Роль стриатума в асимметрии компенсаторных процессов и нейрохимической асимметрии при выполнении манипуляционных движений у крыс тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.01, кандидат биологических наук Будилин, Сергей Юрьевич

• Будилин, Сергей Юрьевич
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Будилин, Сергей Юрьевич

1. ВВЕДЕНИЕ

1.1. Актуальность проблемы.

1.2. Цели исследования.

1.2.1. Задачи исследования.

1.3. Научная новизна.

1.4. Практическое значение.

1.5. Положения, выносимые на защиту.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

2.1. Морфология стриатума.

2.2. Аксонный состав стриатума.

2.3. Компартаментализация стриатума.

2.4. Афферентные и эфферентные связи стриатума.

2.4.1. Связи неостриатума с корой.

2.4.2. Таламические афференты.

2.4.3. Нигрострионигральные проекции.

2.4.4. Эфферентные связи стриатума.

2.4.5. Афферентные связи стриатума и коры.

2.5. Вентральный стриатум.

2.5.1. Интернейроны прилежащего ядра.

2.5.2. Афференты и эфференты прилежащего ядра.

2.6. «Круги» стриатума. Прямые и непрямые пути.

2.7. Функции стриатума. Роль стриатума в организации движения.

2.8. Дорзальный стриатум и моторная асимметрия.

2.9. Нейрохимическая асимметрия неостриатума.

2.10. Прилежащее ядро и моторная асимметрия. 26 2.11 Моторная асимметрия

2.11.1. Позная асимметрия.

2.11.2. Пространственная асимметрия.

2.11.3. Манипуляторная асимметрия.

3. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДИКА.

3.1 Определение моторного предпочтения в манипуляционных движениях.

3.2. Повреждение хвостатого ядра и исследование его влияния на восстановление моторного навыка у крыс с различным моторным предпочтением и при различной интенсивности постоперационной тренировки.

3.3. Исследование асимметрии содержания дофамина и его дериватов в прилежащем ядре с помощью высокоэффективной жидкостной хроматографии с электрохимическим детектированием.

3.4. Локальное введение агониста дофамина апоморфина в ипсилатеральное к предпочитаемой конечности прилежащее ядро.

4. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

4.1. Восстановление моторного навыка после разрушения хвостатого ядра у крыс при редком тестировании.

4.1.1.Особенности обучения и этапы формирования пищедобывательного навыка.

4.1.2. Влияние повреждения хвостатого ядра на общую локомоцию, поведение и выполнение манипуляционного навыка.

4.2. Результаты восстановления навыка у крыс при редком тестировании.

4.2.1. Восстановление "эмоциональных" этапов навыка.

4.2.2. Восстановление специализированного движения.

4.2.2.1. Варианты восстановления 3-го этапа.

4.2.2.2. Анализ средней глубины просовывания лапы в трубку на 4-м этапе.

4.2.2.3. Корреляционный анализ.

4.3. Сравнение восстановления навыка у крыс «левшей» и «правшей» при редком тестировании и интенсивном ретренинге. 4.3.1. Динамика изменения процента животных, выполняющих взятие пищи из глубины трубки, в различных группах животных.

4.3.1.1. Динамика изменения процента животных, выполняющих пищедобывательное движение, у "левшей" в группах редкого тестирования и интенсивного ретренинга.

4.3.1.2. Динамика изменения процента животных, выполняющих пищедобывательное движение, у "правшей" в группах редкого тестирования и интенсивного ретренинга. 4.3.1.3 Сравнение динамики изменения процента животных, выполняющих пищедобывательное движение у "левшей" и "правшей" при интенсивном ретренинге. 4.3.2. Сравнение динамики изменения глубины пищедобывательного движения в разных группах животных.

4.3.2.1 Динамика изменения глубины пищедобывательного движения у "правшей" при редком тестировании и интенсивном ретренинге.

4.3.2.2. Динамика изменения глубины пищедобывательного движения у "левшей" при редком тестировании и интенсивном ретренинге.

4.3.2.3. Динамика изменения глубины пищедобывательного движения у "левшей" и "правшей" в группе интенсивного ретренинга.

4.4. Результаты морфологического анализа. 5. Результаты определения уровня дофамина и его дериватов в прилежащем ядре крыс «левшей» и «правшей».

5.1. Содержание дофамина в правом и левом прилежащем ядре у крыс «правшей» и «левшей».

5.2. Содержание метаболитов дофамина в правом и левом прилежащем ядре у крыс «правшей» и «левшей».

6. Влияние хронического введения апоморфина в прилежащее ядро на предпочтение передней конечности.

7. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ.

7.1 .Восстановление манипуляторного навыка после разрушения хвостатого ядра у крыс с различным предпочтением передней конечности при редком тестировании.

7.2. Сравнение восстановления моторного навыка у крыс «правшей» и «левшей» при интенсивном ретренинге и редком тестировании.

7.3. Асимметрия уровня дофамина и его дериватов в прилежащем ядре у крыс с различным предпочтением передней конечности.

7.4. Влияние введения апоморфина в прилежащее ядро на предпочтение передней конечности в манипуляционных движениях у крыс.

8. ВЫВОДЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль стриатума в асимметрии компенсаторных процессов и нейрохимической асимметрии при выполнении манипуляционных движений у крыс»

1.1 Актуальность проблемы.

Одной из длительно изучаемых и до сих пор остающейся актуальной проблем нейрофизиологии является межполушарная асимметрия головного мозга. Несмотря на длительное изучение вопроса, причины возникновения ярко выраженной полушарной латерализации у человека и механизмы этой асимметрии нельзя считать окончательно установленными. Так, например, не вполне ясно, в какой мере праворукость человечества является врожденной, а в какой является результатом обучения. Некоторое содействие может оказать изучение латеральной специализации мозга у животных, у которых обнаружены различные виды асимметрии: морфологическая, функциональная, нейрохимическая и другие.

Одним из видов асимметрии является двигательная, которая включает в себя асимметрию позы, пространства (выбор стороны в лабиринте) и такую наиболее исследованную асимметрию, как предпочтение руки или передней конечности у животных. В отличие от человека, у животных процент правшей и левшей приблизительно равен и суммарно составляет около 80 процентов (большая часть данных получена на крысах и мышах). Остальные 20 процентов составляют амбидекстры, то есть животные, одинаково использующие и правую и левую конечность. Это соотношение зависит от сложности выполняемого движения. Общее правило таково: чем сложнее моторная задача, тем выше латерализация. Очень интересны опыты с обучением животных использовать ранее непредпочитаемую лапу (Peterson, 1951). Большинство животных переучивается, после чего в свободном поведении часть из них возвращается к исходному предпочтению, а часть нет. При этом существуют животные, которых ни при каких условиях невозможно обучить пользоваться другой конечностью. Таких животных можно считать истинными «левшами» или «правшами». Представляется, что по степени моторного предпочтения популяция животных является континумом, простирающимся от крайних «правшей» до крайних «левшей», между которыми находятся амбидекстры (Микляева, 1989). И хотя у человека предпочтение сильно сдвинуто вправо (на что, конечно, сильно влияет обучение и жизнь в «правой» среде), и в человеческой популяции, как и у животных, существует некоторый пул левшей, которые либо плохо, либо вообще не обучаются пользоваться правой рукой (Доброхотова, Брагина, 1994). Помимо этого, важно отметить, что предпочтение конечности не является изолированным признаком, а связано с асимметрией иммунной и нейромедиаторной систем, что указывает на сложность данного феномена, выходящего за рамки исключительно нервной системы (Bameoud et al., 1990; Fride et al., 1990; Qingling et al., 2004; Shen et al., 2005; Quaranta et al., 2008).

Существуют работы, в которых показаны межполушарные различия нарушений позы и движений, а также процесса реабилитации после поражений правого и левого полушария, однако число работ, в которых исследовались бы различия неврологических нарушений у левшей и правшей, относительно невелико (Жаворонкова, 2006). Известно также, что левши более склонны к развитию таких заболеваний как шизофрения и эпилепсия. Несмотря на сложность и многогранность этих заболеваний, ряд исследователей проводит некоторые параллели между человеком и животными (Louilot, Le Moal, 1994; Cowell et al., 1999).

Существует большое количество работ связанных с изучением нарушения и восстановления двигательных функций после повреждения различных структур мозга у животных (Starkstein et al., 1988; Wolterink et al., 1990; Carman et al., 1991; Whishaw et al., 1991, 2000, 2002; Castañeda et al., 1992; Winkler et al., 1999; Mukhida et al., 2001). Однако асимметрия компенсаторных процессов после повреждения мозга мало изучена. В ряде работ (Miklyaeva et al., 1993) исследовали асимметрию восстановления латерализованного моторного навыка после удаления моторной коры правого или левого полушария. Однако в литературе нет работ, в которых бы изучалась асимметрия восстановления навыка после повреждения стриатума, а именно хвостатого ядра. С учетом того, что число левшей в человеческой популяции растет, представляется, что такие исследования на животных, имеют существенное значение. Нерешенным остается и вопрос о формировании моторного предпочтения. В настоящее время показано, что латерализация связана или, по крайней мере, сопровождается нейрохимической асимметрией (Cabib et al., 1995; Louilot, Choulli, 1997; Nielsen et al., 1997). Вкупе с известной функциональной и химической асимметрией стриатной системы (Jerussi, Glick, 1976; Glick et al., 1977, Glick, Ross, 1978, 1988; Ross, Glick, 1981) это может указывать на значительные различия в мозговых механизмах у животных с различным предпочтением передней конечности. Частным случаем такой асимметрии является предпочтение передней конечности в специализированных движениях. Было показано, что у мышей уровень дофамина в прилежащем ядре (ПЯ), являющемся вентральной частью стриатума, коррелирует с предпочтением передней конечности при осуществлении двигательных реакций (Rosen et al., 1984; Barneoud et al., 1990; Cabib et al., 1995), что позволяет предположить участие дофаминергической передачи в ПЯ в определении моторного предпочтения. На крысах же таких работ не проводилось. Учитывая, что ПЯ не является сугубо двигательной структурой, такая корреляция представляется весьма интересной. Встает вопрос, в какой степени дофаминергическая передача в ПЯ является существенной в формировании предпочтения конечности в специализированных движениях. Можно было предположить, что изменение уровня дофамина в прилежащем ядре может изменять предпочтение конечности в манипуляционных движениях.

Учитывая вышеизложенное, мы считали важным изучить роль стриатума в различных аспектах асимметрии предпочтения передней конечности у крыс, а именно в компенсаторных механизмах восстановления функций у правшей и левшей и нейрохимических аспектах предпочтения передней конечности.

1.2. Цели исследования.

Изучение роли стриатума в механизмах восстановления моторного навыка и связи нейрохимической асимметрии стриатума и предпочтения передней конечности в манипуляционных движениях.

Заключение диссертации по теме «Физиология», Будилин, Сергей Юрьевич

8. ВЫВОДЫ

1. Существуют различия в характере восстановления специализированного двигательного навыка после разрушения головки хвостатого ядра у крыс с разным предпочтением передней конечности, как при спонтанном восстановлении, так и при обучении.

2. Интенсивный ретренинг увеличивает процент животных, восстанавливающих навык, особенно у «правшей», а также оказывает значительно большее воздействие на увеличение глубины взятия у правшей», чем у «левшей», при этом «правши» всегда начинают восстанавливать навык позже, чем «левши», и тренинг уменьшает эту задержку.

3. Полученные данные указывают на различие функций правого и левого хвостатого ядра при выполнении специализированных движений и на разные механизмы восстановления латерализованного моторного навыка после односторонних разрушений хвостатого ядра правого и левого полушарий.

4. Связь асимметрии концентрации дофамина в прилежащем ядре и предпочтения передней конечности у крыс, видимо, не является видоспецифической, поскольку данные, полученные на крысах «правшах», совпадают с данными, полученными на мышах. В то же время у крыс «левшей» не выявлено достоверной асимметрии дофамина в прилежащем ядре. Сопоставление этих результатов может говорить о том, что у крыс «левшей» асимметрия формируется после интенсивного обучения.

5. Воздействие на дофаминергическую передачу в ПЯ может изменить исходное предпочтение конечности или вызвать временную утрату предпочтения, при этом исходное предпочтение, определенное по десяти взятиям пищи, является достаточно стойким и восстанавливается через две недели после прекращения воздействия на обмен дофамина в ПЯ.

6. Полученные данные дают основание предполагать существенную роль дофаминового обмена в прилежащем ядре в генезе предпочтения конечности в специализированных движениях у крыс.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Будилин, Сергей Юрьевич, 2010 год

1. Бианки В.Л. Индивидуальная и видовая межполушарная асимметрия у животных. Журн. высш. нервн. деят. 1979. Т. 29, вып. 4. С. 295-304.

2. Бианки В.Л. Доминантность полушарий у животных. В кн.: Взаимоотношения полушарий мозга. Тбилиси, Мецниереба, 1982. С. 13.

3. Бианки В.Л. Асимметрия мозга животных. Л. «Наука», 1985, 292 с.

4. Васильева Ю.В. Особенности манипуляторного обучения и внутривидового поведения крыс левшей, правшей и амбидекстров: Автореф. дис. канд. биол. наук. СПб: НИИ эксперим. медицины РАМН, 1994. 20с.

5. Доброхотова Т.А., Брагина H.H. Левши. Москва «Книга» 1994. 231 с.

6. Дутов A.A. Титова O.E., Гаврилюк А.Н., Анохов С.С. Выявление скрытой двигательной асимметрии мозга у интактных лабораторных животных. Физиол. журн. СССР. 1985. Т. 71, № 7. С. 925-927.

7. Жаворонкова Л.А. Правши Левши. Москва «Наука» 2006. 222 с.

8. Ермоленко С.Ф. Топические особенности организации стриокортикальных связей головного мозга собаки. Арх. анатомии, гистол., эмбриол. 1975. Т. 68. № 6. С. 81-84.

9. Иоффе М.Е., Плетнева Е.В., Сташкевич И.С. Природа функциональной моторной асимметрии у животных: состояние проблемы. Журн. высш. нервн. деят. 2002. Т. 52, вып. 1, С. 5-16.

10. Ю.Леонтович Т.А., Михальченко H.A. Структура и связи базальных ганглиев. Стриатум. Успехи физиологических наук, том 28, № 1, 1997.

11. Майский В.А., Серков Ф.И. Структуры и связи неостриатума как интегративного центра подкорки. Ретроградный аксонный транспорт люминисцентных красителей и пероксидазы хрена. В сб.: Ассоциативные системы мозга. Л., Наука, 1985. С. 70-74.

12. Микляева Е.В. Моторная асимметрия при выработке локальных инструментальных рефлексов у белых крыс. Дисс. к.б.н. Москва 1989.13.0теллин В.А., Арушанян Э.Б. Нигрострионигральная система. М., Медицина, 1989. 272 с.

13. Рябинская Е.А., Валуйская Т.С. Асимметрия направления движения как тактика пищевого поведения у крыс. Журн. высш. нервн. деят.1983. Т. 33, вып. 4, С. 654-661.

14. Рябинская Е.А., Валуйская Т.С., Ашимхина О.В. Простанственно -моторная асимметрия в поведении крыс. Журн. высш. нервн. деят.1984. Т. 34, вып. 6, С. 654-661.

15. Саульская Н.Б. Метаболизм моноаминов в стриатуме мозга крыс при воздействии на прилежащее ядро. Российский физиологический журнал им. Сеченова. 1996. 82 (2): 13-19.

16. Силькис И.Г. Взаимосвязанные биохимические процессы в нейронах стриатума, вызванные активацией возбуждающих, тормозных и дофаминовых входов. Российский физиологический журнал им. Сеченова. 2000, май; 86(5): стр. 507-18.

17. Сташкевич И.С., Воробьева А.Д. Предпочтение конечности при выполнении крысами инструментального навыка: сравнение характера предпочтения на ранних стадиях обучения и в процессе дальнейшей тренировки. Журн. высш. нерв. деят. 1997. 47. (4): 751755.

18. Суворов Н.Ф. Стриарная система и поведение. Л., Наука, 1980. 280 с.

19. Шаповалова К.Б. Неостриатум и регуляция произвольного движения в норме и патологии: факты и гипотезы. Физиология человека. 1989. Май июнь; 15(3): 78 - 92.

20. Шуваев В.Т., Суворов Н.Ф. Базальные ганглии и поведение. Санкт -Петербург, «Наука», 2001.

21. Шульговский В.В. Физиология центральной нервной системы. Издательство МГУ, 1997.

22. Alba F, Ramirez М, Iribar С, Cantalejo ES, Osorio С. Asymmetrical distribution of aminopeptidase activity in the cortex of rat brain. Brain Res. 1986, 12; 368(1): 158-60.

23. Alonso S.J., Navarro E., Rodriguez M. Permanent dopaminergic alterations in the n. accumbens after prenatal stress. Pharmacol Biochem Behav. 1994; 49(2):353-8.

24. Bardos P., Degenne D., Lebranchu Y., Biziere K., Renoux G. Neocortical lateraliation in NK activity in mice. Scand J Immunol. 1981; 13(6):609-11.

25. Barneoud P, le Moal M, Neveu PJ. Asymmetric distribution of brain monoamines in left- and right-handed mice.Brain Res. 1990, 18; 520(1-2):317-21.

26. Barneoud P., Parmentier S., Mazadier M., Miquet J.M., Boireau A., Dubedat P., Blanchard JC. Effects of complete and partial lesions of the dopaminergic mesotelencephalic system on skilled forelimb use in the rat. Neuroscience. 1995; 67(4):837-48.

27. Belcheva I., Bryer J.B., Starkstein S.E., Honig M., Moran Т.Н., Robinson R.G. Hemispheric asymmetry in behavioral response to D1 and D2 receptor agonists in the nucleus accumbens. Brain Res. 1990, 19; 533(2):286-91.

28. Berendese H.W., Galis-de Graaf Y., Groenwegen H.J. Topographical organization and relationship with ventral striatal compartments of prefrontal corticostriatal projections in the rat. J. Сотр. Neurol. 1992. 316 (3): 314-347.

29. Besson C., Louilot A. Asymmetrical involvement of mesolimbic dopaminergic neurons in affective perception. Neuroscience, 1995; 68(4):963-8.

30. Betancur C, Sandi C, Vitiello S, Borrell J, Guaza C, Neveu PJ. Activity of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis in mice selected for left- or right-handedness. Brain Res. 1992, 4; 589(2):302-6.

31. Bianki V.L. Lateralization of function in the animal brain. Intern. J. Neurosci. 1981. Vol. 5, P. 37-34.

32. Biddle F.G., Eales B.A. The degree of lateralization of paw usage (handedness) in the mouse is defined by three major phenotypes. Behav Genet. 1996; 26(4):391-406.

33. Biddle F.G., Eales B.A. Mouse genetic model for left-right hand usage: context, direction, norms of reaction, and memory. Genome. 1999; 42(6): 1150-66.

34. Blandini F, Fancellu R, Orzi F, Conti G, Greco R, Tassorelli C, Nappi G. Effects of the intrastriatal administration of selective dopaminergic agonists on Fos expression in the rat brain. Neurol Sci. 2002; 23 Suppl 2:S57-8.

35. Bradshaw J.L., Rogers L.J. (a) Tool use and evolutionary development of manual asymmetry, in: D. Elliott, E.A. Roy (Eds.), Manual Asymmetries in Motor Performance, CRC Press, New York, 1996, pp. 33-54.

36. Bradshaw J.L., Rogers L.J. (6) Motor asymmetries in birds and nonprimate animals, in: D. Elliott, E.A. Roy (Eds.), Manual Asymmetries in Motor Performance, CRC Press, New York, 1996, pp. 3-31.

37. Brake WG, Sullivan RM, Gratton A. Perinatal distress leads to lateralized medial prefrontal cortical dopamine hypofunction in adult rats. J Neurosci. 2000, 15; 20(14):5538-43.

38. Brown LL, Feldman SM, Smith DM, Cavanaugh JR, Ackermann RF, Graybiel AM. Differential metabolic activity in the striosome and matrix compartments of the rat striatum during natural behaviors. J Neurosci. 2002, 1; 22(1):305-14.

39. Cabib S., D'Amato F.R., Neveu P.J., Deleplanque B., Le Moal M., Puglisi-Allegra S. Paw preference and brain dopamine asymmetries. Neuroscience 1995 Vol. 64, № 2. pp. 427-432.

40. Canales J.J., Graybiel A.M. A measure of striatal function predicts motor stereotypy. Nat Neurosci. 2000; 3(4):377-83.

41. Carman L.S., Gage F.H., Shults C.W. Partial lesion of the substantia nigra: relation between extent of lesion and rotational behavior. Brain Res. 1991, 12; 553(2):275-83.

42. Castaneda E., Whishaw I.Q., Robinson T.E. Recovery from lateralized neocortical damage: dissociation between amphetamine-induced asymmetry in behavior and striatal dopamine neurotransmission in vivo. Brain Res. 1992, 7; 571(2):248-59.

43. Chiken S., Tokuno H. Impairment of skilled forelimb use after ablation of striatal interneurons expressing substance P receptors in rats: an analysis using a pasta matrix reaching task. Exp Brain Res. 2005; 162(4):532-6.

44. Collins R.L. Reimpressed selective breeding for lateralization of handedness in mice. Brain Res. 1991, 15; 564(2): 194-202.

45. Collins R.L. On the inheritance of handedness: Laterality in inbred mice. J. of Heredity. 1968. V. 59. P. 9 -12.

46. Cowell P.E., Fitch R.H., Denenberg V.H. Laterality in animals: relevance to schizophrenia. Schizophr Bull. 1999; 25(l):41-62.

47. Dobrossy M.D., Dunnett S.B. Training specificity, graft development and graft-mediated functional recovery in a rodent model of Huntington's disease. Neuroscience. 2005; 132(3):543-52.

48. Deniau J.M., Menetrey A., Thierry A.M. Indirect nucleus accumbens input to the prefrontal cortex via the substantia nigra pars reticulata: a combined anatomical and electrophysiological study in the rat. Neuroscience. 1994. 61(3):533-545.

49. Diaz Palarea M.D., Gonzalez M.C., Rodriguez M. Behavioral lateralization in the T-maze and monoaminergic brain asymmetries. Physiol Behav. 1987; 40(6):785-9.

50. Ding D.C., Gabbott .PL., Totterdell S. Differences in the laminar origin of projections from the medial prefrontal cortex to the nucleus accumbens shell and core regions in the rat. Brain Res 2001, 26; 917(l):81-9.

51. Dongen Y.C. van, Deniau J.M., Pennartz C.M., Galis-de Graaf Y., Voorn P., Thierry A.M., Groenewegen H.J. Anatomical evidence for direct connections between the shell and core subregions of the rat nucleus accumbens. Neuroscience. 2005; 136(4): 1049-71.

52. Donoghue J.P., Herkenham M. Neostriatal projections from individual cortical fields conform to histochemically distinct striatal compartments in the rat. Brain Res. 1986, 19; 365(2):397-403.

53. Eblen F., Graybiel A.M. Highly restricted origin of prefrontal cortical inputs to striosomes in the macaque monkey. J Neurosci. 1995; 15(9):5999-6013.

54. Faraji J., Metz G.A. Sequential bilateral striatal lesions have additive effects on single skilled limb use in rats. Behav Brain Res. 2007 27; 177(2): 195-204.

55. Fisher R.S., Shiota C, Levine M.S., Hull C.D., Buchwald N.A. Interhemispheric organization of corticocaudate projections in the cat: a retrograde double-labelling study. Neurosci Lett. 1984, 10; 48(3):369-73.

56. Fride E., Collins R.L., Skolnick P., Arora P.K. Immune function in lines of mice selected for high or low degrees of behavioral asymmetry. Brain Behav Immun. 1990; 4(2): 129-38.

57. Flaherty A.W., Graybiel A.M. Input-output organization of the sensorimotor striatum in the squirrel monkey. J Neurosci. 1994; 14(2):599-610.

58. Gerfen C.R. The neostriatal mosaic: compartmentalization of corticostriatal input and striatonigral output systems. Nature. 1984, 4-10; 311(5985):461-4.

59. Gerfen C.R. The neostriatal mosaic: multiple levels of compartmental organization. Trends Neurosci 1992. 15:133-139.

60. Glick S.D., Jerussi T.P., Fleisher L.N. Turning in circles: the neuropharmacology of rotation. Life Sci. 1976, 1; 18(9):889-96.

61. Glick S.D., Cox R.D. Nocturnal rotation in normal rats: correlation with amphetamine-induced rotation and effects of nigrostriatal lesions. Brain Res. 1978, 7; 150(1): 149-61.

62. Glick S.D., Carlson J.N., Baird J.L., Maisonneuve I.M., Bullock A.E. Basal and amphetamine-induced asymmetries in striatal dopamine release and metabolism: bilateral in vivo microdialysis in normal rats. Brain Res. 1988, 8; 473(1): 161-4.

63. Glick S.D., Carlson J.N. Regional changes in brain dopamine and serotonin metabolism induced by conditioned circling in rats: effects of water deprivation, learning and individual differences in asymmetry. Brain Res. 1989. 504 (2): 231-237.

64. Gordon I., Rehavi M., Mintz M. Bilateral imbalance in striatal DA-uptake controls rotation behavior. Brain Res. 1994, 23; 646(2):207-10.

65. Graybiel A.M., Ragsdale Jr. C.W. Histochemically distinct compartments in the striatum of human, monkey, and cat demonstrated by acetylthiocholinesterase staining. Proc Natl Acad Sci USA. 1978. 75:5723-5726.

66. Graybiel A.M. Neurotransmitters and neuromodulators in the basal ganglia. Trends Neurosci. 1990; 13(7):244-54. (a)

67. Graybiel A.M. The basal ganglia and the initiation of movement. Rev. Neurol. 1990. V. 146. № 10. P 570 574. (6)

68. Graybiel A.M., Aosaki T., Flaherty A.W., Kimura M. The basal ganglia and adaptive motor control. Science, 1994. V. 265. № 5180. P 1826 -1831.

69. Graybiel A.M. Differential metabolic activity in the striosome and matrix compartments of the rat striatum during natural behaviors. J Neurosci. 2002, 1;2 2(1):305-14.

70. Graybiel A.M. Differential metabolic activity in the striosome and matrix compartments of the rat striatum during natural behaviors. J Neurosci. 2002, 1; 22(1):305-14.

71. Groenewegen H.J., Wright C.I., Arno V.J. Beijer, Voorn P. Convergence and Segregation of Ventral Striatal Inputs and Outputs. Ann N Y Acad Sci. 1999, 29 ;877:49-63.

72. Groenewegen H.J., Galis-de Graaf Y., Smeets W.J. Integration and segregation of limbic cortico-striatal loops at the thalamic level: an experimental tracing study in rats. J. Chem. Neuroanat. 1999. 16 (3): 167185.

73. Guarneri P, Guarneri R, La Bella V, Scondotto S, Scoppa F, Piccoli F. Lateral differences in GABA binding sites in rat brain. Neurochem Res. 1988; 13(3):209-11.

74. Jayaraman A. Anatomical evidence for cortical projection from the striatum in the cat. Brain Res. 1980. V. 195, N 1. P. 29-36.

75. Jerussi T.P., Glick S.D. Apomorphine-induced rotation in normal rats and interaction with unilateral caudate lesions. Psychopharmacol. 1975. 40 (4): 329-334.

76. Jerussi T.P., Glick S.D. Drug-induced rotation in rats without lesions: behavioral and neurochemical indices of a normal asymmetry in nigro-striatal function. Psychopharmacology (Berl). 1976, 23; 47(3):249-60.

77. Kaakkola S., Teravainen H. Animal models of parkinsonism. Pharmacol Toxicol. 1990; 67(2):95-100.

78. Kitamura M., Koshikawa N., Yoneshige N., Cools A.R. Behavioural and neurochemical effects of cholinergic and dopaminergic agonists administered into the accumbal core and shell in rats. Neuropharmacol. 1999.38 (9): 1397-1407.

79. Lipp H.P., Collins R.L., Nauta W.J. Structural asymmetries in brains of mice selected for strong lateralization. Brain Res. 1984, 24; 310(2):393-6.

80. Loopaijt L.D., Koo D. van der. Organization of the striatum: collateliztion of its efferent axons. Brain. Res. 1985. V. 284, N. 1. P. 86 99.

81. Louilot A, Choulli MK. Asymmetrical increases in dopamine turn-over in the nucleus accumbens and lack of changes in locomotor responses following unilateral dopaminergic depletions in the entorhinal cortex. Brain Res. 1997, 5; 778.(1):150-157.

82. Louilot A, Le Moal M. Lateralized interdependence between limbicotemporal and ventrostriatal dopaminergic transmission. Neuroscience. 1994; 59(3):495-500.

83. Manhaes A.C., Krahe T.E., Caparelli-Daquer E., Ribeiro-Carvalho A., Schmidt S.L., Filgueiras C.C. Neonatal transection of the corpus callosum affects paw preference lateralization of adult Swiss mice. Neurosci Lett. 2003, 11; 348(2):69-72.

84. Manhaes A.C., Schmidt S.L., Filgueiras C.C. Callosal agenesis affects consistency of laterality in a paw preference task in BALB/cCF mice. Behav Brain Res. 2005, 15; 159(l):43-9.

85. Miklyaeva E.I., Ioffe M.E., Kulikov M.A. Innate versus learned factors determining limb preference in the rat. Behav. Brain Res. 1991. 46 (2): 103-115.

86. Miklyaeva E.I., Castañeda E., Whishaw I.Q. Skilled reaching deficits in unilateral dopamine-depleted rats: impairments in movement and posture and compensatory adjustments. J Neurosci. 1994; 14(11 Pt 2):7148-58.

87. Morice E., Denis C., Macario A., Giros B., Nosten-Bertrand M. Constitutive hyperdopaminergia is functionally associated with reduced behavioral lateralization. Neuropsychopharmacology. 2005. 30 (3): 575581.

88. Moroz V.M., Bures J. A telerecording analysis of reaching disruptions in rats after stimulation or lesion. Physiol Behav. 1983; 31(2):255-7.

89. Mukhida K., Baker K.A., Sadi D., Mendez I. Enhancement of sensorimotor behavioral recovery in hemiparkinsonian rats with intrastriatal, intranigral, and intrasubthalamic nucleus dopaminergic transplants. J Neurosci. 2001, 15; 21(10):3521-30.

90. Nauta W.J., Smith G.P., Faull R.L., Domesick V.B. Efferent connections and nigral afferents of the nucleus accumbens septi in the rat. Neuroscience. 1978. 3 (4-5): 385-401.

91. Nauta W.J.H. The relationship of the basal ganglia to the limbic system. Handbook of Clinical neurology. Amsterdam. 1986. V. 5. P. 19-31.

92. Neveu P.J., Barneoud P., Vitiello S., Betancur C., Le-Moal M. Brain modulation of the immune system: Association between lymphocyte responsiveness and paw preference in mice. Brain Res. 1988; 457: 392394.

93. Neveu P.J. Asymmetrical brain modulation of the immune response.Brain Res Brain Res Rev. 1992; 17(2): 101-7.

94. Neveu P.J., Moya S. In the mouse, the corticoid stress response depends on lateralization. Brain Res. 1997, 28; 749(2):344-6.

95. Nielsen D.M., Visker K.E., Cunningham M.J., Keller R.W. Jr., Glick S.D., Carlson J.N. Paw preference, rotation, and dopamine function in Collins HI and LO mouse strains. Physiol Behav. 1997; 61(4):525-35.

96. Nilckhah G., Falkenstein G., Rosenthal C. Restorative plasticity of dopamine neuronal transplants depends on the degree of hemispheric dominance. J. Neurosci. 2001, 15; 21(16):6252-63.

97. Pennartz C.M.A. Putting a spin on the dorsal-ventral divide of the striatum. Trends in Neurosciences. 2004. V. 27, Issue 8. P. 468 474.

98. Peterson G.M. A preliminary report on right and left handedness in the rat. J. Comp. Psychol. 1931 Vol. 12. P. 234-250.

99. Peterson G.M. Mechanism of handedness in the rat. Comp. Psychol. Monogr. 1934. Vol. 9. P. 1-67.

100. Peterson G.M. Transfers in handedness in the rat from forced practice. J. Comp. Psychol. 1951 Vol. 44. P. 184-190.

101. Plenz D. When inhibition goes incognito: feedback interaction between spiny projection neurons in striatal function. Trends Neurosci. 2003; 26(8):436-43.

102. Qingling F, Xin L, Chaowu Y, Kangsheng L, Xiaoxing L. The level of nitric oxide in the cortex correlates well with brain lateralization. Neuroreport. 2004, 28; 15(9): 1465-8.

103. Radhakisum F.S., Wolterink G., Van Ree J.M. The response of apomorphine administered into the accumbens in rats with bilateral lesion of the nucleus accumbens, induced with 6-OHDA. Neuropharmacology. 1988. 27: 1111-1116.

104. Ramirez M.J., Martinez J.M., Prieto I., Alba F., Ramirez M. Lateralization of aminopeptidase A activity in substantia nigra, striatum and frontal cortex of rats. Neuropeptides. 1999; 33(2): 155-8.

105. Renoux G., Biziere K., Renoux M., Guillaumin J.M., Degenne D. A balanced brain asymmetry modulates T cell-mediated events. J Neuroimmunol. 1983; 5:227-238.

106. Robinson R.G., Justice A. Mechanisms of lateralized hyperactivity following focal brain injury in the rat. Pharmacol Biochem Behav. 1986; 25(l):263-7.

107. Rosen G.D., Finklestein S., Stoll A.L., Yutzey D.A., Denenberg V.H. Neurochemical asymmetries in the albino rat's cortex, striatum, and nucleus accumbens. Life Sei. 1984 19; 34(12): 1143-8.

108. Ross D.A., Glick S.D. Lateralized effects of bilateral frontal cortex lesions in rats. Brain Res. 1981, 6; 210(l-2):379-82.

109. Rothman A.H., Glick S.D. Differential effects of unilateral and bilateral caudate lesions on side preference and passive avoidance behavior in rats. Brain Res. 1976, 24; 118(3):361-9

110. Ikemoto S., Panksepp J. The role of nucleus accumbens dopamine in motivated behavior: a unifying interpretation with special reference to reward-seeking. Brain Research Reviews 31 (1999) 6-41.

111. Schneider LH, Murphy RB, Coons EE. Lateralization of striatal dopamine (D2) receptors in normal rats. Neurosci Lett. 1982, 13; 33(3):281-4.

112. Schwarting R., Nagel J.A., Huston J.P. Asymmetries of brain dopamine metabolism related to conditioned paw usage in the rat. Brain Res. 1987, 4; 417(l):75-84.

113. Shen Y.Q., Hebert G., Su Y., Moze E., Neveu P.J., Li K.S. In mice, production of plasma IL-1 and IL-6 in response to MPTP is related to behavioral lateralization. Brain Res. 2005, 31; 1045(l-2):31-7. (6)

114. Shi L.H., Woodward D.J., Luo F., Anstrom K., Schallert T., Chang J.Y. High-frequency stimulation of the subthalamic nucleus reverses limb-use asymmetry in rats with unilateral 6-hydroxydopamine lesions. Brain Res. 2004, 2; 1013(1):98-106.

115. Tepper J.M., Bolam P.J. Functional diversity and specificity of neostriatal interneurons. Current Opinion Neurobiol. 2004; 14:685-692.a)

116. Tepper J.M., Koos T., Wilson C.J. GABAergic microcircuits in the neostriatum. Trends Neurosci. 2004; 11:662-669. (6)

117. Tillerson J.L., Cohen A.D., Philhower J., Miller G.W., Zigmond M.J., Schallert T. Forced limb-use effects on the behavioral and neurochemical effects of 6-hydroxydopamine. J Neurosci. 2001, 15; 21(12):4427-35. 7.

118. Usuda I., Tanaka K.,Chiba T. Efferent projections of the nucleus accumbens in the rat with special reference to subdivision of the nucleus: biotinylated dextran amine study. Brain Res. 1998. 797, 73-93.

119. Voorn P., Vanderschuren L. J. M. J., Groenewegen H. J., Robbins T.W. and Pennartz C.M. A. Putting a spin on the dorsal-ventral divide of the striatum. Trends in Neurosciences. 2004. V. 27, Issue 8. P. 468-474.

120. Wentworth K.L. The effect of early reaches on handedness in the rat: A preliminary study. J. Genet. Psychol. 1938. Vol. 52. P. 429-432.

121. Wentwort K.L. Some factors determining handedness in the white rat. Genet. Psychol. Monogr. 1942. Vol. 26. P. 55-117.

122. Whishaw I.Q., O'Connor W.T., Dunnett S.B. The contributions of motor cortex, nigrostriatal dopamine and caudate-putamen to skilled forelimb use in the rat. Brain. 1986; 109 ( Pt 5):805-43.

123. Whishaw I.Q., Pellis S.M., Gorny B.P., Pellis V.C. The impairments in reaching and the movements of compensation in rats with motor cortex lesions: an endpoint, videorecording, and movement notation analysis. Behav Brain Res. 1991. 31; 42(1):77-91.

124. Whishaw I.Q., Castaneda E., Gorny B.P. Dopamine and skilled limb use in the rat: more severe bilateral impairments follow substantia nigra than sensorimotor cortex 6-hydroxydopamine injection. Behav Brain Res. 1992, 15; 47(l):89-92.

125. Whishaw I.Q. Lateralization and reaching skill related: results and implications from a large sample of Long-Evans rats. Behav Brain Res. 1992, 30; 52(l):45-8

126. Whishaw I.Q. Loss of the innate cortical engram for action patterns used in skilled reaching and the development of behavioral compensation following motor cortex lesions in the rat. Neuropharmacology. 2000, 3; 39(5):788-805.

127. White N.M., Hiroi N. Preferential localization of self-stimulation sites in striosomes/patches in the rat striatum. Proc Natl Acad Sci USA. 1998, 26; 95(11):6486-91.

128. Wolterink G., Van Zanten E., Kamsteeg H., Radhakishun F.S., Van Ree J.M. Functional recovery after destruction of dopamine systems in the nucleus accumbens of rats. I. Behavioral and biochemical studies. Brain Res. 1990, 15; 507(1):92-100.

129. Wu Y., Richard S., Parent A. The organization of the striatal output system: a single-cell juxtacellular labeling study in the rat. Neurosci Res. 2000; 38(l):49-62.

130. Xu Z.C., Ling G., Sahr R.N., Neal-Beliveau B.S. Asymmetrical changes of dopamine receptors in the striatum after unilateral dopamine depletion. Brain Res. 2005, 21; 1038(2): 163-70.

131. Yamamoto B.K., Freed C.R. The trained circling rat: a model for inducing unilateral caudate dopamine metabolism Nature. 1982, 9; 298(5873):467-8.

132. Zhuravin I.A., Brozek G., Bures J. Differential contribution of motor cortex and caudate nucleus to instrumental tongue-forelimb synchronization in rats: a functional ablation study. Neuroscience. 1994; 58(1): 193-200.

133. Zimmerberg B., Glick S.D., Jerussi T.P. Neurochemical correlate of a spatial preference in rats. Science. 1974 16; 185(151):623-5.