Электронно-микроскопическое исследование мужской половой системы и сперматогенеза свободноживущих морских нематод из отряда Enoplida: Nematoda, Enoplea тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.05, кандидат биологических наук Афанасьев-Григорьев, Алексей Григорьевич

• Афанасьев-Григорьев, Алексей Григорьевич
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Афанасьев-Григорьев, Алексей Григорьевич

ВВЕДЕНИЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ

1. Мужская половая система морских нематод-эноплид.

1.1. Дистальный конец семенника Епор1ш тткаеЪет (ЕпорНёа, ЕпорНпа, ЕпорНс1ае).

1.2. Мужская половая система Апор1оз^та сийси1аг'ш (ЕпорНёа, ЕпорНпа, АпорЬБШша^ёае).

2. Развитие и строение сперматозоидов нематод-эноплид.

2.1. Апор1озШта сиНси1апа (ЕпорНпа, Апор1о81оша^ёае).

2.2. ЬергоБотаййеБ таппае (1гошпа, ЬерШБота^ске).

2.3. ВмЬуЫтия ат^аИз (Тпру1о1сНпа, Тпру1о1сИс1ае). 72 ОБСУЖДЕНИЕ

1. Концевая клетка в мужской половой системе нематод.

2. Мужская половая система нематод-эноплид.

3. Сперматозоиды и сперматогенез нематод-эноплид.

3.1. Форма и размеры сперматозоидов

3.2. Ядро сперматозоидов

3.3. Ядерная оболочка

3.4. Митохондрии

3.5. Синтетический аппарат клетки

3.6. Мембранные органеллы, волокнистые тела и их комплексы

3.7. Активация сперматозоидов

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Электронно-микроскопическое исследование мужской половой системы и сперматогенеза свободноживущих морских нематод из отряда Enoplida: Nematoda, Enoplea»

Актуальность исследования. Нематоды - одна из самых многочисленных и широко распространенных групп многоклеточных животных, освоивших гигантский диапазон сред обитания и находящихся на стадии активного биологического прогресса (Парамонов, 1962; Малахов, 1986; Чесунов, 2006). Причина этого прогресса заключается, в том числе, в особенностях строения тканей, клеток, а также в биологии размножения нематод. Исследование ультраструктуры нематод с помощью трансмиссионных электронных микроскопов начались в 50-х годах прошлого^ столетия, и уже тогда предметом исследования стали в. основном нематоды — паразиты растений и животных, играющих важную роль в медицине, ветеринарии и сельском хозяйстве. Позднее такая почвенная-нематода, как Caenorhabditis elegans, стала модельным* объектом, с помощью которого были исследованы и продолжают в настоящее время, исследоваться; ключевые вопросы генетики, клеточных дифференцировок, механизмов старения и другие вопросы биологии, развития.

В настоящее время существует дисбаланс в данных по гистологии.' и цитологии нематод, так как свободноживущие морские нематоды, составляющие большую- часть» разнообразия- класса и играющие колоссальную роль, в морских экосистемах, изучались лишь эпизодически (Малахов, 1986; Bird, Bird; 1991; Wright, 1991; Lee, 2002). В то же время, свободноживущие морские нематоды включают таксоны, сохранившие большое число плезиоморфных признаков, анализ которых дает богатый материал для решения вопросов сравнительной эмбриологии, цитологии и гистологии (Малахов, 1986). К таким таксонам относятся прежде всего эноплиды (отряд Enoplida), которые, по мнению некоторых авторов, сохраняют ряд первичных черт класса нематод (Maggenti, 1963; Платонова, 1976; Малахов, 1986).

Ультраструктуру мужской половой системы нематод до сих пор изучали только на примере нескольких видов — паразитов животных и растений, есть также данные по С. elegans (Апуа, 1966; Hulinska, 1973; Frantz, 1982; White, 1988; Takahashi et al., 1994). Для свободноживущих морских нематод долгое время уникальными оставались данные по традиционной гистологии мужской половой системы эноплиды Deontostoma califomicum (Hope, 1974), но в недавно вышедшей работе Зограф (Zograf, 2010) впервые детально рассмотрена ультраструктура мужской половой системы на примере представителя/ отряда Clïromadorida, Paracyatholaimus pugettensis. Ограниченность данных по морским свободноживущим нематодам потребовала нового детального исследования мужской половой системы на примере нематод-эноплид для первого сравнительного анализа: гистологии мужской половой системы нематод.

По имеющимся в настоящее время; данным,, сперматогенез эноплид демонстрирует большое разнообразие, от семейства: к-: семейству (Wright et al, 1973; Baccetti et al., 1983; Yushin, Malakhov, 1994; Turpeenniemi, 1998;; Yushin, Malakhov, 1998; Yushin,. Malakhov, 1999; Justine, Jamieson, 1999; ; Justine, 2002; Yushin et al., 2002; Yushin, 2003),.чего обычно не наблюдается у других нематод. Поэтому второй частью данной работы было ультраструктурное исследование сперматогенеза представителей ранее неизученных семейств, эноплид. Особое внимание при этом уделялось судьбе ядерной оболочки в мейозе, а также процессам; формирования специфических для сперматозоидов! нематод мембранных органелл (МО) и волокнистых тел (ВТ); Исследования: сперматозоидов нематод дают не только общебиологическую информацию по основным принципам строения и биологии гамет, обеспечивающих внутреннее оплодотворение, но могут быть, использованы и для филогенетического анализа.

Цели и задачи: работы: Основной целью настоящей работы было исследование ультраструктуры мужской половой системы и сперматогенеза свободно живущих морских нематод-эноплид. На основе оригинальных и литературных данных предполагалось провести сравнительно-цитологический анализ строения мужской половой системы и развития сперматозоидов нематод-эноплид.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи.

1. Изучить строение дистального конца семенника у Епор1ш т1скаеЬет (ЕпорНёае) с целью описания аналогов концевых клеток других нематод.

2. Детально изучить строение мужской половой системы на примере Апор1о8^та сийсгйаНа (Апор1оБ1;ота1:1с1ае).

3. Изучить строение и развитие сперматозоидов у представителей трех семейств отряда ЕпорНёа (Агюр1оз1:ота1лс1ае, ЬерШэотайёае, Тпру1о1сИс1ае).

4. Исследовать развитие диморфных сперматозоидов! нематоды ВаМуЫтш аш&аШ (ТпруЫсМае).

5. На основе полученных данных провести сравнительно-цитологический анализ строения мужской половой- системы^ и развития; сперматозоидов нематод-эноплид.

Научная новизна. Впервые детально исследован» дистальный^ участок семенника нематоды-эноплиды и показано; что1 характерную для* гонад других нематод специализированную концевую клетку у эноплид, представляет многоклеточный эпителий. Впервые с помощью* электронной микроскопии детально изучена мужская половая г система нематоды-эноплиды и охарактеризована ультраструктура всех ее отделов; впервые детально • исследованы предстательные железы- свободноживущих нематод-эноплид. Впервые исследован сперматогенез трех видов ■ нематод-эноплид, представителей трех семейств Апор1оз1:отайс1ае, ЬерШвотаШае и ТпруЫсЫае и определены общие черты сперматогенеза и сперматозоидов нематод-эноплид. На примере ВсйкуШтт ашЬ-аШ (Тпру1о1сНс1ае) впервые исследован феномен диморфизма сперматозоидов' у нематод-эноплид и впервые для нематод описано-развитие двух типов сперматозоидов-(эу- и парасперматозоидов), развивающихся в единственном семеннике.

Теоретическое и практическое значение работы. Анализ строения и развития сперматозоидов нематод может быть полезен для понимания процессов формирования половых клеток у многоклеточных животных, а так же путей возникновения аберрантных сперматозоидов. Полученные в ходе исследования данные могут быть направлены на разработку естественной системы класса №та1ос1а, являющейся научной основой для прикладной нематологии как раздела гельминтологии. Представленные в диссертации результаты о строении половой системы нематод-эноплид могут быть включены в программу общих и специализированных курсов по эмбриологии и биологии развития, гистологии и цитологии, зоологии беспозвоночных животных и нематологии для высших учебных заведений.

Апробация >работы: Материалы диссертации были представлены, на 28-м Международном симпозиуме Европейского общества нематологов, (Благоевград, Болгария, 2006); на Седьмом Международном симпозиума-Российского общества нематологов (Петрозаводск, 2007); на Пятом международном конгрессе нематологов (Брисбен, Австралия, 2008); на Международном нематологическом симпозиуме «Нематоды в тропических экосистемах» (Ханой, Вьетнам, 2009); на ежегодных научных конференциях ИБМ ДВ0 РАН (2008, 2009); на семинарах лаборатории эмбриологии ИБМ ДВО РАН.

Публикации. По материалам.диссертации опубликовано 7 научных работ, из них две статьи в журналах из списка ведущих рецензируемых научных журналов и изданий, рекомендуемых ВАК.

Структура и? объем диссертации: Диссертация изложена на 112 страницах и состоит из введения, обзора литературы, описания материалов и методов исследования, результатов, обсуждения полученных данных, выводов и списка литературы. Список литературы включает 104 источника, из которых 92 на иностранных языках. Диссертация включает 15 оригинальных схематических рисунков и 78 оригинальных электронограмм.

Заключение диссертации по теме «Биология развития, эмбриология», Афанасьев-Григорьев, Алексей Григорьевич

выводы

1. Характерной особенностью мужской половой системы нематод-эноплид можно считать отсутствие специализированной эпителиальной концевой клетки на дистальном конце семенника. У эноплид регуляторную функцию концевой клетки других нематод, по-видимому, выполняют множественные эпителиальные клетки дистальной части стенки семенника, окружающие пул пролиферирующих сперматогониев.

2. На примере нематоды Anoplostoma cuticularia показано, мужская половая система эноплид состоит из трех основных частей — семенников, семяпровода и предстательных желез:

- эпителий семенников состоит из очень тонкого эпителия средней части, окружающего развивающиеся сперматоциты и сперматиды, а также из железистого семенного пузырька, содержащего незрелые сперматозоиды;

- семяпровод эноплид представляет собой настоящую эпителиальную трубку, построенную из множества железистых клеток; со стороны полости тела семяпровод охватывается кольцевыми эпителиально-мышечными клетками;

- вместе с семяпроводом в клоаку впадают протоки двух одноклеточных предстательных желез.

3. На основе изучения трех видов нематод-эноплид, представителей трех семейств из трех подотрядов и анализа литературных данных можно заключить, что общими чертами сперматогенеза эноплид можно считать сохранение ядерной оболочки в сперматозоидах, отсутствие центриолей, обилие митохондрий обычного для соматических клеток строения, развитие мембранных органелл в целом сходного строения у всех эноплид. Волокнистые тела, предположительно аккумулирующие цитоскелетный белок MSP, у эноплид встречаются редко и никогда не объединяются в комплексы с мембранными органеллами.

4. Отсутствие концевой клетки в эпителии семенника, трубчатый семяпровод, сохранение ядерной оболочки у сперматозоидов, необычное разнообразие паттернов сперматогенеза эноплид могут рассматриваться как плезиоморфные признаки, подчеркивающие общую примитивность эноплид среди других таксонов нематод.

5. У эноплиды ВмИуШтш атКаИз наблюдается радикальный диморфизм сперматозоидов, которые развиваются отдельными клонами в единственном семеннике. Фертильные эусперматозоиды имеют сроение, обычное для сперматозоидов эноплид; нефертильные парасперматозоиды не имеют нормально развитого ядра, их основу составляет гипертрофированная мембранная органелла.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Афанасьев-Григорьев, Алексей Григорьевич, 2011 год

1. Афанасьев-Григорьев А. Г., Юшин В. В. Электронно-микроскопическое исследование спермиогенеза у свободноживущей морской нематоды Leptosomatides marinae Platonova 1976 (Enoplida: Leptosomatidae) // Биология моря. 2009. Т. 35 №2. С. 124-131.

2. Белогуров О.И., Алексеев В.М. Морфология Anoplostoma cuticularia sp. п. (Nematoda : Enoplida) и положение семейства Anoplostomatidae Gerlah et Riemann, 1974 в системе нематод // Зоол. журн. 1977. Т. 56, вып. 2. С. 188-198.

3. Богоявленский Ю. К., Боголепова И. И., Онушко И. В. Микроструктура тканей паразитических нематод. М.: Наука, 1982. С. 277.

4. Данилова JI.B. Ультраструктурное исследование сперматогенеза. М.: Наука, 1978. С. 206.

5. Дроздов A.JL, Иванков В.Н. Морфология гамет животных: значение для систематики и филогении. М: Круглый год, 2000. С. 458.

6. Малахов В. В. Нематоды: строение, развитие, система и филогения. М.: Наука, 1986. С. 215.

7. Парамонов А. А. Основы фитогельминтологии. М.: Изд-во АН СССР, 1962. Т. 1.С. 351—405.

8. Платонова Т.А. Низшие Enoplida (свободноживущие морские нематоды) морей СССР // В кн.: Нематоды и их роль в мейобентосе. Л.: Наука, 1976. С. 3164.

9. Реунов A.A. Сперматогенез многоклеточных животных. М: Наука, 2005. С. 124.

10. Рузен-Ранге Э. Сперматогенез у животных. М.: Мир, 1980. С. 255.

11. Чесунов А. В. Биология морских нематод. М.: Т-во научных изданий КМК, 2006. С. 367.

12. Юшин В.В, Малахов В.В. Спермии нематод отряда Enoplida имеют ядреную оболочку // Докл. Академии Наук, 1999. Т. 367. С. 718-720.

13. Adamson M. L., Van Waerebeke D. Obainia petteri n. sp. (Rhigonematidae; Nematoda) from Pachybolus laminatus (Diplopoda) in Ivory Coast: description and study of the spermiogenesis // Revue Nematol. 1985. V. 8. P. 241-247.

14. Afanasiev-Grigoriev A.G., Zograf J.K., Yushin V.V. Nuclear envelope in the spermatozoa of the leptosamotid nematode Leptosomatides marinae (Enoplida, Leptosomatidae) // Russian Journal of Nematology. 2006. V. 14. P. 119-125.

15. Afanasiev-Grigoriev A.G., Yushin V.V. Electron microscope study of spermatogenesis in Anoplostoma cuticularia (Enoplida, Anoplostomatidae) // Nematodes in undisturbed and human-transformed ecosystem. E.P. Ieshko. Petrozavodsk, PIN. 2007. C.123

16. Alberti G. Comparative spermatology of Chelicerata: review and perspective // Mem. Mus. natn. Hist. nat. 1995. V. 166. P. 203-230.

17. Anya A.O. The Studies on the structure and histology of the male reproductive tract oiAspiculus tetraptera (Nematoda: Oxyutoidea) // Parasitology. 1966. V. 56. P. 347-358.

18. Anya A.O. Serotonin (5-hydroxitryatamine) and other indolealkylamines in the male reproductive tract of nematode // Int. J. Parasitol. 1973. V. 3. P. 573-575.

19. Baccetti B., Afzelius B.A. The Biology of the Sperm Cell. Ed. S. Krager. Basel. 1976.

20. Baccetti B., Dallai R., Grimaldi de Zio S., Marinari A. The evolution of the nematode spermatozoon // Gamete research. 1983. V. 8. P. 309 323.

21. Bedding R. A. Biology of Deladenus siricidicola (Neotylenchidae) an entomophagous-mycetophagous nematode parasitic in siricid woodwasps // Nematologica. 1972. V. 18. P. 482 493.

22. Bedding R.A. «Plant and Insect Nematodes» (W.R. Nickle, ed.) // Marcel Dekker, New York. 1984. P. 755-795.

23. Bird A. F., Bird J. The Structure of Nematodes. San Diego: Academic Press. 1991. P. 316.

24. Buckland-Nicks J. Prosobranch parasperm: Sterile germ cells that promote paternity // Micron. 1998. V.29. P. 267 280.

25. Burghard R.C., Foor W.E. Rapid morpological transformations of spermatozoa in the uterus of Brugia pahangi (Nematoda: Filaroidea) // J. Parasitol. 1975. V. 61. P. 343-350.

26. Burghard R.C., Foor W.E. Membrane fusion during spermatogenesis in Ascaris // J. Ultrastructure Res. 1978. V. 62. P. 190-202.

27. Calcoen J. A., De Kegel D. Spermatozoa in the demanian organ of female Adoncholaimus fuscus (Bastian, 1965) (Nematoda) // Netherlands Journal of Zoology. 1979. V. 29. P. 142-143.

28. Cares J.E., Baldwin J.G. Comparative fine structure of sperm of Heterodera schachtii and Punctodera chalocoensis, with phylogenetic implications for Heteroderinae (Nemata: Heteroderidae) // Canadian Journal of Zoology. 1995. V. 73. P. 309-320.

29. Chitwood B.G., Chitwood M.B. Introduction to nematology. Baltimore, London. Tokyo: University Park Press. 1977. P. 334.

30. Coomans, A.; Loof, P.A.A. Observations on the glands of the male reproductive system in dorylaims and its phylogenetic importance. // Revue de Nematologie. 1986. V. 9. P. 261-265.

31. De Ley, P. & Blaxter, M.L. Systematic position and phylogeny. In: D.L. Lee (Ed.) // The Biology of Nematodes. London, Taylor and Francis. 2002. P. 1-30.

32. Favard P. Evolution des ultrastructures cellulaires au cours de la Spermatogenese de l'Ascaris (Ascaris megalocephala, Schrank = Parascaris eqorum, Goerze) // Ann. Sei. Nat, Zool., Ser. 12e. 1961. V. 3. P. 53-152.

33. Foor W.E. Spermatozoon morphology and zygote formation in nematodes // Biology of Reproduction. 1970. V. 2. P. 177-202.

34. Foor W.E. Nematoda // In: Reproductive biology of Invertebrates. Volume II: Spermatogenesis and Sperm Function. Ed. Aidioydi K.G. and Adioydi R.G. Chichester: John Wiley and Sons. 1983. P. 221-256.

35. Franz M. The fine structure of adult Onchocerca volvulus. II. The intestine and the reproductive system of the male worm // Tropenmed Parasitol. 1982. V. 33. № 3. P. 169-174.

36. Hayakawa Y., Takayama Watanabe E., Watanabe A., Munehara H., Kobayashi M., Onitake K. Dimorphic sperm formation of the cottid fish, Hemilepidotus gilberti, in cell culture // Zoological Science. 2004. V. 21. P. 1289 - 1289.

37. Healy J.M., Jamieson B.J.M. An ultrastructural examination of development and mature paraspermatozoa in Pyrazus ebeninus (Mollusca, Gastropoda, Potamididae) // Zoomorphology. 1981. V. 98. P. 101-109.

38. Hess R., Poinar G.O.Jr. Ultrastructure of the genital ducts and sperm behavior in the insect parasitic nematode Heterorhabditis bacteriophora Poinar (Heterorhabditidae: Rhabditia) // Rev. Nematol. 1986. V. 9. P. 141-152.

39. Hess R., Poinar G.O. Jr. Sperm development in the nematode Neoaplectana intermedia (Steinernematidae: Rhabditida) // J. Submicroscopic Cytol. Pathol. 1989. V.21.P. 543-555.

40. Hodgson A.N. Paraspermatogenesis in gastropod molluscs // Invert. Reprod. Dev. 1997. V. 31. P. 31-38.

41. Hope W.D. Nematoda // In: Reproduction of Marine Invertebrates. I. Acoelomate and Pseudocaelomate Metazoans. Ed. A.C. Giesse, J.S. Pearce. New York: Academic Press. 1974. P. 391-469.

42. Hope W.D., Zhang Z.N. New nematodes from the Yellow Sea, Hopperia hexadentata n. sp. And Cervonema deltensis n. sp. (Chromadoridae, Comesomatidae) with observations on morphology and systematics // Invertebrate Biology. 1995. V. 114. P. 119-138.

43. Hulinska D. Studies on the morphology and histochemistry of the male gonad and spermatogenesis in Enterobius vermicularis (Leach, 1853) // Folia Parasitol (Praha). 1973. V. 20. P. 329-38.

44. Hyman L.H. The Invetebrates. Vol. 3. NY: MvGraw-Hill. 1951. P. 572.

45. Jamuar M.P. Studies on spermatogenesis in a nematode, Nipposstrongylus brasiliensis II Journal of Cell Biology. 1966. V. 31. P. 381-385.

46. Justine J.-L. Male and Female Gametes and Fertilization // In: The biology of Nematodes. Ed. Lee D.L. London, NY: Taylor & Francis. 2002. P. 73-119.

47. Justine J.-L., Jamieson B.G.M. Nematoda // In: Reproductive biology of Invertebrates. Volume IX, part B. 1999. Ed. By B.G.M. Jamieson. New Dehli: Oxford & IBH. P. 183-266.

48. Hernault S. W. Spermatogenesis in C. Elegans) II edited by D. L. Riddle, T. Blumental, B. J. Meyer and J. R. Priess. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, NY. 1997. P. 271-294.

49. Maggenti A.R. Comparative morphology in nemic phylogeny // In: The Lower Metazoa. Ed. Dougerty, Brown, Hanson, Hartmann. Berkeley: Univ of California Press, 1963. P. 273-282.

50. Malakhov V.V. Nematodes, structure, development, classification and phylogeny // Smithsonian Institution Press, Washington, D.C. 1994. P. 286.

51. Malakhov V.V. Embryological and histological peculiarities of the order Enoplida, a primitive group of nematodes // Russian Journal of Nematology. 1998. V. 6. P. 41-46.

52. Mansir A., Justine J.-L. The microtubular system and posttraslatory modified tubulin during spermatogenesis in a parasitic nematode with ameboid and aflagellate spermatozoa // Molecular reproduction and development. 1998. V. 49. P. 150-167.

53. Marcaillou C., Szollosi A. The "blood-testis" barier in a nematode and fish: a generazable concept // Journal of Infrastructure Research. 1980. V. 70. P. 128-136.

54. Mathumbi A.W., Soetaert K., Vincx M. Deep sea nematodes from the Indian Ocean: new and known species of the family Comesomatidae // Hydrobiologia. 1997. V. 346. P. 25 57.

55. McLaren D J. The structure and development of spermatozoon of Dipetalonema viteae (Nematoda: Filaroideae) // Parasytology. 1973. V. 66. P. 447-463.

56. Morrow E.H. How the sperm lost its tail: the evolution of aflagellate sperm // Biol. Rev. 2004. V. 79. P. 795 814.

57. Nakashima I. 'Adjuvant action of capsular polysaccharide of Klebsiella pneumoniae on antibody response. I. Intensity of its action.'7. // Immunol. 1972. V. 108. P. 1009.

58. Neill B.W., Wright, K.A. Spermatogenesis in the hologonic testis of the trichuroid nematode, Capillaria hepatica (Bancroft, 1893) // Journal of Ultrastructure Research. 1973. V. 44. P. 210-234.

59. Poinar G.O. Jr., Hess-Poinar R.T. The fine structure of Gastromermis sp. (Nematoda: Mermitidae) sperm // J. Submicrosc. Cytol. Pathol. 1993. V. 25. P. 417431.

60. Riemann F. Nicascolaimus punctatus gen. et sp. n. (Nematoda, Axonolaimoidea), with notes on sperm dimorphism in free-living marine nematodes // Zoologica Scripta. 1986. V. 15. P. 119 124.

61. Roosen-Runge E.C. Germinal cell loss in normal metazoan spermatogenesis // J. Reprod. Fert. 1973. V. 35. P. 339-348.

62. Sepsenwol S., Ris H., Roberts T.M. A unique cytoskeleton associated with crawling in the amoeboid sperm of the nematode, Ascaris suum II J. Cell. Biol. 1989. V. 108. P. 55-66.

63. Shepherd A.M. Interpretation of sperm development in nematodes // Nematologica. 1981. V. 27. P. 122-125.

64. Shepherd A.M., Clark S.A. Spermatogenesis and the ultrastructure of the sperm and male reproductive tract of Aphelenchoides blastophtorus (Nematoda: Tylenchida, Aphelenchina)// Nematologica. 1976. V. 22. P. 1-9.

65. Shepherd A.M., Clark S.A. Spermatogenesis and sperm structure in some Meloidogyne species (Heterodera, Meloidogynidae) and a comparison with those in some cyst nematodes (Hererodera, Hereroderidae) // Rev. Nematol. 1983. V. 6. P. 1732.

66. Shepherd A.M., Clark S.A., Kempton A. Spermatogenesia and sperm ultrastructure in some cyst nematodes, Heterodera spp. II Nematologica. 1973. V. 19. P. 551-560.

67. Spiridonov S.E., Hominik W.M., Briscol B.R. Morphology of ameboid cells on the uterus of Steinernema species (Rhabditida: Steinernematidae) // Russ. J. Nematol. 1999. V. 7. P. 49-56.

68. Swallow J.G, Wilkinson G.S. The long and short of sperm polymorphisms in insects //Biol. Rev. 2002. V. 77. P. 153 182.

69. Takahashi Y., Goto C., Kita K.K. Ultrastructural study of Trichinella spiralis with emphasis on adult male reproductive organs // J. Helmintol. 1994. V. 68. P. 353-358.

70. Turpeenniemi T.A. Four new nematode species from the Bothnian Bay, Northern Baltic Sea, with a redescription of Microlaimus globiceps de Man, 1880 (Nematoda) //Nematologica. 1997. V. 43. P. 31 58.

71. Turpeenniemi T. A. Ultrastructure of spermatozoa in the nematode Halalaimus dimorphus (Nemata, Oxystominidae) // Journal of Nematology. 1998. V. 30. P. 391 -403.

72. Van de Velde M.-C., Coomans A., Van Ranst L., Kruger J.C.D., Claeys M. Ultrastructure of sperm cells in the female gonoduct of Xiphinema // Tissue and Cell. 1991. V. 23. P. 881-891.

73. Van Waerebeke D., Nouiy-Srairi N., Justine J.-L. Spermatozoa of rhigonematid nematodes — morphology of 25 species and ultrastructure of Rhigonema madecassum //Int. J. Parasitol. 1990. V. 20. P. 779-784.

74. Voronov D.A., Panchin Y.V. Cell lineage in marine nematode Enoplus brevis. II Development. 1998. V. 125. P. 143-150.

75. Ward S., Argon Y., Nelson G.A. Sperm Morphogenesis in wild type and fertilization-defective mutants of Caenorhabditis elegans II Journal of Cell Biology. 1981. V. 91. P. 26-44.

76. White J. The Anatomy // In: The Nematode Caenorhabditis elegans. Cold Spring Harbor Laboratory. 1988. P. 81-122.

77. Wolf N., Hirsch D., Mcintosh J.R., Spermatogenesis in males of the free-living nematode, Caenorhabditis elegans II J. Ultrastruc. Res. 1978. V. 63. P. 155-169.

78. Wood W. B. The nematode Caenorhabditis elegans II Cold Spring Harbor, New York, USA, Cold Spring Harbor Lab. 1988. P. 667.

79. Wright K.A., Hope W.D., Jones N.O. The ultrastructure of the sperm of Deontostoma californicum, a free-living marine nematode // Proc. of the Helminthological Society of Washington. 1973. V. 40. P. 30-36.

80. Wright K.A. Nematoda // In: Microscopic Anatomy of Invertebrates, Volume 4: Aschelmintes. Wiley-Liss Inc. 1991. P. 111-195.

81. Wright E. J., Sommerville R. I. Postinsemination changes in the amoeboid sperm of a nematode, Nippostrongylus brasiliensis II Gamete Research. 1984. V. 10. P. 397413.

82. Yushin V. V.: Ultrastructure of spermatogenesis in the free living marine nematode Anticoma possjetica (Enoplida: Anticomidae) // Biologiya Morya (Vladivostok). 2003. V. 30. P. 47 - 52.

83. Yushin V.V. Sperm dimorphism in the free-living marine nematode Terschellingia glabricutis (Nematoda: Monhysterida: Linhomoeidae) // Nematology. 2008. V. 10. P. 189-205.

84. Yushin V.V., Coomans A. Ultrastructure of sperm development in the free-living nematodes of the family Chromadoridae (Chromadorida: Chromadorina) // Nematology. 2000. V. 2. P. 285-296.

85. Yushin V.V., Coomans A., Borgonie G., Malakhov V.V. Ultrastructural study of the tadpole stage of the primitive marine nematode Enoplus demani (Enoplia: Enoplida) // Russian Journal of Nematology. 2002. V. 10. P. 43-53.

86. Yushin V. V., Malakhov V. V.: Ultrastructure of sperm cells in the female gonoduct of free living marine nematodes from genus Enoplus (Nematoda: Enoplida) // Fundamental and Applied Nematology. 1994. V. 17. P. 513 - 519.

87. Yushin V. V., Malakhov V. V. Ultrastructure of sperm development in the free-living marine nematode Enoplus anisospiculus (Enoplida: Enoplidae) // Fundamental and Applied Nematology. 1998. V. 21. P. 213-225.

88. Yushin V. V., Malakhov V. V.: Spermatozoa of nematodes of the Enoplida order have nuclear membrane. Doklady Akademii Nauk. 1999. V. 367. P. 718 720.

89. Yushin V.V., Malakhov V.V. Spermatogenesis and nematode phylogeny // Nematode Monografs and Perspectives. 2004. V. 2. P. 655-665.

90. Yushin V. V., Ryss A. Y. Sperm development and structure in Bursaphelenchus mucronatus (Nematoda: Aphelenchoidea: Aphelenchoididae) // Nematology. 2011. V. 13. P. 395-408.

91. Yushin V.V., Zograf J.K. Ulrtastructure of spermatozoa in the free-living marine nematode Paracanthonchus macrodon (Nematoda, Chromadorida) // Invertebrate reproduction and development. 2004. V. 45. P. 59-67.

92. Yushin V. V. et al. Ultrastructure of spermatogenesis in the free-living marinenematode Pontonema vulgare (Enoplida, Oncholaimidae) // Canadian Journal of Zoology. 2002. V. 80. P. 1371 1382.

93. Yushin V.V., Kosaka H., Kusunoki M. Spermatozoon ultrastructure of the sphaerularioidid nematode Contortylenchus genitalicola (Tylenchomorpha, Sphaerularioidea) // Nematology. 2006. V. 8. P. 191-196.

94. Yushin V.V., Yoshida M., Spiridonov S.E. Riders on the sperm: sperm dimorphism and spermatozeugmata in nematodes from the genus Steinernema (Rhabditida: Steinernematidae) //Nematology. 2007. V. 9. P. 61-75.

95. Yushin V.V., Kosaka H., Kusunoki M. Ultrastructural evidence of sperm dimorphism in nematode Deladenus sp. (Tylenchomorpha, Sphaerularioidea, Allantonematidae) //Nematology. 2007. V. 9. P. 397-404.

96. Yushin V.V., Claeys M., Houthoofd W. Mature spermatozoa of Brevibucca sp. (Nematoda: Rhabditida: Brevibuccidae) // Russian Journal of Nematology. 2011. V. 19: in press.

97. Zograf J.K., Yushin V.V., Malakhov V.V. Ultrastructure of spermatogenesis of the free-living marine nematode Halichoanolaimus sonorus (Chromadorida: Selachinematidae) //Nematology. 2004. V. 6. P. 797-809.

98. Zograf J. K. Ultrastructure of the male reproductive system of the free-living marine nematode Paracyatholaimus pugettensis Wieser & Hopper, 1967 (Chromadorida: Cyatholaimidae) //Nematology. 2010. V. 12 №2. P. 255-268.