Анализ регуляции дифференцировки растительных клеток при развитии симбиотического клубенька гороха (Pisum sativum L.) тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Кусакин Пётр Глебович

• Кусакин Пётр Глебович
• кандидат наук
• 2023

Оглавление диссертации кандидат наук Кусакин Пётр Глебович

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Начальные этапы сигнального диалога между бобовыми растениями и ризобиями

1.2. Формирование и рост инфекционной нити

1.3. Формирование клубенькового примордия и инфицирование его клеток

1.4. Дифференцировка инфицированных клеток

1.5. Дифференцировка симбиосом

1.6. Формирование зональности недетерминированного клубенька

1.7. Функционирование клубенька

1.8. Фитогормональная регуляция клубенькообразования

1.9. Заключение к обзору литературы

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Растительный материал и бактериальные штаммы

2.2 Условия культивирования объектов исследования

2.3. Транскриптомный анализ

2.4. Микроскопические методы

2.5. Количественный анализ цитоскелета

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Транскриптомный анализ клеток из различных гистологических зон симбиотического клубенька

3.1.1. Сравнение поздней зоны инфекции с ранней зоной инфекции

3.1.2. Сравнение зоны азотфиксации с поздней зоной инфекции

3.1.3. Анализ обогащения функциональных категорий

3.2. Анализ фитогормональной регуляции дифференцировки клеток симбиотического клубенька цитокининами

3.3. Количественный анализ цитоскелета в клетках симбиотического клубенька

3.3.1. Разработка методики количественного анализа цитоскелета

3.3.2. Сравнение характера распределения тубулинового цитоскелета азотфиксирующих клеток клубенька гороха с неинфицированными клетками, а также с азотфиксирующими клетками недетерминированных клубеньков других Бобовых

3.3.3. Сравнение характера распределения актиновых микрофиламентов между неинфицированными и азотфиксирующими клетками клубеньков P. sativum и M. truncatula

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Анализ регуляции дифференцировки растительных клеток при развитии симбиотического клубенька гороха (Pisum sativum L.)»

ВВЕДЕНИЕ

Бобовые растения способны вступать в симбиотические взаимоотношения с почвенными бактериями различного систематического положения — ризобиями. В условиях азотного голодания, например на бедных азотом почвах, на корнях Бобовых образуется новый орган — азотфиксирующий клубенёк. В нём поддерживается необходимая для бактериальной нитрогеназы, фиксирующей атмосферный азот, низкая концентрация кислорода. Развитие клубенька включает в себя узнавание партнёров, сигнальный диалог между ними, а также процесс дифференцировки растительных и бактериальных клеток. После рецепции бактериями растительных сигналов (флавоноидов) у них активируется транскрипция генов клубенькообразования (nod генов) и синтез особых сигнальных молекул, имеющих липохитоолигосахаридную природу — Nod-факторов (Oldroyd, 2013). Эти сигналы вызывают специфический ответ у растения, в ходе которого происходят перестройки цитоскелета корневого волоска, ведущие к его скручиванию в форме «ручки зонтика» (Timmers, 2008), в котором формируется микроколония ризобий (Fournier et al., 2015).

Развитие микроколонии приводит к формированию инфекционной нити, особой трубчатой структуры, с помощью которой бактерии проникают внутрь корня растения и попадают в цитоплазму растительных клеток (Tsyganova et al., 2021a). Одновременно с этим происходит активация делений в коре корня и образование примордия клубенька. У некоторых Бобовых (сои, фасоли, лядвенца) деления индуцируются в наружных слоях коры, при этом формирующиеся детерминированные клубеньки характеризуются непродолжительной активностью меристемы (van Spronsen et al., 2001). У других Бобовых (гороха, люцерны, вики) деления индуцируются во внутренних слоях коры и перицикле, а меристема у образующихся недетерминированных клубеньков функционирует в течение продолжительного времени (Hirsch, 1992). С помощью инфекционных нитей бактерии достигают клеток примордия, где на них формируются выросты, лишенные клеточной стенки и называемые инфекционными каплями. Из них

происходит выход ризобий в цитоплазму растительной клетки, от которой они остаются отделенными перибактероидной (симбиосомной) мембраной растительного происхождения (Brewin, 2004). После выхода бактерий происходит их дифференцировка в так называемые бактероиды, которые, будучи окруженными симбиосомной мембраной, образуют органелло-подобные формы — симбиосомы, способные фиксировать атмосферный азот в аммоний (Coba de la Peña et al., 2018; Tsyganova et al., 2018). В недетерминированных клубеньках дифференцировка бактероидов носит более выраженный характер по сравнению с детерминированными клубеньками (они значительно увеличиваются в размерах и приобретают плеоморфную форму), особенно у Бобовых, принадлежащих к кладе IRLC (от англ. Inverted Repeat-Lacking Clade). Для Бобовых из клады IRLC характерна продукция клубенёк-специфичных богатых цистеином пептидов (NCR (nodule cysteine rich) пептидов), действие которых приводит к необратимой дифференцировке бактероидов (Mergaert, 2020). Тем не менее процесс дифференцировки бактероидов в детерминированных клубеньках также может сопровождаться значительным увеличением их размеров, как это недавно было показано для симбиоза Glycine soja Siebold & Zucc. с Bradyrhizobium liaoningense RCAM04656 (Kitaeva et al., 2022).

Инфицированные растительные клетки также претерпевают дифференцировку. При этом исследования с использованием мутантных растений показывают, что данная дифференцировка необходима для нормального функционирования клубенька и азотфиксации (Roy et al., 2020; Tsyganov, Tsyganova, 2020). Дифференцировка инфицированных клеток клубенька сопровождается их эндоредупликацией, ведущей к значительному увеличению их размеров (Kondorosi, Kondorosi, 2004). В контроль процесса эндоредупликации вовлечены гены Medicago truncatula Gaertn. MtCCS52 (Cell Cycle Switch 52, кодирующий активатор комплекса, стимулирующего анафазу) (Cebolla et al., 1999; Vinardell et al., 2003) и Lotus japonicus (Regel.) K. Larsen LjSUNERGOS1 (кодирующий потенциальную субъединицу ДНК топоизомеразы VI).

В отличие от клеток корня c анизотропным типом роста инфицированные клетки недетерминированного клубенька растут изодиаметрически благодаря формированию нерегулярного паттерна кортикальных микротрубочек (Kitaeva et al., 2016). Такой тип роста обеспечивает увеличение объёма инфицированной клетки до 80 раз по сравнению с меристематическими клетками (Maroti, Kondorosi, 2014), что создаёт условия для размещения в ней десятков тысяч бактероидов. В то же время для инфицированных клеток детерминированных клубеньков характерен анизотропный рост. Вероятно, переход к изодиаметрическому росту в ходе эволюции подсемейства Papilionoideae создал топологическое преимущество для размещения бактероидов в инфицированной клетке в недетерминированных клубеньках (Kitaeva et al., 2022).

В целом необходимо отметить, что молекулярные механизмы, лежащие в основе дифференцировки инфицированных клеток клубенька, всё ещё недостаточно изучены.

Таким образом, целью данной работы являлось изучение регуляции дифференцировки растительных клеток в ходе развития симбиотического клубенька гороха (Pisum sativum L.) за счет дифференциальной экспрессии генов, изменения уровня цитокининов и реорганизации цитоскелета.

В задачи исследования входило:

1. Проведение транскриптомного анализа клеток различных зон симбиотического клубенька гороха дикого типа SGE, изолированных с использованием лазерной микродиссекции.

2. Иммуноцитохимический анализ распределения цитокининов в клубеньках исходных линий гороха SGE и Sprint-2, а также мутантов по генам PsSym33, PsSym40, PsSym26 и PsSym31, блокированных на различных стадиях развития симбиотических клубеньков, с использованием лазерной сканирующей конфокальной микроскопии.

3. Разработка методики количественного анализа тубулинового и актинового цитоскелета в клетках симбиотического клубенька.

6

4. Сравнительный количественный анализ тубулинового и актинового цитоскелета в неинфицированных и азотфиксирующих клетках клубеньков гороха дикого типа SGE, а также различных видов Бобовых.

Научная новизна работы

Впервые был проведён транскриптомный анализ образцов клеток ранней зоны инфекции, поздней зоны инфекции, а также зоны азотфиксации, полученных с помощью лазерной микродиссекции срезов клубеньков гороха дикого типа, были выявлены дифференциально экспрессирующиеся гены при сравнении клеток исследованных зон клубенька, а также значимо обогащённые функциональные категории генной онтологии и метаболические пути KEGG. Впервые с использованием иммунолокализации и лазерной сканирующей конфокальной микроскопии был проведён анализ распределения цитокининов рибозида транс-зеатина и К'-изопентениладенозина в клубеньках гороха дикого типа и мутантов, блокированных на различных стадиях развития симбиоза, через 2 и 4 недели после инокуляции и показано влияние цитокининов на процессы дифференцировки растительных и бактериальных клеток в ходе развития инфекции. Разработана методика количественного анализа организации цитоскелета в растительных клетках, визуализированного при помощи флуоресцентных антител и лазерной сканирующей конфокальной микроскопии. Впервые проведён сравнительный количественный анализ организации тубулинового и актинового цитоскелета в неинфицированных и азотфиксирующих клетках гороха и различных видов Бобовых.

Теоретическое и практическое значение

Результаты работы вносят вклад в понимание процессов дифференцировки растительных клеток симбиотического клубенька гороха. Так, результаты транскриптомного анализа клеток из различных зон клубенька гороха позволяют определять группы генов, специфичных для той или иной стадии дифференцировки растительной клетки, что может явиться основой для более детального изучения таких генов, в том числе и ключевых регуляторов развития

бактероидов — NCR-пептидов (Zorin et al., 2022). Продемонстрированная связь цитокининов с развитием клубенька на поздних этапах является важным шагом в разработке более эффективных растительно-микробных систем на основе бобово-ризобиального симбиоза. Методика количественного анализа цитоскелетных элементов в клетках клубеньков может применяться и уже активно используется (Китаева, 2018; Китаева и др., 2018; Садовская, 2020; Kitaeva et al., 2021; Tsyganova et al., 2021b; Kitaeva et al., 2022) при сравнении организации тубулинового и актинового цитоскелета различных клеток в клубеньках различных видов Бобовых.

Положения, выносимые на защиту

1. В основе дифференцировки инфицированных клеток симбиотического клубенька Pisum sativum лежат значительные изменения в экспрессии генов, наиболее выраженные при переходе клеток в зону азотфиксации.

2. Цитокинины в клубеньках гороха вовлечены в контроль выхода бактерий в цитоплазму растительных клеток, дифференцировку растительных и бактериальных клеток, а также негативную регуляцию роста инфекционных нитей и капель.

3. Разработана методика количественного анализа организации тубулинового и актинового цитоскелета и выявлены показатели, численно характеризующие перестройки цитоскелета при дифференцировке азотфиксирующих клеток в клубеньках различных видов Бобовых.

Личный вклад автора

Все исследования, посвящённые изучению регуляции дифференцировки растительных клеток при развитии симбиотического клубенька гороха за счет дифференциальной экспрессии генов, изменения уровня цитокининов и количественного анализа реорганизации цитоскелета, проведены лично автором. Использование материалов, полученных другими сотрудниками лаборатории молекулярной и клеточной биологии ФГБНУ ВНИИСХМ, обсуждалось с ними и руководителем работы. Материалы, вошедшие в совместные публикации, обсуждались с соавторами и руководителем работы.

Степень достоверности и апробация работы

Достоверность результатов обеспечена проведением исследований с использованием современных методик на высокотехнологичном оборудовании и современных методов анализа данных. Материалы исследования были представлены на 8 отечественных и международных конференциях, в том числе на Годичном собрании Общества физиологов растений России и научной конференции и школе для молодых учёных «Экспериментальная биология растений: фундаментальные и прикладные аспекты» (2017 г., Судак, Крым), 1У(ХП) Международной ботанической конференции молодых учёных (2018 г., Санкт-Петербург, Россия), Международной научной конференции PLAMIC2018 «Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего» и школы-конференции для молодых учёных «Экологическая генетика микробно-растительных взаимодействий» (2018 г., Уфа, Россия), 13-й Европейской конференции по азотфиксации (2018 г., Стокгольм, Швеция), 9-м Съезде общества физиологов растений России и научной конференции с международным участием и школе для молодых учёных «Физиология растений — основа создания растений будущего» (2019 г., Казань, Россия), II Международной научной конференции «Растения и микроорганизмы: биотехнология будущего» PLAMIC2020 и школе-конференции для молодых учёных «Экологическая генетика микробно-растительных взаимодействий» (2020 г., Саратов, Россия), IV школе-конференции для молодых учёных «Молекулярно-генетические и клеточные аспекты растительно-микробных взаимодействий» (2020 г., Санкт-Петербург, Россия), V Всероссийской школе-конференции с международным участием для молодых учёных «Молекулярно-генетические и клеточные аспекты растительно-микробных взаимодействий» (2021 г., Санкт-Петербург, Россия).

По результатам работы опубликовано шесть статей в рецензируемых журналах, рекомендованных ВАК РФ и включенных в международную базу Scopus.

Данная работа была финансово поддержана Российским научным фондом (16-16-10035, 17-76-30016), Российским фондом фундаментальных исследований

9

(20-316-70004) и Научным центром мирового уровня «Агротехнологии будущего» (соглашение НЦМУ № 075-15-2022-320 от 20.04.2022 г).

Структура и объем работы

Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объектов и методов исследования, результатов экспериментальной работы и их обсуждения, заключения, выводов и списка цитируемой литературы. Диссертация изложена на 135 страницах, содержит 2 таблицы, 36 рисунков. Список литературы включает 266 источников, из них 252 — на иностранном языке.

Благодарности

Автор выражает глубокую признательность и благодарность своему научному руководителю Виктору Евгеньевичу Цыганову за предоставление интересной темы диссертации, всестороннюю поддержку на всех этапах её выполнения и конструктивную критику. Автор выражает благодарность своим коллегам, сотрудникам лаборатории молекулярной и клеточной биологии ФГБНУ ВНИИСХМ Анне Китаевой, Татьяне Серовой, Анне Викторовне Цыгановой, Кириллу Николаевичу Демченко, Кире Ивановой, Артемию Горшкову и Евгению Киричеку за их вклад в совместные исследования, дружескую атмосферу в лаборатории, помощь и поддержку.

Автор признателен сотрудникам ФГБНУ ВНИИСХМ Евгению Евгеньевичу Андронову и Владимиру Александровичу Жукову за конструктивные замечания к проведённому исследованию и тексту диссертации.

Автор выражает благодарность преподавателям биологического факультета СПбГУ, прежде всего кафедры физиологии и биохимии растений, за их вклад в его теоретическую подготовку.

Автор искренне и тепло благодарен своим родным: привившим любовь к науке Олегу Григорьевичу Кусакину и Алле Петровне Касаткиной, родителям Глебу Олеговичу Кусакину и Ольге Игоревне Чуриновой, сестре Полине Глебовне Кусакиной и жене Зое Евгеньевне Лызловой за их безграничную любовь, заботу и неоценимую поддержку.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Начальные этапы сигнального диалога между бобовыми растениями и ризобиями

Особенностью бобовых растений является способность вступать в симбиоз с различными видами почвенных a-, Р-, и у-протеобактерий, называемых ризобиями (Berrada, Fikri-Benbrahim, 2014). Первым этапом этого взаимодействия является выделение корнями растений сигнальных молекул — флавоноидов в свободном виде либо в виде гликозидов, которые служат для ризобий хемоаттрактантами (Subramanian et al., 2007). Бактерии воспринимают флавоноиды при помощи белка NodD, ген которого характеризуется конститутивной экспрессией. Это отличает его от остальных nod генов, которые активируются только после связывания NodD с молекулой флавоноида. В результате этой активации запускается процесс синтеза Nod-факторов, особых липохитоолигосахаридных молекул, структура которых варьирует у различных штаммов ризобий (Schultze, Kondorosi, 1998; Spaink, 2000). Выделяемые в ризосферу Nod-факторы воспринимаются растением при помощи заякоренных в мембране рецептор-подобных серин/треонин киназ, содержащих 3 LysM (Lysin Motif) домена, формирующих различные гетеродимерные комплексы. У L. japonicus они представлены белками NOD FACTOR RECEPTOR KINASE 1 и 5 (LjNFRl и LjNFR5) (Madsen et al., 2003; Radutoiu et al., 2003), у M. truncatula белками NOD FACTOR PERCEPTION (NFP) и LYK3 (Amor et al., 2003; Limpens et al., 2003; Arrighi et al., 2006). У гороха было выявлено 3 белка рецепторов к Nod-факторам (PsSym10, PsSym37, K1), формирующих различные гетеродимерные комплексы, активирующие различные процессы развития клубенька (Zhukov et al., 2008; Kirienko et al., 2018).

Было показано взаимодействие LjNFR5 с другой симбиотической рецепторной киназой, относящейся к группе рецептор-подобных киназ, содержащих лейцин-богатые повторы, SYMBIOSIS RECEPTOR KINASE (LjSYMRK; Antolín-Llovera et al., 2014). Стоит отметить, что данный белок, как и его гомолог у M. truncatula DOESN'T MAKE INFECTIONS 3 (MtDMI2), необходим

и для развития симбиоза растений с грибами арбускулярной микоризы (Stracke et al2002).

Возможность развития клубенька определяется также и воздействием бактериальных поверхностных полисахаридов на растение. Так, известно, что штаммы Rhizobium leguminosarum и Sinorhizobium meliloti с нарушенным биосинтезом экзополисахаридов не способны вызывать нормальный рост инфекционных нитей у гороха и люцерны соответственно (Breedveld et al., 1993; Cheng, Walker, 1998). Показано, что у L. japonicus проверка состава выделяемых ризобиями экзополисахаридов осуществляется растениями с помощью трансмембранной рецептор-подобной киназы EXOPOLYSACCHARIDE RECEPTOR 3 (LjEPR3), экспрессия гена которой зависит от восприятия растением Nod-фактора (Kawaharada et al., 2015).

Кроме того, специфичность симбиоза (совместимость партнёров) может определяться также компонентами иммунной системы растения, а также наличием у бактерий необходимых эффекторов для её преодоления. Так, было показано, что генотипы G. max, несущие защитные гены Rj2/Rfg1, оказываются неспособны формировать симбиоз с «несовместимыми» штаммами B. japonicum и S. fredii (Yang et al., 2010). При этом известно, что ризобии способны к секреции эффекторов через системы секреции различных типов (Deakin, Broughton, 2009; Kambara et al., 2009; Miwa, Okazaki, 2017), в том числе многие штаммы ризобий, обладающие крайне широким спектром возможных хозяев (Staehelin, Krishnan, 2015; López-Baena et al., 2016). Предполагается, что это позволяет им избегать действия растительных иммунных систем, но только в случае если растение-хозяин оказывается «восприимчивым» к выделяемым эффекторам (Khan et al., 2022). Так, у M. truncatula показано наличие рецепторных киназ NODULATION SPECIFICITY 1 (NS1a/b), воспринимающих такой секреторный белок S. meliloti, кодируемый геном rnsl. При его восприятии данными киназами развитие симбиотического клубенька и колонизация растительных тканей бактериями блокируется. Недавнее исследование показало, что ген rns1 присутствует примерно в половине всех секвенированных штаммов S. meliloti, при этом только штаммы без этого гена

12

способны формировать клубеньки (Liu et al., 2022). Интересно также, что гены этих рецепторных киназ начинают транскрибироваться при восприятии Nod-факторов как совместимых, так и несовместимых штаммов. Кроме того, существуют свидетельства, что некоторые эффекторы, выделяемые системами III типа у B. elkanii (Bel2-5) и B. vignae (ErnA), способны приводить к запуску программы клубенькообразования даже в отсутствие Nod-фактора либо в случае нечувствительных к ним генотипов растений (Teulet et al., 2019; Ratu et al., 2021; Teulet et al., 2022). Предполагается, что в таком случае может происходить активация подобными эффекторами ключевых регуляторов программы клубенькообразования и/или запуск генов ответа на цитокинин и ауксин.

При активации рецепторов к Nod-факторам у растений активируется сигнальный каскад, также имеющий много общих элементов с сигнальным каскадом, индуцированным при формировании арбускулярной микоризы. Как сигнал переносится от мембранных рецепторов к ядру, остаётся до конца ещё не выясненным. У L. japonicus была выявлена цитоплазматическая киназа NFR5-INTERACTING CYTOPLASMIC KINASE 4 (NiCK4), которая, вероятно, является переносчиком сигнала в ядро, при этом происходит активация органогенеза клубенька, но не инфекции (Wong et al., 2019). Ещё одним кандидатом на роль вторичного мессенджера служит мевалонат. Было показано, что MtDMI2 активирует 3-гидрокси-3-глутарил кофермент A редуктазу 1, что приводит к усилению продукции мевалоната в эпидермальных клетках корня (Kevei et al., 2007).

Важным компонентом сигнального пути, активированного Nod-факторами, являются характерные осцилляции концентрации ионов кальция в ядрах клеток растений и перинуклеарном пространстве (Oldroyd, 2013). Было показано, что подобные изменения концентрации кальция связаны с работой калиевых каналов, расположенных на внешней ядерной мембране, таких как белки MtDMI 1 /LjPOLLUX и LjCASTOR (Riely et al., 2007; Charpentier et al., 2008). В этом процессе участвуют кальциевая АТФ-аза MEMBRANE Ca2+-ATPase 8 (MCA8; Capoen et al., 2011) и кальциевые каналы CYCLIC NUCLEOTIDE-GATED

13

CHANNEL a/b/c (MtCNGCa/b/c; Charpentier et al., 2016). Для L. japonicus было показано, что важную роль в генерации осцилляций ионов кальция играют нуклеопорины LjNUP85, LjNUP133, LjNENA (Downie, 2014).

Связь кальциевых осцилляций в ядре с процессом клубенькообразования обеспечивает кальций и кальмодулин-зависимая протеинкиназа LjCCaMK (Lévy et al., 2004). У мутантов по гену MtDMI3, кодирующему её у M. truncatula, развитие симбиоза блокировалось на самых ранних этапах (скручивание корневого волоска), однако наблюдалось возникновение кальциевых осцилляций (Tirichine et al., 2006). У мутантных растений, у которых кальций и кальмодулин-зависимая протеинкиназа была конститутивно активирована даже в отсутствие кальция, клубенёк-подобные структуры образовывались без инокуляции корней ризобиями. При этом в таких спонтанных клубеньках не наблюдалось развития инфекции (Gleason et al., 2006). Субстратом LjCCaMK/MtDMI3 служит ключевой транскрипционный регулятор клубенькообразования —

LjCYCLOPS / INTERACTING PROTEIN OF DMI3 (MtIPD3). Следует отметить, что мутантные растения L. japonicus с конститутивной активацией LjCYCLOPS формировали клубеньки даже в отсутствие ризобий (Singh et al., 2014). Мишенью CYCLOPS и его гомологов является промотор гена транскрипционного фактора NODULE INCEPTION (NIN). После связывания запускается экспрессия данного гена, что приводит к запуску программы клубенькообразования (Singh et al., 2014). Мутации по NIN у L. japonicus, P. sativum и M. truncatula приводили к нарушению реакции на инокуляцию ризобиями — не происходило инициации делений клеток во внутренней коре корня и перицикла, однако наблюдалась повышенная частота скручивания корневых волосков (Schauser et al., 1999; Borisov et al., 2003; Marsh et al., 2007). Сверхэкспрессия LjNIN, как и в случае постоянной активации LjCYCLOPS, также приводила к формированию клубенёк-подобных структур в отсутствие бактерий. Эти данные указывают на то, что LjCYCLOPS и LjNIN играют важнейшую роль в органогенезе клубенька, активируя целый спектр контролирующих органогенез транскрипционных факторов (Soyano et al., 2013). Другими транскрипционными факторами, активируемыми осцилляциями ионов

кальция, являются белки NODULATION SIGNALLING PATHWAY 1/2 (NSP1/2) (Catoira et al., 2000; Oldroyd, Long, 2003). NSP1 способен связываться с промоторами и регулировать экспрессию различных генов, таких как ген раннего нодулина 11 (Enod11), ERF Required for Nodulation1 (ERN1) и NIN (Hirsch et al., 2009). NSP1 и NSP2 образуют комплекс, способный активировать экспрессию NIN независимо от CYCLOPS (Downie, 2014). В то же время было показано, что белки MtDELLA могут активировать комплекс транскрипционных факторов MtNSP2-MtNSP1 посредством взаимодействия с MtNSP2 (Jin et al., 2016). Тот факт, что сайты связывания транскрипционных факторов MtIPD3 (CYC-бокс) и MtNSP1 (NRE-бокс) с промотором гена MtNIN находятся в непосредственной близости друг от друга, указывает на возможность взаимодействия MtDMI3-MtIPD3 и MtNSP2-MtNSP1. Действительно, MtDELLA способны связывать белковые комплексы, содержащие MtIPD3 и MtNSP2 (Jin et al., 2016). Более того, поскольку экспрессию LjNIN таким образом может активировать также и белок INTERACTING PROTEIN OF NSP2 (IPN2) (Kang et al., 2014), недавно была предложена модель, расширяющая состав этого регуляторного комплекса (Xiao et al., 2020). Другой мишенью комплекса NSP является ген транскрипционного фактора ERF REQUIRED FOR NODULATION 1 (ERN), который важен для правильного развития клубенька и контролирует экспрессию относительно небольшого числа генов, специфичных для симбиоза (Middleton et al., 2007; Cerri et al., 2016; Liu et al., 2019a).

NIN контролирует целый спектр разнообразных генов других транскрипционных факторов, в том числе и компонентов NUCLEAR FACTOR-Y (NF-Y), участвующих в активации биосинтеза ауксина, необходимого для формирования клубенькового примордия, а также участвующих в развитии бокового корня генов (Soyano et al., 2021).

Таким образом, в ходе развития сигнального каскада, активированного Nod-факторами, запускается программа клубенькообразования (Рисунок 1). В данной программе можно выделить 2 подпрограммы: инфекции (включающей

формирование инфекционной нити, посредством которой ризобии проникают вглубь корня) и органогенеза клубенька (Guinel, Geil, 2002; Tsyganov et al., 2002).

1.2. Формирование и рост инфекционной нити

Начальным этапом образования клубенька является скручивание корневого волоска при присоединении к нему ризобии. Волосок скручивается таким образом, что внутри образующейся камеры оказывается заключена одна бактерия. Делясь, она даёт начало микроколонии ризобий, которая и будет участвовать в инфицировании будущего клубенька (Fournier et al., 2015). Проникновение бактерий внутрь растительного корня осуществляется при помощи особой структуры — инфекционной нити (Brewin, 2004). Её образование связывают с перестройками клеточной стенки и изменением характера её роста (Tsyganova et al., 2021a). Так, показано что у M. truncatula с помощью везикулярного транспорта к инфекционной камере доставляется новый компонент клеточной стенки MtENODll, повышающий её пластичность за счёт снижения числа поперечных сшивок в ней (Journet et al., 2001). После этого инфекционная камера расширяется, обнаруживая сходство с инфекционной нитью (Fournier et al., 2015). Было показано, что у растений L. japonicus, мутантных по гену пектат-лиазы Nodulation Pectate Lyase (LjNPL), участвующей в деградации клеточной стенки, резко снижалось количество образующихся инфекционных нитей и образовывались мелкие неинфицированные клубеньки (Xie et al., 2012). Эти данные подтверждают важность перестройки клеточной стенки при формировании и росте инфекционной нити. После изменений клеточной стенки плазматическая мембрана инфекционной камеры образует инвагинацию и начинает расти внутрь клетки. Показано, что в этом процессе важную роль играют компоненты мембран, такие как флотиллины, белки липидных микродоменов мембран. Они необходимы для нормального развития растения и обеспечивают инвагинацию мембраны инфекционной камеры, а также удлинение образующейся инфекционной нити (Haney, Long, 2010).

Рисунок 1. Развитие ризобиальной инфекции.

Проникновение ризобий в растительную клетку с помощью инфекционной нити вызывает быстрое накопление активных форм кислорода (АФК) (1). Одновременно с этим происходит деградация клеточной стенки (2), изменение состава мембран (3) и перестройки цитоскелета (4). Инфекционная нить растёт полярно, комплекс на её конце называют инфектосомой (5). Происходящие одновременно с этим транскрипционные и пост-трансляционные изменения (6) и процесс аутофагии (7) также вносят вклад в процесс выхода бактерий в цитоплазму растительной клетки. По Roy et al. (2020).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Кусакин Пётр Глебович, 2023 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Бердников В.А., Розов С.М., Богданова В.С. Создание серии лабораторных линий гороха // Частная генетика растений. — T. 2 — Киев, 1989. — C. 47-51.

2. Борисов А.Ю., Розов С.М., Цыганов В.Е., Куликова О.А., Колычева А.Н., Якоби Л.М., Овцына А.О., Тихонович И.А. Выявление симбиотических генов гороха (Pisum sativum L.) с использованием экспериментального мутагенеза // Генетика. — 1994. — T. 30, № 11. — C. 1484-1494.

3. Китаева А.Б. Сравнительный анализ организации тубулинового цитоскелета в ходе развития симбиотических клубеньков гороха посевного (Pisum sativum) и люцерны слабоусеченной (Medicago truncatula): Диссертация на соискание ученой степени кандидата биологических наук; Ботаничекий интитут РАН. — Санкт-Петербург, 2018.

4. Китаева А.Б., Кусакин П.Г., Демченко К.Н., Цыганов В.Е. Методические особенности изучения тубулинового цитоскелета в клубеньках бобовых растений // Сельскохозяйственная биология. — 2018. — T. 53, № 3. — C. 634-644.

5. Садовская А.Р. Анализ организации тубулинового цитоскелета в развитии инфекционных нитей и симбиосом в клубеньках сои культурной (Glycine max L.) и лядвенца японского (Lotus japonicus L.): ВКР бакалавра; Санкт-Петербургский Государственный Университет. — Санкт-Петербург, 2020.

6. Серова Т.А., Цыганов В.Е. Старение симбиотического клубенька у бобовых растений: молекулярно-генетические и клеточные аспекты (обзор) // Сельскохозяйственная биология. — 2014. № 3. — C. 3-15.

7. Топунов А.Ф. Легоглобин и его роль в регуляции кислородного режима в азотфиксирующих клубеньках бобовых // Биохимия. — 1995. — T. 60, № 1. — C. 66-74.

8. Цыганов В.Е., Селиверстова Е.В., Ворошилова В.А., Цыганова А.В., Павлова З.Б., Лебский В.К., Борисов А.Ю., Бревин Н.Д., Тихонович И.А. Анализ

двойных мутантных линий для определения последовательности функционирования генов гороха (Pisum sativum L.) Sym13, Sym33 и Sym40 во время развития симбиотического клубенька // Экологическая генетика. — 20i0. — T. 8, № 2. — C. 3-8.

9. Цыганова A3., Иванова KA., Цыганов В.Е. Гистологическая и ультраструктурная организация клубеньков мутанта гороха (Pisum sativum) SGEFix--5 по гену Sym33, кодирующему транскрипционный фактор PsCYCLOPS/PsIPD3 // Экологическая генетика. — 20i9. — T. i7, № i. — C. 65-70.

10. Цыганова A3., Цыганов В.Е. Негативная гормональная регуляция развития симбиотических клубеньков. Сообщение I. Этилен (обзор) // Сельскохозяйственная биология. — 20i5. — T. 50, № 3. — C. 267-277.

11. Цыганова A3., Цыганов В.Е. Негативная гормональная регуляция развития симбиотических клубеньков. II. Салициловая, жасмоновая и абсцизовая кислоты // Сельскохозяйственная биология. — 20i8. — T. 53, № i. — C. 3-i4.

12. Цыганова A3., Цыганов В.Е. Растительная клеточная стенка в симбиотических взаимодействиях. Пектины // Сельскохозяйственная биология. — 20i9. — T. 54, № 3. — C. 446-457.

13. Цыганова A3., Цыганов В.Е., Борисов A.;., Тихонович ИА., Бревин Н.Д. Сравнительный цитохимический анализ распределения перекиси водорода у неэффективного мутанта гороха SGEFix--i (sym40) и исходной линии SGE // Экологическая генетика. — 2009. — T. 7, № 3. — C. 3-9.

14. Штарк О.Ю., Шишова М.Ф., Повыдыш М.Н., Aвдеева Г.С., Жуков ВА., Тихонович ИА. Стриголактоны — регуляторы симбиотрофии растений и микроорганизмов // Физиология растений. — 20i8. — T. 65, № 2. — C. 83-i00.

15. Alexa A., Rahnenfuhrer J. topGO: Enrichment Analysis for Gene Ontology,

202i.

16. Alves-Carvalho S., Aubert G., Carrère S., Cruaud C., Brochot A.-L., Jacquin F., Klein A., Martin C., Boucherot K., Kreplak J., da Silva C., Moreau S., Gamas P., Wincker P., Gouzy J., Burstin J. Full-length de novo assembly of RNA-seq data in pea

(Pisum sativum L.) provides a gene expression atlas and gives insights into root nodulation in this species // The Plant Journal. — 2015. — V. 84, № 1. — P. 1-19.

17. Amor B.B., Shaw S.L., Oldroyd G.E., Maillet F., Penmetsa R.V., Cook D., Long S.R., Dénarié J., Gough C. The NFP locus of Medicago truncatula controls an early step of Nod factor signal transduction upstream of a rapid calcium flux and root hair deformation // The Plant Journal. — 2003. — V. 34, № 4. — P. 495-506.

18. Antolín-Llovera M., Ried M.K., Parniske M. Cleavage of the SYMBIOSIS RECEPTOR-LIKE KINASE ectodomain promotes complex formation with Nod factor receptor 5 // Current biology. — 2014. — V. 24, № 4. — P. 422-427.

19. Arganda-Carreras I., Fernández-González R., Muñoz-Barrutia A., Ortiz-De-Solorzano C. 3D reconstruction of histological sections: Application to mammary gland tissue // Microscopy Research and Technique. — 2010. — V. 73, №2 11. — P. 1019-1029.

20. Arrighi J.-F., Barre A., Amor B.B., Bersoult A., Soriano L.C., Mirabella R., de Carvalho-Niebel F., Journet E.-P., Ghérardi M., Huguet T., Geurts R., Denarie J., Rouge P., Gough C. The Medicago truncatula lysine motif-receptor-like kinase gene family includes NFP and new nodule-expressed genes // Plant Physiology. — 2006. — V. 142, № 1. — P. 265-279.

21. Azarakhsh M., Kirienko A.N., Zhukov V.A., Lebedeva M.A., Dolgikh E.A., Lutova L.A. KNOTTED 1 -LIKE HOMEOBOX 3: a new regulator of symbiotic nodule development // Journal of Experimental Botany. — 2015. — V. 66, № 22. — P. 71817195.

22. Azarakhsh M., Lebedeva M.A., Lutova L.A. Identification and expression analysis of Medicago truncatula Isopentenyl Transferase Genes (IPTs) involved in local and systemic control of nodulation // Frontiers in Plant Science. — 2018. — V. 9, №2 304. — P. 304.

23. Ballas N., Wong L.-M., Theologis A. Identification of the auxin-responsive element, AuxRE, in the primary indoleacetic acid-inducible gene, PS-IAA4/5, of pea (Pisum sativum) // Journal of Molecular Biology. — 1993. — V. 233, № 4. — P. 580596.

24. Barkan A., Small I. Pentatricopeptide repeat proteins in plants // Annual Review of Plant Biology. — 2014. — V. 65, № 1. — P. 415-442.

25. Berrada H., Fikri-Benbrahim K. Taxonomy of the Rhizobia: Current Perspectives // British Microbiology Research Journal. — 2014. — V. 4. — P. 616-639.

26. Bonaldi K., Gargani D., Prin Y., Fardoux J., Gully D., Nouwen N., Goormachtig S., Giraud E. Nodulation of Aeschynomene afraspera and A. indica by photosynthetic Bradyrhizobium sp. strain ORS285: The Nod-dependent versus the Nod-independent symbiotic interaction // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2011. — V. 24, № 11. — P. 1359-1371.

27. Borisov A.Y., Madsen L.H., Tsyganov V.E., Umehara Y., Voroshilova V.A., Batagov A.O., Sandal N., Mortensen A., Schauser L., Ellis N., Tikhonovich I.A., Stougaard J. The Sym35 gene required for root nodule development in pea is an ortholog of Nin from Lotus japonicus // Plant Physiology. — 2003. — V. 131, № 3. — P. 10091017.

28. Borisov A.Y., Rozov S.M., Tsyganov V.E., Morzhina E.V., Lebsky V.K., Tikhonovich I.A. Sequential functioning of Sym-13 and Sym-31, two genes affecting symbiosome development in root nodules of pea (Pisum sativum L) // Molecular and General Genetics. — 1997. — V. 254, № 5. — P. 592-598.

29. Breedveld M.W., Cremers H.C., Batley M., Posthumus M.A., Zevenhuizen L.P., Wijffelman C.A., Zehnder A.J. Polysaccharide synthesis in relation to nodulation behavior of Rhizobium leguminosarum // Journal of Bacteriology. — 1993. — V. 175, № 3. — P. 750-757.

30. Brewin N.J. Plant cell wall remodelling in the Rhizobium-legume symbiosis // Critical Reviews in Plant Sciences. — 2004. — V. 23, № 4. — P. 293-316.

31. Burchett W.W., Ellis A.R., Harrar S.W., Bathke A.C. Nonparametric inference for multivariate data: the R package npmv // Journal of Statistical Software. — 2017. — V. 76, № 4. — P. 1 - 18.

32. Burgeff C., Liljegren S.J., Tapia-Lopez R., Yanofsky M.F., Alvarez-Buylla E.R. MADS-box gene expression in lateral primordia, meristems and differentiated tissues of Arabidopsis thaliana roots // Planta. — 2002. — V. 214, № 3. — P. 365-372.

33. Camacho C., Coulouris G., Avagyan V., Ma N., Papadopoulos J., Bealer K., Madden T.L. BLAST+: architecture and applications // BMC Bioinformatics. — 2009.

— V. 10, № 1. — P. 421.

34. Cantalapiedra C.P., Hernández-Plaza A., Letunic I., Bork P., Huerta-Cepas J. eggNOG-mapper v2: functional annotation, orthology assignments, and domain prediction at the metagenomic scale // Molecular Biology and Evolution. — 2021.

35. Capoen W., Sun J., Wysham D., Otegui M.S., Venkateshwaran M., Hirsch S., Miwa H., Downie J.A., Morris R.J., Ané J.-M., Oldroyd G.E.D. Nuclear membranes control symbiotic calcium signaling of legumes // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2011. — V. 108, № 34. — P. 1434814353.

36. Catalano C.M., Czymmek K.J., Gann J.G., Sherrier D.J. Medicago truncatula syntaxin SYP132 defines the symbiosome membrane and infection droplet membrane in root nodules // Planta. — 2007. — V. 225, № 3. — P. 541-550.

37. Catoira R., Galera C., de Billy F., Penmetsa R.V., Journet E.-P., Maillet F., Rosenberg C., Cook D., Gough C., Dénarié J. Four genes of Medicago truncatula controlling components of a Nod factor transduction pathway // The Plant Cell. — 2000.

— V. 12, № 9. — P. 1647-1665.

38. Cebolla A., María Vinardell J., Kiss E., Oláh B., Roudier F., Kondorosi A., Kondorosi E. The mitotic inhibitor ccs52 is required for endoreduplication and ploidy-dependent cell enlargement in plants // The EMBO Journal. — 1999. — V. 18, № 16. — P. 4476-4484.

39. Cerri M.R., Frances L., Kelner A., Fournier J., Middleton P.H., Auriac M.-C., Mysore K.S., Wen J., Erard M., Barker D.G., Oldroyd G.E., de Carvalho-Niebel F. The symbiosis-related ERN transcription factors act in concert to coordinate rhizobial host root infection // Plant Physiology. — 2016. — V. 171, № 2. — P. 1037-1054.

40. Chapman K., Ivanovici A., Taleski M., Sturrock C.J., Ng J.L.P., Mohd-Radzman N.A., Frugier F., Bennett M.J., Mathesius U., Djordjevic M.A. CEP receptor signalling controls root system architecture in Arabidopsis and Medicago // New Phytologist. — 2020. — V. 226, № 6. — P. 1809-1821.

41. Charpentier M., Bredemeier R., Wanner G., Takeda N., Schleiff E., Parniske M. Lotus japonicus CASTOR and POLLUX are ion channels essential for perinuclear calcium spiking in legume root endosymbiosis // The Plant Cell. — 2008. — V. 20, № 12. — P. 3467-3479.

42. Charpentier M., Sun J., Martins T.V., Radhakrishnan G.V., Findlay K., Soumpourou E., Thouin J., Véry A.-A., Sanders D., Morris R.J., Oldroyd G.E.D. Nuclear-localized cyclic nucleotide-gated channels mediate symbiotic calcium oscillations // Science. — 2016. — V. 352, № 6289. — P. 1102-1105.

43. Chaulagain D., Frugoli J. The regulation of nodule number in legumes is a balance of three signal transduction pathways // International Journal of Molecular Sciences. — 2021. — V. 22, № 3. — P. 1117.

44. Cheng H.-P., Walker G.C. Succinoglycan is required for initiation and elongation of infection threads during nodulation of alfalfa by Rhizobium meliloti // Journal of Bacteriology. — 1998. — V. 180, № 19. — P. 5183-5191.

45. Coba de la Peña T., Fedorova E., Pueyo J.J., Lucas M.M. The symbiosome: Legume and rhizobia co-evolution toward a nitrogen-fixing organelle? // Frontiers in Plant Science. — 2018. — V. 8. — P. 2229.

46. Cosgrove D.J. Growth of the plant cell wall // Nature Reviews Molecular Cell Biology. — 2005. — V. 6, № 11. — P. 850-861.

47. Dahiya P., Sherrier D.J., Kardailsky I.V., Borisov A.Y., Brewin N.J. Symbiotic gene Sym31 controls the presence of a lectinlike glycoprotein in the symbiosome compartment of nitrogen-fixing pea nodules // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 1998. — V. 11, № 9. — P. 915-923.

48. Day D.A., Poole P.S., Tyerman S.D., Rosendahl L. Ammonia and amino acid transport across symbiotic membranes in nitrogen-fixing legume nodules // Cellular and Molecular Life Sciences. — 2001. — V. 58, № 1. — P. 61-71.

49. de Billy F., Barker D.G., Gallusci P., Truchet G. Leghaemoglobin gene transcription is triggered in a single cell layer in the indeterminate nitrogen-fixing root nodule of alfalfa // The Plant Journal. — 1991. — V. 1, № 1. — P. 27-35.

50. de Zelicourt A., Diet A., Marion J., Laffont C., Ariel F., Moison M., Zahaf O., Crespi M., Gruber V., Frugier F. Dual involvement of a Medicago truncatula NAC transcription factor in root abiotic stress response and symbiotic nodule senescence // The Plant Journal. — 2012. — V. 70, № 2. — P. 220-230.

51. Deakin W.J., Broughton W.J. Symbiotic use of pathogenic strategies: rhizobial protein secretion systems // Nature Reviews Microbiology. — 2009. — V. 7, №

4. — P. 312-320.

52. Ding Y., Kalo P., Yendrek C., Sun J., Liang Y., Marsh J.F., Harris J.M., Oldroyd G.E.D. Abscisic acid coordinates Nod factor and cytokinin signaling during the regulation of nodulation in Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2008. — V. 20, № 10. — P. 2681-2695.

53. Dobin A., Davis C.A., Schlesinger F., Drenkow J., Zaleski C., Jha S., Batut P., Chaisson M., Gingeras T.R. STAR: ultrafast universal RNA-seq aligner // Bioinformatics. — 2012. — V. 29, № 1. — P. 15-21.

54. Doidy J., Vidal U., Lemoine R. Sugar transporters in Fabaceae, featuring SUT MST and SWEET families of the model plant Medicago truncatula and the agricultural crop Pisum sativum // PLOS ONE. — 2019. — V. 14, № 9. — P. e0223173.

55. Dolgikh E.A., Kusakin P.G., Kitaeva A.B., Tsyganova A.V., Kirienko A.N., Leppyanen I.V., Dolgikh A.V., Ilina E.L., Demchenko K.N., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Mutational analysis indicates that abnormalities in rhizobial infection and subsequent plant cell and bacteroid differentiation in pea (Pisum sativum) nodules coincide with abnormal cytokinin responses and localization // Annals of Botany. — 2020. — V. 125, № 6. — P. 905-923.

56. Downie J.A. Legume nodulation // Current Biology. — 2014. — V. 24, №

5. — P. R184-R190.

57. Fähraeus G. The infection of clover root hairs by nodule bacteria studied by a simple glass slide technique // Journal of General Microbiology. — 1957. — V. 16, № 2. — P. 374-381.

58. Farkas A., Maroti G., Dürgö H., Györgypal Z., Lima R.M., Medzihradszky K.F., Kereszt A., Mergaert P., Kondorosi E. Medicago truncatula symbiotic peptide

NCR247 contributes to bacteroid differentiation through multiple mechanisms // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2014. — V. 111, № 14. — P. 5183-5188.

59. Fedorova E.E., Coba de la Peña T., Lara-Dampier V., Trifonova N.A., Kulikova O., Pueyo J.J., Lucas M.M. Potassium content diminishes in infected cells of Medicago truncatula nodules due to the mislocation of channels MtAKT1 and MtSKOR/GORK // Journal of Experimental Botany. — 2021. — V. 72, № 4. — P. 13361348.

60. Fedorova E.E., de Felipe M.R., Pueyo J.J., Lucas M.M. Conformation of cytoskeletal elements during the division of infected Lupinus albus L. nodule cells // Journal of Experimental Botany. — 2007. — V. 58, № 8. — P. 2225-2236.

61. Ferguson B.J., Li D., Hastwell A.H., Reid D.E., Li Y., Jackson S.A., Gresshoff P.M. The soybean (Glycine max) nodulation-suppressive CLE peptide, GmRIC1, functions interspecifically in common white bean (Phaseolus vulgaris), but not in a supernodulating line mutated in the receptor PvNARK // Plant Biotechnology Journal. — 2014. — V. 12, № 8. — P. 1085-1097.

62. Ferguson B.J., Ross J.J., Reid J.B. Nodulation phenotypes of gibberellin and brassinosteroid mutants of pea // Plant Physiology. — 2005. — V. 138, № 4. — P. 23962405.

63. Flemetakis E., Dimou M., Cotzur D., Efrose R.C., Aivalakis G., Colebatch G., Udvardi M., Katinakis P. A sucrose transporter, L/SUT4, is up-regulated during Lotus japonicus nodule development // Journal of Experimental Botany. — 2003. — V. 54, № 388. — P. 1789-1791.

64. Fournier J., Teillet A., Chabaud M., Ivanov S., Genre A., Limpens E., de Carvalho-Niebel F., Barker D.G. Remodeling of the infection chamber before infection thread formation reveals a two-step mechanism for rhizobial entry into the host legume root hair // Plant Physiology. — 2015. — V. 167, № 4. — P. 1233-1242.

65. Franssen H.J., Xiao T.T., Kulikova O., Wan X., Bisseling T., Scheres B., Heidstra R. Root developmental programs shape the Medicago truncatula nodule meristem // Development. — 2015. — V. 142, № 17. — P. 2941-2950.

66. Garneau M.G., Tan Q., Tegeder M. Function of pea amino acid permease AAP6 in nodule nitrogen metabolism and export, and plant nutrition // Journal of Experimental Botany. — 2018. — V. 69, № 21. — P. 5205-5219.

67. Gautrat P., Laffont C., Frugier F. Compact Root Architecture 2 promotes root competence for nodulation through the miR2111 systemic effector // Current Biology. — 2020. — V. 30, № 7. — P. 1339-1345.e1333.

68. Gautrat P., Mortier V., Laffont C., De Keyser A., Fromentin J., Frugier F., Goormachtig S. Unraveling new molecular players involved in the autoregulation of nodulation in Medicago truncatula // Journal of Experimental Botany. — 2019. — V. 70, № 4. — P. 1407-1417.

69. Gavrin A., Jansen V., Ivanov S., Bisseling T., Fedorova E. ARP2/3-mediated actin nucleation associated with symbiosome membrane is essential for the development of symbiosomes in infected cells of Medicago truncatula root nodules // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2015. — V. 28, № 5. — P. 605-614.

70. Gavrin A., Kaiser B.N., Geiger D., Tyerman S.D., Wen Z., Bisseling T., Fedorova E.E. Adjustment of host cells for accommodation of symbiotic bacteria: vacuole defunctionalization, HOPS suppression, and TIPig retargeting in Medicago // The Plant Cell. — 2014. — V. 26, № 9. — P. 3809-3822.

71. Giordano W., Hirsch A.M. The expression of MaEXPl, a Melilotus alba expansin gene, is upregulated during the sweetclover-Sinorhizobium meliloti interaction // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2004. — V. 17, № 6. — P. 613-622.

72. Gleason C., Chaudhuri S., Yang T., Muñoz A., Poovaiah B.W., Oldroyd G.E.D. Nodulation independent of rhizobia induced by a calcium-activated kinase lacking autoinhibition // Nature. — 2006. — V. 441. — P. 1149-1152.

73. Glenn A.R., Poole P.S., Hudman J.F. Succinate uptake by free-living and bacteroid forms of Rhizobium leguminosarum // Microbiology. — 1980. — V. 119, № 1. — P. 267-271.

74. Gonzalez-Rizzo S., Crespi M., Frugier F. The Medicago truncatula CRE1 cytokinin receptor regulates lateral root development and early symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti // The Plant Cell. — 2006. — V. 18, № 10. — P. 2680-2693.

75. Griesmann M., Chang Y., Liu X., Song Y., Haberer G., Crook M.B., Billault-Penneteau B., Lauressergues D., Keller J., Imanishi L., Roswanjaya Y.P., Kohlen W., Pujic P., Battenberg K., Alloisio N., Liang Y., Hilhorst H., Salgado M.G., Hocher V., Gherbi H., Svistoonoff S., Doyle J.J., He S., Xu Y., Xu S., Qu J., Gao Q., Fang X., Fu Y., Normand P., Berry A.M., Wall L.G., Ane J.-M., Pawlowski K., Xu X., Yang H., Spannagl M., Mayer K.F.X., Wong G.K.-S., Parniske M., Delaux P.-M., Cheng S. Phylogenomics reveals multiple losses of nitrogen-fixing root nodule symbiosis // Science. — 2018. — V. 361, № 6398. — P. eaat1743.

76. Guan D., Stacey N., Liu C., Wen J., Mysore K.S., Torres-Jerez I., Vernie T., Tadege M., Zhou C., Wang Z.-y., Udvardi M.K., Oldroyd G.E.D., Murray J.D. Rhizobial infection is associated with the development of peripheral vasculature in nodules of Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2013. — V. 162, № 1. — P. 107-115.

77. Guangchuang Y., Li-Gen W., Yanyan H., Qing-Yu H. clusterProfiler: an R package for comparing biological themes among gene clusters // OMICS: A Journal of Integrative Biology. — 2012. — V. 16, № 5. — P. 284-287.

78. Guefrachi I., Nagymihaly M., Pislariu C.I., Van de Velde W., Ratet P., Mars M., Udvardi M.K., Kondorosi E., Mergaert P., Alunni B. Extreme specificity of NCR gene expression in Medicago truncatula // BMC Genomics. — 2014. — V. 15, № 1. — P. 712.

79. Guinel F.C. Getting around the legume nodule: I. The structure of the peripheral zone in four nodule types // Botany. — 2009. — V. 87, № 12. — P. 11171138.

80. Guinel F.C., Geil R.D. A model for the development of the rhizobial and arbuscular mycorrhizal symbioses in legumes and its use to understand the roles of ethylene in the establishment of these two symbioses // Canadian Journal of Botany. — 2002. — V. 80, № 7. — P. 695-720.

81. Haag A.F., Baloban M., Sani M., Kerscher B., Pierre O., Farkas A., Longhi R., Boncompagni E., Herouart D., Dall'Angelo S., Kondorosi E., Zanda M., Mergaert P., Ferguson G.P. Protection of Sinorhizobium against host cysteine-rich antimicrobial

peptides is critical for symbiosis // PLOS Biology. — 2011. — V. 9, № 10. — P. e1001169.

82. Hadri A.-E., Bisseling T. Responses of the plant to Nod factors // The Rhizobiaceae Springer, 1998. — P. 403-416.

83. Haney C.H., Long S.R. Plant flotillins are required for infection by nitrogen-fixing bacteria // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2010. — V. 107, № 1. — P. 478-483.

84. Hayashi S., Gresshoff P.M., Ferguson B.J. Mechanistic action of gibberellins in legume nodulation // Journal of Integrative Plant Biology. — 2014. — V. 56, № 10. — P. 971-978.

85. Held M., Hou H., Miri M., Huynh C., Ross L., Hossain M.S., Sato S., Tabata S., Perry J., Wang T.L., Szczyglowski K. Lotus japonicus cytokinin receptors work partially redundantly to mediate nodule formation // The Plant Cell. — 2014. — V. 26, № 2. — P. 678-694.

86. Hirakawa Y., Sawa S. Diverse function of plant peptide hormones in local signaling and development // Current Opinion in Plant Biology. — 2019. — V. 51. — P. 81-87.

87. Hirsch A.M. Developmental biology of legume nodulation // New Phytologist. — 1992. — V. 122, № 2. — P. 211-237.

88. Hirsch A.M., Bhuvaneswari T.V., Torrey J.G., Bisseling T. Early nodulin genes are induced in alfalfa root outgrowths elicited by auxin transport inhibitors // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 1989. — V. 86, № 4. — P. 1244-1248.

89. Hirsch S., Kim J., Muñoz A., Heckmann A.B., Downie J.A., Oldroyd G.E.D. GRAS proteins form a DNA binding complex to induce gene expression during nodulation signaling in Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2009. — V. 21, № 2. — P. 545-557.

90. Hossain M.S., Liao J., James E.K., Sato S., Tabata S., Jurkiewicz A., Madsen L.H., Stougaard J., Ross L., Szczyglowski K. Lotus japonicus ARPC1 is required for rhizobial infection // Plant Physiology. — 2012. — V. 160, № 2. — P. 917-928.

91. Huisman R., Hontelez J., Mysore K.S., Wen J., Bisseling T., Limpens E. A symbiosis-dedicated SYNTAXIN OF PLANTS 13II isoform controls the formation of a stable host-microbe interface in symbiosis // New Phytologist. — 2016. — V. 211, № 4. — P. 1338-1351.

92. Huo X., Schnabel E., Hughes K., Frugoli J. RNAi phenotypes and the localization of a protein::GUS fusion imply a role for Medicago truncatula PIN genes in nodulation // Journal of Plant Growth Regulation. — 2006. — V. 25, №№ 2. — P. 156-165.

93. Ivanov S., Fedorova E., Bisseling T. Intracellular plant microbe associations: secretory pathways and the formation of perimicrobial compartments // Current Opinion in Plant Biology. — 2010. — V. 13, № 4. — P. 372-377.

94. Ivanov S., Fedorova E.E., Limpens E., De Mita S., Genre A., Bonfante P., Bisseling T. Rhizobium-legume symbiosis shares an exocytotic pathway required for arbuscule formation // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2012. — V. 109, № 21. — P. 8316-8321.

95. Ivanova K.A., Tsyganova A.V., Brewin N.J., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Induction of host defences by Rhizobium during ineffective nodulation of pea (Pisum sativum L.) carrying symbiotically defective mutations sym40 (PsEFD), sym33 (PsIPD3/PsCYCLOPS) and sym42 // Protoplasma. — 2015. — V. 252, № 6. — P. 15051517.

96. Jacques E., Buytaert J., Wells D.M., Lewandowski M., Bennett M. J., Dirckx J., Verbelen J.P., Vissenberg K. MicroFilament Analyzer, an image analysis tool for quantifying fibrillar orientation, reveals changes in microtubule organization during gravitropism // The Plant Journal. — 2013. — V. 74, № 6. — P. 1045-1058.

97. Jin Y., Liu H., Luo D., Yu N., Dong W., Wang C., Zhang X., Dai H., Yang J., Wang E. DELLA proteins are common components of symbiotic rhizobial and mycorrhizal signalling pathways // Nature Communications. — 2016. — V. 7. — P. 12433.

98. Journet E.-P., El-Gachtouli N., Vernoud V., de Billy F., Pichon M., Dedieu A., Arnould C., Morandi D., Barker D.G., Gianinazzi-Pearson V. Medicago truncatula ENOD11: a novel RPRP-encoding early nodulin gene expressed during mycorrhization

in arbuscule-containing cells // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2001. — V. 14, № 6. — P. 737-748.

99. Kambara K., Ardissone S., Kobayashi H., Saad M.M., Schumpp O., Broughton W.J., Deakin W.J. Rhizobia utilize pathogen-like effector proteins during symbiosis // Molecular Microbiology. — 2009. — V. 71, № 1. — P. 92-106.

100. Kanazawa T., Ueda T. Exocytic trafficking pathways in plants: why and how they are redirected // New Phytologist. — 2017. — V. 215, № 3. — P. 952-957.

101. Kang H., Chu X., Wang C., Xiao A., Zhu H., Yuan S., Yang Z., Ke D., Xiao S., Hong Z., Zhang Z. A MYB coiled-coil transcription factor interacts with NSP2 and is involved in nodulation in Lotus japonicus // New Phytologist. — 2014. — V. 201, № 3.

— P. 837-849.

102. Kawaharada Y., Kelly S., Nielsen M.W., Hjuler C.T., Gysel K., Muszynski A., Carlson R.W., Thygesen M.B., Sandal N., Asmussen M.H., Vinther M., Andersen S.U., Krusell L., Thirup S., Jensen K.J., Ronson C.W., Blaise M., Radutoiu S., Stougaard J. Receptor-mediated exopolysaccharide perception controls bacterial infection // Nature.

— 2015. — V. 523. — P. 308-312.

103. Kereszt A., Mergaert P., Maroti G., Kondorosi E. Innate immunity effectors and virulence factors in symbiosis // Current Opinion in Microbiology. — 2011. — V. 14, № 1. — P. 76-81.

104. Kevei Z., Lougnon G., Mergaert P., Horvath G.V., Kereszt A., Jayaraman D., Zaman N., Marcel F., Regulski K., Kiss G.B., Kondorosi A., Endre G., Kondorosi E., Ane J.M. 3-hydroxy-3-methylglutaryl coenzyme A reductase1 interacts with NORK and is crucial for nodulation in Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2007. — V. 19, № 12. — P. 3974-3989.

105. Khan A., Wadood S.F., Chen M., Wang Y., Xie Z.-P., Staehelin C. Effector-triggered inhibition of nodulation: a rhizobial effector protease targets soybean kinase GmPBS1-1 // Plant Physiology. — 2022. — V. 189, № 4. — P. 2382-2395.

106. Khatoon A., Rehman S., Salavati A., Komatsu S. A comparative proteomics analysis in roots of soybean to compatible symbiotic bacteria under flooding stress // Amino Acids. — 2012. — V. 43, № 6. — P. 2513-2525.

107. Kijne J.W. The fine structure of pea root nodules. 2. Senescence and disintegration of the bacteroid tissue // Physiological Plant Pathology. — 1975. — V. 7, № 1. — P. 17-21.

108. Kirienko A.N., Porozov Y.B., Malkov N.V., Akhtemova G.A., Le Signor C., Thompson R., Saffray C., Dalmais M., Bendahmane A., Tikhonovich I.A., Dolgikh E.A. Role of a receptor-like kinase K1 in pea Rhizobium symbiosis development // Planta. — 2018. — V. 248, № 5. — P. 1101-1120.

109. Kitaeva A.B., Demchenko K.N., Tikhonovich I.A., Timmers A.C.J., Tsyganov V.E. Comparative analysis of the tubulin cytoskeleton organization in nodules of Medicago truncatula and Pisum sativum: bacterial release and bacteroid positioning correlate with characteristic microtubule rearrangements // New Phytologist. — 2016. — V. 210, № 1. — P. 168-183.

110. Kitaeva A.B., Gorshkov A.P., Kirichek E.A., Kusakin P.G., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. General patterns and species-specific differences in the organization of the tubulin cytoskeleton in indeterminate nodules of three legumes // Cells. — 2021.

— V. 10, № 5. — P. 1012.

111. Kitaeva A.B., Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Sadovskaya A.R., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Tubulin cytoskeleton organization in cells of determinate nodules // Frontiers in Plant Science. — 2022. — V. 13. — P. 823183.

112. Kleinert A., le Roux M., Kang Y., Valentine A.J. Oxygen and the regulation of N2 fixation in legume nodules under P scarcity // Legume Nitrogen Fixation in Soils with Low Phosphorus Availability: Adaptation and Regulatory Implication / Sulieman S., Tran L.-S. P. — Cham: Springer International Publishing, 2017. — P. 97-109.

113. Kneen B.E., LaRue T.A., Hirsch A.M., Smith C.A., Weeden N.F. sym 13 — a gene conditioning ineffective nodulation in Pisum sativum // Plant Physiology. — 1990.

— V. 94, № 3. — P. 899-905.

114. Kolde R. pheatmap: Pretty Heatmaps, 2019.

115. Kondorosi E., Kondorosi A. Endoreduplication and activation of the anaphase-promoting complex during symbiotic cell development // FEBS Letters. — 2004. — V. 567, № 1. — P. 152-157.

116. Kosterin O.E., Rozov S.M. Mapping of the new mutation blb and the problem of integrity of linkage group I // Pisum Genetics. — 1993. — V. 25. — P. 2731.

117. Kreplak J., Madoui M.-A., Capal P., Novak P., Labadie K., Aubert G., Bayer P.E., Gali K.K., Syme R.A., Main D., Klein A., Bérard A., Vrbova I., Fournier C., d'Agata L., Belser C., Berrabah W., Toegelova H., Milec Z., Vrana J., Lee H., Kougbeadjo A., Térézol M., Huneau C., Turo C.J., Mohellibi N., Neumann P., Falque M., Gallardo K., McGee R., Tar'an B., Bendahmane A., Aury J.-M., Batley J., Le Paslier M.-C., Ellis N., Warkentin T.D., Coyne C.J., Salse J., Edwards D., Lichtenzveig J., Macas J., Dolezel J., Wincker P., Burstin J. A reference genome for pea provides insight into legume genome evolution // Nature Genetics. — 2019. — V. 51, № 9. — P. 1411-1422.

118. Kryvoruchko I.S., Sinharoy S., Torres-Jerez I., Sosso D., Pislariu C.I., Guan D., Murray J., Benedito V.A., Frommer W.B., Udvardi M.K. MtSWEET11, a nodule-specific sucrose transporter of Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2016. — V. 171, № 1. — P. 554-565.

119. Kundu A., DasGupta M. Silencing of putative cytokinin receptor histidine kinase1 inhibits both inception and differentiation of root nodules in Arachis hypogae // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2017. — V. 31, № 2. — P. 187-199.

120. Lace B., Su C., Perez D.I., Rodriguez-Franco M., Vernié T., Batzenschlager M., Egli S., Liu C.-W., Ott T. RPG acts as a central determinant for infectosome formation and cellular polarization during intracellular rhizobial infections // BioRxiv. — 2022. — P. 2022.2006.2003.494689.

121. Laffont C., Ivanovici A., Gautrat P., Brault M., Djordj evic M.A., Frugier F. The NIN transcription factor coordinates CEP and CLE signaling peptides that regulate nodulation antagonistically // Nature Communications. — 2020. — V. 11, № 1. — P. 3167.

122. Laplaze L., Ribeiro A., Franche C., Duhoux E., Auguy F., Bogusz D., Pawlowski K. Characterization of a Casuarina glauca nodule-specific subtilisin-like protease gene, a homolog of Alnus glutinosa ag12 // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2000. — V. 13, № 1. — P. 113-117.

123. Larrainzar E., Riely B.K., Kim S.C., Carrasquilla-Garcia N., Yu H.-J., Hwang H.-J., Oh M., Kim G.B., Surendrarao A.K., Chasman D., Siahpirani A.F., Penmetsa R.V., Lee G.-S., Kim N., Roy S., Mun J.-H., Cook D.R. Deep sequencing of the Medicago truncatula root transcriptome reveals a massive and early interaction between nodulation factor and ethylene signals // Plant Physiology. — 2015. — V. 169, № 1. — P. 233-265.

124. Lebedeva M.A., Sadikova D.S., Dobychkina D.A., Zhukov V.A., Lutova L.A. CLAVATA3/EMBRYO SURROUNDING REGION genes involved in symbiotic nodulation in Pisum sativum // Agronomy. — 2022. — V. 12, № 11. — P. 2840.

125. Lee H.W., Cho C., Kim J. Lateral organ boundaries domain16 and 18 act downstream of the AUXIN1 and LIKE-AUXIN3 auxin influx carriers to control lateral root development in Arabidopsis // Plant Physiology. — 2015. — V. 168, № 4. — P. 1792-1806.

126. Lee T.C., Kashyap R.L., Chu C.N. Building skeleton models via 3-D medial surface axis thinning algorithms // CVGIP: Graphical Models and Image Processing. — 1994. — V. 56, № 6. — P. 462-478.

127. Levy J., Bres C., Geurts R., Chalhoub B., Kulikova O., Duc G., Journet E.-P., Ane J.-M., Lauber E., Bisseling T., Denarie J., Rosenberg C., Debelle F. A putative Ca2+ and calmodulin-dependent protein kinase required for bacterial and fungal symbioses // Science. — 2004. — V. 303, № 5662. — P. 1361-1364.

128. Li X., Liu M., Cai M., Chiasson D., Groth M., Heckmann A.B., Wang T.L., Parniske M., Downie J.A., Xie F. RPG interacts with E3-ligase CERBERUS to mediate rhizobial infection in Lotus japonicus // BioRxiv. — 2022. — P. 2022.2006.2030.498293.

129. Li X., Zhao J., Tan Z., Zeng R., Liao H. GmEXPB2, a cell wall ß-expansin, affects soybean nodulation through modifying root architecture and promoting nodule formation and development // Plant Physiology. — 2015. — V. 169, № 4. — P. 26402653.

130. Liao Y., Smyth G.K., Shi W. featureCounts: an efficient general purpose program for assigning sequence reads to genomic features // Bioinformatics. — 2014. — V. 30, № 7. — P. 923-930.

131. Limpens E., Franken C., Smit P., Willemse J., Bisseling T., Geurts R. LysM domain receptor kinases regulating rhizobial Nod factor-induced infection // Science. — 2003. — V. 302, № 5645. — P. 630-633.

132. Limpens E., Ivanov S., van Esse W., Voets G., Fedorova E., Bisseling T. Medicago N2-fixing symbiosomes acquire the endocytic identity marker Rab7 but delay the acquisition of vacuolar identity // The Plant Cell. — 2009. — V. 21, № 9. — P. 28112828.

133. Limpens E., Moling S., Hooiveld G., Pereira P.A., Bisseling T., Becker J.D., Küster H. Cell- and tissue-specific transcriptome analyses of Medicago truncatula root nodules // PLOS ONE. — 2013. — V. 8, № 5. — P. e64377.

134. Lin J., Frank M., Reid D. No home without hormones: How plant hormones control legume nodule organogenesis // Plant Communications. — 2020. — V. 1, № 5. — P. 100104.

135. Liu C.-W., Breakspear A., Guan D., Cerri M.R., Jackson K., Jiang S., Robson F., Radhakrishnan G.V., Roy S., Bone C., Stacey N., Rogers C., Trick M., Niebel A., Oldroyd G.E.D., de Carvalho-Niebel F., Murray J.D. NIN acts as a network hub controlling a growth module required for rhizobial Infection // Plant Physiology. — 2019a. — V. 179, № 4. — P. 1704-1722.

136. Liu C.-W., Breakspear A., Stacey N., Findlay K., Nakashima J., Ramakrishnan K., Liu M., Xie F., Endre G., de Carvalho-Niebel F., Oldroyd G.E.D., Udvardi M.K., Fournier J., Murray J.D. A protein complex required for polar growth of rhizobial infection threads // Nature Communications. — 2019b. — V. 10, № 1. — P. 2848.

137. Liu J., Novero M., Charnikhova T., Ferrandino A., Schubert A., Ruyter-Spira C., Bonfante P., Lovisolo C., Bouwmeester H.J., Cardinale F. CAROTENOID CLEAVAGE DIOXYGENASE 7 modulates plant growth, reproduction, senescence, and determinate nodulation in the model legume Lotus japonicus // Journal of Experimental Botany. — 2013. — V. 64, № 7. — P. 1967-1981.

138. Liu J., Rutten L., Limpens E., van der Molen T., van Velzen R., Chen R., Chen Y., Geurts R., Kohlen W., Kulikova O., Bisseling T. A remote cis-regulatory region

is required for NIN expression in the pericycle to initiate nodule primordium formation in Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2019c. — V. 31, № 1. — P. 68-83.

139. Liu J., Wang T., Qin Q., Yu X., Yang S., Dinkins R.D., Kuczmog A., Putnoky P., Muszynski A., Griffitts J.S., Kereszt A., Zhu H. Paired Medicago receptors mediate broad-spectrum resistance to nodulation by Sinorhizobium meliloti carrying a species-specific gene // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2022. — V. 119, № 51. — P. e2214703119.

140. Lohar D.P., Schaff J.E., Laskey J.G., Kieber J.J., Bilyeu K.D., Bird D.M. Cytokinins play opposite roles in lateral root formation, and nematode and rhizobial symbioses // The Plant Journal. — 2004. — V. 38, № 2. — P. 203-214.

141. López-Baena F.J., Ruiz-Sainz J.E., Rodríguez-Carvajal M.A., Vinardell J.M. Bacterial molecular signals in the Sinorhizobium fredii-soybean symbiosis // International Journal of Molecular Sciences. — 2016. — V. 17, № 5. — P. 755.

142. Lotocka B., Kopcinska J., Skalniak M. Review article: the meristem in indeterminate root nodules of Faboideae // Symbiosis. — 2012. — V. 58, № 1. — P. 6372.

143. Love M.I., Huber W., Anders S. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2 // Genome Biology. — 2014. — V. 15, № 12. — P. 550.

144. Madsen E.B., Madsen L.H., Radutoiu S., Olbryt M., Rakwalska M., Szczyglowski K., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N. A receptor kinase gene of the LysM type is involved in legumeperception of rhizobial signals // Nature. — 2003. — V. 425, № 6958. — P. 637-640.

145. Marchetti M., Capela D., Poincloux R., Benmeradi N., Auriac M.-C., Le Ru A., Maridonneau-Parini I., Batut J., Masson-Boivin C. Queuosine biosynthesis is required for Sinorhizobium meliloti-induced cytoskeletal modifications on HeLa cells and symbiosis with Medicago truncatula // PLOS ONE. — 2013. — V. 8, № 2. — P. e56043.

146. Maróti G., Kondorosi É. Nitrogen-fixing Rhizobium-legume symbiosis: are polyploidy and host peptide-governed symbiont differentiation general principles of endosymbiosis? // Frontiers in Microbiology. — 2014. — V. 5, № 326.

147. Marsh J.F., Rakocevic A., Mitra R.M., Brocard L., Sun J., Eschstruth A., Long S.R., Schultze M., Ratet P., Oldroyd G.E.D. Medicago truncatula NIN is essential for rhizobial-independent nodule organogenesis induced by autoactive calcium/calmodulin-dependent protein kinase // Plant Physiology. — 2007. — V. 144, № 1. — P. 324-335.

148. McAdam E.L., Reid J.B., Foo E. Gibberellins promote nodule organogenesis but inhibit the infection stages of nodulation // Journal of Experimental Botany. — 2018.

— V. 69, № 8. — P. 2117-2130.

149. McGuiness P.N., Reid J.B., Foo E. Brassinosteroids play multiple roles in nodulation of pea via interactions with ethylene and auxin // Planta. — 2020. — V. 252, № 4. — P. 70.

150. Mens C., Hastwell A.H., Su H., Gresshoff P.M., Mathesius U., Ferguson B.J. Characterisation of Medicago truncatula CLE34 and CLE35 in nitrate and rhizobia regulation of nodulation // New Phytologist. — 2021. — V. 229, № 5. — P. 2525-2534.

151. Mergaert P. Chapter Six - Differentiation of symbiotic nodule cells and their rhizobium endosymbionts // Advances in Botanical Research / Frendo P. et al.Academic Press, 2020. — P. 149-180.

152. Mergaert P., Kereszt A., Kondorosi E. Gene expression in nitrogen-fixing symbiotic nodule cells in Medicago truncatula and other nodulating plants // The Plant Cell. — 2019. — V. 32, № 1. — P. 42-68.

153. Mergaert P., Uchiumi T., Alunni B., Evanno G., Cheron A., Catrice O., Mausset A.-E., Barloy-Hubler F., Galibert F., Kondorosi A., Kondorosi E. Eukaryotic control on bacterial cell cycle and differentiation in the Rhizobium-legume symbiosis // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2006. — V. 103, № 13. — P. 5230-5235.

154. Middleton P.H., Jakab J., Penmetsa R.V., Starker C.G., Doll J., Kalo P., Prabhu R., Marsh J.F., Mitra R.M., Kereszt A., Dudas B., VandenBosch K., Long S.R., Cook D.R., Kiss G.B., Oldroyd G.E.D. An ERF transcription factor in Medicago truncatula that is essential for Nod factor signal transduction // The Plant Cell. — 2007.

— V. 19, № 4. — P. 1221-1234.

155. Mithofer A. Suppression of plant defence in rhizobia-legume symbiosis // Trends in Plant Science. — 2002. — V. 7, № 10. — P. 440-444.

156. Mitra R.M., Long S.R. Plant and bacterial symbiotic mutants define three transcriptionally distinct stages in the development of the Medicago truncatula/Sinorhizobium meliloti symbiosis // Plant Physiology. — 2004. — V. 134, № 2. — P. 595-604.

157. Miwa H., Okazaki S. How effectors promote beneficial interactions // Current Opinion in Plant Biology. — 2017. — V. 38. — P. 148-154.

158. Monahan-Giovanelli H., Pinedo C.A., Gage D.J. Architecture of infection thread networks in developing root nodules induced by the symbiotic bacterium Sinorhizobium meliloti on Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2006. — V. 140, № 2. — P. 661-670.

159. Montesinos J.C., Abuzeineh A., Kopf A., Juanes-Garcia A., Otvos K., Petrasek J., Sixt M., Benkova E. Phytohormone cytokinin guides microtubule dynamics during cell progression from proliferative to differentiated stage // The EMBO Journal. — 2020. — V. 39, № 17. — P. e104238.

160. Montiel J., Downie J.A., Farkas A., Bihari P., Herczeg R., Balint B., Mergaert P., Kereszt A., Kondorosi E. Morphotype of bacteroids in different legumes correlates with the number and type of symbiotic NCR peptides // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2017. — V. 114, № 19. — P. 5041-5046.

161. Montiel J., Szucs A., Boboescu I.Z., Gherman V.D., Kondorosi E., Kereszt A. Terminal bacteroid differentiation is associated with variable morphological changes in legume species belonging to the inverted repeat-lacking clade // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2016. — V. 29, № 3. — P. 210-219.

162. Mortier V., Den Herder G., Whitford R., Van de Velde W., Rombauts S., D'haeseleer K., Holsters M., Goormachtig S. CLE peptides control Medicago truncatula nodulation locally and systemically // Plant Physiology. — 2010. — V. 153, № 1. — P. 222-237.

163. Mortier V., Wasson A., Jaworek P., De Keyser A., Decroos M., Holsters M., Tarkowski P., Mathesius U., Goormachtig S. Role of LONELY GUY genes in indeterminate nodulation on Medicago truncatula // New Phytologist. — 2014. — V. 202, № 2. — P. 582-593.

164. Newcomb W. A correlated light and electron microscopic study of symbiotic growth and differentiation in Pisum sativum root nodules // Canadian Journal of Botany. — 1976. — V. 54, № 18. — P. 2163-2186.

165. Ohnishi T., Szatmari A.-M., Watanabe B., Fujita S., Bancos S., Koncz C., Lafos M., Shibata K., Yokota T., Sakata K., Szekeres M., Mizutani M. C-23 hydroxylation by Arabidopsis CYP90C1 and CYP90D1 reveals a novel shortcut in brassinosteroid biosynthesis // The Plant Cell. — 2006. — V. 18, № 11. — P. 3275-3288.

166. Okamoto S., Shinohara H., Mori T., Matsubayashi Y., Kawaguchi M. Root-derived CLE glycopeptides control nodulation by direct binding to HAR1 receptor kinase // Nature Communications. — 2013. — V. 4. — P. 2191.

167. Oldroyd G.E. Speak, friend, and enter: signalling systems that promote beneficial symbiotic associations in plants // Nature Reviews Microbiology. — 2013. — V. 11, № 4. — P. 252-263.

168. Oldroyd G.E.D., Engstrom E.M., Long S.R. Ethylene inhibits the Nod factor signal transduction pathway of Medicago truncatula // The Plant Cell. — 2001. — V. 13, № 8. — P. 1835-1849.

169. Oldroyd G.E.D., Long S.R. Identification and characterization of nodulation-signaling pathway 2, a gene of Medicago truncatula involved in Nod factor signaling // Plant Physiology. — 2003. — V. 131, № 3. — P. 1027-1032.

170. Ovchinnikova E., Journet E.-P., Chabaud M., Cosson V., Ratet P., Duc G., Fedorova E., Liu W., den Camp R.O., Zhukov V., Tikhonovich I., Borisov A., Bisseling T., Limpens E. IPD3 controls the formation of nitrogen-fixing symbiosomes in pea and Medicago Spp. // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2011. — V. 24, № 11. — P. 1333-1344.

171. Parry G., Estelle M. Auxin receptors: a new role for F-box proteins // Current Opinion in Cell Biology. — 2006. — V. 18, № 2. — P. 152-156.

172. Peiter E., Yan F., Schubert S. Amino acid export from infected cells of Vicia faba root nodules: Evidence for an apoplastic step in the infected zone // Physiologia Plantarum. — 2004. — V. 122, № 1. — P. 107-114.

173. Penmetsa R.V., Frugoli J.A., Smith L.S., Long S.R., Cook D.R. Dual genetic pathways controlling nodule number in Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2003. — V. 131, № 3. — P. 998-1008.

174. Penmetsa R.V., Uribe P., Anderson J., Lichtenzveig J., Gish J.-C., Nam Y.W., Engstrom E., Xu K., Sckisel G., Pereira M., Baek J.M., Lopez-Meyer M., Long S.R., Harrison M.J., Singh K.B., Kiss G.B., Cook D.R. The Medicago truncatula ortholog of Arabidopsis EIN2, sickle, is a negative regulator of symbiotic and pathogenic microbial associations // The Plant Journal. — 2008. — V. 55, № 4. — P. 580-595.

175. Phansalkar N., More S., Sabale A., Joshi M. Adaptive local thresholding for detection of nuclei in diversity stained cytology images // Communications and Signal Processing (ICCSP), 2011 International Conference on —IEEE, 2011. — P. 218-220.

176. Plet J., Wasson A., Ariel F., Le Signor C., Baker D., Mathesius U., Crespi M., Frugier F. MtCRE1-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula // The Plant Journal. — 2011. — V. 65, № 4. — P. 622-633.

177. Pratelli R., Voll L.M., Horst R.J., Frommer W.B., Pilot G. Stimulation of nonselective amino acid export by glutamine dumper proteins // Plant Physiology. — 2009. — V. 152, № 2. — P. 762-773.

178. Puppo A., Groten K., Bastian F., Carzaniga R., Soussi M., Lucas M.M., De Felipe M.R., Harrison J., Vanacker H., Foyer C.H. Legume nodule senescence: roles for redox and hormone signalling in the orchestration of the natural aging process // New Phytologist. — 2005. — V. 165, № 3. — P. 683-701.

179. Puspoki Z., Storath M., Sage D., Unser M. Transforms and Operators for Directional Bioimage Analysis: A Survey // Focus on Bio-Image Informatics / De Vos W. H. et al. — Cham: Springer International Publishing, 2016. — P. 69-93.

180. Qiu L., Lin J.-s., Xu J., Sato S., Parniske M., Wang T.L., Downie J.A., Xie F. SCARN a novel class of SCAR protein that is required for root-hair infection during legume nodulation // PLOS Genetics. — 2015. — V. 11, № 10. — P. e1005623.

181. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. — Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing, 2020.

182. Radutoiu S., Madsen L.H., Madsen E.B., Felle H.H., Umehara Y., Gr0nlund M., Sato S., Nakamura Y., Tabata S., Sandal N., Stougaard J. Plant recognition of symbiotic bacteria requires two LysM receptor-like kinases // Nature. — 2003. — V. 425, № 6958. — P. 585-592.

183. Ratu S.T.N., Teulet A., Miwa H., Masuda S., Nguyen H.P., Yasuda M., Sato S., Kaneko T., Hayashi M., Giraud E., Okazaki S. Rhizobia use a pathogenic-like effector to hijack leguminous nodulation signalling // Scientific Reports. — 2021. — V. 11, № 1. — P. 2034.

184. Reid D.E., Heckmann A.B., Novak O., Kelly S., Stougaard J. CYTOKININ OXIDASE/DEHYDROGENASE3 maintains cytokinin homeostasis during root and nodule development in Lotus japonicus // Plant Physiology. — 2016. — V. 170, № 2. — P. 1060-1074.

185. Reynolds P.H.S., Blevins D.G., Boland M.J., Schubert K.R., Randall D.D. Enzymes of ammonia assimilation in legume nodules: A comparison between ureide- and amide-transporting plants // Physiologia Plantarum. — 1982. — V. 55, № 3. — P. 255260.

186. Rezakhaniha R., Agianniotis A., Schrauwen J.T.C., Griffa A., Sage D., Bouten C.V.C., van de Vosse F.N., Unser M., Stergiopulos N. Experimental investigation of collagen waviness and orientation in the arterial adventitia using confocal laser scanning microscopy // Biomechanics and Modeling in Mechanobiology. — 2012. — V. 11, № 3. — P. 461-473.

187. Ribeiro A., Akkermans A.D., van Kammen A., Bisseling T., Pawlowski K. A nodule-specific gene encoding a subtilisin-like protease is expressed in early stages of actinorhizal nodule development // The Plant Cell. — 1995. — V. 7, № 6. — P. 785-794.

188. Riely B.K., Lougnon G., Ané J.-M., Cook D.R. The symbiotic ion channel homolog DMI1 is localized in the nuclear membrane of Medicago truncatula roots // The Plant Journal. — 2007. — V. 49, № 2. — P. 208-216.

189. Roy S., Liu W., Nandety R.S., Crook A., Mysore K.S., Pislariu C.I., Frugoli J., Dickstein R., Udvardi M.K. Celebrating 20 years of genetic discoveries in legume nodulation and symbiotic nitrogen fixation // The Plant Cell. — 2020. — V. 32, № 1. — P. 15-41.

190. Roy S., Müller L.M. A rulebook for peptide control of legume-microbe endosymbioses // Trends in Plant Science. — 2022. — V. 27, № 9. — P. 870-889.

191. Sánchez-Rodríguez C., Estévez J.M., Llorente F., Hernández-Blanco C., Jordá L., Pagán I., Berrocal M., Marco Y., Somerville S., Molina A. The ERECTA receptor-like kinase regulates cell wall-mediated resistance to pathogens in Arabidopsis thaliana // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2009. — V. 22, № 8. — P. 953-963.

192. Sasaki T., Suzaki T., Soyano T., Kojima M., Sakakibara H., Kawaguchi M. Shoot-derived cytokinins systemically regulate root nodulation // Nature Communications. — 2014. — V. 5, № 1. — P. 4983.

193. Schauser L., Roussis A., Stiller J., Stougaard J. A plant regulator controlling development of symbiotic root nodules // Nature. — 1999. — V. 402, №2 6758. — P. 191195.

194. Schiessl K., Lilley J.L.S., Lee T., Tamvakis I., Kohlen W., Bailey P.C., Thomas A., Luptak J., Ramakrishnan K., Carpenter M.D., Mysore K.S., Wen J., Ahnert S., Grieneisen V.A., Oldroyd G.E.D. NODULE INCEPTION recruits the lateral root developmental program for symbiotic nodule organogenesis in Medicago truncatula // Current Biology. — 2019.

195. Schindelin J., Arganda-Carreras I., Frise E., Kaynig V., Longair M., Pietzsch T., Preibisch S., Rueden C., Saalfeld S., Schmid B., Tinevez J.-Y., White D.J., Hartenstein V., Eliceiri K., Tomancak P., Cardona A. Fiji: an open-source platform for biological-image analysis // Nature Methods. — 2012. — V. 9, № 7. — P. 676-682.

196. Schnabel E., Journet E.-P., Carvalho-Niebel d.F., Duc G., Frugoli J. The Medicago truncatula SUNN gene encodes a CLV1-like leucine-rich repeat receptor

kinase that regulates nodule number and root length // Plant Molecular Biology. — 2005. — V. 58, № 6. — P. 809-822.

197. Schultze M., Kondorosi A. Regulation of symbiotic root nodule development // Annual review of genetics. — 1998. — V. 32, № 1. — P. 33-57.

198. Serova T.A., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Analysis of nodule senescence in pea (Pisum sativum L.) using laser microdissection, real-time PCR, and ACC immunolocalization // Journal of Plant Physiology. — 2017. — V. 212. — P. 2944.

199. Serova T.A., Tsyganova A.V., Tikhonovich I.A., Tsyganov V.E. Gibberellins inhibit nodule senescence and stimulate nodule meristem bifurcation in pea (Pisum sativum L.) // Frontiers in Plant Science. — 2019. — V. 10, № 285.

200. Serova T.A., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E. Early nodule senescence is activated in symbiotic mutants of pea (Pisum sativum L.) forming ineffective nodules blocked at different nodule developmental stages // Protoplasma. — 2018. — V. 255, № 5. — P. 1443-1459.

201. Sherrier D.J., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A., Brewin N.J. Immunocytological evidence for abnormal symbiosome development in nodules of the pea mutant line Sprint-2Fix- (sym31) // Protoplasma. — 1997. — V. 199, № 1. — P. 5768.

202. Singh S., Katzer K., Lambert J., Cerri M., Parniske M. CYCLOPS, a DNA-binding transcriptional activator, orchestrates symbiotic root nodule development // Cell Host and Microbe. — 2014. — V. 15, № 2. — P. 139-152.

203. Smith P.M.C., Atkins C.A. Purine biosynthesis. Big in cell division, even bigger in nitrogen assimilation // Plant Physiology. — 2002. — V. 128, № 3. — P. 793802.

204. Soto M.J., Fernández-Aparicio M., Castellanos-Morales V., García-Garrido J.M., Ocampo J.A., Delgado M.J., Vierheilig H. First indications for the involvement of strigolactones on nodule formation in alfalfa (Medicago sativa) // Soil Biology and Biochemistry. — 2010. — V. 42, № 2. — P. 383-385.

205. Soyano T., Hirakawa H., Sato S., Hayashi M., Kawaguchi M. NODULE INCEPTION creates a long-distance negative feedback loop involved in homeostatic regulation of nodule organ production // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2014. — V. 111, № 40. — P. 14607-14612.

206. Soyano T., Kouchi H., Hirota A., Hayashi M. NODULE INCEPTION directly targets NF-Y subunit genes to regulate essential processes of root nodule development in Lotus japonicus // PLOS Genetics. — 2013. — V. 9, № 3. — P. e1003352.

207. Soyano T., Liu M., Kawaguchi M., Hayashi M. Leguminous nodule symbiosis involves recruitment of factors contributing to lateral root development // Current Opinion in Plant Biology. — 2021. — V. 59. — P. 102000.

208. Spaink H.P. Root nodulation and infection factors produced by rhizobial bacteria // Annual Reviews in Microbiology. — 2000. — V. 54, № 1. — P. 257-288.

209. Stacey G., McAlvin C.B., Kim S.-Y., Olivares J., Soto M.J. Effects of endogenous salicylic acid on nodulation in the model legumes Lotus japonicus and Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2006. — V. 141, № 4. — P. 1473-1481.

210. Staehelin C., Krishnan Hari B. Nodulation outer proteins: double-edged swords of symbiotic rhizobia // Biochemical Journal. — 2015. — V. 470, № 3. — P. 263274.

211. Stracke S., Kistner C., Yoshida S., Mulder L., Sato S., Kaneko T., Tabata S., Sandal N., Stougaard J., Szczyglowski K. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. — 2002. — V. 417, № 6892. — P. 959-962.

212. Subramanian S., Stacey G., Yu O. Distinct, crucial roles of flavonoids during legume nodulation // Trends in Plant Science. — 2007. — V. 12, № 7. — P. 282-285.

213. Sujkowska M., Borucki W., Golinowski W. Localization of expansin-like protein in apoplast of pea (Pisum sativum L.) root nodules during interaction with Rhizobium leguminosarum bv. viciae 248 // Acta Societatis Botanicorum Poloniae. — 2007. — V. 76, № 1.

214. Sun J., Cardoza V., Mitchell D.M., Bright L., Oldroyd G., Harris J.M. Crosstalk between jasmonic acid, ethylene and Nod factor signaling allows integration of

diverse inputs for regulation of nodulation // The Plant Journal. — 2006. — V. 46, № 6.

— P. 961-970.

215. Suzaki T., Ito M., Yoro E., Sato S., Hirakawa H., Takeda N., Kawaguchi M. Endoreduplication-mediated initiation of symbiotic organ development in Lotus japonicus // Development. — 2014. — V. 141, № 12. — P. 2441-2445.

216. Suzaki T., Yano K., Ito M., Umehara Y., Suganuma N., Kawaguchi M. Positive and negative regulation of cortical cell division during root nodule development in Lotus japonicus is accompanied by auxin response // Development. — 2012. — V. 139, № 21. — P. 3997-4006.

217. Suzuki A., Akune M., Kogiso M., Imagama Y., Osuki K.-i., Uchiumi T., Higashi S., Han S.-Y., Yoshida S., Asami T., Abe M. Control of nodule number by the phytohormone abscisic acid in the roots of two leguminous species // Plant and Cell Physiology. — 2004. — V. 45, № 7. — P. 914-922.

218. Syono K., Newcomb W., Torrey J.G. Cytokinin production in relation to the development of pea root nodules // Canadian Journal of Botany. — 1976. — V. 54, № 18. — P. 2155-2162.

219. Takeda N., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Parniske M. Apoplastic plant subtilases support arbuscular mycorrhiza development in Lotus japonicus // The Plant Journal. — 2009. — V. 58, № 5. — P. 766-777.

220. Taylor A., Qiu Y.-L. Evolutionary history of subtilases in land plants and their involvement in symbiotic interactions // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2017. — V. 30, № 6. — P. 489-501.

221. Teulet A., Busset N., Fardoux J., Gully D., Chaintreuil C., Cartieaux F., Jauneau A., Comorge V., Okazaki S., Kaneko T., Gressent F., Nouwen N., Arrighi J.-F., Koebnik R., Mergaert P., Deslandes L., Giraud E. The rhizobial type III effector ErnA confers the ability to form nodules in legumes // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2019. — V. 116, № 43. — P. 21758-21768.

222. Teulet A., Camuel A., Perret X., Giraud E. The Versatile Roles of Type III Secretion Systems in Rhizobium-Legume Symbioses // Annual Review of Microbiology.

— 2022. — V. 76, № 1. — P. 45-65.

223. Timmers A.C., Auriac M.C., Truchet G. Refined analysis of early symbiotic steps of the Rhizobium-Medicago interaction in relationship with microtubular cytoskeleton rearrangements // Development. — 1999. — V. 126, № 16. — P. 36173628.

224. Timmers A.C.J. The role of the plant cytoskeleton in the interaction between legumes and rhizobia // Journal of Microscopy. — 2008. — V. 231, № 2. — P. 247-256.

225. Timmers A.C.J., Soupene E., Auriac M.-C., de Billy F., Vasse J., Boistard P., Truchet G. Saprophytic intracellular rhizobia in alfalfa nodules // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2000. — V. 13, № 11. — P. 1204-1213.

226. Tirichine L., Imaizumi-Anraku H., Yoshida S., Murakami Y., Madsen L.H., Miwa H., Nakagawa T., Sandal N., Albrektsen A.S., Kawaguchi M., Downie A., Sato S., Tabata S., Kouchi H., Parniske M., Kawasaki S., Stougaard J. Deregulation of a Ca2+/calmodulin-dependent kinase leads to spontaneous nodule development // Nature.

— 2006. — V. 441. — P. 1153-1156.

227. Tirichine L., Sandal N., Madsen L.H., Radutoiu S., Albrektsen A.S., Sato S., Asamizu E., Tabata S., Stougaard J. A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis // Science. — 2007. — V. 315, № 5808.

— P. 104-107.

228. Tsyganov V.E., Borisov A.Y., Rozov S.M., Tikhonovich I.A. New symbiotic mutants of pea obtained after mutagenesis of laboratory line SGE // Pisum Genetics. — 1994. — V. 26. — P. 36-37.

229. Tsyganov V.E., Morzhina E.V., Stefanov S.Y., Borisov A.Y., Lebsky V.K., Tikhonovich I.A. The pea (Pisum sativum L.) genes sym33 and sym40 control infection thread formation and root nodule function // Molecular and General Genetics. — 1998.

— V. 259, № 5. — P. 491-503.

230. Tsyganov V.E., Tsyganova A.V. Symbiotic regulatory genes controlling nodule development in Pisum sativum L // Plants. — 2020. — V. 9, № 12. — P. 1741.

231. Tsyganov V.E., Voroshilova V.A., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A., Rozov S.M. Four more symbiotic mutants obtained using EMS mutagenesis of line SGE // Pisum Genetics. — 2000. — V. 32. — P. 63.

232. Tsyganov V.E., Voroshilova V.A., Priefer U.B., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A. Genetic dissection of the initiation of the infection process and nodule tissue development in the Rhizobium-pea (Pisum sativum L.) symbiosis // Annals of Botany. — 2002. — V. 89, № 4. — P. 357-366.

233. Tsyganova A.V., Brewin N.J., Tsyganov V.E. Structure and development of the legume-rhizobial symbiotic interface in infection threads // Cells. — 2021a. — V. 10, № 5.

234. Tsyganova A.V., Kitaeva A.B., Gorshkov A.P., Kusakin P.G., Sadovskaya A.R., Borisov Y.G., Tsyganov V.E. Glycyrrhiza uralensis nodules: histological and ultrastructural organization and tubulin cytoskeleton dynamics // Agronomy. — 2021b. — V. 11, № 12. — P. 2508.

235. Tsyganova A.V., Kitaeva A.B., Tsyganov V.E. Cell differentiation in nitrogen-fixing nodules hosting symbiosomes // Functional Plant Biology. — 2018. — V. 45, № 2. — P. 47-57.

236. Tsyganova A.V., Seliverstova E.V., Brewin N.J., Tsyganov V.E. Bacterial release is accompanied by ectopic accumulation of cell wall material around the vacuole in nodules of Pisum sativum sym33-3 allele encoding transcription factor PsCYCLOPS/PsIPD3 // Protoplasma. — 2019a. — V. 256, № 5. — P. 1449-1453.

237. Tsyganova A.V., Seliverstova E.V., Brewin N.J., Tsyganov V.E. Comparative analysis of remodelling of the plant-microbe interface in Pisum sativum and Medicago truncatula symbiotic nodules // Protoplasma. — 2019b. — V. 256, № 4. — P. 983-996.

238. Udvardi M., Poole P.S. Transport and metabolism in legume-rhizobia symbioses // Annual Review of Plant Biology. — 2013. — V. 64, № 1. — P. 781-805.

239. Umehara M., Hanada A., Yoshida S., Akiyama K., Arite T., Takeda-Kamiya N., Magome H., Kamiya Y., Shirasu K., Yoneyama K., Kyozuka J., Yamaguchi S. Inhibition of shoot branching by new terpenoid plant hormones // Nature. — 2008. — V. 455, № 7210. — P. 195-200.

240. Valkov V.T., Sol S., Rogato A., Chiurazzi M. The functional characterization of LjNRT2.4 indicates a novel, positive role of nitrate for an efficient nodule N2-fixation activity // New Phytologist. — 2020. — V. 228, № 2. — P. 682-696.

241. Van de Velde W., Guerra J.C.P., Keyser A.D., De Rycke R., Rombauts S., Maunoury N., Mergaert P., Kondorosi E., Holsters M., Goormachtig S. Aging in legume symbiosis. A molecular view on nodule senescence in Medicago truncatula // Plant Physiology. — 2006. — V. 141, № 2. — P. 711-720.

242. Van de Velde W., Zehirov G., Szatmari A., Debreczeny M., Ishihara H., Kevei Z., Farkas A., Mikulass K., Nagy A., Tiricz H., Satiat-Jeunemaitre B., Alunni B., Bourge M., Kucho K.-i., Abe M., Kereszt A., Maroti G., Uchiumi T., Kondorosi E., Mergaert P. Plant peptides govern terminal differentiation of bacteria in symbiosis // Science. — 2010. — V. 327, № 5969. — P. 1122-1126.

243. van Spronsen P.C., Granlund M., Bras C.P., Spaink H.P., Kijne J.W. Cell biological changes of outer cortical root cells in early determinate nodulation // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2001. — V. 14, № 7. — P. 839-847.

244. van Velzen R., Holmer R., Bu F., Rutten L., van Zeijl A., Liu W., Santuari L., Cao Q., Sharma T., Shen D., Roswanjaya Y., Wardhani T.A.K., Kalhor M.S., Jansen J., van den Hoogen J., Güngör B., Hartog M., Hontelez J., Verver J., Yang W.-C., Schijlen E., Repin R., Schilthuizen M., Schranz M.E., Heidstra R., Miyata K., Fedorova E., Kohlen W., Bisseling T., Smit S., Geurts R. Comparative genomics of the nonlegume Parasponia reveals insights into evolution of nitrogen-fixing rhizobium symbioses // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2018. — V. 115, № 20. — P. E4700-E4709.

245. Vance C.P., Gantt J.S. Control of nitrogen and carbon metabolism in root nodules // Physiologia Plantarum. — 1992. — V. 85, № 2. — P. 266-274.

246. Vasse J., de Billy F., Camut S., Truchet G. Correlation between ultrastructural differentiation of bacteroids and nitrogen fixation in alfalfa nodules // Journal of Bacteriology. — 1990. — V. 172, № 8. — P. 4295-4306.

247. Vernie T., Kim J., Frances L., Ding Y., Sun J., Guan D., Niebel A., Gifford M.L., de Carvalho-Niebel F., Oldroyd G.E.D. The NIN transcription factor coordinates

diverse nodulation programs in different tissues of the Medicago truncatula root // The Plant Cell. — 2015. — V. 27, № 12. — P. 3410-3424.

248. Vinardell J.M., Fedorova E., Cebolla A., Kevei Z., Horvath G., Kelemen Z., Tarayre S., Roudier F., Mergaert P., Kondorosi A., Kondorosi E. Endoreduplication mediated by the anaphase-promoting complex activator CCS52A is required for symbiotic cell differentiation in Medicago truncatula nodules // The Plant Cell. — 2003. — V. 15, № 9. — P. 2093-2105.

249. Voroshilova V.A., Boesten B., Tsyganov V.E., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A., Priefer U.B. Effect of mutations in Pisum sativum L. genes blocking different stages of nodule development on the expression of late symbiotic genes in Rhizobium leguminosarum bv. viciae // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2001. — V. 14, №2 4. — P. 471-476.

250. Voroshilova V.A., Demchenko K.N., Brewin N.J., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A. Initiation of a legume nodule with an indeterminate meristem involves proliferating host cells that harbour infection threads // New Phytologist. — 2009. — V. 181, № 4. — P. 913-923.

251. Walshaw D.L., Wilkinson A., Mundy M., Smith M., Poole P.S. Regulation of the TCA cycle and the general amino acid permease by overflow metabolism in Rhizobium leguminosarum // Microbiology. — 1997. — V. 143, № 7. — P. 2209-2221.

252. White J., Prell J., James E.K., Poole P. Nutrient sharing between symbionts // Plant Physiology. — 2007. — V. 144, № 2. — P. 604-614.

253. ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. Use R! / Wickham H.: Springer-Verlag New York, 2016. Use R!

254. Wong J.E.M.M., Nadzieja M., Madsen L.H., Bücherl C.A., Dam S., Sandal N.N., Couto D., Derbyshire P., Uldum-Berentsen M., Schroeder S., Schwämmle V., Nogueira F.C.S., Asmussen M.H., Thirup S., Radutoiu S., Blaise M., Andersen K.R., Menke F.L.H., Zipfel C., Stougaard J. A Lotus japonicus cytoplasmic kinase connects Nod factor perception by the NFR5 LysM receptor to nodulation // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2019. — V. 116, № 28. — P. 14339-14348.

255. Xiao A., Yu H., Fan Y., Kang H., Ren Y., Huang X., Gao X., Wang C., Zhang Z., Zhu H., Cao Y. Transcriptional regulation of NIN expression by IPN2 is required for root nodule symbiosis in Lotus japonicus // New Phytologist. — 2020. — V. 227, № 2. — P. 513-528.

256. Xiao T.T., Schilderink S., Moling S., Deinum E.E., Kondorosi E., Franssen H., Kulikova O., Niebel A., Bisseling T. Fate map of Medicago truncatula root nodules // Development. — 2014. — V. 141, № 18. — P. 3517-3528.

257. Xie F., Murray J.D., Kim J., Heckmann A.B., Edwards A., Oldroyd G.E.D., Downie J.A. Legume pectate lyase required for root infection by rhizobia // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2012. — V. 109, № 2. — P. 633-638.

258. Yang S., Tang F., Gao M., Krishnan H.B., Zhu H. R gene-controlled host specificity in the legume-rhizobia symbiosis // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2010. — V. 107, № 43. — P. 18735-18740.

259. Yang W.C., de Blank C., Meskiene I., Hirt H., Bakker J., van Kammen A., Franssen H., Bisseling T. Rhizobium nod factors reactivate the cell cycle during infection and nodule primordium formation, but the cycle is only completed in primordium formation // The Plant Cell. — 1994. — V. 6, № 10. — P. 1415-1426.

260. Yokota K., Fukai E., Madsen L.H., Jurkiewicz A., Rueda P., Radutoiu S., Held M., Hossain M.S., Szczyglowski K., Morieri G. Rearrangement of actin cytoskeleton mediates invasion of Lotus japonicus roots by Mesorhizobium loti // The Plant Cell. — 2009. — V. 21, № 1. — P. 267-284.

261. Yoon H.J., Hossain M.S., Held M., Hou H., Kehl M., Tromas A., Sato S., Tabata S., Andersen S.U., Stougaard J., Ross L., Szczyglowski K. Lotus japonicus SUNERGOS1 encodes a predicted subunit A of a DNA topoisomerase VI that is required for nodule differentiation and accommodation of rhizobial infection // The Plant Journal. — 2014. — V. 78, № 5. — P. 811-821.

262. Zhang X., Han L., Wang Q., Zhang C., Yu Y., Tian J., Kong Z. The host actin cytoskeleton channels rhizobia release and facilitates symbiosome accommodation

during nodulation in Medicago truncatula // New Phytologist. — 2019. — V. 221, № 2. — P. 1049-1059.

263. Zhang X., Wang Q., Wu J., Qi M., Zhang C., Huang Y., Wang G., Wang H., Tian J., Yu Y., Chen D., Li Y., Wang D., Zhang Y., Xue Y., Kong Z. A legume kinesin controls vacuole morphogenesis for rhizobia endosymbiosis // Nature Plants. — 2022. — V. 8, № 11. — P. 1275-1288.

264. Zhukov V., Radutoiu S., Madsen L.H., Rychagova T., Ovchinnikova E., Borisov A., Tikhonovich I., Stougaard J. The pea Sym37 receptor kinase gene controls infection-thread initiation and nodule development // Molecular Plant-Microbe Interactions. — 2008. — V. 21, № 12. — P. 1600-1608.

265. Zhukov V.A., Zhernakov A.I., Kulaeva O.A., Ershov N.I., Borisov A.Y., Tikhonovich I.A. De Novo assembly of the pea (Pisum sativum L.) nodule transcriptome // International Journal of Genomics. — 2015. — V. 2015. — P. 695947.

266. Zorin E.A., Kliukova M.S., Afonin A.M., Gribchenko E.S., Gordon M.L., Sulima A.S., Zhernakov A.I., Kulaeva O.A., Romanyuk D.A., Kusakin P.G., Tsyganova A.V., Tsyganov V.E., Tikhonovich I.A., Zhukov V.A. A variable gene family encoding nodule-specific cysteine-rich peptides in pea (Pisum sativum L.) // Frontiers in Plant Science. — 2022. — V. 13. — P. 884726.