Исследование физиолого-биохимических механизмов солевого стресса у тритикале на ранних этапах онтогенеза тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Жуков, Николай Николаевич

• Жуков, Николай Николаевич
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Жуков, Николай Николаевич

СОДЕРЖАНИЕ

Список использованных сокращений

Введение

ГЛАВА I. ОКИСЛИТЕЛЬНЫЙ СТРЕСС И ПРОБЛЕМА ЗАСОЛЕНИЯ

1.1. Образование активных форм кислорода и окислительный стресс растений в условиях засоления

1.2. Компоненты антиоксидантной системы растений в условиях солевого стресса

ГЛАВА И. ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Объект исследования

2.2. Методы исследования

2.2.1. Растительный материал и условия выращивания

2.2.2. Определение содержания пероксида водорода

2.2.3. Определение активности перекисного окисления липидов

2.2.4 Определение содержания фотосинтетических пигментов

2.2.5. Определение устьичной проводимости, интенсивности фотосинтеза, транспирации

2.2.6. Определение скорости восстановления ДХФИФ

2.2.7. Определение показателей водного обмена растительных тканей (содержание воды и осмотический потенциал)

2.2.8. Определение содержания свободного пролина

2.2.9. Определение активности каталазы

2.2.10. Определение активности гваяколовой пероксидазы

2.2.11. Определение активности аскорбатпероксидазы

2.2.12. Определение содержания ионов Na+ и СГ

ГЛАВА III. ИССЛЕДОВАНИЕ ВОДНОГО ОБМЕНА ТРИТИКАЛЕ В

УСЛОВИЯХ ЗАСОЛЕНИЯ

3.1. Содержание воды и показатели водного обмена

3.2. Накопление ионов натрия, хлора и пролина в органах тритикале

ГЛАВА IV. ИССЛЕДОВАНИЕ ПАРАМЕТРОВ ФОТОСИНТЕЗА В УСЛОВИЯХ ЗАСОЛЕНИЯ

4.1. Функциональное состояние фотосинтетического аппарата

тритикале

4.2 . Изменение содержания фотосинтетических пигментов в побегах

тритикале

Глава V. СОСТОЯНИЕ ПРО/АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ ТРИТИКАЛЕ НА ФОНЕ ШО-ЗАСОЛЕНИЯ

5.1. Образование пероксида водорода в условиях солевого

стресса

5.2 Влияние хлоридного засоления на перекисное окисление липидов в органах тритикале

5.3. Исследование активности ферментов антиоксидантной системы тритикале в условиях ЫаС1-стресса

5.3.1. Динамика активности аскорбатпероксидазы под действием хлоридного засоления

5.3.2. Динамика активности гваяколовой пероксидазы в органах тритикале

5.3.3. Активность катал азы в органах тритикале

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИЙ

АК - аскорбиновая кислота;

АФК - активные формы кислорода;

АОС - антиоксидантная система;

ДГА - дегидроаскорбиновая кислота;

2,6-ДХФИФ - 2,6-дихлорфенолиндофенол.

Кар - каротиноиды;

КАТ - каталаза;

МДА - малоновый диальдегид;

ПО - пероксидаза;

ПОЛ - перекисное окисление липидов; ПР - пролин;

СК - салициловая кислота; СОД - супероксиддисмутаза; ТХУ - трихлоруксусная кислота; ФС I - фотосистема I; ФС II - фотосистема II; Хл - хлорофилл;

08Н (ГЛ) — глутатион восстановленный; вББИ - глутатион окисленный; ГР - глутатионредуктаза

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Исследование физиолого-биохимических механизмов солевого стресса у тритикале на ранних этапах онтогенеза»

ВВЕДЕНИЕ

Проблема адаптации растений к меняющимся условиям среды находится в центре внимания современной физиологии и биохимии. В ее основе лежат механизмы, во многом определяемые образованием активных форм кислорода - своеобразных сигналов, запускающих работу антиоксидантных систем. Одним из негативных факторов среды является засоление почв - важная сельскохозяйственная проблема, приводящая к снижению площадей возделывания растений. По данным Минсельхоза РФ на 2010 год засоленные почвы составляли 7-13% площадей сельскохозяйственных угодий нашей страны, а солонцовые - 11-13%. По прогнозам к 2050 г значительному засолению могут подвергнуться более 50% возделываемых территорий (Кошкин, 2010).

Большинство важнейших сельскохозяйственных культур чувствительны к действию засоления (Балнокин и др., 2005). В условиях повышенной концентрации ионов Na+ и СГ в корнеобитаемом слое ингибируется рост и развитие растений, нарушается их водный статус, ионный гомеостаз и т.д. (Flowers, 2004). Изменение активности ряда физиологических процессов, проявляющееся в условиях засоления, сопровождается структурно-функциональными изменениями

фотосинтетического аппарата, дыхательного газообмена (Meneguzzo, 1999).

На протяжении долгого времени адаптацию растений к засолению рассматривали через призму регуляторных механизмов поддержания ионного и осмотического гомеостаза (Веселов и др., 2007). В метаболизме

клеток, подверженных действию стрессора, изменяется работа ионно-транспортных систем, происходит накопление осмолитов и осмопротекторов: пролина, аланина, бетаина, маннитола и др. (Балнокин, 2005). Повышенная концентрация NaCl в среде приводит к окислительному стрессу, сопряженному с избыточной генерацией активных форм кислорода (АФК), в том числе наиболее стабильного (время жизни около 1 мс) и способного диффундировать от места образования - пероксида водорода (Mittler, 2002). В результате активной генерации АФК в клетках может произойти окисление белков, липидов, углеводов, повреждения ДНК и РНК, дезорганизация цитоскелета (Finkel, Holbrook, 2000; Scandalios, 2002; Колупаев, 2007). И тогда окислительный стресс можно рассматривать как нарушение внутриклеточного баланса между про/антиоксидантными системами, а устойчивость к окислительному стрессу следует рассматривать в качестве компонента солеустойчивости (Ху, Лиу, 2008).

Высокая чувствительность большинства сельскохозяйственных культур к действию засоления обусловливает актуальность исследований в этом направлении. В последнее десятилетие значительно выросло число публикаций, касающихся выяснения механизмов адаптации растительных организмов, позволяющих им выживать в условиях засоленной среды (Балнокин и др., 2004; Балнокин и др., 2005; Мохамед и др., 2006; Орлова и др., 2009). При этом в научной литературе недостаточно сведений о комплексе реакций, проявляющихся на уровне различных физиологических процессов, определяющих продуктивность сельскохозяйственных растений (фотосинтез, водный обмен, про/антиоксидантная система и некоторые другие), а имеющиеся сведения разрознены и неоднозначны (Костюк и др., 1994; Леонова и др., 2005).

Выбор тритикале (x-Triticosecale Wittm. & A. Camus) в качестве объекта исследований обусловлен её высоким адаптационным потенциалом к неблагоприятным факторам внешней среды, в том числе к условиям засоленных и засушливых земель.

Цель и задачи исследования. Целью работы являлось изучение особенностей развития солевого стресса и индукции защитных реакций растений тритикале на ранних этапах онтогенеза в условиях натрий-хлоридного засоления.

Для достижения поставленной цели решали следующие задачи:

• исследовать динамику показателей водного обмена и особенности накопления неорганических ионов и пролина в тканях тритикале при засолении;

• изучить функциональное состояние фотосинтетического аппарата тритикале в условиях натрий-хлоридного засоления;

• исследовать динамику ЫаО-индуцированного образования пероксида водорода и интенсивности перекисного окисления липидов в органах тритикале;

• изучить ферментативную составляющую антиоксидантной системы разложения пероксида водорода (аскорбатпероксидаза, гваяколовая пероксидаза, каталаза) в органах тритикале в условиях солевого стресса.

Положения, выносимые на защиту:

1. Механизмы регуляции устьичной транспирации способствуют поддержанию относительно стабильного уровня оводненности тканей и предотвращению активного транспорта токсичных ионов и СГ) внутрь растения с транспирационным потоком до 48 часов экспозиции тритикале на солесодержащей среде.

2. Аккумуляция неорганических ионов и пролина после 48 часов экспозиции в среде с повышенным содержанием ЫаС1 происходит преимущественно в тканях побега.

3. Повышенное содержание ионов Ыа+ и СГ в среде приводит к изменению интенсивности фотосинтеза, количества и соотношения

фотосинтетических пигментов (хлорофиллов и каротиноидов), изменению скорости восстановления ДХФИФ, временная динамика величин которых отражает двухфазный характер ответа растений на действие солевого стресса.

4. Присутствие хлорида натрия в среде инициирует развитие в корнях и побегах тритикале окислительного стресса, выражающегося в:

• генерации избыточных количеств пероксида водорода;

• интенсификации процессов перекисного окисления;

• изменении активности антиоксидантных ферментов

(аскорбатпероксидаза, гваяколовая пероксидаза, каталаза).

Научная новизна. Впервые проведено комплексное исследование физиолого-биохимических механизмов проявлений солевого стресса и ответных реакций у тритикале на ранних этапах онтогенеза. Поступление и накопление неорганических ионов, а также синтез пролина в условиях хлоридного засоления происходят преимущественно в тканях побегов в фазу адаптации. Показано, что в побегах и корнях тритикале происходят КаС1-индуцированные изменения уровня пероксида водорода, интенсивности процессов перекисного окисления липидов и активности антиоксидантных ферментов (аскорбатпероксидазы, гваяколовой пероксидазы и каталазы). Показано, что стрессовый ответ тритикале на продолжающееся засоление носит двухфазный характер, включающий фазу стресс-реакции (до 12-24 часа) и фазу адаптации (48-72 часа).

Теоретическое значение. Материалы диссертационного исследования дополняют и расширяют современное понимание механизмов, лежащих в основе устойчивости живых организмов. В частности, полученные данные могут быть использованы при разработке агротехнических, селекционно-генетических методов повышения устойчивости растений к солевому стрессу

с использованием новых фундаментальных знаний о механизмах солеустойчивости.

Практическая значимость. Полученные результаты важны для понимания принципов регуляции водного обмена, фотосинтеза и функционирования про/антиоксидантной системы, взаимодействия этих процессов в обеспечении жизнедеятельности растений в условиях солевого стресса. Изученные характеристики (содержание и соотношение фотосинтетических пигментов, величина ПОЛ, компоненты антиоксидантной системы, показатели водного обмена и фотосинтеза) могут быть использованы при определении устойчивости других видов и сортов сельскохозяйственных растений в условиях хлоридного засоления.

Представленные в диссертационной работе результаты используются в учебном процессе факультета естественных наук ФГБОУ ВПО «Тульский государственный педагогический университет им. Л.Н. Толстого» в курсах лекций: «Физиология растений», «Экология растений», «Биохимия и основы биорегуляции организмов».

Публикации и апробация работы. По теме диссертации опубликовано 13 работ, из них 4 статьи в журналах, рекомендованных ВАК. Результаты работы докладывались на международных, всероссийских и региональных конференциях: III международной научно-практической конференции «Достижения молодых учёных в развитии инновационных процессов в экономике, науке, образовании» (Брянск, 2011 г.); V региональной научно-практической конференции аспирантов, соискателей и молодых ученых «Исследовательский потенциал молодых ученых: взгляд в будущее» (Тула,2011 г.); Международной научно-практической конференции «Современная наука: тенденции развития» (Краснодар, 2012); III Международной научно-практической конференции «Проблемы современной биологии» (Москва, 2012); Международной Пущинской школе-

конференции молодых ученых. «Биология - наука 21 века» (Пущино, 2012); VIII Всероссийской научно-практической конференции аспирантов, соискателей и молодых ученых «Исследовательский потенциал молодых ученых: взгляд в будущее» (Тула, 2012); Международной летней экологической школе MOSES-2012 (Москва, 2012).

Глава 1. ОКИСЛИТЕЛЬНЫЙ СТРЕСС И ПРОБЛЕМА ЗАСОЛЕНИЯ

1.1 Образование активных форм кислорода и окислительный стресс растений в условиях засоления

Познание механизмов устойчивости растений к неблагоприятным факторам окружающей среды в последнее время вошло в число наиболее актуальных проблем современной физиологии и биохимии растений. Растительный организм легко уязвим к действию различных факторов, которые могут выступать в роли стрессоров. В естественных и искусственных условиях растения испытывают влияние факторов среды, которые постоянно изменяются. Характер таких изменений нередко достигает опасных амплитуд. Неблагоприятные факторы оказывают на растительный организм двойной эффект: повреждающий и раздражающий (Урманцев, Гудсков, 1986). Вероятно, именно из-за этого существует неоднозначность в толковании таких базовых понятий в физиологии стресса и адаптации растений, как «стресс», «стрессовая реакция», «адаптационный синдром». Неопределенность с применением термина «стресс» повлекла за собой дискуссию, которая длится несколько десятилетий (Веселовский и др., 1993; Heiser, Elstner, 1998). До сих пор нет единого мнения, следует ли считать стресс проявлением адаптационного акта клетки (организма) или, напротив, адаптационные перестройки в клетке направлены на защиту от стресса; какие изменения на клеточном уровне и целого организма являются

признаками стресса, а какие отображают нормальную физиологическую реакцию.

В настоящее время большинство исследователей считает, что стресс-реакция выполняет оперативную кратковременную защиту растительного организма от гибели в неблагоприятных условиях, а также инициирует формирование или мобилизацию механизмов специализированной адаптации (Кузнецов, 2001; Пятыгин, 2008).

Большинство стрессовых реакций относят к неспецифическим, поскольку они мало зависят от природы стрессора. В противоположность им реакции, обеспечивающие долговременную адаптацию, большей частью оказываются зависимыми от характера неблагоприятного фактора.

К неспецифическим (стрессовым в узком понимании слова) относятся следующие реакции:

- снижение тотальной интенсивности синтетических процессов;

повышение активности гидролитических ферментов, обусловливающее усиление катаболизма биополимеров;

- появление физиологически активных (сигнальных) продуктов катаболизма;

- усиление образования активных форм кислорода (АФК) и активация перекисного окисления липидов (ПОЛ);

- повышение проницаемости и деполяризация мембран;

- выход Са2+ в цитозоль;

- закисление цитоплазмы;

- выход ионов калия из клетки;

- активация образования гормонов стресса и гормоноподобных соединений этилена, абсцизовой, жасмоновой и салициловой кислот;

- синтез стрессовых белков;

- торможение деления и роста клеток и пр. (Мелехов, 1985; Блехман, Шеламова, 1992; Тарчевский, 1993; Bohnert et al., 1995; Dixon, Paiva, 1995; Лукаткин, 2002; Пятыгин, 2008).

Таким образом, физиологическое значение стрессовых реакций заключается, прежде всего, в активации работы сигнальных систем, а многие из стрессовых метаболитов являются посредниками, участвующими в обеспечении трансдукции сигнала, вызванного неблагоприятным фактором, в геном.

В основном состоянии молекулярный кислород представляет собой относительно стабильную молекулу, спонтанно не реагирующую с различными макромолекулами. Это объясняется его электронной конфигурацией: основная форма кислорода в атмосфере находится в триплетном состоянии. Однако аэробные организмы сталкиваются с постоянной опасностью, связанной с тем, что многие процессы с участием молекулярного кислорода сопровождаются образованием так называемых активных форм кислорода, АФК (ROS, Reactive Oxygen Species), обладающих чрезвычайно высокой реакционной способностью (Cadwell, Bailare, Bornman, Flint, Bjorn, 2003). Термин «активные формы кислорода» означает совокупность взаимопревращающихся реакционноспособных форм кислорода, большинство из которых имеет короткое время существования (Колупаев, Карпец, 2010). Явление устойчивого увеличения содержания АФК в клетках живых организмов называют окислительным стрессом (Кения и др., 1993). Самые разнообразные неблагоприятные влияния, в том числе противоположные по характеру действия, вызывают различное по продолжительности увеличение содержания АФК во многих компартментах растительных клеток. Это - засуха и засоление среды (Loggini et al., 1999; Zhu, 2001; Heckathorn, 2001; Brankova et al., 2005), низкие (Prasad et al., 1995;) и высокие (Dat et al., 1998; 2000) температуры, действие тяжелых металлов (Dat et al., 1998; 2000), УФ радиации (Murphy, Huerta, 1990; Surplus et al., 1998), загрязнение воздуха (Kongasjarvi et al., 1994) и т.д. АФК вызывают окислительные повреждения белков, что проявляется в окислении -SH групп, FeS-центров ферментов, фрагментации пептидных цепей, повышении чувствительности белков к действию протеаз (Finkel, Holbrook, 2000;

Лукаткин, 2002; Scandalios, 2002). АФК способны непосредственно взаимодействовать с ДНК, вызывая повреждение азотистых оснований, дезоксирибозы и появление новых ковалентных связей (сшивок) (Пескин, 1997). Возможно также непрямое действие АФК на ДНК, например, связанное с активацией нуклеаз под действием кальция, выход которого из разных клеточных компартментов в цитозоль вызывают АФК (Пескин, 1997).

Одними из основных мишеней действия АФК являются липиды. АФК способны инициировать перекисное окисление липидов (ПОЛ). Главные эффекты ПОЛ включают в себя окисление ненасыщенных жирных кислот мембран и взаимодействие продуктов ПОЛ с белковыми молекулами мембран (Лукаткин, 2002).

В настоящее время к числу АФК относят производные кислорода радикальной природы (супероксид-радикал (анион-радикал) 02'-, гидроперекисный радикал Н02., гидроксил-радикал НО*), а также его реактивные производные (перекись водорода Н2О2, синглетный кислород Юг и пероксинитрит) (Колупаев,2003, Scandalios,2002, Van Breusegem,1999).

Супероксидный радикал образуется в электрон-транспортных цепях хлоропластов и митохондрий (Mittler, 2002). Этот процесс усиливается при уменьшенном расходе восстановителя - НАДФН (Mikolajczyk et al., 2000). Установлено, что генерация Ог'- может происходить внутри тилакоидной мембраны. Пероксид водорода может образовываться как результат дисмутации супероксида вне (Apel, Hirt, 2004) либо внутри (Мубаракшина и др., 2006) тилакоидной мембраны. Мощным источником супероксидного радикала может быть плазмалемма, где локализована НАДФН-оксидаза (Mittler, 2002; Scandalios, 2002; Sagi, Fluhr, 2006). Этот фермент выделен из разных видов растений, показано существование его различных молекулярных форм (Ito et al., 1999). Кроме того, в образовании супероксидного радикала могут принимать участие пероксидазы (при наличии избытка восстановителей), ксантиноксидаза и другие ферменты,

локализованные преимущественно в апопласте и пероксисомах (Mittler, 2002).

К важным центрам внутриклеточного формирования АФК относятся пероксисомы. Как митохондрии и хлоропласты, в ходе нормального метаболизма они генерируют супероксид и пероксид водорода (Del Rio et al., 2002).

Синглетный кислород (Юг) образуется в хлоропластах в результате взаимодействия молекулярного кислорода с хлорофиллом, возбужденным квантом света и находящимся в триплетном состоянии. Энергия, необходимая для этого перехода, составляет примерно 22 ккал/моль. В результате поглощения избыточной энергии (что часто имеет место в реальных условиях) происходит обращение спина одного электрона и формирование синглетного кислорода (Blokhina, Virolainen, Fagerstedt, 2003).

В последнее время появились сведения, что в процессе генерации АФК, наряду с внеклеточными формами пероксидаз, могут принимать участие как своеобразные кофакторы процесса салициловая кислота, моноамины и хитоолигосахариды. Показано, что пероксидазы растений способны окислять эти соединения в присутствии Н2О2, образуя в итоге соответствующие виды радикалов, в частности, свободный радикал салициловой кислоты (Kawano,

2003). Увеличение содержания салициловой кислоты у растений риса зарегистрировано при солевом стрессе (Sawada et al., 2004). При этом происходило повышение активности 2-гидроксилазы бензойной кислоты -фермента, катализирующего последнюю реакцию фенилпропаноидного пути синтеза салициловой кислоты. С помощью экзогенной салициловой кислоты удалось индуцировать устойчивость растений к осмотическому и солевому стрессам. Салициловая кислота повышала засухоустойчивость проростков пшеницы (Singh, Usha, 2003; Agarval et al., 2005), огурца, тыквы (Huang et al.,

2004), растений томата, фасоли (Senaratna et al., 2003). Установлено, что предпосевная обработка зерна пшеницы салициловой кислотой способствовала снижению потерь воды и уменьшению проницаемости

клеточных мембран при действии водного дефицита (Маменко, 2008). Также показано положительное влияние экзогенной салициловой кислоты на растения риса (Ma J. et al., 2006), огурца (She et al., 2002), одуванчика (Yang, Zhang, 2006) в условиях засоления, при действии на проростки пшеницы потенциально летального солевого стресса (Колупаев, 2007).

Гидроксильный радикал - наиболее реакционноспособная АФК (время существования - 10 не). Появление гидроксильного радикала в биологических системах связывают прежде всего с неферментативными реакциями Хабера-Вейсса и Фентона (Лукаткин, 2002). Первая происходит медленно:

н2о2 + о2'~ о2+ОН'+ОРГ.

Более мощным неферментативным механизмом образования гидроксильного радикала является реакция Фентона, в которой кроме пероксида водорода принимают участие металлы с переменной степенью окисления (железо и медь):

Н202 + Fe2+ (Cu+) Fe3+ (Cu2+) + ОН' + ОН".

02- + Fe3+ (Cu2+) Fe2+ (Cu+) + 02.

Образование ОН' происходит также при взаимодействии пероксида водорода с ферредоксином, убихиноном и при радиолизе воды (Мерзляк, 1989).

Пероксид водорода относится к относительно стабильным АФК и образуется за счет дисмутации 02'~. Этот процесс может происходить спонтанно, но в клетках он чаще катализируется супероксиддисмутазой (СОД), что значительно ускоряет его (Гамалей, Клюбин, 1996).

Синглетный кислород '02 генерируется при изменении спина одного из электронов. Это одна из наиболее реакционноспособных форм АФК. Появление '02 происходит в основном в фотоиндуцируемых реакциях при участии хлорофилла, порфиринов, флавинов. В частности, показано, что одним из главных участников генерации синглетного кислорода хлоропластами является Mg-протопорфирин IX. Его роль в АФК -

сигналинге показана в экспериментах с мутантами арабидопсиса, дефектными по синтезу этого соединения (Galvez-Valdivieso, Mullineaux, 2010). Образование синглетного кислорода возможно также в реакции дисмутации супероксида (Лукаткин, 2002).

В настоящее время мало известно о специфичной сигнальной функции той или иной активной формы кислорода. При этом не вызывает сомнений невозможность выполнения сигнальных функций гидроксильным радикалом, что связано с чрезвычайно малым временем его жизни (10"9 с) и радиусом диффузии (100 Á). Аналогичные обстоятельства также свидетельствуют об отсутствии значительной роли супероксидного анион-радикала в этом процессе. Несмотря на присутствие данной активной формы кислорода практически во всех клеточных компартментах, а также на её способность к диффузии по анионным каналам через плазматические мембраны, время жизни анион-радикала составляет всего 10"6 с, а радиус диффузии - 0,3 мкм. Тем не менее, как утверждает Колупаев (Колупаев, 2010) не исключено, что Ог.- может иметь "свои" сенсоры, которые выполняют регуляторную роль.

Кроме того, следует учитывать экспериментальные данные и теоретические обоснования того, что перекись водорода может оказывать прямое стимулирующее действие на рост растений, а также являться важным (если не главным) источником кислорода в ходе световых реакций фотосинтеза (Колупаев, 2010).

Таким образом, активные формы кислорода выполняют ряд важных физиологических функций в клетке. При этом их образование, степень оказываемого воздействия на физиолого-биохимические реакции и нейтрализация обусловлены биологическими процессами и могут регулироваться действием необходимых для жизни факторов или агентов

Усиленное образование активных форм кислорода является одной из наименее специфических реакций растений на действие биотических и абиотических стрессоров. В то же время разные по природе неблагоприятные факторы, в том числе противоположные по характеру действия, вызывают

различное по продолжительности увеличение содержания АФК во многих компартментах растительных клеток, в результате чего происходит нарушение многих физиолого-биохимических процессов.

1.2 Компоненты антиоксидантной системы растений в условиях солевого стресса

Несмотря на имеющиеся в литературе сведения о физиологической роли образующихся в растительной клетке АФК, следует понимать, что их избыточная генерация может привести клетку к неминуемой гибели. Однако в норме этого не происходит, что объясняется наличием пула большой группы энзимов и неэнзиматических соединений, проявляющих антиоксидантные свойства и обезвреживающих реактивные производные молекулярного кислорода без образования каких-либо других токсичных веществ.

Солевой стресс, как и другие абиотические факторы, приводит к многократному увеличению в клетках уровня активных форм кислорода, таких как супероксид (Ог*-), перекись водорода (Н202) и гидроксильный радикал (НО») (Полесская и др., 2006, Meneguzzo, 1999, Mitteler, 1999). Этот эффект может быть связан не только с прямым влиянием соли на биохимические и фотохимические процессы, но и со снижением устьичной проводимости для углекислого газа (Steduto, Albrizio и др., 2000).

Ферментативная антиоксидантная система

В нейтрализации АФК принимают участие высокомолекулярные ферменты-антиоксиданты, среди которых важнейшую роль играют каталаза, супероксиддисмутаза, пероксидазы, ферменты аскорбат-глутатионового цикла (Меньшикова, Зенков, 1993; Mittler, 2002).

Супероксиддисмутаза

Супероксиддисмутаза (СОД; КФ 1.15.1.1) была обнаружена в конце 1930-х годов Манном и Кейлином как медьсодержащий белок. В 1970-е годы из Escherichia coli были выделены ферменты с аналогичной функцией, но

вместо ионов меди и цинка в активном центре они содержали ионы железа (Yost, Fridovich, 1973) или марганца (Keele et al., 1970). Таким образом, кроме Си2пСОД обнаружилось существование еще двух изоформ СОД - МпСОД и РеСОД. Дальнейшие исследования показали присутствие СОД в клетках живых организмов разного уровня организации: растений, человека, животных, микроорганизмов - грибов, бактерий (Бараненко, 2006).

Молекула Си2пСОД является димером, состоящим из двух равного размера субъединиц, связанных нековал ентно; молекулярная масса изоформы колеблется в пределах 32-34 кДа (McCord, Fridovich, 1969; Beauchamp, Fridovich, 1973). Отличительной особенностью растительной СОД является множественность изозимов разных форм СОД. Так, в клетках листьев кукурузы обнаружено 9 изозимов СОД: 4 Сг^пСОД в цитоплазме, 1 Си2пСОД в хлоропластах и 4 МпСОД в митохондриях (Zhu, Scandalios, 1994). Причем количество изозимов колеблется от одного вида растений к другому (Scandalios, 1997; Lee et al, 2001).

СОД присутствует в клетках растений там, где происходят окислительно-восстановительные процессы, т. е. практически во всех ее компартментах, а также в апопласте. Сравнение данных о локализации разных форм СОД показывает, что наиболее изобильной в клетках растений является Си2пСОД. Она обнаружена во всех внутриклеточных компартментах - в цитозоле (Hernandez et al., 1999; Hurst et al., 2002), хлоропластах (Ogawa et al., 1995; Hernandez et al., 1999), митохондриях (Kuzniak, Slkodowska, 2004), пероксисомах (Corpas et al., 1998), а также в апопласте (Ogawa et al., 1997). МпСОД расположена в митохондриях (Kuzniak, Slkodowska, 2004) и пероксисомах (Palma et al., 1998), а БеСОД - в хлоропластах (Navari-Izzo et al., 1998; Gomez et al., 2004) и цитоплазме клубеньков некоторых бобовых (Moran et al., 2003).

Выделены и изучены гены, кодирующие различные изоформы СОД в клетках кукурузы (Scandalios, 1997), табака (Van Camp et al., 1996), риса (Kaminaka et al., 1999; Lee et al., 2001), Arabidopsis (Kleibenstein et al., 1998) и

др. В частности, в листьях кукурузы изоформы СОД кодируются 9 неаллельными генами: 4 генами цитозольной формы Си2пС0Д (Sod-2, Sod-4, Sod-4A и Sod-5), 4 - митохондриальной МпСОД (Sod-3.1, Sod-3.2, Sod-З.З и Sod-3.4) и 1 геном хлоропластной Си2пС0Д (Zhu, Scandalios, 1994; Scandalios, 1997).

Все три изоформы фермента объединяет общая функция - дисмутация супероксидных радикалов. Как было показано выше, супероксиддисмутаза катализирует реакцию диспропорционирования супероксидных радикалов до молекулярного кислорода и перекиси водорода (Ogawa et al., 1996). Asada объясняет механизм действия фермента последовательным восстановлением и окислением анион-радикалами металла активного центра фермента (Asada, 1996):

СОД-Меп+ + 02*~ СОД-Ме(п",)+ + 02,

СОД-Ме(п_,)+ +02" + 2^ СОД-Меп+ + Н202.

Таким образом, в результате дисмутации супероксид-радикалов под действием изоформ СОД происходит образование перекиси водорода, стабильной и токсичной АФК, способной привести к деструкции клеточного содержимого. В связи с этим необходимым звеном антиоксидантной защиты растений является группа ферментов, ликвидирующих перекись водорода (каталаза и пероксидаза).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Жуков, Николай Николаевич, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Акимова Г.П., Соколова М.Г., Нечаева Л.В., Лузова Г.Б., Сидорова К.К. Роль пероксидазы во взаимодействиях растений гороха с Rhizobium // Агрохимия. - 2002. - № 12. - С. 37-41.

2. Балахнина Т.П., Кособрюхов A.A., Иванов A.A., Креславский В.Д. Влияние кадмия на С02-газообмен, переменную флуоресценцию хлорофилла и уровень антиоксидантных ферментов в листьях гороха // Физиология растений. - 2005. - Т. 52. - С. 21-27.

3. Балнокин Ю.В., Котов A.A., Мясоедов H.A., Хайлова Г.Ф., Куркова Е.Б., Луньков Р.В., Котова Л.М. Участие дальнего транспорта Na+ в поддержании градиента водного потенциала в системе среда-корень-лист у галофита Sueada altissima // Физиология растений. - 2005. - Т. 52. -N4.-C. 549-557.

4. Бараненко В.В. Супероксиддисмутаза в клетках растений // Цитология. - 2006. - Т. 48. - № 6. - С. 465-474.

5. Бакулина Е.А. Исследование антиоксидантной роли пролина у галофитов и участие АФК в регуляции его биосинтеза: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - Москва, 2010. - 27 с.

6. Балахнина Т.И., Кособрюхов A.A., Иванов A.A., Креславский В.Д. Влияние кадмия на С02-газообмен, переменную флуоресценцию хлорофилла и уровень антиоксидантных ферментов в листьях гороха // Физиология растений. - 2005. - Т. 52. - № 1. - С. 21-27.

7. Барабой В.А., Сутковой Д.А. Окислительно-антиоксидантный гомеостаз в норме и при патологии. - Киев: Наук, думка, 1997. - 420 с.

8. Беденко В.П., Коломейченко B.B. Фотосинтез и продукционный процесс: монография. - Орел: ОрелГАУ, 2008. - 144 с.

9. Бухов Н.Г. Динамическая световая регуляция фотосинтеза // Физиология растений. - 2004. - Т. 51. - С. 825-837.

10.Бухов Н.Г., Бондарь В.В., Дроздова И.С. Действие низкоинтенсивного синего и красного света на содержание хлорофиллов а и b и световые кривые фотосинтеза у листьев ячменя // Физиология растений. - 1998. -Т. 45.-№4.-С. 507-512.

П.Васильева Г.Г. Активные формы кислорода и антиоксидантные ферменты на начальных стадиях взаимодействия гороха с клубеньковыми бактериями (Rizobium leguminosarum): Дис. ... канд. биол. наук. - М., 2005. - С. 50-53.

12.Веселова Т.В., Веселовский В.А., Чернавский Д.С. Стресс у растений (Биофизический подход). - М.: Изд -во Моск. ун-та, 1993. — 144 с.

13.Веселов А.П., Курганова Л.Н., Лихачева A.B., Сушкова У. А. Возможное регуляторное влияние перекисного окисления липидов на активность Н+-АТФазы плазмалеммы при воздействии стрессового фактора // Физиология растений. - 2002. - Т. 49. - С. 385-389.

Н.Веселов Д.С., Шарипова Г.В., Кудоярова Г.Р. Сравнительное изучение реакции растений ячменя (Hordeum vulgare) и пшеницы {Triticum durum) на кратковременное и длительное действие натрий хлоридного засоления // Агрохимия. - 2007. - №7. - С. 41-48.

15.Веселовский В.А., Веселова Т.В., Чернавский Д.С. Стресс растения. Биофизический подход // Физиология растений. - 1993. - Т. 40, № 4. -С. 844-847.

16.Гавриленко В.Ф., Жигалова Т.В. Большой практикум по фотосинтезу. -М.: Академия, 2003. - С. 54-57.

17.Газарян И.Г., Хушпульян Д.М., Тишков В.И. Особенности структуры и механизма действия пероксидаз растений // Успехи биологической химии. - 2006. - Т. 46. - С. 303-322.

18.Гамалей И.А., Клюбин И.В. Перекись водорода как сигнальная молекула // Цитология. - 1996. - Т. 38, № 12. - С. 1233-1247.

19.Гарифзянов А.Р., Горелова C.B., Иванищев В.В. Эколого-биологические особенности Aesculus hippocastanum L. в условиях техногенного загрязнения (на примере г. Тулы // Сборник научных трудов Кемеровского отделения РБО "Флора и растительность антропогенно нарушенных территорий". - 2010. - Вып. 6. - С. 151-153.

20.Гарифзянов А.Р., Горелова C.B., Иванищев В.В., Загоскина Н.В. Роль низкомолекулярных антиоксидантов в устойчивости древесных растений в техногенно загрязненной среде // Аграрная Россия. - 2009. -Спец. вып.-С. 116-118.

21.Гарифзянов А.Р., Горелова C.B., Иванищев В.В., Музафаров E.H. Сравнительный анализ активности компонентов антиоксидантной системы древесных растений в условиях техногенного стресса // Известия Тульского государственного университета. Естественные науки. - 2009. - С. 45-48.

22.Гарифзянов А. Р., Жуков H.H., Иванищев В. В. Образование и физиологические реакции активных форм кислорода в клетках растений // Современные проблемы науки и образования. - № 2. —

2011.; URL: www.science-education.ru/96-4584 (дата обращения: 27.07.2011).

23.Гарифзянов А.Р., Жуков H.H., Пантюхин Ю.О., Иванищев В.В. Особенности NaCl-индуцированного окислительного стресса и динамики активности антиоксидантных ферментов в органах тритикале озимого // Доклады Российской академии сельскохозяйственных наук.

2012. №2. С. 9-12.

24.Гарифзянов А.Р., Жуков H.H. Влияние натрий-хлоридного засоления на содержание компонентов аскорбат-глутатионового цикла в органах тритикале // Известия Тульского госуниверситета. Естествен, науки. 2012. Вып. 3. С. 165-176.

25.Гланц С. Медико-биологическая статистика. - М.: Практика, 1998. - С. 108-111.

26.Горелова C.B., Гарифзянов А.Р., Ляпунов С.М., Горбунов A.B., Окина О.И., Фронтасьева М.В. Оценка возможности использования древесных растений для биоиндикации и биомониторинга выбросов предприятий металлургической промышленности // Проблемы биогеохимии и геохимической экологии. - 2010. - № 1(12). - С.155-163.

27.Граскова И.А., Боровский Г.Б., Колесниченко A.B., Войников В.К. Пероксидаза как компонент сигнальной системы клеток картофеля при патогенезе кольцевой гнили // Физиология растений. - 2004. - Т. 51. -№5.-С. 692-697.

28.Грязнов В.П. Руководство к лабораторным и экспериментальным работам по физиологии растений. - Белгород: БелГУ, 2006. - 120 с.

29.Деви С.Р., Прасад M.H.B. Антиоксидантная активность растений Brassica juncea, подвергнутых действию высоких концентраций меди // Физиология растений. - 2005. - Т. 52. - С. 233-238.

30.Жуков H.H., Гарифзянов А.Р., Иванищев В.В. Динамика активности антиоксидантных ферментов в органах Triticosecale на фоне NaCl-засоления // Известия Тульского госуниверситета. Естествен, науки. 2012. Вып. 2. С. 285-291.

31.3ауралов O.A., Лукаткин A.C. Тканевые и клеточные аспекты холодоустойчивости и холодового повреждения теплолюбивых растений // Успехи современной биологии. - 1996. - Т. 116. - С. 418-431.

32.3апрометов, М.Н. Фенольные соединения и методы их исследования // Биохимические методы в физиологии растений. - М.: Наука, 1971. - С. 185-197.

ЗЗ.Зауралов O.A., Лукаткин A.C. Тканевые и клеточные аспекты холодоустойчивости и холодового повреждения теплолюбивых растений // Успехи соврем, биол. - 1996. - Т. 116. - С. 418-431.

34.3ялалов A.A. Водный ток в высших растениях: физиология, эволюционное становление, системный анализ // Физиология растений. - 2004. - Т. 51.- № 4. - С. 607-616.

35.Иванищев В.В. Биохимический эксперимент. Проведение, обработка и интерпретация результатов. - Тула: ТГПУ им Л.Н.Толстого, 2002. - С. 13-14.

36. Иванова А.Б., Анцыгина Л.Л., Ярин А.Ю. Влияние метилжасмоната на рост и белковые спектры этиолированных проростков гороха (Pisum sativum L.) // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. Биология. - 2006. - Вып. 2(9). - С. 14-20.

37.Карпец Ю.В., Колупаев Ю.Е. Ответ на гипертермию: молекулярно-клеточные аспекты // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. Биология. - 2009. - Вып. 1(16). - С. 19-38.

38.Козел Н.В., Шалыго Н.В. Антиоксидантная система листьев ячменя при фотоокислительном стрессе, индуцированном бенгальским розовым // Физиология растений. - 2009. - Т. 56. - С. 351-358.

39.Кения М.В., Лукаш А.И., Гуськов Е.П. Роль низкомолекулярных антиоксидантов при окислительном стрессе // Успехи соврем, биологии - 1993. - Т. 113. - С. 456-470.

40.Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В., Акинина Г.Е. Влияние салициловой кислоты и перекиси водорода на содержание пролина в колеоптилях пшеницы при тепловом и солевом стрессах // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. Биология. - 2005. - Вып. 1(6).-С. 51-56.

41.Колупаев Ю.Е. Активные формы кислорода в растениях при действии стрессоров: образование и возможные функции // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер, Биология. -2007.-Вып. 3(12).-С. 6-26.

42.Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В. Окислительный стресс и состояние антиоксидантной системы в колеоптилях пшеницы при действии

пероксида водорода и нагрева // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. Биология. - 2008. - Вып. 2(14). - С. 42-52

43.Комиссаров Г.Г. Фотосинтез: физико-химический подход. - М: URSS,2006. - 224 с.

44.Кошкин Е.И. Физиология устойчивости сельскохозяйственных культур. - М.: Дрофа, 2010. - С. 328-335.

45.Кузнецов Вл.В. Общие системы устойчивости и трансдукции стрессорного сигнала при адаптации растений к абиотическим факторам // Вестн. Нижегородского ун-та им. H.H. Лобачевского. Сер. биол. / Мат-лы выездной сессии Об-ва физиологов растений РАН по проблемам биоэлектрогенеза и адаптации у растений. - 2001 - Н. Новгород: Изд-во ННГУ. - С. 65-70.

46.Кузнецов Вл.В., Радюкина Н.Л., Шевякова Н.И. Полиамины при стрессе: биологическая роль, метаболизм и регуляция // Физиология растений. - 2006. - Т. 53. - № 5. - с. 658-683.

47.Кузнецов Вл.В., Шевякова Н.И. Пролин при стрессе: биологическая роль, метаболизм, регуляция // Физиология растений. - 1999. - Т.46. - № 4.-С. 321-336.

48.Кулинский В.И. Активированные формы кислорода и оксидативная модификация макромолекул: польза, вред, защита // Соросовский образовательный журнал. - 1999. - № 1. - С. 2-7.

49.Курганова Л.Н., Веселов А.П., Гончарова Т.А., Синицына Ю.В. Перекисное окисление липидов и антиоксидантная система защиты в хлоропластах гороха при тепловом шоке // Физиология растений. -1997. - Т.44. - С. 725-730.

50.Леи Я. Физиологические ответы Populus przewalskii на окислительный стресс, вызванный засухой // Физиология растений. - 2008. - Т. 55. - С. 945-953.

51. Ли М., Ванг Г., Лиин Ц. Кальций способствует культивируемых клеток солодки к водному стрессу, индуцированному

полиэтиленгликолем // Физиология растений. - 2004. - Т.51. - С. 875882.

52.Лукаткин A.C. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. 1. Образование активированных форм кислорода при охлаждении растений // Физиология растений. - 2002. - Т. 49. - С. 697-702.

53.Лукаткин A.C. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. 3. Повреждение клеточных мембран при охлаждении теплолюбивых растений // Физиология растений. - 2003. - Т. 50. - С. 271-274.

54. Максимов И.В., Черепанова Е.А. Про/антиоксидантная система и устойчивость растений к патогенам // Успехи современной биологии. -2006.-Т. 126.-С. 250-261.

55.Махдавиан К., Горбанли М., Калантари Х.М. Влияние салициловой кислоты на формирование окислительного стресса, индуцированного УФ-светом в листьях перца // Физиология растений. - 2008. - Т. 55. - С. 620-624.

56.Мелехов Е.И. Принцип регуляции скорости процесса повреждения клетки и реакция защитного торможения метаболизма // Журнал общей биологии. - 1985 - Т. 46, № 2. - С. 174-189.

57. Меньшикова Е.Б., Зенков Н.К. Антиоксидантны и ингибиторы радикальных окислительных процессов // Успехи современной биологии. - 1993. - Т. 113. - С.442-455.

58.Мерзляк М.Н. Активированный кислород и окислительные процессы в мембранах растительной клетки. // Физиология растений. - 1989. - Т. 6. -С. 25-30.

59.Мерзляк М.Н. Активированный кислород и окислительные процессы в мембранах растительной клетки // Соросовский образовательный журнал. - 1999. - № 9. - С. 20-26.

60.Минибаева Ф.В., Гордон JI.X. Продукция супероксида и активность внеклеточной пероксидазы в растительных тканях при стрессе // Физиология растений. - 2003. - Т.50. - С. 459-464.

61.Митева Л.П.-Е., Иванов C.B., Алексиева B.C. Изменение пула глутатиона и некоторых ферментов его метаболизма в листьях и корнях растений гороха, обработанных гербицидом глиофосом // Физиология растений. - 2010. - Т. 57. - № 1. - С. 139-145.

62.Мохамед A.M., Ралдугина Г.Н., Холодова В.П., Кузнецов Вл.В. Аккумуляция осмолитов растениями различных генотипов рапса при хлоридном засолении // Физиология растений. - 2006. - Т. 53. - С . 732739.

63.Мубаракшина М.М., Хоробрых С.А., Козулева М.А., Иванов Б.Н. Внутримембранное образование пероксида водорода при восстановлении кислорода в тилакоидах высших растений // Доклады Академии Наук - 2006. - Т. 408, № 1.-С. 118-121.

64.Николаева М.К., Маевская С.Н., Шугаев А.Г., Бухов Н.Г. Влияние засухи на содержание хлорофилла и активность ферментов антиоксидантной системы в листьях трех сортов пшеницы, различающихся по продуктивности // Физиология растений. - 2010. - Т. 57. - С. 94-102.

65.Пескин A.B. Взаимодействие активного кислорода с ДНК // Биохимия. - 1997.-Т. 62.-Вып. 12.-С. 1571-1578.

66.Полесская О.Г., Каширина Е.К., Алехина Н.Д. Влияние солевого стресса на антиоксидантную систему растений в зависимости от условий азотного питания // Физиология растений. - 2006. - Т. 53. -С.207-214.

67. Полесская О.Г. Растительная клетка и активные формы кислорода. -М.:КДУ, 2007.- 140 с.

68.Попова И.А., Маслова Т.Г., Попова О.Ф. Особенности пигментного аппарата растений различных ботанико-географических зон //

Эколого-физиологические исследования фотосинтеза и дыхания растений. - Л.: Наука. 1989. - С. 115-129.

69.Попов В.Н., Антипина О.В., Трунова Т.Н. Перекисное окисление липидов при низкотемпературной адаптации листьев и корней теплолюбивых растений табака // Физиология растений. - 2010. - Т. 57. -С. 153-157.

70.Потехина Е.С., Надеждина Е.С. Митоген-активируемые протеинкиназные каскады и участие в них Ste20-noflo6Hbix протеинкиназ // Успехи биологической химии. - 2002. - Т. 42. - С. 235256.

71.Пятыгин С.С. Стресс у растений: физиологический подход // Журнал общей биологии. - 2008 - Т. 69, № 4. - С. 294-295.

72.Радюк М.С., Доманская И.Н., Щербаков P.A., Шалыго Н.В. Влияние низкой положительной температуры на содержание низкотемпературных антиоксидантов и активность антиоксидантных ферментов в зеленых листьях ячменя // Физиология растений. - 2009. -Т. 56. - № 2. - С.193-199.

73.Радюкина Н.Л., Шашукова A.B., Шевякова H.H., Кузнецов Вл.В. Участие пролина в системе антиоксидантной защиты у шалфея при действии NaCl и параквата // Физиология растений. - 2008. - Т. 55. - № 5.-С. 721-730.

74.Радюкина Н.Л., Мапелли С., Иванов Ю.В., Карташов A.B., Брамбилла И., Кузнецов В.В. Гомеостаз полиаминов и антиоксидантные системы корней и листьев Plantago major при солевом стрессе // Физиология растений. - 2009. - Т. 56. - С. 902-912.

75.Рогожин В.В. Пероксидаза как компонент антиоксидантной системы живых организмов. - СПб: ГИОРД, 2004. - 240 с.

76.Рубин А.Б., Кренделева Т.Е. Регуляция первичных процессов фотосинтеза // Успехи биологической химии. - 2003. - Т.43. - С.225-266.

77.Рубин Б.А., Ладыгина М.Е. Физиология и биохимия дыхания растений. -М.-.МГУ, 1974.-79-105.

78. Серегин И.В., Иванов В.Б. Физиологические аспекты токсического действия кадмия и свинца на высшие растения // Физиология растений. -2001.-Т. 48. - С.606-630.

79.Скулачев В.П. Кислород в живой клетке: добро и зло // Соросовский образовательный журнал. - 1996 . - № 3. - С. 4-10.

80. Смирнова Т.А., Коломийцева Г.Я., Прусов А.Н., Ванюшин Б.Ф. Содержание цинка и меди в развивающемся и стареющем колеоптиле проростков пшеницы // Физиология растений. - 2006. - Т. 53. - С. 597603.

81.Соловченко А.Е., Мерзляк М.Н. Экранирование видимого и УФ излучения как механизм фотозащиты у растений // Физиология растений. - 2008. - Т. 55. - С. 803-822.

82.Спиридонова Н.С. Аскорбиновая кислота в растениях. - Свердловск: Среднеуральское книжное изд-во, 1968. - С. 68.

83. Сыщиков Д.В. Состояние антиоксидантной глутатионзависимой системы проростков кукурузы при действии соединений кадмия // Вестник Харьковского национального аграрного университета. Сер. Биология.-2009.-Вып. 1(16).-С. 45-51.

84.Таланова В.В., Титов А.Ф., Боева Н.П. Влияние ионов кадмия и свинца на рост и содержание пролина и АБК в проростках огурца // Физиология растений. - 1999. - Т. 46. - № 1. - С. 164-167.

85.Талиева М.Н., Мишина Т.Н. Окислительные ферменты во взаимоотношениях растения и патогенна при мучнистой росе флокса // Физиология растений. - 1996. - Т. 43. - № 5. - С. 679-684.

86.Тарчевский И.А. Стресс и катаболизм у растений: 52-е Тимиряз. чт. -1993.- М.: Наука. - 80 с.

87.Тарчевский И.А. Сигнальные системы клеток растений. М.: Наука, 2002. - 294 с.

88.Тихонов А.Н. Защитные механизмы фотосинтеза // Соросовский образовательный журнал. - 1999. - № 11. - С. 16-21.

89.Трунова Т.И. Растения и низкотемпературный стресс. - М.: Наука, 2007. - 60 с.

90.Тюкавкина Н.А., Бауков Ю.И. Биоорганическая химия: учебник для вузов. - М.: Дрофа, 2005. - С. 386-387.

91.Урманцев Ю.А., Гудсков Н.Л. Проблема специфичности и неспецифичности ответных реакций на повреждающие воздействия // Журн. общ. биологии - 1986 - Т. 47. - С. 337-349.

92.Усманов И.Ю., Рахманкулова З.Ф., Кулагин А.Ю. Экологическая физиология растений. - М.: Логос, 2001. - 224 с.

93.Холодова В.П., Волков К.С., Кузнецов Вл.В. Адаптация к высоким концентрациям солей меди и цинка растений хрустальной травки и возможность их использования в целях фиторемедиации // Физиология растений. - 2005. - Т. 52. - № 6. - С.848-858.

94.Ху Ю.Ф., Лиу Ж.П. Ферменты антиоксидантной защиты и физиологические характеристики двух сортов топинамбура при солевом стрессе // Физиология растений. - 2008. - Т. 55. - С. 863-868.

95.Ху Ц.Ц., Ши Г.С., Су Ц.С., Ван С., Юан Ц.Х., Ду К.Х. Воздействие РЬ2+ на активность антиоксидантных ферментов и ультраструктуру клеток листьев Potamogeton спбриз // Физиология растений. - 2007. - Т. 54. - № 3. - С.469-474.

96. Чиков В.И. Фото дыхание // Соросовский образовательный журнал. -1996. -№ 11.-С. 2-8.

97.Чиков В.И., Бакирова Г.Г. Участие апопласта в регуляции транспорта ассимилятов, фотосинтеза и продуктивности растения // Физиология растений. - 2004. - Т. 51. - № 3. - С.466-479.

98.Чупахина Г.Н. Система аскорбиновой кислоты растений. -Калининград: Калининградский государственный университет, 1997. -С. 135-150.

99.Чупахина Г.Н. Физиологические и биохимические методы анализа растений. - Калининград: Изд-во Калинин, гос. универ., 2000. - 59 с.

100. Шевякова Н.И., Нетронина И.А., Аронова Е.Е., Кузнецов Вл.В. Распределение Cd и Fe в растениях Mesembryanthenum crystallinum при адаптации к Cd-стрессу // Физиология растений. - 2003. - Т. 50. - № 5.-С. 762.

101. Шевякова Н. И., Бакулина Е. А., Кузнецов Вл. В. Антиоксидантная роль пролина у галофита Mesembryanthemum crystallinum ответ на краткосрочный супероксидный стресс, генерируемый паракватом // Физиология растений. -2009. - Т. 56. - № 5. - С.1-7.

102. Ши П., Чен Г.С., Хуан Дж.В. Влияние La3+ на активность ферментов, инактивирующих активные формы кислорода в листьях проростков огурца // Физиология растений. - 2005. - Т. 52. - № 3. — С.338-342.

103. Шоринг Б.Ю., Смирнова Е.Г., Ягужинский Л.С., Ванюшин Б.Ф. Необходимость образования супероксида для развития этиолированных проростков пшеницы // Биохимия. - 2000. - Т. 65. - № 12. - С.1612-1618.

104. Ясар Ф., Элиальтиглу С., Ильдис К. Действие засоления на антиоксидантные защитные системы, перекисное окисление липидов и содержание хлорофилла в листьях фасоли // Физиология растений. -2008. - Т. 55. - № 6. - С. 869-874.

105. Alonso R., Elvira S., Castillo F.J., Gimeno В. S. Interactive effects of ozone and drought stress on pigments and activities of antioxidative enzymes in Pinus halepensis И Plant, Cell and Environment. - 2001 - V. 24. -P. 905-916.

106. Alscher R.G., Erturk N., Heath L.S. Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants // Journal of Experimental Botany. - 2002. - V. 53. - P. 1331-1341.

107. Apel K., Hirt H. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction // Annu. Rev. Plant Biol. - 2004. - V. 55. - P. 373-399.

108. Aroca R., Irigoyen J. J., Sanchez-Diaz M. Photosynthetic characteristics and protective mechanisms against oxidative stress during chilling and subsequent recovery in two maize varieties differing in chilling sensitivity//Plant Science. - 2001. - V. 161. - P. 719-726.

109. Arrigo A.P. Gene expression and the thiol redox state // Free Rad. Biol. Med. - 1999. - V. 27. - P. 936-944.

110. Asada K. The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1996. - V. 50. - P. 601-639.

111. Bates L.S., Waldren R.P., Teare I.D. Rapid Determination of Free Proline for Water Stress Studies // Plant Soil. - 1973. - V. 39. - P. 205-207.

112. Beauchamp C.O., Fridovich I. Isozymes of superoxide dismutase from wheat germ // Biochim. biophys. acta. - 1973. - V. 317. - P. 50-64.

113.Berry J., Bjorkman O. Photosynthetic response and adaptation to temperature in higher plants // Ann. Rev. Plant Physiol. - 1980. - V. 31. - P. 491-543.

114.Blinda A., Koch B., Ramanjulu S. De novo synthesis and accumulation of apoplast proteins in leaves of heavy metal exposed barley seedlings // Plant Cell and Environment. - 1997. - V. 20. - P. 969-981

115. Blee K.A., Jupe S.C., Richard G. Molecular identification and expression of the peroxidase responsible for the oxidative burst in French bean (Phaseolus vulgaris L.) and related members // Plant Mol. Biol. - 2001. - V. 47. - P. 607-620.

116. Blokhina О., Virolainen E., Fagerstedt K.V. Antioxidants, oxidative damage and oxygen deprivative stress: a review // Annals of Botany. - 2003. -V. 91.-P. 179-194.

117. Bohnert H.J., Nelson D.E., Jensen R.G. Adaptation to environmental stresses//Plant Cell.- 1995 - V. 7.-P. 1099-1111.

118.Bolwell G.P., Blee K.A., Butt V.S. Recent advences in understanding the origin of the apoplastic oxidative burst in plant cells // Free Radical Res. -1999.-V. 31.-P. 137-145.

119. Bowler C., Van Montagu M., Inze D. Superoxide dismutase and stress tolerance // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1992. - V. 43. -P. 83-116.

120. Bouvier F., Backhaus R.A., Camara B. Induction and Control of Choroplast-Speeific Carotenoid Genes by Oxidative Stress // J. Biol. Chem. - 1998. - V. 273. - P. 30651-30659.

121. Brand M.D., Affourtit C., Esteves T.C, Green K., Lambert A.J., Miwa S., Pakay J.L., Parker N. Mitochondrial superoxide production, biological effects, and activation of uncoupling proteins // Free Radical Biology & Medicine. - 2004. - V. 37 (6). - P. 755-767.

122. Brankova L., Ivanov S., Alexieva V., Karanov E. Salt-induced alteration in the levels of some oxidative parameters and unspecific defence com-pounds in leaves of two plants species (cotton and bean) with different sen-sitivity to salinity // Докл. Бълг. АН. - 2005. - V. 58, № 11. - P. 13071312.

123.Brisson N., Mary В., Ripoche D., Jeuffroy M.H. STICS: a generic model for the simulation of crops and their water and nitrogen balances. I. Theory and parameterization applied to wheat and corn // Agronomie. - 1998. - V. 18.-P. 311-346.

124.Burchard P, Bilger W, Weissenbock G. Contribution of hydroxycinnamates and flavonoids to epidermal shielding of UV-A and UV-

B radiation in developing rye primary leaves as assessed by ultraviolet-induced chlorophyll fluorescence measurements // Plant Cell Environ. — 2000.-V. 23. P. 1373.

125. Cadwell M.M., Ballare C.L., Bornman J.F., Flint S.D., Bjorn L.O., Teramura A.H., Kulandaivelu G., Tevini M. Terrestrial ecosystems, increased solar ultraviolet radiation and interactions with other climatic change factors // Photochem. Photobiol. Sci. - 2003. - V. 2. - P. 29-38.

126. Cakmak I., Horst W.J. Effect of Aluminium on Lipid Peroxidation, Superoxide Dismutase, Catalase and Peroxide Activities in Root Tips of Soybean (Glycine max) // Physiol. Plant. - 1991. - V. 8. - P. 463-468.

127. Chen Z., Silva H., Klessing D.F. Active oxygen species in the induction of plant systemic acquired by salicylic acid // Science. - 1993. -V. 262.-P. 883-1886.

128. Chen Z., Iyer S., Caplan A. Differential accumulation of salicylic acid-sensitive catalase in different rice tissues // Plant Physiol. - 1997. - V. 114. -P. 193-201.

129. Cheeseman J.M. Hydrogen Peroxide and Plant Stress: A Challenging Relationship // Plant Stress. - 2007. - P. 4-15.

130. Cherian S., Reddy M.P., Pandya J.B. Studies on Salt Tolerance in Avicennia marina (Forstk.) Vierh.: Effect of NaCl Salinity on Growth, Ion Accumulation and Enzyme Activity // Indian J. Plant Physiol. - 1999. - V. 4. - P. 266-270.

131.Chinoy J.J., Singh Y.D. Gurumurti K. Some aspects of the physiological role of ascorbic acid in plants // Indian Agric. -1971.- V. 15. - P. 33-48.

132. Corpas F.J., Barroso J. B., del Rio L. A. Peroxisomes as a source of reactive oxygen species and nitric oxide signal molecules in plant cells // Trends in Plant Science. - 2001. - V. 6 (4). - P. 145-150.

133. Costa H., Gallego S.M., Tomaro M.L. Effect of UV-B radiation on antioxidant defense system in sunflower cotyledons // Plant Science. - 2002. -V. 162.-P. 939-945.

134. Dat J.F., Lopez-Delgado H.L., Foyer C.H., Scott I.M. Parallel changes in H2C>2 and catalase during thermotolerance induced by salicylic acid or heat acclimation in mustard seedlings // Plant Physiol. - 1998. - V. 116.-P. 1351-1357.

135. Dat J., Vandenabeele S., Vranova E., Van Montagu M., Inze D., Van Breusegem F. Dual action of the active oxygen species during plant stress responses // Cellular and Molecular Life Sciences. - 2000. - V. 57. - P. 779795.

136. Davenport R.J., Munoz-Mayor A., Jha D., Essah P.A., Rus A., Tester M. The Na+ transporter AtHKTl;! controls retrieval of Na+ from the xylem in Arabidopsis I I Plant Cell Environ. - 2007. - V. 30. - P. 497-507.

137. Delauney A.J., Verma D.P.S. Prolin biosynthesis and degradation in Plants // Plant J. - 1993. - V. 4. - P. 215-223.

138.Demirel T., Turkan I. Comparative Lipid Peroxidation, Antioxidant Defense Systems and Proline Content in Roots of Two Rice Cultivars Differing in Salt Tolerance // Environ. Exp. Bot. - 2005. - V. 53. - P. 247257.

139. Dionisio-Seve M.L., Tobita S. Antioxidant responses of rice seedlings to salinity stress // Plant Sci. - 1998. - V. 135. - P. 1-9.

140. Dixon R.A., Paiva N.L. Stress-induced phenylpropanoid metabolism //Plant Cell.- 1995 - V. 7.-P. 1085-1097.

141. Eshdat Y., Holland D., Faltin Z., Ben-Hayyim G. Plant glutathione peroxidases // Physiol. Plant. - 1997. - V. 100. - P. 234-240.

142. Fang W.-C., Kao C. H. Enhanced peroxidase activity in rice leaves in response to excess iron, copper, and zinc // Plant Science. - 2000. - V. 158. -P. 71-76.

143. Feierabend J, Schaan C, Hertwig B. 1992. Photoinactivation of catalase occurs under both high- and low-temperature stress conditions and accompanies photoinhibition of PSII // Plant Physiology - 1992. - V. 100. -P. 1554-1561.

144. Feussner I., Wastonack C. The lipoxygenase pathway // Annual Rev. Plant. Biol. - 2002. - V. 53. - P. 275-297.

145. Finkel T., Holbrook N.J. Oxidants, oxidative stress and the biology of aging // Nature. - 2000. - V. 408. - P. 239-247.

146. Flowers T.J. Improving crop salt tolerance // J. Exp. Bot. - 2004. - V. 55.-P. 307-319.

147. Foyer C.H., Noctor G. Oxidant and antioxidant signalling in plants: a re-evaluation of the concept of oxidative stress in a physiological context // Plant, Cell and Environment. - 2005. - V. 28. - P. 1056-1071.

148.Fridovich I. Biological effects of the superoxide radical //Arch. Biochem. Biophys. - 1986.-V. 247. - № 1.-P. 1-11.

149. Fu J., Huang B. Involvement of antioxidants and lipid peroxidation in the adaptation of two cool-season grasses to localized drought stress // Environm. and Experimen. Botany. - 2001. - V. 45. - P. 105-114.

150. Galvez-Valdivieso G., Mullineaux P.M. The role of reactive oxygen species in signalling from chloroplasts to the nucleus // Physiol. Plant. -2010.-V. 138.-P. 430-439.

151. Gao X., Ren Z., Zhao Y., Zhang H. Overexpression of SOD increases salt tolerance of Arabidopsis // Plant Physiol. - V. 133. - P. 1873-1881.

152. Gibson D.M., Lin E.H. The inhibition of peroxidase and indoIe-3-acetic acid oxidase activity by British antilewisite //Arch. Biochem. Biophys. -1978. - V. 186. - № 3. _ p. 317-324.

153. Gomez L., Vanacker H., Buchner P., Noctor G., Foyer C.H. The intercellular distribution of glutathione synthesis and its response to chilling in maize // Plant Physiology. - 2004. - V. 134. - P. 1662-1671.

154. Gupta A. S., HeinenJ. L., Holaday A. S., Burke J. J., Allen R. D. Increased resistance to oxidative stress in transgenic plants that overexpress chloroplastic Cu/Zn superoxide dismutase // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. -1993.-V. 90.-P. 1629-1633.

155.Hartikainen H., Xue T., Piironen V. Selenium as an anti-oxidant and pro-oxidant in ryegrass // Plant Soil. - 2000. - V. 225. - № 1-2. - P. 193-200.

156. Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts. I. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation // Arch. Biochem. Biophys. - 1968a. - V. 125(1). - P. 189-198.

157. Heiser I., Elstner E.F. The biochemistry of plant stress and disease: oxygen activation as a basic principle // Ann. N.Y. Acad. Sci. - 1998 - V. 851.-P. 224-232.

158. Herbette S,, Lene C., de Iabrouhe D., Drevet J., Roeckel-Drevet P. Transcripts of sunflower antioxidant scavengers of the SOD and GPX families accumulate differentially in response to downy mildew infection, photohormones, reactive oxygen species, nitric oxide, protein kinase and phosphatase inhibitors // Physiol. Plant. - 2003. - V. 119. - P. 418-428.

159. Herrnandez J.A., Corpas F.J., Gomez L.A., del Rio L.A. Salt induced oxidative stress mediated by activated oxygen species in pea leaf mitochondria // Plant Physiol. - 1993. - V. 89. - P. 103-110.

160. Hernandez J.A., Campillo A., Jimenes A., Alarcon J.J., Sevilla F. Response of antioxidant systems and leaf water relations to NaCl stress in pea // New Phytologist. - 1999. - V. 141. - P. 241 -251.

161. Heckathorn S.A., Mueller J.K., LaGuidice S. et al. Chloroplast small heat-shock proteins protect photosynthesis during heavy metal stress // Am. J. Bot. - 2004. - V. 91.-P. 1312-1318.

162.Heschke R.H, Friedhoff J.M. Calcium-related properties of horseradish peroxidase // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 1978. - Vol. 80. - № 4. -P. 1039-1042.

163. Huang A.H.C., Cavalieri A.J. Proline oxidase and water stressinduced proline accumulation in spinach leaves // Plant Physiol. - 1979. - V. 63. - P. 531-535.

164. Hurst A., Grams T., Ratajczak R. Effects of salinity, high irradiance, ozone, and ethylene on mode of photosynthesis, oxidative stress and oxidative damage in the C3/CAM intermediate plant Mesembryanthemum crystallinum L. // Plant, Cell & Environ. - 2002. - V. 27. - P. 187-197.

165. Heschke R.H, Friedhoff J.M. Calcium-related properties of horseradish peroxidase // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 1978. - Vol. 80.-№4.-P. 1039-1042.

166.1nzu D., van Montague M. Oxidative Stress in Plants // Curr. Opin. Biotechnol. - 1995. - V. 6. - P. 153-158.

167. Izawa S., Winget G.D., Good N.E. Phiorizin, a specific inhibitor of phosphorylation and phosphorylation-coupled electron transport in chloroplasts // Biochem. and Biophys. Res. Commun. - 1966. - V. 22. - P. 223.

168. Jamet A., Sigaud S., Van de Sype G., Puppo A., Herouart D. Expression of the bacterial catalase genes during Sinorhizobium meliloti-Medicago sativa symbiosis and their crucial role during the infection process // Mol. Plant Microbe Interact - 2003. - V. 16. - P. 217-225.

169. Jansen M.A.K., Gaba V., Greenberg B.M. Higher plants and UV-B radiation: balancing damage, repair and acclimation // Trends plant sci. -1998.-V. 3.-P. 131-135.

170. Jimenez A., Hernandez J.A., del Rio L.A., Seville F. Evidence for the presence of the ascorbate-glutathione cycle in mitochondria and peroxisomes of pea leaves // Plant Physiol. - 1997. - Vol. 114. - P. 275-284.

171.Kabala C., Singh B.R. Fractionation and Mobility of Copper, Lead, and Zinc in Soil Profiles in the Vicinity of a Copper Smelter. // J. Environ. Qual. -2001.-№30.-P. 485-492.

172. Kaminaka H., Morita S., Tokumoto M., Masumura T., Tanaka K. Differential gene expression of rice superoxide dismutase isoforms to oxidative and anvironmental stresses // Free Radic. Res.- 1999. - V. 31. - P. 219-225.

173. Kaplan F., Kopka J., Haskell D.W. Exploring the temperature-stress metabolome of Arabidopsis // Plant Physiol. - 2004. - V. 136. - P. 41594168.

174.Kardish N., Magal N., Aviv D., Galun E. The tomato gene for the chloroplastic Cu,Zn-superoxide dismutase: regulation of expression imposed in transgenic tobacco plants by a short promoter // Plant Mol. Biol. - 1994. -V. 25. P. 887-897.

175. Karpinski S., Escobar C, Karpinska B., Creissen G., Mullineaux P.M. Photosynthetic electron transport regulates the expression of cytosolic ascorbate peroxidase genes in Arabidopsis during excess light stress // Plant Cell. - 1997.-V. 9.-P. 627-640.

176. Kato M., Mizuno T., Shimizu T., Hakoshima T. Insights into multistep phosphorelay from the crystal structure of the C-terminal HPt domain of ArcB//Cell - 1997.-V. 88.-P. 717-723.

177. Kaur N., Gupta A.K. Signal transduction pathways under abiotic stresses in plant // Curr. Sci. - 2005. - V. 88. - P. 1771-1780.

178. Keele B.B., McCord J. M., Fridovich I. Superoxide dismutase from Escherichia coli B. A new manganese-containing enzyme // J. Biol. Chem. -1970. - V. 245. - P. 6176-6181

179. Kliebenstein D.J., Monde R.-A., Last R. L. Superoxide dismutase in Arabidopsis: an eclectic enzyme family with disparate regulation and protein localization // Plant Physiology. - 1998. - V. 118. - P. 637-650.

180. Kovtun Y., Chiu W.L., Tena G., Sheen J. From the cover: functional analysis of oxidative stress-activated mitogen-activated protein kinase

cascade in plants // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. - 2000. - V. 97. - P. 29402945.

181. Kumar G.N., Knowles N.R. Changes in Lipid Peroxidation and Lipolytic and Free-Radical Scavenging Enzyme during Aging and Sprouting of Potato (Solanum tuberosum L.) Seed-Tubers // Plant Physiol. - 1993. - V. 102.-P. 115-124.

182. Kuzniak E., Sklodowska M. The effect of Botrytis cinerea infection on the antioxidant profile of mitochondria from tomato leaves // J. Exp. Bot. -2004. -V. 55. - P. 605-612.

183. Lamb C., Dixon R.A. The oxidative burst in plant disease resistance // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1997. - V. 48. - P. 251-275.

184. Lee G.J., Vierling E. A small heat shock protein 70 systems to reactivate a heat-denatured protein // Ibid. - 2000. - V. 122. - P. 189-197.

185. Lee D.H., Kim Y.S., Lee C.B. The inductive responses of the antioxidant enzymes by salt stress in the rice (Oryza sativa L.) // J. Plant Physiol. -2001.- V. 158.-P. 737-745.

186. Leshem Y.Y. Plant senescence processes and free radicals // Free Radicals in Biology and Medicine. - 1988. - V. 5. - P. 39-49.

187. Levine A., Tenhaken R., Dixon R., Lamb C. H2O2 from the oxidative burst orchestrates the plant hy-persensitive disease resistance response // Cell. -1994. - V. 79. - № 4. - P. 583-593.

188.Lichtentaller H.K., Welburn A.R. Determinations of total carotenoids and chlorophylls a and b of leaf extracts in different solvents // Biochem. Soc. Trans. - 1983. - V. 11.- №6. -P. 591-592.

189. Loggini B., Scartazza A., Brugnoli E. Navari-Izzo F. Antioxidative ae-fense system, pigment composition, and photosynthetic efficiency in two wheat cultivars subjected to drought // Plant Physiol. - 1999/ - V. 119. - P. 1091-1100.

190. Ludlow M.M., Santamaria F.J., Fukai S.. Contribution of osmotic adjustment to grain yield of Sorghum bicolor (L.) Moench under water-limited conditions. II. Post-anthesis water stress // Aust. J. Agric. Res. -1990.-V. 41.-P. 67-78.

191. Ludlow M.M., Santamaria F.J., Fukai S.. Contribution of osmotic adjustment to grain yield of Sorghum bicolor (L.) Moench under water-limited conditions. II. Post-anthesis water stress // Aust. J. Agric. Res. -1990.-V. 41.-P. 67-78.

192. Mackemess S.A-H., John C.F., Jordan B., Thomas B. Early signaling components in ultraviolet-B responses: distinct role for different reactive oxygen species and nitric oxide // FEBS Lett. - 2001. - V. 489. - P. 237-242.

193. Maser P., Thomine S., Schroeder J.I., Ward J.M., Hirschi K., Sze H., Talke I.N., Amtmann A., Maathuis F.J.M., Sanders D., Harper J.F., Tchieu J., Gribskov M., Persans M.W., Salt D.E., Kim S.A, Guerinot M.L. Phylogenetic Relationships within Cation Transporter Families of Arabidopsis // Plant Physiol. - 2001. - V. 126. - P. 1646-1667.

194. Mehdy C.M. Active oxygen species in plant defense against pathogens // Plant Physiol. - 1994. - V. 105. - P. 467-472.

195. Meller I.M. Plant mitochondria and oxidative stress: electron transport, NADPH turnover, and metabolism of reactive oxygen species // Annu. Rev. Plant. Physiol. Plant Mol. Biol. - 2001. - V. 52. - P. 561-591.

196. Meneguzzo S., Navari-Izzo F., Izzo R. Antioxidative responses of shoots and roots of wheat to increasing NaCl concentrations // J. Plant. Physiol. - 1999. - V. 155. - P. 274-280.

197.Mika A., Luthje S. Properties of guaiacol peroxidase activités isolated from com root plasma membranes // Plant Physiol. - 2003. - V. 132. - P. 1489-1498.

198. Mika A., Minibayeva F., Beckett R., Liithje S. Possible functions of extracellular peroxidases in stress-induced generation and detoxification of active oxygen species // Phytochemistry Reviews. - 2004. - V. 3. - P. 173193.

199. Minibayeva F., Kolesnikov O., Chasov A. Wound-induced apoplastic peroxidase activities: their roles in the production and detoxification of reactive oxygen species // Plant Cell Environ. - 2009. - V. 32. - P. 497-508.

200. Ming-Ching Yu.C, Brand J.J. Role of divalent cations and ascorbate in photo-chemical activities of anacystis membranesZ / Biochim. Biophys. Acta.-1980. -V. 591. - №2. - P.483-487.

201. Mitteler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance // Trends in Plant Science. - 2002. - V. 7 (9). - P. 405-410.

202. McCord J.M., Fridovich I. Superoxide dismutase: an enzymatic function for erythrocuprein (hemocuprein) // J. Biol. Chem. - 1969. -V. 244.-P. 6056-6063.

203.Molina A., Bueno P., Marin M.C., Rodriguez-Rosales M.P., Belver A., Venema K., Donaire J.P. Involvement of endogenous salicylic acid content, lipoxygenase and antioxidant enzyme activities in the response of tomato cell suspension cultures to NaCl // New Phytologist. - 2002. - V. 156. - P. 409.

204. Montiller J.L., Cacas J.-L., Montane M.-H. The upstream oxylipin profile of Arabidopsis thaliana: A tool to scan for oxidative stresses // Plant J. - 2004. - V. 40. - P. 439-450.

205. Moran J.F., James E.K., Rubio M.C., Robert G.S., Klucas V., Becana M. Functional characterization and expression of a cytosolic iron-superoxide dismutase from cowpea root nodules // Plant Physiol. - 2003. - V. 133. - P. 773-782.

206. Murthy M.R.N., Reid TJ., Sicignano A., Tanaka N., Rossmann M.G. Structure of beef liver catalase // J. Mol. Biol. - 1981. - Vol. 152. - № 2. - P. 465-499.

207. Murphy T.M., Huerta A.J. Hydrogen peroxide formation in cultured rose cells in response to UV-C radiation // Physiol. Plant. - 1990 - V. 78. -P. 247-253.

208. Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. - 1981. -V. 22.-P. 867-880.

209.Nanjo T., Kobayashi M., Yoshiba Y., Kakubari Y., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. Antisense suppression of proline degradation improves tolerance to freezing and salinity in Arabidopsis thaliana // FEB S Lett. -1999.-V. 461.-P. 205-210.

210. Navari-Izzo F., Quartacci M. F., Pinzino C., Vecchia F.D., Sgherri C.L.M. Thylakoid-bound and stromal antioxidative enzymes in wheat treated with excess copper // Physiol. Plant. - 1998. - V. 104. - P. 630-638.

211. Noctor G., Foyer C.H. Asorbate and glutathione: keeping active oxygen under control // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1998. -V. 49. - P. 249-279.

212. Noctor G., Gomez L., Vanacker H., Foyer C.H.. Interactions between biosynthesis, compartmentation and transport in the control of glutathione homeostasis and signaling // J. Exp. Bot. - 2002. - V. 53. - P. 1283-1304.

213. Ogawa K., Kanematsu S., Asada K. Intra and extra-cellular localization of "cytosolic" CuZn-superoxide dismutase in spinach leaf and hypocotyls //Plant Cell Physiol. - 1996. - V. 37. - P. 790-799.

214. Ogawa K., Kanematsu S., Asada K. Generation of superoxide anion and localuzation of CuZn-superoxide dismutase in vascular tissue of spinach

hypocotyls: their association with lignification // Plant Cell Physiol. - 1997. -V. 38.-P. 1118-1126.

215. Okuma E., Murakami Y., Shimoishi Y. Effects of exogenous application of proline and betaine on the growth of tobacco cultured cells under saline conditions // Soil Sci. Plant Nutr. - 2004. - V. 50. - P. 13011305.

216. Ort D.R. When there is too much light // Plant Physiol. - 2001. - V. 125.-P. 29-32.

217. Palatnik J.F., Carrillo N., Valle E.M. The role of photosynthetic electron transport in the oxidative degradation of chloroplastic glutamine synthetase // Plant Physiol. - 1999. - V. 121. - P. 471-478.

218. Palma J.M., Huertas E.L., Corpas F.J., Sandalio L.M., Gomez M., Del Rio L.A. Peroxisomal manganese superoxide dismutase: purification and properties of the isozyme from pea leaves // Physiol. Plant. - 1998. - V. 104.-P. 720-726.

219. Prasad T.K., Anderson M.D., Stewart C.R. Localization and characterization of peroxidases in the mitochondria of chilling-acclimated maize seedlings // Plant Physiol. - 1995. - V. 108. - P. 1597-1605.

220. Pryor W., Squadrito G. The chemistry of peroxynitrite: a product from the reaction of nitric oxide with superoxide // Amer. J. Physiol. - 1995. - V. 268. - P. 699-700.

221. Przymusinski R., Rucinska R., Gwozdz E.A. The stress stimulated 16 kDa polypeptide from lupin roots has properties of cytosolic Cu/Zn-superoxide dismutase // Environ.Exp.Bot. - 1995. - V.35. - P.485-495

222. Rao M.V., Paliyaht G., Ormrod D.P. Influ-ence of salicylic acid on H202 production, oxidative stress, and H202-metabolizing enzymes // Plant Physiol. - 1997. - V. 115. - P. 137-149.

223. Ravanell P., Tissut M., Dauce R. Platanetin: A potent natural uncoupler and inhibitor of the exogenous NADH dehydrogenase in intast plant mitochondria // Plant Physiol. - 1986. - V. 80. - P. 500.

224. Shih J.H.C, Shannon L.M., Kay E., Lew J.Y. Peroxidase isoenzymes from horseradish roots // J. Biol. Chem. - 1971. - Vol. 246. - № 14. - P. 4546-4551.

225. Scandalios J.G. Oxygen Stress and Superoxide Dismutases // Plant Physiol. - 1993. - V. 101. - P. 7-10.

226. Scandalios J.G. Oxidative stress: molecular per-ception and transduction of signals triggering anti-oxidant gene defenses // Braz. J. Med. and Biol. Res. - 2005. - V. 38. - P. 995-1014.

227. Scandalios J.G. The rise of ROS // Trends Biochem. Sci. - 2002. - V. 27. - P. 483-486.

228. Smirnoff N. Ascorbic acid: metabolism and functions of a multi-facetted molecule // Current Opinion in Plant Biology. - 2000. - V. 3. - P. 229-235.

229. Siess H., Stahl W. Antioxidant Functions of Vitamins - Vitamin E and Vitamin C, b-Carotene, and Other Carotenoids and Intercellular Communication via Gap Junctions // Int. J. Vitamin Nutr. Res. - 1997. - V. 67. - P. 364-367.

230. Steduto P., Albrizio R., Giorio P., Sorrentino G. Gas-exchange response and stomatal and non-stomatal limitations to carbon assimilation of sunflower under salinity // Env. Exp. Bot. - 2000. - V. 44. - P. 243- 255.

231. Takahama U., Oniki T. Flavonoids and some other phenolics as substratis of peroxidase: physiological significans of the redox reactions // J. Plant Res. - 2000. - Vol. 113. - P. 301-309.

232. Tognolli M., Penel C, Greppin H., Simon P. Analysis and expression of the class III peroxidase large gene family m Arabidopsis thaliana. // II Gene. -2002.- V.288.-P. 129-138.

233. Van Breusegem F., Slooten L., Stassart J. M., Moens T., Botterman J. Overproduction of Arabidopsis thaliana Fe-SOD confers oxidative stress tolerance to transgenic maize // Plant Cell Physiol. - 1999. - V. 40. - P. 515523.

234. Van Camp W., Capiau K., Van Montagu M., Inze D., Slooten L. Enhancement of oxidative stress tolerance in transgenic tobacco plants overproducing Fe-superoxide dismutase in chloroplasts // Plant Physiol. -1996.-V. 112.-P. 1703-1714.

235. Venekamp J.H., Lampe J.E.M, Koot J.T.M. Organic acids as sources of drought-induced proline synthesis in filed bean plants Vicia faba L. // J. Plant Physiol. - 1989. - V.133. - P.654-659.

236. Welinder K.G., Smillie L.B., Schonhaum G.R. Amino acid sequence studies of horseradish peroxidase. I. Tryptic peptides // Canad. J. Biochem. -1972.-V. 50.-№ l.-P. 44-62.

237. Yamane Y., Kashino Y., Koike H., Satoh K. Effect of high temperatures on the photosynthetic systems in spinach: Oxygen-evolution activity, fluorescence characteristics and the denaturation process // Photosynthesis Research. - 1998. - V. 57. - P. 51-59.

238. Yost F., Fridovich I. An iron-containing superoxide dismutase from Escherichia coli // J. Biol. Chem. - 1973. - V. 248. - P. 4905-4908.

239. Zhu J.K. Plant salt tolerance // Trends Plant Sci. - 2001. - V. 6. - P. 66-71.