Роль каротиноидов в процессе фотоокисления бактериохлорофилла in vivo тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат биологических наук Большаков, Максим Александрович

• Большаков, Максим Александрович
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Большаков, Максим Александрович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 КЛАССИФИКАЦИЯ ПУРПУРНЫХ ФОТОСИНТЕЗИРУЮЩИХ БАКТЕРИЙ

1.1.1 Пурпурные фотосинтезирующие бактерии, и их классификация

1.1.2 Пигмент-содержащие мембраны пурпурных фотосинтезирующих бактерий

1.2 СТРОЕНИЕ И СВОЙСТВА БАКТЕРИАЛЬНЫХ ПИГМЕНТОВ

1.2.1 Химическая структура, спектральные свойства и биосинтез Бхл

1.2.2 Химическая структура, спектральные свойства и биосинтез каротиноидов

1.2.3 Гены, ответственные за биосинтез каротиноидов

1.3 ПИГМЕНТ-БЕЛКОВЫЕ КОМПЛЕКСЫ ПУРПУРНЫХ ФОТОСИНТЕЗИРУЮЩИХ БАКТЕРИЙ

1.3.1 Организация периферического светособирающего комплекса ЬН

1.3.2 Организация комплекса ЬН

1.3.3 Организация реакционного центра

1.3.4 Роль и функции каротиноидов в фотосинтезе

1.3.5 Получение бескаротиноидных клеток

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

2.1 Фотосинтезирующие пурпурные бактерии как объекты исследования, методы их культивирования и подавления синтеза каротиноидов

2.2 Выделение пигмент-содержащих мембран (ПСМ)

2.3 Выделение пигмент-белковых комплексов

2.4 Спектральные методы исследования

2.5 Анализ пигментного состава мембран и пигмент-белковых комплексов

2.6 Встраивание каротиноидов в бескаротиноидные светособирающие комплексы LH2 из Ale minutissimum

2.7 Облучение сине-зеленым светом

2.8 Нагревание

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 .Фотоокисление Бхл850 светособирающего комплекса LH

3.2 Гетерогенность каротиноидного состава комплексов LH2 со сниженным содержанием каротиноидов

3.3 Влияние фотоокисления Бхл850 на стабильность LH2 комплекса

3.4 Идентификация продуктов окисления Бхл и возможный механизм процесса окисления Бхл

3.5 Встраивание каротиноидов как подход для изучения процесса фотоокисления Бхл

3.6 Встраивание каротиноидов из Rs rubrum в бескаротиноидные пигмент-белковые комплексы Ale minutissimum

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль каротиноидов в процессе фотоокисления бактериохлорофилла in vivo»

Фотосинтез - один из фундаментальных процессов на Земле, с помощью которого фотосинтезирующие организмы превращают солнечную энергию в энергию химических связей органических веществ. Все остальные организмы, включая человека, существуют за счёт использования органических веществ, синтезированных в результате фотосинтеза. Энергия, получаемая человечеством при сжигании ископаемого топлива (уголь, нефть, природный газ, торф), также была запасена в процессе фотосинтеза. Весь свободный кислород атмосферы -биогенного происхождения и тоже продукт фотосинтеза. Всестороннее изучение как самого процесса фотосинтеза, так и структур, в которых он протекает - одна из важнейших задач современной науки.

Фотосинтетический аппарат фототрофных бактерий, локализованный в пигмент-содержащих мембранах (ПСМ), является одним из самых простых. Он более удобен для исследования по сравнению с аналогичными структурами других фотосинтезирующих организмов по следующим причинам:

1. ПСМ бактерий легко выделяются, стабильны и сохраняют фотохимическую активность при комнатной температуре. Полосы поглощения Бхл и каротиноидов в ПСМ и отдельных ПБК в спектрах хорошо разделены, что позволяет использовать их как внутренние маркеры при изучении свойств этих объектов.

2. ПСМ бактерий содержат одну фотосистему, а их реакционные центры являются близкими аналогами ЯС фотосистемы II высших растений.

3. Светособирающие ПБК бактерий - это единственные известные на сегодняшний день комплексы, которые могут собираться без каротиноидов.

Актуальность темы. В настоящее время фототрофные бактерии широко используют для исследования различных аспектов фотосинтеза: выяснения организации и механизмов функционирования фотосинтетического аппарата, путей биосинтеза пигментов, принципов организации путей переноса энергии, метаболизма углерода, эволюции фотосинтеза а1 2005].

В настоящее время хорошо изучен фотосинтетический аппарат пурпурных несерных бактерий. Выделены в чистом виде и охарактеризованы основные типы 6

ПБК [Blankenship et al 1995]. Исследованы пространственные трехмерные структуры RC и комплексов LH2 и LH1, установлено расположение полипептидов, кофакторов фотосинтеза и простетических групп в этих комплексах [Koepke et al 1996; Papiz et al 2003; Cherezov et al 2006].

Предполагается, что данные по организации ПБК из несерных бактерий можно экстраполировать на организацию ПБК из серных бактерий, так как они имеют схожие спектральные и биохимические характеристики.

Долгое время считалось, что каротиноиды - это вспомогательные пигменты, роль которых сводится к светособирающей и защитной функциям [SiefermannHarms 1987; Young 1993; Havauxa et al 2005]. В последнее время усилился интерес к изучению каротиноидов, были выявлены новые функции и аспекты функционирования каротиноидов [Britton et al 2008 ].

В данной диссертационной работе изучался процесс окисления Бхл в светособирающих комплексах LH2 серной фотосинтезирующей бактерии Ale minutissimum под действием сине-зеленого света, поглощаемого каротиноидами. Эта бактерия - одна из немногих, у которой возможно частично или полностью ингибировать биосинтез каротиноидов при сохранении в клетках полного состава нативных ПБК [Москаленко и др 1996]. Другими методами (классический мутагенез, введение транспозона) получить такие бескаротиноидные ПБК не удается [Lang et al 1994]. У известных в настоящее время бескаротиноидных мутантов, полученных с помощью классического мутагенеза и генной инженерии, отсутствует светособирающий комплекс LH2 или его структура сильно изменена [Jones et al 1992]. Для того, чтобы оценить защитную роль каротиноидов - влияние каротиноидов на процесс фотовыцветания Бхл, нужно сравнить протекание этого процесса в ПБК с разным качественным и количественным составом каротиноидов или совсем без каротиноидов. Исследование свойств подобных ПБК должно расширить наши представления о роли каротиноидов в функционировании и организации светособирающих ПБК бактерий.

Цель и задачи исследования.

Целью исследования было изучение процесса фотоокисления Бхл850, инициированного каротиноидами при освещении клеток и пигмент-содержащих мембран Ale minutissimum сине-зеленым светом. В работе решались следующие задачи:

1. Получить клетки Ale minutissimum с разным содержанием и составом каротиноидов, используя ингибитор каротиноидгенеза ДФА. Выделить из них мембраны и ПБК с разным качественным и количественным составом каротиноидов.

2. Определить, действительно ли каротиноиды при возбуждении светом инициируют процесс фотоокисления Бхл.

3. Исследовать процесс фотоокисления Бхл в ПСМ и ПБК под действием сине-зеленого света в зависимости от качественного и количественного состава каротиноидов в образце.

4. Изучить распределение каротиноидов в комплексах LH2 с тем, чтобы оценить, как влияет содержание каротиноидов на процесс фотоокисления Бхл в образце.

5. Идентифицировать продукты фотоокисления Бхл. Выяснить, как влияет концентрация кислорода в среде на этот процесс.

6. Установить, какие факторы способны ингибировать процесс фотоокисления Бхл850. Предложить возможный механизм процесса фотоокисления Бхл850.

7. Встроить экстракты каротиноидов, выделенные из других бактерий, в ПБК из клеток Ale minutissimum с подавленным синтезом каротиноидов и выяснить, возможно ли восстановить процесс фотоокисления Бхл, и попытаться оценить влияние каротиноидов на этот процесс.

Научная новизна и практическая значимость работы.

Исследованы ПСМ, периферические и прицентровые антенные комплексы, выделенные из клеток Ale minutissimum с разным уровнем содержания каротиноидов, а также со встроенными каротиноидами из бактерий

Ale minutissimum, Rs rubrum и Ect haloalkaliphila. Был изучен процесс 8 фотоокисления Бхл850 LH2 комплекса из клеток Ale minutissimum под действием сине-зеленого света. Выявлена гетерогенность ПБК по каротиноидному составу в контрольных светособирающих комплексах Ale minutissimum и в комплексах со встроенными каротиноидами.

Впервые показано, что каротиноиды при возбуждении сине-зеленым светом способны инициировать процессы образования активных форм кислорода, приводящие к окислению Бхл. Обнаружено ингибирующее влияние ловушек активных форм кислорода на изучаемый процесс. Некоторые из них, такие как тролокс, являются специфическими «тушителями» синглетного кислорода, что позволяет предположить его участие в процессе фотоокисления Бхл850 в комплексе LH2 из Ale minutissimum под действием сине-зеленого света. Продукт фотоокисления Бхл, образующийся в результате фотоокисления, идентифицирован как 3-ацетил хлорофилл.

Результаты работы имеют большую теоретическую значимость при рассмотрении механизмов взаимодействия каротиноидов и Бхл, а также расширяют наше представление о фундаментальных свойствах каротиноидов.

Апробация работы. Материалы диссертации были представлены на XII школе - конференции молодых ученых "Биология-наука XXI века" (Пущино, 2008), V и VI съезде Российского фотобиологического общества (Пущино 2008, Шепси, 2011), Международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых "Ломоносов" (Москва, МГУ, 2008, 2009, 2010).

По теме диссертации опубликовано № работ, в том числе № статей в рецензируемых международных и отечественных журналах.

Структура диссертации. Диссертационная работа состоит из:

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Большаков, Максим Александрович

выводы

1. Подобраны условия роста клеток Ale minutissimum в присутствии ингибитора - ДФА. Из них выделены мембраны и пигмент-белковые комплексы с разным качественным и количественным составом каротиноидов.

2. Установлено, что каротиноиды выполняют основную роль в процессе фотоокисления Бхл850 при облучении мембран Ale minutissimum (на основании совпадения спектра действия этого процесса со спектром поглощения каротиноидов).

3. Показано, что процесс фотоокисления Бхл850 под действием сине-зеленого света в ПСМ из клеток Ale minutissimum с подавленным биосинтезом каротиноидов не зависит от содержания и состава каротиноидов в образце. В полностью бескаротиноидных ПСМ этот процесс не зафиксирован.

4. Установлена гетерогенность по каротиноидному составу LH2 комплексов из клеток Ale minutissimum с частично подавленным биосинтезом каротиноидов. Показано, что в клетках с низким содержанием каротиноидов всегда присутствует некоторое количество бескаротиноидных комплексов LH2. Предположено, что при возбуждении каротиноидов светом происходит образование продукта (окислителя), который легко диффундирует в среде и способен окислять Бхл850 в комплексах LH2, в которых нет каротиноидов.

5. Фотоокисление молекул Бхл850, образующих в комплексе LH2 кольцевую структуру с поглощением при 850 нм, не означает разрушение структуры самого комплекса. Методом электорофореза установлено, что весь окисленный Бхл сохраняется в комплексе LH2.

6. Продукт фотоокисления Бхл850 идентифицирован методом ВЭЖХ как 3-ацетил хлорофилл, который отличается от Бхл наличием двойной связи во втором пиррольном кольце в положении 7-8. Предположено, что образование 3-ацетил хлорофилла происходит в результате взаимодействия Бхл850 с синглетным кислородом.

7. Установлено, что ловушки синглетного кислорода (аскорбат натрия и тролокс) ингибируют процесс фотоокисления Бхл850 под действием света, поглощаемого каротиноидами.

8. С целью выяснения возможности восстановления процесса фотоокисления Бхл850 в бескаротиноидных комплексах LH2 проведено встраивание в них экстрактов каротиноидов из Rs rubrum и Ale minutissimum. Показано, что процесс фотоокисления Бхл850 полностью восстанавливался после встраивания каротиноидов.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В последней четверти прошлого века значительное развитие получили исследования как пространственных структур отдельных ПБК с использованием методов рентгеноструктурного анализа и генной инженерии, так и быстрых физических процессов протекающих в фотосинтезирующем аппарате в целом и отдельных ПБК. Как правило, основное внимание уделялось пигментам хлорофиллового ряда. Каротиноиды на этом фоне были "Cinderella of photosynthesis (Золушкой фотосинтеза)" [Fraser et al 2002]. Сейчас эта диспропорция стала выправляться и изучению каротиноидов in vivo и in vitro уделяется достаточно много внимания [Frank et al 1999; Takaichi 1999, 2001, 2008; Cogdell 2006; Pan et al 2011]. Однако основные работы в этой области посвящены таким темам, как антиоксиданты, фотозащита, тушение синглетного кислорода и т.д. По этим и похожим запросам Google выдает более 5000000 ссылок, тогда как на запрос «каротиноиды как окислители» - ссылки отсутствуют. Это позволяет говорить о том, что данная работа находится на переднем крае в области исследования каротиноидов.

Очень важным является правильный выбор культуры бактерий для изучения роли каротиноидов в процессе окисления Бхл. Бактерия Ale. minutissimum обладает рядом уникальных свойств. Во-первых, эта бактерия одна из немногих, у которой можно подавить биосинтез каротиноидов и сохранить в нативном состоянии полный набор светособирающих комплексов. Такая задача в настоящее время не решена методами классического мутагенеза или генной инженерии, так как все известные бескаротиноидные мутанты бактерий лишены нативных комплексов LH2 [Jones et al 1992; Cogdell 2006]. Изучение поведения бескаротиноидных образцов - это важный этап данной работы, так как не все функции каротиноидов можно изучить, исследуя только образцы содержащие каротиноиды. В нашем случае важно было провести сравнение результатов при освещении контрольных и бескаротиноидных образцов. Во-вторых, это разный состав каротиноидов в разных ПБК из Ale minutissimum: в комплексе LH2 основным каротиноидом является родопин (11 СДС), а в ансамбле LH1-RC - спириллоксантин (13 СДС).

111

Очевидно, что именно присутствие родопина - промежуточного продукта спириллоксантинового пути биосинтеза, позволило изучить роль каротиноидов в процессе фотоокисления Бхл. Каротиноиды с большим числом сопряженных двойных связей, по-видимому, неэффективны в этом процессе. В-третьих, пространственная структура комплекса LH2 организована таким образом, что Бхл850 легко реагирует на внешние воздействия, что проявляется как синее смещение и уменьшение его полосы поглощения. Таким образом, этот Бхл является достаточно чувствительным внутренним маркером на внешнее воздействие, с помощью которого было удобно изучать различные аспекты процесса фотоокисления Бхл. В-четвертых, в комплексе LH2 из Ale minutissimum в Бхл850 два протона во втором пиррольном кольце в положении 7 и 8 не заблокированы и доступны для активного кислорода или химических окислителей. Поэтому процесс фотоокисления Бхл850 и его превращение в 3-ацетил хлорофилл протекает достаточно эффективно. Предварительные опыты на образцах из несерных бактерий показали, что Бхл в них более устойчив к химическому окислению.

В начале работы было необходимо проверить возможное влияние различных фоторецепторов [Jiang et al 1999; Braatsch et al 2002; 2004; Giraud et al 2005; Anderson et al 2005; Jung et al 2005; Kort et al 2000] на фотовыцветание Бхл850 при освещении белым светом и установить участие каротиноидов в этом процессе. Для этого был измерен спектр действия данного процесса, который совпал с поглощением каротиноидов в ПСМ Ale minutissimum. Это позволило сделать вывод, что в фотовыцветание Бхл850 связано с каротиноидами и в нем не участвуют другие фоторецепторы.

На следующем этапе работы была проведена оценка влияния количества каротинодов в ПСМ на фотовыцветание Бхл850. При изменении концентрации ингибитора ДФА в среде для культивирования были получены клетки

Ale minutissimum и ПСМ с разным содержанием и составом каротиноидов, включая и практически бескаротиноидные образцы. Освещение сине-зеленым светом этих ПСМ показало, что скорость процесса фотоокисления Бхл850 мало

112 зависела от качественного и количественного состава каротиноидов в изучаемых образцах. Однако в бескаротиноидных образцах данный процесс зарегистрировать не удалось, что явилось еще одним подтверждением участия картиноидов в процессе окисления Бхл850.

Для того чтобы понять, почему не связаны между собой количество каротиноидов в образце и величина наблюдаемого эффекта фотоокисления Бхл850, если последний напрямую связан с каротиноидами, надо было выяснить, как распределены эти пигменты в комплексах из клеток выращенных в присутствии ингибитора (то есть со сниженным содержанием каротиноидов). В принципе они могли распределяться гомогенно (во всех комплексах LH2 одинаковое количество каротиноидов) или гетерогенно (в пуле комплексов LH2 из данного образца присутствуют комплексы с разным содержанием каротинодов). В настоящее время не существует методик, которые позволили бы разделить идентичные комплексы, содержащие, например, 1, 3 или 6 молекул каротиноидов. Мы применили подход, основанный на структурной функции каротиноидов. При этом предполагалось, что комплексы с одинаковым содержанием каротиноидов имеют одинаковую термостабильность (гомогенное распределение). При гетерогенном распределении каротиноидов комплексы с низким содержанием каротиноидов будут разрушаться при нагревании в первую очередь. Из данных по нагреванию образцов из клеток Ale minutissimum с разным содержанием каротиноидов следовало, что комплексы LH2 гетерогенны по каротиноидному составу. Можно сделать вывод, что в образцах с подавленным синтезом каротиноидов собираются комплексы LH2, которые можно условно разбить на 3 группы: 1) с повышенным содержанием каротиноидов относительно усредненной концентрации каротиноидов в исследуемом образце, 2) с содержанием каротиноидов, соответствующим данному образцу, 3) без каротиноидов. Соотношение между этими популяциями комплексов LH2 в клетках Ale minutissimum варьирует в зависимости от степени ингибирования процесса биосинтеза каротиноидов.

Гетерогенность каротиноидного состава в ПБК означает, что в образцах из клеток Ale minutissimum с низким содержанием каротиноидов всегда содержится значительное количество бескаротиноидных комплексов LH2. Можно было ожидать, что в них, на основании данных полученных на бескаротиноидных ПСМ, фотоокисление Бхл850 должно отсутствовать. Тем не менее, полоса поглощения Бхл850 комплекса LH2 в этих образцах выцветала полностью. Таким образом обнаружить взаимосвязь между количеством бескаротинодных комплексов в образце и снижением эффекта фотоокисления Бхл850 не удалось. Следовательно, непосредственное взаимодействие возбужденных молекул каротиноидов с Бхл850 не может быть причиной фотоокисления последнего. По-видимому, при возбуждении каротиноидов светом происходит образование продукта (окислителя), который легко диффундирует в среде и способен окислять Бхл850 в комплексах LH2, в которых нет каротиноидов.

На следующем этапе проведена работа по идентификации продукта окисления Бхл. Его обычно обозначают как «окисленный Бхл» [Law С et al 1997] или «BChl breakdown product» [Frank et all 1997]. Сначала необходимо было понять, сохраняется ли окисленный Бхл в структуре комплекса LH2 или фотоокисление Бхл850 ведет к разрушению его структуры. На основании спектральных данных и результатов ПАГЭ установлено, что окисление молекул Бхл850, образующих в комплексе LH2 кольцевую структуру с поглощением при 850 нм, не означает разрушение структуры самого комплекса. Поэтому мы предположили, что окисление происходит в той части молекулы Бхл, которая существенна для его спектральных характеристик (изменяется система сопряженных двойных связей), но не влияет на стабильность структуры комплекса LH2.

Идентификацию продукта фотоокисления Бхл850 проводили ВЭЖХ анализом образцов до и после освещения. Каротиноидный состав образцов не изменялся. Это означает, что каротиноиды принимают участие в процессе фотоокисления Бхл850 в комплексе LH2, но сами при этом не окисляются. В образцах, подвергшихся облучению сине-зеленым светом, появлялся новый

114 продукт с поглощением при 678 нм. По спектральным характеристикам он был идентифицирован, как 3-ацетил хлорофилл. Известно, что 3-ацетил хлорофилл легко образуется в модельных системах (Бхл в растворителе) при освещении светом [Smith L and Calvin M 1966]. Это происходит благодаря взаимодействию возбужденных молекул Бхл с кислородом, в результате которого образуется синглетный кислород. Последний, взаимодействуя с Бхл, окисляет его до 3-ацетил хлорофилла. Поскольку при фотоокислении молекулы Бхл850 под действием сине-зеленого света в комплексах LH2 из клеток Ale minutissimum был обнаружен аналогичный продукт, то мы предположили, что его образование происходит через взаимодействие с синглетным кислородом. Для подтверждения участия этой формы кислорода в процессе фотоокислении Бхл850 был применен подход с использованием ловушек для синглетного кислорода. Наиболее показательные результаты были получены с аскорбатом натрия и водорастворимом аналогом витамина Е - тролоксом. При внесении в среду 200 мМ аскорбата натрия происходит практически полная остановка процесса фотоокисления Бхл850. Тролокс в концентрации 10 мкМ замедляет процесс фотоокисления Бхл850 в два раза. Полученные данные свидетельствуют о том, что при освещении сине-зеленым светом происходит окисление Бхл850 активными формами кислорода, предположительно синглетным кислородом, с образованием окисленного продукта имеющего максимум поглощения при 698 нм. По-видимому, возбужденные светом молекулы каротиноидов участвуют в образовании активных форм кислорода.

Можно предложить два возможных механизма этого процесса.

1. Каротиноиды переходят в возбужденное синглетное состояние под действием света и (что, в принципе, маловероятно из-за короткого времени жизни этих состояний) взаимодействуют с кислородом, образуя синглетный кислород.

2. Взаимодействие с кислородом происходит с триплетного уровня каротиноидов. Однако выявленные к настоящему времени триплетные уровни этих пигментов обладают низкой энергией [Yoshinori К et al 2007]. Выяснение точного механизма этого процесса требует дальнейших исследований

Поскольку в бескаротиноидных ПСМ и ПБК, выделенных из клеток Ale minutissimum, отсутствовал процесс фотоокисления Бхл850, то представляло интерес встроить каротиноиды в бескаротиноидные комплексы и выяснить, восстановится ли у них способность к фотоокислению Бхл850 при освещении сине-зеленым светом. Для решения этой задачи были использованы экстракты каротиноидов из Ale minutissimum (основной каротиноид родопин) и Rs rubrum (основной каротиноид спириллоксантин), которые встраивали в бескаротиноидные ПСМ из Ale minutissimum. В результате были получены ПБК (LH2 и LH1-RC) со встроенными каротиноидами. В комплексах LH2 со встроенными каротиноидами процесс фотоокисления Бхл850 при освещении сине-зеленым светом восстанавливался полностью.

В совместной работе с лабораторией молекулярной спектроскопии Института фундаментальных проблем биологии РАН был предложен другой механизм фотоокисления Бхл850 [Кленина и др., 2011]. Обнаружено, что при возбуждении комплексов LH2 в полосу поглощения каротиноидов регистрируется сигнал соответствующий катион-радикалу каротиноидов, который можно наблюдать на спектре ЭПР высокого временного разрешения [Кленина и др., 2011]. Присутствие сигнала характерного для синглетного кислорода обнаружить не удалось. Таким образом, есть две теории, которые объясняют фотоокисление Бхл850: образование каротиноидами синглетного кислорода или катион-радикалов с последующим окислением Бхл.

На основании полученных данных можно предположить, что фотоокисление Бхл850 может происходить по двум механизмам: через образование активных форм кислорода и катион-радикалов каротиноидов. Поскольку в ПБК Ale. minutissimum присутствуют разнообразные каротиноиды, с разной структурой и количеством двойных связей, то вероятно in vivo реализуются оба этих механизма.

В заключение, хотелось бы обратить внимание на еще один аспект, связанный с исследуемой проблемой. В первых опытах по изучению роли каротиноидов у фотосинтезирующих бактерий, (на примере Chromatium), было установлено, что

116 рост клеток за счет фотосинтеза имеет место главным образом благодаря областям спектра, соответствующим полосам поглощения Бхл (инфракрасная, красная и узкая полоса при 590 нм), а не области красных каротиноидных пигментов [French 1937; Vermeulen et al 1937]. Другими словами, клетки Chromatium не использовали для фотосинтеза свет, поглощаемый каротиноидами. Позднее были изучены другие бактерии, у которых свет, поглощаемый каротиноидами, использовался в фотосинтезе, и сейчас эта их функция не вызывает сомнений [Cogdell and Frank 1987; Zurbo et al 1993; Cogdell et al 2006]. Тем не менее, остался необъясненным факт отсутствия роста Chromatium на сине-зеленом свету. Мы предполагаем, что исследованный в данной работе эффект образования активных форм кислорода под действием света, поглощаемого каротиноидами, ведет к торможению или полной остановке роста клеток.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Большаков, Максим Александрович, 2012 год

1. Бриттон Г. (1986) Биохимия природных пигментов. М. Мир. стр. 34-91 Ерохин Ю.Е., Москаленко A.A. (1973) Характеристика белков (число цепей и молекулярные веса) пигмент-липопротеиновых комплексов Chromatium. Докл. АН СССР, Т. 212, стр. 495-498.

2. Ерохин Ю.Е., Синегуб O.A. (1996) Изменения в спектрах поглощения хроматофоров Chromatium при действии детергентов и органических растворителей. Мол. биол., Т.4, стр. 541-550.

3. Кленина И. Б., Махнева 3. К., Москаленко А. А., Проскуряков И. И. (2011) Трипелтные состояния каротиноидов in vitro и в светособирающих комплексах фототрофной бактерии Allochronatium minutissimum. Доклады акадамии наук, Т.441, № 6, cip. 833-836

4. Кондратьева E.H. (1972) Фотосинтезирующие бактерии и бактериальный фотосинтез. М.: изд-во МГУ, стр. 75.

5. Красновский A.A. (1982) Люминесценция при фотосенсибилизированном образовании синглетного кислорода в растворах: возбужденные молекулы. Л.: Наука.

6. Красновский A.A. мл. (2006) Фотодинамическая регуляция биологических процессов: первичные механизмы. М.: НИЦ «Регулярная и хаотичная динамика.

7. Лосев А.П., Бытева И.М., Гуринович Г.П. (1989) Дезактивация синглетного молекулярного кислорода в CCL4 и CS2. Хим. Физика, т. 8, №6.

8. Махнева З.К., Ерохин Ю.Е., Москаленко A.A. (2008) Особенности сборки светособирающих комплексов LH2 в клетках Rhodopseudomonas palustris при их выращивании на синем и красном свету. Микробиология, Т. 77, № 3, стр. 1-9.

9. Махнева З.К., Москаленко A.A. (2004) Пигмент-белковые комплексы из новой серной фотосинтезирующей бактерии Ectothiorhodosinus mongolicum штамм М9 с нормальным и ингибированным синтезом каротиноидов. Биол. Мембраны, Т. 191, стр. 196-209.

10. Москаленко A.A. (1974) Изучение пигмент-липопротеиновых комплексов из Chromatium minutissimum. Автореф. на соиск. ст. канд. биол. наук. 26с.

11. Москаленко A.A. (1993) Пигмент-белковые комплексы и их взаимодействие в структурах фотосинтетического аппарата бактерий и растений: Дис. докт. биол. наук в форме научного доклада. Пущино: ИПФС РАН, стр. 1-37.

12. Москаленко A.A., Ерохин Ю.Е. (1974) Выделение пинмент-липопротеиновых комплексов из пурпурных бактерий методом препаративного электрофореза в полиакриламидном геле. Микробиология, Т. 43, стр.654-657.

13. Москаленко A.A., Ерохин Ю.Е. (1981) Структурная роль каротиноидов в организации пигмент-белковых комплексов из пурпурных фотосинтезирующих бактерий. Пущино ИПФС РАН, стр. 20.

14. Москаленко A.A., Кузнецова Н.Ю., Ерохин Ю.Е. (1983) Выделение, спектральные и биохимические характеристики трех типов пигмент-белковых комплексов из Chromatium с подавленным синтезом каротиноидов. ДАН СССР, Т. 269, стр. 1248-1251.

15. Москаленко А.А., Кузнецова Н.Ю., Ерохин Ю.Е., Торопыгина О.А. (1996) Особенности организации и конформационные переходы в комплексе В800-850 из Chromatium minutissimum. Биохимия, Т. 61, стр. 429^439.

16. Осницкая JI.K., Чудина В.И. (1965) Значение спектрального состава света и его интенсивности для развития фотосинтезирующих пурпурных серных бактерий Chromatium vinosum. Микробиология, Т. 34, стр. 19-23.

17. Прохоренко И.Р., Махнева З.К., Ерохин Ю.Е. (1991) Влияние света разной интенсивности на организацию фотосинтетического аппарата Rhodopseudomonas palustris штамм АВ. Виол. Мембраны, Т. 8, стр. 476—481.

18. Синегуб О.А., Ерохин Ю.Е. (1971) Нарушение состояния бактериохлорофилла в хроматофорах С minutissimum при изменении рН, ионной силы и добавлении окислителей. Мол. биол., Т. 5, № 3, стр. 472-479.

19. Торопыгина О.А., Махнева З.К., Москаленко А.А. (2003) Встраивание каротиноидов в светособирающий комплекс В800-850 из Chromatium minutissimum. Биохимия, Т. 68, вып. 8, стр. 1101-1112.

20. Фут X. (1979) Свободные радикалы в биологии. М.: Мир, Т. 2.

21. Шувалов В.А. (1990) Первичное преобразование световой энергии при фотосинтезе. М: Наука, стр. 10-26.

22. Abboud М., Jordan P. and Akhtar М. (1974) Biosynthesis of 5-aminolevulinic acid: Involvement of a retention-inversionmechanism. Chem. Soc. Chem., Vol. 16, pp. 643-644.

23. Abresch E.C., Axelrod H.L.A., Beatty J.T., Johnson J.A., Nechustai R. and Paddock M.L. (2005) Characterization of a highly purified, fullyactive, crystalizable RC-LHl-PufX core complex from Rhodobacter sphaeroides. Photosynth. Res., Vol. 86, pp. 61-70.

24. Akhtar M. and Jordan P. (1968) Mechanism of action of 5-aminolaevulate synthetase and synthesis of stereospecificaly tritiated glycine. Chem. Comm., pp. 1691— 1692.

25. Aklujkar M., Prince R. and Beatty J. (2005) The PuhB protein of Rhodobacter capsulatus functions in photosynthetic reaction center assembly with a secondary effect on light-harvesting complex 1 .Bacteriol., Vol. 187, pp. 1334-1343.

26. Alen J., Feher G., Yeates T., Komiya H. and Rees D. (1987) Structure of the reaction center from Rhodobacter sphaeroides R26: The protein subunits. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, Vol. 84, pp. 6162-6166.

27. Alilen M.B. and Anion D.I. (1955) Studies on nitrogen-fixing blue-green algae. II. The sodium requirement of Anabaena cylindrica. Physiol. Plantarum, Vol. 8, pp. 65360.

28. Angerhofer A., Cogdell R., and Hipkins M. (1986) A spectral characterization of the light-harvesting pigment-protein complexes from Rhodopseudomonas acidophila. Biochim. Biophys., Vol. 848, pp. 333-341.

29. Armstrong G.A. (1995) Genetic analysis and regulation of carotenoid biosynthesis: Structure and function of the crt genes and gene products. Anoxygenic Photosynthetic Bacteria. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 2, pp. 1135— 1157.

30. Armstrong G.A. (1997) Genetics of eubacterial carotenoid biosynthesis: A colorful tale. Annu. Rev. Microbiol., Vol. 51, pp. 629-659.

31. Armstrong G., Alberti M., Leach F. and Hearst J. (1989) Nucleotide sequence, organization, and nature of the protein products of the carotenoid biosynthesis gene cluster of Rhodobacter capsulatus. Mol. Gen. Genet., Vol. 216, pp. 254-268.

32. Armstrong G.A. (1997) Greening in the dark: Light-independent chlorophyll biosynthesis from anoxygenic photosynthetic bacteria to gymnosperms. Photochemistry and Photobiology, Vol. 43, pp. 87-100.

33. Asada K, Takahashi M (1987) Production and scavenging of active oxygen inphotosynthesis. Photoinhibition Topics in Photosynthesis, Vol. 9, pp. 227 287.

34. Bahatyrova S., Frese R., Siebert C., Olsen J., van der Werf K., van Grondelle R., Niederman R., Bullough P., Otto C. and Hunter C. (2004) The native architecture of a photosynthetic membrane. Nature, Vol. 430, pp. 1058-1062.

35. Barbara A, Heller and Paul A. Loach (1989). Isolation and characterization of a subunit form of the B875 Light-harvesting complex. Photochemistry andphotobiology, Vol. 51, №5, pp. 621-627.

36. Berg C.M., Berg D.E. (1996) Escherichia coli and Salmonella typhimurium. Cellular and Molecular Biology, pp. 2588-2612.

37. Beatty J.T. (2002) On the natural selection and evolution of the aerobic phototrophic bacteria. Photosynth. Res., Vol. 73, pp. 109-114.

38. Bergeys Manual of systematic bacteriology, Pub. Springer, New York, 2nd edition.

39. Berry A., Jordan P. and Seehra J. (1981) The isolation and characterization of catalyticaly competent porphobilinogen deaminase-intermediate complexes. FEBS Lett., Vol. 129, pp. 220-224.

40. Biebl H. and Pfennig N. (1981) Isolation of members of the family Rhodospirillaceae. The Prokaryotes a Handbook on Habitats, Isolation and Identification of Bacteria, pp. 267—273.

41. Biebl H., Algaier M., Lünsdorf H., Pukal R., Tindal B. and Wagner-Dobler I. (2005) Roseovarius mucosus sp. nov., a member of the Roseobacter clade with trace amounts of bacteriochlorophyll a. Syst. Evol. Microbiol., Vol. 55, pp. 2377-2383.

42. Biebl H. and Wagner-Dobler I. (2006a) Growth and bacteriochlorophyll a formation in taxonomicaly diverse aerobic anoxygenic phototrophic bacteria in chemostat culture: Influence of light regimen and starvation. Proc. Biochem., Vol. 41, pp. 2153-2383.

43. Biebl H., Tindal B., Pukal R., Lünsdorf H., Algaier M. and Wagner-Dobler I. (2006b) Hoeflea phototrophica sp. nov., a novel marine aerobic alphaproteobacterium that forms bacteriochlorophyll a. Syst. Evol. Microbiol., V. 55, pp. 1089-1096.

44. Blackburn G.A. (1998) Spectral indices for estimating photosynthetic pigment concentrations: a test using senescent tree leaves. International Journal of Remote Sensing, Vol. 19, № 4, pp. 657-675.

45. Blankenship R.E., Madigan M.T. and Bauer C.E. (1995) Anoxygenic Photosynthetic Bacteria. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 1. pp. 2.

46. Bollivar D.W. (2003) Intermediate steps in chlorophyll biosynthesis: Methylation and cyclization. The Porphyrin Handbook II, Academic Press, New York.

47. Bollivar D.W. (2006) Recent advances in chlorophyll biosynthesis. Photosynth. Res., V. 89, pp. 1-22. O0 / J J

48. Boonstra A., Germeroth L. and Boekema E. (1994) Structure of the light-harvesting antenna from Rhodospirillum molischianum studied by electron microscopy. Biochim. Biophys., Vol. 1184, pp. 227-234.

49. Boucher F., Van der Rest M., Gingras G. (1977) Structure and function carotenoids in the photoreaction center from Rhodospirillum rubrum. Biochim. Biophis., Vol. 461, pp. 330-357.

50. Bowyer J.R., Crofts A.R.( 1980) The photosynthetic electron transferchain of Chromathium vinosum chromatophores. Flash-induced cytochrome b reduction. Biochim. Biophys., Vol. 591, № 2, pp. 298-311.

51. Brenner D.J., Krieg N.R. and Staley J.T. (2005) Bergey's Manual of Systematic Bacteriology, The Proteobacteria. Springer, New York, 2nd edition, Vol. 2.

52. Britton G. (1976). Biosynthesis of carotenoids. In: Chemistry and biochemistry of plant pigments. Academic Press, Springer, New York 2nd edition, Vol. 1, pp. 262.

53. Britton G., Singh R., Goodwin T. and Ben-Aziz A. (1975) The carotenoids of Rhodomicrobium vannielii (Rhodospirillaceae) and the effect of diphenylamine on the carotenoid composition. Phytochemistry, Vol. 14, pp. 2427-2433.

54. Britton G. (1983).The Biochemistry of Natural Pigments. Cambridge University Press, Cambridge.

55. Britton G. (1995) UV/visible spectroscopy, Cambridge University Press, Cambridge.

56. Britton G., Synnove L., Pfander H. (2006) Carotenoids: Natural Functions. Cambridge University Press, Cambridge.

57. Britton G., Liaaen-Jensen S., Pfander H. (2008) Functions of Intact Carotenoids. Carotenoids, Vol. 4, pp. 189-213.

58. Brune D.C. (1995) Sulfur compounds as photosynthetic electron donors. Anoxygenie Photosynthetic Bacteria. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 2, pp. 847-870.

59. Brunisholz R., Bissig I., Niederer E., Suter F., Zuber H. (1987) Structural studies on the light harvesting polypeptides of Rhodopseudomonas acidophila. Photosynthesis, Vol. 2, №1, pp. 13.

60. Brunisholz R., Jay F., Suter F., Zuber H. (1985) The light-harvesting polypeptides of Rhodopseudomonas viridis: The complete amino acid sequences ofB1015-a, B1015-b and B1015-y. Boil, chem., Vol. 366, pp. 87-98.

61. Brunisholz R. and Zuber H. (1992) Structure, function and organization of antenna polypeptides and antenna complexes from the three families of Rhodospirillaneae. Photochem. Photobiol., Vol. 15, pp. 113-140.

62. Burke C.M. and Burton H.R. (1988) Photosynthetic bacteria in meromictic lakes and stratified fjords of the Vestfold Hills, Antarctica. Hydrobiologia, Vol. 165, pp. 13— 23.

63. Caldwell D.E. and Tiedje J.M. (1975) The structure of anaerobic bacterial communities in the hypolimnia of several Michigan lakes. Microbiol., Vol. 21, pp. 377385.

64. Castenholz R.W. and Pierson B.K. (1995) Ecology of thermophilic anoxygenie phototrophs. Anoxygenie Phototrophic Bacteria, pp 87—103.

65. Cherezov V., Glogston J., Papiz M. and Caffrey M. (2006) Room to move. Cristalizing membrane proteins in swollen lipidic mesophases. Journal of molecular biology, Vol. 357, pp. 1605-1618.

66. Clayton R.K. (1962) Primary reactions in bacterial photosynthesis. The nature of light-induced absorbency changes in chromatophores; evidence for a special bacteriochlorophyll component. Photochem. Photobiol., Vol. 1, pp. 201-210.

67. Cogdell R.J. (2006) The architecture and function of the light-harvesting apparatus of purple bacteria fromsingle molecules to in vivo membranes. Biophys., Vol. 39, № 3, pp. 227-324.

68. Czeczuga B. (1968) Primary production of the purple sulphuric bacteria, Thiopedia rosea. Winogr. (Thiorhodaceae). Photosynthetica, Vol. 2, pp. 161-166.

69. Deinum G., Otte S.C.M., Gardiner A.T., Aartsma T.J., Cogdell R.J. and Amesz J. (1991) Antenna organization of Rhodopseudomonas acidophila-a study of the excitation migration. Biochim. Biophys., Vol. 1060, pp. 125-131.

70. Deisenhofer J., Epp O., Miki K., Huber R. and Michel H. (1985) Structure of the protein subunits in the photosynthetic reaction centre of Rhodopseudomonas viridis at 3 E resolution. Nature, Vol. 318, pp. 618-624.

71. Devis B.H. (1970) A novel sequences for phitoene dehydrogenation in Rhodospirillum rubrum. Biochem., Vol. 116, pp. 93-99.

72. Doi M., Shioi Y., Gadon N. (1991) Spectroscopical studies on the light-harvesting pigment protein complex II from dark-aerobic grown cells of Rhodobacter sulfidophilus. Biochim. Biophis., Vol. 1058, pp. 235-241.

73. Dilling W., Liesak W. and Pfennig N. (1995) Rhabdochromatium marinum gen. nom. rev., sp., now., purple sukfur bacterium from a salt marshmicrobal mat. Arch. Microbiol., Vol. 164, pp. 125-131.

74. Drews G. and Golecki J. (2004) Structure, molecular organization and biosynthesis of membranes of pyryle bacteria. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 2, №3, pp. 231-257.

75. Ehrenreich A. and Widdel F. (1994) Anaerobic oxidation of ferrous iron by purple bacteria, a new type of phototrophic metabolism. Applied and Environmental Microbiology, Vol. 60, pp. 4517-4526.

76. Eimhjellen K.E., Steensland H., Traetteberg J. A. (1967) Thiococcus sp. nov. gen., its pigments and internal membrane system. Arch. Mikrobiol., Vol. 59, № 1, pp. 82-92.

77. Evans M.B. (1989) The structure and function of the light-harvesting antenna complexes from purple photosynthetic bacteria. Bioenerg. Biomem., Vol. 27, pp. 151159.

78. Farhoosh R., Chynwat V., Gebhard R., Lugtenburg J. and Frank H. (1994) Triplet energy transfer between bacteriochlorophyll and carotenoids in B850 light-harvesting complexes ofRhodobacter sphaeroides R-26.1. Biochim. Biophis Vol. 42, № 2, pp. 157— 166.

79. Feher G. (1971) Some chemical and physical properties of a bacterial reaction center particle and its primary photochemical reactants. Photochem. Photobiol., Vol. 14.

80. Feher and Okamura M.Y. (1978) Chemical composition and properties of reaction center, Plenum Press, New York, pp. 349-396.

81. Fleming G. and van Grondelle R. (1997) Femtosecond spectroscopy of photosynthetic light-harvesting systems. Cur. Op. Struc. Biol., Vol. 7, pp. 738-748.

82. Foote C.S., Denny D.L., Weaver M.S., Chang Y., Peters B. (1970) Quenching of singlet Oxygen. Annals of the New York Academy of Sciences, Vol. 171, pp. 139-148.

83. Franch C.S. (1937) The quantum yield of hydrogen and carbon dioxide assimilation in purple bacteria. Gen. Physiol., Vol. 20, № 5, pp. 711-735.

84. Francis G.W. and Liaaen-Jensen S. (1970) Bacterial carotenoids: XXXIII. Carotenoids of Thiorhodaceae: The structures of the carotenoids of the rhodopinal series. Acta. Chem., Vol. 24.

85. Frank H. A., Young A.J., Britton G. and Cogdell R. J. (1999) The Photochemistry of Carotenoids, Kluwer Academic Publishers, Dordrecht.

86. Fraser N.J., Hashimoto H. and Cogdell R.J. (2002) Carotenoids and bacterial photosynthesis: The story so far. Photosynth. Res., Vol. 70, № 3, pp. 249-256.

87. Freer A., Prince S., Sauer K., Papiz M., Hawthornthwaite-Lawless A., Cogdell R. and Isaacs N.W. (1996) Pigment-pigment interactions and energy transfer in the antenna complex of the photosynthetic bacterium Rhodopseudomonas acidophila.

88. Gardiner A.T., Cogdell R.J. and Takaichi S. (1993) The effect of growth-conditions on the light-harvesting apparatus in Rhodopseudomonas acidophila. Photosynth. Res., Vol. 38, pp. 159-167.

89. Gal A. and Robert B. (1999) Characterization of the different peripheral light-harvesting complexes from high- and low-light grown cells from Rhodopseudomonas palustris. Biochemistry, Vol. 38, pp. 5185-5190.

90. Goodwin T.W. (1952). The comparative biochemistry of carotenoids. Biochimica et Biophysica, Vol. 10, pp. 489.

91. Gibson K.D., Neuberger A. and Tait G.H. (1963) Biosynthesis of porphyrin and bacteriochlorophyll by Rhodopseudomonas spheroides. IV. S-Adenosylmethionine-magnesium protoporphyrin methyltransferase. Biochem., Vol. 88, pp. 325-334.

92. Gitelson A.A., Zur Y., Chivkunova O.B., Merzlyak M.N. (2002) Assessing carotenoid content in plant leaves with reflectance spectroscopy. Photochem. Photobiol., Vol. 75, № 3, pp. 272-281.

93. Griffin B.M., Schott J. and Schink B. (2007) Nitrite, an electron donor for anoxygenic photosynthesis. Science, Vol. 316, pp. 1870. purple photosynthetic bacteria (Athiorhodaceae). Arch Mikrobiol 24: 313-322

94. Griffin B.M., Schott J. and Schink B. (2007) Nitrite, an electron donor for anoxygenic photosynthesis. Science, Vol. 316, pp. 1870.

95. Guerrero R., Montesinos E., Pedrys-Aliy C., Esteve I., Mas J., van Gemerden H., Hofman P.A.G. and Bakker J.F. (1985) Phototrophic sulfur bacteria in two Spanish lakes: Vertical distribution and limiting factors. Limnol. Oceanogr., Vol. 30, pp. 919931.

96. Havauxa M., Eymerya F., Porfirovab S., Reya P. and Dormann P. (2005) Vitamin E protects against photoinhibition and photooxidative stress in Arabidopsis thaliana. The Plant Cell. Vol. 17, pp. 3451-3469.

97. Hayashi H. and Tasumi M. (1985) Bacteriochlorophyll- protein complexes of aerobic bacteria, Erythrobacterlongus and Erythrobacter species OCh 114. Arch. Microbiol., Vol. 143, pp. 244-247.

98. Holm H.W. and Vermes J.W. (1970) Occurrence of purple sulphur bacteria in a sewage treatment lagoon. Appl. Microbiol, Vol. 19, pp. 988-996.

99. Hunter C.N., van Grondelle R. and van Dorssen R.J. (1989) Biochim. Biophys., Vol. 973, pp. 383-389.

100. Karrasch S., Bullough P.A., Ghosh R. (1995) The 8.5 A projection map of the light-harvesting complex I from Rhodospirillum rubrum reveals a ring composed of 16 subunits. EMBO. lett., Vol. 14, № 4, pp. 631-638.

101. Kimble-Long L.K. and Madigan M.T. (2002) Irradiance effects on growth and bacteriochlorophyll content of phototrophic heliobacteria, purple and green photosynthetic bacteria. Photosynthetica, Vol. 40, pp. 629-632.

102. Jamieson S.J., Wang P., Qian P., Kirkland J.Y., Conroy M.J., Hunter C.N., Bullough P.A. (2002) Projection structure of the photosynthetic reaction centre-antenna complex of Rhodospirillum rubrum at 8.5 A resolution. EMBO., Vol. 21, № 15, pp. 3927-3935.

103. Koepke J, Hu X, Muenke C, Schulten K, Michel H (1996) The crystal structure of the light-harvesting complex II (B800-850) from Rhodospirillum molishianum. Structure, Vol. 4, pp. 581-597.

104. Kondratieva E.N., Zhukov V.G., Ivanovsky R.N., Petushkova Y.P. and Monosov E.Z. (1976) The capacity of phototrophic sulphur bacterium Thiocapsa roseopersicina for chemosynthesis. Arch. Microbiol., Vol. 108, pp. 287-292.

105. Kovocs B.T., Rokhely G. and Kovocs K.L. (2003) Genes involved in the biosynthesis of photosynthetic pigments in the purple sulfur photosynthetic bacterium Thiocapsa roseopersicina. Appl. Environ. Microbiol., Vol. 69, pp. 3093-3102.

106. Koyama Y. (1991 ) Structures and functions of carotenoids in photosynthetic systems. Photochem. Photobiol., Vol. 9, pp. 265-280.

107. Madigan M.T. (1988) Microbiology, physiology, and ecology of phototrophic bacteriaBiology of Anaerobic Microorganisms, pp. 39-111.

108. Madigan M.T. (1995) Microbiology of nitrogen fixation by anoxygenic photosynthetic bacteria. Anoxygenic Photosynthetic Bacteria Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 2.

109. Mads G., Alastair T. Gardiner and Cogdell R.G. (2009) Peripheral Complexes of Purple Bacteria Microbial Photosynthesis Laboratory. Glasgow Biomedical Research Centre, 120 University Place, University of Glasgow, U.K.

110. Meyer T.E., Donohue T.J. (1995) Cytochromes, iron-sulfur, and copper proteins mediating electron transfer from the cyt be 1 complex to photosynthetic reaction complexes. Anoxygenic Photosynthetic Bacteria, pp. 725-745.

111. Monger T.G. and Parson W.W. (1977) Singlet-triplet fusion in Rhodopseudomonas sphaeroides chromatophores-probe of organization of photosynthetic apparatus. Biochim. Biophys., Vol. 460, pp. 393-407.

112. Michel H., Deisenhofer J. (1986) Structure of the protein subunits in the photosynthetic reaction centre of Rhodopseudomonas viridis at 3A resolution. Nature, Vol. 318, pp. 618-624.

113. Moskalenko A.A., Karapetyan N.V. (1996) Structural role of carotenoids in photosynthetic membranes (invited trends article). Naturforsch., Vol. 51, pp. 763-771.

114. Nozawa T. and Madigan M.T. (1991) Temperature and solvent effects on reaction centers from Chlorofl exus aurantiacus and Chromatium tepidum. Biochem., Vol. 110, pp. 588-594.

115. Okamura M.Y. and Feher G. (1992) Proton transfer in reaction centers from photosynthetic bacteria. Annu. Rev. Biochemistry, Vol. 61, pp. 861-896.

116. Pan J., Lin S., James P.A., Williams J.A.C., Frank H.A. and Woodbury N.W. (2011) Carotenoid Excited-State Properties in Photosynthetic Purple Bacterial Reaction Centers: Effects of the Protein Environment. Phys. Chem., Vol. 115, № 21, pp. 70587068.

117. Pattaragulwanit K., Brune D.C., TrUper H.G. and Dahl C. (1998) Molecular genetic evidence for extracytoplasmic localization of sulfur globules in Chromatium vinosum. Arch. Microbiol. Vol. 169, pp. 434^44.

118. Pfennig N. (1967) Photosynthetic bacteria. Ann. Rev. Microbiol., Vol. 21, pp. 285-324.

119. Pfennig N. (1969) Rhodopseudomonas acidophila, sp. a new species of the budding purple nonsulfur bacteria. Bacteriol., Vol. 99, pp. 597-602.

120. Pfennig N. (1989) Ecology of phototrophic purple and green sulphur bacteria. Autotrophic Bacteria, pp 97—116.

121. Picorel R„ L'Ecuyer A., Potier M., Gingras G. (1996) Structure of the B880 holochrome of Rhodospirillum rubrum as studied by the radiation inactivation method. Biol. Chem., Vol. 161, pp. 3020-3024.

122. Pinta V., Ouchane S., Picaud M., Takaichi S., Astier C. and Reiss- Husson F. (2003) Characterization of unusual hydroxy- and ketocarotenoids in Rubrivivax gelatinosus: Involvement ofenzyme CrtF or CrtA. Arch. Microbiol., Vol. 179, pp. 354362.

123. Raymond J., Zhaxybayeva O., Gogarten J.P. and Blankenship R.E. (2003) Evolution of photosynthetic prokaryotes: A maximumlikelihood mapping approach. B. Biol. Sci., Vol. 358, pp. 223-230.

124. Rees G.N. Harfoot C.G., Janssen P.H., Schoenborn L., Kuever J., and Lunsdorf H. (2002). Thiobaca trueperi, gen. nov., sp. nov., a phototrophic purple sulfur bacterium isolated from freshwater lake sediment. Syst. Evol. Microbiol., Vol. 52, pp. 671-678.

125. Robert D.W. and Alison M.K. (1995) Biosynthesis of Bacteriochlorophylls in Purple Bacteria. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 28, № 2, pp. 57-79.

126. Sandmann G. (1994) Carotenoid biosynthesis in microorganisms and plants. Biochem. Vol. 223, pp. 7-24.

127. Scheuring S., Sturgis J.N. (2005) Chromatic adaptation of photosynthetic membranes. Science. Vol. 15, pp. 484-487.

128. Scheuring S., Gon?alves R.P., Prima V., Sturgis J.N. (2006) The photosynthetic apparatus of Rhodopseudomonas palustris: structures and organization. Mol. Biol., Vol. 358, № 1, pp. 83-96.

129. Schmidt K. (1971) Carotenoids of purple nonsulfur bacteria: Composition and biosynthesis of the carotenoids of some strainsof Rhodopseudomonas acidophila, Rhodospirillum tenue, and Rhodocyclus purpureus. Arch. Mikrobiol., Vol. 77, pp. 231238.

130. Schmidt K. and Liaaen-Jensen S. (1973) Bacterial carotenoids: XLII. New keto-carotenoids from Rhodopseudomonas globiformis (Rhodospirillaceae). Acta. Chem. Scand., Vol. 27, pp. 3040-3052.

131. Schmidt K. (1978) Biosynthesis of carotenoids. In: Clayton R.K. and Sistrom W.R. (eds) The Photosynthetic Bacteria, Vol. 289, pp 729-750.

132. Scolnik P.A., Walker M.A. and Marrs B.L. (1980) Biosynthesis of carotenoids derived from neurosporene in Rhodopseudomonas capsulata. Biol. Chem., Vol. 255, pp. 2427-2432.

133. Senge M.O., Smith K.M. (1995) Biosynthesis and structures of the bacteriochlorophylls. Anoxygenic Photosynthetic Bacteria, pp. 137-151.

134. ScheerH. (1991) Chlorophylls. Book ISBN 0849368421.

135. Shih J.D., Breitbart S.I. and Niederman R.A. (2003) Reconstitution of carotenoids in the light-harvesting 1 complex of Rhodospirillum rubrum, The Rutgers Scholar., Vol. 5.

136. Shimada K., Itoh S., Iwaki M., Nagashima K.V.P., Matuura K., Kobayashi M. and Wakao N. (1998) Reaction center complex based on Zn-bacteriochlorophyll from Acidiphilium rubrum. Photosynthesis: Mechanism and Effects, Vol. 2, pp. 909-912.

137. Siefermann-Harms D. (1987) The light-harvesting and protective functions of carotenoids in photosynthetic membranes. Phisiol. Plantarum., Vol. 69, pp. 561-568.

138. Siebert C.A., Qian P., Fotiadis D., Engel A., Hunter C.N., Bullough P.A. (2004) Molecular architecture of photosynthetic membranes in Rhodobacter sphaeroides: the role of PufX. EMBOVol. 23, № 4, pp. 690-700.

139. Singh R.K., Britton G. and Goodwin T.W. (1973) Carotenoid biosynthesis in Rhodopseudomonas spheroides: S-adenosylmethionine as the methylating agent in the biosynthesis of spheroidene and spheroidenone. Biochem., Vol. 136, pp. 413-419.

140. Smith J.R.L. and Calvin M. (1966). Studies on chemical and photochemical oxidation of Bacteriochlorophyll. Am. Chem. Soc., Vol. 88, pp. 4500-4506.

141. Takahashi M. and Ichimura S. (1968) Vertical distribution and organic matter production of photosynthetic sulfur bacteria in Japanese lakes. Limnol Oceanog, Vol. 13, pp. 644-655.

142. Takaichi S., Furihata K., Ishidsu J.I. and Shimada K. (1991) Carotenoid sulphates from the aerobic photosynthetic bacterium Erythrobacter longus. Phytochemistry, Vol. 30, pp. 3411-3415.

143. Takaichi S. and Shimada K. (1992) Characterization of carotenoids in photosynthetic bacteria. Methods EnzymoL, Vol. 213, pp. 374-385.

144. Takaichi S. (1999) Carotenoids and carotenogenesis in anoxygenie photosynthetic bacteria. The Photochemistry of Carotenoids. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 8, pp. 39-69.

145. Takaichi S. (2008) Distribution and Biosynthesis of Carotenoids. Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 28, pp. 97-117.

146. Takamiya K., Iba K. and Okamura K. (1987) Reaction center complex from an aerobic photosynthetic bacterium, Erythrobacter species OCh 114. Biochim. Biophys. Acta., Vol. 890, pp. 127-133.

147. Vredenberg W.J. and Duysens L.N.M. (1963) Transfer of energy from bacteriochlorophyll to a reaction centre during bacterial photosynthesis. Nature, Vol. 197, pp. 355-357.

148. Walz T., Jamieson S.J., Bowers C.M., Bullough P.A. and Hunter C.N. (1998) Projection structures of three photosynthetic complexes from Rhodobacter sphaeroides: LH2 at 6 E, LH1 and RC-LH1 at 25 E. Mol. Biol, Vol. 282, pp. 833-45.

149. Young A.J. (1993) Occurrence and distribution of carotenoids in photosynthetic systems. Carotenoids in photosynthesis. Chapman and Hal, pp. 16-71.

150. Zouni A., Witt H.T., Kern J., Fromme P., Krauss N., Saenger W., Orth P. (2001) Crystal structure of photosystem II from Synechococcus elongatus at 3.8 A resolution. Nature, Vol. 8, pp. 739-43.

151. Zuber H. (1985) Structure and function of light-harvesting complexes and their polypeptides. Photochem. Photobiol., Vol. 42, pp. 821-844.

152. Zuber H. (1986) Structure of light-harvesting antenna complexes of photosynthetic bacteria, cyanobacteria and red algae. Trends in Biochemical Sciences, Vol. 11, pp. 414-419.

153. Zuber H. and Cogdell R. (1995) Structure and organization of purple bacterial antenna complexes. Anoxygenic photosynthetic Bacteria Advances in Photosynthesis and Respiration, Vol. 2, pp. 315-348.