Запрограммированная гибель клеток и эндонуклеазные активности у растений пшеницы и гороха тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Середина, Анна Владимировна

• Середина, Анна Владимировна
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Середина, Анна Владимировна

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1. Запрограммированная клеточная гибель.

1.1. Типы запрограммированной клеточной гибели у животных.

1.1.1. Апоптоз и апоптозоподобная ЗГК.

1.1.2. Аутофагия.

1.1.3. Некроз.

1.2. Запрограммированная гибель клеток у растений.

1.2.1. Развитие растений и запрограммированная гибель клеток.

1.2.1.1. Дегенерация отдельных (особых) клеток.

1.2.1.2. Формирование генеративных органов (цветок).

1.2.1.3. Развитие пыльцевого зерна у голосеменных.

1.2.1.4. Прорастание пыльцевой трубки.

1.2.1.5. Формообразование (лист).

1.2.1.6. Формирование проводящих путей.

1.2.1.7. Гибель клеток корня.

1.2.2. Запрограммированная гибель клеток в ответ на биогенные и абиогенные стрессы.

1.2.2.1. Клеточная гибель при взаимодействии с патогеном.

1.2.2.2. Клеточная гибель в ответ на абиогенные факторы и повреждения.

2. Гибель клеток, ассоциированная со старением.

2.1. Особенности запрограммированной клеточной гибели при старении.

2.2. Физиологические особенности старения.

2.3. Сигналы, регулирующие старение.

2.3.1. Возраст.

2.3.2. Репродуктивный рост.

2.3.3. Сахара.

2.3.4. Оксид азота (NO).

2.3.5. Фитогормоны.

- цитокинины.

- этилен.

- жасмоновая кислота.

- брассиностероиды.

- салициловая кислота.

- абсцизовая кислота.

- ауксин.

2.3.6. Стрессовые воздействия.

3. Молекулярные механизмы запрограммированной клеточной гибели.

3.1. Окислительный стресс, активные формы кислорода.

3.1.1. Действие активных форм кислорода (ROS).

3.1.2. Антиоксидантная система.

3.1.3. Свободные радикалы и старение.

3.2. Нуклеазы, участвующие в запрограммированной клеточной гибели.

3.2.1. Нуклеазы, участвующие в ЗГК при развитии растений.

3.2.2. Нуклеазы, участвующие в ЗГК при старении.

И. ЦЕЛИ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ.

III. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

Объекты исследования. Выращивание растений.

Выделение ДНК.

Электрофорез в 1,5% агарозном геле.

Измерение АФК.

Получение суммарных белковых экстрактов.

Определение содержания белка в анализируемых клеточных экстрактах по методу Бредфорда.

Выделение ядер.

Диализ.

Определение нуклеазной активности в растворе.

Определение нуклеазной активности в агарозном геле.

Определение нуклеазной активности в полиакриламидном геле.

IV. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ.

1. Фрагментация ДНК в развивающемся колеоптиле проростков пшеницы, выращенных в присутствии регуляторов роста растений.

2. Реализация ЗГК у проростков пшеницы при нормальном световом

3. Влияние антиоксидантаВНТ при нормальном световом дне на ЗГК проростков пшеницы.

4. Образование проростками активных форм кислорода.

Нуклеазы, определяющие деградацию ДНК в ЗГК при старении

5. Нуклеазы, участвующие в ЗГК при старении проростков пшеницы.

5.1. Изменение нуклеазной активности в ходе развития колеоптиля и первого листа проростков пшеницы.

5.2. Множественность нуклеазных активностей в развивающихся колеоптиле и листе проростков пшеницы.

6. Нуклеазы, участвующие в ЗГК при старении растений гороха.

6.1. Степень деградации ДНК, выделенной из листьев растений гороха разного возраста.

6.2. Нуклеазная активность в стареющих листьях гороха.

6.3. Множественность типов нуклеазной активности в стареющих листьях гороха.

Обсуждение результатов.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Запрограммированная гибель клеток и эндонуклеазные активности у растений пшеницы и гороха»

Запрограммированная гибель клеток (ЗГК) у растений, как и у животных, является обязательным процессом на разных этапах онтогенеза. У животных выделяют три типа гибели клеток, отличающиеся морфологически: апоптоз, аутофагия и некроз. Термин «ЗГК» широко используется для описания процессов апоптоза и аутофагии, тогда как «некроз» в основном характеризуется как хаотический и неконтролируемый тип клеточной гибели. Что касается растений, то для описания процессов клеточной смерти в большинстве случаев употребляется термин «ЗГК». В настоящее время в литературе описано множество моделей развития в различных системах (культура клеток, ткани, органы, целый организм) и становится очевидным, что существуют определенные отличия в клеточной гибели у животных и растений. У растений имеется несколько типов ЗГК, каждый из которых, вероятно, имеет свои регуляторные механизмы и морфологические особенности. Без ЗГК невозможно нормальное развитие растений (Ванюшин, 2001; Vanyushin et al., 2004). Старение листа является одним из типов ЗГК и имеет отличия от других видов ЗГК (van Doom and Woltering, 2004). Во-первых, старение листа происходит на уровне органа. Во-вторых, скорость гибели клеток при старении листа ниже, чем при других типах ЗГК. В-третьих, биологическая функция старения, по-видимому, заключается в основном в оптимальной реутилизации накопленных питательных веществ за период фотосинтеза и транспорте этих веществ в другие органы растения.

На процесс запрограммированной клеточной гибели влияет множество факторов как внешних, так и внутренних. В первую очередь, начало ЗГК определяется возрастом, репродуктивными и физиологическими процессами. Кроме того, важную роль играет гормональный баланс, а также уровень активных форм кислорода. Неблагоприятные факторы окружающей среды могут индуцировать ЗГК. Понимание механизмов и путей регуляции клеточной гибели имеет важное фундаментальное значение для расшифровки механизмов роста и развития растений.

Одним из маркеров процесса ЗГК является деградация ДНК.

Деградация нуклеиновых кислот есть составная часть старения листьев, она избирательна и обеспечивает дифференциальный оборот индивидуальных мРНК, тРНК или рРНК и их компонентов на протяжении всего процесса старения, а на завершающих стадиях старения листа она носит массированный характер, приводя к разрушению основной массы как РНК, так и ДНК (Farkas, 1982; Kerr et al., 1972; Fukuda and Komamine, 1980). Однако, все еще недостаточно полно изучены особенности и специфические функции ферментов, осуществляющих гидролиз нуклеиновых кислот при старении листа, также не известны механизмы, которые обеспечивают контролируемый и упорядоченный обмен определенных видов нуклеиновых кислот.

Проростки пшеницы оказались удобной моделью для изучения ЗГК при естественном и индуцированном темнотой старении листа и колеоптиля. На этой модели были изучены различные аспекты процесса ЗГК при старении этих органов: ультраструктурная организация, влияние фитогормонов и антиоксидантов, изменение протеолитической активности, а также изменение суммарной нуклеазной активности (Vanyushin et al., 2004). Вторым объектом нашего исследования являлись растения гороха нормального и афильного генотипов как представители класса двудольных.

Данная работа посвящена изучению влияния фитогормонов, некоторых регуляторов роста и света на деградацию ДНК в ходе старения, а также детальному анализу группы нуклеазных активностей, участвующих в реализации программы ЗГК в первом листе и колеоптиле пшеницы, а также у растений гороха нормального и афильного типа.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Середина, Анна Владимировна

выводы

1. Показано, что ассоциированная с запрограммированной гибелью клеток (ЗГК) фрагментация ДНК в клетках стареющего колеоптиля этиолированных проростков пшеницы стимулируется этрелом (источник этилена) и салицилатом натрия, а препараты «эпин» и «циркон» несколько замедляют этот процесс.

2. При выращивании на свету у проростков пшеницы (в отличие от этиолированных) ЗГК наступает позже, чем в темноте. Антиоксидант ВНТ не влияет на рост и развитие и заметно не ингибирует образование активных форм кислорода. Системы регуляции уровня активных форм кислорода на свету более эффективны, чем при этиоляции.

3. Показано, что старение разных органов у растений пшеницы и гороха сопровождается деградацией (фрагментацией) яДНК и заметным увеличением ДНК-азной активности. В листьях растений гороха нормального (AfAf) генотипа возрастная деградация ДНК происходит раньше, чем у растений афильного (afaf) генотипа. Степень деградации ДНК коррелирует с увеличением суммарной нуклеазной активности с возрастом. С возрастом изменяется соотношение «щелочных» и «кислых» нуклеаз.

4. Выявлена множественность нуклеазных активностей, функционирующих в колеоптиле и первом листе проростков пшеницы в одно и то же время на различных этапах развития. В первом листе и колеоптиле проростков пшеницы и листьях гороха обнаружены Са2+'

-Л I 04

Mg и Zn - зависимые ДНК-азные активности. Их набор изменяется при старении.

5. В листе и колеоптиле проростков пшеницы выявлена клеточная (органная) и субклеточная разнокачественность набора ДНК-аз. Установлено, что активность этих нуклеаз ингибируется ЭДТА, а Ca2+/Mg2+ - зависимые нуклеазы подавляются ионами Zn2+. Показано, что Ca2+/Mg2+ - зависимые нуклеазные активности проростков пшеницы чувствительны к статусу метилирования субстратных ДНК.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Запрограммированная гибель клеток генетически заложена у многоклеточных организмов и наблюдается на всех стадиях онтогенеза. Реализация программы клеточной гибели определяется взаимодействием множества эндогенных и экзогенных факторов. Важными медиаторами этого процесса у растений являются фитогормоны и АФК. Регуляторы роста растений могут как стимулировать, так и замедлять процесс клеточной гибели. Так, этрел (продуцент этилена) и салицилат натрия ускоряют деградацию ДНК, ассоциированную с ЗГК, а иммуномодуляторы «эпин» и «циркон» замедляют этот процесс. Такой эффект может быть связан с изменением уровня активных форм кислорода (АФК), поскольку эпибрассинолид опосредованно влияет на активность и биосинтез ферментов окислительного цикла, а гидроксикоричные кислоты активируют антиоксидантную систему клетки. Действие салицилата натрия также может быть связано с изменением уровня АФК вследствие ингибирования активности каталазы, которая нейтрализует Н2С>2.

На реализацию программы клеточной гибели влияет свет. У проростков пшеницы, выращенных на свету, ЗГК наступает позже, чем у этиолированных. При этом гибель клеток в колеоптиле проростков пшеницы, выращенных и в условиях этиоляции, и на свету имеет признаки апоптоза и является запрограммированным элементом их раннего онтогенеза.

Антиоксидант ВНТ не влияет на рост и развитие и заметно не ингибирует образование активных форм кислорода выращенных на свету проростков (в отличие от этиолированных, у которых под действием ВНТ меняется морфология, происходят ультраструктурные изменения, ингибируется образование АФК и фрагментация ДНК). В проростках, выращенных при нормальном световом дне, функционирует система j регуляции уровня АФК, которая, с одной стороны, препятствует накоплению избытка О2, а с другой - не допускает снижения уровня АФК ниже критического для развития растения. Системы регуляции уровня активных форм кислорода на свету более эффективны, чем при этиоляции.

Реализация программы ЗГК при старении обеспечивается различными ферментативными системами, осуществляющими деструкцию клеточного содержимого. Поскольку доступность фосфора для растений ограничена, эффективная реутилизация ДНК и РНК является существенным элементом донорно-акцепторной системы растений. И исследование деградации ДНК при старении объясняет наш интерес к нуклеазным активностям, функционирующим в клетке при ЗГК старения.

У растений пшеницы и гороха старение листа/колеоптиля сопровождается деградацией яДНК и заметным увеличением ДНК-азной активности, причем степень деградации ДНК коррелирует с увеличением суммарной нуклеазной активности и связана с возрастом органа. Впервые показана множественность нуклеазных активностей, функционирующих в одно и то же время на различных этапах развития в колеоптиле и первом листе проростков пшеницы, как и в стареющих листьях гороха. У пшеницы обнаружено по крайней мере 7 белков, обладающих ДНК-азной активностью при рН=7,0, молекулярная масса которых варьирует от 16 до 80 кД, в листьях гороха деградацию ДНК осуществляют 5 нуклеазных активностей с молекулярной массой от 21 до 42 кД. С возрастом изменяется соотношение

2 j / о I 11 щелочных» (Са Mg - зависимых) и «кислых» (Zn" - зависимых) нуклеаз как у растений пшеницы, так и у растений гороха. Впервые установлено, что в листе и колеоптиле проростков пшеницы существует клеточная (органная) и субклеточная разнокачественность набора ДНК-аз, функционирующих в ходе ЗГК при старении. Большой самостоятельный интерес представляет впервые выявленная чувствительность Са Mg - зависимых нуклеазных активностей из проростков пшеницы к статусу метилирования субстратных ДНК.

Афильность, повышающая жизнеспособность растений при сохранении конечной продуктивности, приводит к изменению активности нуклеаз ЗГК старения, результатом чего является отсрочка старения.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Середина, Анна Владимировна, 2010 год

1. Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. Эндонуклеазы и их участие в апоптозе растений. // Физиология растений. 2009. - Т.56. - С.323-339.

2. Ванюшин Б.Ф. Апоптоз у растений. // Успехи биологической химии. -2001. Т.41. - С.3-38.

3. Ванюшин Б.Ф., Шорнинг Б.Ю., Середина А.В., Александрушкина Н.И. Влияние фитогормонов и 5-азацитидина на апоптоз у этиолированных проростков пшеницы. // Физиология растений. 2002. - Т.49. - С.558-564.

4. Зубо Я.О., Ямбуренко М.В., Кравцов А.К., Кулаева О.Н., Кузнецов

5. B.В. Отделенные от растений листья ячменя как экспериментальная модель для изучения регуляции цитокинином транскрипции пластидных генов. // Физиология растений. 2009. - Т. 56. - С.609-618.

6. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Ванюшин Б.Ф. Апоптоз в клетках первого листа и колеоптиля проростков пшеницы: межнуклеосомная фрагментация генома и синтез тяжелых олигонуклеосомного размера фрагментов ДНК. // Биохимия. 1997. - Т.62. - С. 1008-1014.

7. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Шорнинг Б.Ю., Бубенщикова

8. C.Н., Ванюшин Б.Ф. (б) Суперпродукция «тяжелой» ДНК в неделящихся клетках стареющего колеоптиля проростков пшеницы при апоптозе. // Биохимия. 1997. - Т.62. - С.1348-1357.

9. Кирнос М.Д., Александрушкина Н.И., Шорнинг Б.Ю., Кудряшова

10. И.Б., Ванюшин Б.Ф. Межнуклеосомная фрагментация и синтез ДНК в проростках пшеницы. // Физиология растений. 1999. - Т.46. - С.48-57.

11. Коф Э.М., Виноградова И.А., Калиберная З.В., Чувашева Е.С, Кондыков И.В. Характеристика гормонального комплекса у генотипов гороха, различающихся по морфологии листа. // Физиология растений. -2002. Т.49. - С. 565-571.

12. Кулаева О.Н. Цитокинины, их структура и функция. М.: Наука, 1973.- 263 с.

13. Малеванная Н.Н., Быховская Н.В. Циркон новый фитопрепарат для сельского хозяйства, полученный на основе нетрадиционного растительного сырья. // Химия и компьютерное моделирование. Бутлеровские сообщения. -2001, №5.

14. Мокроносов А.Т. Взаимосвязь фотосинтеза и функций роста // Фотосинтез и продукционный процесс / Под ред. Ничипоровича А.А. М.: Наука, 1988. С. 109-121.

15. Сибирцев Ю.Т., Рассказов В.А. Влияние ионной силы на оптимум рН, специфичность и механизм действия кислой ДНКазы из зрелых яйцеклеток морского ежа Strongylocentrotus intermedius. // Биохимия. 2000. - Т.65. -С. 1121-1129.

16. Шорнинг Б.Ю., Полещук С.В., Горбатенко И.Ю., Ванюшин Б.Ф. Влияние антиоксидантов на рост и развитие растений. // Известия РАН, «Серия биологическая». 1999. - Т.26. - С.23-29.

17. Шорнинг Б.Ю., Смирнова Е.Г., Ягужинский Л.С.,Ванюшин Б.Ф. Необходимость образования супероксида для развития проростков пшеницы. // Биохимия. 2000. - Т.65. - С.1612-1617.

18. Федореева ЛИ, Смирнова Т.А., Коломийцева Г.Я., Ванюшин Б.Ф. Гистон Ш модулирует гидролиз ДНК эндонуклеазами WEN1 и WEN2 из колеоптилей пшеницы. // Биохимия. 2008. - Т. 73. - С. 1243-1251.

19. Федореева Л.И., Соболев Д.Е., Ванюшин Б.Ф. S-аденозил-Ь-метионинзависимая и чувствительная к статусу метилирования ДНК эндонуклеаза WEN2 из колеоптилей пшеницы. // Биохимия. 2008. - т.73. - С. 1243-1251.

20. Abreu М.Е. and Munne-Bosch S. Photo- and antioxidant protection and salicylic acid accumulation during post-anthesis leaf senescence in Salvia lanigera grown under Mediterranean climate. // Physiol Plant. 2007. - v. 131. - P.590-598

21. Ankarcrona M., Dypbukt J.M., Bonfoco E., Zhivotovsky В., Orrenius S., Lipton S., Nicotera P. Glutamate-induced neuronal death: a succession of necrosis or apoptosis depending on mitochondrial function. // Neuron. 1995. - v. 15. -P.961-973.

22. Archambault D.J., Li X., Foster K.R., Jack T.R. A screening test for the determination of ethylene sensitivity. // Environ Monit Assess. 2006. - v. 115. -P.509-530.

23. Aoyagi S., Sugiyama M., Fukuda H. BEN1 and ZEN1 cDNAs encoding SI-type DNases that are associated with programmed cell death in plants. // FEBS Letters. 1998. - v. 429. P. 134-138.

24. Asami Т., Nakano Т., Fujioka S. Plant brassinosteroid hormones. // Vitam Horm. 2005. - v.72. P.479-504.

25. Auclair C., Voisin E. In CRC Handbook of Methods for Oxygen Radical Research; Greenwald, R. A., Ed.; CRC Press, Inc.: Boca Raton, FL. 1987. - P. 123-132.

26. Aval'baev A. M., Bezrukova M. V., Shakirova F. M. Effect of brassinosteroids on the hormonal balance in wheat seedlings. // Doklady Biological Sciences. 2003. - v.391. - P.337-339.

27. Azad K., Ishikawa Т., Ishikawa Т., Sawa Y., Shibata H. Intracellular energy depletion triggers programmed cell death during petal senescence in tulip. // J. Exp. Bot. 2008. - v.59. - P.2085-2095.

28. Baron W.F., Pan C.Q., Spencer S.A., Ryan A.M., Lazarus R.A., Baker K.P. Cloning and characterization of an actin-resistant DNasel-like endonuclease secreted by macrophages. // Gene. 1998. - v.215. - P.291-301.

29. Barry M.A. and Eastman A. Identification of deoxyribonuclease II as an endonuclease involved in apoptosis. // Arch Biochem Biophys. 1993. - v.300. -P.440-450.

30. Bassham D.C., Laporte M., Marty F., Moriyasu Y., Ohsumi Y., Olsen L.J., Yoshimoto K. Autophagy in development and stress responses of plants. // Autophagy. 2006. - v.2. - P.2-11

31. Beers E.P. Programmed cell death during plant growth and development. // Cell Death Differ. 1997. - v.4. - P.649-661.

32. BeMiller J.N., Liu T.U. Y.S., Liu C.R., Pappelis A.J. Relationship of nuclease activity and synthesis to senescence of com (Zea mays L.) stalk pith, cob parenchyma and first developed leaf tissues. // Mech. Ageing. Dev. 1976. - v.5. -P.427-436.

33. Blank A. and McKeon T.A. Single-strand-preferring nuclease activity in wheat leaves is increased in senescence and is negatively photoregulated. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1989. - v.86. - P.3169-3173.135

34. Blank A. and McKeon T.A. (a) Expression of three RNases during natural and dark-induced senescence of wheat leaves. // Plant Physiol. 1991. - v.97. -РД 409-1413.

35. Blank A. and McKeon T.A. (6) Three RNases in senescent and nonsenescent wheat leaves. // Plant Physiol. 1991. - v.97. - P. 1402-1408.

36. Bortner C.D., Oldenburg N.B., Cidlowski J.A. The role of DNA fragmentation in apoptosis. // Trends Cell Biol. 1995. - v.5. - P.21-26.

37. Bosch M. and Franklin-Tong V.E. Self-incompatibility in Papaver: signalling to trigger PCD in incompatible pollen. // J Exp Bot. 2008. - v.59. -P.481-490.

38. Boujrad H., Gubkina O., Robert N., Krantic S., Susin S.A. AIF-mediated programmed necrosis: a highly regulated way to die. // Cell Cycle. 2007. - v.6. -P.2612-2619.

39. Bradford M.M. A Rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. - у.12. - P.248-254

40. Bredesen D.E. Key note lecture: toward a mechanistic taxonomy for cell death programs. // Stroke. 2007. - v.38. - P.652-660.

41. Broker L.E., Kruyt F.A., Giaccone G. Cell death independent of caspases: a review. // Clin Cancer Res. 2005. - v. 11. - P.3155-3162.

42. Buchanan-Wollaston V., Earl S., Harrison E., Mathas E., Navabpour S., Page Т., Pink D. The molecular analysis of leaf senescence—a genomics approach. // Plant Biotechnol J. 2003. - v.l. - P.3-22.

43. Calderon-Urrea A. and Dellaporta S.L. Cell death and cell protection genes determine the fate of pistils in maize. // Development. 1999. - v. 126. - P.435-441.

44. Casano L.M., Martin M., Sabater B. Sensitivity of superoxide dismutase transcript levels and activities to oxidative stress is lower in mature-senescent than in young barley leaves. // Plant Physiol. 1994. - v. 106. - P. 1033-1039.

45. Castillo M.C. and Leon J. Expression of the beta-oxidation gene 3-ketoacyl-CoA thiolase 2 (KAT2) is required for the timely onset of natural and dark-induced leaf senescence in Arabidopsis. // J Exp Bot. 2008. - v.59. -P.2171-2179.

46. Cao J, Jiang F, Sodmergen , Cui K. Time-course of programmed cell death during leaf senescence in Eucommia ulmoides. IIJ Plant Res. 2003. - v.l 16. - P.7-12.

47. Cheng Y.C., Hsueh С.С., Lu S.C., Liao Т.Н. Identification of three crucial histidine residues (His 115, His 132 and His297) in Porcine Deoxyribonuclease II. // Biochem. J. 2006. - v.398. - P.177-185.

48. Chichkova N.V., Galiullina R.A., Taliansky M.E., Vartapetian A.B. Tissue disruption activates a plant caspase-Iike protease with TATD cleavage specificity. // Plant Stress. 2008. - v.2. - P.89-95.

49. Clouse S.D. and Sasse J.M. Brassinosteroids-.essential regulators of plant growth and development. // Annu. Rew. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1998. -v.49. - P.427-451.

50. Counis M.F., Chaudun E., Arruti C., Oliver L., Sanwal M., Courtois Y., Torriglia A. Analysis of nuclear degradation during lens cell differentiation. // Cell Death Differ. 1998. - v.5. - P.251-261.

51. Counis M.F. and Torriglia A. DNases and apoptosis. // Biochem Cell Biol. -2000. -v.78. -P.405-414.

52. Counis M.F. and Torriglia A. Acid DNases and their interest among apoptotic endonucleases // Biochimie. 2006. - v.88. - P. 1851-1858.

53. Crafts-Brandner S.J. and Egli D.B. Sink removal and leaf senescence in soybean: cultivar effects. // Plant Physiol. 1987. - v.85. - P.662-666.

54. Dangl J.L., Dietrich R.A., Richberg M.H. Death don't have no mercy: cell death programs in plant-microbe interactions. // Plant Cell. 1996. - v.8. - P. 17931807.

55. Danon A., Delorme V., Mailhac N., Gallois P. Plant programmed cell death: a common way to die. // Plant Physiol.Biochem. 2000. - v.38. - P.647-655.

56. Dekkers B.J., Schuurmans J.A., Smeekens S.C. Interaction between sugar and abscisic acid signalling during early seedling development in Arabidopsis. // Plant Mol Biol. 2008. - v.67. - P. 151-167.

57. Desharnais P., Dupere-Minier G., Hamelin C., Devine P., Bernier J. Involvement of CD45 in DNA fragmentation in apoptosis induced by mitochondrial perturbing agents // Apoptosis. 2008. - v. 13. - P. 197-212.

58. Ding В., Haudenshield J.S., Willmitzer L., Lucas W.J. Correlation between arrested secondary plasmodesmal development and onset of accelerated leaf senescence in yeast acid invertase transgenic tobacco plants. // Plant J. 1993. -v.4. - P.179-189

59. Dickinson C.D., Altabella Т., Chrispeels MJ. Slow-growth phenotype of transgenic tomato expressing apoplastic invertase. // Plant Physiol. 1991. - v.95. -P.420-425.

60. Dominguez F., Moreno J., Cejudo F.J. A gibberellin-induced nuclease is localized in the nucleus of wheat aleurone cell undergoing programmed cell death // J. Biol. Chem. 2004. - v. 19. - P.l 1530-11536.

61. Drew M.C., He C.J., Morgan P.W. Programmed cell death and aerenchyma formation in roots. // Trends Plant Sci. 2000. - v.5. - P. 123-127.

62. Dunigan D.D., Madlener J.C. Serine/threonine protein phosphatase is required for tobacco mosaic virus-mediated programmed cell death. // Virology. -1995.-v.207.-P.460-466.

63. Dyrkheeva N.S., Khodyreva S.N., Lavrik O.I. Multifunctional human apurinic/apyrimidinic endonuclease 1: the role of additional functions. // Mol Biol (Mosk). 2007. - v.41. - P.450-466.

64. Ellis C.M., Nagpal P., Young J.C., Hagen G., Guilfoyle T.J., Reed J.W. AUXIN RESPONSE FACTOR 1 and AUXIN RESPONSE FACTOR2 regulate senescence and floral organ abscission in Arabidopsis thaliana. // Development. -2005. -v. 132. P.4563-4574.

65. Enari M., Sakahira H., Yokoyama H., Okawa K., Iwamatsu A., Nagata S. A caspase-activated DNase that degrades DNA during apoptosis, and its inhibitor ICAD. //Nature. 1998. - v.391. - P.43-50.

66. Evans C.J., Aguilera R.J. DNase II: genes, enzymes and function. // Gene. -2003. v.322. -P.l-15.

67. Fan Z., Beresford P J., Oh D.Y., Zhang D., Lieberman J. Tumor suppressor NM23-H1 is a granzyme A-activated DNase during CTL-mediated apoptosis and the nucleosome assembly protein SET is its inhibitor. // Cell. 2003. - v. 112. - P. 659-672.

68. Farkas G.L. Ribonucleases and Ribonucleic Acid Breakdown. // In D.Parthier, D.Boulter, eds. Encyclopedia of plant physiology, New Series. Springer-Verlag New York. 1982. - V.14B. - P.291-309

69. Fath A., Bethke P.C., Jones R.L. Barley aleurone cell death is not apoptotic: characterization of nuclease activities and DNA degradation. // Plant J. -1999. v.20. - P.305-315.

70. Fath A., Bethke P.C., Lonsdale J., Meza-Romero R., Jones R. Programmed cell death in cereal aleurone. // Plant Mol. Biol. 2000. - v.44. - P.255-266.

71. Fedoreeva L.I., Sobolev D.E., Vanyushin B.F. Wheat endonuclease WEN1 dependent on S-adenosyl-L-methionine and sensitive to DNA methylation status. // Epigenetics. 2007. - v.2. - P.50-53.

72. Fischer H., Eckhart L., Mildner M., Jaeger K., Buchberger M., Ghannadan M., Tschachler E. DNase 1L2 degrades nuclear DNA during corneocyte formation. // J. Investigative Dermatology. 2007. - v. 127. - P.24-30.

73. Franklin D.J. and Berges J.A. Mortality in cultures of the dinoflagellate Amphidinium carterae during culture senescence and darkness. // Proc Biol Sci. -2004. v.271. - P.2099-2107.

74. Fukuda H. and Komamine A. Establishment of an experimental system for the study of tracheary element differentiation from single cells isolated from the mesophyll of Zinnia elegans. // Plant Physiol. 1980. - v.65. - P.57-60

75. Gaido M.L. and Cidlowski J.A. Identification, purification, and characterization of a calcium-dependent endonuclease (NUC 18) from apoptotic rat thymocytes. NUC 18 is not histone H2B. // J. Biol. Chem. 1991. - v.266. -P.18580-18585.

76. Gan S. and Amasino R.M. Inhibition of leaf senescence by autoregulated production of cytokinin.// Science. 1995. - v.270. - P.1986-1988.

77. Gao C., Xing D., Li L., Zhang L. Implication of reactive oxygen species and mitochondrial dysfunction in the early stages of plant programmed cell death induced by ultraviolet-C overexposure. // Planta. 2008. - v.221. - V.155-161.

78. Garcia-Heredia J.M., Hervas M., De la Rosa M.A., Navarro J.A. Acetylsalicylic acid induces programmed cell death in Arabidopsis cell cultures. // Planta. 2008. - v.228. - P.89-97.

79. Gilchrist D.G. Programmed cell death in plant disease: the purpose and promise of cellular suicide. // Annu Rev Phytopathol. 1998. - v.36. - P.393-414.

80. Gladish D.K., Xu J., Niki T. Apoptosis-like programmed cell death occurs in procambium and ground meristem of pea (Pisum sativum) root tips exposed to sudden flooding. // Ann Bot (Lond). 2006. - v.97.- P.895-902.

81. Glauser G., Grata E., Dubugnon L., Rudaz S., Farmer E.E., Wolfender J.L. Spatial and temporal dynamics of Jasmonate synthesis and accumulation in Arabidopsis in response to wounding. // J Biol Chem. 2008. - v.283. - P. 1640016407

82. Gozuacik D. and Kimchi A. Autophagy and cell death. // Curr Top Dev Biol. 2007. - v.78. - P.217-245.

83. Green D.R. and Kroemer G. Pharmacological manipulation of cell death: clinical applications in sight? // J Clin Invest. 2005. - v. 115. - P.2610-2617

84. Gregersen P.L. and Holm P.B. Transcriptome analysis of senescence in the flag leaf of wheat (Triticum aestivum L.) // Plant Biotechnol. J. 2007. - v.5. -P. 192-206.

85. Gunawardena A.H. Programmed cell death and tissue remodelling in plants. // J Exp Bot. 2008. - v.59. - P.445-451.

86. Gunawardena A.H., Pearce D.M., Jackson M.B., Hawes C.R., Evans D.E. Characterisation of programmed cell death during aerenchyma formation induced by ethylene or hypoxia in roots of maize (Zea mays L.). // Planta. 2001. - v.212. -P.205-214

87. Hammargren J., Salinas Т., Marechal-Drouard L., Knorpp C. The pea mitochondrial nucleoside diphosphate kinase cleaves DNA and RNA. // FEBS Lett. 2007. - v.581. - P.3507-3511.

88. Hanus J., Kalinowska-Herok M., Widlak P. The major apoptotic endonuclease DFF40/CAD is a deoxyribose-specific and double-strand-specific enzyme. // Apoptosis. 2008.- v.13. - P.377-382.

89. He P., Osaki M., Takebe M., Shinano Т., Wasaki J. Endogenous hormones and expression of senescence-related genes in different senescent types of maize. // J Exp Bot. -2005.-v.56. -P.l 117-1128.

90. He R., Drury G.E., Rotari V.I., Gordon A., Wilier M., Farzaneh Т., Woltering E.J., Gallois P. Metacaspase-8 modulates programmed cell death induced by ultraviolet light and H202 in Arabidopsis. // J Biol Chem. 2008. -v.283. - P.774-83.

91. He X. and Kermode A.R. Nuclease activities and DNA fragmentation during programmed cell death of megagametophyte cells of white spruce (Picea glauca) seeds // Plant Mol. Biol. 2003. - v.51. - P.509-521.

92. He Y.H., Fukushige H., Hildebrand D.F., Gun S.S. Evidence supporting a role of jasmonic acid in Arabidopsis leaf senescence. // Plant Physiol. 2002. -v.128. - P.876-884.

93. He Y.H., Xu R., Zhao Y. Enhancement of senescence by ep/brassinolide in leaves of mung bean seedling. // Acta Phytophysiol. Sinica. 1996. - v.22. - P.5862.

94. Hensel L.L., Grbic V., Baumgarten D.A., Bleecker A.B. Developmental and age-related processes that influence the longevity and senescence of photosynthetic tissues in Arabidopsis. // Plant Cell. 1993. - v.5. - P.553-564.

95. Hong S.B., Sexton R., Tucker M.L. Analysis of gene promoters for two tomato polygalacturonases expressed in abscission zones and the stigma. // Plant Physiol. 2000. - v.123. - P.869-881.

96. Huang D., Wu W., Abrams S.R., Cutler A.J. The relationship of drought-related gene expression in Arabidopsis thaliana to hormonal and environmental factors. // Exp Bot. 2008. - v.59. - P.2991-3007.

97. Hughes Jr. F.M., Evans-Storms R.B., Cidlowski J.A. Evidence that noncaspase proteases are required for chromatin degradation during apoptosis. // Cell Death Differ. 1998. - v.5. - P.1017-1027.

98. Jiang C.Z., Rodermel S.R., Shibles R.M. Photosynthesis, Rubisco activity and amount, and their regulation by transcription in senescing soybean leaves. // Plant Physiol. 1993. - v.101. - P.105-112.

99. Jing H.C., Schippers J.H., Hille J., Dijkwel P.P. Ethylene-induced leaf senescence depends on age-related changes and OLD genes in Arabidopsis. // J Exp Bot. 2005. - v.56. - P.2915-2923.

100. Jones A.M. Programmed cell death in development and defence. // Plant Physiol. 2001. - v. 125. - P.94-97

101. Jung C., Lyou S.H., Yeu S., Kim M.A., Rhee S., Kim M., Lee J.S., Choi Y.D., Cheong J.J. Microarray-based screening of jasmonate-responsive genes in Arabidopsis thaliana. // Plant Cell Rep. 2007. - v.26. - P. 1053-1063.

102. Kagedal K., Zhao M., Svensson I., Brunk U.T. Sphingosine-induced apoptosis is dependent on lysosomal proteases. // Biochem J. 2001. - v.359. -P.335-343

103. Kalinowska-Herok M., Wudlak P. High mobility group proteins stimulate DNA cleavage by apoptotic endonuclease DFF40/CAD due to HMW-box interactions with DNA // Acta Biochim. Pol. 2008. - v.55. - P.21-26.

104. Kawai M. and Uchimiya Y. Coleoptile senescence in rice (Oryza sativa L.). // Annals of Botany. 2000. - v.86. - P.405-414.

105. Kawane K., Fukuyama H., Kondoh G., Takeda J., Ohsawa Y., Uchiyama Y., Nagata S. Requirement of DNase II for definitive erythropoiesis in the mouse . fetal liver. // Science. 2001. - v.292. - P. 1546-1549.

106. Kawane K., Fukuyama H.,Yoshida H., Nagase,Y. Ohsawa H., Uchiyama V., Okada K., Iida Т., Nagata S. Impaired thymic development in mouse embryosdeficient in apoptotic DNA degradation. // Nat. Immunol. 2003. - v.4. - P. 138144.

107. Kerr J.F., Wyllie A.H., Currie A.R. Apoptosis: a basic biological phenomenon with wide-ranging implications in tissue kinetics. // Br. J Cancer. -1972.-v.26. -P.239-257.

108. Khan R.I. and Choudhuri M.A. Influence of reproductive organs on plant senescence in rise and wheat. // Biol. Plant. 1992. - v.34. - P.241-251.

109. Kim C.Y., Bove J., Assmann S.M. Overexpression of wound-responsive RNA-binding proteins induces leaf senescence and hypersensitive-like cell death. //New Phytol. 2008. - v. 180. - P.57-70.

110. Kim D.O. and Lee C.Y. Comprehensive study on vitamin С equivalent antioxidant capacity (VCEAC) of various polyphenolics in scavenging a free radical and its structural relationship. // Crit Rev Food Sci Nutr. 2004. - v.44. -P.253-273

111. Kolodziejek I., Koziol-Lipinska J., Waleza M., Korczynski J., Mostowska A. Aspects of programmed cell death during early senescence of barley leaves: possible role of nitric oxide. // Protoplasma. 2007. - v.232. - P.97-108.

112. Krieser R.J., MacLea K.S., Park J.P., Eastman A. The cloning, genomic structure, localization, and expression of human deoxyribonuclease II beta. // Gene. 2001. - v.269. - P.205-216.

113. Krishna P. Brassinosteroid-mediated stress responses. // J Plant Growth Regul. 2003. - v.22. - P.289-297.

114. Z.G., Zhang C.M., Zha Z.H. LDFF, the large molecular weight DNA fragmentation factor, is responsible for the large molecular weight DNA degradation during apoptosis in Xenopus egg extracts // Cell Research. 2004. -v.14. - pp.134-140.

115. Marchetti S., Zaina G., Chiaba C., Pappalardo C., Pitotti A. Isolation and characterization of an endonuclease synthesized by barley (Hordeum vulgare L.) uninucliate microspores // Planta. 2001. - v.213. - P. 199-206.

116. Masclaux C., Valadier M.H., Brugiere N., Morot-Gaudry J.F., Hirel B. Characterization of the sink/source transition in tobacco (Nicotiana tabacum L.) shoots in relation to nitrogen management and leaf senescence. // Planta. 2000. -v.211. - P.510-518.

117. McCabe P.F., Levine A., Meijer P.J., Tapon N.A., Pennell R.I. A programmed cell death pathway activated in carrot cells cultured at low cell density. // The Plant Journal. 1997. - v. 12. - P.267-280

118. McConkey D.J. and Orrenius S. The role of calcium in the regulation of apoptosis. // J Leukoc Biol. 1996. - v.59. - P.775-783.

119. Mcllory D., Tanaka M., Sakahira H., Fukuyama H., Suzuki M., Yamamura K., Ohsawa Y., Uchiyama Y., Nagata S. An auxiliary mode of apoptotic DNA fragmentation provided by phagocytes // Genes Dev. 2000. - v. 14. - P.549-558.

120. Mergemann H. and Sauter M. Ethylene induces epidermal cell death at the site of adventitious root emergence in rice. // Plant Physiol. 2000. - v.l24. -P.609-614

121. Miller A., Schlagnhaufer C., Spalding M., Rodermel S. Carbohydrate regulation of leaf development: Prolongation of leaf senescence in Rubisco antisense mutants of tobacco. // Photosynth Res. 2000. - v.63. - P. 1-8.

122. Mishina tE., Lamb C., Zeier J. Expression of a nitric oxide degrading enzyme induces a senescence program in Arabidopsis. // Plant Cell Environ. -2007. v.30. - P.39-52.

123. Mittler R. and Lam E. Identification, characterization, and purification of a tobacco endonuclease activity induced upon hypersensitive response cell death. // The Plant Cell. 1995. - v.7. - P.1951-1962.

124. Mittler R. and Lam E. Characterization of nuclease activities and DNA fragmentation induced upon hypersensitive response cell death and mechanical stress. // Plant Mol Biol. 1997. - v.34. - P.209-21.

125. Mittler R., Simon L., Lam E. Pathogen-induced programmed cell death in tobacco. // J Cell Sci. 1997. - v.l 10. - P.1333-1344.

126. Moore В., Zhou L., Rolland F., Hall Q., Cheng W.H., Liu Y.X., Hwang L, Jones Т., Sheen J. Role of the Arabidopsis glucose sensor HXK1 in nutrient, light, and hormonal signaling. // Science. 2003. - v.300. - P.332-336.

127. Morris K., Mackerness S.A., Page Т., John C.F., Murphy A.M., Carr J.P., Buchanan-Wollaston V. Salicylic acid has a role in regulating gene expression during senescence. // Plant J. 2000. - v.23. - P.677-685.150

128. Mukae N., Enari M., Sakahira H., Fukuda Y., Inazawa J., Toh H., Nagata S. Molecular cloning and characterization of human caspase-activated DNase // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998. - v.95. - P.9123-9128.

129. Munne-Bosch S. and Alegre L. Plant aging increases oxidative stress in chloroplasts. // Planta. 2002. - v.214. - P.608-615.

130. Munne-Bosch S. and Penuelas J. Photo- and antioxidative protection, and a role for salicylic acid during drought and recovery in field-grown Phillyrea angustifolia plants. // Planta. 2003. - v.217. - P.758-766.

131. Nagata S. Apoptosis by death factor. // Cell. 1997. - v.88. - P.355-365.

132. Nagata S. DNA degradation in development and programmed cell death. // Annu. Rev. Immunol. 2005. - v.23. - P.853-875.

133. Napirei M., Wulf S., Eulitz D., Mannherz H.G., Kloeckl T. Comparative characterization of rat deoxyribonuclease 1 (Dnasel) find murine deoxyribonuclease l-like 3 (DnaselB). // Biochem J. 2005. - v.389. - P.355-364.

134. Naseem I., Hadi S.M. Single-strand-specific nuclease of pea seeds: glycoprotein nature and associated nucleotidase activity. // Arch Biochem Biophys. 1987.-v.255.-P.437-445.

135. Neill S., Barros R., Bright J., Desikan R., Hancock J., Harrison J., Morris P., Ribeiro D., Wilson I. Nitric oxide, stomatal closure, and abiotic stress. // Journal of Experimental Botany. 2008. - v.59. - P. 165-176.

136. Nishimura Y. and Lemasters J.J. Glycine blocks opening of a death channel in cultured hepatic sinusoidal endothelial cells during chemical hypoxia. // Cell Death Differ. 2001. - v.8. - P.850-888.

137. Nishimura К. and Tanuma S. Presence of DNase gamma-like endonuclease in nuclei of neuronal differentiated PC 12 cells // Apoptosis. 1998. -v.3. - P.97-103.

138. Noh Y.S. and Amasino R.M. Identification of a promoter region responsible for the senescence-specific expression of SAG 12. // Plant Mol Biol. -1999. v.41. - P.181-194.

139. Noh Y.S. and Amasino R.M. Regulation of developmental senescence is conserved between Arabidopsis and Brassica napus. // Plant Molecular Biology. -1999. v.41. - P.195-206.

140. Nooden L.D. and Penney J.P. Correlative controls of senescence and plant death in Arabidopsis thaliana (Brassicaceae). // J Exp Bot. 2001. - v.52. - P.2151-2159.

141. Obara K., Kuriyama H., Fukuda H. Direct evidence of active and rapid nuclear degradation triggered by vacuole rupture during programmed cell death in Zinnia. // Plant Physiol. 2001. - v.125. - P.615-626.

142. Ohsumi Y. Molecular dissection of autophagy: two ubiquitin-like systems. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2001. - v.2. - P.211-216.

143. Oleson A.E., Janski A.M., Clark E.T. An extracellular nuclease from suspension cultures of tobacco. // Biochim Biophys Acta. 1974. - v.366. - P.89-100.

144. Oppenheim R.W. Naturally occurring cell death during neural development. // Trends Neurosci. 1985. - v. 17. - P.487-493.

145. Padron-Barthe L., Lepretre C., Martin E., Counis M.-F., Torriglia A. Conformational modification of serpins transforms leukocyte elastase inhibitor into an endonuclease involved in apoptosis. // Mol. Cell. Biol. 2007. - v.27. - P.4028-4036.

146. Panavas Т., LeVangie R., Mistier J., Reid P.D., Rubinstein B. Activities of nucleases in senescing daylily petals. // Plant Physiology and Biochemistry. 2000.- V.38.-P.837-843.

147. Pandey S., Walker P.R., Sikorska M. Identification of a novel 97 kDa endonuclease capable of internucleosomal DNA cleavage. // Biochemistry. 1997. -v.36.-P.711-720.

148. Parrish J. E., Ciccodicola A., Wehhert M., Cox G. F., Chen E., Nelson D. L. A muscle-specific DNase I-like gene in human Xq28. // Hum. Mol. Genet. -1995. v.4. - P.1557-1564.

149. Parrish J., Li L., Klotz K., Ledwich D., Wang X., Xue D. Mitochondrial endonuclease G is important for apoptosis in C. elegans. // Nature. 2001. - v.412.- P.90-94.

150. Patel S., Caplan J., Dinesh-Kumar S.P. Autophagy in the control of programmed cell death. // Curr Opin Plant Biol. 2006. - v.9. - P.391-396.

151. Peitsch M.C., Polzar В., Stephan H., Crompton Т., MacDonald H.R., Mannherz H.G. Characterization of the endogenous deoxyribonuclease involved in153nuclear DNA degradation during apoptosis (programmed cell death). // EMBO J. -1993.-v.12.-P.371-377.

152. Pesquet E., Ranocha P., Legay S., Digonnet C., Barbier O., Pichon M., Goffner D. Novel markers of xylogenesis in zinnia are differentially regulated by auxin and cytokinin. // Plant Physiol. 2005. - v. 139. - P. 1821-1839.

153. Pic E., de La Serve B.T., Tardieu F., Turc O. Leaf senescence induced by mild water deficit follows the same sequence of macroscopic, biochemical, and molecular events as monocarpic senescence in pea. // Plant Physiol. 2002. -v.128. - P.236-246.

154. Pourtau N., Jennings R., Pelzer E., Pallas J., Wingler A. Effect of sugar-induced senescence on gene expression and implications for the regulation of senescence in Arabidopsis. // Planta. 2006. - v.224. - P. 556-568.

155. Quirino B.F., Noh Y.S., Himelblau E., Amasino R.M. Molecular aspects of leaf senescence. // Trends Plant Sci. 2000. - v.5. - P.278-282.

156. Quirino B. F., Normanly J., and Amasino R.M. Diverse range of gene activity during Arabidopsis thaliana leaf senescence includes pathogen-independent induction of defense-related genes. //Plant Mol. Biol. 1999. - v.40. -P.267-278

157. Rami A. Ischemic neuronal death in the rat hippocampus: the calpain-calpastatin-caspase hypothesis. //Neurobiol Dis. 2003. - v.13. - P.75-88.

158. Reape T.J., McCabe P.F. Apoptotic-like programmed cell death in plants. //NewPhytol. 2008. - v. 180. - P. 13-26.

159. Richmond A.E. and Lang A. Effect of kinetin on protein content and survival of detached Xanthium leaves. // Science. 1957. - v.125. - P.650-651.

160. Rodriguez A.M., Rodin D., Nomura H., Morton C.C., Weremowicz S., Schneider M.C. Identification, localization and expression of two novel human genes similar to deoxyribonuclease I. // Genomics. 1997. - v.42. - P.507-513.

161. Rogers H J. Cell death and organ development in plants. // Curr. Top. Dev. Biol. 2005. - v.71. - P.225-261.

162. Rogers H.J. Programmed cell death in floral organs: how and why do flowers die? // Annals of Botany. 2006. - v.97. - P.309-315.

163. Rolland F., Moore В., Sheen J. Sugar sensing and signaling in plants. // Plant Cell. 2002. - v.14. - P.185-205.

164. Roulin S. and Feller U. Light-independent degradation of stromal proteins in intact chloroplasts isolated from Pisum sativum L. leaves: Requirement for divalent cations. // Planta. 1998. - v.205. - P.297-304.

165. Ryerson D.E. and Heath M.C. Cleavage of nuclear DNA into oligonucleosomal fragments during cell death induced by fungal infection or by abiotic treatments. // Plant Cell. 1996. - v.8. - P.393-402.

166. Rzepecki R., Markiewicz E., Adamiec R., Szopa J. Interaction of the Pisum sativum nuclear matrix proteins with SAR DNA. // Acta Biochim Pol. -1995. v.42. -P.75-81.

167. Sadras V.O., Echarte L., Andrade F.H. Profiles of leaf senescence during reproductive growth of sunflower and maize. // Ann.Bot. 2000. - v.85. - P. 187195.

168. Sakahira H., Enari M., Nagata S. Cleavage of CAD inhibitor in CAD activation and DNA degradation during apoptosis. // Nature. 1998. - v.391. -P.96-99.

169. Salvesen G.S. and Dixit V.M. Caspases: intracellular signaling by proteolysis. // Cell. 1997. - v.91. - P.443-446.

170. Sanmartin M., Jaroszewski L., Raikhel N.Y., Rojo E. Caspases. Regulating death since the origin of life. // Plant Physiol. 2005. - v. 137. - P.841-847.

171. Samejima K. and Earnshaw W.C. Trashing the genome: the role of nucleases during apoptosis. // Mol. Cell Biol. 2005. - v.6. - P.677-688.

172. Saura J., MacGibbon G., Dragunow M. Etoposide-induced PC 12 cell death: apoptotic morphology without oligonucleosomal DNA fragmentation or dependency upon de novo protein synthesis. // Mol. Brain Res. 1997. - v.48. -P.382-388.

173. Schafer P., Cymerman I.A., Bujnicki J.M., Meiss G. Human lysosomal DNase Ha contains two requisite PLDsignature (HxK) motifs: Evidence for a pseudodimeric structure of the active enzyme species. // Protein Sci. 2007. - v. 16. - P.82-91.

174. Schindler C.K., Pearson E.G., Bonner H.P., So N.K., Simon R.P., Prehn J.H., Henshall D.C. Caspase-3 cleavage and nuclear localization of caspase-activated DNase in human temporal lobe epilepsy. // J. Cereb. Blood Flow Metab. -2006. v.26. - P.583-589.

175. Schippers J.H., Hille J., Dijkwel P.P. Ethylene-induced leaf senescence depends on age-related changes and OLD genes in Arabidopsis. // J Exp Bot. -2005. v.56. - P.2915-2923.

176. Schussler E.E. and Longstreth DJ. Changes in cell structure during the formation of root aerenchyma in Sagittaria lancifolia (Alismataceae). // American Journal of Botany. 2000. - v.87. - P. 12-19.

177. Schwerchel J.U. and Merker H.J. The morphology of various types of cell death in prenatal tissues.// Teratology.- 1973.- v.7.-P.253-266.

178. Shiokawa D., Kobayashi Т., Tanuma S. Involvement of DNase gamma in apoptosis associated with myogenic differentiation of C2C12 cells. // J. Biol. Chem. 2002. - v.277. - P.31031-31037.

179. Shiokawa D., Ohyama H., Yamada Т., Takahashi K., Tanuma S. Identification of an endonuclease responsible for apoptosis in rat thymocytes. // Eur. J. Biochem. 1994. - v.226. - P.23-30.

180. Shiokawa D., Ohyama H., Yamada Т., Tanuma S. Purification and properties of DNase gamma from apoptotic rat thymocytes. // Biochem. J. 1997. -v.326. - P.675-681.

181. Shiokawa D., Shika Y., Tanuma S. Identification of two functional nuclear localization signals in DNase gamma and their roles in its apoptotic DNase activity. // Biochem. J. 2003. - v.376. - P.377-381.

182. Shiokawa D. and Tanuma S. DLAD, a novel mammalian divalent cation-independent endonuclease with homology to DNase II. // Nucleic Acids Res. -1999. -v.27. P.4083-4089.

183. Shiokawa D. and Tanuma S. Characterization of human DNase I family endonucleases and activation of DNase gamma during apoptosis. // Biochemistry. -2001.-v.40. -P.143-152.

184. Shiokawa D. and Tanuma S. Differential DNases are selectively used in neuronal apoptosis depending on the differentiation state. // Cell Death Differ. -2004. v.l 1. -P.l 112-1120.

185. Steffens B. and Sauter M. Epidermal cell death in rice is regulated by ethylene, gibberellin, and abscisic acid. // Plant Physiol. 2005. - v.139. - P.713-721.

186. Subbaiah C.C. and Sachs M.M. Molecular and cellular adaptations of maize to flooding stress. // Annals of Botany. 2003. - v.90. - P.l 19-127.

187. Sugiyama M., Ito J., Aoyagi S., Fukuda H. Endonucleses. // Plant Mol. Biol. 2000. - v.44. - P.387-397.

188. Thelen M.P. and Northcote D.H. Identification and purification of a nuclease from Zinnia elegans L.: A potential marker for xylogenesis. // Planta. -1989. v.179. - P.181-195.

189. Thompson A.R., Vierstra R.D. Autophagic recycling: lessons from yeast help define the process in plants. // Curr Opin Plant Biol. 2005. - v.8. - P. 165173.

190. Vidya Vardhini B. and Rao S.S. Acceleration of ripening of tomato pericarp discs by brassinosteroids. // Phytochemistry. 2002. - v.61. - P.843-847.

191. Walden A.R., Walter C., Gardner R.C. Genes expressed in Pinus radiata male cones include homologs to anther-specific and pathogenesis response genes. // Plant Physiol. 1999.-v. 121.- P.l 103-1116.

192. Wang C.C., Lu S.C., Chen H.L., Liao Т.Н. Porcine spleen deoxyribonuclease II. Covalent structure, cDNA sequence, molecular cloning, and gene expression. //J. Biol. Chem. 1998. - v.273. - P. 17192-17198.

193. Wang H., Li J., Bostock R.M., Gilchrist D.G. Apoptosis: A functional paradigm for programmed plant cell death induced by a host-selective phytotoxin and invoked during development. // Plant Cell. 1996.- v.8. - P.375-391.

194. Wang X., Yang C., Chai J., Shi Y., Xue D. Mechanism of AIF-mediated apoptotic DNA degradation in caenorhabditis elegans. // Science.- 2002. v.298. -P.1587-1592.

195. Wani A.A. and Hadi S.M. Partial purification and properties of an endonuclease from germinating pea seeds specific for single-stranded DNA. // Arch. Biochem. Biophys. 1979. - v. 196. - P.l38-146.

196. Weaver L.M., Gan S.S., Quirino В., Amasino R.M. A comparison of the expression patterns of several senescence-assosiated genes in response to stress and hormone treatment. // Plant Mol. Biol. -1998. v.37. - P.455-469.

197. Widlak P. and Garrard W.T . Discovery, regulation, and action of the major apoptotic nucleases DFF40/CAD and endonuclease G. // Journal of Cellular Biochemistry. 2005. - v.94. - P. 1078-1087.

198. Widlak P. and Garrard W.T. Unique features of the apoptotic endonuclease DFF40/CAD relative to micrococcal nuclease as a structural probe for chromatin.// Biochem. Cell Biol. 2006. - v.84. - P.405-410.

199. Widlak P., Lanuszewska J., Cary R.B., Garrard W.T. Subunit structures and stoichiometries of human DFF proteins before and after induction of apoptosis. // J. Biol. Chem. 2003. - v.278. - P.26915-26922.

200. Widlak P., Li L.Y., Wang X., Garrard W.T. Action of recombinant human apoptotic endonuclease G on naked DNA and chromatin substrates: cooperation with exonuclease and DNase I. // J. Biol. Chem. 2001. - v.276. - P.48404-48409.160

201. Widlak P., Li P., Wang X., Garrard W.T. Cleavage preferences of the apoptotic nuclease DFF40 (caspase-activated DNase or nuclease) on naked DNA and chromatin substrates. // J. Biol. Chem. 2000. - v.275. - P.8226-8232.

202. Wingler A., Purdy S., MacLean J.A., Pourtau N. The role of sugars in integrating environmental signals during the regulation of leaf senescence. // J Exp Bot. 2006. - v.57. - P.391-399.

203. Wingler A. and Roitsch T. Metabolic regulation of leaf senescence: interactions of sugar signalling with biotic and abiotic stress responses. // Plant Biol (Stuttg). 2008. - v.10. - P.50-62.

204. Woltering E.J. Death proteases come alive. // Trends Plant Sci. -2004. -v.9. P.469-72.

205. Woo E.J., Kim Y.G., Kim M.S., Han W.D., Shin S., Robinson H., Park S.Y., Oh B.H. Structural mechanism for inactivation and activation of CAD/DFF40 in the apoptotic pathway. // Mol. Cell. 2004. - v.14. - P.531-539.

206. Woo H.R., Goh C.H., Park J.H., Teyssendier de la Serve В., Kim J.H., Park Y.I., Nam H.G. Extended leaf longevity in the ore4-l mutant of Arabidopsis with a reduced expression of a plastid ribosomal protein gene. // Plant J. 2002. -v.31. - P.331-340.

207. Wood M., Power J.B., Davey M.R., Lowe K.C., Mulligan B.J. Factors affecting single strand-preferring nuclease activity during leaf aging and dark-induced senescence in barley (Hordeum vulgare L.). // Plant Sci. 1998. - v. 131. -P. 149-159.

208. Wyen N.V., Erdei S., Farkas G.L. Isolation from avena leaf tissues of a nuclease with the same type of specificity towards RNA and DNA. Accumulation of the enzyme during leaf senescence. // Biochim. Biophys. Acta. 1971. - v.232. -P.472-483.

209. Wyllie A.H. Glucocorticoid-induced thymocyte apoptosis is associated with endogenous endonuclease activation. //Nature. 1980. -v.284. - P.555-556.161

210. Xiao F., Widlak P., Garrard W.T. Engineered apoptotic nucleases for chromatin research. //Nucleic Acids Research. 2007. - v.35. - P.93-97.

211. Xu С .J., Chen K.S., Ferguson I.B. Programmed cell death features in apple suspension cells under low oxygen culture. // J Zhejiang Univ Sci. 2004. - v.5. -P.137-143.

212. Xu Y. and Hanson M.R. Programmed cell death during pollination induced petal senescence in petunia. // Plant Physiology. 2000. - v. 122. - P. 1323-1333.

213. Yakimova E.T., Kapchina-Toteva V.M., Laarhoven L.J., Harren F.M., Woltering E.J. Involvement of ethylene and lipid signalling in cadmium-induced programmed cell death in tomato suspension cells. // Plant Physiol Biochem. -2006.-v.44.-P.581-589.

214. Yakimova E.T., Kapchina-Toteva V.M., Woltering E.J. Signal transduction events in alluminium-induced cell death in tomato suspension cells. // J.Plant Physiol. 2007. - v. 164. - P.702-708.

215. Yakovlev A.G., Wang G., Stoica B.A., Boulares H.A., Spoonde A.Y., Yoshihara K., Smulson M.E. A Role of the Ca/Mg-dependent endonuclease in apoptosis and its inhibition by poly(ADP-ribose) polymerase. // J.Biol. Chem. -2000. v.275. - P.21302-21308.

216. Yamashima T. Ca2+-dependent proteases in ischemic neuronal death: a conserved 'calpain-cathepsin cascade1 from nematodes to primates. // Cell Calcium. -2004. -v.36. -P.285-293.

217. Yang В., Wen X., Kodali N.S., Oleykowski C.A., Miller C.G., Kulinski J., Besack D., Yeung J.A., Kowalski D., Yeung A.T. Purification, cloning, andcharacterization of the CEL I Nuclease. // Biochemistry. -2000. v.39. - P.3533-3541.

218. Yasuda Т., Takeshita H., Iida R., Nakajima Т., Hosomi O., Nakashima Y., Kishi K. Molecular cloning of the cDNA encoding human deoxyribonuclease II. // J. Biol. Chem. 1998. - v.273. - P.2610-2616.

219. Yen C.H. and Yang C.H. Evidence for programmed cell death during leaf senescence in plants. Plant Cell Physiol. 1998. - v.39. - P.922-927.

220. Yoshida H., Okabe Y., Kawane K., Fukuyama H., Nagata S. Lethal anemia caused by interferon-beta produced in mouse embryos carrying undigested DNA. // Nat. Immunol. 2005. - v.6. - P.49-56.

221. Yoshida A.3 Pommier Y., Ueda T. Endonuclease activation and chromosomal DNA fragmentation during apoptosis in leukemia cells. // Int. J. Hematol. 2006. - v.84. - P.31-37.

222. Yoshimori T. Autophagy: a regulated bulk degradation process inside cells.// Biochem Biophys Res Commun. 2004. - v.313. -P.453-458.

223. Young Т.Е. and Gallie D.R. Analysis of programmed cell death in wheat endosperm reveals differences in endosperm development between cereals. // Plant Mol. Biol. 2000. - v.42. - P.397-414.

224. Young Т.Е., Gallie D.R., DeMason D.A. Ethylene-mediated programmed cell death during maize endosperm development of wild-type and srunken2 genotypes. // Plant Physiol. 1997. - v.l 15. - P.737-751.

225. Yupsanis Т., Symeonidis L., Kalemi Т., Moustaka H., Yupsani A. Purification, properties and specificity of an endonuclease from Agropyron elongatum seedlings. // Plant Physiol. Biochem. 2004. - v.42.- P.795-802.

226. Zaina G., Morassutti C., De Amicis F., Fogher C., Marchetti S. Endonuclease genes up-regulated in tissues undergoing programmed cell death are expressed during mail gametogenesis in barley. // Gene. 2003. -v. 15. - P.43-50.

227. Zimmermann P. and Zentgraf U. The correlation between oxidative stress and leaf senescence during plant development. // Cell. & Mol.Biol. Letters. 2005. - v.10. - P.515-534.

228. Zhang L. and Xing D. Methyl jasmonate induces production of reactive oxygen species and alterations in mitochondrial dynamics that precede photosynthetic dysfunction and subsequent cell death. // Plant Cell Physiol. 2008. -v.49. - P. 1092-1 111.

229. Zhao Y., Xu R., Luo W. Antagonist effect of ABA on detached cucumber cotyledon senescence induced by eBR. Chinese Sci. Bullet. -1990. v.35. - P.928-931.

230. Zhao Т., Zhang H., Guo Y., Zhang Q., Hua G., Lu H., Hou Q., Liu H., Fan Z. Granzyme К cleaves the nucleosome assembly protein SET to induce single-stranded DNA nicks of target cells. // Cell Death Differ. -2007. v. 14. - P.489-499.

231. Zhivotovski В., Gahm A., Orrenius S. Two different proteases are involved in the proteolysis of lamin during apoptosis. // Biochem. Biophys. Res. Comm. -1997.-v.233. -P.96-101.

232. Zhou J., Zhuo H.Z., Dai Y.R. Effect of ethrel on apoptosis in carrot protoplasts. // Plant Growth Regul. 1999. - v.21. - P.l 19-123.

233. Zong W.X. and Thompson C.B. Necrotic death as a cell fate. // Genes Dev. -2006.-v.20.-P.l-15.

234. Zuppini A., Bugno V., Baldan B. Monitoring programmed cell death triggered by mild heat shock in soybean-cultured cells. // Functional Plant Biology. 2006. - v.33. - P.617-627.1. БЛАГОДАРНОСТИ

235. Выражаю искреннюю благодарность за неоценимую помощь в работе Александрушкиной Надежде Ивановне, сотрудникам отдела МОО (Молекулярных Основ Онтогенеза), а также сотрудникам отдела Электронной Микроскопии.