона МтЦЗ, при этом наблюдается уменьшение ответа на запах цинеола. Предшественник дофамина увеличивает частоту спонтанных потенциалов действия в нейроне МтЦЗ, но не изменяет реакцию на запах.

7. Изменения активности периферических обонятельных нейронов и мотонейрона МтЦЗ под действием серотонина и дофамина соответствуют изменениям в поведении свободно подвижных улиток после инъекции предшественников данных медиаторов. По-видимому, в основе изменения реакции отдергивания заднего щупальца улиток лежат механизмы, аналогичные наблюдавшимся in vitro эффектам серотонина и дофамина.

8. На основании полученных данных можно предположить, что влияние серотонина на физиологию обонятельной системы и мотонейрона мускулатуры заднего щупальца является частью комплексного действия серотонина, лежащего в основе повышения активности улиток, в частности, при поиске пищи голодными животными. Эффекты дофамина могут быть связаны с положением щупалец во время поедания пищи, а также с процессом перехода улитки в неактивное состояние при снижении влажности среды или при насыщении.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Рощин, Матвей Вадимович, 2012 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Балабан П.М., Рощин М.В., Коршунова Т.А. Двуликий оксид азота необходим и для стирания памяти, и для формирования памяти // Журн. высш. нервн. деят. 2011. Т. 61. №3. С. 274-280.

2. Галанина Г.Н., Захаров И.С., Максимова O.A., Балабан П.М. Роль гигантской серотонинсодержащей клетки церебрального ганглия виноградной улитки в организации пшцедобывательного поведения // Журн. высш. нервн. деят. 1986. Т. 36. №1. С. 110-115.

3. Дьяконова В.Е., Сахаров Д.А. Участие эндогенной опиоидной системы в регуляции пищевого и защитного поведения моллюска Lymnaea stagnalis II Журн. высш. нервн. деят. 1994. Т. 44. №2. С. 316-321.

4. Дьяконова В.Е., Сахаров Д.А. Нейротрансмиттерная основа поведения моллюска: управление выбором между ориентировочным и оборонительным ответом на предъявление незнакомого объекта // Журн. высш. нервн. деят. 1994. Т. 44. №3. С. 526-531.

5. Зайцева О.В. Структурная организация сенсорных систем улитки // Журн. высш. нервн. деят. 1992. Т. 42. №6. С. 1132-1149.

6. Зайцева О.В. Церебральные отделы хемосенсорных систем улитки: структурные основы межсенсорной интеграции // Журн. эволюц. биохимии и физиологии. 2000. Т. 36. №2. С. 147-153.

7. Захаров И.С. Оборонительное поведение виноградной улитки // Журн. высш. нерв. деят. 1992. Т. 42. № 6. С. 1156-1169.

8. Захаров И.С., Мац В.Н., Балабан П.М. Участие гигантского нейрона церебрального ганглия в управлении оборонительным поведением виноградной улитки // Нейрофизиология. 1982. Т. 14. №4. С. 353-358.

9. Иерусалимский В.Н., Захаров И.С., Балабан П.М. Сравнение серотонин- и дофаминергической нейронных систем у половозрелых и ювенильных наземных моллюсков Helix и Eobania II Журн. высш. нервн. деят. 1997. Т. 47. №3. С. 563-576.

10. Никитин Е.С., Захаров И.С., Балабан П.М. Регуляция длины щупальца улитки в зависимости от концентрации запаха // Журн. высш. нервн. деят. 2004. Т. 54. №5. С. 655-665.

11. Сахаров Д.А. Генеалогия нейронов. М.: Наука, 1974. 183 с.

12. Чистякова М.В. Роль дофамина и серотонина в модуляции оборонительного поведения виноградной улитки // Журн. высш. нервн. деят. 1989. Т. 39. №5. С. 941-948.

13. Balaban P.M. Cellular mechanisms of behavioral plasticity in terrestrial snail // Neurosci. Biobehav. Rew. 2002. V. 26. P. 597-630.

14. Bewick G.S., Price D.A., Cottrell G.A. The fast response mediated by the C3 motoneurone of Helix is not attributable to the contained FMRFamide // J. Exp. Biol. 1990. V. 48. P. 201-219.

15. Brunelli M., Castellucci V., Kandel E. R. Synaptic facilitation and behavioral sensitization in Aplysia: possible role of serotonin and cyclic AMP // Science. 1976. V. 194(4270). P. 1178-1181.

16. Chase R. Electrical responses of snail tentacle ganglion to stimulation of the epithelium with wind and odors // Сотр. Biochem. Physiol. 1981. V. 70A. P. 149-155.

17. Chase R., Kamil R. Neuronal elements in snail tentacles as revealed by horseradish peroxidase backfilling // J. Neurobiol. 1983. V. 14(1). P. 29-42.

18. Chase R. Responses to odor mapped in snail tentacle and brain by [14C]-2-deoxyglucose autoradiography // J. Neurosci. 1985. V. 5(11). P. 29302939.

19. Chase R. Lessons from snail tentacles // Chem. Senses. 1986. V. 11. P. 411-426.

20. Chase R., Tolloczko B. Synaptic glomeruli in the olfactory system of the snail, Achatina fulica II Cell Tissue Res. 1986. V. 246. P.567-573.

21. Chase R., Tolloczko B. Interganglionic dendrites constitute an output pathway from the procerebrum of the snail Achatina fulica И J. Сотр. Neurol. 1989. V. 283. P. 143-152

22. Chase R., Tolloczko B. Synaptic innervation of the giant cerebral neuron in sated and hungry snails // J. Comp. Neurol. 1992. V. 318(1). P. 93-102.

23. Chase R., Tolloczko B. Tracing neural pathways in snail olfaction: from the tip of the tentacles to the brain and beyond // Microsc. Res. Tech. 1993. V. 24. P. 214-230.

24. Chase R., Hall B. Nociceptive inputs to C3, a motoneuron of the tentacle withdrawal reflex in Helix aspersa II J. Comp. Physiol. A. 1996. V. 179. P. 809-818.

25. Chistopol'skii I.A., Sakharov D.A. Non-synaptic integration of the cell bodies of neurons into the central nervous system of the snail // Neurosci. Behav. Physiol. 2003. V. 33(3). P. 295-300.

26. Cooke I.R.C., Gelperin A. In vivo recordings of spontaneous and odor-modulated dynamics in the Limax olfactory lobe // J. Neurobiol. 2001. V.46. P. 126-141.

27. Cottrell G.A., Greenberg M.J., Price D.A. Differential effects of the molluscan neuropeptide FMRFamide and the related MET-enkephalin derivative YGGFMRFamide on the Helix tentacle retractor muscle // Comp. Biochem. Physiol. 1983. V. 75C. P. 373-375.

28. Cottrell G.A., Schot L.P.C., Dockray G.J. Identification and probable role of a single neurone containing the neuropeptide Helix FMRFamide // Nature. 1983. V. 304. P. 638-640.

29. Croll R.P., Voronezhskaya E.E., Hiripi L., Elekes K. Development of catecholaminergic neurons in the pond snail, Lymnaea stagnalis: II. Postembryonic development of central and peripheral cells // J. Comp. Neurol. 1999. V. 404. P. 297-309.

30. Dale B. Blood pressure and its hydraulic functions in Helix pomatia L. // J. Exp. Biol. 1973. V. 59. P. 477-490.

31. Delaney K.R., Gelperin A., Fee M.S., Flores J.A., Gervais R„ Tank D.W., Kleinfeld D. Waves and stimulus-modulated dynamics in an oscillating olfactory network // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994. V. 91. P. 669-673.

32. Dyakonova Y.E., Chistopolsky I.A., Dyakonova T.L., Vorontsov D.D., Sakharov D.A. Direct and decarboxylation-dependent effects of neurotransmitter precursors on firing of isolated monoaminergic neurons // J. Comp. Physiol. A. 2009. V. 195(6). P. 515-527.

33. Elekes K. Serotonin-immunoreactive varicosities in the cell body region and neural sheath of the snail, Helix pomatia, ganglia: an electron microscopic immunocytochemical study // Neuroscience. 1991. V. 42(2). P. 583591.

34. Elliott C.J.H., Susswein A J. Comparative neuroethology of feeding control in mollusks // J. Exp. Biol. 2002. V. 205. P. 877-896.

35. Ermentrout B., Flores J., Gelperin A. Minimal model of oscillations and waves in the Limax olfactory lobe with tests of the model's predictive power // J. Neurophysiol. 1998. V. 79(5). P. 2677-2689.

36. Fickbohm D.J., Spitzer N., Katz P.S. Pharmacological manipulation of serotonin levels in the nervous system of the opisthobranch mollusc Tritonia diomedea II Biol. Bull. 2005. V. 209(1). P. 67-74.

37. Firestein S. How the olfactory system makes sense of scents // Nature. 2001. V. 413(6852). P. 211-218.

38. Gelperin A. Oscillatory dynamics and information processing in olfactory systems // J. Exp. Biol. 1999. V. 202. P. 1855-1864.

39. Gelperin A., Rhines L.D., Flores J., Tank D.W. Coherent network oscillations by olfactory interneurons: modulation by endogenous amines // J. Neurophysiol. 1993. V. 69. P. 1930-1939.

40. Hernadi L., Elekes K. Topographic organization of serotonergic and dopaminergic neurons in the cerebral ganglia and their peripheral projection patterns in the head areas of the snail Helix pomatia II J. Comp. Neurol. 1999. V. 411. P. 274-287.

41. Hernadi L. Topographic organization of efferent neurons with different neurochemical characters in the cerebral ganglia of the snail Helix pomatia // Microsc. Res. Tech. 2000. V. 49(6). P. 521-533.

42. Hernadi L., Karpati L., Gyori J., Vehovszky A., Hiripi L. Humoral serotonin and dopamine modulate the feeding in the snail, Helix pomatia II Acta Biol. Hung. 2008. V. 59 Suppl. P. 39-46.

43. Hernadi L., Hiripi L., Gyori J., Szabo H., Vehovszky A. The terrestrial snail, Helix pomatia, adapts to environmental conditions by the modulation of central arousal // Acta Biol. Hung. 2008. V. 59 Suppl. P. 47-53.

44. Hernadi L., Vehovszky A., Hiripi L., Gyori J., Walker R.J. Neuroanatomical, immunocytochemical and physiological studies of the pharyngeal retractor muscle and its putative regulatory neurons playing a role in withdrawal and feeding in the snail, Helix pomatia II Cell Tissue Res. 2005. V. 321. P. 257-271.

45. Hiripi L., Salanki J. Seasonal and activity-dependent changes of the serotonin level in the C.N.S. and heart of the snail (Helix pomatia L.) // Comp. gen. Pharmac. 1973. V.4. P. 285-292.

46. Ierusalimsky V.N., Balaban P.M. Two morphological sub-systems within the olfactory organs of a terrestrial snail // Brain. Res. 2010. V. 1326. P. 6874.

47. Inokuma Y., Inoue T., Watanabe S., Kirino Y. Two types of network oscillations and their odor responses in the primary olfactory center of a terrestrial mollusk // J. Neurophysiol. 2002. V. 87. P. 3160-3164.

48. Inoue T., Watanabe S., Kirino Y. Serotonin and NO complementarily regulate generation of oscillatory activity in the olfactory CNS of a terrestrial mollusk // J. Neurophysiol. 2001. V. 85. P. 2634-2638.

49. Inoue T., Inokuma Y., Watanabe S., Kirino Y. In vitro study of odor-evoked behavior in a terrestrial mollusk // J. Neurophysiol. 2004. V. 91. P. 372381.

50. Inoue T., Murakami M., Watanabe S., Inokuma Y., Kirino Y. In vitro odor-aversion conditioning in a terrestrial mollusk // J. Neurophysiol. 2006. V. 95. P. 3898-3903.

51. Ito I., Watanabe S., Kimura T., Kirino Y., Ito E. Negative relationship between odor-induced spike activity and spontaneous oscillations in the primary olfactory system of the terrestrial slug Limax marginatus 11 Zool. Sci. 2003. V. 20(11). P. 1327-1335.

52. Kabotyanski E.A., Baxter D.A., Cushman S J., Byrne J.H. Modulation of fictive feeding by dopamine and serotonin in Aplysia II J. Neurophysiol. 2000. V. 83(1). P. 374-392.

53. Kabotyanskii E.A., Sakharov D.A. Neuronal correlates of the serotonin-dependent behavior of the pteropod mollusc Clione limacine II Neurosci. Behav. Physiol. 1991. V. 21(5). P. 422-435.

54. Kawahara S., Toda S., Suzuki Y., Watanabe S., Kirino Y. Comparative study of neural oscillation in the procerebrum of the terrestrial slugs Indiana bilineata and Limax marginatus II J. Exp. Biol. 1997. V. 200. P. 18511861.

55. Kerkut G.A., Sedden C.B., Walker R.J. The effect of DOPA, alpha-methyldopa and reserpine on the dopamine content of the brain of the snail, Helix aspersa II Comp. Biochem. Physiol. 1966. V. 18(4). P. 921-930.

56. Kiss T., Hiripi L., Papp N., Elekes K. Dopamine and serotonin receptors mediating contractions of the snail, Helix pomatia, salivary duct // Neuroscience. 2003. V. 116. P. 775-790.

57. Kleinfeld D., Delaney K.R., Fee M.S., Flores J.A., Tank D.W., Gelperin A. Dynamics of propagating waves in the olfactory network of a terrestrial mollusk: an electrical and optical study // J. Neurophysiol. 1994. V. 72. №3. P. 1402-1419.

58. Maksimova O.A., Bravarenko N.I., Balaban P.M. Two modulatory inputs exert reciprocal reinforcing effects on synaptic input of premotor interneurons for withdrawal in terrestrial snails // Learn. Mem. 1999. V. 6. P. 168176.

59. Masse N.Y., Turner G.C., Jefferis G.S. Olfactory information processing in Drosophila II Curr. Biol. 2009. V. 19(16). P. R700-713.

60. McCaman M.W., Ono J.K., McCaman R.E. 5-hydroxytryptamine measurements in molluscan ganglia and neurons using a modified radioenzymatic assay // J. Neurochem. 1984. V. 43(1). P. 91-99.

61. Murakami M., Watanabe S., Inoue T., Kirino Y. Odor-evoked responses in the olfactory center neurons in the terrestrial slug // J. Neurobiol. 2004. V. 58(3). P. 369-378.

62. Murphy A.D., Barker D.L., Loring J.F., Kater S.B. Sprouting and functional regeneration of an identified serotonergic neuron following axotomy // J. Neurobiol. 1985. V. 16. P. 137-151.

63. Nikitin E.S., Balaban P.M. Optical recording of odor-evoked responses in the olfactory brain of the naive and aversively trained terrestrial snails // Learn. Mem. 2000. V. 75. P. 422-432.

64. Nikitin E.S., Zakharov I.S., Samarova E.I., Kemenes G., Balaban P.M. Fine tuning of olfactory orientation behaviour by the interaction of oscillatory and single neuronal activity // Eur. J. Neurosci. 2005. V. 22. P. 2833-2844.

65. Nikitin E.S., Korshunova T.A., Zakharov I.S., Balaban P.M. Olfactory experience modifies the effect of odour on feeding behaviour in a goal-related manner // J. Comp. Physiol. A. 2008. V. 194(1). P. 19-26.

66. Norekyan T.P., Satterlie R. Neuronal analysis of hunting behavior of the pteropod mollusc Clione limacine II Neurosci. Behav. Physiol. 1993. V. 23(1). P.11-23.

67. Pavlova G. Effects of serotonin, dopamine and ergometrine on locomotion in the pulmonate mollusc Helix lucorum II J. Exp. Biol. 2001. V. 204. P. 1625-1633.

68. Pentreath V. and Cottrell G. Anatomy of an identified serotonin neurone studied by means of injection of tritiated 'transmitter' // Nature. 1974. V. 250 (5468). P. 655-658.

69. Petzold G.C., Hagiwara A, Murthy V.N. Serotonergic modulation of odor input to the mammalian olfactory bulb // Nat. Neurosci. 2009. V. 12(6). P. 784-793.

70. Prescott S.A., Gill N., Chase R. Neural circuit mediating tentacle withdrawal in Helix aspersa, with specific reference to the competence of the motor neuron C3 // J. Neurophysiol. 1997. V. 78. № 6. P. 2951-2965.

71. Ratte S., Chase R. Morphology of interneurons in the procerebrum of the snail Helix aspersa II J. Comp. Neurol. 1997. V. 384. P. 359-372.

72. Ratte S., Chase R. Synapse distribution of olfactory interneurons in the procerebrum of the snail Helix aspersa II J. Comp. Neurol. 2000. V. 417. P. 366-384.

73. Rhines L.D., Sokolove P.G., Flores J., Tank D.W., Gelperin A. Cultured olfactory interneurons from Limax maximus: optical and electrophysiological studies of transmitter-evoked responses // J. Neurophysiol. 1993. V. 69. №6. P. 1940-1947.

74. Sakharov D.A., Salanki J. Dopaminergic transmission of mechanosensory input to the Helix brain. An electrophysiological study of snail treated with 6-hydroxydopamine // Neurotransmitters. Comparative apects / Eds. Salanki J., Turpaev T.M. Budapest: Akad. Kiado, 1980. P. 359-384.

75. Sakharov D.A., Salanki J. Effects of dopamine antagonists on snail locomotion // Experientia. 1982. V. 38. P. 1090-1091.

76. Samarova E., Balaban P. Changes in frequency of spontaneous oscillations in procerebrum correlate to behavioural choice in terrestrial snails // Front. Cell. Neurosci. 2009. V. 3:8. P. 1-14.

77. S.-Rozsa K., Perenyi L. Chemical identification of the excitatory substance released in Helix heart during stimulation of the extracardial nerve // Comp. Biochem. Physiol. 1966. V. 19. P. 105-113.

78. Voronezhskaya E.E., Hiripi L., Elekes K., Croll R.P. Development of catecholaminergic neurons in the pond snail, Lymnaea stagnalis: I. Embryonic development of dopamine-containing neurons and dopamine-dependent behaviors // J. Com. Neurol. 1999. V. 404. P. 285-296.

79. Voss M. Neurophysiological and behavioral responses to olfactory stimuli in the snail Helix pomatia L. II Physiol. Res. 2000. V. 49(4). P. 463-469.

80. Wachowiak M. All in a sniff: olfaction as a model for active sensing // Neuron. 2011. V. 71. P. 962-973.

81. Watanabe S., Kawahara S., Kirino Y. Morphological characterization of the bursting and nonbursting neurones in the olfactory center of the terrestrial slug Limax marginatus II J. Exp. Biol. 1998. V. 201. P. 925-930.

82. Wieland S J., Gelperin A. Dopamine elicits feeding motor program in Limax maximus II J. Neurosci. 1983. V. 3(9). P. 1735-1745.

83. Yamane T., Oestreicher A.B., Gelperin A. Serotonin-stimulated biochemical events in the procerebrum of Limax II Cell. Mol. Biol. 1989. V. 9(4). P. 447-459.

84. Yeoman M.S., Pieneman A.W., Ferguson G.P., Ter Maat A., Benjamin P.R. Modulatory role for the serotonergic cerebral giant cells in the feeding system of the snail, Lymnaea. I. Fine wire recording in the intact animal and pharmacology // J.Neuropysiol. 1994. V. 72(3). P. 1357-1371.

85. Zakharov I.S., Ierusalimsky V.N., Balaban P.M. Pedal serotonergic neurons modulate the synaptic input of withdrawal interneurons of Helix II Invert. Neurosci. 1995. V. 1. P. 41-52.