Выявление и функциональный анализ геномных и транскриптомных различий между сигом и омулем озера Байкал тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат биологических наук Быченко, Оксана Станиславовна

• Быченко, Оксана Станиславовна
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Быченко, Оксана Станиславовна

Список сокращений и биологических терминов

1. Введение

2. Обзор литературы «Сиговые как объект эволюционной биологии»

2.1. Фенотипическая пластичность сиговых

2.2. Выбор маркера для эволюционных исследований

2.3. Молекулярно-филогенетические исследования сиговых

2.4. Механизмы видообразования

2.5. Дифференциальная генная транскрипция между близкородственными популяциями сиговых

2.6. Генетические основы фенотипической изменчивости

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Выявление и функциональный анализ геномных и транскриптомных различий между сигом и омулем озера Байкал»

Одной из ключевых задач современной эволюционной биологии является выяснение генетических причин и механизмов формирования биоразнообразия. Приспособляемость к различным условиям среды путём занятия доступной экологической ниши приводит к дивергенции популяций и впоследствии к образованию новых видов. Очевидно, что независимая эволюция адаптивно дивергировавших близкородственных линий одного и того же вида является следствием естественного отбора. Поскольку отбор действует в конечном итоге на генотип, выявление генов, ассоциированных с параллельными эволюционными изменениями среди популяций, существенно для идентификации кандидата ых генов, вовлечённых в адаптивную фенотипическую дивергенцию. Обнаружение этих генетических изменений и их функциональная значимость являются фундаментальной проблемой молекулярной эволюционной биологии.

Среди наиболее интересных модельных организмов эволюционной биологии выделяются Сиговые (Coregonidae). Для этого рода рыб описано множество всевозможных форм, морф, популяций, экотипов и межвидовых гибридов (Попов, 2003; Решетников, 1980). В качестве объектов исследования нами была выбрана пара озёрный сиг (С. lavaretus baicalensis Dyb.) и байкальский омуль (С. autumnalis migratorius Georgi). Байкальский озерный сиг (С. lavaretus baicalensis Dyb.) - глубоководный беитофаг. обитающий в основном на глубинах 30 - 100 м и нерестующий в самом озере. Байкальский омуль (С. autumnalis migratorius Georgi) - пелагический планктофаг, обитающий на глубинах до 350 - 400 м.

Байкальский омуль С. Autumnalis migratorius (С.

Lavaretus)

Озёрный сиг (С. Lavaretus baicalensis Dyb.)

Долгое время по морфологическим признакам этих рыб относили к различным видам. Так, омуля считали подвидом ледовитоморского омуля С. autumnalis (Pallas) (Nikolsky, 1970; Решетников, 1980). Однако проведенные анализ вариабельности мтДНК и изоферментный анализ показали близость байкальского омуля к истинным сигам и, прежде всего, к виду С. lavaretus L. (Politov, 2002; Politov, 2000; Sukhanova, 2000; 5

Sukhanova, 2002). Последующий детальный филогеографический анализ структуры мтДНК Палеоарктических и Неоарктических сиговых (Politov, 2004), а также генеалогические реконструкции байкальских сиговых (Суханова, 2004) позволили сделать окончательный вывод о принадлежности байкальского омуля к виду С. lavaretus L. Таким образом, байкальский омуль и озёрный сиг являются ближайшими родственниками, их дивергенция от общего предка произошла всего 10 — 20 тыс. лет назад, по-видимому, в связи с освоением разных трофических ниш (Sukhanova, 2004; Скрябин, 1969; Скрябин, 1977; Решетников, 1980; Смирнов, 1974; Карасев, 1987).

Очевидно, пара сиг — омуль хорошо подходит в качестве модели эволюционной биологии. Можно полагать, что довольно короткий срок дивергенции байкальского омуля и сига в масштабе эволюционного времени позволит выявить именно те генетические факторы, которые в данном случае играют определяющую роль при дивергенции популяций и, в конечном итоге, в видообразовании.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Сиговые как объект эволюционной биологии

Биологов всего мира всё больше привлекают исследования механизмов взаимодействия организм/окружающая среда на генетическом уровне (Bernatchez, 1999; Lu, 1999; Turgeon, 2003). Наиболее подходящий объект для таких исследований - популяции, осваивающие отличающиеся экологические ресурсы, а самый информативный подход -мультидисциплинарный, включающий популяционную и количественную генетику, молекулярную биологию, генетическое картирование, функциональную геномику, экологию поведения и физиологию (Rogers, 2005; Rogers, 2002). Фундаментом же для таких исследований являются филогеографические и филогенетические работы, позволяющие проследить эволюционную историю видов, приведшую к образованию их популяционной структуры, существующей сегодня (Avise, 2000; Bernatchez, 1998; Turgeon, 2001а; Turgeon, 2001b). Особой популярностью пользуются виды, обитающие в умеренных и северных широтах и способные быстро реагировать на меняющиеся условия обитания. Именно к таким видам или комплексам близкородственных видов относится исключительно фенотипически пластичный политипичный вид Coregonus lavaretus.

Заключение диссертации по теме «Молекулярная биология», Быченко, Оксана Станиславовна

5. ВЫВОДЫ

1. Методом вычитающей гибридизации впервые на геномном уровне исследованы различия близкородственных представителей байкальских сиговых рыб - озерного сига (С. lavaretus baicalensis Dybovsky) и омуля (С. autumnalis migratorius Georgi). Показано, что данным методом не обнаруживаются устойчивые межвидовые различия. Все найденные нуклеотидные последовательности соответствуют полиморфным некодирующим участкам геномов, варьирующим в результате однонуклеотидных замен и коротких делеций.

2. Проведен сравнительный анализ транскриптомов мозга байкальских сига и омуля с использованием метода SAGE. Продемонстрировано различие в уровне экспрессии в мозге для ряда генов клеточного метаболизма, нервной и иммунной систем, белкового синтеза и регуляторных генов.

3. Обнаружено повышение экспрессии Тс 1-подобных транспозонов семейства DTSsa4 в мозге сига по сравнению с мозгом омуля. Картирование последовательностей этих транспозонов в геномах Salmo salar и Danio rerio показало, что в ряде случаях они локализованы в 5'- и 3'- областях, а также в промоторных участках различных генов. Вероятно, Тс 1-подобные транспозоны могут влиять на активность близлежащих генов, тем самым играя важную роль в адаптивной дивергенции популяций сиговых.

4. Полученные данные геномного и транскриптомного сравнения могут свидетельствовать о высокой близости видов С. lavaretus baicalensis Dybovsky и С. autumnalis migratorius Georgi, а также об их недавней эволюционной дивергенции, сопровождающейся изменением уровня транскрипции ряда генов в мозге этих рыб.

Заключение

Анализ генной экспрессии в близкородственных популяциях, подвергающихся адаптивной дивергенции, даёт возможность выявить, каково влияние естественного отбора на генную экспрессию, и понять, какая существует связь между генотипом и фенотипом дивергирующих организмов. Исследование байкальских сига и омуля, разошедшихся совсем недавно в масштабах эволюционного времени, показали минимальные различия в геномах этих организмов, затрагивающие лишь их некодирующие участки. Однако транскрипция генов у сига и омуля, определенная нами в тканях мозга, значительно отличается. Наиболее важные выявленные нами кандидатные

87 гены, участвующие в эволюционных процессах этих рыб, относятся к генам нервной и иммунной систем, белкового синтеза, клеточного метаболизма и регуляторным генам. Очевидно, немалую роль в дивергенции сиговых играют и дифференциально транскрибирующиеся в мозге Тс 1-like транспозоны. Располагаясь нередко вблизи кодирующих участков генов иммунной системы, стрессового ответа и регуляторных генов, эти мобильные элементы, могут оказывать значительное влияние на их транскрипцию.

Таким образом, в данной работе мы показали, что изменение поведения особей, адаптирующихся к новым условиям окружающей среды, например, освоению новых экологических ниш, сопровождается изменениями уровня транскрипции многих важных генов нейрального транскриптома. Такая дифференциальная транскрипция генов может обуславливаться как эпигенетическими механизмами без изменения последовательности геномной ДНК, так и однонуклеотидными инсерциями и делециями в регуляторных участках генов.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Быченко, Оксана Станиславовна, 2010 год

1. Allendorf F, Thorgaard G. 1984. Tetraploidy and the evolution of salmonid fishes. В J T, editor. In The evolutionary genetics of fishes. Plenum Press: 53.

2. Altschul SF, Madden TL, Schaffer AA, Zhang J, Zhang Z, Miller W, Lipman DJ. 1997. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acids Res 25:3389-402.

3. Amheim N. 1983. Concerted evolution of multi-gene families. In: Nei M and Koehn RK (eds.) Evolution of genes and proteins. Sinauer. Sunderland: 38-61.

4. Aubin-Horth N, Desjardins JK, Martei YM, Balshine S, Hofmann HA. 2007. Masculinized dominant females in a cooperatively breeding species. Mol Ecol 16:1349-58.

5. Aubin-Horth N, Landry CR, Letcher BH, Hofmann HA. 2005a. Alternative life histories shape brain gene expression profiles in males of the same population. Proc Biol Sci 272:165562.

6. Aubin-Horth N, Letcher BH, Hofmann HA. 2005b. Interaction of rearing environment and reproductive tactic on gene expression profiles in Atlantic salmon. J Hered 96:261-78.

7. Audic S, Claverie JM. 1997. The significance of digital gene expression profiles. Genome Res 7:986-95.

8. Avise JC. 2000. Phylogeography: the hystory and formation of species. Press HU, editor. Cambridge, Massachussets-London, England: 447.

9. Avise JC, Giblin-Davidson C, Laerm J, Patton JS, Lansman RA. 1979. Mitochondrial DNA clones and matriarchal phylogeny within and among geographic populations of the pocket gopher. Geomys pinetis. Proc. Natl. Acad. Sci.USA 76:6694-6698.

10. Avise JC, Walker D, Johns GC. 1998. Speciation durations and Pleistocene effects on vertebrate phylogeography. Proc Biol Sci 265:1707-12.

11. Barluenga M, Stolting KN, Salzburger W, Muschick M, Meyer A. 2006. Sympatric speciation in Nicaraguan crater lake cichlid fish. Nature 439:719-23.

12. Barrick JE, Yu DS, Yoon SH, Jeong H, Oh TK, Schneider D, Lenski RE, Kim JF. 2009. Genome evolution and adaptation in a long-term experiment with Escherichia coli. Nature 461:1243-7.

13. Bermingham F, Moritz C. 1998. Comparative phylogeography: concepts and applications. Molecular Ecology 7:367-369.

14. Beraatchez L, Chouinard A, Lu G. 1999. Integrating molecular genetics and ecology in studies of adaptive radiation: whitefish, Coregonus sp., as a case study. Biological Journal of the Linnean Society 68:173-194.

15. Beraatchez L, Colombani F, Dodson JJ. 1991. Phylogenetic relationships among the subfamily Coregoninae as revealed by mitochondrial DNA restriction analysis. Journal of Fish Biology 39:283-290.

16. Bernatchez L, Wilson CC. 1998. Comparative Phylogeography Of Nearctic And Palearctic Freshwater Fishes. Molecular Ecology 7:431-445.

17. Blomme T, Vandepoele K, De Bodt S, Simillion C, Maere S, Van de Peer Y. 2006. The gain and loss of genes during 600 million years of vertebrate evolution. Genome Biol 7:43.

18. Bodaly RA, Vuorinen DA, Luczynski M, Reist JD. 1991. Genetic comparison of New and Old World coregonid fishes. Journal of Fish Biology 38:37-51.

19. Bodaly RA, Vuorinen DA, Reist JD, Reshetnikov YuS, Reist JD, Luczynski M. 1993. Genetic relatedness of Goregonid Generas and species: recent results. Abstract. V Symposium on Biology and Management of Coregonid Fishes. Olsztyn. Poland: 25.

20. Bodaly RA, Vuorinen DA, Reshetnikov YuS, Reist JD. 1994. Genetic relationships of five species of Coregonid fishes from Siberia. Journal of Ichthyology 34:117-130.

21. Bonni A, Sun Y, Nadal-Vicens M, Bhatt A, Frank DA, Rozovsky I, Stahl N, Yancopoulos GD, Greenberg ME. 1997. Regulation of gliogenesis in the central nervous system by the , JAK-STAT signaling pathway. Science 278:477-83.

22. Buckler ESt, Holtsford TP. 1996. Zea systematics: ribosomal ITS evidence. Mol Biol Evol 13:612-22.

23. Carranza S, Giribet G, Ribera C, Baguna, Riutort M. 1996. Evidence that two types of 18S rDNA coexist in the genome of Dugesia (Schmidtea) mediterranea (Platyhelminthes, Turbellaria, Tricladida). Mol Biol Evol 13:824-32.

24. Castro J, Rodriguez S, Pardo BG, Sanchez L, Martinez P. 2001. Population analysis of an unusual NOR-site polymorphism in brown trout (Salmo trutta L.). Heredity 86:291-302.

25. Chu WM, Ballard R, Carpick BW, Williams BR, Schmid CW. 1998. Potential Alu function: regulation of the activity of double-stranded RNA-activated kinase PKR. Mol Cell Biol 18:58-68.

26. Colosimo PF, Hosemann KE, Balabhadra S, Villarreal G, Dickson M, Grimwood J, Schmutz J, Myers RM, Schluter D, Kingsley DM. 2005. Widespread parallel evolution in sticklebacks by repeated fixation of Ectodysplasin alleles. Science 307:1928-33.

27. Culver M, Menotti-Raymond MA, O'Brien SJ. 2001. Patterns of size homoplasy at 10 microsatellite loci in pumas (Puma concolor). Mol Biol Evol 18:1151-6.

28. Derome N, Bernatchez L. 2006. The transcriptomics of ecological convergence between 2 limnetic coregonine fishes (Salmonidae). Mol Biol Evol 23:2370-8.

29. Derome N, Duchesne P, Bernatchez L. 2006. Parallelism in gene transcription among sympatric lake whitefish (Coregonus clupeaformis Mitchill) ecotypes. Mol. Ecol. 15:1239-1249.

30. Dijkstra JM, Kiryu I, Yoshiura Y, Kumanovics A, Kohara M, Hayashi N, Ototake M. 2006. Polymorphism of two very similar MHC class lb loci in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Immunogenetics 58:152-67.

31. Dover G. 1982. Molecular drive: a cohesive mode of species evolution. Nature 299:111-7.

32. Dziennis S, Alkayed NJ. 2008. Role of signal transducer and activator of transcription 3 in neuronal survival and regeneration. Rev Neurosci 19:341-61.

33. Ellegren H. 2000a. Heterogeneous mutation processes in human microsatellite DNA sequences. Nat Genet 24:400-2.

34. Ellegren H. 2000b. Microsatellite mutations in the germline: implications for evolutionary inference. Trends Genet 16:551-8.

35. Feinberg AP. 2007. Phenotypic plasticity and the epigenetics of human disease. Nature 447:43340.

36. Ferguson A, Himberg MK-J, Svardson G. 1978. Systematics of the Irish pollan (Coregonus pollan Thompson): an electrophoretic comparison with other Holarctic Coregoninae. J. Fish. Biol. 12:221-233.

37. Freimer N, Sabatti C. 2003. The human phenome project. Nat Genet 34:15-21.

38. Gasowska M. 1960. Genus Coregonus L. discussed in connection with a new systematic feature that of shape and proportion of os maxillare and os supramaxillare. Annales Zoologici. Polska AkademiaNauk. Warshava. XVIII:471-513.

39. Gibson G, Honeycutt E. 2002. The evolution of developmental regulatory pathways. Curr Opin Genet Dev 12:695-700.

40. Gibson G, Wagner G. 2000. Canalization in evolutionary genetics: a stabilizing theory? Bioessays 22:372-380.

41. Gibson G, Weir B. 2005. The quantitative genetics of transcription. Trends Genet. 21:616-623.

42. Harlton CE, Lyvesque CA, Punja ZK. 1995. Genetic diversity in Sclerotium (Athelia) rolfsii and related species. Phytopathology 85:1269-1281.

43. Hendry АР, Taylor ЕВ, McPhail JD. 2002. Adaptive divergence and the balance between selection and gene flow: lake and stream stickleback in the Misty system. Evolution 56:1199-216.

44. Hillis DM, Dixon MT. 1991. Ribosomal DNA: molecular evolution and phylogenetic inference. Q Rev Biol 66:411-53.

45. Hunt PN, Wilson MD, von Schalburg ICR, Davidson WS, Koop BF. 2005. Expression and genomic organization of zonadhesin-like genes in three species of fish give insight into the evolutionary history of a mosaic protein. BMC Genomics 6:165.

46. Jensen I, Larsen R, Robertsen B. 2002. An antiviral state induced in Chinook salmon embryo cells (CHSE-214) by transfection with the double-stranded RNA poly I:C. Fish Shellfish Immunol 13:367-78.

47. Jeukens J, Bittner D, Knudsen R, Bernatchez L. 2009. Candidate genes and adaptive radiation: insights from transcriptional adaptation to the limnetic niche among coregonine fishes (Coregonus spp., Salmonidae). Mol Biol Evol 26:155-66.

48. Johnson TC, Scholz CA, Talbot MR, Kelts K, Ricketts RD, Ngobi G, Beuning K, Ssemmanda II, McGill JW. 1996. Late Pleistocene Desiccation of Lake Victoria and Rapid Evolution of Cichlid Fishes. Science 273:1091-3.

49. Koskinen MT, Haugen TO, Primmer CR. 2002a. Contemporary fisherian life-history evolution in small salmonid populations. Nature 419:826-30.

50. Koskinen MT, Nilsson J, Veselov AJ, Potutkin AG, Ranta E, Primmer CR. 2002b. Microsatellite data resolve phylogeographic patterns in European grayling, Thymallus thymallus, Salmonidae. Heredity 88:391-401.

51. Mamontov AM, Yakhnenko VM. 1995. Ecological, morphological and izo-enzyme differentiation of coregonid populations in Lake Baikal. Arch. Hydrobiol. Spec. Issues Advanc. Limnol. 46:13-21.

52. Meyer A, Van de Peer Y. 2005. From 2R to 3R: evidence for a fish-specific genome duplication (FSGD). Bioessays 27:937-45.

53. Moss T, Stefanovsky VY. 1995. Promotion and regulation of ribosomal transcription in eukaryotes by RNA polymerase I. Prog Nucleic Acid Res Mol Biol 50:25-66.

54. Odorico DM, Miller DJ. 1997. Variation in the ribosomal internal transcribed spacers and 5.8S rDNA among five species of Acropora (Cnidaria; Scleractinia): patterns of variation consistent with reticulate evolution. Mol Biol Evol 14:465-73.

55. Pfaffl MW, Horgan GW, Dempfle L. 2002. Relative expression software tool (REST) for group-wise comparison and statistical analysis of relative expression results in real-time PCR. Nucleic Acids Res 30:36.

56. Politov DV, Bickham J, Patton JS. 2004. Molecular phylogeography of Palearctic and Nearctic ciscoes. Annales Zoologici Fennici. 41:13-24.

57. Politov DV, Gordon NYu, Makhrov AA. 2002. Genetic identification and taxonomic relationships of six Siberian species of Coregonus. Arch. Hydrobiol. Spec. Issues Advance. Limnol. 57:21-34.

58. Politov DV, Gordon NYu, Afanasiev KA, Altukhov YuP, Bickham JW. 2000. Identification of palearctic coregonid fish species using mtDNA and allozyme genetic markers. Journal of Fish Biology 57(Supplement A):51-71.

59. Presa P, Pardo BG, Martinez P, Bernatchez L. 2002. Phylogeographic congruence between mtDNA and rDNA ITS markers in brown trout. Mol Biol Evol 19:2161-75.

60. Purugganan MD. 1998. The molecular evolution of development. Bioessays 20:700-11.

61. Ramakers C, Ruijter JM, Deprez RH, Moorman AF. 2003. Assumption-free analysis of quantitative real-time polymerase chain reaction (PCR) data. Neurosci Lett 339:62-6.

62. Reshetnikov YS. 2004. Coregonid fishes in Arctic waters. Annales Zoologici Fennici. 41:3-12.

63. Robertsen B. 2006. The interferon system of teleost fish. Fish Shellfish Immunol 20:172-91.

64. Robinson GE, Grozinger CM, Whitfield CW. 2005. Sociogenomics: social life in molecular terms. Nat Rev Genet 6:257-70.

65. Rogers SM, Bernatchez L. 2005. Integrating QTL mapping and genome scans towards the characterization of candidate loci under parallel selection in the lake whitefish (Coregonus clupeaformis). Mol. Ecol. 14:351-361.

66. Rogers SM, Gagnon V, Bernatchez L. 2002. Genetically based phenotype-environment association for swimming behavior in lake whitefish ecotypes (Coregonus clupeaformis Mitchill). Evolution 56:2322-9.

67. Rosenberg M, Przybylska M, Straus D. 1994. "RFLP subtraction": a method for making libraries of polymorphic markers. Proc Natl Acad Sci U S A 91:6113-7.

68. Rubin CM, Kimura RH, Schmid CW. 2002. Selective stimulation of translational expression by Alu RNA. Nucleic Acids Res 30:3253-61.

69. Sayers ST, Khan T, Shahid R, Dauzvardis MF, Siegel GJ. 1994. Distribution of alpha 1 subunit isoform of (Na,K)-ATPase in the rat spinal cord. Neurochem Res 19:597-602.

70. Sverdlov ED. 2003. Genome-wide non-sequencing strategies for bacterial genome comparison: the necessity and an analysis of the variable bacterial world Vestn Ross Akad Med Nauk 1:15-20.

71. Schluter D, Clifford EA, Nemethy M, McKinnon JS. 2004. Parallel evolution and inheritance of quantitative traits. Am Nat 163:809-22.

72. Smirnov VV. 1992. Intraspecific structure of baikal omul, Coregonus autumnalis migratorius (Georgi). Pol. Arch. Hydrobiol. XXXIX:325 -333.

73. Stern D. 2000. Perspective: evolutionary developmental biology and the problem of variation. Evolution 54:1079-1091.

74. Stevenson DS, Jarvis P. 2003. Chromatin silencing: RNA in the driving seat. Curr Biol 13:13-15.

75. Suarez-Castillo EC, Garcia-Arraras JE. 2007. Molecular evolution of the ependymin protein family: a necessary update. BMC Evol Biol 7:23.

76. Sukhanova LV, Smirnov VV, Kirilchik SV. 2000. The phylogenetic relationships of Lake Baikal coregonids as revealed by mitochondrial DNA D-loop analysis. Biodiversity and dynamics of ecosystems in North Eurasia 5:199-201.

77. Sukhanova LV, Smirnov VV, Kirilchik SV, Shimizu I. 2004. Grouping of Baikal omul Coregonus autumnalis migratorius Georgi within the C. lavaretus complex confirmed by using a nuclear DNA marker. Annales Zoologici Fennici. 41: 41-49.

78. Takeda K, Noguchi K, Shi W, Tanaka T, Matsumoto M, Yoshida N, Kishimoto T, Akira S. 1997. Targeted disruption of the mouse Stat3 gene leads to early embryonic lethality. Proc Natl Acad Sci U S A 94:3801-4.

79. Tamura K, Dudley J, Nei M, Kumar S. 2007. MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0. Mol Biol Evol 24:1596-9.

80. Turgeon J, Bernatchez L. 2001a. Clinal variation at microsatellite loci reveals historical secondary intergradation between glacial races of Coregonus artedi (Teleostei: Coregoninae). Evolution 55:2274-86.

81. Turgeon J, Bernatchez L. 2001b. Mitochondrial DNA phylogeography of lake cisco (Coregonus artedi): evidence supporting extensive secondary contacts between two glacial races. Mol Ecol 10:987-1001.

82. Velculescu VE, Zhang L, Vogelstein B, Kinzler KW. 1995. Serial analysis of gene expression. Science 270:484-7.

83. Woods R, Schneider D, Winkworth CL, Riley MA, Lenski RE. 2006. Tests of parallel molecular evolution in a long-term experiment with Escherichia coli. Proc Natl Acad Sci USA 103:9107-12.

84. Zhuo L, Reed KM, Phillips RB. 1995. Hypervariability of ribosomal DNA at multiple chromosomal sites in lake trout (Salvelinus namaycush). Genome 38:487-96.

85. Каукоранте M, Медников Б. 1988. Генетическая дифференциация сигов Фенноскандии. М.: Наука: 38-48.

86. Марков А. 2009. Подведены итоги эволюционного эксперимента длиной в 40 000 поколений. Элементы 2:2.

87. Марков АВ, Куликов AM. 2006. Гипотеза иммунологического тестирования партнеров -согласованность развития адаптаций и смены половых предпочтений. Известия РАН, Серия биологическая. 3:261-274.

88. Мац ВД, Покатилов АГ 1976. Кайнозойские отложения о.Ольхон на Байкале. Геология и геофизика 11:55-67.

89. Мина MB, Клевезаль ГА 1976. Рост животных. М.:Наука:291.

90. Мухомедиаров ФБ. 1942. Расы байкальского омуля, их морфологические и биологические особенности и роль в промысле Изв. Биол.-геогр. ин-та при Иркут. ун-те. 3/4:35 -96.

91. Наймарк Е. 2006. Видообразование — личное дело каждого. Элементы 2:16.

92. Попов ИЮ. 2003. Квинтэссенция эволюции. Эволюционная биология: история и теория. 2:172-189.

93. Северцов АС. 2005. Теория эволюции: М.:Гум. изд. центр ВЛАДОС: 380.

94. Скрябин АГ. 1969. Биология байкальских сигов. М.:Наука: 125.

95. Скрябин АГ. 1977. Рыбы Баунтовских озер Забайкалья.: Новосибирск: Наука: 231.

96. Скрябин АГ. 1979. Сиговые рыбы юга Сибири. Новосибирск: Наука: 229.

97. Слободянюк СЯ, Кирильчик СВ, Мамонтов AM, Скулин ВА. 1993. Сравнительный рестрикционный анализ митохондриальной ДНК байкальского Coregonus lavaretus baicalensis и баунтовского С. lavaretus bounti озерных сигов Вопросы ихтиологии 5: 631 -636.

98. Смирнов ВВ, Поляков ВК. 1987. Изменения морфоэкологических показателей омуля при вселении в высокогорные озера Саяна. В сборнике: Морфология и экология рыб. Серия «Фауна Байкала». Новосибирск: Наука:2б-41

99. Смирнов ВВ. 1997. Экология байкальского омуля Coregonus autumnalis migratorius (Georgi). Автореф. дис. докт. биол. наук. Екатеринбург: 42.

100. Смирнов ВВ, Моложников ВН. 1981. Популяции омуля в бассейне реки Кичеры. Второе Всесоюзн. совещ. по биологии и биотехнике разведения сиговых рыб: Тез. докл.-Петрозаводск:92-93.

101. Смирнов ВВ, Шумилов ИП. 1974. Омули Байкала. Новосибирск: Наука: 160.

102. Смирнова-Залуми НС. 1971. Гетерохронии в оогенезе байкальского омуля. Докл. АН СССР 198:989-992

103. Суханова JIB. 2004. Молекулярно-филогенетическое исследование байкальского омуля Coregonus autumnalis migratorius (Georgi) Дис. канд. биол. наук: 03.00.15. Иркутск: 88.

104. Суханова JIB, Смирнов ВВ, Смирнова-Залуми НС, Кирильчик СЯ. 1999. Новые данные по рестрикционному анализу мтДНК популяций байкальского омуля Coregonus autumnalis migratorius (Georgi). Вопросы ихтиологии 6:655 658.

105. Талиев ДН. 1941. Серологический анализ рас байкальского омуля. Тр. ин-та/ Зоол. ин-т АН СССР 6:68 69

106. Черешнев ИА. 1994. Сравнительная краниология Голарктических ciscoes. Труды 5-й национальной конференции "Биология и разведение сиговых рыб". Москва 1:157161.

107. Черняев ЖА. 1968. Эмбриональное развитие байкальского омуля. М.: Наука:91.

108. Черняев ЖА. 1973. Размножение и развитие байкальского озерного сига в связи с вопросами его искусственного разведения. Вопр. ихтиологии 139:259-274.

109. Шапошникова ГХ. 1968. Сравнительно-морфологический анализ сигов Советского Союза. Морфология низших позвоночных животных. JL: Наука. Ленинг. отд-ние: 206-265.

110. Шатуновский МИ. 1980, Экологические закономерности обмена веществ морских рыб. М.: Наука: 288.