Сигнальная регуляция развития симбиоза гороха Pisum sativum L. с клубеньковыми бактериями тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Долгих, Елена Анатольевна

• Долгих, Елена Анатольевна
• кандидат наук
• 2016

Оглавление диссертации кандидат наук Долгих, Елена Анатольевна

Содержание

Введение

Глава I. Современные представления об особенностях сигнального обмена между бобовыми растениями и микроорганизмами при формировании симбиотических отношений (обзор литературы)

1.1. Избирательность взаимодействия растений с микроорганизмами определяется способностью растений распознавать на молекулярном уровне отличительные особенности микроорганизмов

1.2. Сигнальный обмен между бобовыми растениями и микроорганизмами на ранних этапах формирования симбиотических отношений

1.2.1. Развитие азотфиксирующих клубеньков у бобовых растений является результатом тонкой координации процессов в эпидерме и коре корня бобовых растений

1.2.2. Гены, контролирующие развитие бобово-ризобиального симбиоза

1.2.3. Представители семейства ЬуБМ-рецепторных киназ необходимы для контроля взаимодействия растений с симбиотическими микроорганизмами

27

1.2.4. Комплексы ЬуБМ-рецепторных киназ могут быть вовлечены в контроль ответных реакций бобовых растений на действие Коё-факторов

1.2.5. Роль внеклеточных доменов ЬуБМ-РПК в различении структурных особенностей Коё-факторов

1.2.6. Математическое моделирование взаимодействия ЬуБМ-РПК с Коё-факторами

1.2.7. Минимальные изменения в киназном домене ЬуБМ-рецептор-подобных киназ связаны с дивергенцией сигнальных путей, ведущих к развитию симбиоза и патогенеза

1.3. Характеристика компонентов «общего сигнального пути» у бобовых

растений, активируемого Коё-факторами

1.3.1. Компоненты сигнального каскада, необходимые для развития

2

инфекции и органогенеза клубеньков

1.3.2. Регуляция выхода бактерий из инфекционных нитей и развития симбиосом у бобовых растений

1.3.3. Гены, вовлеченные в контроль органогенеза клубеньков бобовых растений

1.4. Участие фитогормонов ауксинов и цитокининов в контроле органогенеза клубеньков бобовых растений

1.4.1. Особенности регуляции транспорта ауксинов у растений

1.4.2. Ключевые регуляторы биосинтеза цитокининов у растений

1.5. В регуляцию органогенеза клубеньков у бобовых растений может быть вовлечен комплекс регуляторов пролиферации и дифференцировки клеток 76 1.5.5. Участие транскрипционных факторов KNOX и WOX семейств в процессах морфогенеза у растений 81 Заключение 83 Глава 2. Методические подходы

2.1.Штаммы микроорганизмов

2.2. Растительный материал

2.3. Условия выращивания растений

2.4. Получение растительных экстрактов

2.5. Вестерн-блот-анализ

2.6. Трансформация бактерий

2.7. Выделение плазмидной ДНК

2.8. Выделение растительной ДНК

2.9. Количественный анализ экспрессии генов с помощью ОТ-ПЦР с детекцией в реальном времени

2.10. Анализ взаимодействия белков при кратковременной экспрессии в листьях Nicothiana benthamiana

2.11. Клонирование фрагментов ДНК для синтеза внеклеточных доменов и полноразмерных рецепторов гороха

3

2.12. Анализ связывающей способности рецепторов с Nod-факторами

2.13. Конструирование векторов для эктопической экспрессии генов и РНК-интерференции

2.14. Трансформация растений с помощью Agrobacterium rhizogenes

2.15. Анализ активности репортерного белка бета-глюкуронидазы в трансгенных тканях растений

2.16. Выделение и анализ цитокининов

2.17. Статистические методы и компьютерные программы 95 Глава 3. Результаты и обсуждение.

Часть 1. Изучение сигнального обмена между горохом P. sativum L. и клубеньковыми бактериями на начальных этапах развития симбиоза

1.1. Поиск молекулярных маркеров, экспрессия которых могла быть связана с активацией разных сигнальных путей у гороха при рецепции Nod-факторов

99

1.1.1. Анализ экспрессии генов ранних нодулинов PsEnod5 и PsEnod12a у симбиотических мутантов гороха

1.1.2. Анализ участия рецептор-подобных киназ Sym10 и Sym37 в активации сигнальных путей у гороха

1.2. Изучение биохимической функции рецептор-подобных киназ гороха Sym10 и Sym37, необходимых для развития симбиоза 110 1.2.1. Синтез внеклеточных доменов рецептор-подобных киназ Sym10 и Sym37 гороха в бактериальной системе и анализ связывающей способности с лигандом

1.2.1.1. Конструирование векторов, обеспечивающих внутриклеточный синтез белков-рецепторов Sym10 и Sym37 в бактериях E. coli

1.2.1.2. Оптимизация условий наработки рекомбинантных белков-рецепторов в штамме E. coli С41

1.2.1.3. Очистка рекомбинантных белков Sym10-ECD и Sym37-ECD методом металлохелатной аффинной хроматографии

1.2.1.4. Анализ связывающей способности внеклеточных доменов Sym10-ECD и Sym37-ECD, полученных при гетерологичной экспрессии в бактериях, с Nod-факторами

1.2.2. Синтез полноразмерных белков-рецепторов Sym10 и Sym37 в листьях N. benthamiana и анализ их связывающей способности с Nod-факторами 119 1.2.2.1. Изучение связывающей способности синтезированных в растениях полноразмерных рецепторов с Nod-факторами

1.3. Выявление новых кандидатов на роль рецепторов к Nod-факторам у гороха и оценка их способности контролировать развитие симбиоза

1.3.1. Компьютерное моделирование связывания LysM-РПК К1 c Nod-факторами Rh. leguminosarum bv. viciae NodRlv-IV, V, C18:4, Ac

1.3.2. Синтез внеклеточного домена рецептор-подобной киназы К1 в бактериях E. coli и анализ связывания с NodRlv-IV, V, С18:4, Ac

1.4. Фенотипический анализ мутантов по гену k1 у гороха 129 1.5.1 Анализ способности рецептор-подобных киназ гороха P. sativum L. формировать олигомерные комплексы при ко-экспрессии в листьях N. benthamiana 131 1.5.2. Изучение взаимодействия между рецепторами Sуm10, К1 и Sym37 при ко-экспрессии в листьях N. benthamiana 131 Заключение по части 1 137 Часть 2. Поиск у гороха потенциальных рецепторов к хитоолигосахаридам с разной степенью полимеризации, необходимых для развития симбиоза и активации защитных систем растения

2.1. Поиск и изучение потенциальных рецепторов к хитоолигосахаридам с разной степенью полимеризации у гороха P. sativum L

2.2. Анализ участия рецепторной-киназы Lyk9 в контроле развития симбиоза с грибами арбускулярной микоризы 143 2.1. Анализ влияния рецепторной-киназы Lyk9 на развитие устойчивости гороха к фитопатогенным грибам

2.4. Получение хитоолигосахаридов с разной степенью полимеризации с помощью биологического синтеза

2.4.1. Конструирование векторов, обеспечивающих синтез хитоолигосахаридов (n = 5 и 6) в бактериях E. coli

2.4.2. Анализ биологической активности хитоолигосахаридов, полученных биосинтетическим способом 152 Заключение по части 2 154 Часть 3. Анализ взаимодействия компонентов сигнального каскада, активируемого Nod-факторами с фитогормонами и основными регуляторами пролиферации и дифференцировки клеток при симбиозе

3.1. Локализация ответа на цитокинины и ауксины у растений гороха с помощью цитокинин- и ауксин-регулируемых репортерных конструкций pRR4::GUS и DR5::GFP

3.2. Поиск у гороха генов первичного ответа на цитокинины (RR А- и B-типа), а также генов, контролирующих биосинтез цитокининов и их переход в активное состояние (IPT и LOG), экспрессия которых возрастает при развитии симбиоза

3.2.1. Выявление и анализ экспрессии генов гороха, активация которых происходит при рецепции растениями фитогормонов цитокининов (регуляторов «первичного ответа» гороха на цитокинин)

3.2.2. Выявление генов IPT и LOG, контролирующих биосинтез цитокининов и их переход в активное состояние у гороха

3.2.3. Анализ содержания различных форм цитокининов в корнях гороха при инокуляции Rh. leguminosarum bv. viciae CIAM1026

3.3. Идентификация генов гороха, контролирующих биосинтез (TAR) и транспорт ауксинов (PIN)

3.4. Анализ взаимодействия между компонентами сигнального каскада, активируемого Nod-факторами, и регуляторами фитогормонального ответа

178

3.4.1. Изучение влияния экзогенного цитокинина БАП на регуляторы цитокининового ответа и основные транскрипционные факторы сигнального каскада, активируемого Nod-факторами, у гороха

3.4.2. Сравнительный анализ экспрессии генов, контролирующих биосинтез/ активацию цитокининов и цитокининовый ответ у мутантов гороха

3.4.3. Локализация ответа на цитокинины и ауксины у мутантов SGEFix- -2, SGEFix- -5 (sym33) с помощью репортерных конструкций pRR4::GUS и DR5::GFP 184 Заключение по части 3 187 Часть 4. Изучение роли гомеодомен-содержащих транскрипционных факторов KNOX и WOX семейств в формировании клубеньков у гороха. 190 4.1 Изучение роли генов KNOX при развитии клубеньков у гороха P. sativum L. 193 4.1.1 Идентификация генов семейства KNOX, играющих существенную роль в контроле формирования клубеньков у гороха 193 4.1.2. Анализ влияния транскрипционного фактора KNOX3 на уровень экспрессии генов, контролирующих метаболизм цитокининов у гороха

4.2. Идентификация и анализ генов WOX у гороха, а также изучение их роли в процессе формирования симбиоза 200 4.2.1. Анализ экспрессии гена WOX5 при развитии клубеньков у гороха

4.3. Локальный анализ экспрессии гена WOX5 при органогенезе клубеньков и изучение влияния ауксинов на экспрессию гена WOX5

4.4. Анализ влияния транскрипционного фактора WOX5 на регуляторы цитокининового ответа RR А-типа у гороха 206 Заключение по части 4 208 Часть 5. Изучение сигнального обмена при системном регулировании бобовыми растениями числа формирующихся клубеньков (авторегуляция симбиоза) 212 5.1. Изучение роли CLE-регуляторных пептидов в контроле органогенеза

клубеньков у гороха

5.1.1. Идентификация CLE-пептидов у гороха, вовлеченных в систему авторегуляции симбиоза

5.1.2. Анализ экспрессии гена PsCLE13 у растений дикого типа и мутантов sym9 (CCaMK) sym33 (IPD3/CYCLOPS), sym7 (NSP2), sym35 (NIN), кодирующих компоненты сигнального пути, активируемого Nod-факторами у гороха 218 5.2. Анализ влияния сверхэкспрессии CLE-пептида на развитие клубеньков у трансгенных растений гороха 219 5.3.1. Анализ влияния сверхэкспрессии CLE-пептида на клубенькообразование гороха дикого типа и суперклубенькообразующих мутантов гороха с нарушением побеговой системы авторегуляции P88 (sym 29) и P64 (sym 28)

5.4. Анализ влияния сверхэкспрессии CLE-пептида на экспрессию генов, кодирующих рецептор Sym10 и транскрипционный фактор NIN, (компонент сигнального каскада, активируемый Nod-факторами)

5.5. Изучение взаимодействия гена WOX5 и компонентов системы CLAVATA при развитии клубеньков у гороха

5.5.1. Изучение экспрессии гена WOX5 при развитии клубеньков у растений гороха дикого типа и суперклубенькообразующих мутантов

5.5.2. Анализ экспрессии WOX5 у супер-клубенькообразующих мутантов гороха

5.5.3. Анализ локализации экспрессии гена WOX5 у гороха дикого типа и суперклубенькообразующих мутантов sym29 и sym28 с нарушением системы CLV 226 Заключение по части 5 229 Заключение 231 Выводы 238 Список использованной литературы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сигнальная регуляция развития симбиоза гороха Pisum sativum L. с клубеньковыми бактериями»

Введение

Поиск новых регуляторов роста и развития растений, а также совершенствование технологии использования этих соединений является приоритетной задачей биологии. Возникшие в процессе длительной эволюции разнообразные взаимоотношения растений и микроорганизмов являются уникальным резервом для поиска таких регуляторов и их использования. Растения взаимодействуют с широким кругом почвенных микроорганизмов, и характер взаимоотношений между партнерами в значительной степени определяется их способностью узнавать как поверхностные компоненты клеток, так и секретируемые в среду соединения (сигнальные молекулы), действующие в малых концентрациях и вызывающие каскад ответных реакций. Природа этих сигналов и то, как они воспринимаются чувствительными системами рецепции растений, является важным аспектом растительно-микробных взаимодействий (Boiler, 1995).

У микроорганизмов одним из основных классов соединений, способных вызывать ответные реакции у растений, является хитин и его производные, мономерными остатками которых является N-ацетилглюкозамин. При этом одни соединения - низкомолекулярные производные хитина (олигомеры хитина, n > 6), выделяемые при расщеплении клеточных стенок фитопатогенных грибов, вызывают у растений развитие комплекса защитных реакций. Другие соединения - Nod-факторы и Myc-факторы (представляющие собой декорированные олигомеры хитина), а также короткие олигомеры хитина (n = 4-5), напротив, вызывают развитие симбиотических реакций. При этом остается загадкой, как небольшие изменения в структуре этих молекул вызывают совершенно разные ответы со стороны растения. Изучение механизмов, позволяющих растениям различать структурно-сходные сигнальные молекулы и передавать сигнал, индуцированный связыванием лиганда, к эффекторным системам

растения, затрагивает важные фундаментальные проблемы биологии. В ходе последовательных взаимодействий между растениями и микроорганизмами реализуется способность партнеров влиять на процессы пролиферации и дифференцировки клеток, морфогенез, обмен веществ и защитные системы растения. Вместе с тем, эти исследования важны и для практического использования сигнальных молекул.

Как показали исследования последних лет, в рецепцию хитоолигосахаридных сигнальных молекул могут быть вовлечены специализированные рецепторы, отличительной особенностью которых является присутствие LysM-мотивов во внеклеточных доменах (Madsen et al., 2003; Radutoi et al., 2007). Для отдельных рецепторов этого типа, в частности контролирующих активацию защитных реакций растений на хитин и его производные, были изучены свойства, строение белковых молекул, а также механизмы работы рецептора при связывании лиганда, но только для модельных растений (Liu et al., 2012; Cao et al., 2014). Однако для большинства рецепторов этого типа активационные механизмы при связывании лиганда и дальнейшие пути передачи сигнала остаются малоизученными. В качестве модельной системы для таких исследований удобно использовать бобовые растения, поскольку они, с одной стороны, формируют два типа симбиозов - с бактериями ризобиями и грибами арбускулярной микоризы (то есть обладают рецепторами к Nod-факторам и Myc-факторам), а с другой обладают эффективными системами рецепции молекул, вызывающих развитие защитных реакций.

Формирование внутриклеточного симбиоза приводит к появлению

высоко интегрированной системы, что, вероятно, связано с многоуровневой

системой сигнальной регуляции этого процесса, которая остается

малоизученной. При бобово-ризобиальном симбиозе Nod-факторы

запускают комплекс специфичных ответов в эпидерме, перицикле и коре

корня растения, тем самым, обеспечивая основу для последующего

10

проникновения ризобий в клетки растений, развития инфекции и морфогенеза клубеньков. Несмотря на то, что Nod-факторы остаются связанными с клетками эпидермы и не проникают внутрь корня, процессы в эпидерме корня четко скоординированы с изменениями, происходящими в удаленных клетках коры корня - реактивацией делений клеток коры, эндодермы и перицикла и формированием примордия/меристемы клубенька. Это указывает на вовлечение в контроль развития нового органа эндогенных регуляторов самого растения (прежде всего, фитогормонов). При этом неразрешенным остается вопрос о том, как взаимодействуют между собой компоненты сигнального пути, активируемые Nod-факторами и фитогормоны, а также каким образом осуществляется передача сигнала от Nod-фактора в клетки корня с участием этих регуляторов. Это определило необходимость изучения роли фитогормонов в сигнальной регуляции различных этапов клубенькообразования.

Клубеньки у бобовых растений формируются в результате реактивации

отдельных клеток корня, их де-дифференцировки и стимуляции деления, что

предполагает участие в контроле пролиферации и дифференцировки клеток

эндогенных регуляторов самого растения (регуляторов клеточного цикла,

транскрипционных факторов). Механизмы такой регуляции для

специализированных органов - азотфиксирующих клубеньков - остаются

еще далекими от понимания, но они могут быть достаточно сходными с

теми, которые контролируют у растений формирование органов de novo.

Достаточно распространенной является гипотеза о том, что клубеньки

возникли в ходе эволюции на основе модификации программы развития

боковых корней (Mathesius et al., 2000; Bright et al., 2005). О сходстве двух

морфогенетических программ свидетельствует наличие мутаций, которые

затрагивают как развитие боковых корней, так и развитие клубеньков (Bright

et al., 2005). Более того, некоторые мутации приводят к аномалиям развития

клубеньков, связанных с развитием корня из меристемы клубенька (Ferguson

11

et al., 2005). В совокупности эти данные подтверждают существование общих регуляторных механизмов, лежащих в основе развития бокового корня и клубенька. Это открывает новые перспективы для изучения органогенеза клубеньков: можно изучать влияние ключевых регуляторов пролиферации и дифференцировки клеток на развитие клубеньков, участие которых в контроле органогенеза уже исследовано на модельных растениях, например, Arabidopsis.

Важную роль в регуляции пролиферации и дифференцировки клеток играют представители двух семейств гомеодомен-содержащих транскрипционных факторов WOX и KNOX (Haecker et al., 2004). Представители WOX семейства - транскрипционные факторы WUSHEL и WOX5 - контролируют развитие апикальных меристем побега и корня (ПАМ и КАМ). Они отвечают за поддержание клеточных делений и подавление дифференцировки прилежащих к покоящемуся центру стволовых клеток (Sarkar et al., 2007). Гены семейства KNOX необходимы для поддержания активности апикальной меристемы побега (ПАМ). Представители KNOX семейства гены SHOOTMERISTEMLESS (STM) и KNAT1/BP - ключевые регуляторы развития ПАМ у Arabidopsis. Мутанты A. thaliana с потерей функции этих генов не способны инициировать развитие ПАМ. Таким образом, эти регуляторы важны для формирования меристемы и для последующего поддержания её организации. Однако роль генов WOX и KNOX в контроле развития примордия/меристемы специализированных органов - клубеньков малоизучена. В связи с этим, необходимо было провести поиск WOX и KNOX генов, которые могут играть существенную роль в органогенезе клубеньков и изучить их возможное взаимодействие с гормональной системой и регуляторными пептидами при развитии клубеньков.

Наряду с механизмами локального контроля, в процесс формирования

клубеньков у бобовых растений также вовлечены и системные механизмы

12

(так называемая, система авторегуляции клубенькообразования), с помощью которых растение ингибирует дальнейшее формирование клубеньков на корнях после того, как уже появились первые клубеньки (Caetano-Anolles and Gresshoff, 1991). В основе авторегуляции лежит сигнальный обмен между регуляторными компонентами в побеге и корне растения. В общем виде схема сводится к тому, что инокуляция растений ризобиями приводит к выработке сигнала в корне (RS, от англ. root signal), который поступает в побег и воспринимается там узнающими системами растений. Это способствует активации другого сигнала в побеге (SDI, от англ. shoot derived inhibitor), который поступает в корни и ингибирует дальнейшую закладку клубеньков. Ранее выполненные исследования показали, что в авторегуляцию у бобовых растений в побеге могут быть вовлечены несколько рецепторов с лейцин-богатыми повторами во внеклеточных доменах. Среди них CLAVATA1- (CLV1) и CLAVATA2 (^У2)-подобные рецепторы, а также KLAVIER (KLV), демонстрирующие достаточно высокий процент сходства с CLV1, CLV2 и RPK2 (TOAD2), работающими в меристеме побега у арабидопсиса (Searle et al., 2003; Oka-Kira et al., 2005). Мутации в генах clv1, clv2, а также klv, приводят к суперклубенькообразующему фенотипу (Krusell et al., 2002; Searle et al., 2003; Schnabel et al., 2005; Krusell et al., 2011). Сигнальными молекулами, вырабатываемыми в корне и запускающими систему авторегуляции (RS), могут являться CLE-пептиды (Mortier et al., 2010). Природа сигнала, выделяемая в побеге (SDI), остается неизвестной. Кроме того, практически неизученным остается вопрос о том, на какие мишени в корне растения действует SDI сигнал, поступление которого в корень зависит от системы рецепторов CLV1, CLV2 и KLV. Это определяло необходимость дальнейшего изучения сигнального обмена при авторегуляции клубенькообразования.

Цель и задачи работы

Основной целью работы явилось изучение сигнальной регуляции развития симбиоза между горохом P. sativum L. и клубеньковыми бактериями, начиная от активации рецепторов при связывании сигнальных молекул, до передачи сигнала компонентами сигнальных путей и медиаторами ответа на уровне тканей и клеток (гормонами и транскрипционными факторами).

Для достижения поставленной цели необходимо было решить следующие задачи:

1. Изучить у гороха потенциальные рецепторы к сигнальным молекулам клубеньковых бактерий Nod-факторам, провести анализ их связывающей способности с лигандами и исследовать возможность участия в формировании олигомерных комплексов.

2. Провести поиск и изучить у гороха потенциальные рецепторы к хитоолигосахаридам с разной степенью полимеризации, необходимых для развития симбиоза и активации защитных систем растения.

3. Изучить роль фитогормонов цитокининов и ауксинов в контроле развития симбиотических клубеньков.

4. Исследовать роль гомеодомен-содержащих транскрипционных факторов KNOX и WOX семейств в контроле органогенеза симбиотических клубеньков.

5. Изучить особенности сигнального обмена при системном регулировании у гороха числа формирующихся клубеньков (при авторегуляции симбиоза).

Глава I. Современные представления об особенностях сигнального обмена между бобовыми растениями и микроорганизмами при формировании симбиотических отношений (обзор литературы).

1.1 Избирательность взаимодействия растений с микроорганизмами определяется способностью растений распознавать на молекулярном уровне отличительные особенности микроорганизмов.

Одним из условий существования растений является развитие способности взаимодействовать с широким кругом почвенных микроорганизмов - грибами, бактериями, актиномицетами, простейшими. При этом характер взаимоотношений может быть достаточно разнообразным - патогенным, нейтральным, мутуалистическим. Растения обладают генетически запрограммированной способностью узнавать отличительные особенности микроорганизмов. В основе такой избирательности лежит способность растений различать определенные компоненты поверхности микроорганизма и (или) выделяемые им в среду сигнальные соединения, которые в современной литературе получили обобщенное название -молекулярные структуры микроорганизмов, способные вызывать иммунный ответ (от англ. microbe-associated molecular patterns, MAMPs). От способности растений различать MAMPs зависит дальнейшее развитие реакций на микроорганизм.

Узнавание микроорганизма в качестве патогена на ранних этапах взаимодействия является одним из условий включения защитных реакций и возникновения состояния устойчивости. В основе развития мутуалистических взаимодействий лежит способность микроорганизмов избегать активации защитных систем растения или подавлять их. При этом процесс узнавания носит характер молекулярного взаимодействия между мембранными рецепторными системами растений и MAMPs. Неслучайно у

15

высших растений наиболее широко представлен класс интегральных мембранных рецепторов и ассоциированных с мембраной рецепторов. Эти рецепторы составляют ~ 2.5 - 4% всех белков, кодируемых растительным геномом. Активация рецепторов приводит к развитию комплекса ответных реакций у растений, в основе которых лежит запуск определенных сигнальных путей.

Примерами соединений, вызывающих иммунный ответ у растений, являются белки (флагеллины, фактор элонгации транскрипции), пептидогликаны (муреин, мукопептиды), липополисахариды, полисахариды (глюканы и хитин) и некоторые другие соединения. Отдельные соединения обладают иммуногенной активностью как у растений, так и у животных (например, флагеллин), что может указывать на универсальность систем рецепции таких соединений. Однако отличия в организации и специфичности по отношению к лиганду таких рецепторных систем у животных и растений, позволяет думать об их независимом происхождении у животных и растений в процессе конвергентной эволюции.

Одним из основных классов соединений, вызывающих иммунный ответ растений, является хитин и его производные, мономерными остатками которых является ^ацетилглюкозамин, а также пептидогликан муреин и его производные, у которых остатки ^ацетилглюкозамина чередуются с N ацетилмурамовой кислотой.

Хитин и его производные присутствуют в клеточной стенке многих

фитопатогенных грибов и способны активировать комплекс защитных

реакций при взаимодействии с растениями. При изучении модельных

растений (арабидопсис, рис) было показано, что в рецепцию хитина и его

низкомолекулярных производных вовлечены различные LysM-содержащие

рецепторы: LysM-GPI-рецепторы (содержащие на С-конце гликолипид

гликозилфосфатидилинозитол, который выполняет функцию заякоривания в

мембране), а также трансмембранные LysM-рецепторы. Достаточно

16

распространенной является классификация, согласно которой внеклеточные LysM-рецепторы, которые содержат только GPI заякоривающий гликолипид, называют LYM или LYP (extracellular LysM proteins), тогда как трансмембранные рецепторы относят к двум классам: LYK (LysM domain-containing receptor-like kinases, LysM-РПК) c активными киназными доменами и LYR (LYK related) с измененными киназными доменами, часто неактивными. Например, у риса для рецепции необходимы два белка QsCEBiP (LysM-GPI рецептор) и QsCERKl (трансмембранная LysM-РПК), формирующие комплекс (Kaku et al., 2006; Shimizu et al., 2010). У арабидопсиса в связывании хитина и хитоолигосахаридов также участвуют несколько рецепторов AtCERKl и AtLYK5, формирующие как гомоолигомерные AtCERK1/AtCERK1, так и гетероолигомерные AtCERK1/AtLYK5 комплексы (Miya et al. 2007; Iizasa et al., 2009; Petutschnig et al., 2010; Liu et al., 2012; Wan et al., 2012; Cao et al., 2014).

У муреина, входящего в состав клеточной стенки бактерий, олигосахаридный остов является важным для иммуногенной активности этих соединений (Gust et al., 2007). Исследования последних лет показали, что у растений в узнавание муреина вовлечены специализированные белки с LysM мотивами. Так у арабидопсиса в рецепцию муреина вовлечены белки AtLYP2, AtLYP3 (относятся к LysM-GPI-рецепторам c гликозил фосфатидилинозитольным заякоривающим участком), а также трансмембранная LysM-РПК AtCERK1 (Gimenez-Ibanez et al., 2009; Willmann et al., 2011). Вместе эти три белка формируют олигомерный комплекс AtLYP2/ AtLYP3/ AtCERKl. Интересно отметить, что в рецепцию хитина и муреина у арабидопсиса вовлечена одна и та же LysM-РПК AtCERK1, которая осуществляет эту способность при формировании комплекса с разными дополнительными белками. У представителя бобовых растений M. truncatula в настоящее время выявлен только CEBiP-подобный LysM-GPI-белок LYM2, необходимый для рецепции муреина (Fliegmann et al., 2011).

17

Таким образом, у растений через формирование комплекса между разными LysM-рецепторами реализуется способность узнавать различные по строению соединения, мономерными остатками которых является N-ацетилглюкозамин. При этом представления о том, как осуществляется рецепция хитина, муреина и производных этих соединений, способных вызывать сильный иммунный ответ, ограничены только модельными растениями (арабидопсис, рис) и остаются малоизученными для других растений.

1.2. Сигнальный обмен между бобовыми растениями и микроорганизмами на ранних этапах формирования симбиотических отношений.

Среди растений широко распространена способность образовывать мутуалистические ассоциации с микроорганизмами. В одних случаях микроорганизмы развиваются на поверхности растения, используя продукты его жизнедеятельности (эпифитная микрофлора). В других обитают в полостях растительного организма (межклеточная эктомикориза). Наконец, многие м/о проникают непосредственно в ткани и клетки хозяина, вступая во внутриклеточный симбиоз (азотфиксирующие бактерии порядка Rhizobiales, арбускулярная микориза).

Избирательность взаимного узнавания между бактериями порядка

Rhizobiales и бобовыми растениями определяется секрецией и рецепцией

сигнальных молекул партнеров (Schultze and Kondorosi, 1998). На ранних

этапах взаимодействия растения выделяют флавоноиды в ризосферу,

которые в свою очередь стимулируют синтез и выделение ризобиями

ключевых факторов клубенькообразования - Nod-факторов (Denarie et al.,

1996; Long, 1996). Nod-факторы, выделяемые ризобиями, запускают

комплекс специфичных ответов в эпидерме, перицикле и коре корня

18

растения, тем самым обеспечивая основу для последующего проникновения ризобий в клетки растений, развития инфекции и морфогенеза клубеньков. Nod-факторы представляют собой олигомеры В-1,4-Ы-ацетил-0-глюкозамина (4 - 6 остатков), декорированные жирной кислотой на невосстанавливающем конце молекулы. В зависимости от вида ризобий дополнительные замены могут присутствовать на олигосахаридном остове этих молекул (рисунок 1) (Perret et al. 2000). Эти замены, также как и структура жирной кислоты определяют биологическую активность Nod-факторов, а специфические гены клубенькообразования (nod гены ризобий) контролируют типы и расположение этих замен. Например, Nod-факторы, выделяемые S. meliloti, который является микросимбионтом большинства видов Medicago, являются О-сульфатированными по редуцирующему концу, O-ацетилированными по нередуцирующему концу и содержат специфическую жирную кислоту C16:2 (рисунок 1).

«Hi.

ÇH

II

Рисунок 1. Структура Nod-факторов, выделяемых S. meliloti, Rh. leguminosarum bv. viciae и M. loti (Oldroyd and Downie, 2008).

Присутствие ацетата на невосстанавливающем конце и жирной кислоты С18:1, C18:4 характерно для Nod-факторов, выделяемых Rh.

19

leguminosarum bv. viciae, который является микросимбионтом гороха и вики (Perret et al. 2000). Nod-факторы M. loti, являющегося симбионтом лядвенца, содержат жирную кислоту С16:0, C16:1, С18:1 и фукозильную группу на редуцирующем конце молекуле. Такова структура основных «мажорных» Nod-факторов, выделяемых этими тремя видами бактерий. Однако каждый вид выделяет смесь Nod-факторов, так количество остатков N-ацетилглюкозамина может варьировать от 3 до 5, другой может быть жирная кислота в составе Nod-факторов. Наконец, не все Nod-факторы несут полный набор замен, характерных для данного вида ризобий.

Специфичность взаимодействия Nod-факторов с растением-хозяином и

13 9

очень низкие концентрации этих молекул (10- - 10- М), при которых проявляется их биологическая активность, предполагают существование специфичных рецепторов к Nod-факторам у бобовых растений (Ben Amor et al., 2003; Radutoiu et al., 2003; Limpens et al., 2003). Анализ литературных данных показывает, что кандидатами на роль рецепторов к Nod-факторам являются рецептор-подобные киназы с LysM-мотивами (LysM-РПК) во внеклеточных доменах. Такие рецепторы могут содержать активные (способные к фосфорилированию) и неактивные киназные домены (не способные к автофосфорилированию) (Madsen et al., 2003; Limpens et al., 2003; Radutoiu et al., 2003; 2007; Smit et al., 2007). Наличие LysM-мотивов у данных рецепторных киназ позволяет отнести их к белкам, связывающим соединения, состоящие из остатков N-ацетилглюкозамина, к которым относятся и Nod-факторы. Ранее LysM-мотивы были выявлены в ферментах муреингидролазах и хитиназах, способных расщеплять муреин и хитин (Bateman and Bycroft, 2000). Однако, несмотря на выявление возможных кандидатов на роль рецепторов к Nod-факторам, молекулярные механизмы рецепции Nod-факторов на поверхности корней бобовых растений и активации дальнейших внутриклеточных путей передачи сигнала остаются

далекими от понимания. Более детальный анализ имеющихся в литературе данных по рецепторам будет проведен нами в следующей главе.

Растения способны формировать и другой тип симбиоза с грибами арбускулярной микоризы (АМ). В основе взаимодействия растений с грибами АМ также лежат сложные сигнальные взаимодействия. Растения выделяют соединения стриголактоны, которые стимулируют развитие грибов. В свою очередь, грибы АМ выделяют сигнальные молекулы Myc-факторы, которые играют основную роль в развитии внутриклеточного симбиоза растений с грибами АМ. Относительно недавно группе исследователей удалось определить структуру этих соединений, выделяемых грибом АМ Rhizophagus irregularis (Maillet et al. 2011). Эти липохитоолигосахаридные молекулы очень похожи по структуре на Nod-факторы, но имеют меньшее разнообразие заместителей (только сульфат на восстанавливающем конце) и жирную кислоту C16:0 и C18:1 (рисунок 2) (Maillet et al., 2011). В дополнение к Myc-факторам грибы АМ выделяют олигомеры хитина, состоящие из 4-5 остатков N-ацетилглюкозамина (рисунок 2) (Genre et al., 2013).

Рисунок 2. Химическая структура Myc-факторов и хитоолигосахаридов

(Maillet et al., 2011). а - ЛХО-IV (C16:0,S), б - ЛХО-Щ^:1 D9Z), в - ХОС.

21

Рецепторов к Myc-факторам и олигомерам хитина (n = 4-5) до настоящего времени выявлено не было, однако кандидатами на их роль могут быть белки, во внеклеточных доменах которых также содержатся LysM-мотивы. В частности, у M. truncatula кандидатом на роль рецептора к Myc-факторам является LYR1 - трансмембранный LysM-рецептор с неактивным киназным доменом, активация которого наблюдается при микоризации (Gomez et al., 2009).

Таким образом, по-видимому, растения обладают эффективными системами рецепции для всех видов соединений, состоящих из остатков N-ацетилглюкозамина и имеющих очень близкое строение. В рецепцию этих молекул у растений могут быть вовлечены белки, отличительной особенностью которых является наличие LysM-мотивов. Такое сходство указывает на эволюционный консерватизм у растений систем рецепции молекул, построенных из остатков N-ацетилглюкозамина. При этом одни соединения - хитин, муреин и их производные вызывают у растений развитие комплекса защитных реакций. Другие соединения - Nod-факторы, Myc-факторы и короткие хитоолигосахариды (n = 4-5), напротив, вызывают развитие симбиотических реакций. Как растения различают эти структурно-сходные сигнальные молекулы, контролирующие формирование у растений устойчивости к патогенной микрофлоре и эффективность симбиоза, представляет значительный интерес для анализа.

Одним из направлений наших исследований было изучение рецепторов

бобовых растений, вовлеченных в связывание сигнальных молекул

хитоолигосахаридной природы (Nod-факторов, Myc-факторов и коротких

олигомеров хитина). На этом примере мы попытались выяснить, как

непосредственно осуществляется рецепция таких молекул растениями, как

организованы рецепторы, каков механизм их связывания с лигандами и как

осуществляется передача сигнала в растении. Эти исследования необходимы

22

для того, чтобы понять, как растения отличают структурно-сходные сигналы симбиотических и патогенных микроорганизмов.

1.2.1. Развитие азотфиксирующих клубеньков у бобовых растений является результатом координации процессов в эпидерме и коре корня бобовых растений.

Взаимодействие между ризобиями и бобовыми растениями приводит к развитию нового симбиотического органа - корневого клубенька, в котором бактерии дифференцируются в бактероиды и реализуют свою способность фиксировать молекулярный азот. Развитие азотфиксирующих клубеньков определяется активацией ответных реакций на действие Nod-факторов в различных тканях растения - в эпидерме, коре и перицикле корня. При рецепции Nod-факторов в клетках эпидермы корня происходят изменения концентрации ионов K+, H+ и Cl- на внутренней и внешней сторонах мембраны и, как следствие, деполяризация мембраны (Ehrhardt et al., 1992,

9+

1996; Harris et al., 2003), возрастает концентрация Ca в районе кончика корневого волоска ^a2+ flux), а затем возникают колебания концентрации кальция («кальциевые волны», от англ. calcium spiking) в перинуклеарном пространстве клеток эпидермы (Felle et al., 1999; Engstrom et al., 2002; Charron et al., 2004), наблюдаются изменения в структуре цитоскелета (разборка и сборка актиновых микрофиламентов) (Van Brussel et al., 1992; de Ruijter et al., 1999), что приводит к деформации корневых волосков и образованию характерных выростов (от англ. outgrowths) (Lerouge et al., 1990) (рисунок 3). Nod-факторы вызывают индукцию экспрессии симбиоз-специфичных генов ранних нодулинов (ENOD генов, early nodulins) (Horvath et al., 1993; Albrecht et al., 1998). У бобовых растений экспрессия генов ранних нодулинов является маркером активации сигнального каскада в ответ на связывание клетками корня растений Nod-факторов (Cook et al., 1995; Journet et al., 2001).

Инфицирование тканей у большинства бобовых растений происходит через корневые волоски (клетки эпидермы). Развитие симбиотических реакций в клетках эпидермы корня предшествует проникновению в них ризобий, которое начинается со «скручивания» корневого волоска вокруг клетки бактерии и формирования микроколонии. Во внутренней области сгиба волоска происходит локальное разрушение клеточной стенки с участием литических ферментов обоих партнеров. Происходит «впячивание» мембраны растительной клетки в цитоплазму, посредством которого микроколония делящихся бактерий попадает внутрь корневого волоска (Turgeon and Bauer 1985). В результате вокруг бактерий формируется инфекционная нить (ИН), стенки которой по структуре сходны с клетками растительных клеток, а пространство заполнено клетками делящихся бактерий, находящихся в полисахаридном матриксе (Gage, 2004).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Долгих, Елена Анатольевна, 2016 год

Список литературы

1. Варфоломеев, С.Д. Биокинетика / С.Д. Варфоломеев, К.Г. Гуревич // ФАИРПРЕСС, Москва, 1999. - 716 с.

2. Долгих Е.А. Экспрессия рекомбинантных белков-рецепторов SYM10 и SYM37 Pisum sativum, вовлеченных в связывание липохитоолигосахаридов Nod-факторов / Е.А. Долгих, И.В. Леппянен, В.А. Жуков, В.Е. Цыганов, И.А. Тихонович // Экологическая генетика - 2010 - Т. VIII, № 1. - С. 16-23.

3. Леппянен И.В. Биосинтез гекса- и пентамерных хитоолигосахаридов с помощью N-ацетилглюкозаминилтрансферазы ризобиальных бактерий / И.В. Леппянен, Т.О. Артамонова, С.А. Лопатин, В.П. Варламов, И.А. Тихонович, Е.А. Долгих // Экологическая генетика. 2013 b. Т. XI, № 1. C. 58 - 72.

4. Леппянен И.В. Изучение способности олигомеров хитина, полученных биосинтетическим способом, индуцировать устойчивость растений к фитопатогенам / И.В. Леппянен, Н.А. Вишневская, О.К. Струнникова, Е.А. Долгих // Вестник защиты растений. 2013 a. Т. 4. С. 49-56.

5. Aichinger, E. Plant Stem Cell Niches / E. Aichinger, N. Kornet, T. Friedrich, T. Laux // Annual Review of Plant Biology - 2012. -V. 63, N 1 - P. 615636.

6. Albrecht, C. Endomycorrhizae and rhizobial Nod factors both require SYM8 to induce the expression of the early nodulin genes PsENOD5 and PsENOD12A / C. Albrecht, R. Geurts, F. Lapeyrie, T. Bisseling // The Plant Journal - 1998. -V. 15, N 5 - P. 605-614.

7. Allen, N.S. Electro-optical imaging of F-actin and endoplasmic reticulum in living and fixed plant cells / N.S. Allen, M.N. Bennett // Scanning Microsc Suppl. - 1996. -V. 10 - P. 177-186.

8. Andriankaja, A. AP2-ERF transcription factors mediate Nod factor -dependent MtENODll activation in root hairs via a novel cis-regulatory motif /A.

240

Andriankaja, A. Boisson-Dernier, L. Frances, L. Sauviac, A. Jauneau, D.G. Barker, F. de Carvalho-Niebel // The Plant Cell - 2007. -V. 19, N 9 - P. 2866-2885.

9. Ane, J.-M. Medicago truncatula DMI1 required for bacterial and fungal symbioses in legumes / J.-M. Ane, G.B. Kiss, B.K. Riely, R.V. Penmetsa, G.E.D. Oldroyd, C. Ayax, J. Levy, F. Debelle, J.-M. Baek, P. Kalo, C. Rosenberg, B.A. Roe, S.R. Long, J. Denarie, D.R. Cook // Science - 2004. -V. 303, N 5662 - P. 1364-1367.

10. Antolin-Llovera, M. Receptor kinase signaling pathways in plant-microbe interactions / M. Antolin-Llovera, M.K. Ried, A. Binder, M. Parniske // Annual Review of Phytopathology - 2012 -V. 50, N 1 - P. 451-473.

11. Ardourel, M. Rhizobium meliloti lipooligosaccharide nodulation factors: different structural requirements for bacterial entry into target root hair cells and induction of plant symbiotic developmental responses / M. Ardourel, N. Demont, F. Debelle, F. Maillet, F. de Billy, J.C. Prome, J. Denarie, G. Truchet // The Plant Cell - 1994. -V. 6, N 10 - P. 1357-1374.

12. Ariel, F. Two direct targets of cytokinin signaling regulate symbiotic nodulation in Medicago truncatula / F. Ariel, M. Brault-Hernandez, C. Laffont, E. Huault, M. Brault, J. Plet, M. Moison, S. Blanchet, J.L. Ichante, M. Chabaud, S. Carrere, M. Crespi, R.L. Chan, F. Frugier // The Plant Cell - 2012. -V. 24, N 9 - P. 3838-3852.

13. Arrighi, J.-F. The Medicago truncatula lysine motif-receptor-like kinase gene family includes NFP and new nodule-expressed genes / J.-F. Arrighi, A. Barre, B. Ben Amor, A. Bersoult, L.C. Soriano, R. Mirabella, F. de Carvalho-Niebel, E.-P. Journet, M. Gherardi, T. Huguet, R. Geurts, J. Denarie, P. Rouge, C. Gough // Plant Physiology - 2006. -V. 142, N 1 - P. 265-279.

14. Arrighi, J.-F. The RPG gene of Medicago truncatula controls Rhizobium-directed polar growth during infection / J.-F. Arrighi, O. Godfroy, F. de Billy, O. Saurat, A. Jauneau, C. Gough // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2008. -V. 105, N 28 - P. 9817-9822.

15. Azarakhsh, M. KNOTTED 1 -LIKE HOMEOBOX 3: a new regulator of symbiotic nodule development / M. Azarakhsh, A.N. Kirienko, V.A. Zhukov, M.A. Lebedeva, E.A. Dolgikh, L.A. Lutova // Journal of Experimental Botany -2015. -V. 66, N 22 - P. 7181-7195.

16. Bagchi, R. Functional assessment of the Medicago truncatula NIP/LATD protein demonstrates that it is a high-affinity nitrate transporter / R. Bagchi, M. Salehin, O.S. Adeyemo, C. Salazar, V. Shulaev, D.J. Sherrier, R. Dickstein // Plant Physiology - 2012. -V. 160, N 2 - P. 906-916.

17. Bateman, A. The structure of a LysM domain from E. coli membrane-bound lytic murein transglycosylase D (MltD)1 / A. Bateman, M. Bycroft // Journal of Molecular Biology - 2000. -V. 299, N 4 - P. 1113-1119.

18. Bek, A.S. Improved characterization of Nod factors and genetically based variation in LysM receptor domains identify amino acids expendable for Nod factor recognition in Lotus spp / A.S. Bek, J. Sauer, M.B. Thygesen, J.0. Duus, B.O. Petersen, S. Thirup, E. James, K.J. Jensen, J. Stougaard, S. Radutoiu // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2010. -V. 23, N 1 - P. 58-66.

19. Ben Amor, B. The NFP locus of Medicago truncatula controls an early step of Nod factor signal transduction upstream of a rapid calcium flux and root hair deformation / B. Ben Amor, S.L. Shaw, G.E.D. Oldroyd, F. Maillet, R.V. Penmetsa, D. Cook, S.R. Long, J. Denarie, C. Gough // The Plant Journal - 2003. -V. 34, N 4 - P. 495-506.

20. Benedito, V.A. A gene expression atlas of the model legume Medicago truncatula / V.A. Benedito, I. Torres-Jerez, J.D. Murray, A. Andriankaja, S. Allen, K. Kakar, M. Wandrey, J. Verdier, H. Zuber, T. Ott, S. Moreau, A. Niebel, T. Frickey, G. Weiller, J. He, X. Dai, P.X. Zhao, Y. Tang, M.K. Udvardi // The Plant Journal - 2008. -V. 55, N 3 - P. 504-513.

21. Bensmihen, S. Contribution of NFP LysM domains to the recognition of Nod factors during the Medicago truncatula/ Sinorhizobium meliloti symbiosis / Bensmihen, S., F. de Billy, C. Gough // PLoS ONE - 2011. -V. 6, N 11 - P.

242

e26114.

22. Bishopp, A. Phloem-transported cytokinin regulates polar auxin transport and maintains vascular pattern in the root meristem / A. Bishopp, S. Lehesranta, A. Vatén, H. Help, S. El-Showk, B. Scheres, K. Helariutta, Ari P. Mähönen, H. Sakakibara, Y. Helariutta // Current Biology - 2011. -V. 21, N 11 - P. 927-932.

23. Bleckmann, A. Stem cell signaling in Arabidopsis requires CRN to localize CLV2 to the plasma membrane / A. Bleckmann, S. Weidtkamp-Peters, C.A.M. Seidel, R. Simon // Plant Physiology - 2010. -V. 152, N 1 - P. 166-176.

24. Bolduc, N. Unraveling the KNOTTED1 regulatory network in maize meristems / N. Bolduc, A. Yilmaz, M.K. Mejia-Guerra, K. Morohashi, D. O'Connor, E. Grotewold, S. Hake // Genes Dev. - 2012. -V. 26, N 15 - P. 16851690.

25. Boller, T. Chemoperception of microbial signals in plant cells / T. Boller // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology - 1995. -V. 46, N 1 - P. 189-214.

26. Bono, J.-J., J. Riond, K.C. Nicolaou, N.J. Bockovich, V.A. Estevez, J.V. Cullimore, R. Ranjeva, Characterization of a binding site for chemically synthesized lipo-oligosaccharidic NodRm factors in particulate fractions prepared from roots / Bono, J.-J., J. Riond, K.C. Nicolaou, N.J. Bockovich, V.A. Estevez, J.V. Cullimore, R. Ranjeva // The Plant Journal - 1995. -V. 7, N 2 - P. 253-260.

27. Borisov, A.Y. Pea (Pisum sativum L.) Mendelian genetics controlling development of nitrogen-fixing nodules and arbuscular mycorrhiza / A.Y. Borisov, E.M. Barmicheva, L.M. Jacobi, V.E. Tsyganov, V.A. Voroshilova, I.A. Tikhonovich // Czech J Gen Plant Breed - 2000. - V. 36 - P. 106-110.

28. Borisov, A.Y. The Sym35 gene required for root nodule development in pea is an ortholog of Nin from Lotus japonicus / A.Y. Borisov, L.H. Madsen, V.E. Tsyganov, Y. Umehara, V.A. Voroshilova, A.O. Batagov, N. Sandal, A. Mortensen, L. Schauser, N. Ellis, I.A. Tikhonovich, J. Stougaard // Plant

243

Physiology - 2003. -V. 131, N 3 - P. 1009-1017.

29. Brand, U. Dependence of stem cell fate in Arabidopsis on a feedback loop regulated by CLV3 activity / U. Brand, J.C. Fletcher, M. Hobe, E.M. Meyerowitz, R. Simon // Science - 2000. -V. 289, N 5479 - P. 617-619.

30. Brand, U. Dependence of stem cell fate in Arabidopsis on a feedback loop regulated by CLV3 activity / U. Brand, J.C. Fletcher, M. Hobe, E.M. Meyerowitz, R. Simon // Science - 2000. -V. 289, N 5479 - P. 617-619.

31. Brand, U. Dependence of stem cell fate in Arabidopsis on a feedback loop regulated by CLV3 activity / U. Brand, J.C. Fletcher, M. Hobe, E.M. Meyerowitz, R. Simon // Science - 2000. -V. 289, N 5479 - P. 617-619.

32. Bright, L.J. The LATD gene of Medicago truncatula is required for both nodule and root development / L.J. Bright, Y. Liang, D.M. Mitchell, J.M. Harris // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2005. -V. 18, N 6 - P. 521-532.

33. Byrne, M.E. ASYMMETRIC LEAVES1 mediates leaf patterning and stem cell function in Arabidopsis / M.E. Byrne, R. Barley, M. Curtis, J.M. Arroyo, M. Dunham, A. Hudson, R.A. Martienssen // Nature - 2000. -V. 408, N 6815 - P. 967-971.

34. Byrne, M.E. ASYMMETRIC LEAVES1 reveals knox gene redundancy in Arabidopsis / M.E. Byrne, J. Simorowski, R.A. Martienssen // Development -2002. -V. 129, N 8 - P. 1957-1965.

35. Caetano-Anolles, G. Plant genetic control of nodulation / G. Caetano-Anolles, P.M. Gresshoff // Annual Review of Microbiology - 1991. -V. 45, N 1 - P. 345-382.

36. Cao, Y. The kinase LYK5 is a major chitin receptor in Arabidopsis and forms a chitin-induced complex with related kinase CERK1 / Y. Cao, Y. Liang, K. Tanaka, C.T. Nguyen, R.P. Jedrzejczak, A. Joachimiak, G. Stacey // eLife - 2014. -V. 3, N - P. e03766.

37. Capoen, W. Nuclear membranes control symbiotic calcium signaling of legumes / W. Capoen, J. Sun, D. Wysham, M.S. Otegui, M. Venkateshwaran, S.

244

Hirsch, H. Miwa, J.A. Downie, R.J. Morris, J.-M. Ané, G.E.D. Oldroyd // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2011. -V. 108, N 34 - P. 14348-14353.

38. Capoen, W. SrSymRK, a plant receptor essential for symbiosome formation / W. Capoen, S. Goormachtig, R. De Rycke, K. Schroeyers, M. Holsters // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2005. -V. 102, N 29 - P. 10369-10374.

39. Cárdenas, L. Fast, transient and specific intracellular ROS changes in living root hair cells responding to Nod factors (NFs) / L. Cárdenas, A. Martínez, F. Sánchez, C. Quinto // The Plant Journal - 2008a. -V. 56, N 5 - P. 802-813.

40. Catoira, R. The HCL gene of Medicago truncatula controls Rhizobium-induced root hair curling / R. Catoira, A.C. Timmers, F. Maillet, C. Galera, R.V. Penmetsa, D. Cook, J. Denarie, C. Gough // Development - 2001. -V. 128, N 9 - P. 1507-1518.

41. Charron, D. Pharmacological evidence that multiple phospholipid signaling pathways link Rhizobium Nodulation factor perception in Medicago truncatula root hairs to intracellular responses, including Ca(2+) spiking and specific ENOD gene expression / D. Charron, J.-L. Pingret, M. Chabaud, E.-P. Journet, D.G. Barker // Plant Physiology - 2004. -V. 136, N 3 - P. 3582-3593.

42. Chatfield, S.P. Incipient stem cell niche conversion in tissue culture: using a systems approach to probe early events in WUSCHEL-dependent conversion of lateral root primordia into shoot meristems / S.P. Chatfield, R. Capron, A. Severino, P.-A. Penttila, S. Alfred, H. Nahal, N.J. Provart // The Plant Journal - 2013. -V. 73, N 5 - P. 798-813.

43. Chen, S.K. The association of homeobox gene expression with stem cell formation and morphogenesis in cultured Medicago truncatula / S.K. Chen, S. Kurdyukov, A. Kereszt, X.D. Wang, P.M. Gresshoff, R.J. Rose // Planta - 2009. -V. 230, N 4 - P. 827-840.

44. Chen, Y. Knockdown of LjIPT3 influences nodule development in Lotus japonicus / Y. Chen, W. Chen, X. Li, H. Jiang, P. Wu, K. Xia, Y. Yang, G. Wu // Plant and Cell Physiology - 2014. -V. 55, N 1 - P. 183-193.

245

45. Choe, J. Crystal structure of human Toll-Like receptor 3 (TLR3) ectodomain / J. Choe, M.S. Kelker, I.A. Wilson // Science - 2005. -V. 309, N 5734

- P. 581-585.

46. Cock, J.M. A large family of genes that share homology with CLAVATA3 / J.M. Cock, S. McCormick // Plant Physiology - 2001. -V. 126, N 3 -P. 939-942.

47. Cook, D. Transient induction of a peroxidase gene in Medicago truncatula precedes infection by Rhizobium meliloti / D. Cook, D. Dreyer, D. Bonnet, M. Howell, E. Nony, K. VandenBosch // The Plant Cell - 1995. -V. 7, N 1

- P. 43-55.

48. Cooper, J.B. Morphogenetic rescue of Rhizobium meliloti nodulation mutants by trans-zeatin secretion / Cooper, J.B., S.R. Long // The Plant Cell -1994. -V. 6, N 2 - P. 215-225.

49. Crespi, M. De novo organ formation from differentiated cells: root nodule organogenesis / M. Crespi, F. Frugier // Science Signaling - 2008. -V. 1, N 49 - P. re11.

50. D'Haeze, W. Nod factor structures, responses, and perception during initiation of nodule development / W. D'Haeze, M. Holsters // Glycobiology -2002. -V. 12, N 6 - P. 79-105R.

51. de Billy, F. Expression studies on AUX1-like genes in Medicago truncatula suggest that auxin is required at two steps in early nodule development / F. de Billy, C. Grosjean, S. May, M. Bennett, J.V. Cullimore // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2001. -V. 14, N 3 - P. 267-277.

52. De Mita, S. Evolution of a symbiotic receptor through gene duplications in the legume-rhizobium mutualism / S. De Mita, A. Streng, T. Bisseling, R. Geurts // New Phytologist - 2013 - V. 201, N 3 - P. 961-972.

53. de Ruijter, N.C.A. Rhizobium Nod factors induce an increase in sub-apical fine bundles of actin filaments in Vicia sativa root hairs within minutes / N.C.A. de Ruijter, T. Bisseling, A.M.C. Emons // Molecular Plant-Microbe

246

Interactions - 1999. -V. 12, N 9 - P. 829-832.

54. Deeks, M.J. Arabidopsis NAP1 is essential for Arp2/3-dependent trichome morphogenesis / M.J. Deeks, D. Kaloriti, B. Davies, R. Malho, P.J. Hussey // Current Biology - 2004. -V. 14, N 15 - P. 1410-1414.

55. Degtjareva, G.V. Phylogeny of the genus Lotus (Leguminosae, Loteae): evidence from nrITS sequences and morphology / G.V. Degtjareva, T.E. Kramina, D.D. Sokoloff, T.H. Samigullin, C.M. Valiejo-Roman, A.S. Antonov // Canadian Journal of Botany - 2006. -V. 84, N 5 - P. 813-830.

56. Delaux, P.-M. NSP1 is a component of the Myc signaling pathway / P.M. Delaux, G. Bécard, J.-P. Combier // New Phytologist - 2013. -V. 199, N 1 - P. 59-65.

57. Dello Ioio, R. A genetic framework for the control of cell division and differentiation in the root meristem / Dello Ioio, R., K. Nakamura, L. Moubayidin, S. Perilli, M. Taniguchi, M.T. Morita, T. Aoyama, P. Costantino, S. Sabatini // Science - 2008. -V. 322, N 5906 - P. 1380-1384.

58. Den Hartog, M. Nod factor-induced phosphatidic acid and diacylglycerol pyrophosphate formation: a role for phospholipase C and D in root hair deformation / M. Den Hartog, A. Musgrave, T. Munnik // The Plant Journal -2001. -V. 25, N 1 - P. 55-65.

59. Dénarié, J. Rhizobium lipo-chitooligosaccharide nodulation factors: signaling molecules mediating recognition and morphogenesis / J. Dénarié, F. Debellé, J.-C. Promé // Annual Review of Biochemistry - 1996. -V. 65, N 1 - P. 503-535.

60. Diévart, A. LRR-containing receptors regulating plant development and defense / A. Diévart, S.E. Clark // Development - 2004. -V. 131, N 2 - P. 251-261.

61. Ding, Z. Auxin regulates distal stem cell differentiation in Arabidopsis roots / Z. Ding, J. Friml // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2010. -V. 107, N 26 - P. 12046-12051.

62. Dobrev, I.P. Fast and efficient separation of cytokinins from auxin and

247

abscisic acid and their purification using mixed-mode solid-phase extraction / Dobrev, I.P., M. Kaminek // Journal of Chromatography A - 2002. -V. 950, N 1-2 - P. 21-29.

63. Dolgikh, E.A. Expression of Pisum sativum recombinant receptor proteins Sym10 and Sym37 involved in perception of lipochitooligosaccharide Nod factors / E.A. Dolgikh, I.V. Leppyanen, V.A. Zhukov, V.E. Tsyganov, I.A. Tikhonovich // Russian Journal of Genetics: Applied Research - 2011b -V. 1, N 5 -P. 335-342.

64. Dolgikh, E.A. Genetic dissection of Rhizobium-induced infection and nodule organogenesis in pea based on ENOD12A and ENOD5 expression analysis / E.A. Dolgikh, I.V. Leppyanen, M.A. Osipova, N.V. Savelyeva, A.Y. Borisov, V.E. Tsyganov, R. Geurts, I.A. Tikhonovich // Plant Biology - 2011a. -V. 13, N 2 - P. 285-296.

65. Duarte, J. Transcriptome sequencing for high throughput SNP development and genetic mapping in Pea / J. Duarte, N. Rivière, A. Baranger, G. Aubert, J. Burstin, L. Cornet, C. Lavaud, I. Lejeune-Hénaut, J.-P. Martinant, J.-P. Pichon, M.-L. Pilet-Nayel, G. Boutet // BMC Genomics - 2014. -V. 15, N 1 - P. 115.

66. Dubrovsky, J.G. Auxin acts as a local morphogenetic trigger to specify lateral root founder cells / J.G. Dubrovsky, M. Sauer, S. Napsucialy-Mendivil, M.G. Ivanchenko, J. Friml, S. Shishkova, J. Celenza, E. Benkova // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2008. -V. 105, N 25 - P. 8790-8794.

67. Eden, S. Mechanism of regulation of WAVE1-induced actin nucleation by Rac1 and Nck / S. Eden, R. Rohatgi, A.V. Podtelejnikov, M. Mann, M.W. Kirschner // Nature - 2002. -V. 418, N 6899 - P. 790-793.

68. Ehrhardt, D.W. Calcium spiking in plant root hairs responding to Rhizobium nodulation signals / D.W. Ehrhardt, R. Wais, S.R. Long // Cell - 1996. -V. 85, N 5 - P. 673-681.

69. Ehrhardt, D.W. Depolarization of alfalfa root hair membrane potential

248

by Rhizobium meliloti Nod factors / D.W. Ehrhardt, E.M. Atkinson, S.R. Long // Science - 1992. -V. 256, N

70. Endre, G. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development / G. Endre, A. Kereszt, Z. Kevei, S. Mihacea, P. Kalo, G.B. Kiss // Nature - 2002. -V. 417, N

71. Endrizzi, K. The SHOOT MERISTEMLESS gene is required for maintenance of undifferentiated cells in Arabidopsis shoot and floral meristems and acts at a different regulatory level than the meristem genes WUSCHEL and ZWILLE / K. Endrizzi, B. Moussian, A. Haecker, J.Z. Levin, T. Laux // The Plant Journal - 1996. -V. 10, N 6 - P. 967-979.

72. Engstrom, E.M. Pharmacological analysis of Nod factor-induced calcium spiking in Medicago truncatula. Evidence for the requirement of type IIA calcium pumps and phosphoinositide signaling / E.M. Engstrom, D.W. Ehrhardt, R.M. Mitra, S.R. Long // Plant Physiology - 2002. -V. 128, N 4 - P. 1390-1401.

73. Esseling, J.J. Nod factor-induced root hair curling: continuous polar growth towards the point of Nod factor application / J.J. Esseling, F.G.P. Lhuissier, A.M.C. Emons // Plant Physiology - 2003. -V. 132, N 4 - P. 1982-1988.

74. Felle, H.H. Nod factors modulate the concentration of cytosolic free calcium differently in growing and non-growing root hairs of Medicago sativa L / H.H. Felle, E. Kondorosi, A. Kondorosi, M. Schultze // Planta - 1999. -V. 209, N 2 - P. 207-212.

75. Ferguson, B.J. Molecular analysis of legume nodule development and autoregulation / B.J. Ferguson, A. Indrasumunar, S. Hayashi, M.-H. Lin, Y.-H. Lin, D.E. Reid, P.M. Gresshoff // Journal of Integrative Plant Biology - 2010. -V. 52, N 1 - P. 61-76.

76. Ferguson, B.J. Nodulation phenotypes of gibberellin and brassinosteroid mutants of pea / B.J. Ferguson, J.J. Ross, J.B. Reid // Plant Physiology - 2005. -V. 138, N 4 - P. 2396-2405.

77. Ferguson, B.J. Phytohormone regulation of legume-rhizobia

249

interactions / Ferguson, B.J., U. Mathesius // Journal of Chemical Ecology - 2014. -V. 40, N 7 - P. 770-790.

78. Fliegmann, J. Biochemical and phylogenetic analysis of CEBiP-like LysM domain-containing extracellular proteins in higher plants / J. Fliegmann, S. Uhlenbroich, T. Shinya, Y. Martinez, B. Lefebvre, N. Shibuya, J.-J. Bono // Plant Physiology and Biochemistry - 2011. -V. 49, N 7 - P. 709-720.

79. Fliegmann, J. Lipo-chitooligosaccharidic symbiotic signals are recognized by LysM receptor-like kinase LYR3 in the legume Medicago truncatula / J. Fliegmann, S. Canova, C. Lachaud, S. Uhlenbroich, V. Gasciolli, C. Pichereaux, M. Rossignol, C. Rosenberg, M. Cumener, D. Pitorre, B. Lefebvre, C. Gough, E. Samain, S. Fort, H. Driguez, B. Vauzeilles, J.-M. Beau, A. Nurisso, A. Imberty, J. Cullimore, J.-J. Bono // ACS Chemical Biology - 2013. -V. 8, N 9 - P. 1900-1906.

80. Franssen, S.U. Comprehensive transcriptome analysis of the highly complex Pisum sativum genome using next generation sequencing / S.U. Franssen, R.P. Shrestha, A. Bräutigam, E. Bornberg-Bauer, A.P. Weber // BMC Genomics -2011. -V. 12, N 1 - P. 1-16.

81. Gage, D.J. Infection and invasion of roots by symbiotic, nitrogen-fixing rhizobia during nodulation of temperate legumes / D.J. Gage // Microbiology and Molecular Biology Reviews - 2004. -V. 68, N 2 - P. 280-300.

82. Gautreau, A. Purification and architecture of the ubiquitous Wave complex / A. Gautreau, H.H. Ho, J. Li, H. Steen, S.P. Gygi, M.W. Kirschner // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2004. -V. 101, N 13 - P. 4379-4383.

83. Genre, A. Does a common pathway transduce symbiotic signals in plant-microbe interactions? / A. Genre, G. Russo // Frontiers in Plant Science -2016. -V. 7, N - P. 96.

84. Genre, A. Short-chain chitin oligomers from arbuscular mycorrhizal

9+

fungi trigger nuclear Ca spiking in Medicago truncatula roots and their production is enhanced by strigolactone / A. Genre, M. Chabaud, C. Balzergue, V.

250

Puech-Pagès, M. Novero, T. Rey, J. Fournier, S. Rochange, G. Bécard, P. Bonfante, D.G. Barker // New Phytologist - 2013. -V. 198, N 1 - P. 190-202.

85. Geurts, R. Nod factor signaling genes and their function in the early stages of Rhizobium infection / R. Geurts, E. Fedorova, T. Bisseling // Current Opinion in Plant Biology - 2005. -V. 8, N 4 - P. 346-352.

86. Geurts, R. Rhizobium Nod factor perception and signalling / R. Geurts, T. Bisseling // The Plant Cell - 2002. -V. 14, N Suppl - P. s239-s249.

87. Geurts, R. Sym2 of pea is involved in a Nodulation factor-perception mechanism that controls the infection process in the epidermis / R. Geurts, R. Heidstra, A.E. Hadri, J.A. Downie, H. Franssen, A. Van Kammen, T. Bisseling // Plant Physiology - 1997. -V. 115, N 2 - P. 351-359.

88. Gianinazzi-Pearson, V. Plant cell responses to arbuscular mycorrhizal fungi: getting to the roots of the symbiosis / V. Gianinazzi-Pearson, // The Plant Cell - 1996. -V. 8, N 10 - P. 1871-1883.

89. Gimenez-Ibanez, S. The LysM receptor kinase CERK1 mediates bacterial perception in Arabidopsis / S. Gimenez-Ibanez, V. Ntoukakis, J.P. Rathjen // Plant Signaling & Behavior - 2009. -V. 4, N 6 - P. 539-541.

90. Gleason, C. Nodulation independent of rhizobia induced by a calcium-activated kinase lacking autoinhibition / C. Gleason, S. Chaudhuri, T. Yang, A. Munoz, B.W. Poovaiah, G.E.D. Oldroyd // Nature - 2006. -V. 441, N 7097 - P. 1149-1152.

91. Goedhart, J. In vivo fluorescence correlation microscopy (FCM) reveals accumulation and immobilization of Nod factors in root hair cell walls / J. Goedhart, M.A. Hink, A.J.W.G. Visser, T. Bisseling, T.W.J. Gadella // The Plant Journal - 2000. -V. 21, N 1 - P. 109-119.

92. Gomez, S.K. Medicago truncatula and Glomus intraradices gene expression in cortical cells harboring arbuscules in the arbuscular mycorrhizal symbiosis / Gomez, S.K., H. Javot, P. Deewatthanawong, I. Torres-Jerez, Y. Tang, E.B. Blancaflor, M.K. Udvardi, M.J. Harrison // BMC Plant Biol - 2009. -V. 9, N

251

93. Gonzalez-Rizzo, S. The Medicago truncatula CRE1 cytokinin receptor regulates lateral root development and early symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti / S. Gonzalez-Rizzo, M. Crespi, F. Frugier // The Plant Cell - 2006. -V. 18, N 10 - P. 2680-2693.

94. Greene, E.A. MtENOD16 and 20 are members of a family of phytocyanin-related early nodulins / E.A. Greene, M. Erard, A. Dedieu, D.G. Barker // Plant Molecular Biology - 1998. -V. 36, N 5 - P. 775-783.

95. Groover, A.T. The Populus homeobox gene ARBORKNOX1 reveals overlapping mechanisms regulating the shoot apical meristem and the vascular cambium / A.T. Groover, S.D. Mansfield, S.P. DiFazio, G. Dupper, J.R. Fontana, R. Millar, Y. Wang // Plant Molecular Biology - 2006. -V. 61, N 6 - P. 917-932.

96. Groth, M. NENA, a Lotus japonicus homolog of Sec13, Is required for rhizodermal infection by arbuscular mycorrhiza fungi and rhizobia but dispensable for cortical endosymbiotic development / M. Groth, N. Takeda, J. Perry, H. Uchida, S. Draxl, A. Brachmann, S. Sato, S. Tabata, M. Kawaguchi, T.L. Wang, M. Parniske // The Plant Cell - 2010. -V. 22, N 7 - P. 2509-2526.

97. Grunewald, W. Manipulation of auxin transport in plant roots during Rhizobium symbiosis and nematode parasitism / W. Grunewald, G. van Noorden, G. Van Isterdael, T. Beeckman, G. Gheysen, U. Mathesius // The Plant Cell - 2009. -V. 21, N 9 - P. 2553-2562.

98. Grunwald, U. Identification of mycorrhiza-regulated genes with arbuscule development-related expression profile / U. Grunwald, O. Nyamsuren, M.B. Tamasloukht, L. Lapopin, A. Becker, P. Mann, V. Gianinazzi-Pearson, F. Krajinski, P. Franken // Plant Molecular Biology - 2004. -V. 55, N 4 - P. 553-566.

99. Guan, D. Rhizobial infection is associated with the development of peripheral vasculature in nodules of Medicago truncatula / D. Guan, N. Stacey, C. Liu, J. Wen, K.S. Mysore, I. Torres-Jerez, T. Vernie, M. Tadege, C. Zhou, Z.-y. Wang, M.K. Udvardi, G.E.D. Oldroyd, J.D. Murray // Plant Physiology - 2013. -V. 162, N 1 - P. 107-115.

100. Guinel, F.C. Ethylene, a hormone at the center-stage of nodulation / F.C. Guinel // Frontiers in Plant Science - 2015. -V. 6, N - P. 1121.

101. Guo, Y. CLAVATA2 forms a distinct CLE-binding receptor complex regulating Arabidopsis stem cell specification / Y. Guo, L. Han, M. Hymes, R. Denver, S.E. Clark // The Plant journal : for cell and molecular biology - 2010. -V. 63, N 6 - P. 889-900.

102. Gust, A.A. Bacteria-derived peptidoglycans constitute pathogen-associated molecular patterns triggering innate immunity in Arabidopsis / A.A. Gust, R. Biswas, H.D. Lenz, T. Rauhut, S. Ranf, B. Kemmerling, F. Götz, E. Glawischnig, J. Lee, G. Felix, T. Nürnberger // Journal of Biological Chemistry -2007. -V. 282, N 44 - P. 32338-32348.

103. Ha, C.M. The BLADE-ON-PETIOLE 1 gene controls leaf pattern formation through the modulation of meristematic activity in Arabidopsis / C.M. Ha, G.-T. Kim, B.C. Kim, J.H. Jun, M.S. Soh, Y. Ueno, Y. Machida, H. Tsukaya, H.G. Nam // Development - 2003. -V. 130, N 1 - P. 161-172.

104. Haecker, A. Expression dynamics of WOX genes mark cell fate decisions during early embryonic patterning in Arabidopsis thaliana / A. Haecker, R. Groß-Hardt, B. Geiges, A. Sarkar, H. Breuninger, M. Herrmann, T. Laux // Development - 2004. -V. 131, N 3 - P. 657-668.

105. Han, Z. Structural insight into the activation of plant receptor kinases / Z. Han, Y. Sun, J. Chai // Current Opinion in Plant Biology - 2014. -V. 20, N - P. 55-63.

106. Haney, C.H. Plant flotillins are required for infection by nitrogen-fixing bacteria / C.H. Haney, S.R. Long // Proc Natl Acad Sci USA - 2010. -V. 107, N

107. Haney, C.H. Symbiotic rhzobia bacteria tigger a cange in loalization and dnamics of the Medicago truncatula receptor kinase LYK3 / C.H. Haney, B.K. Riely, D.M. Tricoli, D.R. Cook, D.W. Ehrhardt, S.R. Long // The Plant Cell -2011. -V. 23, N 7 - P. 2774-2787.

108. Harris, J.M. Rhizobium-induced calcium spiking in Lotus japonicus /

253

J.M. Harris, R. Wais, S.R. Long // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2003. -V. 16, N 4 - P. 335-341.

109. Heckmann, A.B. Cytokinin induction of root nodule primordia in Lotus japonicus is regulated by a mechanism operating in the root cortex / A.B. Heckmann, N. Sandal, A.S. Bek, L.H. Madsen, A. Jurkiewicz, M.W. Nielsen, L. Tirichine, J. Stougaard // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2011. -V. 24, N 11 - P. 1385-1395.

110. Heckmann, A.B. Lotus japonicus nodulation requires two GRAS domain regulators, one of which is functionally conserved in a non-legume / A.B. Heckmann, F. Lombardo, H. Miwa, J.A. Perry, S. Bunnewell, M. Parniske, T.L. Wang, J.A. Downie // Plant Physiology - 2006. -V. 142, N 4 - P. 1739-1750.

111. Hepworth, S.R. BLADE-ON-PETIOLE-dependent signaling controls leaf and floral patterning in Arabidopsis / S.R. Hepworth, Y. Zhang, S. McKim, X. Li, G.W. Haughn // The Plant Cell - 2005. -V. 17, N 5 - P. 1434-1448.

112. Heyl, A. Cytokinin signal perception and transduction / A. Heyl, T. Schmülling // Current Opinion in Plant Biology - 2003. -V. 6, N 5 - P. 480-488.

113. Higuchi, M. In planta functions of the Arabidopsis cytokinin receptor family / M. Higuchi, M.S. Pischke, A.P. Mähönen, K. Miyawaki, Y. Hashimoto, M. Seki, M. Kobayashi, K. Shinozaki, T. Kato, S. Tabata, Y. Helariutta, M.R. Sussman, T. Kakimoto // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2004. -V. 101, N 23 - P. 8821-8826.

114. Hirakawa, Y. TDIF peptide signaling regulates vascular stem cell proliferation via the WOX4 homeobox gene in Arabidopsis / Y. Hirakawa, Y. Kondo, H. Fukuda // The Plant Cell - 2010. -V. 22, N 8 - P. 2618-2629.

115. Hirose, N. Regulation of cytokinin biosynthesis, compartmentalization and translocation / N. Hirose, K. Takei, T. Kuroha, T. Kamada-Nobusada, H. Hayashi, H. Sakakibara // Journal of Experimental Botany - 2008. -V. 59, N 1 - P. 75-83.

116. Hirsch, A.M. Early nodulin genes are induced in alfalfa root outgrowths

254

elicited by auxin transport inhibitors / A.M. Hirsch, T.V. Bhuvaneswari, J.G. Torrey, T. Bisseling // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 1989. -V. 86, N 4 - P. 12441248.

117. Hirsch, A.M. Plant hormones and nodulation: what's the connection? / A.M. Hirsch, Y. Fang // Plant Molecular Biology - 1994. -V. 26, N 1 - P. 5-9.

118. Hirsch, S. GRAS proteins form a DNA binding complex to induce gene expression during nodulation signaling in Medicago truncatula / S. Hirsch, J. Kim, A. Muñoz, A.B. Heckmann, J.A. Downie, G.E.D. Oldroyd // Plant Cell - 2009. -V. 21, N

119. Hirsch, S. GRAS-domain transcription factors that regulate plant development / S. Hirsch, G.E.D. Oldroyd // Plant Signaling & Behavior - 2009. -V. 4, N 8 - P. 698-700.

120. Hofer, J. Expression of a class 1 knotted1-like homeobox gene is down-regulated in pea compound leaf primordia / J. Hofer, C. Gourlay, A. Michael, T.H.N. Ellis // Plant Molecular Biology - 2001. -V. 45, N 4 - P. 387-398.

121. Hogekamp, C. A roadmap of cell-type specific gene expression during sequential stages of the arbuscular mycorrhiza symbiosis / C. Hogekamp, H. Küster // BMC Genomics - 2013. -V. 14, N 1 - P. 1-18.

122. Horvath, B. Lipo-oligosaccharides of Rhizobium induce infection-related early nodulin gene expression in pea root hairs / B. Horvath, R. Heidstra, M. Lados, M. Moerman, H.P. Spaink, J.-C. Promé, A. van Kammen, T. Bisseling // The Plant Journal - 1993. -V. 4, N 4 - P. 727-733.

123. Hossain, M.S. Lotus japonicus ARPC1 is required for rhizobial infection / M.S. Hossain, J. Liao, E.K. James, S. Sato, S. Tabata, A. Jurkiewicz, L.H. Madsen, J. Stougaard, L. Ross, K. Szczyglowski // Plant Physiology - 2012. -V. 160, N 2 - P. 917-928.

124. Huo, X. RNAi phenotypes and the localization of a protein::GUS fusion imply a role for Medicago truncatula PIN genes in nodulation / X. Huo, E. Schnabel, K. Hughes, J. Frugoli // Journal of Plant Growth Regulation - 2006. -V.

255

25, N 2 - P. 156-165.

125. Hutchison, C.E. Cytokinin signaling in Arabidopsis / C.E. Hutchison, J.J. Kieber // The Plant Cell - 2002. -V. 14 - P. s47-s59.

126. Iizasa, E.I. Direct Binding of a Plant LysM Receptor-like Kinase, LysM RLK1/CERK1, to Chitin in Vitro / E.I. Iizasa, M. Mitsutomi, Y. Nagano // Journal of Biological Chemistry - 2010. -V. 285, N 5 - P. 2996-3004.

127. Imaizumi-Anraku, H. Plastid proteins crucial for symbiotic fungal and bacterial entry into plant roots / H. Imaizumi-Anraku, N. Takeda, M. Charpentier, J. Perry, H. Miwa, Y. Umehara, H. Kouchi, Y. Murakami, L. Mulder, K. Vickers, J. Pike, J. Allan Downie, T. Wang, S. Sato, E. Asamizu, S. Tabata, M. Yoshikawa, Y. Murooka, G.-J. Wu, M. Kawaguchi, S. Kawasaki, M. Parniske, M. Hayashi // Nature - 2005. -V. 433, N 7025 - P. 527-531.

128. Imin, N. Factors involved in root formation in Medicago truncatula / N. Imin, M. Nizamidin, T. Wu, B.G. Rolfe // Journal of Experimental Botany - 2007. -V. 58, N 3 - P. 439-451.

129. Inoue, T. Identification of CRE1 as a cytokinin receptor from Arabidopsis / T. Inoue, M. Higuchi, Y. Hashimoto, M. Seki, M. Kobayashi, T. Kato, S. Tabata, K. Shinozaki, T. Kakimoto // Nature - 2001. -V. 409, N 6823 - P. 1060-1063.

130. Inoue, T., M. Higuchi, Y. Hashimoto, M. Seki, M. Kobayashi, T. Kato, S. Tabata, K. Shinozaki, T. Kakimoto, Identification of CRE1 as a cytokinin receptor from Arabidopsis / Inoue, T., M. Higuchi, Y. Hashimoto, M. Seki, M. Kobayashi, T. Kato, S. Tabata, K. Shinozaki, T. Kakimoto // Nature - 2001. -V. 409, N 6823 - P. 1060-1063.

131. Ivanov, S. Intracellular plant microbe associations: secretory pathways and the formation of perimicrobial compartments / S. Ivanov, E. Fedorova, T. Bisseling // Current Opinion in Plant Biology - 2010. -V. 13, N 4 - P. 372-377.

132. Jasinski, S. KNOX action in Arabidopsis is mediated by coordinate regulation of cytokinin and gibberellin activities / S. Jasinski, P. Piazza, J. Craft, A.

256

Hay, L. Woolley, I. Rieu, A. Phillips, P. Hedden, M. Tsiantis // Current Biology -2005. -V. 15, N 17 - P. 1560-1565.

133. Johnson, D. Immunogold localization of the NodC and NodA proteins of Rhizobium meliloti / D. Johnson, L.E. Roth, G. Stacey // Journal of Bacteriology - 1989. -V. 171, N 9 - P. 4583-4588.

134. Journet, E.-P. Medicago truncatula ENOD11: A novel RPRP-encoding early nodulin gene expressed during mycorrhization in arbuscule-containing cells / E.-P. Journet, N. El-Gachtouli, V. Vernoud, F. de Billy, M. Pichon, A. Dedieu, C. Arnould, D. Morandi, D.G. Barker, V. Gianinazzi-Pearson // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2001. -V. 14, N 6 - P. 737-748.

135. Jurk, M. Human TLR7 or TLR8 independently confer responsiveness to the antiviral compound R-848 / M. Jurk, F. Heil, J. Vollmer, C. Schetter, A.M. Krieg, H. Wagner, G. Lipford, S. Bauer // Nat Immunol - 2002. -V. 3, N 6 - P. 499499.

136. Kaku, H. Plant cells recognize chitin fragments for defense signaling through a plasma membrane receptor / H. Kaku, Y. Nishizawa, N. Ishii-Minami, C. Akimoto-Tomiyama, N. Dohmae, K. Takio, E. Minami, N. Shibuya // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2006. -V. 103, N 29 - P. 11086-11091.

137. Kalo, P. Nodulation signaling in legumes requires NSP2, a member of the GRAS family of transcriptional regulators / P. Kalo, C. Gleason, A. Edwards, J. Marsh, R.M. Mitra, S. Hirsch, J. Jakab, S. Sims, S.R. Long, J. Rogers, G.B. Kiss, J.A. Downie, G.E.D. Oldroyd // Science - 2005. -V. 308, N 5729 - P. 1786-1789.

138. Kamiya, N. Isolation and characterization of a rice WUSCHEL-type homeobox gene that is specifically expressed in the central cells of a quiescent center in the root apical meristem / N. Kamiya, H. Nagasaki, A. Morikami, Y. Sato, M. Matsuoka // The Plant Journal - 2003. -V. 35, N 4 - P. 429-441.

9+

139. Kanamori, N. A nucleoporin is required for induction of Ca spiking in legume nodule development and essential for rhizobial and fungal symbiosis / N. Kanamori, L.H. Madsen, S. Radutoiu, M. Frantescu, E.M.H. Quistgaard, H. Miwa,

257

J.A. Downie, E.K. James, H.H. Felle, L.L. Haaning, T.H. Jensen, S. Sato, Y. Nakamura, S. Tabata, N. Sandal, J. Stougaard // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2006. -V. 103, N 2 - P. 359-364.

140. Kapp, D. Cooperative action of Rhizobium meliloti nodulation and infection mutants during the process of forming mixed infected alfalfa nodules / D. Kapp, K. Niehaus, J. Quandt, P. Muller, A. Puhler // The Plant Cell - 1990. -V. 2, N 2 - P. 139-151.

141. Karmarkar V. Transcriptional regulation of nodule development and senescence in Medicago truncatula / V. Karmarkar // Doctoral thesis - Wageningen University, Wageningen, 2014.

142. Kaur, S. Transcriptome sequencing of field pea and faba bean for discovery and validation of SSR genetic markers / S. Kaur, L.W. Pembleton, N.O. Cogan, K.W. Savin, T. Leonforte, J. Paull, M. Materne, J.W. Forster // BMC Genomics - 2012. -V. 13, N 1 - P. 1-12.

143. Kawaharada, Y. Receptor-mediated exopolysaccharide perception controls bacterial infection / Y. Kawaharada, S. Kelly, M.W. Nielsen, C.T. Hjuler, K. Gysel, A. Muszynski, R.W. Carlson, M.B. Thygesen, N. Sandal, M.H. Asmussen, M. Vinther, S.U. Andersen, L. Krusell, S. Thirup, K.J. Jensen, C.W. Ronson, M. Blaise, S. Radutoiu, J. Stougaard // Nature - 2015. -V. 523, N 7560 - P. 308-312.

144. Kazan, K. Negative regulation of defence and stress genes by EAR-motif-containing repressors / K. Kazan // Trends in Plant Science - 2006. -V. 11, N 3 - P. 109-112.

145. Kevei, Z. 3-Hydroxy-3-methylglutaryl coenzyme A reductase1 interacts with NORK and is crucial for nodulation in Medicago truncatula / Z. Kevei, G. Lougnon, P. Mergaert, G.V. Horvath, A. Kereszt, D. Jayaraman, N. Zaman, F. Marcel, K. Regulski, G.B. Kiss, A. Kondorosi, G. Endre, E. Kondorosi, J.-M. Ane // The Plant Cell - 2007. -V. 19, N 12 - P. 3974-3989.

146. Kinoshita, A. RPK2 is an essential receptor-like kinase that transmits

258

the CLV3 signal in Arabidopsis / A. Kinoshita, S. Betsuyaku, Y. Osakabe, S. Mizuno, S. Nagawa, Y. Stahl, R. Simon, K. Yamaguchi-Shinozaki, H. Fukuda, S. Sawa // Development - 2010. -V. 137, N 22 - P. 3911-3920.

147. Kiss, E. LIN, a novel type of U-Box/WD40 protein, controls early infection by rhizobia in legumes / E. Kiss, B. Olah, P. Kalo, M. Morales, A.B. Heckmann, A. Borbola, A. Lozsa, K. Kontar, P. Middleton, J.A. Downie, G.E.D. Oldroyd, G. Endre // Plant Physiology - 2009. -V. 151, N 3 - P. 1239-1249.

148. Kistner, C. Seven Lotus japonicus genes required for transcriptional reprogramming of the root during fungal and bacterial symbiosis / C. Kistner, T. Winzer, A. Pitzschke, L. Mulder, S. Sato, T. Kaneko, S. Tabata, N. Sandal, J. Stougaard, K.J. Webb, K. Szczyglowski, M. Parniske // The Plant Cell - 2005. -V. 17, N 8 - P. 2217-2229.

149. Krusell, L. Shoot control of root development and nodulation is mediated by a receptor-like kinase / L. Krusell, L.H. Madsen, S. Sato, G. Aubert, A. Genua, K. Szczyglowski, G. Duc, T. Kaneko, S. Tabata, F. de Bruijn, E. Pajuelo, N. Sandal, J. Stougaard // Nature - 2002. -V. 420, N 6914 - P. 422-426.

150. Krusell, L. The Clavata2 genes of pea and Lotus japonicus affect autoregulation of nodulation / L. Krusell, N. Sato, I. Fukuhara, B.E.V. Koch, C. Grossmann, S. Okamoto, E. Oka-Kira, Y. Otsubo, G. Aubert, T. Nakagawa, S. Sato, S. Tabata, G. Duc, M. Parniske, T.L. Wang, M. Kawaguchi, J. Stougaard // The Plant Journal - 2011. -V. 65, N 6 - P. 861-871.

151. Kurakawa, T. Direct control of shoot meristem activity by a cytokinin-activating enzyme / T. Kurakawa, N. Ueda, M. Maekawa, K. Kobayashi, M. Kojima, Y. Nagato, H. Sakakibara, J. Kyozuka // Nature - 2007. -V. 445, N 7128 -P. 652-655.

152. Laffont, C. The CRE1 cytokinin pathway is differentially recruited depending on Medicago truncatula root environments and negatively regulates resistance to a pathogen / C. Laffont, T. Rey, O. André, M. Novero, T. Kazmierczak, F. Debellé, P. Bonfante, C. Jacquet, F. Frugier // PLoS ONE - 2015.

259

-V. 10, N 1 - P. e0116819.

153. Laplaze, L. Cytokinins act directly on lateral root founder cells to inhibit root initiation / L. Laplaze, E. Benkova, I. Casimiro, L. Maes, S. Vanneste, R. Swarup, D. Weijers, V. Calvo, B. Parizot, M.B. Herrera-Rodriguez, R. Offringa, N. Graham, P. Doumas, J. Friml, D. Bogusz, T. Beeckman, M. Bennett // The Plant Cell - 2007. -V. 19, N 12 - P. 3889-3900.

154. Laporte, P. The CCAAT box-binding transcription factor NF-YA1 controls rhizobial infection / P. Laporte, A. Lepage, J. Fournier, O. Catrice, S. Moreau, M.-F. Jardinaud, J.-H. Mun, E. Larrainzar, D.R. Cook, P. Gamas, A. Niebel // Journal of Experimental Botany - 2014. -V. 65, N 2 - P. 481-494.

155. Larrainzar, E. Deep sequencing of the Medicago truncatula root transcriptome reveals a massive and early interaction between Nodulation factor and ethylene signals / E. Larrainzar, B.K. Riely, S.C. Kim, N. Carrasquilla-Garcia, H.-J. Yu, H.-J. Hwang, M. Oh, G.B. Kim, A.K. Surendrarao, D. Chasman, A.F. Siahpirani, R.V. Penmetsa, G.-S. Lee, N. Kim, S. Roy, J.-H. Mun, D.R. Cook // Plant Physiology - 2015. -V. 169, N 1 - P. 233-265.

156. Le, J. Requirements for Arabidopsis ATARP2 and ATARP3 during epidermal development / J. Le, S.E.-D. El-Assal, D. Basu, M.E. Saad, D.B. Szymanski // Current Biology - 2003. -V. 13, N 15 - P. 1341-1347.

157. Lefebvre, B. A remorin protein interacts with symbiotic receptors and regulates bacterial infection / B. Lefebvre, T. Timmers, M. Mbengue, S. Moreau, C. Hervé, K. Toth, J. Bittencourt-Silvestre, D. Klaus, L. Deslandes, L. Godiard, J.D. Murray, M.K. Udvardi, S. Raffaele, S. Mongrand, J. Cullimore, P. Gamas, A. Niebel, T. Ott // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2010. -V. 107, N 5 - P. 2343-2348.

158. Lefebvre, B. Role of N-glycosylation sites and CXC motifs in

trafficking of Medicago truncatula Nod factor perception protein to plasma

membrane / B. Lefebvre, D. Klaus-Heisen, A. Pietraszewska-Bogiel, C. Hervé, S.

Camut, M.-C. Auriac, V. Gasciolli, A. Nurisso, T.W.J. Gadella, J. Cullimore // The

Journal of Biological Chemistry - 2012. -V. 287, N 14 - P. 10812-10823.

260

159. Leibfried, A. WUSCHEL controls meristem function by direct regulation of cytokinin-inducible response regulators / A. Leibfried, J.P.C. To, W. Busch, S. Stehling, A. Kehle, M. Demar, J.J. Kieber, J.U. Lohmann // Nature -2005. -V. 438, N 7071 - P. 1172-1175.

160. Lenhard, M. The WUSCHEL and SHOOTMERISTEMLESS genes fulfil complementary roles in Arabidopsis shoot meristem regulation. / M. Lenhard, G. Jürgens, T. Laux // Development - 2002. -V. 129, N 13 - P. 31953206.

161. Leppyanen, I.V. Biosynthesis of hexa- and pentameric chitooligosaccharides using N-acetyl-glucoseaminyl transferase from rhizobial bacteria / I.V. Leppyanen, T.O. Artamonova, S.A. Lopatin, V.P. Varlamov, I.A. Tikhonovich, E.A. Dolgikh // Russian Journal of Genetics: Applied Research -2014. -V. 4, N 5 - P. 368-381.

162. Lerouge, P. Symbiotic host-specificity of Rhizobium meliloti is determined by a sulphated and acylated glucosamine oligosaccharide signal / P. Lerouge, P. Roche, C. Faucher, F. Maillet, G. Truchet, J.C. Prome, J. Denarie // Nature - 1990. -V. 344, N 6268 - P. 781-784.

163. Li, R. Natural variation in host-specific nodulation of pea is associated with a haplotype of the SYM37 LysM-type receptor-like kinase / R. Li, M.R. Knox, A. Edwards, B. Hogg, T.H.N. Ellis, G. Wei, J.A. Downie // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2011. -V. 24, N 11 - P. 1396-1403.

164. Libbenga, K.R. The role of hormones and gradients in the initiation of cortex proliferation and nodule formation in Pisum sativum L / Libbenga, K.R., van Iren F., Bogers, R. J., Schraag-Lamers, M. F. // Planta - 1973. -V. 114, N 1 - P. 29-39

165. Liebsch, D. Class I KNOX transcription factors promote differentiation

of cambial derivatives into xylem fibers in the Arabidopsis hypocotyl / D. Liebsch,

W. Sunaryo, M. Holmlund, M. Norberg, J. Zhang, H.C. Hall, H. Helizon, X. Jin,

Y. Helariutta, O. Nilsson, A. Polle, U. Fischer // Development - 2014. -V. 141, N

261

22 - P. 4311-4319.

166. Limpens, E. LysM domain receptor kinases regulating rhizobial Nod factor-induced infection / E. Limpens, C. Franken, P. Smit, J. Willemse, T. Bisseling, R. Geurts // Science - 2003. -V. 302, N 5645 - P. 630-633.

167. Limpens, E., J. Ramos, C. Franken, V. Raz, B. Compaan, H. Franssen, T. Bisseling, R. Geurts, RNA interference in Agrobacterium rhizogenes-transformed roots of Arabidopsis and Medicago truncatula / Limpens, E., J. Ramos, C. Franken, V. Raz, B. Compaan, H. Franssen, T. Bisseling, R. Geurts // Journal of Experimental Botany - 2004. -V. 55, N 399 - P. 983-992.

168. Lincoln, C. A knotted1-like homeobox gene in Arabidopsis is expressed in the vegetative meristem and dramatically alters leaf morphology when overexpressed in transgenic plants / C. Lincoln, J. Long, J. Yamaguchi, K. Serikawa, S. Hake // The Plant Cell - 1994. -V. 6, N 12 - P. 1859-1876.

169. Liu, T. Chitin-induced dimerization activates a plant immune receptor / T. Liu, Z. Liu, C. Song, Y. Hu, Z. Han, J. She, F. Fan, J. Wang, C. Jin, J. Chang, J.-M. Zhou, J. Chai // Science - 2012. -V. 336, N 6085 - P. 1160-1164.

170. Liu, W. Strigolactone biosynthesis in Medicago truncatula and rice requires the symbiotic GRAS-type transcription factors NSP1 and NSP2 / W. Liu, W. Kohlen, A. Lillo, R. Camp, S. Ivanov, M. Hartog // Plant Cell - 2011. -V. 23, N

171. Livak, K.J., T.D. Schmittgen, Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-AACT method / Livak, K.J., T.D. Schmittgen // Methods - 2001. -V. 25, N 4 - P. 402-408.

172. Lohar, D.P. Cytokinins play opposite roles in lateral root formation, and nematode and Rhizobial symbioses / D.P. Lohar, J.E. Schaff, J.G. Laskey, J.J. Kieber, K.D. Bilyeu, D.M. Bird // The Plant Journal - 2004. -V. 38, N 2 - P. 203214.

173. Lohar, D.P. Transcript analysis of early nodulation events in Medicago

truncatula / D.P. Lohar, N. Sharopova, G. Endre, S. Penuela, D. Samac, C. Town,

K.A.T. Silverstein, K.A. VandenBosch // Plant Physiology - 2006. -V. 140, N 1 -

262

P. 221-234.

174. Lomax T.L. Auxin transport. In Plant Hormones: Physiology, Biochemistry, and Molecular Biology / T.L. Lomax, Muday G.K., Rubery P.H. // Ed. Davies P.J. - Dordrecht, the Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1995. -P. 509-530.

175. Lombardo, F. Identification of symbiotically defective mutants of Lotus japonicus affected in infection thread growth / F. Lombardo, A.B. Heckmann, H. Miwa, J.A. Perry, K. Yano, M. Hayashi, M. Parniske, T.L. Wang, J.A. Downie // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2006. -V. 19, N 12 - P. 1444-1450.

176. Long, J.A. The development of apical embryonic pattern in Arabidopsis / J.A. Long, M.K. Barton // Development - 1998. -V. 125, N 16 - P. 3027-3035.

177. Long, S.R. Rhizobium symbiosis: nod factors in perspective / S.R. Long // The Plant Cell - 1996. -V. 8, N 10 - P. 1885-1898.

178. Lopez-Lara, M.I. Surface polysaccharide mutants of Rhizobium sp. (Acacia) strain GRH2: major requirement of lipopolysaccharide for successful invasion of Acacia nodules and host range determination / M.I. Lopez-Lara, G. Orgambide, F.B. Dazzo, J. Olivares, N. Toro // Microbiology - 1995. -V. 141, N 3 - P. 573-581.

179. Madsen, E.B. A receptor kinase gene of the LysM type is involved in legumeperception of rhizobial signals / E.B. Madsen, L.H. Madsen, S. Radutoiu, M. Olbryt, M. Rakwalska, K. Szczyglowski, S. Sato, T. Kaneko, S. Tabata, N. Sandal, J. Stougaard // Nature - 2003. -V. 425, N 6958 - P. 637-640.

180. Madsen, E.B. Autophosphorylation is essential for the in vivo function of the Lotus japonicus Nod factor receptor 1 and receptor-mediated signalling in cooperation with Nod factor receptor 5 / E.B. Madsen, M. Antolin-Llovera, C. Grossmann, J. Ye, S. Vieweg, A. Broghammer, L. Krusell, S. Radutoiu, O.N. Jensen, J. Stougaard, M. Parniske // The Plant Journal - 2011. -V. 65, N 3 - P. 404417.

181. Madsen, L.H. The molecular network governing nodule organogenesis

263

and infection in the model legume Lotus japonicus / L.H. Madsen, L. Tirichine, A. Jurkiewicz, J.T. Sullivan, A.B. Heckmann, A.S. Bek, C.W. Ronson, E.K. James, J. Stougaard // Nature Communications - 2010. -V. 1, N - P. 10.

182. Magori, S. Analysis of two potential long-distance signaling molecules, LjCLE-RS1/2 and jasmonic acid, in a hypernodulating mutant too much love / S. Magori, M. Kawaguchi // Plant Signaling & Behavior - 2010. -V. 5, N 4 - P. 403405.

183. Magori, S. TOO MUCH LOVE, a root regulator associated with the long-distance control of nodulation in Lotus japonicus / S. Magori, E. Oka-Kira, S. Shibata, Y. Umehara, H. Kouchi, Y. Hase, A. Tanaka, S. Sato, S. Tabata, M. Kawaguchi // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2009. -V. 22, N 3 - P. 259268.

184. Maillet, F. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza / F. Maillet, V. Poinsot, O. Andre, V. Puech-Pages, A. Haouy, M. Gueunier, L. Cromer, D. Giraudet, D. Formey, A. Niebel, E.A. Martinez, H. Driguez, G. Becard, J. Denarie // Nature - 2011. -V. 469, N 7328 - P. 58-63.

185. Marsh, J.F. Medicago truncatula NIN is essential for rhizobial-independent nodule organogenesis induced by autoactive calcium/calmodulin-dependent protein kinase / J.F. Marsh, A. Rakocevic, R.M. Mitra, L. Brocard, J. Sun, A. Eschstruth, S.R. Long, M. Schultze, P. Ratet, G.E.D. Oldroyd // Plant Physiology - 2007. -V. 144, N 1 - P. 324-335.

186. Mathesius, U. Auxin transport inhibition precedes root nodule formation in white clover roots and is regulated by flavonoids and derivatives of chitin oligosaccharides / U. Mathesius, H.R.M. Schlaman, H.P. Spaink, C. Of Sautter, B.G. Rolfe, M.A. Djordjevic // The Plant Journal - 1998. -V. 14, N 1 - P. 23-34.

187. Mathesius, U. Goldacre paper: auxin: at the root of nodule development? / U. Mathesius // Functional Plant Biology - 2008. -V. 35, N 8 - P.

264

651-668.

188. Mathesius, U. Rhizobia can induce nodules in white clover by "hijacking" mature cortical cells activated during lateral root development / U. Mathesius, J.J. Weinman, B.G. Rolfe, M.A. Djordjevic // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2000. -V. 13, N 2 - P. 170-182.

189. Mathis, R. The early nodulin gene MtN6 is a novel marker for events preceding infection of Medicago truncatula roots by Sinorhizobium meliloti / R. Mathis, C. Grosjean, F. de Billy, T. Huguet, P. Gamas // Molecular Plant-Microbe Interactions - 1999. -V. 12, N 6 - P. 544-555.

190. Mathur, J. Arabidopsis CROOKED encodes for the smallest subunit of the ARP2/3 complex and controls cell shape by region specific fine F-actin formation / J. Mathur, N. Mathur, V. Kirik, B. Kernebeck, B.P. Srinivas, M. Hülskamp // Development - 2003. -V. 130, N 14 - P. 3137-3146.

191. Mayer, K.F.X. Role of WUSCHEL in regulating stem cell fate in the Arabidopsis shoot meristem / K.F.X. Mayer, H. Schoof, A. Haecker, M. Lenhard, G. Jürgens, T. Laux // Cell - 1998 -V. 95, N 6 - P. 805-815.

192. Mbengue, M. The Medicago truncatula E3 ubiquitin ligase PUB1 interacts with the LYK3 symbiotic receptor and negatively regulates infection and nodulation / M. Mbengue, S. Camut, F. de Carvalho-Niebel, L. Deslandes, S. Froidure, D. Klaus-Heisen, S. Moreau, S. Rivas, T. Timmers, C. Hervé, J. Cullimore, B. Lefebvre // The Plant Cell - 2010. -V. 22, N 10 - P. 3474-3488.

193. Medzhitov, R. A human homologue of the Drosophila Toll protein signals activation of adaptive immunity / R. Medzhitov, P. Preston-Hurlburt, C.A. Janeway // Nature - 1997. -V. 388, N 6640 - P. 394-397.

194. Messinese, E. A novel nuclear protein interacts with the symbiotic DMI3 calcium- and calmodulin-dependent protein kinase of Medicago truncatula / E. Messinese, J.-H. Mun, L.H. Yeun, D. Jayaraman, P. Rougé, A. Barre, G. Lougnon, S. Schornack, J.-J. Bono, D.R. Cook, J.-M. Ané // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2007. -V. 20, N 8 - P. 912-921.

265

195. Middleton, P.H. An ERF transcription factor in Medicago truncatula that is essential for Nod factor signal transduction / P.H. Middleton, J. Jakab, R.V. Penmetsa, C.G. Starker, J. Doll, P. Kalo, R. Prabhu, J.F. Marsh, R.M. Mitra, A. Kereszt, B. Dudas, K. VandenBosch, S.R. Long, D.R. Cook, G.B. Kiss, G.E.D. Oldroyd // The Plant Cell - 2007. -V. 19, N 4 - P. 1221-1234.

196. Miller, D.D., H.B. Leferink-ten Klooster, A.M.C. Emons, Lipochito-oligosaccharide Nodulation factors stimulate cytoplasmic polarity with longitudinal endoplasmic reticulum and vesicles at the tip in vetch root hairs / Miller, D.D., H.B. Leferink-ten Klooster, A.M.C. Emons // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2000. -V. 13, N 12 - P. 1385-1390.

197. Miroux, B. Over-production of proteins in Escherichia coli: mutant hosts that allow synthesis of some membrane proteins and globular proteins at high levels / B. Miroux, J.E. Walker // Journal of Molecular Biology - 1996. -V. 260, N 3 - P. 289-298.

9+

198. Mitra, R.M. A Ca /calmodulin-dependent protein kinase required for symbiotic nodule development: Gene identification by transcript-based cloning / R.M. Mitra, C.A. Gleason, A. Edwards, J. Hadfield, J.A. Downie, G.E.D. Oldroyd, S.R. Long // PNAS - 2004a. -V. 101, N 13 - P. 4701-4705.

199. Miwa, H. Analysis of Nod-factor-induced calcium signaling in root hairs of symbiotically defective mutants of Lotus japonicus / H. Miwa, J. Sun, G.E.D. Oldroyd, J.A. Downie // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2006. -V. 19, N 8 - P. 914-923.

200. Miya, A. CERK1, a LysM receptor kinase, is essential for chitin elicitor signaling in Arabidopsis / A. Miya, P. Albert, T. Shinya, Y. Desaki, K. Ichimura, K. Shirasu, Y. Narusaka, N. Kawakami, H. Kaku, N. Shibuya // Proc. Natl. Acad. Sci. USA - 2007. -V. 104, N 49 - P. 19613-19618.

201. Miyata, K. The bifunctional plant receptor, OsCERK1, regulates both

chitin-triggered immunity and arbuscular mycorrhizal symbiosis in rice / K.

Miyata, T. Kozaki, Y. Kouzai, K. Ozawa, K. Ishii, E. Asamizu, Y. Okabe, Y.

266

Umehara, A. Miyamoto, Y. Kobae, K. Akiyama, H. Kaku, Y. Nishizawa, N. Shibuya, T. Nakagawa // Plant and Cell Physiology - 2014. -V. 55, N 11 - P. 18641872.

202. Miyawaki, K. Expression of cytokinin biosynthetic isopentenyltransferase genes in Arabidopsis: tissue specificity and regulation by auxin, cytokinin, and nitrate / K. Miyawaki, M. Matsumoto-Kitano, T. Kakimoto // The Plant Journal - 2004. -V. 37, N 1 - P. 128-138.

203. Miyazawa, H. The receptor-like kinase KLAVIER mediates systemic regulation of nodulation and non-symbiotic shoot development in Lotus japonicus / H. Miyazawa, E. Oka-Kira, N. Sato, H. Takahashi, G.-J. Wu, S. Sato, M. Hayashi, S. Betsuyaku, M. Nakazono, S. Tabata, K. Harada, S. Sawa, H. Fukuda, M. Kawaguchi // Development - 2010. -V. 137, N 24 - P. 4317-4325.

204. Moling, S. Nod factor receptors form heteromeric complexes and are essential for intracellular Infection in Medicago nodules / S. Moling, A. Pietraszewska-Bogiel, M. Postma, E. Fedorova, M.A. Hink, E. Limpens, T.W.J. Gadella, T. Bisseling // The Plant Cell Online - 2014. -N

205. Mortier, V. CLE peptides control Medicago truncatula nodulation locally and systemically / V. Mortier, G.D. Herder, R. Whitford, W. Van de Velde, S. Rombauts, K. D'Haeseleer, M. Holsters, S. Goormachtig // Plant Physiology -2010. -V. 153, N 1 - P. 222-237.

206. Mortier, V. Never too many? How legumes control nodule numbers / V. Mortier, M. Holsters, S. Goormachtig // Plant, Cell & Environment - 2012. -V. 35, N 2 - P. 245-258.

207. Mulder, L. LysM domains of Medicago truncatula NFP protein involved in Nod factor perception. Glycosylation state, molecular modeling and docking of chitooligosaccharides and Nod factors / L. Mulder, B. Lefebvre, J. Cullimore, A. Imberty // Glycobiology - 2006. -V. 16, N 9 - P. 801-809.

208. Müller, B. Arabidopsis cytokinin signaling pathway / B. Müller, J. Sheen // Science - 2007. -V. 2007, N 407 - P. 5.

267

209. Murakami, Y. Positional cloning identifies Lotus japonicus NSP2, a putative transcription factor of the GRAS family, required for NIN and ENOD40 gene expression in nodule Initiation / Y. Murakami, H. Miwa, H. Imaizumi-Anraku, H. Kouchi, J.A. Downie, M. Kawaguchi, S. Kawasaki // DNA Research -2007. -V. 13, N 6 - P. 255-265.

210. Murray, J.D. Vapyrin, a gene essential for intracellular progression of arbuscular mycorrhizal symbiosis, is also essential for infection by rhizobia in the nodule symbiosis of Medicago truncatula / J.D. Murray, R.R.D. Muni, I. Torres-Jerez, Y. Tang, S. Allen, M. Andriankaja, G. Li, A. Laxmi, X. Cheng, J. Wen, D. Vaughan, M. Schultze, J. Sun, M. Charpentier, G. Oldroyd, M. Tadege, P. Ratet, K.S. Mysore, R. Chen, M.K. Udvardi // The Plant Journal - 2011. -V. 65, N 2 - P. 244-252.

211. Nakagawa, T. From defense to symbiosis: limited alterations in the kinase domain of LysM receptor-like kinases are crucial for evolution of legume-Rhizobium symbiosis / T. Nakagawa, H. Kaku, Y. Shimoda, A. Sugiyama, M. Shimamura, K. Takanashi, K. Yazaki, T. Aoki, N. Shibuya, H. Kouchi // The Plant Journal - 2011. -V. 65, N 2 - P. 169-180.

212. Norberg, M. The BLADE ON PETIOLE genes act redundantly to control the growth and development of lateral organs / M. Norberg, M. Holmlund, O. Nilsson // Development - 2005. -V. 132, N 9 - P. 2203-2213.

213. Novák, K. Early action of pea symbiotic gene NOD3 is confirmed by adventitious root phenotype / K. Novák // Plant Science - 2010. -V. 179, N 5 - P. 472-478.

214. Novák, K. Pleiotropy of pea RisfixC supernodulation mutation is symbiosis-independent / K. Novák, L. Lisá, V. Skrdleta // Plant and Soil - 2011. -V. 342, N 1 - P. 173-182.

215. Oelkers, K. Bioinformatic analysis of the CLE signaling peptide family / K. Oelkers, N. Goffard, G.F. Weiller, P.M. Gresshoff, U. Mathesius, T. Frickey //

BMC Plant Biology - 2008. -V. 8, N 1 - P. 1-15.

268

216. Oka-Kira, E. klavier (klv), A novel hypernodulation mutant of Lotus japonicus affected in vascular tissue organization and floral induction / E. Oka-Kira, K. Tateno, K.-i. Miura, T. Haga, M. Hayashi, K. Harada, S. Sato, S. Tabata, N. Shikazono, A. Tanaka, Y. Watanabe, I. Fukuhara, T. Nagata, M. Kawaguchi // The Plant Journal - 2005. -V. 44, N 3 - P. 505-515.

217. Oka-Kira, E. Long-distance signaling to control root nodule number / E. Oka-Kira, M. Kawaguchi // Current Opinion in Plant Biology - 2006. -V. 9, N 5 - P. 496-502.

218. Okamoto, S. Nod Factor/nitrate-induced CLE genes that drive HAR1-mediated systemic regulation of nodulation / S. Okamoto, E. Ohnishi, S. Sato, H. Takahashi, M. Nakazono, S. Tabata, M. Kawaguchi // Plant and Cell Physiology -2009. -V. 50, N 1 - P. 67-77.

219. Okamoto, S. Root-derived CLE glycopeptides control nodulation by direct binding to HAR1 receptor kinase / S. Okamoto, H. Shinohara, T. Mori, Y. Matsubayashi, M. Kawaguchi // Nature Communications - 2013. -V. 4, N - P. 2191.

220. Oldroyd, G.E.D. Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in legumes / G.E.D. Oldroyd, J.A. Downie // Annual Review of Plant Biology - 2008. -V. 59, N 1 - P. 519-546.

221. Oldroyd, G.E.D. Evidence for structurally specific negative feedback in the Nod factor signal transduction pathway / G.E.D. Oldroyd, R.M. Mitra, R.J. Wais, S.R. Long // The Plant Journal - 2001. -V. 28, N 2 - P. 191-199.

222. Op den Camp. A phylogenetic strategy based on a legume-specific whole genome duplication yields symbiotic cytokinin type-A response regulators / R.H.M. Op den Camp, S. De Mita, A. Lillo, Q. Cao, E. Limpens, T. Bisseling, R. Geurts // Plant Physiology - 2011. -V. 157, N 4 - P. 2013-2022.

223. Ori, N. Mechanisms that control knox gene expression in the Arabidopsis shoot / N. Ori, Y. Eshed, G. Chuck, J.L. Bowman, S. Hake // Development - 2000. -V. 127, N 24 - P. 5523-5532.

269

224. Ortu, G. Plant genes related to gibberellin biosynthesis and signaling are differentially regulated during the early stages of AM fungal interactions / G. Ortu, R. Balestrini, P.A. Pereira, J.D. Becker, H. Küster, P. Bonfante // Molecular Plant - 2012. -V. 5, N 4 - P. 951-954.

225. Osipova, M.A. Peculiarities of meristem-specific WOX5 gene expression during nodule organogenesis in legumes / M.A. Osipova, E.A. Dolgikh, L.A. Lutova // Russian Journal of Developmental Biology - 2011. -V. 42, N 4 - P. 226-237.

226. Osipova, M.A. WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX5 gene expression and interaction of CLE peptides with components of the systemic control add two pieces to the puzzle of autoregulation of nodulation / M.A. Osipova, V. Mortier, K.N. Demchenko, V.E. Tsyganov, I.A. Tikhonovich, L.A. Lutova, E.A. Dolgikh, S. Goormachtig // Plant Physiology - 2012. -V. 158, N 3 - P. 1329-1341.

227. Ottoline Leyser, H.M. Characterisation of three shoot apical meristem mutants of Arabidopsis thaliana / H.M. Ottoline Leyser, I.J. Furner // Development - 1992. -V. 116, N 2 - P. 397-403.

228. Ovchinnikova, E. IPD3 controls the formation of nitrogen-fixing symbiosomes in pea and Medicago spp / E. Ovchinnikova, E.-P. Journet, M. Chabaud, V. Cosson, P. Ratet, G. Duc, E. Fedorova, W. Liu, R.O. den Camp, V. Zhukov, I. Tikhonovich, A. Borisov, T. Bisseling, E. Limpens // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2011. -V. 24, N 11 - P. 1333-1344.

229. Ovchinnikova, E. IPD3 controls the formation of nitrogen-fixing symbiosomes in pea and Medicago spp / E. Ovchinnikova, E.-P. Journet, M. Chabaud, V. Cosson, P. Ratet, G. Duc, E. Fedorova, W. Liu, R.O. den Camp, V. Zhukov, I. Tikhonovich, A. Borisov, T. Bisseling, E. Limpens // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2011. -V. 24, N 11 - P. 1333-1344.

230. Ovtsyna, A.O. Nod factors induce Nod factor cleaving enzymes in pea roots. Genetic and pharmacological approaches indicate different activation mechanisms / A.O. Ovtsyna, E.A. Dolgikh, A.S. Kilanova, V.E. Tsyganov, A.Y.

270

Borisov, I.A. Tikhonovich, C. Staehelin // Plant Physiology - 2005. -V. 139, N 2 -P. 1051-1064.

231. Pacios-Bras, C. Auxin distribution in Lotus japonicus during root nodule development / C. Pacios-Bras, H.R.M. Schlaman, K. Boot, P. Admiraal, J. Mateos Langerak, J. Stougaard, H.P. Spaink // Plant Molecular Biology - 2003. -V. 52, N 6 - P. 1169-1180.

232. Panter, S. Identification with proteomics of novel proteins associated with the peribacteroid membrane of soybean root nodules / S. Panter, R. Thomson, G. de Bruxelles, D. Laver, B. Trevaskis, M. Udvardi // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2000. -V. 13, N 3 - P. 325-333.

233. Parniske, M. Arbuscular mycorrhiza: the mother of plant root endosymbioses / M. Parniske // Nat Rev Microbiol - 2008. -V. 6, N

234. Pautot, V. KNAT2: Evidence for a link between knotted-like genes and carpel development / V. Pautot, J. Dockx, O. Hamant, J. Kronenberger, O. Grandjean, D. Jublot, J. Traas // The Plant Cell - 2001. -V. 13, N 8 - P. 1719-1734.

235. Perret, X. Molecular basis of symbiotic promiscuity / X. Perret, C. Staehelin, W.J. Broughton // Microbiology and Molecular Biology Reviews -2000. -V. 64, N 1 - P. 180-201.

236. Petrasek, J. Auxin transport routes in plant development / J. Petrasek, J. Friml // Development - 2009. -V. 136, N 16 - P. 2675-2688.

237. Petutschnig, E.K. The Lysin motif receptor-like kinase (LysM-RLK) CERK1 is a major chitin-binding protein in Arabidopsis thaliana and subject to chitin-induced phosphorylation / E.K. Petutschnig, A.M.E. Jones, L. Serazetdinova, U. Lipka, V. Lipka // Journal of Biological Chemistry - 2010. -V. 285, N 37 - P. 28902-28911.

238. Pietraszewska-Bogiel, A. Interaction of Medicago truncatula Lysin motif receptor-like kinases, NFP and LYK3, produced in Nicotiana benthamiana induces defence-like responses / Pietraszewska-Bogiel, A., B. Lefebvre, M.A. Koini, D. Klaus-Heisen, F.L.W. Takken, R. Geurts, J.V. Cullimore, T.W.J. Gadella

271

// PLoS ONE - 2013. -V. 8, N 6 - P. e65055.

239. Plet, J. MtCREl-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula / J. Plet, A. Wasson, F. Ariel, C. Le Signor, D. Baker, U. Mathesius, M. Crespi, F. Frugier // The Plant Journal - 2011. -V. 65, N 4 - P. 622-633.

240. Radutoiu, S. LysM domains mediate lipochitin-oligosaccharide recognition and Nfr genes extend the symbiotic host range / S. Radutoiu, L.H. Madsen, E.B. Madsen, A. Jurkiewicz, E. Fukai, E.M.H. Quistgaard, A.S. Albrektsen, E.K. James, S. Thirup, J. Stougaard // The EMBO Journal - 2007. -V. 26, N 17 - P. 3923-3935.

241. Radutoiu, S. Plant recognition of symbiotic bacteria requires two LysM receptor-like kinases / S. Radutoiu, L.H. Madsen, E.B. Madsen, H.H. Felle, Y. Umehara, M. Gronlund, S. Sato, Y. Nakamura, S. Tabata, N. Sandal, J. Stougaard // Nature - 2003. -V. 425, N 6958 - P. 585-592.

242. Riely, B.K. The symbiotic ion channel homolog DMI1 is localized in the nuclear membrane of Medicago truncatula roots / B.K. Riely, G. Lougnon, J.-M. Ané, D.R. Cook // The Plant Journal - 2007. -V. 49, N 2 - P. 208-216.

243. Rightmyer, A.P. Pseudonodule formation by wild-type and symbiotic mutant Medicago truncatula in response to auxin transport inhibitors / A.P. Rightmyer, S.R. Long // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2011. -V. 24, N 11 - P. 1372-1384.

244. Roussel, H. Signalling between arbuscular mycorrhizal fungi and plants: identification of a gene expressed during early interactions by differential RNA display analysis / H. Roussel, D. van Tuinen, P. Franken, S. Gianinazzi, V. Gianinazzi-Pearson // Plant and Soil - 2001. -V. 232, N 1 - P. 13-19.

245. Rupp, H.-M. Increased steady state mRNA levels of the STM and KNAT1 homeobox genes in cytokinin overproducing Arabidopsis thaliana indicate a role for cytokinins in the shoot apical meristem / H.-M. Rupp, M. Frank, T. Werner, M. Strnad, T. Schmülling // The Plant Journal - 1999. -V. 18, N 5 - P.

272

557-563.

246. Saalbach, G. Characterisation by proteomics of peribacteroid space and peribacteroid membrane preparations from pea (Pisum sativum) symbiosomes / G. Saalbach, P. Erik, S. Wienkoop // Proteomics - 2002. -V. 2, N 3 - P. 325-337.

247. Sabatini, S. An auxin-dependent distal organizer of pattern and polarity in the Arabidopsis root / S. Sabatini, D. Beis, H. Wolkenfelt, J. Murfett, T. Guilfoyle, J. Malamy, P. Benfey, O. Leyser, N. Bechtold, P. Weisbeek, B. Scheres // Cell - 1999. -V. 99, N 5 - P. 463-472.

248. Saito, K. NUCLEOPORIN85 is required for calcium spiking, fungal and bacterial symbioses, and seed production in Lotus japonicus / K. Saito, M. Yoshikawa, K. Yano, H. Miwa, H. Uchida, E. Asamizu, S. Sato, S. Tabata, H. Imaizumi-Anraku, Y. Umehara, H. Kouchi, Y. Murooka, K. Szczyglowski, J.A. Downie, M. Parniske, M. Hayashi, M. Kawaguchi // The Plant Cell - 2007. -V. 19, N 2 - P. 610-624.

249. Sakamoto, T. KNOX homeodomain protein directly suppresses the expression of a gibberellin biosynthetic gene in the tobacco shoot apical meristem / T. Sakamoto, N. Kamiya, M. Ueguchi-Tanaka, S. Iwahori, M. Matsuoka // Genes Dev. - 2001. -V. 15, N 5 - P. 581-590.

250. Saller, E. Increased apoptosis induction by 121F mutant p53 / E. Saller, E. Tom, M. Brunori, M. Otter, A. Estreicher, D.H. Mack, R. Iggo // The EMBO Journal - 1999. -V. 18, N 16 - P. 4424-4437.

251. Sambrook J. Molecular cloning: a laboratory manual/ J. Sambrook, E.F. Fritschi, T. Maniatis // Cold Spring Harbor Laboratory Press, New York, 1989.

252. Sarkar, A.K. Conserved factors regulate signalling in Arabidopsis thaliana shoot and root stem cell organizers / A.K. Sarkar, M. Luijten, S. Miyashima, M. Lenhard, T. Hashimoto, K. Nakajima, B. Scheres, R. Heidstra, T. Laux // Nature - 2007. -V. 446, N 7137 - P. 811-814.

253. Sasaki, T. Shoot-derived cytokinins systemically regulate root nodulation / T. Sasaki, T. Suzaki, T. Soyano, M. Kojima, H. Sakakibara, M.

273

Kawaguchi // Nat Commun - 2014. -V. 5, N

254. Savouré, A. Distinct response of Medicago suspension cultures and roots to Nod factors and chitin oligomers in the elicitation of defense-related responses / A. Savouré, C. Sallaud, J. El-Turk, J. Zuanazzi, P. Ratet, M. Schultze, A. Kondorosi, R. Esnault, E. Kondorosi // The Plant Journal - 1997. -V. 11, N 2 -P. 277-287.

255. Scanlon, M.J. The maize mutant narrow sheath fails to establish leaf margin identity in a meristematic domain / M.J. Scanlon, R.G. Schneeberger, M. Freeling // Development - 1996. -V. 122, N 6 - P. 1683-1691.

256. Schauser, L. A plant regulator controlling development of symbiotic root nodules / L. Schauser, A. Roussis, J. Stiller, J. Stougaard // Nature - 1999. -V. 402, N 6758 - P. 191-195.

257. Scheres, B. Sequential induction of nodulin gene expression in the developing pea nodule / B. Scheres, F. van Engelen, E. van der Knaap, C. van de Wiel, A. van Kammen, T. Bisseling // The Plant Cell - 1990a. -V. 2, N 8 - P. 687700.

258. Scheres, B.The ENOD12 gene product is involved in the infection process during the pea-rhizobium interaction / B. Scheres, C. Van De Wiel, A. Zalensky, B. Horvath, H. Spaink, H. Van Eck, F. Zwartkruis, A.-M. Wolters, T. Gloudemans, A. Van Kammen, T. Bisseling // Cell - 1990b. -V. 60, N 2 - P. 281294.

259. Schlaman, H.R. Suppression of nodulation gene expression in bacteroids of Rhizobium leguminosarum biovar viciae / H.R. Schlaman, B. Horvath, E. Vijgenboom, R.J. Okker, B.J. Lugtenberg // Journal of Bacteriology -1991. -V. 173, N 14 - P. 4277-4287.

260. Schnabel, E. The Medicago truncatula SUNN gene encodes a CLV1-like leucine-rich repeat receptor kinase that regulates nodule number and root length / E. Schnabel, E.-P. Journet, d.F. Carvalho-Niebel, G. Duc, J. Frugoli // Plant Molecular Biology - 2005. -V. 58, N 6 - P. 809-822.

274

261. Schnabel, E.L. The PIN and LAX families of auxin transport genes in Medicago truncatula / E.L. Schnabel, J. Frugoli // Molecular Genetics and Genomics - 2004. -V. 272, N 4 - P. 420-432.

262. Schnabel, E.L. The ROOT DETERMINED NODULATION1 gene regulates nodule number in roots of Medicago truncatula and defines a highly conserved, uncharacterized plant gene family / E.L. Schnabel, T.K. Kassaw, L.S. Smith, J.F. Marsh, G.E. Oldroyd, S.R. Long, J.A. Frugoli // Plant Physiology -2011. -V. 157, N 1 - P. 328-340.

263. Schneider, A. Mapping of the nodulation loci sym9 and sym10 of pea (Pisum sativum L.) / A. Schneider, S. Walker, M. Sagan, G. Duc, T. Ellis, J. Downie // Theoretical and Applied Genetics - 2002. -V. 104, N 8 - P. 1312-1316.

264. Schoof, H. The stem cell population of Arabidopsis shoot meristems is maintained by a regulatory loop between the CLAVATA and WUSCHEL genes / H. Schoof, M. Lenhard, A. Haecker, K.F.X. Mayer, G. Jürgens, T. Laux // Cell -2000. -V. 100, N 6 - P. 635-644.

265. Schultze, M. Regulation of symbiotic root nodule development / M. Schultze, A. Kondorosi // Annual Review of Genetics - 1998. -V. 32, N 1 - P. 3357.

266. Scofield, S. The Arabidopsis homeobox gene SHOOT MERISTEMLESS has cellular and meristem-organisational roles with differential requirements for cytokinin and CYCD3 activity / S. Scofield, W. Dewitte, J. Nieuwland, J.A.H. Murray // The Plant Journal - 2013. -V. 75, N 1 - P. 53-66.

267. Scott, D.B. Molecular cloning of a nodulation gene from fast- and slow-growing strains of Lotus rhizobia / D.B. Scott, K.-Y. Chua, B.D.W. Jarvis, C.E. Pankhurst // Molecular and General Genetics MGG - 1985. -V. 201, N 1 - P. 43-50.

268. Searle, I.R. Long-distance signaling in nodulation directed by a CLAVATA 1 -Like receptor kinase / I.R. Searle, A.E. Men, T.S. Laniya, D.M. Buzas, I. Iturbe-Ormaetxe, B.J. Carroll, P.M. Gresshoff // Science - 2003. -V. 299,

275

N 5603 - P. 109-112.

269. Semiarti, E. The ASYMMETRIC LEAVES2 gene of Arabidopsis thaliana regulates formation of a symmetric lamina, establishment of venation and repression of meristem-related homeobox genes in leaves / E. Semiarti, Y. Ueno,

H. Tsukaya, H. Iwakawa, C. Machida, Y. Machida // Development - 2001. -V. 128, N 10 - P. 1771-1783.

270. Sharma, S.B. Temporal and spatial regulation of the symbiotic genes of Rhizobium meliloti in planta revealed by transposon Tn5-gusA / S.B. Sharma, E.R. Signer // Genes Dev. - 1990. -V. 4 - P. 344-356.

271. Shimizu, T. Two LysM receptor molecules, CEBiP and OsCERK1, cooperatively regulate chitin elicitor signaling in rice / T. Shimizu, T. Nakano, D. Takamizawa, Y. Desaki, N. Ishii-Minami, Y. Nishizawa, E. Minami, K. Okada, H. Yamane, H. Kaku, N. Shibuya // The Plant Journal - 2010. -V. 64, N 2 - P. 204214.

272. Singh, S. CYCLOPS, A DNA-binding transcriptional activator orchestrates symbiotic root nodule development / S. Singh, K. Katzer, J. Lambert, M. Cerri, M. Parniske // Cell Host & Microbe - 2014. -V. 15, N 2 - P. 139-152.

273. Sinha, N.R. Overexpression of the maize homeo box gene, KNOTTED-

I, causes a switch from determinate to indeterminate cell fates / N.R. Sinha, R.E. Williams, S. Hake // Genes Dev. - 1993. -V. 7, N 5 - P. 787-795.

274. Sinharoy, S. The C2H2 transcription factor REGULATOR OF SYMBIOSOME DIFFERENTIATION represses transcription of the secretory pathway gene VAMP721a and promotes symbiosome development in Medicago truncatula / S. Sinharoy, , I. Torres-Jerez, K. Bandyopadhyay, A. Kereszt, C.I. Pislariu, J. Nakashima, V.A. Benedito, E. Kondorosi, M.K. Udvardi // The Plant Cell - 2013. -V. 25, N 9 - P. 3584-3601.

275. Skylar, A. Regulation of meristem size by cytokinin Signaling / A. Skylar, X. Wu // Journal of Integrative Plant Biology - 2011. -V. 53, N 6 - P. 446454.

276. Smit, P. Medicago LYK3, an entry receptor in rhizobial nodulation factor signaling / P. Smit, E. Limpens, R. Geurts, E. Fedorova, E. Dolgikh, C. Gough, T. Bisseling // Plant Physiology - 2007. -V. 145, N 1 - P. 183-191.

277. Smit, P. NSP1 of the GRAS protein family is essential for rhizobial Nod factor-induced transcription / P. Smit, J. Raedts, V. Portyanko, F. Debelle, C. Gough, T. Bisseling, R. Geurts // Science - 2005. -V. 308, N 5729 - P. 1789-1791.

278. Soyano, T. NODULE INCEPTION directly targets NF-Y subunit genes to regulate essential processes of root nodule development in Lotus japonicus / T. Soyano, H. Kouchi, A. Hirota, M. Hayashi // PLoS Genet - 2013. -V. 9, N 3 - P. e1003352.

279. Spaink, H.P. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipo-oligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium / H.P. Spaink, D.M. Sheeley, A.A.N. van Brussel, J. Glushka, W.S. York, T. Tak, O. Geiger, E.P. Kennedy, V.N. Reinhold, B.J.J. Lugtenberg // Nature - 1991. -V. 354, N 6349 - P. 125-130.

280. Stahl, Y. Is the Arabidopsis root niche protected by sequestration of the CLE40 signal by its putative receptor ACR4? / Y. Stahl, R. Simon // Plant Signaling & Behavior - 2009. -V. 4, N 7 - P. 634-635.

281. Stahle, M.I. YABBYs and the transcriptional corepressors LEUNIG and LEUNIG_HOMOLOG maintain leaf polarity and meristem activity in Arabidopsis / M.I. Stahle, J. Kuehlich, L. Staron, A.G. von Arnim, J.F. Golz // The Plant Cell - 2009. -V. 21, N 10 - P. 3105-3118.

282. Stracke, S. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis / S. Stracke, C. Kistner, S. Yoshida, L. Mulder, S. Sato, T. Kaneko, S. Tabata, N. Sandal, J. Stougaard, K. Szczyglowski, M. Parniske // Nature - 2002. -V. 417, N 6892 - P. 959-962.

283. Subramanian, S. Endogenous isoflavones are essential for the

establishment of symbiosis between soybean and Bradyrhizobium japonicum / S.

Subramanian, G. Stacey, O. Yu // The Plant Journal - 2006. -V. 48, N 2 - P. 261277

284. Suzaki, T. Positive and negative regulation of cortical cell division during root nodule development in Lotus japonicus is accompanied by auxin response / T. Suzaki, K. Yano, M. Ito, Y. Umehara, N. Suganuma, M. Kawaguchi // Development - 2012. -V. 139, N 21 - P. 3997-4006.

285. Suzaki, T. Root nodulation: a developmental program involving cell fate conversion triggered by symbiotic bacterial infection / T. Suzaki, M. Kawaguchi // Current Opinion in Plant Biology - 2014. -V. 21, N - P. 16-22.

286. Svistoonoff, S. Actinorhizal root nodule symbioses: what is signalling telling on the origins of nodulation? / S. Svistoonoff, V. Hocher, H. Gherbi // Current Opinion in Plant Biology - 2014. -V. 20, N - P. 11-18.

287. Taiz L. Plant Physiology/ L. Taiz, E. Zeiger // Sinauer Associates, Sunderland, MA, 2002. - P. 591-623.

288. Takahara, M. TOO MUCH LOVE, a novel Kelch repeat-containing F-box protein, functions in the Long-distance regulation of the legume-rhizobium symbiosis / M. Takahara, S. Magori, T. Soyano, S. Okamoto, C. Yoshida, K. Yano, S. Sato, S. Tabata, K. Yamaguchi, S. Shigenobu, N. Takeda, T. Suzaki, M. Kawaguchi // Plant and Cell Physiology - 2013. -V. 54, N 4 - P. 433-447.

289. Takahashi, N. Cytokinins control endocycle onset by promoting the expression of an APC/C activator in Arabidopsis roots / N. Takahashi, T. Kajihara, C. Okamura, Y. Kim, Y. Katagiri, Y. Okushima, S. Matsunaga, I. Hwang, M. Umeda // Current Biology - 2013 -V. 23, N 18 - P. 1812-1817.

290. Takei, K. Arabidopsis CYP735A1 and CYP735A2 encode cytokinin hydroxylases that catalyze the biosynthesis of trans-zeatin / K. Takei, T. Yamaya, H. Sakakibara // Journal of Biological Chemistry - 2004b. -V. 279, N 40 - P. 41866-41872.

291. Takei, K. AtIPT3 is a key determinant of nitrate-dependent cytokinin biosynthesis in Arabidopsis / K. Takei, N. Ueda, K. Aoki, T. Kuromori, T. Hirayama, K. Shinozaki, T. Yamaya, H. Sakakibara // Plant and Cell Physiology -

278

2004a. -V. 45, N 8 - P. 1053-1062.

292. Tanaka, M. Auxin controls local cytokinin biosynthesis in the nodal stem in apical dominance / M. Tanaka, K. Takei, M. Kojima, H. Sakakibara, H. Mori // The Plant Journal - 2006. -V. 45, N 6 - P. 1028-1036.

293. Tanaka, S. HvCEBiP, a gene homologous to rice chitin receptor CEBiP, contributes to basal resistance of barley to Magnaporthe oryzae / S. Tanaka, A. Ichikawa, K. Yamada, G. Tsuji, T. Nishiuchi, M. Mori, H. Koga, Y. Nishizawa, R. O'Connell, Y. Kubo // BMC Plant Biology - 2010. -V. 10, N 1 - P. 1-11.

294. Tattersall, A.D. The mutant crispa reveals multiple roles for PHANTASTICA in pea compound leaf development / A.D. Tattersall, L. Turner, M.R. Knox, M.J. Ambrose, T.H.N. Ellis, J.M.I. Hofer // The Plant Cell - 2005. -V. 17, N 4 - P. 1046-1060.

295. Teillet, A. api, A novel Medicago truncatula symbiotic mutant impaired in nodule primordium invasion / A. Teillet, J. Garcia, F. de Billy, M. Gherardi, T. Huguet, D.G. Barker, F. de Carvalho-Niebel, E.-P. Journet // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2008. -V. 21, N 5 - P. 535-546.

296. Theunis, M. Flavonoids, NodD1, NodD2, and Nod-box NB15 modulate expression of the y4wEFG locus that is required for indole-3-acetic acid synthesis in Rhizobium sp. strain NGR234 / M. Theunis, H. Kobayashi, W.J. Broughton, E. Prinsen // Molecular Plant-Microbe Interactions - 2004. -V. 17, N 10 - P. 11531161.

297. Thompson, M.R., J.J. Kaminski, E.A. Kurt-Jones, K.A. Fitzgerald, Pattern Recognition Receptors and the Innate Immune Response to Viral Infection / Thompson, M.R., J.J. Kaminski, E.A. Kurt-Jones, K.A. Fitzgerald // Viruses -2011. -V. 3, N 6 - P. 920-940.

298. Tian, H. WOX5-IAA17 feedback circuit-mediated cellular auxin response is crucial for the patterning of root stem cell niches in Arabidopsis / H. Tian, K. Wabnik, T. Niu, H. Li, Q. Yu, S. Pollmann, S. Vanneste, W. Govaerts, J.

279

Rolcik, M. Geisler, J. Friml, Z. Ding // Molecular Plant - 2014. -V. 7, N 2 - P. 277289.

299. Timmers, A.C. Refined analysis of early symbiotic steps of the Rhizobium-Medicago interaction in relationship with microtubular cytoskeleton rearrangements / A.C. Timmers, M.C. Auriac, G. Truchet // Development - 1999. -V. 126, N 16 - P. 3617-3628.

300. Tirichine, L. A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis / L. Tirichine, N. Sandal, L.H. Madsen, S. Radutoiu, A.S. Albrektsen, S. Sato, E. Asamizu, S. Tabata, J. Stougaard // Science - 2007. -V. 315, N 5808 - P. 104-107.

301. To, J.P.C. Type-A Arabidopsis response regulators are partially redundant negative regulators of cytokinin signaling / J.P.C. To, G. Haberer, F.J. Ferreira, J. Deruere, M.G. Mason, G.E. Schaller, J.M. Alonso, J.R. Ecker, J.J. Kieber // The Plant Cell - 2004. -V. 16, N 3 - P. 658-671.

302. Toth, K. Functional domain analysis of the remorin protein LjSYMREM1 in Lotus japonicus / K. Toth, T.F. Stratil, E.B. Madsen, J. Ye, C. Popp, M. Antolin-Llovera, C. Grossmann, O.N. Jensen, A. Schüßler, M. Parniske, T. Ott // PLoS ONE - 2012. -V. 7, N 1 - P. e30817.

303. Truernit, E. A map of KNAT gene expression in the Arabidopsis root / E. Truernit, K.R. Siemering, S. Hodge, V. Grbic, J. Haseloff // Plant Molecular Biology - 2006. -V. 60, N 1 - P. 1-20.

304. Tsyganov, V.E. Genetic dissection of the initiation of the infection process and nodule tissue development in the Rhizobium-pea (Pisum sativum L.) symbiosis / V.E. Tsyganov, Voroshilova, V.F., Priefer, U.B., Borisov, A.Y., Tikhonovich, I.A. // Annals of Botany - 2002-V. 89, N - P. 357-366.

305. van Brussel, A.A.N. Autoregulation of root nodule formation: signals

of both symbiotic partners studied in a split-root system of Vicia sativa subsp.

nigra / A.A.N. van Brussel, T. Tak, K.J.M. Boot, J.W. Kijne // Molecular Plant-

Microbe Interactions - 2002. -V. 15, N 4 - P. 341-349.

280

306. van Noorden, G.E. Overlap of proteome changes in Medicago truncatula in response to auxin and Sinorhizobium meliloti / G.E. van Noorden, T. Kerim, N. Goffard, R. Wiblin, F.I. Pellerone, B.G. Rolfe, U. Mathesius // Plant Physiology - 2007. -V. 144, N 2 - P. 1115-1131.

307. van Spronsen, P.C. Nod factors produced by Rhizobium leguminosarum biovar viciae induce ethylene-related changes in root cortical cells of Vicia sativa ssp. nigra / P.C. van Spronsen, A.A. van Brussel, J.W. Kijne // Eur J Cell Biol. - 1995. -V. 68, N 4 - P. 463-469.

308. van Zeijl, A. The strigolactone biosynthesis gene DWARF27 is co-opted in rhizobium symbiosis / A. van Zeijl, W. Liu, T.T. Xiao, W. Kohlen, W.-C. Yang, T. Bisseling, R. Geurts // BMC Plant Biology - 2015. -V. 15, N 1 - P. 1-15.

309. Vernie, T. EFD is an ERF transcription factor involved in the control of nodule number and differentiation in Medicago truncatula / T. Vernie, S. Moreau, F. de Billy, J. Plet, J.-P. Combier, C. Rogers, G. Oldroyd, F. Frugier, A. Niebel, P. Gamas // The Plant Cell - 2008. -V. 20, N 10 - P. 2696-2713.