Регуляция клеточного и жизненного циклов потенциально токсичных динофлагеллят Prorocentrum cordatum тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Калинина Вера Олеговна

• Калинина Вера Олеговна
• кандидат наук
• 2025

Оглавление диссертации кандидат наук Калинина Вера Олеговна

ОГЛАВЛЕНИЕ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Общая характеристика динофлагеллят

1.2 Филогенетическое положение динофлагеллят

1.3 Особенности клеточной организации динофлагеллят

1.3.1 Клеточные покровы

1.3.2 Цитоскелет

1.3.3 Цитоплазматические органеллы

1.3.4 Ядро и структура хромосом

1.4 Митоз, клеточный цикл и его регуляция

1.5 Жизненный цикл динофлагеллят

1.5.1 Разнообразие жизненных циклов

1.5.2 Регуляция жизненных циклов

1.5.3 Роль экдизиса в жизненном цикле

1.6 Поглощение, транспорт, ассимиляция и дефицит азота у динофлагеллят43

1.7 Поглощение, транспорт, ассимиляция и дефицит фосфора у динофлагеллят

1.8 Объект исследования: динофлагелляты РтотосеМтит соМаШт

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1 Культуры клеток

2

2.2 Схемы опытов по изучению влияния дефицита азота и/или фосфора на

клеточный и жизненный циклы Р. coтdatum

2.3 Измерение концентрации нитрата и фосфата

2.4 Проточная цитометрия

2.5 Количественная цитометрия изображений

2.6 Анализ транскриптомов Р. coтdatum из доступных баз данных

2.7 Анализ транскриптома Р. coтdatum при дефиците фосфора в среде

2.7.1 Выделение РНК

2.7.2 Сборка последовательностей

2.7.3 Анализ дифференциально экспрессируемых генов

2.8 Методы изучения временных цист и эксцистирования Р. coтdatum

2.9 Электрофорез в полиакриламидном геле и иммуноблоттинг

2.10 Статистический анализ

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1 Влияние фотопериода на клеточный цикл Р. coтdatum

3.2 Поглощение ионов нитрата и фосфата в процессе роста культуры

3.3 Влияние дефицита азота и фосфора на клеточный и жизненный циклы Р. coтdatum

3.4 Белки, участвующие в поглощении фосфатов, выявленные с помощью транскриптомного анализа

3.5 Исследование транскриптома Р. coтdatum штамма CCAP1136/16 при дефиците фосфата

3.6 Влияние температуры на жизненный цикл Р. coтdatum

3.7 Роль цитоскелета в экдизисе

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ

4.1 Регуляция клеточного цикла P. cordatum

4.2 Регуляция жизненного цикла P. cordatum

4.3 Поиск гомологов, ответственных за транспорт и ассимиляцию фосфата105

4.4 Временные цисты динофлагеллят

4.5 Цитоскелет

4.6 Основные факторы регуляции жизненного цикла P. cordatum

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

БЛАГОДАРНОСТИ

ПРИЛОЖЕНИЕ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Регуляция клеточного и жизненного циклов потенциально токсичных динофлагеллят Prorocentrum cordatum»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность исследования

Динофлагелляты - широко распространенная группа водных жгутиконосцев, населяющих преимущественно морские экосистемы. Около половины видов динофлагеллят имеют собственные хлоропласты, поэтому, наряду с цианобактериями и диатомовыми водорослями, эти протисты служат важнейшими первичными продуцентами и поставщиками кислорода в воду и атмосферу (Околодков, 2011; Gómez, 2012). Кроме того, большинство фотосинтезирующих динофлагеллят на самом деле являются миксотрофами, поскольку при определенных условиях могут питаться гетеротрофным способом. При этом источниками необходимых питательных веществ служат растворенные органические соединения, другие микроорганизмы и частицы взвешенных органических веществ (Glibert, Legrand, 2006; Hansen, 2011). Такой режим питания позволяет динофлагеллятам использовать множество экологических ниш на разных трофических уровнях и быть конкурентоспособной группой микроорганизмов в водных экосистемах.

Значительное число видов динофлагеллят способны к массовым размножениям, вспышки которых получили названия «цветение воды» или «красные приливы» (Hallegraeff et al., 2021; Telesh, Skarlato, 2022). Мощные вспышки численности динофлагеллят нередко приводят к катастрофическим последствиям. Во-первых, они способствуют снижению содержания кислорода в воде, следствием чего является гибель большого числа морских животных. Во-вторых, динофлагелляты выделяют в среду различные вторичные метаболиты, некоторые из которых токсичны для морской фауны и человека. Эти вещества могут накапливаться в организме рыб, моллюсков и других промысловых беспозвоночных и быть причиной массовых отравлений людей (Wang, 2008; Zhang et al., 2018). Из около 200 достоверно известных таксонов морского фитопланктона, клетки которых выделяют

токсины, как минимум 105 видов относятся к динофлагеллятам (IOC-UNESCO Taxonomic Reference List of Harmful Micro Algae. URL: www.marinespecies.org/hab).

В последние десятилетия частота возникновения и негативная роль вредоносных цветений динофлагеллят значительно возросли в связи с усилением антропогенной нагрузки на водную среду прибрежных морских районов и существенными изменениями климата в планетарном масштабе. Вследствие этого возросла актуальность исследований, связанных с изучением причин и закономерностей образования «красных приливов». Ранее традиционно ученые больше внимания уделяли исследованию внешних, преимущественно абиотических причин возникновения массовых вспышек численности динофлагеллят: географии распространения «красных приливов», экологическим и гидрографическим характеристикам потенциально опасных областей, оценке физико-химических параметров среды, степени загрязнения акватории и др. (Glibert et al., 2008; Ajani et al., 2018). Однако сравнительно недавно стало понятно, что особенности клеточной и молекулярной организации самих динофлагеллят служат драйверами массовых размножений этих жгутиконосцев. К числу таких свойств относятся необычайно большой геном динофлагеллят, особенности клеточных покровов, способность использовать различные стратегии питания, образовывать временные и долговременные покоящиеся цисты. Все эти особенности привели к формированию сложных жизненных циклов с чередованием вегетативной и половой фаз, которые подробно изучены пока лишь у относительно небольшого числа известных видов динофлагеллят (Figueroa et al., 2018). Более того, о регуляции их жизненных и клеточных циклов известно еще меньше. Вместе с тем, появление и доступность геномных и транскриптомных данных позволяет использовать и этот инструмент для изучения внутренних регуляторных механизмов возникновения цветений динофлагеллят (Lin et al., 2022).

В данной работе объектом исследований был выбран вид потенциально токсичных динофлагеллят Prorocentrum cordatum (основной синоним: P. minimum), вызывающий вредоносные «цветения воды» по всему миру (Heil et al., 2005; Скарлато, Телеш, 2018; Skarlato et al., 2018). Этот вид является крайне успешным и продолжает заселять новые места обитания, включая Балтийском море (Telesh et al., 2016). Несмотря на очевидную экологическую значимость, жизненный цикл этих динофлагеллят в общих чертах был описан лишь сравнительно недавно (Berdieva et al., 2020), а способы его регуляции оставались неизученными. Оказалось, что у P. cordatum не описаны долговременные покоящиеся цисты, а в ответ на стрессовые воздействия данный вид образует только временные экдизиальные цисты, структура и биология которых также фактически малоизвестны (Berdieva et al., 2016). Таким образом, исследования клеточного и жизненного циклов потенциально токсичных динофлагеллят P. cordatum, формирующих вредоносные «цветения воды», а также изучение их регуляции с помощью современных клеточных, молекулярных, геномных и транскриптомных подходов и методов представляются актуальными.

Цель и задачи исследования

Цель работы: выявить и изучить основные клеточные, молекулярные и экологические факторы, которые регулируют клеточный и жизненный циклы потенциально токсичных динофлагеллят Prorocentrum cordatum.

Для достижения указанной цели были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать влияние дефицита источников фосфора и азота в водной среде на клеточный и жизненный циклы P. cordatum.

2. Идентифицировать мРНК белков, вовлеченных в поглощение фосфат-ионов динофлагеллятами P. cordatum, с помощью анализа транслированных транскриптомных баз данных.

3. Провести сравнительный анализ транскриптомов Р. соМаШт, растущих в среде с дефицитом фосфора и в среде с достаточным количеством питательных веществ.

4. Исследовать роль актинового и тубулинового цитоскелета в реорганизации клеточных покровов, которая приводит к формированию важнейшей стадии жизненного цикла - временных цист, а также в ходе эксцистирования, способствующего массовой пролиферации динофлагеллят.

5. Изучить влияние изменения температурного режима водной среды на жизненный цикл Р. соМаШт.

6. Выявить и охарактеризовать базовые механизмы регуляции клеточного и жизненного циклов Р. соМаШт.

Основные положения, выносимые на защиту

1. Дефицит фосфора в среде индуцирует начало полового процесса, а именно -формирование диплоидных зигот у динофлагеллят Ргогосеп^ит соМаШт. Добавление фосфатов в обедненную фосфором среду стимулирует мейоз и возврат клеток к исходному гаплоидному состоянию.

2. Недостаток фосфора в среде усиливает экспрессию ряда генов мейоза, №+-зависимых переносчиков фосфата с высоким сродством к субстрату, 5'-нуклеотидазы и белков, содержащих домен SPX.

3. Актиновый и тубулиновый цитоскелеты не вовлечены в процесс образования временных цист, но принимают участие в процессе эксцистирования.

4. Изменение температурного режима индуцирует формирование временных экдизиальных цист с той же эффективностью, что и механическое воздействие.

Научная новизна полученных результатов

Впервые показано, что дефицит фосфора в среде является фактором, стимулирующим переход от вегетативной стадии жизненного цикла к половой у потенциально токсичных динофлагеллят Р. соМаШт. Впервые установлено, что дефицит азота в отдельности и дефицит азота в сочетании с дефицитом фосфора индуцируют арест клеточного цикла этих жгутиконосцев в фазе G0/G1 и, тем самым, останавливают рост культуры. Впервые обнаружено, что добавление фосфата в истощенную среду стимулирует мейоз и возвращает клетки Р. соМаШт к вегетативному состоянию. С помощью анализа транслированных транскриптомных баз данных впервые найдены и систематизированы гомологи белков, вовлеченные в первичный захват и ассимиляцию ионов ортофосфата (Р^ у этих жгутиконосцев. Впервые показано усиление экспрессии генов мейоза, вовлеченных в рекомбинацию и репарацию двуцепочечных разрывов ДНК у динофлагеллят Р. соМаШт, растущих в среде с дефицитом фосфора. Впервые продемонстрировано, что резкое понижение температуры индуцирует формирование временных экдизиальных цист у Р. соМаШт с той же эффективностью, что и центрифугирование на высоких скоростях. Впервые выявлены и охарактеризованы основные механизмы регуляции клеточного и жизненного циклов потенциально токсичных динофлагеллят Р. соМаШт.

Теоретическая и практическая значимость работы

Результаты исследования вносят вклад в изучение регуляции жизненного цикла потенциально токсичных инвазивных динофлагеллят Р. соМаШт, вызывающих опасные «цветения воды» по всему миру. Представленные результаты важны для понимания физиологии и адаптационных стратегий динофлагеллят в связи с быстро меняющимися условиями окружающей среды и повышением антропогенной нагрузки на прибрежные морские воды. Данные о факторах, индуцирующих половой процесс и временное инцистирование, необходимы для прогнозирования начала,

11

особенностей протекания, мощности и сроков окончания «красных приливов», вызванных P. cordatum, а также в перспективе - для разработки мер по предотвращению этих опасных природных явлений.

Результаты биоинформатического анализа транскриптомов P. cordatum существенно расширяют представления о гомологах белков, участвующих в захвате и первичной ассимиляции ионов ортофосфата у динофлагеллят. Показано, что жгутиконосцы P. cordatum представляют собой перспективный объект для дальнейших исследований в области клеточной и молекулярной биологии, биомедицины и водной экологии.

Работа имеет существенное теоретическое и практическое значение. Ее результаты могут быть использованы при подготовке курсов лекций и семинаров по клеточной биологии, протистологии и экологии водных микроорганизмов для студентов биологических специальностей высших учебных заведений. Полученные данные необходимы для построения концептуальных и прогностических математических моделей возникновения, развития и завершения вредоносных «цветений воды», вызываемых динофлагеллятами.

Личный вклад автора

Все данные и результаты экспериментов, представленные в диссертации, получены лично автором. Основная часть работы при планировании и проведении научных исследований, а также при подготовке материалов к печати выполнена лично автором диссертации. Результаты обсуждались и публиковались совместно с соавторами и научным руководителем. Работы по подготовке библиотек, секвенированию РНК, сборке и анализу дифференциальной экспрессии генов были выполнены в ходе совместных исследований автора с сотрудниками ООО «АЛГАВИТАПРО», Москва, Россия (официальный дистрибьютор CeGat GmbH).

Апробация результатов работы

Научные результаты настоящего исследования были представлены и рассмотрены на международных и российских конференциях: VI Молодежной конференции по молекулярной и клеточной биологии Института цитологии РАН (Санкт-Петербург, 2018), IV Научной конференции с международным участием «Водоросли: проблемы таксономии, экологии и использование в мониторинге» (Санкт-Петербург, 2018), VIII Европейском протистологическом конгрессе (Рим, Италия, 2019), XII Съезде Гидробиологического общества при РАН (Петрозаводск, 2019), VII Молодежной школе-конференции по молекулярной и клеточной биологии Института цитологии РАН (Санкт-Петербург, 2020), VIII Молодежной школе-конференции по молекулярной биологии и генетическим технологиям Института цитологии РАН (Санкт-Петербург, 2022); на заседаниях семинара Лаборатории цитологии одноклеточных организмов Института цитологии РАН (Санкт-Петербург, 2018 - 2024).

Финансовая поддержка работы

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского Фонда Фундаментальных Исследований (проект 18-34-00907) и Российского Научного Фонда (проекты 18-74-10093, 19-14-00109, 22-74-10097, 22-14-00056).

Публикации по теме диссертации

По теме исследования опубликовано 12 печатных работ, в том числе 6 статей в рецензируемых журналах, рекомендуемых ВАК, и 6 тезисов докладов.

Статьи в рецензируемых журналах:

1) Kalinina V. Trophic strategies in dinoflagellates: how nutrients pass through the amphiesma / Kalinina V., Matantseva O., Berdieva M., Skarlato S. // Protistology. - 2018. - V. 12 - № 1 - P. 3-11.

2) Berdieva M., Kalinina V. Life cycle stages and evidence of sexual reproduction in the marine dinoflagellate Prorocentrum minimum (Dinophyceae, Prorocentrales) / Berdieva M., Kalinina V., Lomert E., Knyazev N., Skarlato S. // Journal of Phycology. - 2020. - V. 56 - № 4 - P. 941-952.

3) Kalinina V. The role of the cytoskeleton in the ecdysis of the dinoflagellate Prorocentrum minimum / Kalinina V., Berdieva M., Matantseva O. // Protistology. - 2020. - V. 14 - № 1 - P. 38-44.

4) Matantseva O. Stressor-induced ecdysis and thecate cyst formation in the armoured dinoflagellates Prorocentrum cordatum / Matantseva O., Berdieva M., Kalinina V., Pozdnyakov I., Pechkovskaya S., Skarlato S. // Scientific Reports. - 2020. -V. 10 - № 1 -P. 18322.

5) Berdieva M. Putative meiotic toolkit in the dinoflagellate Prorocentrum cordatum: additional evidence for sexual process from transcriptome / Berdieva M. A., Pozdnyakov I. A., Kalinina V. O., Skarlato S. O. // Journal of Eukaryotic Microbiology. - 2021. - P. e12845.

6) Kalinina V. Phosphorus deficiency induces sexual reproduction in the dinoflagellate Prorocentrum cordatum / Kalinina V., Berdieva M., Aksenov N., Skarlato S. // Scientific Reports. - 2023. - V. 13 - № 1 - P. 14191.

Тезисы докладов:

1) Калинина В. O. Жизненный цикл динофлагелляты Prorocentrum minimum / Калинина В. O., Бердиева М. A. // Сборник тезисов VI Молодёжной конференции по молекулярной и клеточной биологии Института цитологии РАН. - СПб, 2018. - С. 45-46.

2) Калинина В. О. Жизненный цикл потенциально токсичной инвазивной динофлагелляты Prorocentrum cordatum (minimum) / Калинина В. О., Бердиева М. А., Скарлато С. О. // Материалы докладов IV Всероссийской научной конференции с

международным участием "Водоросли: проблемы таксономии, экологии и использование в мониторинге". - СПб, 2018. - С. 204-205.

3) Kalinina V. Localization of nutrient transporters in native and ecdysing cells of the dinoflagellate Prorocentrum minimum / Kalinina V., Matantseva O. // Abstracts of VIII European Congress of Protistology - ISOP joint meeting. - Rome, Italy, 2019. - P. 79.

4) Калинина В. O. Стадии жизненного цикла потенциально токсичной динофлагелляты Prorocentrum minimum (Dinophyceae) / Калинина В. O., Бердиева М. A. // Тезисы докладов XII Съезда Гидробиологического общества при РАН -Петрозаводск, 2019. - С. 199-200.

5) Калинина В. О. Влияние недостатка азота и фосфора на жизненный цикл динофлагеллят Prorocentrum minimum (Dinophyceae) / Калинина В. О., Бердиева М. А., Ломерт Е. В., Скарлато С. О. // Гены и клетки. - 2020. - Т. XV - № 3 Приложение. - С. 189.

6) Калинина В. О. Поиск факторов, регулирующих жизненный цикл динофлагеллят Prorocentrum cordatum / Калинина В. О., Бердиева М. А., Скарлато С. О. // Цитология. - 2022. - Т. 64 - № 7 - С. 766.

Заключение диссертации по теме «Другие cпециальности», Калинина Вера Олеговна

ВЫВОДЫ

1. Дефицит фосфора в среде стимулирует половой процесс и появление зигот у потенциально токсичных жгутиконосцев Prorocentrum cordatum, в то время как дефицит азота и одновременный дефицит азота и фосфора приводят к блокировке клеточного цикла в фазе G0/G1.

2. Добавление свежей среды, богатой биогенными элементами, в культуру жгутиконосцев P. cordatum, растущую в условиях дефицита фосфора, стимулирует мейоз.

3. В транскриптомах P. cordatum выявлены мРНК белков, гомологичных транспортерам фосфатов, которые характеризуются как высоким, так и низким сродством к субстрату, что позволяет динофлагеллятам эффективно поглощать фосфор из сред, богатых и бедных фосфатом. В этих транскриптомах были также обнаружены мРНК белков, гомологичных неорганической пирофосфатазе, сиреневой кислой фосфатазе, атипичной щелочной фосфатазе PhoAaty и ряду белков (содержащих домен SPX), которые участвуют в регуляции фосфорного гомеостаза.

4. Недостаток фосфора в среде приводит к усилению экспрессии генов мейоза SPO11, RAD51, EXO1, MSH4, MSH5, а также генов, кодирующих переносчик фосфата с высоким сродством к субстрату, №+-зависимый переносчик фосфата, 5'-нуклеотидазу и белки, содержащие домен SPX.

5. Актиновый и тубулиновый цитоскелеты P. cordatum не участвуют в первичном образовании временных цист, однако они вовлечены в процесс эксцистирования этих динофлагеллят.

6. Резкое снижение температуры водной среды в эксперименте стимулирует образование временных цист P. cordatum с той же эффективностью, что и высокоскоростное центрифугирование.

7. Клеточный цикл вегетативных клеток потенциально токсичных динофлагеллят Р. соМаШт, включающий типичные для эукариотных организмов фазы S, G2 и М), и сложный жизненный цикл, состоящий из чередования бесполого и полового размножения, эффективно регулируются как внешними триггерами (изменением концентрации и соотношения биогенных веществ в среде, температуры воды и др.), так и внутренними драйверами: участием морфологических (цитоскелетных) структур клетки, а также усилением экспрессии генов и активности белков, обеспечивающих внутриклеточный азотно-фосфорный гомеостаз при изменяющихся условиях среды.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Калинина Вера Олеговна, 2025 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Бердиева М. А. Влияние механического стресса на ультраструкту клеточных покровов динофлагеллят Prorocentrum minimum / Бердиева М. А., Скарлато С. О., Матанцева О. В., Поздняков И. А. // Цитология. - 2016. - Т. 58 - № 10 - С. 792-798.

2. Околодков Ю. Б. Dinoflagellata / Околодков Ю. Б. // Протисты : Руководство по зоологии. - СПб. - М. : Товарищество научных изданий КМК. -2011. - Ч. 3 - С. 7-94.

3. Райков И. Б. Ядро простейших. Морфология и эволюция / Райков И. Б. // Ленинград: Наука. - 1978.- 328 с.

4. Скарлато С. О. Prorocentrum minimum - жгутиконосцы-динофлагелляты / Скарлато С. О., Телеш И. В. / Ред. Дгебуадзе Ю. Ю., Петросян В. Г., Хляп Л. А. М. // Самые опасные инвазионные виды России (ТОП-100) : Товарищество научных изданий КМК. - 2018. - С. 227-233.

5. Abassi S. Increased nitrate concentration differentially affects cell growth and expression of nitrate transporter and other nitrogen-related genes in the harmful dinoflagellate Prorocentrum minimum / Abassi S., Ki J. S. // Chemosphere. - 2022. - V. 288 - P. 132526.

6. Adl S. M. Revisions to the classification, nomenclature, and diversity of eukaryotes / Adl S. M., Bass D., Lane C. E., Lukes J., Schoch C. L., Smirnov A., Agatha S., Berney C., Brown M. W., Burki F., Cardenas P., Cepicka I., Chistyakova L., Campo J. del, Dunthorn M., Edvardsen B., Eglit Y., Guillou L., Hampl V., Heiss A. A., Hoppenrath M., James T. Y., Karpov S., Kim E., Kolisko M., Kudryavtsev A., Lahr D. J. G., Lara E., Gall L. Le, Lynn D. H., Mann D. G., Massana i Molera R., Mitchell E. A. D., Morrow C., Park J. S., Pawlowski J. W., Powell M. J., Richter D. J., Rueckert S., Shadwick L., Shimano

S., Spiegel F. W., Torruella i Cortes G., Youssef N., Zlatogursky V., Zhang Q. // Journal of Eukaryotic Microbiology. - 2019. - V. 66 - № 1 - P. 4-119.

7. Agrawal S. C. Factors controlling induction of reproduction in algae — review: the text / Agrawal S. C. // Folia Microbiologica. - 2012. - V. 57 - P. 387-407.

8. Ajani P. A. Bloom drivers of the potentially harmful dinoflagellate Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller in a south eastern temperate Australian estuary / Ajani P. A., Larsson M. E., Woodcock S., Rubio, A., Farrell H., Brett S., Murray S. A. // Estuarine, Coastal and Shelf Science. - 2018. - V. 215 - P. 161-171.

9. Anders S. HTSeq - a Python framework to work with high-throughput sequencing data / Anders S., Pyl P. T., Huber W. // Bioinformatics. - 2015. - V. 31 - № 2

- P. 166-169.

10. Anderson S. Sequence and organization of the human mitochondrial genome / Anderson S., Bankier A. T., Barrell B. G., de Bruijn M. H., Coulson A. R., Drouin J., Eperon I. C., Nierlich D. P., Roe B. A., Sanger, F. // Nature. - 1981. - V. 290 - № 5806 -P. 457-465.

11. Antia A. Species-specific phytoplankton growth rates via diel DNA synthesis cycles. III. Accuracy of growth rate measurements in the dinoflagellate Prorocentrum minimum / Antia A., Carpenter E. J., Chang J. // Marine Ecology Progress Series. - 1990.

- V. 63 - P. 273-279.

12. Archibald J. M. The evolution of algae by secondary and tertiary endosymbiosis / Archibald J. M. // Advances in Botanical Research. - Academic Press, 2012. - V. 64 - P. 87-118.

13. Azam F. Dissolved ATP in the sea and its utilisation by marine bacteria / Azam F., Hodson R. E. // Nature. - 1977. - V. 267 - № 5613 - P. 696-698.

14. Berdieva M. Life cycle stages and evidence of sexual reproduction in the marine dinoflagellate Prorocentrum minimum (Dinophyceae, Prorocentrales) / Berdieva

M., Kalinina V., Lomert E., Knyazev N., Skarlato S. // Journal of Phycology. - 2020. - V. 56 - № 4 - P. 941-952.

15. Berdieva M. Actin as a cytoskeletal basis for cell architecture and a protein essential for ecdysis in Prorocentrum minimum (Dinophyceae, Prorocentrales) / Berdieva M., Pozdnyakov I., Matantseva O., Knyazev N., Skarlato S. // Phycological Research. -2018. - V. 66 - № 2 - P. 127-136.

16. Berdieva, M. Ultrastructural aspects of ecdysis in the naked dinoflagellate Amphidinium carterae / Berdieva M., Safonov, P., Matantseva O. // Protistology. - 2019.

- V. 13 - № 2 - P. 57-63.

17. Berdieva M. Induced phagotrophy in the mixotrophic dinoflagellate Prorocentrum cordatum: exploring the role of cytoskeleton in prey ingestion / Berdieva M., Fel A., Kalinina V., Skarlato S., Matantseva O. // Protistology. - 2020. - V. 14 - № 3

- P. 178-185.

18. Berdieva M. A. Putative meiotic toolkit in the dinoflagellate Prorocentrum cordatum: additional evidence for sexual process from transcriptome / Berdieva M. A., Pozdnyakov I. A., Kalinina V. O., Skarlato S. O. // Journal of Eukaryotic Microbiology. -2021. - V. 68 - № 3 - P. e12845.

19. Bhaud Y. Transmission of gametic nuclei through a fertilization tube during mating in a primitive dinoflagellate, Prorocentrum micans Ehr / Bhaud Y., Soyer-Gobillard M. O., Salmon J. M. //Journal of Cell Science. - 1988. - V. 89 - № 2 - P. 197206.

20. Binder B. J. Physiological and environmental control of germination in Scrippsiella trochoidea (Dinophyceae) resting cysts 1 / Binder B. J., Anderson D. M. // Journal of Phycology. - 1987. - V. 23 - № 1 - P. 99-107.

21. Blackburn S. I. Reproductive compatibility among four global populations of the toxic dinoflagellate Gymnodinium catenatum (Dinophyceae) / Blackburn S. I., Bolch C. J., Haskard K. A., Hallegraeff G. M. // Phycologia. - 2001. - V. 40 - № 1 - P. 78-87.

119

22. Bolger A. M. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data / Bolger A. M., Lohse M., Usadel B. // Bioinformatics. - 2014. - V. 30 - № 15 - P. 21142120.

23. Bravo I. Life cycle stages of the benthic palytoxin-producing dinoflagellate Ostreopsis cf. ovata (Dinophyceae) / Bravo I., Vila M., Casabianca S., Rodriguez F., Rial P., Riobo P., Penna A. // Harmful Algae. - 2012. - V. 18 - P. 24-34.

24. Brown D. L. The cytoskeletal microtubular system of some naked dinoflagellates / Brown D., Cachon J., Cachon M., Boillot A. // Cell Motility and the Cytoskeleton. - 1988. - V. 9 - № 4 - P. 361-374.

25. Burger G. Mitochondrial genomes: anything goes / Burger G., Gray M. W., Lang B. F. // Trends in Genetics. - 2003. - V. 19 - № 12 - P. 709-716.

26. Burki F. The new tree of eukaryotes / Burki F., Roger A. J., Brown M. W., Simpson A. G. // Trends in Ecology and Evolution. - 2020. - V. 35 - № 1 - P. 43-55.

27. Burki F. Phylogenomics reveals a new "megagroup" including most photosynthetic eukaryotes / Burki F., Shalchian-Tabrizi K., Pawlowski J. // Biology Letters. - 2008. - V. 4 - № 4 - P. 366-369.

28. Calado A. J. Architecture of the flagellar apparatus and related structures in the type species of Peridinium, P. cinctum (Dinophyceae) / Calado A. J., Hansen G., Moestrup O. // European Journal of Phycology. - 1999. - V. 34 - № 2 - P. 179-191.

29. Casimiro-Soriguer C. S. Sma3s: a universal tool for easy functional annotation of proteomes and transcriptomes / Casimiro-Soriguer C. S., Munoz-Merida A., Perez-Pulido A. J. // Proteomics. - 2017. - V. 17 - № 12 - P. 1700071.

30. Chan W. S. Knockdown of dinoflagellate cellulose synthase CesA1 resulted in malformed intracellular cellulosic thecal plates and severely impeded cyst-to-swarmer transition / Chan W. S., Kwok A. C. M., Wong J. T. Y. // Frontiers in Microbiology. -2019. - V. 10 - P. 442122.

31. Chan Y. H. Concentration-dependent organization of DNA by the dinoflagellate histone-like protein HCc3 / Chan Y. H., Wong J. T. // Nucleic Acids Research. - 2007. - V. 35 - № 8 - P. 2573-2583.

32. Coyne V. E. Proteomics: applications and advances / Coyne V. E. // Springer Handbook of Marine Biotechnology. - 2015. - P. 475-495.

33. Cui Y. Enhancement of non-photochemical quenching as an adaptive strategy under phosphorus deprivation in the dinoflagellate Karlodinium veneficum / Cui Y., Zhang H., Lin S. // Frontiers in Microbiology. - 2017. - V. 8 - P. 241298.

34. Dacheux D. A MAP6-related protein is present in protozoa and is involved in flagellum motility / Dacheux D., Landrein N., Thonnus M., Gilbert G., Sahin A., Wodrich H., Robinson D. R., Bonhivers M. // PloS one. - 2012. - V. 7 - № 2 - C. e31344.

35. Dagenais-Bellefeuille S. Putting the N in dinoflagellates / Dagenais-Bellefeuille S., Morse D. // Frontiers in Microbiology. - 2013. - V. 4 - P. 62433.

36. Dagenais-Bellefeuille S. The main nitrate transporter of the dinoflagellate Lingulodinium polyedrum is constitutively expressed and not responsible for daily variations in nitrate uptake rates / Dagenais-Bellefeuille S., Morse D. // Harmful Algae. -2016. - V. 55 - P. 272-281.

37. Demin S. Y. Cyclic polyploidy in obligate agamic amoebae / Demin S. Y., Berdieva M. A., Goodkov A. V. // Cell and Tissue Biology. - 2019. - V. 13 - P. 242-246.

38. Deng Y. Transcriptomic analyses of Scrippsiella trochoidea reveals processes regulating encystment and dormancy in the life cycle of a dinoflagellate, with a particular attention to the role of abscisic acid / Deng Y., Hu Z., Shang L., Peng Q., Tang Y. Z. // Frontiers in Microbiology. - 2017. - V. 8 - P. 2450.

39. Dobin A. STAR: ultrafast universal RNA-seq aligner / Dobin A., Davis C. A., Schlesinger F., Drenkow J., Zaleski C., Jha S., Batut P., Chaisson M., Gingeras T. R. // Bioinformatics. - 2013. - V. 29 - № 1 - P. 15-21.

40. Dodge J. D. The ultrastructure of the dinoflagellate pusule: a unique osmoregulatory organelle / Dodge J. D. // Protoplasma. - 1972. - V. 75 - P. 285-302.

41. Dodge J. D. A survey of thecal fine structure in the Dinophyceae / Dodge J. D., Crawford R. M. // Botanical Journal of the Linnean Society. - 1970. - V. 63 - № 1 -C. 53-67.

42. Domínguez H. J. Dinoflagellate polyether within the yessotoxin, pectenotoxin and okadaic acid toxin groups: characterization, analysis and human health implications / Dominguez H. J., Paz B., Daranas A. H., Norte M., Franco J. M., Fernández J. J. // Toxicon.

- 2010. - V. 56 - № 2 - P. 191-217.

43. Dorrell R. G. Integration of plastids with their hosts: lessons learned from dinoflagellates / Dorrell R. G., Howe C. J. // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2015. - V. 112 - № 33 - P. 10247-10254.

44. Dougan K. E. Multi-omics analysis reveals the molecular response to heat stress in a "red tide" dinoflagellate / Dougan K. E., Deng Z. L., Wohlbrand L., Reuse C., Bunk B., Chen Y., Hartlich J., Hiller K., John U. Kalvelage J. // Genome Biology. - 2023.

- V. 24 - № 1 - P. 265.

45. Dyhrman S. T. Phosphate stress in cultures and field populations of the dinoflagellate Prorocentrum minimum detected by a single-cell alkaline phosphatase assay / Dyhrman S. T., Palenik B. // Applied and Environmental Microbiology. - 1999. - V. 65

- № 7 - P. 3205-3212.

46. Dyhrman S. T. A single-cell immunoassay for phosphate stress in the dinoflagellate Prorocentrum minimum (Dinophyceae) / Dyhrman S. T., Palenik B. // Journal of Phycology. - 2001. - V. 37 - № 3 - P. 400-410.

47. Dyhrman S. T. The identification and purification of a cell-surface alkaline phosphatase from the dinoflagellate Prorocentrum minimum (Dinophyceae) 1 / Dyhrman S. T., Palenik B. P. // Journal of Phycology. - 1997. - V. 33 - № 4 - P. 602-612.

48. Figueroa R. I. Nuclear features and effect of nutrients on Gymnodinium catenatum (dinophyceae) sexual stages 1 / Figueroa R. I., Bravo I., Garcés E., Ramilo I. // Journal of Phycology. - 2006a. - V. 42 - № 1 - P. 67-77.

49. Figueroa R. I. Effects of parental factors and meiosis on sexual offspring of Gymnodinium nolleri (Dinophyceae) / Figueroa R. I., Rengefors K., Bravo I. // Journal of Phycology. - 2006b. - V. 42 - № 2 - P. 350-362.

50. Figueroa R. I. The life history and cell cycle of Kryptoperidinium foliaceum, a dinoflagellate with two eukaryotic nuclei / Figueroa R. I., Bravo I., Fraga S., Garcés E., Llaveria G. // Protist. - 2009. - V. 160 - № 2 - P. 285-300.

51. Figueroa R. I. Interactive effects of salinity and temperature on planozygote and cyst formation of Alexandrium minutum (Dinophyceae) in culture / Figueroa R. I., Vazquez J. A., Massanet A., Murado M. A., Bravo I. // Journal of Phycology. - 2011. -V. 47 - № 1 - P. 13-24.

52. Figueroa R. I. The hidden sexuality of Alexandrium minutum: an example of overlooked sex in dinoflagellates / Figueroa R. I., Dapena C., Bravo I. Cuadrado A. // PLoS One. - 2015. - V. 10 - № 11 - P. e0142667.

53. Figueroa R. I. Life histories of microalgal species causing harmful blooms: haploids, diploids and the relevance of benthic stages / Figueroa R. I., Estrada M., Garcés E. // Harmful Algae. - 2018. - V. 73 - P. 44-57.

54. Fukuda Y. New details from the complete life cycle of the red-tide dinoflagellate Noctiluca scintillans (Ehrenberg) McCartney / Fukuda Y., Endoh H. // European Journal of Protistology. - 2006. - V. 42 - № 3 - P. 209-219.

55. Gavelis G. S. Dinoflagellate nucleus contains an extensive endomembrane network, the nuclear net / Gavelis G. S., Herranz M., Wakeman K. C., Ripken C., Mitarai S., Gile G. H., Keeling P. J., Leander B. S. // Scientific Reports. - 2019. - V. 9 - № 1 - P. 839.

56. Gavelis G. S. Microbial arms race: ballistic "nematocysts" in dinoflagellates represent a new extreme in organelle complexity / Gavelis G. S., Wakeman K. C., Tillmann U., Ripken C., Mitarai S., Herranz M., Ozbek S., Holstein T., Keeling P. J., Leander B. S. // Science Advances. - 2017. - V. 3 - № 3 - P. e1602552.

57. Gerasimaite R. Inositol pyrophosphate specificity of the SPX-dependent polyphosphate polymerase VTC / Gerasimaite R., Pavlovic I., Capolicchio S., Hofer A., Schmidt A., Jessen H. J., Mayer A. // ACS Chemical Biology. - 2017. - V. 12 - № 3 - P. 648-653.

58. Ghillebert R. Differential roles for the low-affinity phosphate transporters Pho87 and Pho90 in Saccharomyces cerevisiae / Ghillebert R., Swinnen E., De Snijder P., Smets B., Winderickx J. // Biochemical Journal. - 2011. - V. 434 - № 2 - P. 243-251.

59. Glibert P. M. The diverse nutrient strategies of harmful algae: focus on osmotrophy / Glibert P. M., Legrand C. // Ecology of Harmful Algae. - Berlin, Heidelberg : Springer Berlin Heidelberg, 2006. - P. 163-175.

60. Glibert P. M. Prorocentrum minimum tracks anthropogenic nitrogen and phosphorus inputs on a global basis: application of spatially explicit nutrient export models / Glibert P. M., Mayorga E., Seitzinger S. // Harmful Algae. - 2008. - V. 8 - № 1 - P. 3338.

61. Glibert P. M. Recent insights about relationships between nutrient availability, forms, and stoichiometry, and the distribution, ecophysiology, and food web effects of pelagic and benthic Prorocentrum species / Glibert P. M., Burkholder J. A. M., Kana T. M. // Harmful Algae. - 2012. - V. 14 - P. 231-259.

62. Glibert P. M. Eutrophication, harmful algae and biodiversity - Challenging paradigms in a world of complex nutrient changes / Glibert P. M. // Marine Pollution Bulletin. - 2017. - V. 124 - № 2 - P. 591-606.

63. Gómez F. A quantitative review of the lifestyle, habitat and trophic diversity of dinoflagellates (Dinoflagellata, Alveolata) / Gómez F. // Systematics and Biodiversity.

- 2012. - V. 10 - № 3 - P. 267-275.

64. Goodkov A. V. The chromatin extrusion phenomenon in Amoebaproteus cell cycle / Goodkov A. V., Berdieva M. A., Podlipaeva Y. I., Demin S. Y. // Journal of Eukaryotic Microbiology. - 2020. - V. 67 - № 2 - P. 203-208.

65. Gornik S. G. Loss of nucleosomal DNA condensation coincides with appearance of a novel nuclear protein in dinoflagellates / Gornik S. G., Ford K. L., Mulhern T. D., Bacic A., McFadden G. I., Waller R. F. // Current Biology. - 2012. - V. 22 - № 24

- P. 2303-2312.

66. Gornik S. G. The biochemistry and evolution of the dinoflagellate nucleus / Gornik S. G., Hu I., Lassadi I., Waller R. F. // Microorganisms. - 2019. - V. 7 - № 8 - P. 245.

67. Götz S. High-throughput functional annotation and data mining with the Blast2GO suite / Götz S., García-Gómez J. M., Terol J., Williams T. D., Nagaraj S. H., Nueda M. J., Robles M., Talón M., Dopazo J., Conesa, A. // Nucleic Acids Research. -2008. - V. 36 - № 10 - P. 3420-3435.

68. Gribble K. E. Sexual and asexual processes in Protoperidinium steidingerae Balech (Dinophyceae), with observations on life-history stages of Protoperidinium depressum (Bailey) Balech (Dinophyceae) / Gribble K. E., Anderson D. M., Coats D.W. // Journal of Eukaryotic Microbiology. - 2009. - V. 56 - № 1 - P. 88-103.

69. Gross D. S. Chromatin / Gross D. S., Chowdhary S., Anandhakumar J., Kainth A. S. // Current Biology. - 2015. - V. 25 - № 24 - P. R1158-R1163.

70. Guillard R. R. L. Studies of marine planktonic diatoms: I. Cyclotella nana Hustedt, and Detonula confervacea (Cleve) Gran / Guillard R. R. L., Ryther J. H. // Canadian Journal of Microbiology. - 1962. - V. 8 - № 2 - P. 229-239.

71. Hajdu S. Prorocentrum minimum (Dinophyceae) in the Baltic Sea: morphology, occurrence - a review / Hajdu S., Pertola S., Kuosa H. // Harmful Algae. -2005. - V. 4 - № 3 - P. 471-480.

72. Hallegraeff G. M. Perceived global increase in algal blooms is attributable to intensified monitoring and emerging bloom impacts / Hallegraeff G. M., Anderson D. M., Belin C., Bottein M.-Y. D., Bresnan E., Chinain M., Enevoldsen H., Iwataki M., Karlson B., McKenzie C. H., Sunesen I., Pitcher G. C., Provoost P., Richardson A., Schweibold L., Tester P. A., Trainer V. L., Yniguez A. T., Zingone A. // Communications Earth and Environment. - 2021. - V. 2 - № 1 - P. 117.

73. Hamburger D. Identification and characterization of the Arabidopsis PHO1 gene involved in phosphate loading to the xylem / Hamburger D., Rezzonico E., MacDonald-Comber Petétot J., Somerville C., Poirier Y. // The Plant Cell. - 2002. - V. 14

- № 4 - P. 889-902.

74. Hansen P. J. The role of photosynthesis and food uptake for the growth of marine mixotrophic dinoflagellates 1 / Hansen P. J. // Journal of Eukaryotic Microbiology.

- 2011. - V. 58 - № 3 - P. 203-214.

75. Harke M. J. Conserved transcriptional responses to nutrient stress in bloom-forming algae / Harke M. J., Juhl A. R., Haley S. T., Alexander H., Dyhrman S. T. // Frontiers in Microbiology. - 2017. - V. 8 - P. 276783.

76. Harrison M. J. A phosphate transporter from Medicago truncatula involved in the acquisition of phosphate released by arbuscular mycorrhizal fungi / Harrison M. J., Dewbre G. R., Liu J. // The Plant Cell. - 2002. - V. 14 - № 10 - P. 2413-2429.

77. Hattenrath-Lehmann T. K. Transcriptomic and isotopic data reveal central role of ammonium in facilitating the growth of the mixotrophic dinoflagellate, Dinophysis acuminata / Hattenrath-Lehmann T. K., Nanjappa D., Zhang H., Yu L., Goleski J. A., Lin S., Gobler C. J. // Harmful Algae. - 2021. - V. 104 - P. 102031.

78. He J. Novel plastid genome characteristics in Fugacium kawagutii and the trend of accelerated evolution of plastid proteins in dinoflagellates / He J., Huang Y., Li L., Lin S., Ma M., Wang Y., Lin S. // Genome Biology and Evolution. - 2024. - V. 16 -№ 1 - P. evad237.

79. Heil C. A. Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller: a review of a harmful algal bloom species of growing worldwide importance / Heil C. A., Glibert P. M., Fan C. // Harmful Algae. - 2005. - V. 4 - № 3 - P. 449-470.

80. Heimann K. Involvement of actin and microtubules in regulation of bioluminescence and translocation of chloroplasts in the dinoflagellate Pyrocystis lunula / Heimann K., Klerks P. L., Hasenstein K. H. // Botanica Marina. - 2009. - V. 52 - № 2 -P. 170-177.

81. Holck A. DNA-and RNA-binding proteins of chromatin from Escherichia coli / Holck A., Lossius I., Aasland R., Haarr L., Kleppe, K. // Biochimica et Biophysica Acta. - 1987. - V. 908 - № 2 - P. 188-199.

82. Holt J. R. A technique for counting chromosomes of armored dinoflagellates, and chromosome numbers of six freshwater dinoflagellate species / Holt J. R., Pfiester L. A. // American Journal of Botany. - 1982. - V. 69 - № 7 - P. 1165-1168.

83. Hoppenrath M. Dinoflagellate taxonomy — a review and proposal of a revised classification / Hoppenrath M. // Marine Biodiversity. - 2017. - V. 47 - № 2 - P. 381-403.

84. Hoppenrath M. Taxonomy and phylogeny of the benthic Prorocentrum species (Dinophyceae)—a proposal and review / Hoppenrath M., Chomerat N., Horiguchi T., Schweikert M., Nagahama Y., Murray S. // Harmful algae. - 2013. - V. 27 - P. 1-28.

85. Hoppenrath M. Morphology and phylogeny of the pseudocolonial dinoflagellates Polykrikos lebourae and Polykrikos herdmanae n. sp / Hoppenrath M., Leander B. S. // Protist. - 2007. - V. 158 - № 2 - P. 209-227.

86. Hou D. Systems-level analysis of metabolic mechanism following nitrogen limitation in benthic dinoflagellate Prorocentrum lima / Hou D. Y., Mao X. T., Gu S., Li H. Y., Liu J. S., Yang W. D. // Algal research. - 2018. - V. 33 - P. 389-398.

87. Hu Z. The notorious harmful algal blooms-forming dinoflagellate Prorocentrum donghaiense produces sexual resting cysts, which widely distribute along the coastal marine sediment of China / Hu Z., Liu Y., Deng Y., Tang Y.Z. // Frontiers in Marine Science. - 2022. - V. 9 - P. 826736.

88. Huang B. Bioavailability of dissolved organic phosphorus compounds to typical harmful dinoflagellate Prorocentrum donghaiense Lu / Huang B., Ou L., Hong H., Luo H., Wang D. // Marine Pollution Bulletin. - 2005. - V. 51 - № 8-12 - P. 838-844.

89. Huang K. Comparative uptake and assimilation of nitrate, ammonium, and urea by dinoflagellate Karenia mikimotoi and diatom Skeletonema costatum sl in the coastal waters of the East China Sea / Huang K., Feng Q., Zhang Y., Ou L., Cen J., Lu S., Qi Y. // Marine Pollution Bulletin. - 2020. - V. 155 - P. 111200.

90. Huang X. L. Efficient modulation of cellular phosphorus components in response to phosphorus deficiency in the dinoflagellate Karenia mikimotoi / Huang X. L., Zhuang Y. Q., Xiong Y. Y., Li D. W., Ou L. J. // Applied and Environmental Microbiology. - 2023. - V. 89 - № 11 - P. e00867-23.

91. Imanian B. The dinoflagellates Durinskia baltica and Kryptoperidinium foliaceum retain functionally overlapping mitochondria from two evolutionarily distinct lineages / Imanian B., Keeling P. J. // BMC Evolutionary Biology. - 2007. - V. 7 - P. 111.

92. IOC-UNESCO Taxonomic Reference List of Harmful Micro Algae UNESCO, Paris; URL: www.marinespecies.org/hab (дата обращения: 11.08.2024).

93. Irwin N. A. Viral proteins as a potential driver of histone depletion in dinoflagellates / Irwin N. A., Martin B. J., Young B. P., Browne M. J., Flaus A., Loewen C. J., Keeling P. J., Howe L. J. // Nature Communications. - 2018. - V. 9 - № 1 - P. 1535.

128

94. Janouskovec J. A common red algal origin of the apicomplexan, dinoflagellate, and heterokont plastids / Janouskovec J., Horak A., Obornik M., Lukes J., Keeling P. J. // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2010. - V. 107 - № 24 - P. 10949-10954.

95. Jeong H. Feeding diverse prey as an excellent strategy of mixotrophic dinoflagellates for global dominance / Jeong H. J., Kang H. C., Lim A. S., Jang S. H., Lee K., Lee S. Y., Ok J. H., You J. H., Kim J. H., Lee K. H., Park S. A., Eom S. H., Yoo Y. D., Kim K. Y. // Science Advances. - 2021. - V. 7 - № 2 - P. eabe4214.

96. Jiang H. Skewer: a fast and accurate adapter trimmer for next-generation sequencing paired-end reads / Jiang H., Lei R., Ding S. W., Zhu S. // BMC bioinformatics.

- 2014. - V. 15 - P. 1-12.

97. John U. An aerobic eukaryotic parasite with functional mitochondria that likely lacks a mitochondrial genome / John U., Lu Y., Wohlrab S., Groth M., Janouskovec J., Kohli G. S., Mark F. C., Bickmeyer U., Farhat S., Felder M. // Science Advances. -2019. - V. 5 - № 4 - P. eaav1110.

98. Johnson M. D. Inducible mixotrophy in the dinoflagellate Prorocentrum minimum / Johnson M. D. // Journal of Eukaryotic Microbiology. - 2015. - V. 62 - №2 4 -P. 431-443.

99. Kalinina V. The role of the cytoskeleton in the ecdysis of the dinoflagellate Prorocentrum minimum / Kalinina V., Berdieva M., Matantseva O. // Protistology. - 2020.

- V. 14 - № -1 - P. 38-44.

100. Kalinina V. Trophic strategies in dinoflagellates: how nutrients pass through the amphiesma / Kalinina V., Matantseva O., Berdieva M., Skarlato S. // Protistology. -2018. - V. 12 - № 1 - P. 3-11.

101. Kalinina V. Phosphorus deficiency induces sexual reproduction in the dinoflagellate Prorocentrum cordatum / Kalinina V., Berdieva M., Aksenov N., Skarlato S // Scientific Reports. - 2023. - V. 13 - № 1 - P. 14191.

129

102. Kalvelage J. The enigmatic nucleus of the marine dinoflagellate Prorocentrum cordatum / Kalvelage J., Wohlbrand L., Schoon R. A., Zink F. M., Correll C., Senkler J., Eubel H., Hoppenrath M., Rhiel E., Braun H. P. // Msphere. - 2023. - V. 8

- № 4 - P. e00038-23.

103. Keeling P. J. The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids // Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. - 2010. - V. 365

- № 1541 - P. 729-748.

104. Keeling P. J. The Marine Microbial Eukaryote Transcriptome Sequencing Project (MMETSP): illuminating the functional diversity of eukaryotic life in the oceans through transcriptome sequencing / Keeling P. J., Burki F., Wilcox H. M., Worden A. Z. // PLoS Biology. - 2014. - V. 12 - № 6 - P. e1001889.

105. Khanaychenko A. N. Bloom-forming potentially toxic dinoflagellates Prorocentrum cordatum in marine plankton food webs / Khanaychenko A. N., Telesh I. V., Skarlato S. O. // Protistology. - 2019. - V. 13 - № 3 - P. 95-125.

106. Klut M. E. Some observations on the structure and function of the dinoflagellate pusule / Klut M. E., Bisalputra T., Antia N. J. // Canadian Journal of Botany.

- 1987. - V. 65 - № 4 - P. 736-744.

107. Kokinos J. P. Morphological development of resting cysts in cultures of the marine dinoflagellate Lingulodiniumpolyedrum (= L. machaerophorum ) / Kokinos J. P., Anderson D. M. // Palynology. - 1995. - V. 19 - № 1 - P. 143-166.

108. Koteska D. Identification of volatiles of the dinoflagellate Prorocentrum cordatum / Koteska D., Sanchez Garcia S., Wagner-Dobler I., Schulz S. // Marine Drugs.

- 2022. - V. 20 - № 6 - P. 371.

109. Kubai D. F. Division in the dinoflagellate Gyrodinium cohnii (Schiller). A new type of nuclear reproduction. / Kubai D. F., Ris H. // The Journal of Cell Biology. -1969. - V. 40 - № 2 - P. 508-528.

110. Kwok A. C. M. Cellulose synthesis is coupled to cell cycle progression at G1 in the dinoflagellate Crypthecodinium cohnii / Kwok A. C. M., Wong J. T. Y. // Plant Physiology. - 2003. - V. 131 - № 4 - P. 1681-1691.

111. Kwok A. C. M. The activity of a wall-bound cellulase is required for and is coupled to cell cycle progression in the dinoflagellate Crypthecodinium cohnii / Kwok A. C. M., Wong J. T. Y. // The Plant Cell. - 2010. - V. 22 - № 4 - P. 1281-1298.

112. Kwok A. C. M. Dinoflagellate amphiesmal dynamics: cell wall deposition with ecdysis and cellular growth / Kwok A. C. M., Chan W. S., Wong J. T. Y. // Marine Drugs. - 2023. - V. 21 - № 2 - P. 70.

113. LaJeunesse T. C. Symbiodinium (pyrrhophyta) genome sizes (DNA content) are smallest among dinoflagellates / LaJeunesse T. C., Lambert G., Andersen R. A., Coffroth M. A., Galbraith D. W. // Journal of Phycology. - 2005. - V. 41 - № 4 - P. 880886.

114. Larsson M. E. Mucospheres produced by a mixotrophic protist impact ocean carbon cycling / Larsson M. E., Bramucci A. R., Collins S., Hallegraeff G., Kahlke T., Raina J. B., Seymour J. R., Doblin M. A. // Nature Communications. - 2022. - V. 13 - № 1 - P. 1301.

115. Lee M. J. Mixotrophy in the nematocyst-taeniocyst complex-bearing phototrophic dinoflagellate Polykrikos hartmannii / Lee M. J., Jeong H. J., Lee K. H., Jang S. H., Kim J. H., Kim K. Y. // Harmful Algae. - 2015. - V. 49 - P. 124-134.

116. Lei Q. Y. Molecular ecological responses of the dinoflagellate Karenia mikimotoi to phosphate stress / Lei Q. Y., Lu S. H. // Harmful Algae. - 2011. - V. 12 - P. 39-45.

117. Levi-Setti R. Divalent cation distribution in dinoflagellate chromosomes imaged by high-resolution ion probe mass spectrometry / Levi-Setti R., Gavrilov K. L., Rizzo P. J. // European Journal of Cell Biology. - 2008. - V. 87 - № 12 - P. 963-976.

118. Li D. Purple acid phosphatases of Arabidopsis thaliana: comparative analysis and differential regulation by phosphate deprivation / Li D., Zhu H., Liu K., Liu X., Leggewie G., Udvardi M., Wang D. // Journal of Biological Chemistry. - 2002. - V. 277

- № 31 - P. 27772-27781.

119. Li H. Transcriptome profiling reveals versatile dissolved organic nitrogen utilization, mixotrophy, and N conservation in the dinoflagellate Prorocentrum shikokuense under N deficiency / Li H. F., Li L., Yu L. Y., Yang X. H., Shi X. G., Wang J. R., Li J .S., Lin S. J. // Science of the Total Environment. - 2021. - V. 763 - P. 143013.

120. Li J. A simple, rapid and effective method for total RNA extraction from Lentinula edodes / Li J. H., Tang C. H., Song C. Y., Chen M. J., Feng Z. Y., Pan Y. J. // Biotechnology Letters. - 2006. - V. 28 - P. 1193-1197.

121. Li J. Effects of ambient DIN: DIP ratio on the nitrogen uptake of harmful dinoflagellate Prorocentrum minimum and Prorocentrum donghaiense in turbidistat / Li J., Glibert P. M., Alexander J. A. // Chinese Journal of Oceanology and Limnology. - 2011.

- V. 29 - P. 746-761.

122. Li M. Phosphorus deficiency inhibits cell division but not growth in the dinoflagellate Amphidinium carterae / Li M., Shi X., Guo C., Lin S. // Frontiers in Microbiology. - 2016. - V. 7 - P. 195759.

123. Li M. Effects of phosphorus deficiency and adenosine 5'-triphosphate (ATP) on growth and cell cycle of the dinoflagellate Prorocentrum donghaiense / Li M. Z., Li L., Shi X. G., Lin L. X., Lin S. J. // Harmful Algae. - 2015. - V. 47 - P. 35-41.

124. Li C. Genome-wide identification and characterization of SPX-domain-containing protein gene family in Solanum lycopersicum / Li C., You Q., Zhao P. // PeerJ.

- 2021. - V. 9 - P. e12689.

125. Lin S. Phosphorus physiological ecology and molecular mechanisms in marine phytoplankton / Lin S., Litaker R. W., Sunda W. G. // Journal of Phycology. - 2016.

- V. 52 - № 1 - P. 10-36.

126. Lin S. Active meiosis during dinoflagellate blooms: A 'sex for proliferation'hypothesis / Lin S., Yu L., Wu X., Li M., Zhang Y., Luo H., Li H., Li T., Li L. // Harmful Algae. - 2022. - V. 118 - P. 102307

127. Lin X. Rapidly diverging evolution of an atypical alkaline phosphatase (PhoAaty) in marine phytoplankton: insights from dinoflagellate alkaline phosphatases / Lin X., Wang L., Shi X., Lin S. // Frontiers in Microbiology. - 2015. - V. 6 - P. 151449.

128. Lin X. Alkaline phosphatase gene sequence characteristics and transcriptional regulation by phosphate limitation in Karenia brevis (Dinophyceae) / Lin X., Zhang H., Huang B., Lin, S. // Harmful Algae. - 2012. - V. 17 - P. 14-24.

129. Liu Y. Evidence for production of sexual resting cysts by the toxic dinoflagellate Karenia mikimotoi in clonal cultures and marine sediments / Liu Y., Hu Z., Deng Y., Tang Y. Z. // Journal of Phycology. - 2020. - V. 56 - № 1 - P. 121-134.

130. Loeblich A. R. The correct position of flagellar insertion in Prorocentrum and description of Prorocentrum rhathymum sp. nov. (Pyrrhophyta) / Loeblich A. R., Sherley J. L., Schmidt R. J. // Journal of Plankton Research. - 1979. - V. 1 - № 2 - P. 113-120.

131. Love M. I. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2 / Love M. I., Huber W., Anders S. // Genome Biology. - 2014. - V. 15

- P. 1-21.

132. Luo H. Transcriptomic and physiological analyses of the dinoflagellate Karenia mikimotoi reveal non-alkaline phosphatase-based molecular machinery of ATP utilisation / Luo H., Lin X., Li L., Lin L., Zhang C., Lin S. // Environmental Microbiology.

- 2017. - V. 19 - № 11 - P. 4506-4518.

133. Maciver S. K. Asexual amoebae escape Muller's ratchet through polyploidy / Maciver S. K // Trends in Parasitology. - 2016. - V. 32 - № 11 - P. 855-862.

134. Marinov G. K. Diversity and divergence of dinoflagellate histone proteins / Marinov G. K., Lynch M. // G3: Genes, Genomes, Genetics. - 2016. - V. 6 - № 2 - P. 397-422.

135. Matantseva O. V. Mixotrophy in microorganisms: ecological and cytophysiological aspects / Matantseva O. V., Skarlato S. O. // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. - 2013. - V. 49 - P. 377-388.

136. Matantseva O. Stressor-induced ecdysis and thecate cyst formation in the armoured dinoflagellates Prorocentrum cordatum / Matantseva O., Berdieva M., Kalinina V., Pozdnyakov I., Pechkovskaya S., Skarlato S. // Scientific Reports - 2020. - V. 10 - № 1.

137. Matantseva O. The uncoupled assimilation of carbon and nitrogen from urea and glycine by the bloom-forming dinoflagellate Prorocentrum minimum / Matantseva O., Pozdnyakov I., Voss M., Liskow I., Skarlato S. // Protist. - 2018. - V. 169 - № 5 - P. 603614.

138. Matantseva O. Superposition of individual activities: urea-mediated suppression of nitrate uptake in the dinoflagellate Prorocentrum minimum revealed at the population and single-cell levels / Matantseva O., Skarlato S., Vogts A., Pozdnyakov I., Liskow I., Schubert H., Voss M. // Frontiers in Microbiology. - 2016. - V. 7 - P. 1310.

139. Mayali X. Bacterial induction of temporary cyst formation by the dinoflagellate Lingulodinium polyedrum / Mayali X., Franks P. J. S., Azam F. // Aquatic Microbial Ecology. - 2007. - V. 50 - № 1 - P. 51-62.

140. MacQueen J. Some methods for classification and analysis of multivariate observations / MacQueen J. // Proceedings of the Fifth Berkeley Symposium on Mathematical Statistics and Probability. - 1967. - V. 1 - № 14 - P. 281-297.

141. Meng F. Q. Transcriptomic profile and sexual reproduction-relevant genes of Alexandrium minutum in response to nutritional deficiency / Meng F. Q., Song J. T., Zhou J., Cai Z. H. // Frontiers in Microbiology. - 2019. - V. 10 - P. 2629.

142. Miranda K. M. A rapid, simple spectrophotometric method for simultaneous detection of nitrate and nitrite / Miranda K. M., Espey M. G., Wink D. A. // Nitric Oxide. - 2001. - V. 5 - № 1 - P. 62-71.

143. Moon J. Y. Anthropogenic nitrogen is changing the East China and Yellow seas from being N deficient to being P deficient / Moon J. Y., Lee K., Lim W. A., Lee E., Dai M., Choi Y. H., Han I. S., Shin K., Kim J. M., Chae J. // Limnology and Oceanography.

- 2021. - V. 66 - № 3 - P. 914-924.

144. Morey J. S. Transcriptomic response of the red tide dinoflagellate, Karenia brevis, to nitrogen and phosphorus depletion and addition / Morey J. S., Monroe E. A., Kinney A. L., Beal M., Johnson J. G., Hitchcock G. L., Van Dolah F. M. // BMC Genomics.

- 2011. - V. 12 - P. 1-18.

145. Morrill L. C. Ecdysis and the location of the plasma membrane in the dinoflagellate Heterocapsa niei / Morrill L. C. // Protoplasma. - 1984. - V. 119 - № 1-2

- P. 8-20.

146. Morrill L. C. Cell division and reformation of the amphiesma in the pelliculate dinoflagellate, Heterocapsa niei / Morrill L. C., Loeblich A.R. // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. - 1984. - V. 64 - № 4 - P. 939-953.

147. Morse D. A transcriptome-based perspective of cell cycle regulation in dinoflagellates / Morse D., Daoust P., Benribague S // Protist. - 2016. - V. 167 - № 6 - P. 610-621.

148. Oh S. J. Dissolved organic phosphorus utilization and alkaline phosphatase activity of the dinoflagellate Gymnodinium impudicum isolated from the South Sea of Korea / Oh S. J., Kwon H. K., Noh I. H., Yang H. S. // Ocean Science Journal. - 2010. -V. 45 - P. 171-178.

149. Onda D. F. L. Development, morphological characteristics and viability of temporary cysts ofPyrodinium bahamense var. compressum (Dinophyceae) in vitro / Onda D. F. L., Lluisma A. O., Azanza R. V. // European Journal of Phycology. - 2014. - V. 49

- № 3 - P. 265-275.

150. Onuma R. Kleptochloroplast enlargement, karyoklepty and the distribution of the cryptomonad nucleus in Nusuttodinium (= Gymnodinium) aeruginosum (Dinophyceae) / Onuma R., Horiguchi T. // Protist. - 2015. - V. 166 - № 2 - P. 177-195.

151. Orlova T. Y. A massive bloom of Karenia species (Dinophyceae) off the Kamchatka coast, Russia, in the fall of 2020 / Orlova T. Y., Aleksanin A. I., Lepskaya E. V., Efimova K. V., Selina M. S., Morozova T. V., Stonik I. V., Kachur V. A., Karpenko A. A., Vinnikov K. A., Adrianov A. V., Iwataki M. // Harmful Algae. - 2022. - V. 120 -P. 102337.

152. Orr R. J. S. When naked became armored: an eight-gene phylogeny reveals monophyletic origin of theca in dinoflagellates / Orr R. J., Murray S. A., Stuken A., Rhodes L., Jakobsen K. S. // PloS one. - 2012. - V. 7 - № 11 - P. e50004.

153. Ou L. The effect of riverine dissolved organic matter and other nitrogen forms on the growth and physiology of the dinoflagellate Prorocentrum minimum (Pavillard) Schiller / Ou L., Lundgren V., Lu S., and Graneli E. // Journal of Sea Research. - 2014. -V. 85 - P. 499-507.

154. Ou L. Alkaline phosphatase activities and regulation in three harmful Prorocentrum species from the coastal waters of the East China Sea / Ou L., Qin X., Shi X., Feng Q., Zhang S., Lu S., Qi Y. // Microbial Ecology. - 2020. - V. 79 - P. 459-471.

155. Pang C. Z. Using transcript levels of nitrate transporter 2 as molecular indicators to estimate the potentials of nitrate transport in Symbiodinium, Cladocopium, and Durusdinium of the fluted giant clam, Tridacna squamosa / Pang C. Z., Ip Y. K., Chew S. F. // Frontiers in Marine Science. - 2021. - V. 8 - P. 784662.

156. Parrow M. W. The sexual life cycles of Pfiesteria piscicida and cryptoperidiniopsoids (Dinophyceae) / Parrow M. W., Burkholder J. A. M. // Journal of Phycology. - 2004. - V. 40 - № 4 - P. 664-673.

157. Patocka J. Toxic potential of palytoxin / Patocka J., Gupta R. C., Wu Q. H., Kuca K. // Journal of Huazhong University of Science and Technology [Medical Sciences].

- 2015. - V. 35 - P. 773-780.

158. Pechkovskaya S. A. Dur3 and nrt2 genes in the bloom-forming dinoflagellate Prorocentrum minimum: transcriptional responses to available nitrogen sources / Pechkovskaya S. A., Knyazev N. A., Matantseva O. V., Emelyanov A. K., Telesh I. V., Skarlato S. O., Filatova N. A. // Chemosphere. - 2020. - V. 241 - P. 125083.

159. Perret E. Microtubule organization during the cell cycle of the primitive eukaryote dinoflagellate Crypthecodinium cohnii / Perret E., Davoust J., Albert M., Besseau L., Soyer-Gobillard M.O. // Journal of Cell Science. - 1993. - V.104 - № 3 - P. 639-651.

160. Persson A. Differences in specific mass density between dinoflagellate life stages and relevance to accumulation by hydrodynamic processes // Journal of Phycology.

- 2021. - V. 57 - № 5 - P. 1492-1503.

161. Persson A. Sexual life stages and temperature dependent morphological changes allow cryptic occurrence of the Florida red tide dinoflagellate Karenia brevis / Persson A., Smith B. C., Morton S., Shuler A., Wikfors G. H. // Harmful Algae. - 2013. -V. 30 - P. 1-9.

162. Persson A. Dinoflagellate gamete formation and environmental cues: observations, theory, and synthesis / Persson A., Smith B. C., Wikfors G. H., Alix J. H. // Harmful Algae. - 2008. - V. 7 - № 6 - P. 798-801.

163. Persson B. L. Phosphate permeases of Saccharomyces cerevisiae: structure, function and regulation / Persson B. L., Petersson J., Fristedt U., Weinander R., Berhe A., Pattison J. // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Reviews on Biomembranes. - 1999.

- V. 1422 - № 3 - P. 255-272.

164. Pertola S. Morphology of Prorocentrum minimum (Dinophyceae) in the Baltic Sea and in Chesapeake Bay: comparison of cell shapes and thecal ornamentation. /

137

Pertola S., Faust M. A., Kuosa H., Hallfors G. // Botanica Marina. - 2003. - V. 46 - P. 477-486.

165. Pfiester L. A. Dinoflagellate sexuality // International Review of Cytology. -Academic Press, 1989. - V. 114 - P. 249-272.

166. Pfiester L. A. Sexual reproduction and meiosis in Peridinium inconspicuum Lemmermann (Dinophyceae) / Pfiester L. A., Timpano P., Skvarla J. J., Holt J. R. // American Journal of Botany. - 1984. - V. 71 - № 8 - P. 1121-1127.

167. Pote D. H. Total phosphorus and total dissolved phosphorus in water samples / Pote D. H., Daniel T. C., DeLaune P. B. // Methods of Phosphorus Analysis for Soils, Sediments, Residuals, and Waters. - 2009. - P. 113-114.

168. Pozdnyakov I. Obtaining spheroplasts of armored dinoflagellates and first single-channel recordings of their ion channels using patch-clamping / Pozdnyakov I., Matantseva O., Negulyaev Y., Skarlato S. // Marine Drugs. - 2014. - V. 12 - № 9 - P. 4743-4755.

169. Pozdnyakov I. Dinoflagellate amphiesma at different stages of the life cycle / Pozdnyakov I., Skarlato S. // Protistology. - 2012. - V. 7 - № 2 - P. 108-115.

170. Rae P. M. 5-Hydroxymethyluracil in the DNA of a dinoflagellate / Rae P. M. // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1973. - V. 70 - № 4 - P. 11411145.

171. Raikov I. B. The dinoflagellate nucleus and chromosomes: mesokaryote concept reconsidered / Raikov I. B. // Acta Protozoologica. - 1995. - V. 34 - № 4.

172. Rill R. L. Electron microscopy of liquid crystalline DNA: direct evidence for cholesteric-like organization of DNA in dinoflagellate chromosomes / Rill R. L., Livolant F., Aldrich H. C., Davidson M. W. // Chromosoma. - 1989. - V. 98 - № 4 - P. 280-286.

173. Rizzo P. J. Isolation and properties of isolated nuclei from the Florida red tide dinoflagellate Gymnodinium breve (Davis) / Rizzo P. J., Jones M., Ray S. M. // The Journal of Protozoology. - 1982. - V. 29 - № 2 - P. 217-222.

138

174. Roberts K. R. The microtubular cytoskeleton of three dinoflagellates: an immunofluorescence study / Roberts K. R., Lemoine J. E., Schneider R. M., Farmer M. A. // Protoplasma. - 1988. - V. 144 - № 1 - P. 68-71.

175. Roberts K. R. The flagellar apparatus and cytoskeleton of the dinoflagellates / Roberts K. R., Roberts J. E. // Protoplasma. - 1991. - V. 164 - № 1-3 - P. 105-122.

176. Rosset S. Phosphate deficiency promotes coral bleaching and is reflected by the ultrastructure of symbiotic dinoflagellates / Rosset S., Wiedenmann J., Reed A. J., D'Angelo C. // Marine Pollution Bulletin. - 2017. - V. 118 - № 1-2 - P. 180-187.

177. Salmina K. The cancer aneuploidy paradox: In the light of evolution / Salmina K., Huna A., Kalejs M., Pjanova D., Scherthan H., Cragg M. S., Erenpreisa J. // Genes. -2019. - V. 10 - № 2 - P. 83.

178. Samyn D. R. Key residues and phosphate release routes in the Saccharomyces cerevisiae Pho84 transceptor: the role of Tyr179 in functional regulation / Samyn D. R., Van der Veken J., Van Zeebroeck G., Persson B. L., Karlsson B. C. // Journal of Biological Chemistry. - 2016. - V. 291 - № 51 - P. 26388-26398.

179. Schenk G. Identification of mammalian-like purple acid phosphatases in a wide range of plants / Schenk G., Guddat L., Ge Y., Carrington L., Hume D., Hamilton S., De Jersey J. // Gene. - 2000. - V. 250 - № 1-2 - P. 117-125.

180. Schliwa M. Action of cytochalasin D on cytoskeletal networks / Schliwa M. // The Journal of Cell Biology. - 1982. - V. 92 - № 1 - P. 79-91.

181. Schnepf E. Cytochalasin D inhibits completion of cytokinesis and affects theca formation in dinoflagellates / Schnepf E. // Protoplasma. - 1988. - V. 143 - № 1 -P. 22-28.

182. Schnepf E. Nutritional strategies in dinoflagellates / Schnepf E., Elbrächter M. // European Journal of Protistology. - 1992. - V. 28 - № 1 - P. 3-24.

183. Schnepf E. A complementary experimental study of cell division in the dinoflagellate Prorocentrum micans / Schnepf E., Winter S., Storck I., Quader H. // European Journal of Protistology. - 1990. - V. 25 - № 3 - P. 234-242.

184. Secco D. Characterization of the rice PHO1 gene family reveals a key role for OsPHO1; 2 in phosphate homeostasis and the evolution of a distinct clade in dicotyledons / Secco D., Baumann A., Poirier Y. // Plant Physiology. - 2010. - V. 152 - № 3 - P. 16931704.

185. Sekida S. Development of the cell covering in the dinoflagellate Scrippsiella hexapraecingula (Peridiniales, Dinophyceae) / Sekida S., Horiguchi T., Okuda K. // Phycological Research. - 2001. - V. 49 - № 3 - P. 163-176.

186. Sekida S. Effects of high pressure in the armored dinoflagellate Scrippsiella hexapraecingula (Peridiniales, Dinophyceae): changes in thecal plate pattern and microtubule assembly / Sekida S., Takahira M., Horiguchi T., Okuda K. // Journal of Phycology. - 2012. - V. 48 - № 1 - P. 163-173.

187. Shi X. Transcriptome responses of the dinoflagellate Karenia mikimotoi driven by nitrogen deficiency / Shi X., Xiao Y., Liu L., Xie Y., Ma R., Chen J. // Harmful Algae. - 2021. - V. 103 - P. 101977.

188. Skarlato S. O. Studies of bloom-forming dinoflagellates Prorocentrum minimum in fluctuating environment: contribution to aquatic ecology, cell biology and invasion theory / Skarlato S. O., Telesh I. V., Matantseva O. V., Pozdnyakov I. A., Berdieva M. A., Schubert H., Filatova N. A., Knyazev N. A., Pechkovskaya S. A. // Protistology. - 2018. - V. 12 - № 3 - P. 113-157.

189. Solomon C. M. Urease activity in five phytoplankton species / Solomon C. M., Glibert P. M. // Aquatic Microbial Ecology. - 2008. - V. 52 - № 2 - P. 149-157.

190. Soyer-Gobillard M.-O. Nuclear and cytoplasmic actin in dinoflagellates / Soyer-Gobillard M.-O., Ausseil J., Géraud M.-L. // Biology of the Cell. - 1996. - V. 87 -№ 1-2 - P. 17-35.

191. Spero H. J. Phagotrophy in Gymnodiniun fungiforme (Pyrrhophyta): the peduncle as an organelle of ingestion / Spero H. J. // Journal of Phycology. - 1982. - V. 18 - № 3 - P. 356-360.

192. Stires J. C. Contribution of the cytoskeleton to mechanosensitivity reported by dinoflagellate bioluminescence / Stires J. C., Latz M. I. // Cytoskeleton. - 2018. - V. 75 - № 1 - P. 12-21.

193. Sweeney B. M. Bioluminescence and circadian rhythms // In. The Biology of Dinoflagellates. - 1987. - P. 269-281.

194. Tango P. J. Impacts and potential effects due to Prorocentrum minimum blooms in Chesapeake Bay / Tango P., Magnien R., Butler W., Luckett C., Luckenbach M., Lacouture R., Poukish C. // Harmful Algae. - 2005. - V. 4 - № 3 - P. 525-531.

195. Taylor F. J. R. Dinoflagellate diversity and distribution / Taylor F. J. R., Hoppenrath M., Saldarriaga J. F. // Biodiversity and Conservation. - 2008. - V. 17 - № 2 - p. 407-418.

196. Taylor S. C. The design of a quantitative western blot experiment / Taylor S. C., Posch A. // BioMed Research International. - 2014. - V. 2014. - № 1 - P. 361590.

197. Telesh I. Wide ecological niches ensure frequent harmful dinoflagellate blooms / Telesh I., Schubert H., Skarlato S. // Heliyon. - 2024. - V. 10 - № 4 - P. e26495.

198. Telesh I. Abiotic stability promotes dinoflagellate blooms in marine coastal ecosystems / Telesh I., Schubert H., Skarlato S. // Estuarine, Coastal and Shelf Science. -2021. - V. 251 - P. 107239.

199. Telesh I. V. Harmful blooms of potentially toxic dinoflagellates in the Baltic Sea: ecological, cellular, and molecular background / Telesh I. V., Skarlato S. O. // Russian Journal of Ecology. - 2022. - V. 53 - № 6 - P. 464-477.

200. Telesh I. V. Ecological niche partitioning of the invasive dinoflagellate Prorocentrum minimum and its native congeners in the Baltic Sea / Telesh I. V., Schubert H., Skarlato S.O. // Harmful Algae. - 2016. - V. 59 - P. 100-111.

141

201. Tenorio C. Bloom of Prorocentrum cordatum in Paracas Bay, Peru / Tenorio C., Âlvarez G., Perez-Alania M., Blanco J. L., Paulino C., Blanco J., Uribe E. // Diversity. - 2022. - V. 14 - № 10 - P. 844.

202. Thomas P. D. PANTHER: Making genome-scale phylogenetics accessible to all / Thomas P. D., Ebert D., Muruganujan A., Mushayahama T., Albou L. P., Mi H. // Protein Science. - 2022. - V. 31 - № 1 - P. 8-22.

203. Tillmann U. Life cycle of the pseudocolonial dinoflagellate Polykrikos kofoidii (Gymnodiniales, Dinoflagellata) / Tillmann U., Hoppenrath M. // Journal of Phycology. - 2013. - V. 49 - № 2 - P. 298-317.

204. Timpano P. Fine Structure of the immobile Dinococcalean Cystodinium bataviense (Dinophyceae) / Timpano P., Pfiester L. A. // Journal of Phycology. - 1985. -V. 21 - № 3 - P. 458-466.

205. Tomashevsky A. VTC4 polyphosphate polymerase knockout increases stress resistance of Saccharomyces cerevisiae cells / Tomashevsky A., Kulakovskaya E., Trilisenko L., Kulakovskiy I. V., Kulakovskaya T., Fedorov A., Eldarov, M. // Biology. -2021. - V. 10 - № 6 - P. 487.

206. Valiadi M. Understanding bioluminescence in dinoflagellates - how far have we come? / Valiadi M., Iglesias-Rodriguez D. // Microorganisms. - 2013. - V. 1 - № 1 -P. 3-25.

207. Van Dolah F. M. Diel phasing of the cell-cycle in the Florida red tide dinoflagellate, Gymnodinium breve / Van Dolah F. M., Leighfield T. A. // Journal of Phycology. - 1999. - V. 35 - № 6 - P. 1404-1411.

208. Velo-Suarez L. A quantitative assessment of the role of the parasite Amoebophrya in the termination of Alexandrium fundyense blooms within a small coastal embayment / Velo-Suarez L., Brosnahan M. L., Anderson D. M., McGillicuddy Jr D. J. // PLoS One. - 2013. - V. 8 - № 12 - P. e81150.

209. Villanueva M. A. Chloroplast and oxygen evolution changes in Symbiodinium sp. as a response to latrunculin and butanedione monoxime treatments under various light conditions / Villanueva M. A., Barnay-Verdier S., Priouzeau F., Furla P. // Photosynthesis Research. - 2015. - V. 124 - P. 305-313.

210. von Stosch H. A. Observations on vegetative reproduction and sexual life cycles of two freshwater dinoflagellates, Gymondinium pseudopalustre Schiller and Woloszynskia apiculata sp. nov. / von Stosch H. A. // British Phycological Journal. - 1973. - V. 8 - № 2 - P. 105-134.

211. Walker L. M. Evidence for a sexual cycle in the Florida red tide dinoflagellate, Ptychodiscus brevis (=Gymnodinium breve) / Walker L. M. // Transactions of the American Microscopical Society. - 1982. - V. 101 - № 3 - P. 287-293.

212. Waller R. F. Dinoflagellate mitochondrial genomes: stretching the rules of molecular biology / Waller R. F., Jackson C. J. // Bioessays. - 2009. - V. 31 - № 2 - P. 237-245.

213. Waller R. F. Plastid complexity in dinoflagellates: a picture of gains, losses, replacements and revisions / Waller R. F., Koreny L. // Advances in Botanical Research. -Academic Press, - 2017. - V. 84 - P. 105-143.

214. Wang D. Z. Identification and characterization of cell wall proteins of a toxic dinoflagellate Alexandrium catenella using 2-D DIGE and MALDI TOF-TOF mass spectrometry / Wang D. Z., Dong H. P., Li C., Xie Z. X., Lin L., Hong H. S. // Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine: eCAM. - 2011. - V. 2011 - № 1 - P. 984080.

215. Wang D. Z. Quantitative proteomic analysis of cell cycle of the dinoflagellate Prorocentrum donghaiense (Dinophyceae) / Wang D. Z., Zhang Y. J., Zhang S. F., Lin L., and Hong H. S. // PLoS One. - 2013. - V. 8 - № 5 - P. e63659.

216. Wang D. Z. Neurotoxins from marine dinoflagellates: a brief review / Wang D. Z. // Marine Drugs. - 2008. - V. 6 - № 2 - P. 349-371.

143

217. Wang X. Hydrolysis of organophosphorus by diatom purple acid phosphatase and sequential regulation of cell metabolism / Wang X., Balamurugan S., Liu S. F., Ji C. Y., Liu Y. H., Yang W. D., Jiang L., Li H. Y. // Journal of Experimental Botany. - 2021. - V. 72 - № 8 - P. 2918-2932.

218. Westermann M. Isolation and characterisation of the trichocysts of the dinophyte Prorocentrum micans / Westermann M., Steiniger F., Gülzow N., Hillebrand

H., Rhiel E. // Protoplasma. - 2015. - V. 252 - P. 271-281.

219. Westfall J. A. Ultrastructure of the dinoflagellate Polykrikos. I. Development of the nematocyst-taeniocyst complex and morphology of the site for extrusion. / Westfall J. A., Bradbury P. C., Townsend J. W. // Journal of Cell Science. - 1983. - V. 63 - P. 245261.

220. Wild R. Control of eukaryotic phosphate homeostasis by inositol polyphosphate sensor domains / Wild R., Gerasimaite R., Jung J. Y., Truffault V., Pavlovic

I., Schmidt A., Saiardi A., Jessen H. J., Poirier Y., Hothorn M., Mayer, A. // Science. -2016. - V. 352 - № 6288 - P. 986-990.

221. Wilkinson L. ggplot2: elegant graphics for data analysis by WICKHAM, H. / Wilkinson L. // - 2011. - V. 67 - P. 678-679.

222. Wisecaver J. H. Transcriptome analysis reveals nuclear-encoded proteins for the maintenance of temporary plastids in the dinoflagellate Dinophysis acuminata / Wisecaver J. H., Hackett J. D. // BMC genomics. - 2010. - V. 11 - P. 1-10.

223. Wisecaver J. H. Dinoflagellate genome evolution / Wisecaver J. H., Hackett J. D. // Annual Review of Microbiology. - 2011. - V. 65 - P. 369-387.

224. Xiaoping G. An ultrastructural study of planozygotes and encystment of a marine dinoflagellate, Scrippsiella sp. / Xiaoping G., Dodge J. D., Lewis J. // British Phycological Journal. - 1989. - V. 24 - № 2 - P. 153-165.

225. Yeung P. K. K. The spindle checkpoint in the dinoflagellate Crypthecodinium cohnii / Yeung P. K., New D. C., Leveson A., Yam C. H., Poon R. Y., Wong, J. T. // Experimental Cell Research. - 2000. - V. 254 - № 1 - P. 120-129.

226. Zhang C. Physiological and molecular responses of Prorocentrum donghaiense to dissolved inorganic phosphorus limitation / Zhang C., Chen G., Wang Y., Guo C., Zhou J. // Marine Pollution Bulletin. - 2018. - V. 129 - № 2 - P. 562-572.

227. Zhang C. Suppression subtraction hybridization analysis revealed regulation of some cell cycle and toxin genes in Alexandrium catenella by phosphate limitation / Zhang C., Lin S., Huang L., Lu W., Li M., Liu S. // Harmful Algae. - 2014. - V. 39 - P. 26-39.

228. Zhang H. Quantitative proteomics reveals the key molecular events occurring at different cell cycle phases of the in situ blooming dinoflagellate cells / Zhang H., Liu J., He Y., Xie Z., Zhang S., Zhang Y., Lin L., Liu S., Wang D. // Science of the Total Environment. - 2019. - V. 676 - P. 62-71.

229. Zhang K. SPX-related genes regulate phosphorus homeostasis in the marine phytoplankton, Phaeodactylum tricornutum / Zhang K., Zhou Z., Li J., Wang J., Yu L., Lin S. // Communications Biology. - 2021. - V. 4 - № 1 - P. 797.

230. Zhang S. F. iTRAQ-based quantitative proteomic analysis of a toxigenic dinoflagellate Alexandrium catenella at different stages of toxin biosynthesis during the cell cycle / Zhang S. F., Zhang Y., Lin L., Wang D. Z. // Marine Drugs. - 2018. - V. 16 -№ 12 - P. 491.

231. Zhang X. Transcriptomics and physiological analyses unveil the distinct mechanisms of ATP and glucose-6-phosphate utilization in Phaeodactylum tricornutum / Zhang X., Cheng S., Gao Z., Cui Y., Yao Q., Qin J., Liu X., Lin S. // Frontiers in Marine Science. - 2023. - V. 10 - P. 1163189.

232. Zhou Z. SPX proteins regulate Pi homeostasis and signaling in different subcellular level / Zhou Z., Wang Z., Lv Q., Shi J., Zhong Y., Wu P., Mao C. // Plant Signaling and Behavior. - 2015. - V. 10 - № 9 - P. e1061163.