Факторы, определяющие динамику вызванной секреции медиатора в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса лягушки тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.13, кандидат медицинских наук Минлебаев, Марат Гусманович

• Минлебаев, Марат Гусманович
• кандидат медицинских наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат медицинских наук Минлебаев, Марат Гусманович

1. Введение.

1.1. Актуальность исследования.

1.2. Цель и задачи исследования.

1.3.Научная новизна.

1.4.Положения, выносимые на защиту.

1.5.Научно-практическая ценность.

1.6.Апробация работы.

1.7.Реализация результатов исследования.

1.8.Структура и объем диссертации.

2.Обзор литературы.

2.1.Структура нервно-мышечного синапса.

2.1.1 .Пресинаптическая область.

2.1.2.Постсинаптическая область.

2.2. Механизм секреции медиатора в нервно-мышечном синапсе.

2.2.1. Квантовая гипотеза секреции медиатора.

2.2.2 Синаптические везикулы.

2.2.3 Ультраструктурные комплексы - активные зоны.

2.3. Электрогенез двигательного нервного окончания.

2.3.1 Ионные каналы двигательного нервного окончания.

2.3.2 Натриевые каналы (ТЧа-каналы).

2.3.3 Калиевые каналы (К-каналы).

2.3.3.1 К-каналы задержанного выпрямления (Кёг-каналы).

2.3.3.2 Кальций-зависимые калиевые каналы (КСа-каналы).

2.3.3.2.1 Физиологическая роль КСа-каналов.

2.3.4. Кальциевые каналы (Са-каналы).

2.3.4.1. Классификация Са-каналов.

2.3.4.2. Са-каналы двигательных НО.

2.3.4.3. Са-каналы и экзоцитоз.

2.3.4.4. Строение и свойства внутриклеточных Са -каналов.

2.3.5. Основные характеристики РиР.

2.3.6. Основные характеристики 1Р3-рецепторов.

2.3.7. Локализация РиР и 1Р3 -рецепторов в нейронах и терминалях.

2.3.7.1. Вклад РиР и 1Р3 в Са2+-сигнализацию нейронов и терминалей.

942.3.7.2. Роль РиР Са -депо терминалей в ритмической активности быстрых синапсов.

942.3.8. Другие типы внутриклеточных Са -каналов.

2.4. Синаптическая пластичность.

3. Объект и методы исследования.

3.1. Объект исследования, растворы.

3.2. Методы регистрации биопотенциалов.

3.3.Анализ вызванной секреции медиатора.

3.4. Статистическая обработка экспериментальных данных.

3.5. Математическое моделирование.

4. Результаты и их обсуждение.

4.1. Длительная ритмическая активность в норме.

4.2. Изменения ответов НО в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного препарата.

4.3. Математическое моделирование изменений ионных токов ответа НО при длительном ритмическом раздражении.

4.4. Вызванная секреция медиатора при длительной высокочастотной активности при блокровании кальций-активируемых калиевых каналов.

4.5. Динамика ответа НО в ходе длительной высокочастотной активности при блокировании кальций-активируемых калиевых каналов.

4.6 Вызванная секреция медиатора в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса при использовании внутриклеточных хелаторов кальция.

4.7 Динамика ответа НО при длительной ритмической активности в присутствии внутриклеточных хелаторов ионов кальция.

4.8 Динамика вызванной секреции медиатора в ходе длительная высокочастотной стимуляции в присутствии агонистов рианодиновых рецепторов.

4.9 Динамика ответа НО в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного препарата при использовании агонистов рианодиновых рецепторов.

4.10 Динамика вызванной секреции при использовании рианодина как антагониста рианодиновых рецепторов.

4.11 Изменения ответа НО в ходе длительной высокочастотной стимуляции двигательного нерва при воздействии рианодина как антагониста рианодиновых рецепторов.

4.12 Вызванная секреция медиатора при блокировании выработки инозитол-3-фосфата за счет блокирования фосфолипазы С.

4.13 Динамика ответа НО в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного препарата при блокировании фосфолипазы С.

4.14 Длительная ритмическая активность при блокировании работы митохондрии.

4.15 Динамика ответа нервного окончания в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса в присутствии блокаторов митохондрии.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Факторы, определяющие динамику вызванной секреции медиатора в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса лягушки»

1.1. Актуальность исследования.

Основной формой функционирования нервно-мышечного синапса является проведение не одиночных, а достаточно высокочастотных серий импульсов. В естественных условиях частота импульсации мотонейрона может достигать нескольких десятков импульсов в секунду [20,88]. Такая высокочастотная активность сопровождается изменениями амплитуды постсинаптического ответа, которая напрямую связана с количеством выбрасываемого медиатора. Вызванная секреция медиатора в нервно-мышечном синапсе при высокочастотной активности нейрона может меняться как в сторону увеличения, так и в сторону уменьшения. Изменения вызванной секреции носят название синаптической пластичности. Выраженность и кинетика синаптической пластичности определяется не только исходной величиной секреции, но и частотой импульсации мотонейрона [142]. Увеличение вызванной секреции медиатора в нервно-мышечном синапсе при высокочастотной стимуляции наиболее ярко проявляется в условиях пониженной концентрации ионов кальция и повышенной концентрации магния. Однако, исследования вызванной секреции в ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса до сих пор не проводились. Обычно, для исследования синаптической пластичности в нервно-мышечном препарате используются одиночные, парные, либо кратковременные высокочастотные пачки импульсов [178]. Согласно современным представлениям, медиатор выделяется квантами, находящимися в пузырьках - везикулах, расположенных в активных зонах двигательного нервного окончания (НО) [13,82], где располагаются специальные кальций-чувствительные белки экзоцитоза, кальциевые и кальций-активируемые калиевые каналы. В настоящее время признано, что ключевую роль в усилении секреции медиатора при высокочастотной активности играет увеличение внутриклеточной концентрации ионов кальция [140]. Считается, что в ходе высокочастотной стимуляции нерва ионы кальция не успевают полностью утилизироваться внутриклеточными кальциевыми буферными системами, в то время, как в ответ на последующий стимул входит новая порция кальция, что и приводит к постепенному увеличению концентрации ионов кальция в нервном окончании (гипотеза «остаточного» кальция). Однако не исключаются и другие механизмы. Высказываются предположения, что в усиление секреции медиатора могут вовлекаться системы внутриклеточных мессенджеров, в-белок связанные кальциевые каналы, внутриклеточные кальциевые депо и изменения потенциала действия в ходе ритмической активности двигательного нейрона [22,129]. Считается, что эндоплазматический ретикулум может влиять на концентрацию ионов кальция в цитозоле нервного окончания [1,118,44]. В этом случае выброс ионов кальция происходит через лиганд-активируемые кальциевые каналы (рианодиновые рецепторы). Кроме этого, появляются данные о присутствии и инозитол-3-фосфатных рецепторов на мембране эндоплазматического ретикулума двигательного нервного окончания [38,44]. Не исключается тот факт, что митохондрии тоже могут принимать участие в изменении внутриклеточной концентрации ионов кальция в ходе ритмической активности нейрона [136,172,177]. Снижение вызванной секреции медиатора в ходе ритмической активности, по современным представлениям, объясняется интенсивной тратой медиатора и опустошением везикулярного пула в нервной терминали [178].

Раскрытие механизмов, лежащих в основе синаптической пластичности и процессов, позволяющих ее регулировать, необходимо для углубления знаний о механизмах передачи информации между возбудимыми клетками, что позволит подойти ближе к решению вопроса о функционировании нервной системы в целом. Поэтому решение вопросов связанных с механизмами синаптической пластичности в процессе длительной ритмической активности является актуальной проблемой нейрофизиологии на сегодняшний день.

Заключение диссертации по теме «Физиология», Минлебаев, Марат Гусманович

6. Выводы

1. В ходе высокочастотной ритмической активности нервно-мышечного синапса с частотой стимуляции 10 имп/с (10 мин) наблюдается прогрессивное увеличение вызванной секреции медиатора, которое к концу стимуляции достигает 322%±16% по сравнению с первоначальным уровнем вызванной секреции. Повышение частоты раздражения двигательного нервного окончания лягушки до 50 имп/с (5 мин) сопровождается двухфазным изменением вызванной секреции — первоначальным ростом до 429%±65%, который на 2 мин стимуляции сменялся депрессией секреции.

2. Длительная высокочастотная стимуляция нервно-мышечного препарата приводит к изменению электрического ответа нервного окончания лягушки. При частоте стимуляции 10 имп/с (10 мин) наблюдается значительное снижения амплитуд второй и третьей фаз ответа НО и расширение второй фазы ответа НО. При частоте стимуляции 50 имп/с изменения ответа НО становятся более выраженные.

3. Моделирование ионных токов двигательного нервного окончания лягушки показало, что в процессе длительной ритмической активности нервно-мышечного препарата происходящие изменение ответа НО, связаны с частотозависимым уменьшением потенциалзависимых натриевых и калиевых проводимостей.

4. Расчеты натриевой и калиевой проводимостей на модели ионных токов двигательного нервного окончания лягушки показали, что уменьшение ионных токов в процессе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса связано с уменьшением ионной проводимости потенциал-зависимых калиевых и натриевых каналов, происходящей с разной скоростью. Снижение проводимости калиевых каналов происходит с х = 680 с и натриевых с х = 1460 с при частоте стимуляции 10 имп/с, а при увеличении частоты стимуляции нервно-мышечного синапса до 50 имп/с снижение проводимости калиевых каналов и натриевых каналов происходит с т=159 и т=240 соответственно.

5. Моделирование ионных токов нервного окончания лягушки показало, что в процессе длительной ритмической активности двигательного нерва происходящее уменьшение калиевой и натриевой проводимостей приводит к увеличению кальциевого тока при частоте стимуляции двигательного нервного окончания 10 имп/с, а при увеличении частоты ритмических раздражений до 50 имп/с динамика кальциевого тока имеет двухфазную форму - первоначальный рост, сменяющимся затем уменьшением.

6. Использование ибериотоксина как антагониста кальций-активируемых калиевых каналов ведет к более быстрому уменьшению амплитуд второй и третьей фаз ответа нервного окончаний лягушки и к более выраженному увеличению вызванной секреции медиатора при высокочастотной ритмической активности синапса (50 имп/с), чем в контроле.

7. Применение высокоспецифичных мембранопроникающих внутриклеточных кальциевых буферов ЕГТА-АМ и БАПТА-АМ сопровождается более быстрым и выраженным увеличением вызванной секреции в ходе длительной высокочастотной ритмической активности с частотой стимуляции 50 имп/с, чем в контроле.

8. Применение активаторов рианодиновых рецепторов коффеина (1 ммоль) и рианодина (5 нмоль) приводит к увеличению первоначального квантового состава. Однако, в ходе длительной высокочастотной ритмической активности, увеличение вызванной секреции остается достоверно меньше значений полученных в контрольных экспериментах, что связано с активацией рианодиновых рецепторов и постоянным, но низким уровнем выброса ионов кальция из эндоплазматического ретикулума в цитозоль нервного окончания.

9. Использование рианодина, как антагониста рианодиновых рецепторов, в концентрации 20 мкмоль приводит к более выраженному уменьшению амплитуд второй и третьей фаз ответа нервного окончания. Таким образом, рианодин в антагонистической (по литературным данным) концентрации 20 мкмоль приводит к частотозависимому нарушению проведения возбуждения по мембране двигательного нервного окончания лягушки.

10. Использование блокатора фосфолипазы С (1173122 - ЮмкМ), нарушающего образование инозитол-3-фосфата ведет к меньшему увеличению вызванной секреции медиатора в ходе длительной высокочастотной стимуляции нервно-мышечного синапса, чем в контроле, при этом динамика ответа НО в присутствии 1173122 не отличается от полученной в контроле.

11. В ходе длительной ритмической активности применение ингибиторов работы митохондрий таких как СССР (Карбонил-цианид-м-хлорфенилгидразон) (5 мкмоль) и азид натрия (1 ммоль) приводит к трехкратному увеличению первоначального квантового состава и более быстрому развитию депрессии вызванной секреции, чем в контроле.

5.3аключение

Синаптическая пластичность остается одной из самых интересных и еще до конца неизученных тем нейронауки на сегодняшний день. Большой интерес связан с важностью процесса передачи информации между возбудимыми клетками. Принято вычленять несколько фаз процесса в зависимости от изменения уровня вызванной секреции и от времени их развития. Наиболее часто встречаемой фазой является облегчение секреции. Принято считать что в основе этой фазы лежит увеличение концентрации ионов кальция в цитозоле нервной клетки. Однако до сих пор остается неясным какие механизмы ведут к этому. Широко обсуждаются несколько механизмов. Такие как активация внутриклеточных кальциевых депо и выброс кальция из них [94], накопление «остаточного» кальция в ходе высокочастотной стимуляции [154] и изменение формы ответа нервного окончания ведущее к увеличению поступления ионов кальция в цитозоль нервной клетки [10]. В данной работе мы попытались оценить роль и важность каждого из этих механизмов в развитии облегчения как фазы синаптической пластичности.

В ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса наблюдаемые изменения со стороны вызванной секреции определяются изменениями цитозольной концентрации ионов кальция. Этот постулат не поддается сомнению. Однако полученные данные указывают на присутствие нескольких механизмов, участвующих в регуляции вызванной секреции медиатора путем изменения цитозольной концентрации ионов кальция. Так, в ходе длительной высокочастотной активности двигательного нейрона происходит снижение потенциал-зависимых натриевой и калиевой проводимостей, что ведет к изменению формы ПД нервного окончания, что в свою очередь влияет на входящий кальциевый ток, либо увеличивая, либо уменьшая его, в зависимости от степени инактивации потенциал-зависимых натриевых и калиевых каналов. В ходе длительной высокочастотной активности нервно-мышечного синапса (50 имп/с) нарастающая деполяризация мембраны НО и увеличение входа ионов кальция в цитоплазму постепенно приводят к активации кальций-активируемых калиевых каналов, увеличению выходящего калиевого тока и ускорению реполяризации ПД. Таким образом, происходит ограничение входящего кальциевого тока и роста секреции медиатора, что увеличивает длительность функционирования синапса, за счет экономии запасов медиатора. Эндоплазматический ретикулум, в ходе длительной высокочастотной активности участвует в усилении вызванной секреции путем выброса ионов кальция при активации рианодиновых рецепторов в ответ на увеличение цитозольной концентрации ионов кальция в ходе длительной высокочастотной активности. Синтез инозитол-3-фосфата за счет активации Р1-подтипа фосфолипазы С в ответ на увеличение цитозольного кальция в НО в ходе длительной высокочастотной активности двигательного нерва также увеличивает выброс ионов кальция через каналы инозитол-3-фосфатных рецепторов, обеспечивая усиление секреции медиатора. Однако для ограничения выброса медиатора и обеспечения более длительного функционирования нервно-мышечного синапса служат митохондрии, которые постоянно утилизируют ионы кальция, тем самым, ограничивая вызванную секрецию медиатора.

Список литературы диссертационного исследования кандидат медицинских наук Минлебаев, Марат Гусманович, 2005 год

1. Балезина О.П.Роль внутриклеточных кальциевых каналов нервной терминали в регуляции секреции медиатора/ Балезина О.П .//Усп.Физиол.Наук-2002-У.ЗЗ-КЗ-р.38-56.

2. Безгина E.H. Нервное окончания портняжной мышцы лягушки: ультраструктурные харакеристики и секреция медиатора/ Безгина E.H. и др.//Бюлл. Экспер.Биол. Мед.-1987-У.103-К5-р.617-621.

3. Бениш Т.В. Идентификация места секреции медиатора в двигательном нервном окончании лягушки при помощи трех внеклеточных микроэлектродов/ Бениш Т.В., Зефиров A.JI. и Фаткуллин Н.Ф.//Докл. Акад. Наук CCCP-1988-V.302-N.2-p.477-480.

4. Грибкова И.В. Оксид азота активирует кальций-зависимые калиевые каналы гладкомышечных клеток хвостовой артерии крысы, через цГМФ-зависимый механизм/Грибкова И.В., Шуберт Р. И Серебрков В.Н.//Кардиология -2002-У.42-N.8-p.34-37.

5. Добрецов М.Г. Формирование нервных окончаний фазных волокон лягушки/ Добрецов М.Г. и др.//Нейрофизиология/Ке1го1Ыо1о§иа.-1990-У.22-N.l-p.99-107.

6. Зефиров A.JI. Секреция медиатора в проксимальном и дистальном участках нервного окончания портняжной мышцы лягушки/Зефиров А.Л.//НейрофизиологияЛЧеко112ю1о§иа.-1983-У. 15-N.4-p.362-369.

7. Зефиров А.Л. Кинетика ионных токов нервного окончания при их негомогенном распределении/Зефиров А.Л. Гафуров Б.Ш.//Биофизика.-1996-У.41-К2-р.384-392.

8. Зефиров А.Л. Влияние асинхронности секреции медиатора на амплитудно-временные параметры вызванного постсинаптического тока и потенциала в нервно-мышечном синапсе/ Зефиров А.Л. Гафуров Б.Ш.//Физиологический журнал им.И.М.Сеченова.-1997-У.83-К.9-р.22-31.

9. Зефиров А.Л. Характеристики электрической активности в различных участках нервного окончания лягушки/Зефиров А.Л., Халилов И.А.//Бюлл.Экспер. Биол. Мед.-1985-У.99-К1-р.7-10.

10. Зефиров А.Л. Ионные токи нервного окончания лягушки/Зефиров А.Л. и Халилов И.A.//Heйpoфизиoлoгия/Neurophysiology.-1985-УЛ9-N.4-p.771-779.

11. Зефиров А.Л. Кальциевый ток в нервном окончании лягушки./Зефиров А.Л., Халилов И.А. и Хамитов Х.С.//Докл. Акад. Наук CCCP-1985-y.282-N.3-р.744-746.

12. Зефиров А.Л. Кальциевый и кальций-активируемый калиевый ток в двигательном нервном окончании лягушки/Зефиров А.Л., Халилов И.А. и Хамитов Х.С//Нейрофизиология/Ме1го112ю^иа.-1987-У. 19-Ы.4-р.467-473.

13. Зефиров А.Л. Молекулярные механизмы квантовой секреции медиатора в синапсе/Зефиров А.Л., Черанов С.Ю.//Усп.Физиол.Наук-2000-У.З l-N.3-p.3-22.

14. Ситдикова Г.Ф. Эффект фенола на ионные токи нервного окончания лягушки /Ситдикова Г.Ф., Шакирьянова Д.С. и Зефиров А.Л.//Мол. Химич. Нейропат.-1998-У.ЗЗ-КЗ-р.259-266.

15. Ситдикова Г.Ф. Эффекты фенола на ионные токи двигательного нервного окончания лягушки/Ситдикова Г.Ф., Халилов И.А. и Зефиров А.Л.//Физиол.Журнал им. И.М.Сеченова-1996-V.82-N.7-p.78-84.

16. Уразаев А.Х.Физиологическая роль оксида азота/ Уразаев А.Х. и Зефиров А.Л.//Усп.Физ.Наук-1999-V.30-N. 1 -р.54-72.

17. Ходоров Б.И. Общая физиология возбудимых мембран/ Ходоров Б.И./ Изд-во «Москва», 1975

18. Яковлев А.В. Роль циклических нуклеотидов в модуляции эффектов оксида азота на секрецию медиатора и электрогенез двигательного нервного окончания/Яковлев А.В., Ситдикова Г.Ф. и Зефиров А.Л.//Докл.Биол.Наук-2002-V.382-p. 11-14.

19. Angaut-Petit, D. Membrane currents in lizard motor nerve terminals and nodes of Ranvier/Angaut-Petit, D., Benoit, E., and Mallart, A.//Pflugers Arch.-1989-V.415-N.l-CTp.81-87.

20. Angleson, J. K. Intraterminal Ca(2+) and spontaneous transmitter release at the frog neuromuscular junction/Angleson, J. K. and Betz, W. J.//J.Neurophysiol.-2001-V.85-N.l-CTp.287-294.

21. Bablito, J. Activation of the voltage-sensitive sodium channel by a beta-scorpion toxin in rat brain nerve-ending particles/Bablito, J., Jover, E., and Couraud, F.//J.Neurochem.-1986-V.46-N.6-CTp. 1763-1770.

22. Bartschat, D. K. Calcium-activated potassium channels in isolated presynaptic nerve terminals from rat brain/Bartschat, D. K. and Blaustein, M. P.//J.Physiol.-1985-V.361-cTp.441-457.

23. Bayguinov, O. Substance P modulates localized calcium transients and membrane current responses in murine colonic myocytes/Bayguinov, O., Hagen, B., and Sanders, K. M.//Br.J.Pharmacol.-2003-V.138-N.7-CTp.l233-1243.

24. Bennett, M. R. Adenosine modulation of potassium currents in preganglionic nerve terminals of avian ciliary ganglia/Bennett, M. R. and Ho, S.//Neurosci.Lett.-1992-V. 13 7-N. 1 -cTp.41 -44.

25. Benoit, E. Potassium channels in lizard nodes of Ranvier and motor endings/Benoit, E., Angaut-Petit, D., and Mallart, A.//Pflugers Arch.-1989-V.414 Suppl l-cTp.S133-S134.

26. Berridge, M. J. Inositol trisphosphate, a novel second messenger in cellular signal transduction/Berridge, M. J. and Irvine, R. F.//Nature.-1984-V.312-N.5992-CTp.315-321.

27. Betz, W. J. Depression of transmitter release at the neuromuscular junction of the frog/Betz, W. J.//J.Physiol.-1970-V.206-N.3-cTp.629-644.

28. Bielefeldt, K.A calcium-activated potassium channel causes frequency-dependent action-potential failures in a mammalian nerve terminal/Bielefeldt, K. and Jackson, M. B.//J.Neurophysiol.-1993-V.70-N.l-CTp.284-298.

29. Bielefeldt, K., Three potassium channels in rat posterior pituitary nerve terminals/Bielefeldt, K., Rotter, J. L., and Jackson, M. B.//J.Physiol.-1992-V.458-CTp.41-67.

30. Birks R. The fine structure of the neuromuscular junction of the frog/Birks R., Huxley H. E, and Katz, B.//J.Physiol.-1960-V.150-CTp.l34-144.

31. Blatz, A. L. Single apamin-blocked Ca-activated K+ channels of small conductance in cultured rat skeletal muscle/Blatz, A. L. and Magleby, K. L.//Nature.-1986-V.323-N.6090-CTp.718-720.

32. Bowman, B. J. H+-ATPases from mitochondria, plasma membranes, and vacuoles of fungal cells/Bowman, B. J. and Bowman, E. J.//J.Membr.Biol.-1986-V.94-N.2-CTp.83-97.

33. Brain, K. L. Calcium in sympathetic varicosities of mouse vas deferens during facilitation, augmentation and autoinhibition/Brain, K. L. and Bennett, M. R.//J.Physiol.-1997-V.502 ( Pt 3)-CTp.521-536.

34. Bruns, D. Real-time measurement of transmitter release from single synaptic vesicles/Bruns, D. and Jahn, R.//Nature.-1995-V.377-N.6544-cTp.62-65.

35. Carignani, C. Pharmacological and molecular characterisation of SK3 channels in the TE671 human medulloblastoma cell line/Carignani, C., Roncarati, R., Rimini, R, and Terstappen, G. C.//Brain Res.-2002-V.939-N.l-2-CTp.l 1-18.

36. Castonguay, A. Differential regulation of transmitter release by presynaptic and glial Ca2+ internal stores at the neuromuscular synapse/Castonguay, A. and Robitaille, R//J.Neurosci.-2001-V.21-N.6-cTp. 1911-1922.

37. Ceccarelli, B. Turnover of transmitter and synaptic vesicles at the frog neuromuscular junction/Ceccarelli, B., Hurlbut, W. P., and Mauro, A.//J.Cell Biol.-1973-V.57-N.2-cTp.499-524.

38. Chameau, P. Ryanodine-, IP3- and NAADP-dependent calcium stores control acetylcholine release/Chameau, P., Van, d., V, Fossier, P., and Baux, G.//Pflugers Arch.-2001-V.443-N.2-cTp.289-296.

39. Charlton, M. P. Classification of presynaptic calcium channels at the squid giant synapse: neither T-, L- nor N-type/Charlton, M. P. and Augustine, G. J.//Brain Res.-1990-V.525-N.l-CTp. 133-139.

40. Cherksey, B. D. Properties of calcium channels isolated with spider toxin, FTX/Cherksey, B. D., Sugimori, M., and Llinas, R. R.//Ann.N.Y.Acad.Sci.-1991-V.635-cTp.80-89.

41. Coronado, R. Structure and function of ryanodine receptors/Coronado, R., Morrissette, J., Sukhareva, M., and Vaughan, D. M.//Am.J.Physiol.- 1994-V.266-N.6 Pt l-cTp.C1485-C1504.

42. Cremona, O. Synaptic vesicle endocytosis/Cremona, O. and De Camilli, P.//CuiT.Opin.Neurobiol.-1997-V.7-N.3-CTp.323-330.

43. Davey, D. F. Variation in the size of synaptic contacts along developing and mature motor terminal branches/Davey, D. F. and Bennett, M. R.//Brain Res.-1982-V.281-N.l-CTp. 11-22.

44. Delaney, K. R. A quantitative measurement of the dependence of short-term synaptic enhancement on presynaptic residual calcium/Delaney, K. R. and Tank, D. W.//J.Neurosci.-1994-V.14-N.10-CTp.5885-5902.

45. Dobrunz, L. E. Heterogeneity of release probability, facilitation, and depletion at central synapses/Dobrunz, L. E. and Stevens, C. F.//Neuron.-1997-V.18-N.6-CTp.995-1008.

46. Dreyer, F. The actions of presynaptic snake toxins on membrane currents of mouse motor nerve terminals/Dreyer, F. and Penner, R.//J.Physiol.-1987-V.386-CTp.455-463.

47. Dreyer, F. The acetylcholine sensitivity in the vicinity of the neuromuscular junction of the frog/Dreyer, F. and Peper, K.//Pflugers Arch.-1974-V.348-N.4-CTp.273-286.

48. Dubuis, E. Chronic carbon monoxide enhanced IbTx-sensitive currents in rat resistance pulmonary artery smooth muscle cells/Dubuis, E. and others.//Am.J.Physiol Lung Cell Mol.Physiol.-2002-V.283-N.l-CTp.L120-L129.

49. Eccles J. C. Pharmacological studies on presynaptic inhibition/Eccles, J. C., Schmidt, R., and Willis, W. D.//J.Physiol.-1963-V.168-cTp.500-530.

50. Ehrlich, B. E. The pharmacology of intracellular Ca(2+)-release channels/Ehrlich, B. E., Kaftan, E., Bezprozvannaya, S., and Bezprozvanny, I.//Trends Pharmacol.Sci.-1994-Y. 15-N.5-CTp. 145-149.

51. Emptage, N. J. Calcium stores in hippocampal synaptic boutons mediate short-term plasticity, store-operated Ca2+ entry, and spontaneous transmitter release/Emptage, N. J., Reid, C. A., and Fine, A.//Neuron.-2001-V.29-N.l-cTp. 197-208.

52. Faraci, F. M. Arachidonate dilates basilar artery by lipoxygenase-dependent mechanism and activation of K(+) channels/Faraci, F. M. and others.//Am .J.Physiol Regul.Integr.Comp Physiol.-2001-V.281-N.l-cTp.R246-R253.

53. Farinas, I. Omega-conotoxin differentially blocks acetylcholine and adenosine triphosphate releases from Torpedo synaptosomes/Farinas, I., Solsona, C., and Marsal, J.//Neuroscience.-1992-V.47-N.3-cTp.641-648.

54. Farley, J. Multiple types of voltage-dependent Ca2+-activated K+ channels of large conductance in rat brain synaptosomal membranes/Farley, J. and Rudy, B.//Biophys.J.-1988-V.53-N.6-cTp.919-934.

55. Fisher, S. A. Multiple overlapping processes underlying short-term synaptic enhancement/Fisher, S. A., Fischer, T. M., and Carew, T. J.//Trends Neurosci.-1997-V.20-N.4-cTp. 170-177.

56. Flink, M. T. Iberiotoxin-induced block of Ca2+-activated K+ channels induces dihydropyridine sensitivity of ACh release from mammalian motor nerve terminals/Flink, M. T. and Atchison, W. D.//J.Pharmacol.Exp.Ther.-2003-V.305-N.2-cTp.646-652.

57. Fossier, P. Receptor-mediated presynaptic facilitation of quantal release of acetylcholine induced by pralidoxime in Aplysia/Fossier, P., Baux, G., Poulain, B., and Tauc, L.//Cell Mol.Neurobiol.-1990-V.10-N.3-cTp.383-404.

58. Gao, Y. J. Mechanisms of hydrogen-peroxide-induced biphasic response in rat mesenteric artery/Gao, Y. J. and others.//Br.J.Pharmacol.-2003-V.138-N.6-CTp.1085-1092.

59. Geppert, M. Synaptotagmin I: a major Ca2+ sensor for transmitter release at a central synapse/Geppert, M. and others.//Cell.-1994-V.79-N.4-CTp.717-727.

60. Gerasimenko, O. V. Inositol trisphosphate and cyclic ADP-ribose-mediated release of Ca2+ from single isolated pancreatic zymogen granules/Gerasimenko, O. V., Gerasimenko, J. V., Belan, P. V., and Petersen, O. H.//Cell.-1996-V.84-N.3-cTp.473-480.

61. Goda, Y. Readily releasable pool size changes associated with long term depression/Goda, Y. and Stevens, C. F.//Proc.Natl.Acad.Sci.U.S.A.-1998-V.95-N.3-cTp.1283-1288.

62. Goda, Y. Calcium regulation of neurotransmitter release: reliably unreliable?/Goda, Y. and Sudhof, T. C.//Curr.Opin.Cell Biol.-1997-V.9-N.4-CTp.513-518.

63. Hamilton, B. R. Calcium currents in rat motor nerve terminals/Hamilton, B. R. and Smith, D. 0.//BrainRes.-1992-V.584-N.l-2-CTp.l23-131.

64. Henzi, V. Characteristics and function of Ca(2+)- and inositol 1,4,5-trisphosphate-releasable stores of Ca2+ in neurons/Henzi, V. and MacDermott, A. B .//Neuroscience.-1992-V.46-N.2-CTp.251 -273.

65. Heuser, J. Structural and functional changes of frog neuromuscular junctions in high calcium solutions/Heuser, J., Katz, B., and Miledi, R.//Proc.R.Soc.Lond B Biol.Sci.-1971-V.178-N.53-CTp.407-415.

66. Hille, B. Stimulation of exocytosis without a calcium signal/Hille, B. and others.//J.Physiol.-1999-V.520 Pt l-cTp.23-31.

67. Hodgkin, A. L. Movement of sodium and potassium ions during nervous activity/Hodgkin, A. L. and Huxley, A. F.//Cold Spring Harb.Symp.Quant.Biol.-1952-V.17-CTp.43-52.

68. Hodgkin, A. L. Propagation of electrical signals along giant nerve fibers/Hodgkin, A. L. and Huxley, A. F.//Proc.R.Soc.Lond B Biol.Sci.-1952-V. 140-N.899-cTp. 177-183.

69. Hodgkin, A. L. The components of membrane conductance in the giant axon of Loligo/Hodgkin, A. L. and Huxley, A. F.//J.Physiol.-1952-V.l 16-N.4-CTp.473-496.

70. Hodgkin, A. L. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve. 1952/Hodgkin, A. L. and Huxley, A. F.//Bull.Math.Biol.-1990-V.52-N. 1 -2-CTp.25-71.

71. Hodgkin, A. L. Measurement of current-voltage relations in the membrane of the giant axon of Loligo/Hodgkin, A. L., Huxley, A. F., and Katz, B.//J.Physiol.-1952-V.116-N.4-CTP.424-448.

72. Hua, S. Y. Characteristics of Ca2+ release induced by Ca2+ influx in cultured bullfrog sympathetic neurones/Hua, S. Y., Nohmi, M., and Kuba, K.//J.Physiol.-1993-V.464-CTp.245-272.

73. Issa, N. P. Clustering of Ca2+ channels and Ca(2+)-activated K+ channels at fluorescently labeled presynaptic active zones of hair cells/Issa, N. P. and Hudspeth, A. J.//Proc.Natl.Acad.Sci.U.S.A.-1994-V.91-N.16-CTp.7578-7582.

74. Katz, B. The effect of calcium on acetylcholine release from motor nerve terminals/Katz, B. and Miledi, R.//Proc.R.Soc.Lond B Biol.Sci.-1965-V.161-CTp.496-503.

75. Katz, B. A study of synaptic transmission in the absence of nerve impulses/Katz, B. and Miledi, R.//J.Physiol.-1967-V.192-N.2-CTp.407-436.

76. Katz, B. Ionic requirements of synaptic transmitter release/Katz, B. and Miledi, R.//Nature.-1967-V.215-N. 101 -ctP.65 1

77. Katz, B. Modification of transmitter release by electrical interference with motor nerve endings/Katz, B. and Miledi, R.//Proc.R.Soc.Lond B Biol.Sci.-1967-V.167-N.6-cTp.l-7.

78. Katz, B. The timing of calcium action during neuromuscular transmission/Katz, B. and Miledi, R.//J.Physiol.-1967-V.189-N.3-cTp.535-544.

79. Katz, B. The role of calcium in neuromuscular facilitation/Katz, B. and Miledi, R,//J.Physiol.-1968-V. 195-N.2-cTp.481 -492.

80. Kernell, D. Synaptic influence on the repetitive activity elicited in cat lumbosacral motoneurons by long-lasting injected currents/Kernell, D.//Acta Physiol Scand.-1965-V.63-CTp.409-410.

81. Kim, T. Effects of nitric oxide on slow waves and spontaneous contraction of guinea pig gastric antral circular muscle/Kim, T., La, J., Lee, J., and Yang, I.//J.Pharmacol.Sci.-2003-V.92-N.4-CTp.337-347.

82. Koizumi S. Characterization of elementary Ca2+ release signals in NGF-differentiated PC 12 cells and hippocampal neurons/Koizumi, S. and others.//Neuron.-1999-V.22-N. 1-CTp. 125-137.

83. Konishi, T. Electrical activity of mouse motor nerve terminals/Konishi, T. and Sears, T. A.//Proc.R.Soc.Lond B Biol.Sci.-1984-V.222-N.1226-CTp.l 15-120.

84. Kuba, K. Ca(2+)-induced Ca2+ release in neurones/Kuba, K.//Jpn.J.Physiol.-1994-V.44-N.6-CTP.613-650.

85. Kuba, K. Intracellular Ca2+ release and synaptic plasticity/Kuba, K., Akita, T., Hachisuga, J., and Narita, K.//Tanpakushitsu Kakusan Koso.-2000-V.45-N.3 Suppl-cTp.498-503.

86. Landis, D. M. Regional organization of astrocytic membranes in cerebellar cortex/Landis, D. M. and Reese, T. S.//Neuroscience.-1982-V.7-N.4-cTp.937-950.

87. Lazdunski, M. Apamin, a neurotoxin specific for one class of Ca2+-dependent K+ channels/Lazdunski, M.//Cell Calcium.-1983-V.4-N.5-6-cTp.421-428.

88. Lentzner, A. Time-resolved changes in intracellular calcium following depolarization of rat brain synaptosomes/Lentzner, A., Bykov, V., and Bartschat, D. K.//J.Physiol.-1992-V.450-cTp.613-628.

89. Lindgren, C. A. Identification of ionic currents at presynaptic nerve endings of the lizard/Lindgren, C. A. and Moore, J. W.//J.Physiol.-1989-V.414-CTp.201-222.

90. Llinas, R. Regulation by synapsin I and Ca(2+)-calmodulin-dependent protein kinase II of the transmitter release in squid giant synapse/Llinas, R. and others.//J.Physiol.-1991 -V.436-CTp.257-282.

91. Mallart, A. A calcium-activated potassium current in motor nerve terminals of the mouse/Mallart, A.//J.Physiol.-1985-V.368-cTp.577-591.

92. Mallart, A. Two components of facilitation at the neuromuscular junction of the frog/Mallart, A. and Martin, A. R.//J.Physiol.-1967-V.191-N.l-CTp.l9P-20P.

93. Mallart, A. The relation between quantum content and facilitation at the neuromuscular junction of the frog/Mallart, A. and Martin, A. R.//J.Physiol.-1968-V. 196-N.3-cTp.593-604.

94. Martin, A. R. Presynaptic calcium currents recorded from calyciform nerve terminals in the lizard ciliary ganglion/Martin, A. R., Patel, V., Faille, L., and Mallart, A.//Neurosci.Lett.-1989-V. 105-N. 1 -2-cTp. 14-18.

95. Martinez-Serrano, A. Caffeine-sensitive calcium stores in presynaptic nerve endings: a physiological role?/Martinez-Serrano, A. and Satrustegui, J.//Biochem.Biophys.Res.Commun.-1989-V. 161 -N.3-cTp.965-971.

96. McGarry, S. J. Digoxin activates sarcoplasmic reticulum Ca(2+)-release channels: a possible role in cardiac inotropy/McGarry, S. J. and Williams, A. J.//Br. J.Pharmacol.- 1993-V. 1 08-N.4-ctP. 1043-105 0.

97. Meissner, G. Regulation of mammalian ryanodine receptors/Meissner, G.//Front Biosci.-2002-V.7-CTp.d2072-d2080.

98. Melamed, N. Confocal microscopy reveals coordinated calcium fluctuations and oscillations in synaptic boutons/Melamed, N., Helm, P. J., and Rahamimoff, R.//J.Neurosci.-1993-V. 13-N.2-cTp.632-649.

99. Melamed, N. Confocal microscopy of the lizard motor nerve terminals/Melamed, N. and Rahamimoff, R.//J.Basic Clin.Physiol Pharmacol.-1991-V.2-N. l-2-CTp.63-85.

100. Melamed-Book, N. Neuronal calcium sparks and intracellular calcium "noise"/Melamed-Book, N., Kachalsky, S. G., Kaiserman, I., and Rahamimoff, R.//Proc.Natl. Acad.Sci.U.S. A.-1999-V.96-N.26-cTp. 15217-15221.

101. Miller, R. J. The control of neuronal Ca2+ homeostasis/Miller, R. J.//Prog.Neurobiol.-1991-V.37-N.3-CTp.255-285.

102. Mohr, F. C. The effect of mitochondrial inhibitors on calcium homeostasis in tumor mast cells/Mohr, F. C. and Fewtrell, C.//Am.J.Physiol.-1990-V.258-N.2 Pt l-CTp.C217-C226.

103. Molgo, J. Presynaptic actions of botulinal neurotoxins at vertebrate neuromuscular j unctions/Mo lgo, J. and others.//J.Physiol (Paris).-1990-V.84-N.2-cTp.152-166.

104. Morita, K. Evidence for two calcium-dependent potassium conductances in lizard motor nerve terminals/Morita, K. and Barrett, E. F.//J.Neurosci.-1990-V.10-N.8-cTp.2614-2625.

105. Mothet, J. P. Cyclic ADP-ribose and calcium-induced calcium release regulate neurotransmitter release at a cholinergic synapse of Aplysia/Mothet, J. P. and others.//J.Physiol.-1998-V.507 ( Pt 2)-CTp.405-414.

106. Mulkey, R. M. Posttetanic potentiation at the crayfish neuromuscular junction is dependent on both intracellular calcium and sodium ion accumulation/Mulkey, R. M. and Zucker, R. S.//J.Neurosci.-1992-V.12-N.l l-cTp.4327-4336.

107. Narita, K. Functional coupling of Ca(2+) channels to ryanodine receptors at presynaptic terminals. Amplification of exocytosis and plasticity/Narita, K. and others.//J.Gen.Physiol.-2000-V.115-N.4-CTp.519-532.

108. Narita, K. A Ca2+-induced Ca2+ release mechanism involved in asynchronous exocytosis at frog motor nerve terminals/Narita, K. and others.//J.Gen.Physiol.-1998-V.l 12-N.5-CTp.593-609.

109. Nelson, M. T. Relaxation of arterial smooth muscle by calcium sparks/Nelson, M. T. and others.//Science.-1995-V.270-N.5236-CTp.633-637.

110. Niesen, C. Postsynaptic and presynaptic effects of the calcium chelator BAPTA on synaptic transmission in rat hippocampal dentate granule neurons/Niesen, C., Charlton, M. P., and Carlen, P. L.//Brain Res.-1991-V.555-N.2-CTp.319-325.

111. Nishimura, M. Ryanodine facilitates calcium-dependent release of transmitter at mouse neuromuscular junctions/Nishimura, M., Tsubaki, K., Yagasaki, O., and Ito, K.//Br.J.Pharmacol.-1990-V. 100-N. 1 -CTp. 114-118.

112. Nomura, K. Aminoglycoside blockade of Ca2(+)-activated K+ channel from rat brain synaptosomal membranes incorporated into planar bilayers/Nomura, K., Naruse, K., Watanabe, K., and Sokabe, M.//J.Membr.Biol.-1990-V. 115-N.3-CTp.241-251.

113. Pattillo, J. M. Contribution of presynaptic calcium-activated potassium currents to transmitter release regulation in cultured Xenopus nerve-muscle synapses/Pattillo, J. M. and others.//Neuroscience.-2001-V.102-N.l-CTp.229-240.

114. Peng, Y. Ryanodine-sensitive component of calcium transients evoked by nerve firing at presynaptic nerve terminals/Peng, Y.//J.Neurosci.-1996-V.16-N.21-CTp.6703-6712.

115. Peng, Y. W. Localization of the inositol 1,4,5-trisphosphate receptor in synaptic terminals in the vertebrate retina/Peng, Y. W., Sharp, A. H., Snyder, S. H., and Yau, K. W.//Neuron.-1991-V.6-N.4-CTp.525-531.

116. Peper, K. Structure and ultrastructure of the frog motor endplate. A freeze-etching study/Peper, K. and others.//Cell Tissue Res.-1974-V.149-N.4-CTp.437-455.

117. Poage, R. E. Repolarization of the presynaptic action potential and short-term synaptic plasticity in the chick ciliary ganglion/Poage, R. E. and Zengel, J. E.//Synapse.-2002-V.46-N.3-cTp. 189-198.

118. Pourageaud, F. Role of EDHF in the vasodilatory effect of loop diuretics in guinea-pig mesenteric resistance arteries/Pourageaud, F., Bappel-Gozalbes, C., Marthan, R., and Freslon, J. L.//Br.J.Phannacol.-2000-V.131-N.6-cTp.1211-1219.

119. Praetorius, H. A. Bending the primary cilium opens Ca2+-sensitive intermediate-conductance K+ channels in MDCK cells/Praetorius, H. A., Frokiaer, J., Nielsen, S., and Spring, K. R.//J.Membr.Biol.-2003-V.l9l-N.3-CTp. 193-200.

120. Pumplin, D. W. Are the presynaptic membrane particles the calcium channels?/Pumplin, D. W., Reese, T. S., and Llinas, R.//Proc.Natl.Acad.Sci.U.S.A.-1981-V.78-N.l l-CTp.7210-7213.

121. Reich, C. G. Novel form of LTD induced by transient, partial inhibition of the Na,K-pump in rat hippocampal CA1 cells/Reich, C. G., Mason, S. E., and Alger, B. E.//J.Neurophysiol.-2004-V.91-N.l-cTp.239-247.

122. Rivosecchi, R. Implication of frequenin in the facilitation of transmitter release in Drosophila/Rivosecchi, R., Pongs, O., Theil, T., and Mallart, A.//J.Physiol.-1994-V.474-N.2-CTp.223-232.

123. Rizzuto, R. Calcium mobilization from mitochondria in synaptic transmitter release/Rizzuto, R.//J.Cell Biol.-2003-V.163-N.3-cTp.441-443.

124. Roberts, W. M. Colocalization of ion channels involved in frequency selectivity and synaptic transmission at presynaptic active zones of hair cells/Roberts, W. M., Jacobs, R. A., and Hudspeth, A. J.//J.Neurosci.-1990-V.10-N.l 1-cTp.3664-3684.

125. Robertson, D. E. Membrane potential and surface potential in mitochondria. Fluorescence and binding of l-anilinonaphthalene-8-sulfonate/Robertson, D. E. and Rottenberg, H.//J.Biol.Chem.-1983-V.258-N.18-cTp.l 1039-11048.

126. Robitaille, R. Calcium channels and calcium-gated potassium channels at the frog neuromuscular junction/Robitaille, R., Adler, E. M., and Charlton, M. P.//J.Physiol Paris.- 1993-V.87-N. 1-cTp. 15-24.

127. Robitaille, R. Functional colocalization of calcium and calcium-gated potassium channels in control of transmitter release/Robitaille, R., Garcia, M. L., Kaczorowski, G. J., and Charlton, M. P.//Neuron.-1993-V.l l-N.4-cTp.645-655.

128. Ross-Canada, J. Synaptic vesicles and the nerve-muscle preparation in resinless sections/Ross-Canada, J., Becker, R. P., and Pappas, G. D.//J.Neurocytol.-1983-V.12-N.5-cTp.817-830.

129. Rubtsov, A. M. Ca-release channels (ryanodine receptors) of sarcoplasmic reticulum: structure and properties. A review/Rubtsov, A. M. and Batrukova, M. A.//Biochemistry (Mosc.).-1997-V.62-N.9-cTp.933-945.

130. Sabria, J. Involvement of different types of voltage-sensitive calcium channels in the presynaptic regulation of noradrenaline release in rat brain cortex and hippocampus/Sabria, J. and others.//J.Neurochem.-1995-V.64-N.6-CTp.2567-2571.

131. Salapatek, A. M. Ion channel diversity in the feline smooth muscle esophagus/Salapatek, A. M., Ji, J., and Diamant, N. E.//Am.J.Physiol Gastrointest.Liver Physiol.-2002-V.282-N.2-cTp.G288-G299.

132. Salvail, D. Direct modulation of tracheal Cl~channel activity by 5,6- and 11,12-EET/Salvail, D., Dumoulin, M., and Rousseau, E.//Am.J.Physiol.-1998-V.275-N.3 Pt l-CTp.L432-L441.

133. Sheu, S. J. Mechanism of inhibitory actions of oxidizing agents on calcium-activated potassium current in cultured pigment epithelial cells of the human retina/Sheu, S. J. and Wu, S. N.//Invest Ophthalmol.Vis.Sci.-2003-V.44-N.3-cTp.1237-1244.

134. Sivaramakrishnan, S. Presynaptic facilitation at the crayfish neuromuscular junction. Role of calcium-activated potassium conductance/Sivaramakrishnan, S., Brodwick, M. S., and Bittner, G. D.//J.Gen.Physiol.-1991-V.98-N.6-cTp.l 1811196.

135. Stanley, E. F. Single calcium channels and acetylcholine release at a presynaptic nerve terminal/Stanley, E. F.//Neuron.-1993-V.l l-N.6-CTp. 1007-1011.

136. Suzuki, S. Ca(2+)-dependent Ca(2+) clearance via mitochondrial uptake and plasmalemmal extrusion in frog motor nerve terminals/Suzuki, S. and others.//J.Neurophysiol.-2002-V.87-N.4-CTp. 1816-1823.

137. Suzuki, S. Ca2+ dynamics at the frog motor nerve terminal/Suzuki, S. and others./ZPflugers Areh.-2000-V.440-N.3-CTp.351-365.

138. Tabti, N. Three potassium currents in mouse motor nerve terminals/Tabti, N., Bourret, C., and Mallart, A.//Pflugers Arch.-1989-V.413-N.4-cTp.395-400.

139. Tang, Y. and others. Effects of mobile buffers on facilitation: experimental and computational studies/Tang, Y. and others.//Biophys.J.-2000-V.78-N.6-cTp.2735-2751.

140. Tao, Q. Calcium-activated potassium current in cultured rabbit retinal pigment epithelial cells/Tao, Q. and Kelly, M. E.//Curr.Eye Res.-1996-V.15-N.3-CTp.237-246.

141. Tokutomi, Y. The properties of ryanodine-sensitive Ca(2+) release in mouse gastric smooth muscle cells/Tokutomi, Y., Tokutomi, N., and Nishi, K.//Br.J.Pharmacol.-2001-V.133-N.l-CTp.l25-137.

142. Trivedi, S. Calcium dependent K-channels in guinea pig and human urinary bladder/Trivedi, S. and others.//Biochem.Biophys.Res.Commun.-1995-V.213-N.2-CTp.404-409.

143. Tsang, S. Y. Contribution of K+ channels to relaxation induced by 17beta-estradiol but not by progesterone in isolated rat mesenteric artery rings/Tsang, S. Y. and others.//J.Cardiovasc.Pharmacol.-2003-V.41-N.l-CTp.4-13.

144. Valtorta, F. Neurotransmitter release and synaptic vesicle recycling/Valtorta, F. and others.//Neuroscience.-1990-V.35-N.3-cTp.477-489.

145. Vatanpour, H. Modulation of acetylcholine release at mouse neuromuscular junctions by interaction of three homologous scorpion toxins with K+ channels/Vatanpour, H. and Harvey, A. L.//BrJ.Pharmacol.-1995-V. 114-N.7-CTp.1502-1506.

146. Walker, S. D. Activation of endothelial cell IK(Ca) with l-ethyl-2-benzimidazolinone evokes smooth muscle hyperpolarization in rat isolated mesenteric artery/Walker, S. D. and others.//Br.J.Pharmacol.-2001-V.134-N.7-cTp.1548-1554.

147. Walrond, J. P. Two structural adaptations for regulating transmitter release at lobster neuromuscular synapses/Walrond, J. P., Govind, C. K., and Huestis, S. E.//J.Neurosci.-1993-V.13-N.ll-cTp.4831-4845.

148. Wang, J. IK channels are involved in the regulatory volume decrease in human epithelial cells/Wang, J., Morishima, S., and Okada, Y.//Am.J.Physiol Cell Physiol.-2003-V.284-N.l-CTp.C77-C84.

149. Wang, J. H. Cellular and molecular bases of memory: synaptic and neuronal plasticity/Wang, J. H., Ko, G. Y., and Kelly, P. T.//J.Clin.Neurophysiol.-1997-V.14-N.4-CTp.264-293.

150. Wang, Q. Calcium-dependent and ATP-sensitive potassium channels and the 'permissive' function of cyclic GMP in hypercapnia-induced pial arteriolar relaxation/Wang, Q., Bryan, R. M., Jr., and Pelligrino, D. A.//Brain Res.-1998-V.793-N.l-2-cTP.187-196.

151. Wangemann, P. Maxi-K+ channel in single isolated cochlear efferent nerve terminals/Wangemann, P. and Takeuchi, S.//Hear.Res.-1993-V.66-N.2-CTp.l23-129.

152. Wernig, A. Quantum hypothesis of synaptic transmission/Wernig, A.//J.Neural Transm.-1975-V.Suppl 12-cTp.61-74.

153. White, R. Protein kinase A-dependent and -independent effects of isoproterenol in rat isolated mesenteric artery: interactions with levcromakalim/White, R., Bottrill, F. E., Siau, D., and Hiley, C. R.//J.Pharmacol.Exp.Ther.-2001-V.298-N.3-CTp.917-924.

154. Won, E. Testosterone causes simultaneous decrease of Ca2+.I and tension in rabbit coronary arteries: by opening voltage dependent potassium channels/Won, E. and others.//Yonsei Med.J.-2003-V.44-N.6-cTp. 1027-1033.

155. Wu, L. G. Calcium channel types with distinct presynaptic localization couple differentially to transmitter release in single calyx-type synapses/Wu, L. G. and others.//J.Neurosci.-1999-V.19-N.2-CTp.726-736.

156. Yang, F. Ca2+ influx-independent synaptic potentiation mediated by mitochondrial Na(+)-Ca2+ exchanger and protein kinase C/Yang, F., He, X. P., Russell, J., and Lu, B.//J.Cell Biol.-2003-V.163-N.3-CTp.511-523.

157. Zengel, J. E. Role of intracellular Ca2+ in stimulation-induced increases in transmitter release at the frog neuromuscular junction/Zengel, J. E., Sosa, M. A., Poage, R. E., and Mosier, D. R.//J.Gen.Physiol.-1994-V.104-N.2-cTp.337-355.

158. Zhou, X. B. BK(Ca) channel activation by membrane-associated cGMP kinase may contribute to uterine quiescence in pregnancy/Zhou, X. B. and others.//Am.J.Physiol Cell Physiol.-2000-V.279-N.6-CTp.C 1751 -C1759.

159. Zucchi, R. The sarcoplasmic reticulum Ca2+ channel/ryanodine receptor: modulation by endogenous effectors, drugs and disease states/Zucchi, R. and Ronca-Testoni, S.//Pharmacol.Rev.-1997-V.49-N. 1-CTp. 1-51.

160. Zucker, R. S. Calcium and transmitter release/Zucker, R. S.//J.Physiol Paris.-1993-V.87-N. 1-CTp.25-36.

161. Zucker, R. S. Calcium- and activity-dependent synaptic plasticity/Zucker, R. S .//Curr.Opin.Neurobiol.-1999-V.9-N.3-CTp.3 05-313.i> \i

162. Zucker, R. S. Short-term synaptic plasticity/Zucker, R. S. and Regehr, W. G.//Annu.Rev.Physiol.-2002-V.64-CTp.355-405.

163. Zupanc, G. K. Peptidergic transmission: from morphological correlates to functional implications/Zupanc, G. K.//Micron.-1996-V.27-N.l-CTp.35-91.