Роль гомо- и гетеросинаптической пластичности в модификации сенсорных ответов нейронов первичной зрительной коры мыши тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Смирнов Иван Васильевич

• Смирнов Иван Васильевич
• кандидат наук
• 2024

Оглавление диссертации кандидат наук Смирнов Иван Васильевич

1.2 Цели и задачи

1.3 Научная новизна

1.4 Теоретическая и практическая значимость

1.5 Положения, выносимые на защиту

1.6 Степень достоверности и апробация диссертации

1.7 Публикации

1.8 Личный вклад

1.9 Структура и объем диссертации

2 Обзор литературы

2.1 Роль синаптической пластичности в перцептивном обучении

2.1.1 Перцептивное обучение

2.1.2 Пластичность сенсорных ответов первичной зрительной коры

2.1.3 Использование грызунов для изучения физиологии зрительной системы

2.1.4 Пластичность сенсорных ответов единичных нейронов зрительной коры

2.1.5 Роль синаптической пластичности в модификации зрительных ответов

2.1.6 Использование экспериментальных моделей синаптической пластичности для исследования механизмов перцептивного обучения

2.1.7 Заключение

2.2 Гетеросинаптическая пластичность

2.2.1 Гетеросинаптическая фасилитация у аплизии

2.2.2 Гетеросинаптическая пластичность, индуцированная потенциалами действия в постсинаптическом нейроне

2.2.3 Локально координированная пластичность (пластичность по типу «Мексиканской шляпы»)

2.2.4 Модуляторная пластичность у позвоночных

2.2.5 Заключение

2.3 Математические модели биологических нейронов

3 Материалы и методы

3.1 Животные

3.2 Инъекция вируса

3.3 Хирургическая операция перед экспериментом

3.4 Зрительная стимуляция

3.5 Оптическое картирование

3.6 Электрофизиологическая регистрация

3.7 Протоколы стимуляции

3.8 Окрашивание

3.9 Анализ данных

3.10 Построение математической модели

4 Результаты

4.1 Влияние сочетанной зрительной и оптогенетической стимуляции на ориента-ционную селективность нейронов первичной зрительной коры

4.2 Влияние оптогенетической тетанизации на ориентационные настройки нейронов первичной зрительной коры

4.3 Исследование влияния внутриклеточной тетанизации на подпороговые ответы нейронов первичной зрительной коры

4.4 Исследование влияния оптогенетической тетанизации на ответы нейронов первичной зрительной коры на движущиеся полосы

4.5 Математическая модель, объясняющая влияние тетанизации нейронов первичной зрительной коры на их дирекциональную селективность

5 Обсуждение результатов

5.1 Сочетанная оптогенетическая стимуляция

5.2 Влияние оптогенетической тетанизации на ориентационную настройку нейронов

5.2.1 Пластичность зрительных ответов

5.2.2 Оптогенетическая тетанизация как модель гетеросинаптической пластичности

5.2.3 Селективность оптогенетической тетанизации

5.3 Влияние внутриклеточной тетанизации на зрительные ответы

5.3.1 Разнонаправленность эффектов внутриклеточной и оптогенетической

тетанизации на дирекциональную селективность нейронов

5.4 Математическая модель нейрона

5.4.1 Моделирование дирекциональной селективности

5.4.2 Моделирование влияния тетанизации постсинаптических нейронов на

их синаптические входы

5.5 Функциональная роль и возможные механизмы изменений индуцированных

внутриклеточной тетанизацией

6 Заключение

7 Список сокращений

8 Выводы

9 Список литературы

10 Список публикаций по теме диссертации

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль гомо- и гетеросинаптической пластичности в модификации сенсорных ответов нейронов первичной зрительной коры мыши»

1 Введение 1.1. Актуальность

Исследование механизмов пластичности мозга, лежащей в основе обучения и памяти, является одной из важнейших задач нейробиологии. Как у животных, так и человека, существует особый тип обучения, называемый перцептивным обучением, при котором тот или иной сенсорный опыт вызывает долговременные изменения в восприятии сенсорных стимулов. Ярким примером такого обучения является способность различать близкие звуковые тоны, которая развивается при длительных занятиях музыкой. Если говорить о зрительной системе, то здесь часто во время перцептивного обучения испытуемых или подопытных животных обучают различать различные зрительные стимулы, отличающиеся углом наклона. Ключевым при этом остается вопрос, где в этом случае происходит хранение памятного следа: непосредственно в первичных сенсорных областях коры или в высших ассоциативных отделах? Имеющиеся на этот счет экспериментальные данные противоречивы и в литературе существуют доказательства как одной, так и другой точек зрения. Долгое время считалось, что после критического периода развития (периода созревания сенсорной системы), пластических изменений в этих отделах коры в норме не происходит [1; 2]. Однако в ряде работ на взрослых кошках было показано, что можно вызвать долговременные изменения сенсорных ответов нейронов в первичной зрительной коре путем сочетания зрительного стимула либо с ионофоретической стимуляцией регистрируемых нейронов, либо с другими зрительными стимулами [3; 4].

Позже как в экспериментах на людях, так и на животных моделях было обнаружено, что перцептивное обучение, само по себе, может вызывать пластические перестройки в первичных сенсорных областях неокортекса [5-7]. Например, в работе 2008 года было показано, что перцептивное обучение приводит к изменению амплитуды C1 компонента вызванного зрительного потенциала, который возникает через 60 мс после предъявления стимула и отражает активацию таламо-кортикальных связей [6]. В другой работе, используя функциональную МРТ, авторы показали, что перцептивное обучение у людей приводит к селективному увеличению BOLD сигнала в верхних слоях зрительной коры [8].Таким образом, можно сделать вывод, что даже первичные сенсорные отделы неокортекса имеют динамическую организацию и могут долговременно изменять характеристики вызванных ответов не только в искусственных условиях, когда такие изменения вызываются сочетанием зрительной и

электрической стимуляции отдельных нейронов, но и во время перцептивного обучения.

На уровне отдельных нейронов первичной зрительной коры было показано, что перцептивное обучение приводит к изменению характеристик их ответов, таких как, например, ориентационная настройка [9-12]. Одним из механизмов, который может обеспечивать изменения сенсорных ответов нейронов во время обучения является долговременная синаптиче-ская пластичность. Так, например, в ряде работ было показано, что во время перцептивного обучения таламокортикальные входы в первичную зрительную кору и синаптические связи внутри 2/3 слоя подвергаются долговременной потенциации (ДВП) [13; 14]. Используя экспериментальные парадигмы индукции долговременной синаптической пластичности, было показано, что стимуляция отдельных нейронов первичной зрительной коры, сочетанная с предъявлением зрительных стимулов, у молодых грызунов может приводить к смещению зрительных рецептивных полей [15; 16], у кошек - к изменению ориентационной настройки нейронов [17; 18].

В описанных выше работах в первую очередь исследовались механизмы гомосинапти-ческой или хеббовской пластичности. В основе парадигмы гомосинаптической пластичности лежит предположение, что синхронная активация пре- и постсинаптического нейронов приводит к усилению связи между ними, что регистрируется как долговременная синаптическая потенциация. Однако, в действительности, сама по себе индукция ДВП приводит к изменениям не только «целевых» синапсов, но и тех, которые были неактивны во время индукции ДВП. Данный феномен получил название гетеросинаптической пластичности [19]. Было экспериментально показано, что гетеросинаптическая пластичность необходима в некоторых видах перцептивного обучения [20], а также принимает участие в модификации рецептивных зрительных полей корковых нейронов [16].

Тем не менее на сегодняшний день не ясно, может ли гетеросинаптическая пластичность без гомосинаптической пластичности приводить к изменению параметров зрительных ответов нейронов первичной зрительной коры у взрослых животных, и какая возможная роль данного феномена в динамике сенсорных ответов. Также следует указать, что работы, в которых исследовалась хеббовская пластичность in vivo на грызунах, были выполнены до окончания критического периода развития зрительной коры, что затрудняет экстраполяцию феноменов, описанных в данных исследованиях на взрослых животных.

Таким образом, пластические перестройки в первичных сенсорных областях при некоторых видах обучения могут являться механизмом формирования долговременной памяти,

которые на данный момент в значительной степени остаются непонятными, несмотря на значительный прогресс, достигнутый в данной области. В этой связи была сформулирована цель настоящей работы.

1.2. Цели и задачи

Цель работы:

изучить роль хеббовских и нехеббовских механизмов в пластичности сенсорных ответов нейронов первичной зрительной коры.

Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

1. Изучить изменения ориентационной настройки нейронов первичной зрительной коры взрослых животных после сочетанной оптогенетической и зрительной стимуляции.

2. Изучить влияние оптогенетической тетанизации нейронов первичной зрительной коры на их ориентационную и дирекциональную селективность.

3. Изучить влияние внутриклеточной тетанизации нейронов первичной зрительной коры на их дирекциональную селективность и параметры зрительных рецептивных полей.

4. Построить математическую модель дирекциональной селективности на основе биофизической модели нейрона «интегрировать и сработать с утечками».

5. Исследовать возможную роль гетеросинаптической пластичности в изменении дирек-циональной селективности модельного нейрона, вызванной тетанизацией последнего.

1.3. Научная новизна

Впервые было показано, что в первичной зрительной коре взрослой мыши in vivo сочетан-ная с предъявлением зрительных стимулов оптогенетическая стимуляция единичного нейрона может приводить к долговременным изменениям его ориентационной настройки, которые развиваются, вероятно, по механизмам хеббовской пластичности.

Впервые было показано, что селективная оптогенетическая несочетанная (в отсутствии зрительной стимуляции) тетанизация нейронов первичной зрительной коры мышей при-

водит к долговременным изменениям ориентационной настройки, дирекциональной селективности и ширины зрительных рецептивных полей клеток, причем данные изменения развиваются, по всей видимости, по механизмам гетеросинаптической пластичности.

Впервые было показано, что внутриклеточная несочетанная (со зрительной стимуляцией) тетанизация нейронов первичной зрительной коры мышей, часто используемая для индукции гетеросинаптической пластичности в исследованиях in vitro, приводит к долговременным изменениям дирекциональной селективности нейронов и ширины зрительных рецептивных полей у мышей in vivo.

Была построена математическая модель дирекциональной селективности зрительных нейронов, в которой впервые был предложен механизм влияния оптогенетической и внутриклеточной тетанизаций, с участием гетеросинаптической пластичности, на синапти-ческие токи клеток, обеспечивающие их зрительный ответ.

1.4. Теоретическая и практическая значимость

Полученные в работе данные расширяют наши теоретические представления о механизмах работы мозга, в частности, о механизмах обработки зрительной информации, а также о механизмах обучения и памяти. Также полученные данные показывают возможную функциональную роль гетеросинаптической пластичности в работе нейронных сетей in vivo и могут быть использованы в дальнейших исследованиях и создании моделей для оценки роли первичной зрительной коры в перцептивном обучении, а также для создания систем нейроморфного искусственного интеллекта, в том числе с возможностью анализа зрительной информации. Кроме того, полученные данные могут быть использованы для создания и корректировки учебных курсов для студентов высших учебных заведений и аспирантов профильных специальностей.

1.5. Положения, выносимые на защиту

Селективная стимуляция нейрона в зрелой зрительной коре, произведенная соче-танно со зрительной стимуляцией, может вызвать долговременные изменения оринетацион-ной настройки нейронов, развивающиеся, преимущественно, по механизмам гомосинаптиче-

ской пластичности.

Высокочастотные пачки потенциалов действия, вызванные в нейронах зрительной коры, могут приводить к долговременному снижению дирекциональной селективности клеток, развивающемуся по механизмам гетеросинаптической пластичности.

Долговременная потенциация проксимальных тормозных и возбуждающих синапти-ческих входов, развивающаяся по механизмам гетеросинаптической пластичности, может лежать в основе вызванных высокочастотными пачками потенциалов действия изменений функциональных свойств зрительных нейронов.

1.6. Степень достоверности и апробация диссертации

Материалы диссертации были представлены на конференции Оптогенетика+ 2020 (22.04.20-26.04.20), XXIV научной школе-конференции молодых ученых по физиологии высшей нервной деятельности и нейрофизиологии (27.10.21), конференции RusNeuroChem2022 (22.05.22-22.05.22), XXVI научной школе-конференции молодых ученых по физиологии высшей нервной деятельности и нейрофизиологии (26.10.22-27.10.22), конференции Нейрокампус 2022: Старт (4.09.22-7.09.22), конференции Оптогенетика+ 2023 (6.04.23-8.04.23), конференции Нейрокампус 2023:Эволюция (19.08.23-23.08.23), XXIV съезд физиологического общества им. И.П. Павлова (11.09.23-15.09.23)

1.7. Публикации

По теме диссертации опубликовано 2 печатных работы в рецензируемых журналах, индексированных в базе Web of Science/ Scopus.

1.8. Личный вклад

Автор участвовал в разработке дизайна и протокола всего исследования. Автор лично участвовал во всех этапах исследования: в электрофизиологических экспериментах, в подготовке биологического материала, окрашивании единичных нейронов, микроскопии, обработке и анализе полученных экспериментальных данных, кроме инъекции вирусов. Полностью самостоятельно проведено большинство электрофизиологических экспериментов, обработка

и анализ электрофизиологических данных и окрашивание зарегистрированных нейронов.

1.9. Структура и объем диссертации

Диссертация изложена на 116 страницах машинописного текста и содержит 23 иллюстраций. Диссертация состоит из следующих разделов: введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты исследования, обсуждение результатов, заключение, выводы, список сокращений, список литературы. Библиографический указатель содержит 183 зарубежных источников литературы.

2 Обзор литературы 2.1. Роль синаптической пластичности в перцептивном обучении

Перцептивное обучение

Изменения в восприятии различных сенсорных стимулов на основе предыдущего опыта получили название перцептивного обучения [21]. Один из видов перцептивного обучения возникает в задачах на дискриминацию различных сенсорных стимулов, отличающихся по одному из параметров. В случае изучения зрительной системы могут использоваться стимулы, отличающиеся друг от друга углом наклона на небольшую величину [11]. В этой поведенческой парадигме в ответ на один из стимулов для получения вознаграждения животное должно выполнить какое-либо действие (например, нажатие на педаль), в то время как реакция на не подкрепляемый стимул наказывается [22]. На сегодняшний день существует несколько моделей, описывающих данный феномен, в том числе и с теоретической точки зрения [23]. Рассмотрим подробнее участие первичных сенсорных областей неокортекса в перцептивном обучении на примере зрительной коры.

Пластичность сенсорных ответов первичной зрительной коры

В процессе онтогенеза различные первичные сенсорные области неокортекса, в том числе, и первичная зрительная кора подвергаются пластическим изменениям. Часть этих изменений, на ранних стадиях онтогенеза зависит от сенсорного опыта животного, что было продемонстрированно в работах Хьюбеля и Визела [1; 24]. В этих экспериментах было показано, что зрительная депривация может приводить как к физиологическим, так и морфологическим изменениям первичной зрительной коры и латерального коленчатого тела у котят. Важный результат данных экспериментов заключался в том, что сенсорная депри-вация всего на несколько дней вызывала долговременные пластические изменения (сохраняющиеся в течении всей жизни животного) зрительной коры, однако данная депривация должна быть применена только в строго определенный период онтогенеза, который получил название критического периода. В дальнейшем было показано, что наличие критического периода является универсальным свойством развития различных сенсорных систем, начиная от грызунов и заканчивая человеком [2; 25].

Долгое время считалось, что по окончании критического периода первичные сенсор-

ные области в норме не пластичны [26]. Однако потом в ряде экспериментов на людях было показано, что перцептивное обучение приводит к увеличению амплитуды фМРТ сигнала в первичной зрительной коре в ответ на предъявление черно-белых решеток [27]. В другой работе 2012 года было показано, что увеличение амплитуды фМРТ сигнала коррелирует с успешностью выполнения задачи на дискриминацию двух зрительных стимулов, отличающихся своей ориентацией [7].

В 2020 году, используя магниторезонансную томографию, Джиа и др. показали, что перцептивное обучение, в ходе которого испытуемого учили различать решетки, незначительно (до 5 градусов) различающиеся по углу наклона друг от друга, приводит к увеличению фМРТ сигнала на тренируемую ориентацию в верхних слоях первичной зрительной коры. Подобное пространственное разрешение стало возможным благодаря использованию мощного фМРТ томографа с напряженностью магнитного поля в 7 Тесла[8]. Кроме того, авторы обнаружили, что эти изменения являются специфическими для той области зрительного пространства, в которой происходило обучение. Таким образом, можно предполагать, что перцептивное обучение приводит к функциональным изменениям первичной зрительной коры. Однако поскольку фМРТ сигналы обладают низким временным разрешением, то данные работы не дают ответа на вопрос: являются ли полученные изменения фМРТ сигналов следствием модулирующего влияния ассоциативных областей на первичную зрительную кору или эти изменения связаны с пластичностью непосредственно в самой первичной зрительной коре? Для ответа на этот вопрос можно использовать электроэнцефалографию (ЭЭГ) как метод позволяющий отслеживать более быстрые физиологические события, хотя и с меньшим пространственным разрешением.

В одной из работ с помощью ЭЭГ регистрации с высокой плотностью электродов было показано, что после обучения в задачах на дискриминацию зрительных стимулов происходит уменьшение амплитуды С1 компонента вызванного зрительного ответа [6]. Данный компонент вызванного потенциала возникает через 50-70 мс после предъявления зрительного стимула и характеризует входы из латерального коленчатого тела в первичную зрительную кору, то есть является самым ранним из ответов зрительной коры. Уменьшение амплитуды этого компонента происходило только в ответ на зрительные стимулы, возникающие в том же квадранте зрительного пространства, в котором и проводилось обучение. В другой работе авторы показали, что уменьшение амплитуды С1 компонента коррелирует с эффективностью выполнения испытуемым задания [28]. Отсюда можно сделать предположение, что в процессе перцептивного обучения происходят изменения работы нейронных сетей, в

том числе и первичной зрительной коры.

Использование грызунов для изучения физиологии зрительной системы

Описанные выше работы были выполнены на людях, что накладывает ограничения на использование инвазивных методов регистрации нейронной активности. Ни фМРТ, ни ЭЭГ не позволяют понять какие клеточные и сетевые механизмы могут быть задействованы в процессе перцептивного обучения. В связи с этим необходимы исследования на животных моделях, которые позволяют осуществлять прижизненную регистрацию отдельных, в том числе генетически и функционально идентифицированных нейронов. В современной нейрофизиологии при использовании животных моделей наиболее часто в качестве объектов исследования выбираются грызуны. Однако, следует отметить, что зрительная система грызунов значительно отличается как по анатомической, так и по функциональной организации от зрительной системы приматов [29]. Эти различия накладывают значительные трудности на экстраполяцию описанных на грызунах феноменов, происходящих в зрительной коре во время перцептивного обучения, на другие виды животных, в частности, на человека.

С другой стороны, использование грызунов, в особенности мышей, для исследования зрения обладает рядом преимуществ [30]:

1. Современные молекулярно-генетические подходы и большое количество линий трансгенных мышей позволяют более подробно исследовать тонкие механизмы обработки зрительной информации на уровне отдельных сетей и роли конкретных субпопуляций нейронов в этих процессах. Например, применение оптогенетики позволяет специфично стимулировать/ингибировать конкретные субпопуляции нейронов во время исследования зрительных ответов. Кроме того, существующие генетически кодируемые кальциевые зонды позволяют осуществлять регистрацию отдельных групп нейронов, в том числе образующих синаптические связи на конкретные клетки [31].

2. В отличие от мозга более крупных животных, небольшие размеры мозга грызунов позволяют с помощью кальциевого имиджинга одновременно регистрировать активность нейронов по всей зрительной коре.

3. Небольшие размеры грызунов делают исследования более простыми и дешевыми по сравнению с кошками и обезьянами.

Важно отметить, что процесс обработки зрительной информации у грызунов и приматов обладает множеством схожих принципов, таких как деление клеток на простые и сложные, схожая ширина ориентационной настройки, структура зрительных рецептивных полей и т.д. Таким образом, несмотря на ряд отличий, грызуны могут быть использованы в качестве модели для исследования зрительной коры, хотя и с рядом ограничений.

Пластичность сенсорных ответов единичных нейронов зрительной коры

Рассмотрим подробнее влияние перцептивного обучения на функциональные свойства первичной зрительной коры в животных моделях. В поведенческих экспериментах, в которых животные обучались различать зрительные стимулы в виде полос с различной ориентацией (одна из моделей перцептивного обучения) было обнаружено, что ориентационные настройки отдельных нейронов первичной зрительной коры становились более узкими как у грызунов, так и у приматов[9; 22; 32; 33]. Также в работе Порта и др. было показано, что в процессе обучения дискриминации зрительных стимулов увеличивается доля нейронов, селективно отвечающих на подкрепляемую ориентацию [22].

Другой моделью сенсорной пластичности, которую также можно рассматривать как один из вариантов перцептивного обучения, является стимул-селективная пластичность сенсорных ответов (Stimulus-Selective Response Plasticity, ССПО) [34]. В этой модели животному предъявляются незнакомые зрительные стимулы, как правило, вспыхивающие решетки определенной ориентации. Во время этого обучения регистрируются ответы на зрительные стимулы в виде вызванных потенциалов. На следующий день во время повторной экспериментальной сессии в этой парадигме амплитуда вызванного ответа на зрительный стимул (ориентацию), с которым животное «знакомили» во время прошлой сессии увеличивается, в то время как на «незнакомый» зрительный стимул остается стабильной. Важной особенностью данного вида обучения является отсутствие в явном виде подкрепления, то есть данный вид обучения можно рассматривать как новый сенсорный опыт.

Исходя из вышесказанного можно сделать следующие выводы:

1. Сенсорные ответы первичной зрительной коры достаточно пластичны во времени, зависят от предшествующего опыта животного и могут подвергаться долговременным изменениям.

2. Изменения сенсорных ответов первичной зрительной коры обеспечиваются, в том числе

перестройками внутри самой первичной зрительной коры, а не только за счет модуляторного влияния высших сенсорных областей.

3. Изменения зрительных ответов в процессе обучения отражаются не только в изменении амплитуды сенсорных вызванных потенциалов, но и затрагивают такие сложные свойства единичных нейронов как параметры их ориентационных настроек.

Роль синаптической пластичности в модификации зрительных ответов

Одним из механизмов, обеспечивающих изменения сенсорных ответов первичной зрительной коры во время обучения, может являться долговременная синаптическая пластичность, что было показано как в работах на уровне отдельных шипиков [35], так и на уровне синаптических ответов [14]. Рассмотрим основные аргументы в пользу участия синаптиче-ской пластичности в перцептивном обучении.

При исследовании механизмов, обеспечивающих перцептивное обучение, было обнаружено, что в его процессе в водном лабиринте возникает ДВП синаптических связей внутри первичной зрительной коры [14]. В этой работе животные обучались различать зрительные стимулы в трапециевидном бассейне, в котором были установлены два компьютерных монитора, на которых предъявлялись чередующиеся белые и черные полосы (подробнее [36]). В данной поведенческой модели в качестве подкрепления выступает платформа, расположенная в одном из рукавов лабиринта. В течение часа после обучения Сале и др. изготавливали переживающие срезы первичной зрительной коры и исследовали параметры синаптической передачи и долговременной потенциации. В качестве контрольной группы использовались необученные животные. Авторы показали, что перцептивное обучение приводит к смещению кривой стимул-ответ влево (насыщение вызванного ответа происходит при меньшей амплитуде стимула) при тестировании как «вертикальных» (из 4-го во 2/3 слои) так и «горизонтальных» (внутри 2/3 слоя) синаптических связей в зрительной коре. Полученный результат может свидетельствовать о том, что в процессе перцептивного обучения происходит потенциация как «горизонтальных», так и «вертикальных» синаптических связей.

Кроме того, авторы показали, что после перцептивного обучения тетанизация (стандартный протокол для индукции ДВП) приводит к гораздо более слабой долговременной потенциации «вертикальных» и «горизонтальных» синаптических связей в экспериментальной группе по сравнению с контролем. Подобное уменьшение величины ДВП может объяс-

няться тем, что во время обучения возникают схожие процессы с выработкой ДВП, то есть происходит окклюзия долговременной синаптической пластичности.

Однако возникновение ДВП само по себе во время перцептивного обучения, строго говоря, не позволяет нам утверждать, что синаптическая пластичность принимает участие в этом феномене. Для того чтобы доказать, что синаптическая пластичность принимает участие в перцептивном обучении согласно Такеучи, необходимо экспериментально показать следующее [37]:

1. Что в процессе обучения возникает синаптическая пластичность. Это косвенно было показано в работе [14]. Кроме того, в модели ССПО было также показано, что данный вид пластичности зрительных ответов имеет общие с ДВП механизмы [13].

2. Что ингибирование выработки синаптической пластичности нарушает обучение (анте-роградное влияние). Было показано, что блокаторы НМДА рецепторов препятствуют как выработке ССПО, так и многих видов ДВП [5; 38].

3. Что мы можем стереть существующую память, обратив пластические изменения (ретроградное влияние). Было показано, что ССПО может быть стерта после обучения путем введения селективного блокатора протеинкиназы , zip [13; 39].

4. Мимикрия или способность искусственно создать «память» путем запуска пластических изменений. Если рассматривать ССПО (поскольку этот вид перцептивного обучения лучше всего описан на клеточном уровне), то было показано, что индукция ДВП в таламокортикальных связях приводит к увеличению вызванного потенциала на зрительную стимуляцию [13; 40]. Однако следует заметить, что такая стимуляция является неспецифичной по отношению к зрительному стимулу, что связано с тем, что в ССПО принимают участие не только модификация таламо-кортикальных, но и кортико-таламических связей [41].

Использование экспериментальных моделей синаптической пластичности для исследования механизмов перцептивного обучения

Из описанных выше работ можно предполагать, что синаптическая пластичность или механизмы, схожие с ДВП, принимают участие в перцептивном обучении. По способу индукции пластических изменений синаптическая пластичность может быть разделена на два больших класса:

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Смирнов Иван Васильевич, 2024 год

9 Список литературы

1. WIESEL T. N, HUBEL D. H. EFFECTS OF VISUAL DEPRIVATION ON MORPHOLOGY AND PHYSIOLOGY OF CELLS IN THE CATS LATERAL GENICULATE BODY // Journal of neurophysiology. — 1963. — Nov. — Vol. 26. — P. 978-993. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/jn.1963.26.6.978.

2. Espinosa J. S., Stryker M. P. Development and Plasticity of the Primary Visual Cortex. — 07/2012. — DOI: 10.1016/j.neuron.2012.06.009.

3. A cellular analogue of visual cortical plasticity / Y. Fregnac [et al.] // Nature. — 1988. — Vol. 333, no. 6171. — P. 367-370. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/333367a0.

4. Eysel U. T., Eyding D., Schweigart G. Repetitive optical stimulation elicits fast receptive field changes in mature visual cortex // NeuroReport. — 1998. — Mar. — Vol. 9, no. 5. — P. 949-954. — ISSN 09594965. — DOI: 10.1097/00001756-199803300-00034.

5. Instructive Effect of Visual Experience in Mouse Visual Cortex / M. Y. Frenkel [et al.] // Neuron. — 2006. — Aug. — Vol. 51, no. 3. — P. 339-349. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/j.neuron.2006.06.026.

6. Effects of perceptual learning on primary visual cortex activity in humans / G. Pourtois [et al.] // Vision Research. — 2008. — Jan. — Vol. 48, no. 1. — P. 55-62. — ISSN 00426989. — DOI: 10.1016/j.visres.2007.10.027.

7. Perceptual Learning Selectively Refines Orientation Representations in Early Visual Cortex / J. F. Jehee [et al.] // The Journal of Neuroscience. — 2012. — Nov. — Vol. 32, no. 47. — P. 16747. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEUROSCI.6112-11.2012.

8. Recurrent Processing Drives Perceptual Plasticity / K. Jia [et al.] // Current Biology. — 2020. — Nov. — Vol. 30, no. 21. — P. 4177. — ISSN 18790445. — DOI: 10.1016/J.CUB. 2020.08.016.

9. Practising orientation identification improves orientation coding in V1 neurons / A. Schoups [et al.] // Nature. — 2001. — Aug. — Vol. 412, no. 6846. — P. 549-553. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/35087601.

10. Kreile A. K., Bonhoeffer T., Hubener M. Altered visual experience induces instructive changes of orientation preference in mouse visual cortex // Journal of Neuroscience. — 2011. — Sept.— Vol. 31, no. 39. — P. 13911-13920. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/ JNEUROSCI.2143-11.2011.

11. Learning Enhances Sensory and Multiple Non-sensory Representations in Primary Visual Cortex / J. Poort [et al.] // Neuron. — 2015. — June. — Vol. 86, no. 6. — P. 1478-1490. — ISSN 10974199. — DOI: 10.1016/j.neuron.2015.05.037.

12. Gao M., Lim S., Chubykin A. A. Visual familiarity induced 5-Hz oscillations and improved orientation and direction selectivities in V1 // Journal of Neuroscience. — 2021. — Mar. — Vol. 41, no. 12. — P. 2656-2667. — ISSN 15292401. — DOI: 10.1523/JNEUROSCI.1337-20.2021.

13. Cooke S. F., Bear M. F. Visual experience induces long-term potentiation in the primary visual cortex // Journal of Neuroscience. — 2010. — Dec. — Vol. 30, no. 48. — P. 1630416313. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEUROSCI.4333-10.2010.

14. Visual perceptual learning induces long-term potentiation in the visual cortex / A. Sale [et al.] // Neuroscience. — 2011. — Jan. — Vol. 172. — P. 219-225. — ISSN 03064522. — DOI: 10.1016/j.neuroscience.2010.10.078.

15. Meliza C. D., Dan Y. Receptive-field modification in rat visual cortex induced by paired visual stimulation and single-cell spiking // Neuron. — 2006. — Jan. — Vol. 49, no. 2. — P. 183-189. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/j.neuron.2005.12.009.

16. Locally coordinated synaptic plasticity of visual cortex neurons in vivo / S. El-Boustani [et al.] // Science. — 2018. — June. — Vol. 360, no. 6395. — P. 1349-1354. — ISSN 10959203. — DOI: 10.1126/science.aao0862.

17. McLean J., Palmer L. A. Plasticity of neuronal response properties in adult cat striate cortex // Visual Neuroscience. — 1998. — Vol. 15, no. 1. — P. 177-196. — ISSN 09525238. — DOI: 10.1017/s0952523898151143.

18. Yao H., Dan Y. Stimulus timing-dependent plasticity in cortical processing of orientation // Neuron. — 2001. — Oct. — Vol. 32, no. 2. — P. 315-323. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/S0896-6273(01)00460-3.

19. Heterosynaptic plasticity: Multiple mechanisms and multiple roles / M. Chistiakova [et al.]. — 10/2014. — DOI: 10.1177/1073858414529829.

20. Altered heterosynaptic plasticity impairs visual discrimination learning in adenosine A1 receptor knock-out mice / R. Chasse [et al.] // Journal of Neuroscience. — 2021. — May. — Vol. 41, no. 21. — P. 4631-4640. — ISSN 15292401. — DOI: 10.1523/JNEUROSCI.3073-20.2021.

21. Gold J. I., Watanabe T. Perceptual learning // Current biology : CB. — 2010. — Jan. — Vol. 20, no. 2. — ISSN 09609822. — DOI: 10.1016/J.CUB.2009.10.066.

22. Learning and attention increase visual response selectivity through distinct mechanisms / J. Poort [et al.] // Neuron. — 2022. — Feb. — Vol. 110, no. 4. — 686-697.e6. — ISSN 10974199. — DOI: 10.1016/j.neuron.2021.11.016.

23. Dosher B., Lu Z. L. Visual Perceptual Learning and Models. — 09/2017. — DOI: 10 . 1146/annurev-vision-102016-061249.

24. HUBEL D. H, WIESEL T. N. RECEPTIVE FIELDS OF CELLS IN STRIATE CORTEX OF VERY YOUNG, VISUALLY INEXPERIENCED KITTENS // Journal of neurophysiology. — 1963. — Nov. — Vol. 26. — P. 994-1002. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/jn.1963.26.6.994.

25. Daw N. W. Visual Development. — Boston, MA : Springer US, 2014. — ISBN 978-1-46149058-6. — DOI: 10.1007/978-1-4614-9059-3.

26. Gilbert C. D, Li W. Adult Visual Cortical Plasticity. — 07/2012. — DOI: 10.1016/j . neuron.2012.06.030.

27. Furmanski C. S., Schluppeck D., Engel S. A. Learning strengthens the response of primary visual cortex to simple patterns // Current Biology. — 2004. — Apr. — Vol. 14, no. 7. — P. 573-578. — ISSN 09609822. — DOI: 10.1016/j.cub.2004.03.032.

28. Perceptual learning induces changes in early and late visual evoked potentials / M. Ahmadi [et al.] // Vision Research. — 2018. — Nov. — Vol. 152. — P. 101-109. — ISSN 18785646. — DOI: 10.1016/j.visres.2017.08.008.

29. Priebe N. J., McGee A. W. Mouse vision as a gateway for understanding how experience shapes neural circuits. — 10/2014. — DOI: 10.3389/fncir.2014.00123.

30. Huberman A. D., Niell C. M. What can mice tell us about how vision works? — 09/2011. — DOI: 10.1016/j.tins.2011.07.002.

31. Rossi L. F., Harris K. D., Carandini M. Spatial connectivity matches direction selectivity in visual cortex // Nature. — 2020. — Dec. — Vol. 588, no. 7839. — P. 648-652. — ISSN 14764687. — DOI: 10.1038/s41586-020-2894-4.

32. Li W., Piech V., Gilbert C. D. Learning to Link Visual Contours // Neuron. — 2008. — Feb. — Vol. 57, no. 3. — P. 442-451. — ISSN 08966273. — DOI: 10 . 1016/j .neuron. 2007.12.011.

33. Perceptual training continuously refines neuronal population codes in primary visual cortex / Y. Yan [et al.] // Nature Neuroscience. — 2014. — Oct. — Vol. 17, no. 10. — P. 13801387. — ISSN 15461726. — DOI: 10.1038/nn.3805.

34. Stimulus-Selective Response Plasticity in Primary Visual Cortex: Progress and Puzzles / D. P. Montgomery [et al.]. — 01/2022. — DOI: 10.3389/fncir.2021.815554.

35. Stimulus-dependent synaptic plasticity underlies neuronal circuitry refinement in the mouse primary visual cortex / E. Lopez-Ortega [et al.] // Cell Reports. — 2024. — Apr. — Vol. 43, no. 4. — P. 113966. — ISSN 22111247. — DOI: 10.1016/j.celrep.2024.113966.

36. Prusky G. T., West P. W., Douglas R. M. Behavioral assessment of visual acuity in mice and rats // Vision Research. — 2000. — July. — Vol. 40, no. 16. — P. 2201-2209. — ISSN 00426989. — DOI: 10.1016/S0042-6989(00)00081-X.

37. Takeuchi T., Duszkiewicz A. J., Morris R. G. The synaptic plasticity and memory hypothesis: Encoding, storage and persistence. — 01/2014. — DOI: 10.1098/rstb.2013.0288.

38. Distinct laminar requirements for nmda receptors in experience-dependent visual cortical plasticity / M. F. Fong [et al.] // Cerebral Cortex. — 2020. — Vol. 30, no. 4. — P. 25552572. — ISSN 14602199. — DOI: 10.1093/CERC0R/BHZ260.

39. Visual recognition memory, manifested as long-term habituation, requires synaptic plasticity in V1 / S. F. Cooke [et al.] // Nature Neuroscience. — 2015. — Feb. — Vol. 18, no. 2. — P. 262-271. — ISSN 1097-6256. — DOI: 10.1038/nn.3920.

40. Kuo M. C., Dringenberg H. C. Short-term (2 to 5 h) dark exposure lowers long-term potentiation (LTP) induction threshold in rat primary visual cortex // Brain Research. — 2009. — June. — Vol. 1276. — P. 58-66. — ISSN 00068993. — DOI: 10.1016/j .brainres.2009. 04.042.

41. Cortically coordinated NREM thalamocortical oscillations play an essential, instructive role in visual system plasticity / J. Durkin [et al.] // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2017. — Sept. — Vol. 114, no. 39. — P. 1048510490. — ISSN 10916490. — DOI: 10.1073/pnas.1710613114.

42. Hebb D. O. Organization of behavior. // Journal of Clinical Psychology. — 1949. — July. — Vol. 6, no. 3. — P. 335. — ISSN 1097-4679. — DOI: 10 . 1002/1097-4679(195007) 6 : 3<307::AID-JCLP2270060338>3.0.C0;2-K.

43. Shouval H. Z., Wang S. S., Wittenberg G. M. Spike timing dependent plasticity: A consequence of more fundamental learning rules // Frontiers in Computational Neuroscience. — 2010. — July. — Vol. 4. — P. 1601. — ISSN 16625188. — DOI: 10 .3389/fncom. 2010 . 00019.

44. Milner P. A brief history of the Hebbian learning rule // Canadian Psychology. — 2003. — Vol. 44, no. 1. — P. 5-9. — ISSN 07085591. — DOI: 10.1037/h0085817.

45. Delgado J. Y., Gómez-González J. F., Desai N. S. Development/Plasticity/Repair Pyramidal Neuron Conductance State Gates Spike-Timing-Dependent Plasticity. — 2010. — DOI: 10.1523/JNEUROSCI.3068-10.2010.

46. Debanne D., Shulz D. E., Fregnac Y. Activity-dependent regulation of 'on' and 'off' responses in cat visual cortical receptive fields // Journal of Physiology. — 1998. — Apr. — Vol. 508, no. 2. — P. 523-548. — ISSN 00223751. — DOI: 10.1111/j.1469-7793.1998. 00523.x.

47. A re-examination of Hebbian-covariance rules and spike timing-dependent plasticity in cat visual cortex in vivo / Y. Fregnac [et al.] // Frontiers in Synaptic Neuroscience. — 2010. — Dec. — Vol. 2, DEC. — P. 1958. — ISSN 16633563. — DOI: 10.3389/fnsyn.2010.00147.

48. Debanne D., Shulz D. E., Fregnac Y. Temporal constraints in associative synaptic plasticity in hippocampus and neocortex // Canadian Journal of Physiology and Pharmacology. Vol. 73. — Canadian Science Publishing, 1995. — P. 1295-1311. — DOI: 10.1139/y95-185.

49. Changing the responses of cortical neurons from sub- to suprathreshold using single spikes in vivo / V. Pawlak [et al.] // eLife. — 2013. — Jan. — Vol. 2. — ISSN 2050-084X. — DOI: 10.7554/eLife.00012.

50. Kandel E. R., Tauc L. Mechanism of heterosynaptic facilitation in the giant cell of the abdominal ganglion of Aplysia depilans. // The Journal of Physiology. — 1965. — Nov. — Vol. 181, no. 1. — P. 28-47. — ISSN 14697793. — DOI: 10 . 1113 / jphysiol . 1965 . sp007743.

51. Kandel E. R., Tauc L. Heterosynaptic facilitation in neurones of the abdominal ganglion of Aplysia depilans. // The Journal of Physiology. — 1965. — Nov. — Vol. 181, no. 1. — P. 1-27.— ISSN 0022-3751. — DOI: 10.1113/jphysiol.1965.sp007742.

52. Carew T. J., Castellucci V. F., Kandel E. R. An Analysis of Dishabituation and Sensitization of The Gill-Withdrawal Reflex In Aplysia // International Journal of Neuroscience. — 1971. — Jan. — Vol. 2, no. 2. — P. 79-98. — ISSN 0020-7454. — DOI: 10.3109/00207457109146995.

53. Long-Term Sensitization of a Defensive Withdrawal Reflex in Aplysia / H. M. Pinsker [et al.] // Science. — 1973. — Dec. — Vol. 182, no. 4116. — P. 1039-1042. — ISSN 00368075. — DOI: 10.1126/science.182.4116.1039.

54. Is Heterosynaptic modulation essential for stabilizing hebbian plasiticity and memory / C. H. Bailey [et al.] // Nature Reviews Neuroscience. — 2000. — Vol. 1, no. 1. — P. 1120. — ISSN 14710048. — DOI: 10.1038/35036191.

55. A Critical Period for Macromolecular Synthesis in Long-Term Heterosynaptic Facilitation in Aplysia / P. G. Montarolo [et al.] // Science. — 1986. — Dec. — Vol. 234, no. 4781. — P. 1249-1254. — ISSN 0036-8075. — DOI: 10.1126/science.3775383.

56. Bekkers J. M. Autaptic Cultures: Methods and Applications // Frontiers in Synaptic Neuroscience. — 2020. — Apr. — Vol. 12. — ISSN 1663-3563. — DOI: 10.3389/fnsyn.2020. 00018.

57. CREB1 Encodes a Nuclear Activator, a Repressor, and a Cytoplasmic Modulator that Form a Regulatory Unit Critical for Long-Term Facilitation / D. Bartsch [et al.] // Cell. — 1998. — Oct. — Vol. 95, no. 2. — P. 211-223. — ISSN 00928674. — DOI: 10.1016/S0092-8674(00)81752-3.

58. Dash P. K., Hochner B., Kandel E. R. Injection of the cAMP-responsive element into the nucleus of Aplysia sensory neurons blocks long-term facilitation // Nature. — 1990. — June. — Vol. 345, no. 6277. — P. 718-721. — ISSN 0028-0836. — DOI: 10.1038/345718a0.

59. Kaang B.-K., Kandel E. R., Grant S. G. Activation of cAMP-Responsive genes by stimuli that produce long-term facilitation in aplysia sensory neurons // Neuron. — 1993. — Mar. — Vol. 10, no. 3. — P. 427-435. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/0896-6273(93) 90331-K.

60. MAP Kinase Translocates into the Nucleus of the Presynaptic Cell and Is Required for Long-Term Facilitation in Aplysia / K. C. Martin [et al.] // Neuron. — 1997. — June. — Vol. 18, no. 6. — P. 899-912. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/S0896-6273(00)80330-X.

61. Neuronal Correlates of Habituation and Dishabituation of the Gill-Withdrawal Reflex in Aplysia / I. Kupfermann [et al.] // Science. — 1970. — Mar. — Vol. 167, no. 3926. — P. 1743-1745. — ISSN 0036-8075. — DOI: 10.1126/science.167.3926.1743.

62. Bliss T. V., L0mo T. Long-lasting potentiation of synaptic transmission in the dentate area of the anaesthetized rabbit following stimulation of the perforant path // The Journal of Physiology. — 1973. — July. — Vol. 232, no. 2. — P. 331-356. — ISSN 14697793. — DOI: 10.1113/jphysiol.1973.sp010273.

63. Lynch G. S., Dunwiddie T., Gribkoff V. Heterosynaptic depression: A postsynaptic correlate of long-term potentiation [31]. — 1977. — DOI: 10.1038/266737a0.

64. The postsynaptic induction of nonassociative long-term depression of excitatory synaptic transmission in rat hippocampal slices / G. Christofi [et al.] // Journal of Neurophysiology. — 1993. — Vol. 69, no. 1. — P. 219-229. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/jn. 1993.69.1.219.

65. Christie B. R., Kerr D. S., Abraham W. C. Flip side of synaptic plasticity: Long-term depression mechanisms in the hippocampus // Hippocampus. — 1994. — Apr. — Vol. 4, no. 2. — P. 127-135. — ISSN 1050-9631. — DOI: 10.1002/hipo.450040203.

66. Homeostatic role of heterosynaptic plasticity: models and experiments / M. Chistiakova [et al.] // Frontiers in Computational Neuroscience. — 2015. — July. — Vol. 9. — ISSN 1662-5188. — DOI: 10.3389/fncom.2015.00089.

67. Artola A., Brocher S., Singer W. Different voltage-dependent thresholds for inducing long-term depression and long-term potentiation in slices of rat visual cortex // Nature. — 1990. — Vol. 347, no. 6288. — P. 69-72. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/347069a0.

68. NMDA receptor antagonists block the induction of long-term depression in the hippocampal dentate gyrus of the anesthetized rat / N. L. Desmond [et al.] // Brain Research. — 1991. — June. — Vol. 552, no. 1. — P. 93-98. — ISSN 00068993. — DOI: 10.1016/0006-8993(91) 90664-H.

69. Wickens J. R., Abraham W. C. The involvement of L-type calcium channels in heterosynaptic long-term depression in the hippocampus // Neuroscience Letters. — 1991. — Sept. — Vol. 130, no. 1. —P. 128-132.— ISSN 03043940. — DOI: 10.1016/0304-3940(91)90244-N.

70. Bradler J. E., Barrionuevo G. Heterosynaptic correlates of long-term potentiation induction in hippocampal CA3 neurons // Neuroscience. — 1990. — Vol. 35, no. 2. — P. 265-271. — ISSN 03064522. — DOI: 10.1016/0306-4522(90)90080-N.

71. Induction of LTP and LTD in visual cortex neurones by intracellular tetanization / M. Volgushev [et al.] // NeuroReport. — 1994. — Oct. — Vol. 5, no. 16. — P. 2069-2072. — ISSN 0959-4965. — DOI: 10.1097/00001756-199410270-00020.

72. Kuhnt U., Kleschevnikov A., Voronin L. L. Long-term enhancement of synaptic transmission in the hippocampus after tetanization of single neurones by short intracellular current pulses. — 1994. — Jan.

73. Lisman J. A mechanism for the Hebb and the anti-Hebb processes underlying learning and memory // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 1989. — Vol. 86, no. 23. — P. 9574-9578. — ISSN 00278424. — DOI: 10.1073/pnas.86.23.9574.

74. Yang S.-N., Tang Y.-G., Zucker R. S. Selective Induction of LTP and LTD by Postsynaptic [Ca ¡sup¿2+¡/sup¿ ] ¡sub¿i¡/sub¿ Elevation // Journal of Neurophysiology. — 1999. — Feb. — Vol. 81, no. 2. — P. 781-787. — ISSN 0022-3077. — DOI: 10.1152/jn.1999.81. 2.781.

75. NMDA receptor blockade prevents LTD, but not LTP induction by intracellular tetanization / M. Chistiakova [et al.] // NeuroReport. — 1999. — Dec. — Vol. 10, no. 18. — P. 3869-3874. — ISSN 09594965. — DOI: 10.1097/00001756-199912160-00027.

76. An Optogenetic Approach to Studies of the Mechanisms of Heterosynaptic Plasticity in Neocortical Neurons / N. A. Simonova [et al.] // Neuroscience and Behavioral Physiology. — 2019. — Feb. — Vol. 49, no. 2. — P. 208-215. — ISSN 1573899X. — DOI: 10.1007/s11055-019-00716-0.

77. Heterosynaptic plasticity induced by intracellular tetanization in layer 2/3 pyramidal neurons in rat auditory cortex / C. M. Lee [et al.] // Journal of Physiology. — 2012. — May. — Vol. 590, no. 10. — P. 2253-2271. — ISSN 00223751. — DOI: 10 . 1113/jphysiol. 2012 . 228247.

78. Sieber A. R., Min R., Nevian T. Non-Hebbian Long-Term Potentiation of Inhibitory Synapses in the Thalamus. — 2013. — DOI: 10.1523/JNEUR0SCI.0247-13.2013.

79. Development/Plasticity/Repair Distinct Heterosynaptic Plasticity in Fast Spiking and Non-Fast-Spiking Inhibitory Neurons in Rat Visual Cortex / M. Chistiakova [et al.]. — 2019. — DOI: 10.1523/JNEURCISCI.3039-18.2019.

80. Postsynaptic induction of long-term synaptic facilitation in snail central neurones / N. I. Bravarenko [et al.] // NeuroReport. — 1995. — May. — Vol. 6, no. 8. — P. 1182-1186. — ISSN 0959-4965. — DOI: 10.1097/00001756-199505300-00027.

81. Malyshev A., Bravarenko N., Balaban P. Dependence of synaptic facilitation postsynapti-cally induced in snail neurones on season and serotonin level // NeuroReport. — 1997. — Mar. — Vol. 8, no. 5. — P. 1179-1182. — ISSN 0959-4965. — DOI: 10.1097/00001756199703240-00024.

82. Interaction between intracellular tetanization and pairing-induced long-term synaptic plasticity in the rat visual cortex / M. Volgushev [et al.] // Neuroscience. — 1999. — Aug. — Vol. 93, no. 4. — P. 1227-1232. — ISSN 03064522. — DOI: 10.1016/S0306-4522(99)00265-1.

83. Xu-Friedman M. A., Regehr W. G. Structural Contributions to Short-Term Synaptic Plasticity. — 01/2004. — DOI: 10.1152/physrev.00016.2003.

84. Dobrunz L. E., Stevens C. F. Heterogeneity of release probability, facilitation, and depletion at central synapses // Neuron. — 1997. — June. — Vol. 18, no. 6. — P. 995-1008. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/S0896-6273(00)80338-4.

85. Akopian G., Walsh J. P. Corticostriatal paired-pulse potentiation produced by voltage-dependent activation of NMDA receptors and L-type Ca2+ channels // Journal of Neurophysiology. — 2002. — Vol. 87, no. 1. — P. 157-165. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/ jn.00115.2001.

86. Paired-pulse ratio of synaptically induced transporter currents at hippocampal CA1 synapses is not related to release probability / S. Manita [et al.] // Brain Research. — 2007. — June. — Vol. 1154, no. 1. — P. 71-79. — ISSN 00068993. — DOI: 10.1016/j .brainres. 2007.03.089.

87. Watanabe J., Rozov A., Wollmuth L. P. Target-specific regulation of synaptic amplitudes in the neocortex // Journal of Neuroscience. — 2005. — Feb. — Vol. 25, no. 4. — P. 10241033. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEURQSCI.3951-04.2005.

88. Prange O., Murphy T. H. Correlation of miniature synaptic activity and evoked release probability in cultures of cortical neurons // Journal of Neuroscience. — 1999. — Aug. — Vol. 19, no. 15. — P. 6427-6438. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/jneurosci.19-15-06427.1999.

89. Simonova N. A., Volgushev M. A., Malyshev A. Y. Enhanced Non-Associative Long-Term Potentiation in Immature Granule Cells in the Dentate Gyrus of Adult Rats // Frontiers in Synaptic Neuroscience. — 2022. — May. — Vol. 14. — ISSN 16633563. — DOI: 10.3389/ fnsyn.2022.889947.

90. Non-associative Potentiation of Perisomatic Inhibition Alters the Temporal Coding of Neo-cortical Layer 5 Pyramidal Neurons / J. Lourenco [et al.] // PLoS Biology / ed. by C. F. Stevens. — 2014. — July. — Vol. 12, no. 7. — e1001903. — ISSN 1545-7885. — DOI: 10.1371/journal.pbio.1001903.

91. Retrograde signalling with nitric oxide at neocortical synapses / M. Volgushev [et al.] // European Journal of Neuroscience. — 2000. — Dec. — Vol. 12, no. 12. — P. 4255-4267. — ISSN 0953816X. — DOI: 10.1046/j.0953-816X.2000.01322.x.

92. Nicolarakis P. J., Lin Y. .-Q., Bennett M. R. Effect of nitric oxide synthase inhibition on long-term potentiation at associational-commissural and mossy fibre synapses on CA3 pyramidal neurones // British Journal of Pharmacology. — 1994. — Vol. 111, no. 2. — P. 521-524. — ISSN 14765381. — DOI: 10.1111/j.1476-5381.1994.tb14768.x.

93. Lu Y. F., Kandel E. R., Hawkins R. D. Nitric oxide signaling contributes to late-phase LTP and CREB phosphorylation in the hippocampus // Journal of Neuroscience. — 1999. — Dec. — Vol. 19, no. 23. — P. 10250-10261. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/jneurosci. 19-23-10250.1999.

94. Hardingham N., Dachtler J., Fox K. The role of nitric oxide in pre-synaptic plasticity and homeostasis. — 10/2013. — DOI: 10.3389/fncel.2013.00190.

95. Partial Breakdown of Input Specificity of STDP at Individual Synapses Promotes New Learning / M. Volgushev [et al.] // The Journal of Neuroscience. — 2016. — Aug. — Vol. 36, no. 34. — P. 8842-8855. — ISSN 0270-6474. — DOI: 10.1523/JNEUR0SCI.0552-16.2016.

96. Conjunctive input processing drives feature selectivity in hippocampal CA1 neurons / K. C. Bittner [et al.] // Nature Neuroscience. — 2015. — Aug. — Vol. 18, no. 8. — P. 11331142. — ISSN 15461726. — DOI: 10.1038/nn.4062.

97. Intrinsic membrane properties determine hippocampal differential firing pattern in vivo in anesthetized rats / J. Kowalski [et al.] // Hippocampus. — 2016. — May. — Vol. 26, no. 5. — P. 668-682. — ISSN 10981063. — DOI: 10.1002/hipo.22550.

98. Nunez A., Garcia-Austt E., Buno W. Intracellular 0-rhythm generation in identified hippocampal pyramids // Brain Research. — 1987. — July. — Vol. 416, no. 2. — P. 289300. — ISSN 00068993. — DOI: 10.1016/0006-8993(87)90909-7.

99. Steriade M., Timofeev I., Grenier F. Natural waking and sleep states: A view from inside neocortical neurons // Journal of Neurophysiology. — 2001. — Vol. 85, no. 5. — P. 19691985. — ISSN 00223077. — DOI: 10 . 1152/JN . 2001. 85 . 5 . 1969/ASSET/IMAGES/LARGE/ 9K0511653012.JPEG.

100. Timofeev I., Grenier F., Steriade M. Disfacilitation and active inhibition in the neocortex during the natural sleep-wake cycle: An intracellular study // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. — 2001. — Feb. — Vol. 98, no. 4. — P. 1924. — ISSN 00278424. — DOI: 10.1073/PNAS.041430398.

101. Timofeev I., Chauvette S. Neuronal Activity During the Sleep-Wake Cycle // Handbook of Behavioral Neuroscience. Vol. 30. — Elsevier B.V., 01/2019. — P. 3-17. — DOI: 10.1016/ B978-0-12-813743-7.00001-3.

102. Ultrastructural evidence for synaptic scaling across the wake/sleep cycle / L. De Vivo [et al.] // Science. — 2017. — Feb. — Vol. 355, no. 6324. — P. 507-510. — ISSN 10959203. — DOI: 10.1126/science.aah5982.

103. Sleep and waking modulate spine turnover in the adolescent mouse cortex / S. Maret [et al.] // Nature Neuroscience. — 2011. — Nov. — Vol. 14, no. 11. — P. 1418-1420. — ISSN 10976256. — DOI: 10.1038/nn.2934.

104. Runge K., Cardoso C., Chevigny A. de. Dendritic Spine Plasticity: Function and Mechanisms. — 08/2020. — DOI: 10.3389/fnsyn.2020.00036.

105. Microglial motility is modulated by neuronal activity and correlates with dendritic spine plasticity in the hippocampus of awake mice / F. C. Nebeling [et al.] // eLife. — 2023. — Feb. — Vol. 12. — ISSN 2050084X. — DOI: 10.7554/eLife.83176.

106. Chronic 2P-STED imaging reveals high turnover of dendritic spines in the hippocampus in vivo / T. Pfeiffer [et al.] // eLife. — 2018. — June. — Vol. 7. — ISSN 2050084X. — DOI: 10.7554/eLife.34700.

107. Heterosynaptic plasticity prevents runaway synaptic dynamics / J. Y. Chen [et al.] // Journal of Neuroscience. — 2013. — Oct. — Vol. 33, no. 40. — P. 15915-15929. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEUR0SCI.5088-12.2013.

108. Mapelli J., D'Angelo E. The spatial organization of long-term synaptic plasticity at the input stage of cerebellum // Journal of Neuroscience. — 2007. — Feb. — Vol. 27, no. 6. — P. 1285-1296. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEUR0SCI.4873-06.2007.

109. White G., Levy W. B., Steward O. Spatial overlap between populations of synapses determines the extent of their associative interaction during the induction of long-term potentiation and depression // Journal of Neurophysiology. — 1990. — Vol. 64, no. 4. — P. 11861198. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/jn.1990.64.4.1186.

110. Royer S., Pare D. Conservation of total synaptic weight through balanced synaptic depression and potentiation // Nature. — 2003. — Apr. — Vol. 422, no. 6931. — P. 518-522. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/nature01530.

111. Calcium stores regulate the polarity and input specificity of synaptic modification / M. Nishiyama [et al.] // Nature. — 2000. — Nov. — Vol. 408, no. 6812. — P. 584-588. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/35046067.

112. Scanziani M., Malenka R. C., Nicoll R. A. Role of intercellular interactions in heterosynaptic long-term depression // Nature. — 1996. — Apr. — Vol. 380, no. 6573. — P. 446-450. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/380446a0.

113. Harvey C. D., Svoboda K. Locally dynamic synaptic learning rules in pyramidal neuron dendrites. — 12/2007. — DOI: 10.1038/nature06416.

114. Article Activity-Dependent Clustering of Functional Synaptic Inputs on Developing Hip-pocampal Dendrites / T. Kleindienst [et al.] // cell.comT Kleindienst, J Winnubst, C Roth-Alpermann, T Bonhoeffer, C LohmannNeuron, 2011^cell.com. — 2011. — DOI: 10.1016/ j.neuron.2011.10.015.

115. Differential role of pre-and postsynaptic neurons in the activity-dependent control of synaptic strengths across dendrites / M. Letellier [et al.] // PLoS Biology. — 2019. — June. — Vol. 17, no. 6. — e2006223. — ISSN 15457885. — DOI: 10.1371/journal.pbio.2006223.

116. Oh W. C., Parajuli L. K., Zito K. Heterosynaptic structural plasticity on local dendritic segments of hippocampal CA1 neurons // Cell Reports. — 2015. — Jan. — Vol. 10, no. 2. — P. 162-169. — ISSN 22111247. — DOI: 10.1016/j.celrep.2014.12.016.

117. Heterosynaptic cross-talk of pre- and postsynaptic strengths along segments of dendrites / R. Tong [et al.] // Cell Reports. — 2021. — Jan. — Vol. 34, no. 4. — P. 108693. — ISSN 22111247. — DOI: 10.1016/j.celrep.2021.108693.

118. Structural basis of long-term potentiation in single dendritic spines / M. Matsuzaki [et al.] // Nature. — 2004. — June. — Vol. 429, no. 6993. — P. 761-766. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/nature02617.

119. O'Donnel C., Nolan M. F., Rossum M. C. van. Dendritic spine dynamics regulate the long-term stability of synaptic plasticity // Journal of Neuroscience. — 2011. — Nov. — Vol. 31, no. 45. — P. 16142-16156. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEURQSCI.2520-11.2011.

120. Spine expansion and stabilization associated with long-term potentiation / Y. Yang [et al.] // Journal of Neuroscience. — 2008. — May. — Vol. 28, no. 22. — P. 5740-5751. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEURQSCI.3998-07.2008.

121. Dissociation of functional and structural plasticity of dendritic spines during NMDAR and mGluR-dependent long-term synaptic depression in wild-type and fragile X model mice / A. Thomazeau [et al.] // Molecular Psychiatry. — 2021. — Sept. — Vol. 26, no. 9. — P. 4652-4669. — ISSN 14765578. — DOI: 10.1038/s41380-020-0821-6.

122. Synaptic plasticity depends on the fine-scale input pattern in thin dendrites of CA1 pyramidal neurons / A. Mago [et al.] // Journal of Neuroscience. — 2020. — Mar. — Vol. 40, no. 13.— P. 2593-2605. — ISSN 15292401. — DOI: 10.1523/JNEURQSCI.2071-19.2020.

123. Inverse synaptic tagging of inactive synapses via dynamic interaction of Arc/Arg3.1 with CaMKII^ / H. Okuno [et al.] // Cell. — 2012. — May. — Vol. 149, no. 4. — P. 886-898. — ISSN 10974172. — DOI: 10.1016/j.cell.2012.02.062.

124. Coordinated Spine Pruning and Maturation Mediated by Inter-Spine Competition for Cad-herin/Catenin Complexes / W. J. Bian [et al.] // Cell. — 2015. — Aug. — Vol. 162, no. 4. — P. 808-822. — ISSN 10974172. — DOI: 10.1016/j.cell.2015.07.018.

125. Chater T. E., Goda Y. My Neighbour Hetero — deconstructing the mechanisms underlying heterosynaptic plasticity. — 04/2021. — DOI: 10.1016/j.conb.2020.10.007.

126. Correlated Synaptic Inputs Drive Dendritic Calcium Amplification and Cooperative Plasticity during Clustered Synapse Development / K. F. Lee [et al.] // Neuron. — 2016. — Feb. — Vol. 89, no. 4. — P. 784-799. — ISSN 10974199. — DOI: 10.1016/j.neuron.2016.01.012.

127. Orientation selectivity and the functional clustering of synaptic inputs in primary visual cortex / D. E. Wilson [et al.] // Nature Neuroscience. — 2016. — Aug. — Vol. 19, no. 8. — P. 1003-1009. — ISSN 15461726. — DOI: 10.1038/nn.4323.

128. Purves D., Lichtman J. W. Elimination of synapses in the developing nervous system // Science. — 1980. — Vol. 210, no. 4466. — P. 153-157. — ISSN 00368075. — DOI: 10 . 1126/science.7414326.

129. Govindarajan A., Kelleher R. J., Tonegawa S. A clustered plasticity model of long-term memory engrams. — 07/2006. — DOI: 10.1038/nrn1937.

130. The Arc of synaptic memory / C. R. Bramham [et al.]. — 08/2010. — DOI: 10 . 1007/ s00221-009-1959-2.

131. The immediate early gene Arc is not required for hippocampal long-term potentiation / M. Kyrke-Smith [et al.] // Journal of Neuroscience. — 2021. — May. — Vol. 41, no. 19. — P. 4202-4211. — ISSN 15292401. — DOI: 10.1523/JNEUR0SCI.0008-20.2021.

132. A critical time window for dopamine actions on the structural plasticity of dendritic spines / S. Yagishita [et al.] // Science. — 2014. — Sept. — Vol. 345, no. 6204. — P. 1616-1620. — ISSN 0036-8075. — DOI: 10.1126/science.1255514.

133. Distinct Eligibility Traces for LTP and LTD in Cortical Synapses / K. He [et al.] // Neuron. — 2015. — Nov. — Vol. 88, no. 3. — P. 528-538. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/j.neuron.2015.09.037.

134. Brzosko Z., Mierau S. B., Paulsen O. Neuromodulation of Spike-Timing-Dependent Plasticity: Past, Present, and Future // Neuron. — 2019. — Aug. — Vol. 103, no. 4. — P. 563581. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/j.neuron.2019.05.041.

135. Fremaux N., Gerstner W. Neuromodulated Spike-Timing-Dependent Plasticity, and Theory of Three-Factor Learning Rules // Frontiers in Neural Circuits. — 2016. — Jan. — Vol. 9. — ISSN 1662-5110. — DOI: 10.3389/fncir.2015.00085.

136. Microelectrode array recordings of cultured hippocampal networks reveal a simple model for transcription and protein synthesis-dependent plasticity / F. J. L. Arnold [et al.] // The Journal of Physiology. — 2005. — Apr. — Vol. 564, no. 1. — P. 3-19. — ISSN 0022-3751. — DOI: 10.1113/jphysiol.2004.077446.

137. Orio P. Mathematical Modeling in Neuroscience // Neuroscience for Psychologists: An Introduction. — Springer International Publishing, 01/2020. — P. 231-252. — ISBN 9783030476458. DOI: 10.1007/978-3-030-47645-8_8.

138. Hodgkin A. L., Huxley A. F. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve // The Journal of Physiology. — 1952. — Aug. — Vol. 117, no. 4. — P. 500-544. — ISSN 14697793. — DOI: 10. 1113/jphysiol. 1952.sp004764.

139. A null model of the mouse whole-neocortex micro-connectome / M. W. Reimann [et al.] // Nature Communications. — 2019. — Dec. — Vol. 10, no. 1. — P. 1-16. — ISSN 20411723. — DOI: 10.1038/s41467-019-11630-x.

140. Systematic Integration of Structural and Functional Data into Multi-scale Models of Mouse Primary Visual Cortex / Y. N. Billeh [et al.] // Neuron. — 2020. — May. — Vol. 106, no. 3. — 388-403.e18. — ISSN 10974199. — DOI: 10.1016/j.neuron.2020.01.040.

141. Harris K. D., Mrsic-Flogel T. D. Cortical connectivity and sensory coding. — 11/2013. — DOI: 10.1038/nature12654.

142. Chizhov A., Merkulyeva N. Refractory density model of cortical direction selectivity: Lagged-nonlagged, transient-sustained, and on-Off thalamic neuron-based mechanisms and intra-cortical amplification // PLoS Computational Biology. — 2020. — Oct. — Vol. 16, no. 10. — e1008333. — ISSN 15537358. — DOI: 10.1371/journal.pcbi.1008333.

143. Orientation Selectivity of Synaptic Input to Neurons in Mouse and Cat Primary Visual Cortex / A. Y. Y. Tan [et al.] // The Journal of Neuroscience. — 2011. — Aug. — Vol. 31, no. 34. — P. 12339-12350. — ISSN 0270-6474. — DOI: 10.1523/JNEURQSCI.2039-11.2011.

144. Broad inhibition sharpens orientation selectivity by expanding input dynamic range in mouse simple cells / B. hua Liu [et al.] // Neuron. — 2011. — Aug. — Vol. 71, no. 3. — P. 542-554. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/j.neuron.2011.06.017.

145. The hodgkin-huxley heritage: From channels to circuits / W. A. Catterall [et al.] // Journal of Neuroscience. — 2012. — Oct. — Vol. 32, no. 41. — P. 14064-14073. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEURCISCI.3403-12.2012.

146. Koch C., Segev I. Methods in Neuronal Modeling: From Ions to Networks. — MIT Press, 1998. — (A Bradford book). — ISBN 9780262112314.

147. Paxinos G., Franklin K. B. J. Paxinos and Franklin's the mouse brain in stereotaxic coordinates. — 4th ed. — Amsterdam ;Elsevier Academic Press, 2013. — ISBN 9780123910578.

148. PsychoPy2: Experiments in behavior made easy / J. Peirce [et al.] // Behavior Research Methods. — 2019. — Feb. — Vol. 51, no. 1. — P. 195-203. — ISSN 15543528. — DOI: 10.3758/s13428-018-01193-y.

149. Stark E., Koos T., Buzsaki G. Diode probes for spatiotemporal optical control of multiple neurons in freely moving animals // Journal of Neurophysiology. — 2012. — July. — Vol. 108, no. 1. — P. 349-363. — ISSN 0022-3077. — DOI: 10.1152/jn.00153.2012.

150. High-speed mapping of synaptic connectivity using photostimulation in Channelrhodopsin-2 transgenic mice / H. Wang [et al.] // Proceedings of the National Academy of Sciences. — 2007. — May. — Vol. 104, no. 19. — P. 8143-8148. — ISSN 0027-8424. — DOI: 10.1073/ pnas.0700384104.

151. Ting J. T., Feng G. Development of transgenic animals for optogenetic manipulation of mammalian nervous system function: Progress and prospects for behavioral neuroscience // Behavioural Brain Research. — 2013. — Oct. — Vol. 255. — P. 3-18. — ISSN 01664328. — DOI: 10.1016/j.bbr.2013.02.037.

152. Cationic Channelrhodopsin from the Alga Platymonas subcordiformis as a Promising Optogenetic Tool / O. S. Idzhilova [et al.] // Biochemistry (Moscow). — 2022. — Nov. — Vol. 87, no. 11. — P. 1327-1334. — ISSN 0006-2979. — DOI: 10.1134/S0006297922110116.

153. Synaptic plasticity-dependent competition rule influences memory formation / Y. Jeong [et al.] // Nature Communications. — 2021. — June. — Vol. 12, no. 1. — P. 3915. — ISSN 2041-1723. — DOI: 10.1038/s41467-021-24269-4.

154. Classifying simple and complex cells on the basis of response modulation / B. C. Skottun [et al.] // Vision Research. — 1991. — Jan. — Vol. 31, no. 7/8. — P. 1078-1086. — ISSN 00426989. — DOI: 10.1016/0042-6989(91)90033-2.

155. Volgushev M., Pernberg J., Eysel U. T. 7-Frequency fluctuations of the membrane potential and response selectivity in visual cortical neurons // European Journal of Neuroscience. — 2003. — May. — Vol. 17, no. 9. — P. 1768-1776. — ISSN 0953-816X. — DOI: 10.1046/ j.1460-9568.2003.02609.x.

156. Dean A. F., Tolhurst D. J. On the distinctness of simple and complex cells in the visual cortex of the cat. // The Journal of Physiology. — 1983. — Nov. — Vol. 344, no. 1. — P. 305-325. — ISSN 0022-3751. — DOI: 10.1113/jphysiol.1983.sp014941.

157. Haider B., Hausser M., Carandini M. Inhibition dominates sensory responses in the awake cortex // Nature. — 2013. — Jan. — Vol. 493, no. 7430. — P. 97-102. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/nature11665.

158. Iacaruso M. F., Gasler I. T., Hofer S. B. Synaptic organization of visual space in primary visual cortex // Nature. — 2017. — July. — Vol. 547, no. 7664. — P. 449-452. — ISSN 14764687. — DOI: 10.1038/nature23019.

159. Neveu D., Zucker R. S. Long-lasting potentiation and depression without presynaptic activity // Journal of Neurophysiology. — 1996. — Vol. 75, no. 5. — P. 2157-2160. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/jn.1996.75.5.2157.

160. Simonova N., Malyshev A., Volgushev M. Heterosynaptic plasticity induced by intracellular tetanization in layer 2/3 pyramidal neurons depends on dendritic synapse location : PhD thesis / Simonova N., Malyshev A., Volgushev M. — 2017.

161. Niell C. M., Stryker M. P. Highly selective receptive fields in mouse visual cortex // Journal of Neuroscience. — 2008. — July. — Vol. 28, no. 30. — P. 7520-7536. — ISSN 02706474. — DOI: 10.1523/JNEURCISCI.0623-08.2008.

162. Larkum M. E., Zhu J. J., Sakmann B. Dendritic mechanisms underlying the coupling of the dendritic with the axonal action potential initiation zone of adult rat layer 5 pyramidal neurons // Journal of Physiology. — 2001. — June. — Vol. 533, no. 2. — P. 447-466. — ISSN 00223751. — DOI: 10.1111/j.1469-7793.2001.0447a.x.

163. LYNCH G. S., DUNWIDDIE T, GRIBKOFF V. Heterosynaptic depression: a postsynaptic correlate of long-term potentiation // Nature. — 1977. — Apr. — Vol. 266, no. 5604. — P. 737-739. — ISSN 0028-0836. — DOI: 10.1038/266737a0.

164. Relations Between Long-term Synaptic Modifications and Paired-pulse Interactions in the Rat Neocortex / M. Volgushe [et al.] // European Journal of Neuroscience. — 1997. — Aug. — Vol. 9, no. 8. — P. 1656-1665. — ISSN 0953816X. — DOI: 10. 1111/j . 1460-9568.1997.tb01523.x.

165. Cortical Firing and Sleep Homeostasis / V. V. Vyazovskiy [et al.] // Neuron. — 2009. — Sept. — Vol. 63, no. 6. — P. 865-878. — ISSN 08966273. — DOI: 10. 1016/j .neuron.

2009.08.024.

166. Timofeev I., Bonjean M. E., Bazhenov M. Cellular Mechanisms of Thalamocortical Oscillations in the Sleeping Brain // Neuronal Oscillations of Wakefulness and Sleep. — New York, NY : Springer New York, 2020. — P. 119-170. — DOI: 10.1007/978-1-0716-0653-7_5.

167. Tononi G., Cirelli C. Sleep and the Price of Plasticity: From Synaptic and Cellular Homeostasis to Memory Consolidation and Integration. — 01/2014. — DOI: 10.1016/j.neuron.

2013.12.025.

168. Sjöström P. J., Turrigiano G. G., Nelson S. B. Rate, Timing, and Cooperativity Jointly Determine Cortical Synaptic Plasticity // Neuron. — 2001. — Dec. — Vol. 32, no. 6. — P. 1149-1164. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/S0896-6273(01)00542-6.

169. Caporale N., Dan Y. Spike Timing-Dependent Plasticity: A Hebbian Learning Rule // Annual Review of Neuroscience. — 2008. — July. — Vol. 31, no. 1. — P. 25-46. — ISSN 0147-006X. — DOI: 10.1146/annurev.neuro.31.060407.125639.

170. Feldman D. E. Synaptic Mechanisms for Plasticity in Neocortex // Annual Review of Neuroscience. — 2009. — June. — Vol. 32, no. 1. — P. 33-55. — ISSN 0147-006X. — DOI: 10.1146/annurev.neuro.051508.135516.

171. Thomson A. M. Synaptic Connections and Small Circuits Involving Excitatory and Inhibitory Neurons in Layers 2-5 of Adult Rat and Cat Neocortex: Triple Intracellular Recordings and Biocytin Labelling In Vitro // Cerebral Cortex. — 2002. — Sept. — Vol. 12, no. 9. — P. 936-953. — ISSN 14602199. — DOI: 10.1093/cercor/12.9.936.

172. Sjostrom P. J., Hausser M. A Cooperative Switch Determines the Sign of Synaptic Plasticity in Distal Dendrites of Neocortical Pyramidal Neurons // Neuron. — 2006. — July. — Vol. 51, no. 2. — P. 227-238. — ISSN 08966273. — DOI: 10.1016/j.neuron.2006.06.017.

173. The subcellular organization of neocortical excitatory connections / L. Petreanu [et al.] // Nature. — 2009. — Feb. — Vol. 457, no. 7233. — P. 1142-1145. — ISSN 0028-0836. — DOI: 10.1038/nature07709.

174. Kato K., Clifford D. B., Zorumski C. F. Long-term potentiation during whole-cell recording in rat hippocampal slices // Neuroscience. — 1993. — Vol. 53, no. 1. — P. 39-47. — ISSN 03064522. — DOI: 10.1016/0306-4522(93)90282-K.

175. Lien A. D., Scanziani M. Cortical direction selectivity emerges at convergence of thalamic synapses // Nature. — 2018. — June. — Vol. 558, no. 7708. — P. 80-86. — ISSN 14764687. — DOI: 10.1038/s41586-018-0148-5.

176. Characterization of neocortical principal cells and interneurons by network interactions and extracellular features / P. Bartho [et al.] // Journal of Neurophysiology. — 2004. — July. — Vol. 92, no. 1. — P. 600-608. — ISSN 00223077. — DOI: 10.1152/jn.01170.2003.

177. Rozov A., Burnashev N. Polyamine-dependent facilitation of postsynaptic AMPA receptors counteracts paired-pulse depression // Nature. — 1999. — Oct. — Vol. 401, no. 6753. — P. 594-598. — ISSN 00280836. — DOI: 10.1038/44151.

178. Guy J., Mock M., Staiger J. F. Direction selectivity of inhibitory interneurons in mouse barrel cortex differs between interneuron subtypes // Cell Reports. — 2023. — Jan. — Vol. 42, no. 1. — P. 111936.—ISSN 22111247. — DOI: 10.1016/j.celrep.2022.111936.

179. Rapid regulation of depression-related behaviours by control of midbrain dopamine neurons / D. Chaudhury [et al.] // Nature. — 2013. — Jan. — Vol. 493, no. 7433. — P. 532536. — ISSN 0028-0836. — DOI: 10.1038/nature11713.

180. Brown W. M., Backer A. Optimal Neuronal Tuning for Finite Stimulus Spaces // Neural Computation. — 2006. — July. — Vol. 18, no. 7. — P. 1511-1526. — ISSN 0899-7667. — DOI: 10.1162/neco.2006.18.7.1511.

181. Montemurro M. A., Panzeri S. Optimal Tuning Widths in Population Coding of Periodic Variables // Neural Computation. — 2006. — July. — Vol. 18, no. 7. — P. 1555-1576. — ISSN 0899-7667. — DOI: 10.1162/neco.2006.18.7.1555.

182. Ghose G. M., Yang T., Maunsell J. H. R. Physiological Correlates of Perceptual Learning in Monkey V1 and V2 // Journal of Neurophysiology. — 2002. — Apr. — Vol. 87, no. 4. — P. 1867-1888. — ISSN 0022-3077. — DOI: 10.1152/jn.00690.2001.

183. Seitz A. R. Perceptual learning // Current Biology. — 2017. — July. — Vol. 27, no. 13. — R631-R636. — ISSN 09609822. — DOI: 10.1016/j.cub.2017.05.053.

10 Список публикаций по теме диссертации

Статьи

1. Smirnov IV, Malyshev AY. Paired optogenetic and visual stimulation can change the orientation selectivity of visual cortex neurons. Biochem Biophys Res Commun. 2023 Feb 26;646:63-69. doi: 10.1016/j.bbrc.2023.01.058. Epub 2023 Jan 21. PMID: 36706707.

2. Smirnov IV, Osipova AA, Smirnova MP, Borodinova AA, Volgushev MA, Malyshev AY. Plasticity of Response Properties of Mouse Visual Cortex Neurons Induced by Optogenetic Tetanization In Vivo. Curr Issues Mol Biol. 2024 Apr 10;46(4):3294-3312. doi: 10.3390/cimb46040206. PMID: 38666936; PMCID: PMC11049003.

Тезисы конференций

1. Оптогенетическая тетанизация нейронов зрительной коры снижает их дирекцио-нальную селективность по механизму гетеросинаптической пластичности / И. В. Смирнов, А. А. Осипова, М. П. Смирнова [и др.] // Сборник тезисов XXIV съезда физиологического общества им. И. П. Павлова, Санкт-Петербург, 11-15 сентября 2023 года. - Санкт-Петербург: ООО "Издательство ВВМ2023. - С. 50-51. - EDN PSOOUG.

2. Влияние оптогенетической тетанизации нейронов неокортекса на характеристики их зрительных ответа / И. В. Смирнов, А. А. Осипова, А. А. Бородинова [и др.] // Оптогенетика+ 2023 : Сборник научных трудов. Тезисы докладов III Всероссийской научной конференции с международным участием и Школы по современным методам неинвазивного контроля нейрональной активности, Санкт-Петербург, 06-08 апреля 2023 года / Под общей редакцией М.Л. Фирсова. - Санкт-Петербург: ООО "Издательство ВВМ 2023. - С. 110. - EDN YVQFZM.

3. Высокочастотные пачки потенциалов действия меняют свойства зрительных ответов нейронов неокортекса мыши по механизму гетеросинаптической пластичности / И. В. Смирнов, А. А. Осипова, М. П. Смирнова [и др.] // Нейрокампус 2023: эволюция. Нейротехнологии будущего : Тезисы участников конференции, Иркутская область, пос. Большие Коты, 19-24 августа 2023 года. - Москва: Общество с ограниченной ответственностью "Квант Медиа 2023. - С. 109-112. - DOI 10.24412/CL-37124-2023-109-112. - EDN RZMEAV.

4. Смирнов, И. В. Стимуляция единичных нейронов первичной зрительной коры мыши приводит к изменению характеристик сенсорных ответов нейронов / И. В. Смирнов, А. Ю. Малышев // Сборник тезисов XXVI научной школы-конференции молодых ученых по физиологии высшей нервной деятельности и нейрофизиологии : Сборник тезисов, Москва, 26-27 октября 2022 года. - Москва: Общество с ограниченной ответственностью "Квант Медиа2022. - С. 286-289. - DOI 10.24412/cl-36993-2022-1-286-289. - EDN LZVDLL.

5. Смирнов, И. В. СОЧЕТАННАЯ И НЕСОЧЕТАННАЯ СТИМУЛЯЦИЯ НЕЙРОНОВ ПЕРВИЧНОЙ ЗРИТЕЛЬНОЙ КОРЫ ПРИВОДИТ К ИЗМЕНЕНИЮ ПАРАМЕТРОВ ЗРИТЕЛЬНЫХ ОТВЕТОВ / И. В. Смирнов, А. Ю. Малышев // Нейротехнологии будущего : тезисы участников конференции, Москва, 04-07 сентября 2022 года / Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова. - Москва: Общество с ограниченной ответственностью "Квант Медиа 2022. - С. 10-13. - DOI 10.24412/cl-36983-2022-1-10-13. - EDN FAZDDE.

6. Смирнов, И. В. Изменение ориентационной селективности нейронов пятого слоя первичной зрительной коры с помощью сочетанной оптогенетической стимуляции / И. В. Смирнов, А. Ю. Малышев // Сборник трудов XXIV научной школы-конференции молодых ученых по физиологии высшей нервной деятельности и нейрофизиологии, Москва, 29-30 октября 2020 года. - Москва: Общество с ограниченной ответственностью "Квант Медиа2020. - С. 108-109. - DOI 10.24412/cl-36001-2020-1-108-109. - EDN HRHMJB.

7. Smirnov, I. V. Paired optogenetic stimulation of neurons in the mouse visual cortex can change orientation selectivity of stimulated cells / I. V. Smirnov, A. Yu. Malyshev // Оптогенетика+ 2020 : вторая Всероссийская научная конференция с международным участием и Школа по современным методам неинвазивного контроля нейрональной активности : сборник научных трудов, Санкт-Петербург, 22-26 апреля 2020 года. - Санкт-Петербург: ООО "Издательство ВВМ2020. - P. 58-59. -EDN WZCMRO.