Восьмигемовые нитритредуктазы из галоалкалофильных бактерий рода Thioalkalivibrio: каталитические свойства, структура, механизм адаптации тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат биологических наук Тихонов, Алексей Владимирович

• Тихонов, Алексей Владимирович
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Тихонов, Алексей Владимирович

ОГЛАВЛЕНИЕ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИИ

ВВЕДЕНИЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Ферменты цикла азота и серы у бактерий

1.1 Цикл азота

1.2. Окисление серы в микроорганизмах

2. Содовые озера

2.1 Галоалкалофилъные серуокисляющие гамма-протеобактерии

2.2 Некоторые представители рода ТЫоа1ка1тЬгю

2.3 Пространственное разнесение редокс реакций с соединениями азота

2.4. Фрагментация пути восстановления оксидов азота в условиях соленых щелочных озер

3. Восьмигемовая нитритредуктаза из галоалкалофильной бактерии ТЫоа1ка1тЬпо пНгаИгеёисет

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

1. Реактивы, использованные в работе

2. Культивирование микроорганизмов

3. Выделение белков из культуры клеток

4. Очистка Ту№Я и ТуРаЯ

5. Электрофорез

6. Окрашивание гелей

7. Анаэробный бокс

8. Измерение активности Ту№Я и ТуРаЯ

9. Спектральные измерения

10. Кристаллизация ТуРаЯ и Ту1\ПЯ

11. Изучение диссоциации олигомеров Ту№Я

12. Изучение белок-белковых взаимодействий ТуМЯ с цитохромами с -возможными донорами электронов

13. Подбор праймеров и определение первичной последовательности

14. Поиск белков, гомологичных Ту№Я и ТуРаЯ

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

1. Выделение и очистка ТуРаЯ

2. Первичная структура ТуРаЯ

3. Кристаллизация и пространственная структура ТуРаЯ

3.1. Подбор условий кристаллизации

3.2. Кристаллизация методом противодиффузии в капиллярах через границу раздела фаз, космическая кристаллизация

3.3. Пространственная структура TvPaR

3.4. Структура комплексов TvPaR

4. Спектральные свойства TvPaR

5. Каталитические свойства TvPaR; сравнение каталитических свойств TvPaR и TvNiR

5.1. Нитритредуктазная активность

5.2. Гидроксиламинредуктазная активность

5.3 Сулъфитредуктазная активность, ингибирование сульфитом

5.4. Определение константы связывания сульфит-ионов с окисленной формой TvPaR и TvNiR

5.5. Механизм ингибирования TvPaR и TvNiR ионами сульфита и нитрита

5.6. Восстановление TvPaR в присутствии сульфида

6. Олигомерное состояние TvNiR и TvPaR как фактор адаптации к экстремальным условиям функционирования

6.1. Диссоциация гексамера TvNiR под действием различных диссоциирующих агентов

6.2. Диссоциация TvNiR под действием мочевины и ГХ

6.3. Свойства олигомеров TvNiR

7. Анализ последовательностей гомологичных белков

7.1 Адаптация аминокислотного состава белков из галоалкалофилъных организмов

8. Восьмигемовые цитохром с нитритредуктазы TvNiR и TvPaR на разных стадиях роста клетки

8.1. Аэробные условия роста клеток Tv. paradoxus и Tv. nitratireducens

8.2. TvNiR в анаэробно выращенных клетках

9. Цитохромы с растворимой фракции клеточного гомогената Tv.nitratiraducens

9.1. Цитохромы с растворимой фракции гомогената Tv. nitratireducens

9.2. Взаимодействие TvNiR с другими гем с содержащими белками

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИЙ

Ар - трансмембранный протонный градиент DMSO - диметилсульфоксид; Kd - константа диссоциации

MES - 2-(Ы-морфолино)этансульфоновая кислота; NEDA - 1\[-(1-нафтил)этилендиамин дигидрохлорид; PBS - натрий-фосфатный буфер;

PFV (protein film voltammetry) - вольтамперометрия в белковых пленках;

SDS-PAGE (Sodium Dodecyl Sulfate PolyacrylAmide Gel Electrophoresis) - электрофорез в

денатурирующих условиях в полиакриламидном геле в присутствии

додецилсульфата натрия;

rmsd - среднеквадратичное отклонение;

ТМЕО - тетраметилен-оксид;

UQox/ UQred - убихинон окисленный / восстановленный; АДФ - аденозиндифосфат; АМФ - аденозинмонофосфат; АТФ - аденозинтрифосфат;

ДСК - дифференциальная сканирующая мокрокалориметрия;

МК - менахинон;

МПД - 2-метилпентан-2,4-диол;

НАД(Ф) - никотинамидадениндинуклеотид(фосфат);

ПААГ - ПолиАкрилАмидный Гель;

ПЦР - полимеразная цепная реакция;

ФАД - флавинадениндинуклеотид;

ФДГ - формиатдегидрогеназа;

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Восьмигемовые нитритредуктазы из галоалкалофильных бактерий рода Thioalkalivibrio: каталитические свойства, структура, механизм адаптации»

ВВЕДЕНИЕ

Мультигемовые цитохромы с широко распространены в прокариотических организмах и выполняют в них разнообразные функции, связанные с переносом электронов в окислительно-восстановительных реакциях. Эти белки обеспечивают превращение различных субстратов в энергетическом и пластическом обмене клетки, участвуют в создании трансмембранного протонного градиента, сопряженного с синтезом АТФ, выполняют защитную функцию, превращая токсичные продукты деятельности организма в безопасные и легко удаляемые из клетки вещества.

Пятигемовые цитохром с нитритредуктазы (ЪМА), осуществляющие респираторную аммонификацию нитрита, были выделены из многих групп бактерий, где они являются конечным звеном в процессе создания трансмембранного протонного градиента. Также эти белки участвуют в детоксикации клетки при накоплении в ней нитрита, гидроксиламина, оксида азота и пероксида водорода. Все выделенные и охарактеризованные аммонифицирующие нитритредуктазы являются

высокогомологичными и обладают набором специфических признаков, позволяющих объединить их в отдельное семейство. К этим признакам относятся наличие пяти гемов с на мономер белка, присутствие в аминокислотной последовательности мотива СххСК, связывающего каталитический гем, высокая консервативность остатков, образующих активный центр и каналы транспорта субстрата и продукта реакции, образование димерной формы с возможностью прямого переноса электронов между темами субъединиц.

Объектом настоящего исследования являются два гомологичных восьмигемовых цитохрома с, выделенные из близкородственных хемотрофных галоалкалофильных гаммапротеобактерий рода ТЫоаШсйтЪпо. Многие черты этих белков, такие как строение каталитического домена, наличие гем-связывающего мотива СххСК, устройство активного центра, способность аммонифицировать нитрит с высокой эффективностью без высвобождения промежуточных продуктов, указывают на их родство с ранее описанными респираторными пятигемовыми цитохром с нитритредуктазами. Однако другие детали: содержание восьми гемов с на субъединицу белка, образование стабильного гексамера и связанная с ним уникальная схема транспорта продукта реакции, образование дополнительной связи Туг - Сув в активном центре, наличие уникального по структуре концевого домена позволяют выделить эти белки в отдельное семейство восьмигемовых нитритредуктаз. Помимо значительного сходства с №£А, оба белка имеют некоторые общие черты с другими восьмигемовыми оксидоредуктазами, осуществляющими, например, окисление гидроксиламина или восстановление тетратионата. Согласно

современным представлениям, эти группы эволюционно связаны друг с другом и происходят от пятигемовых нитритредуктаз. Восьмигемовые нитритредуктазы, по-видимому, представляют переходное звено между данными семействами ферментов, соединяя в себе признаки, присущие разным группам.

В настоящее время, функции восьмигемовых нитритредуктаз в клетках ТЫоа1ка1тЬгю не установлены. Предположение об их участии в респираторном восстановлении нитрита опровергается тем фактом, что обе бактерии не способны использовать нитрит в качестве акцептора электронов в бескислородном дыхании. Так же представляется маловероятным участие белков в образовании аммония для клеточного синтеза, поскольку одна из двух бактерий не способна к росту на нитрите в качестве источника азота. Использование представителями рода ТЫоа1ка1тЬгю разнообразных соединений серы в качестве доноров электронов с промежуточным накоплением значительных количеств элементарной серы в периплазме^позволяет предположить участие данных белков в катаболизме серы. Также возможно их участие в детоксикации экзогенного нитрита, образующегося в бактериальных сообществах соленых щелочных озер.

Изучение восьмигемовых нитритредуктаз позволит установить связь пространственной организации ферментов, их природной функции, эволюцию семейств цитохром с оксидоредуктаз, выявить связи циклов серы и азота в пределах одного организма. Отдельный интерес представляет исследование механизмов адаптации белков к экстремальным природным условиям обитания организмов в соленых щелочных озерах, поскольку для галоалкалофилов этот вопрос практически не изучен. Структурно-функциональное исследование ферментов и белков из экстремофильных организмов, анализ механизмов адаптации на уровне первичной и пространственной структуры позволит создать теоретическую базу для конструирования генноинженерных белков, обладающих высокой активностью и стабильностью в экстремальных условиях (рН, соленость, температура). Кроме того, бактерии рода ТЫоа1ка1тЬгю являются доминирующим компонентом в промышленых биореакторах ТЫорая, являющихся исключительно успешной альтернативой «грязных» химических технологий обессеривания промышленных и природных газов. Поэтому глубокое понимание их метаболизма на уровне ферментов помогает лучше понять функционирование этих природных биокатализаторов в биотехнологии.

Ранее в лаборатории инженерной энзимологии Института биохимии РАН была охарактеризована восьмигемовая цитохром с нитритредуктаза Ту№Я из бактерии

Thioalkalivibrio nitratireducens. В настоящей работе мы впервые представляем данные о гомологичном белке (TvPaR) из бактерии Thioalkalivibrio paradoxus.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Тихонов, Алексей Владимирович

ВЫВОДЫ

1. Выделена и охарактеризована восьмигемовая нитритредуктаза TvPaR из галоалкалофильной облигатно хемоавтотрофной у-протеобактерии Thioalkalivibrio paradoxus. Показано, что фермент проявляет нитрит-, гидроксиламин- и еульфитредуктазные активности. Охарактеризовано влияние факторов, связанных с условиями обитания бактерий, на активность TvPaR.

2. Установлена пространственная структура свободной формы TvPaR и комплекса с сульфитом методом рентгеноструктурного анализа. Сравнительный анализ структур TvPaR и TvNiR показал, что все основные структурные особенности TvNiR, отличающие ее от ранее описанных пятигемовых нитритредуктаз, оказались присущими и TvPaR, в том числе: образование связи Tyr-Cys в активном центре ферментов; гексамерная структура, приводящая к образованию полости внутри гексамера; канал транспорта продукта, выходящий во внутреннюю полость гексамера.

3. Олигомеризация TvNiR (TvPaR) с образованием гексамера не влияет на активность, но повышает стабильность фермента. Максимальная стабилизация достигается в условиях высокой концентрации солей, что может иметь функциональное значение для ферментов, локализованных в периплазме галоалкалофильных бактерий Tv. nitratireducens и Tv. paradoxus, и может рассматриваться как один из факторов адаптации.

4. TvPaR и TvNiR являются конститутивными белками в клетках Tv. nitratireducens и Tv. paradoxus. Синтез TvNiR не связан с нитратным дыханием в анаэробных условиях культивирования Tv. nitratireducens.

5. Анализ аминокислотных последовательностей гомологичных восьмигемовых нитритредуктаз из галоалкалофильных и нейтрофильных негалофильных бактерий показал, что основным фактором адаптации к функционированию в условиях высоких рН и солености является снижение содержания лизина и повышение содержания кислых аминокислот.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В нашей работе охарактеризованы два гомологичных белка из галоалкалофильных гамма-протеобактерий рода Thioalkalivibrio - TvPaR и TvNiR. Многие черты этих белков, такие как строение каталитического домена, наличие гем-связывающего мотива СххСК, устройство активного центра, указывают на их родство с ранее описанными респираторными пятигемовыми цитохром с нитритредуктазами NrfA. Однако другие детали: содержание восьми гемов с на субъединицу белка, образование стабильного гексамера и связанная с ним уникальная схема транспорта продукта реакции, образование дополнительной связи Туг - Cys в активном центре, наличие уникального по структуре N-концевого домена позволяют выделить эти белки в отдельное семейство восьмигемовых нитритредуктаз.

Проведенный в работе кинетический анализ показал, что TvPaR и TvNiR являются высокоэффективными нитритредуктазами, адаптированными к экстремальным условиям содовых озер - естественного места обитания бактерий рода Thioalkalivibrio. Помимо нитрита TvPaR и TvNiR способны восстанавливать сульфит до сульфида (на уровне специализированных сирогем-содержащих сульфитредуктаз) и гидроксиламин до аммония. Оба белка являются конститутивными и присутствуют в клетках Tv. nitratireducens и Tv. paradoxus, начиная с ранних стадий роста колонии в аэробных условиях, в Tv. nitratireducens TvNiR также образуется при анаэробном росте клеток, оба белка являются мажорными, составляя 5-7% всей растворимой белковой массы.

Роль этих ферментов в клетке остается неясной. Сходство с респираторными нитритредуктазами NrfA позволяет предположить, что, подобно NrfA, TvPaR и TvNiR могут участвовать в анаэробном формировании трансмембранного протонного градиента в клетке, осуществляя финальную стадию процесса переноса электронов на нитрит. Однако, обе бактерии Thioalkalivibrio не способны расти на нитрите в качестве акцептора электронов - при анаэробном росте Tv.nitratireducens использует нитрат, a Tv.paradoxus вообще не использует соединения азота (NO3", NO2", N20) в качестве конечного акцептора электронов при создании трансмембранного градиента протонов в процессе клеточного дыхания. Этот факт опровергает участие обоих белков в респираторном восстановлении нитрита в клетках. Можно предположить, что оба белка, также подобно NrfA, могут участвовать в детоксикации клетки от нитрита. В Tv.nitratireducens присутствует нитратредуктаза и в процессе восстановления нитрата образуется нитрит, однако в Tv. paradoxus нитратредуктаза отсутствует, что предполагает также отсутствие эндогенного нитрита. Кроме того, большинство диссимиляторных нитритредуктаз не являются конститутивными и образуются в ответ на увеличение концентрации нитрита.

В принципе, в периплазму клеток Tv. paradoxus и Tv. nitratireducens может попадать экзогенный нитрит из внешней среды, как продукт жизнедеятельности нитрат-восстанавливающих бактерий с неполным циклом превращения соединений азота. Для соленых содовых озер характерно развитие смешанных культур бактерий, зависящих друг от друга, примером такой смешанной культуры являются бактерия Tv. nitratireducens и зависящая от ее роста бактерия Tv. denitrificans. Зависимость развития одного вида бактерий от другого определяется тем, что в каждом организме функционирует неполная цепь окисления соединений азота, при которой один организм потребляет промежуточный продукт, выделяющийся из другого организма, не будучи в состоянии образовывать его самостоятельно. Выведение накапливающегося нитрита в окружающую среду, способствует развитию в сообществе бактерий, специализированных на использовании нитрита, таких как Tv. denitrificans, не имеющей респираторной нитратредуктазы [164]. Таким образом, в смешанной культуре выполняется полная денитрификация, реакции которой разнесены в два разных вида [172.

Дополнительным преимуществом осуществления полной денитрификации в условиях щелочных озер является токсичность продукта аммонификации - аммония, который в щелочных средах переходит в аммиак [151]. В связи с этим, многие бактерии, в том числе представители рода Thioalkalivibrio отказываются от респираторной аммонификации в щелочных условиях при недостатке кислорода [164]

Другая предполагаемая функция TvNiR(TvPaR) связана с участием в цикле серы, жизненно важном для бактерий рода Thioalkalivibrio. Сравнение имеющихся у нас данных по составу последовательностей белков циклов серы в предварительно аннотированном геноме Tv.nitratireducens и опубликованных геномов других серуокисляющих бактерий рода Thioalkalivibrio, не позволили установить место TvNiR в предполагаемой окислительной цепи серы. Для каждой реакции в схеме окисления соединений серы, в геноме уже имеются последовательности белков, осуществляющих эту реакцию во множестве других организмов. К ним относятся комплексы Sox, Dsr, FCC.

В геномах других бактерий рода Thioalkalivibrio, а также неродственных таксонов были обнаружены гены еще 16 белков, имеющих гомологию более 40 % с TvNiR и TvPaR. На основании многих общих признаков все эти белки можно объединить в общую группу, происходящую, вероятно, от пятигемовых димерных нитритредуктаз NrfA и представляющую эволюционныое переходное звено между NrfA и разнообразными восьмигемовыми мультисубъединичными белками - восстановителями и окислителями соединений азота и серы [6, 213].

Приведенные данные опровергают казалось бы очевидные гипотезы о функции Ту№Я и ТуРаЯ в живых клетках. Аммонификация нитрита, к которой согласно полученным структурным и кинетическим данным так хорошо приспособлены эти белки, не только не подтверждается данными о физиологии микроорганизмов, но и противоречит основным тенденциям развития цикла азота в бактериальных сообществах гиперсоленых содовых озер. Между тем, широкое распространение в геномах хемотрофных организмов, высокий уровень биосинтеза, высокая специфическая каталитическая активность и приспособленность к экстремальным условиям предполагают важную роль ТуМЯ -подобных белков в клетке.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Тихонов, Алексей Владимирович, 2012 год

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННОЙ ЛИТЕРАТУРЫ

1. Richardson, D.J.; Watmough, N.J., Inorganic nitrogen metabolism in bacteria. Curr. Opin.

Chem. Biol. 1999, 3, 207-219.

2. Butler, C.S.; Richardson, D.J., The emerging molecular structure of the nitrogen cycle: an

introductin to the proceedings of the 10th annual N-cycle meeting. Biochemical Society Transactions 2005, Vol 33, part 1, 113-118.

3. Simon, J., Enzymology and bioenergetics of respiratory nitrite ammonification. FEMS Microbiology Reviews 2002, 26,285-309.

4. Zumft, W.G., Cell biology and molecular basis of denitrification. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 1997, 61, 533-616

5. Brittain, Т.; Blackmore, R.; Greenwood, C.; Thomson, A.J., Bacterial nitrite-reducing enzymes. Eur. J. Biochem. 1992, 209, 793 - 802.

6. Klotz, M.G.; Schmid, M.C.; Strous, M.; Op den Camp, H.J.M.; Jetten, M.S.M.; Hooper, A.B., Evolution of an octahaem cytochrome с protein family that is key to aerobic and anaerobic ammonia oxidation by bacteria. Environ. Microbiol., 2008, 10, 3150-3163.

7. Rinaldo, S.; Cutruzzola, F., Nitrite reductases in denitification. In Biology of the nitrogen cycle, Bothe, H.; Ferguson, S.J., Newton, W.E. (Eds.), Elsevier BV, 2007, 37-56.

8. Fiilop, V.; Moir, J.W.B.; Ferguson, S.J.; Haidu, J., The amatomy of bifunctional emzyme: structural basis for reduction of oxygen to water and synthesis of nitric oxide by cytochrome cdl. Cell, 1995, 81, 369-377.

9. Nurizzo, D.; Cutruzzola, F.; Arese, M.; Bourgeois, D.; Brunori, M.; Cambillau, C.; Tegoni, M., Conformational changes occurring upon reduction and NO binding in nitrite reductase from Pseudomonas aeruginosa. Biochemistry, 1998, 37, (40), 13987-13996.

10. Nurizzo, D.; Silvestrini, M.C.; Mathieu, M.; Cutruzzola, F.; Bougeois, D.; Fulop, V.; Hajdu, J.; Brunori, M.; Tegoni, M.; Cambillau, C., N-terminal arm exchange is observed in the 2.15 A crystal structure of oxidized nitrite reductase from Pseudomonas aeruginosa. Structure, 1997,5, 1157-1171.

11. Zajicek, R.S.; Allen, J.W.; Cartron, M.L.; Richardson, D.J.; Ferguson, S.J., Paracoccus pantotrophus NapC can reductively activate cytochrome cdl nitrite reductase. FEBS Letters, 2004, 565, 48-52.

12. Williams, P.A.; Fulop, V.; Leung, Y.C.; Chan, C.; Moir, J.W.B.; Howlett, G.; Ferguson, S.J.; Radford, S.E.; Hajdu, J., Pseudospecific docking surfaces on electron transfer proteins as illustrated by pseudoazurin, cytochrome c550 and cytochrome cdl nitrite reductase. Nature Struct. Biol., 1995, 2, 975-982.

13.

14.

15.

16.

17.

18.

19.

20.

21.

22

23

24

25

26

Suzuki, S.; Kataoka, K.; Yamaguchi, K., Metal coordination and mechanism of multicopper nitrite reductase. Acc. Chem. Res., 2000, 33, 728-735. Godden, J.W.; Turley, S.; Teller, D.C.; Adman, E.T.; Liu, M.Y.; Payne, W.J.; LeGall, J., The 2.3A structure of nitrite reductase from Achromobacter cycloclastes. Science, 1991, 253,(5018), 438-442.

Murphy, L.M.; Dodd, F.E.; Yousafzai, F.K.; Eady, R.R.; Hasnain, S.S., Electron donation between copper containing nitrite reductases and cupredoxins: the nature of protein -protein interaction in complex formation. J. Mol. Biol., 2002, 315, 859-871. Murphy, M.E.P.; Lindley, P.F.; Adman, E.T., Structural comparison of cupredoxin domains: domain recycling to construct proteins with novel functions. Prot. Sci., 1997. 6, 761-770.

Jackson, M.A.; Tiedje, J.M.; Averill, B.A., FEBS Lett., 1991, 291, 41 -44.

Hendriks, J.; Oubrie, A.; Castresana, J.; Urbani, A.; Gemeinhardt, S.; Saraste, M., Nitric

oxide reductases in bacteria. Biochim. Biophys. Acta, 2000, 1459, 266-273.

Simon, J.; Einsle, O.; Kroneck, PM.; Zumft, W.G., The unprecedented nos gene cluster of

Wolinella succinogenes encodes a novel respiratory electron transfer pathway to

cytochrome c nitrous oxide reductase. FEBS Lett., 2004, 569, 7-12.

Poole, R.K., Nitric oxide and nitrosative stress tolerance in bacteria. Biochem. Soc. Trans.,

2005,33,176-180.

Brown, K.; , Tegoni, M.; Prudencio, M.; Pereira, A.; Besson, S.; Moura, J.; Moura, I.; Cambillau, C., A novel type of catalytic copper cluster in nitrous oxide reductase. Nat. Struct. Biol., 2000, 7, (3), 169-171.

Rudolf, M.; Einsle, O.; Neese, F.; Kroneck, P.M., Pentahaem cytochrome c nitrite reductase: reaction with hydroxylamine, a potential reaction intermediate and substrate. Biochem. Soc. Trans., 2002, 30, 649-653.

Moreno-Vivian, C.; Ferguson, S.J., Definition and distinction between assimilatory, dissimilatory and respiratory pathways. Mol. Microbiol., 1998, 29, (2), 664-666. Mitchell, G.J.; Jones, J.G.; Cole, J.A., Distribution and regulation of nitrate and nitrite reduction by Desulfovibrio and Desulfotomaculum species. Arch. Microbiol., 1986, 144, 35-40.

Richardson, D.J.; Berks, B.C.; Russel, D.A.; Spiro, S.; Taylor, C.J., Functional biochemical and genetic diversity of prokaryotic nitrate reductases. Cell. Mol. Life Sci., 2001,58, 165-178.

Cabello, P.; Roldan, M.D.; Moreno-Vivian, C., Nitrate reduction and the nitrogen cycle in archaea. Microbiology, 2004, 150, 3527-3546.

27. Potter, L.; Angove, H.; Richardson, D.; Cole, J., Nitrate reduction in the periplasm of gram-negative bacteria. Adv. Microb. Phys., 2001, 45, 51-112.

28. Blasco, F.; Guigliarelli, B.; Magalon, A.; Asso, M.; Giordano, G.; Rothery, R.A., The coordination and function of the redox centres of the membrane-bound nitrate reductases. Cell.Mol. Life Sci., 2001, 58, 179-193.

29. Berks, B.C.; Page, M.D.; Richardson, D.J.; Reilly, A.; Cavill, A.; Outen, F.; Ferguson, S. J., Sequence analysis of subunits of the membrane bound nitrate reductase from a denitrifying bacterium: the integral membrane subunit provides a prototype for the dihaem electron-carrying arm of a redox loop. Mol. Microbiol., 1995, 15, 319-331.

30. Philippot, L.; Hojberg, O., Dissimilatory nitrate reductases in bacteria. Biochim Biophys Acta, 1999, 1446, 1-23.

31. Jormakka, M.; Byrne, B.; Iwata S., Protonmotive force generation by a redox loop mechanism. FEBS Lett., 2003, 545, 25-30.

32. Gregory, L.G.; Bond, P.L.; Richardson, D.J.; Spiro, S., Characterisation of a nitrate respiring bacterial community using the nitrate reductase gene (narG) as a functional marker. Microbiology, 2003, 149, 229-237.

33. Hartig, E.; Schiek, U.; Vollack, K.U.; Zumft, W.G., Nitrate and nitrite control of respiratory nitrate reduction in denitrifying Pseudomonas stutzeri by a twocomponent regulatory system homologous to NarXL of Escherichia coli. J. Bacterid., 1999, 181, 3658-3665.

34. Bell, L.C.; Richardson, D.J.; Ferguson, S.J., Periplasmic and membrane-bound respiratory nitrate reductases in Thiosphaera pantotropha. The periplasmic enzyme catalyses the first step in aerobic denitrification. FEBS Lett., 1990, 265, 85-87.

35. Ellington, M.J.K.; Sawers, G.; Sears, H.J.; Spiro, S.; Richardson, D.J.; Ferguson, S.J., Characterisation of the expression and activity of the periplasmic nitrate reductase of Paracoccus pantotrophus in chemostat cultures. Microbiology, 2003, 149, 1533-1540.

36. Philippot, L.; Clays-Josserand, A.; Lensi, R.; Trinsoutrot, I.; Normand, P.; Potier, P., Purification of the dissimilative nitrate reductase of Pseudomonas fluorescens and the cloning and the sequencing of its corresponding genes. Biochim. Biophys. Acta, 1997, 1350, 272-276.

37. Arnoux, P.; Sabaty, M.; Alric, J.; Frangioni, B.; Guigliarelli, B.; Adriano, J.M.; Pignol, D., Structural and redox plasticity in the heterodimeric periplasmic nitrate reductase. Nat Struct Biol., 2003, 10, 928-934.

38. Dias, J.M.; Than, M.E.; Humm, A.; Huber, R.; Bourenkov, G.P.; Bartunik, H.D.; Bursakov, S.; Calvete, J.; Caldeira, J.; Carneiro, C.; Moura, J.J.G.; Moura, I.; Romao,

M.J., Crystal structure of the first dissimilatory nitrate reductase at 1.9 A solved by MAD methods. Structure Fold Des., 1999, 7, 65-79.

39. Pittman, M.S.; Elvers, K.T.; Lee, L.; Jones, M.A.; Poole, R.K.; Park, S.F.; Kelly, D.J., Growth of Campylobacter jejuni on nitrate and nitrite: electron transport to NapA and NrfA via NrfH and distinct roles for NrfA and the globin Cgb in protection against nitrosative stress. Molecular Microbiology, 2007, 63, (2), 575-590.

40. Suzuki, I.; Kikuchi, H.; Nakanishi, S.; Fujita, Y.; Sugiyama, T.; Omata, T., A novel nitrite reductase gene from the cyanobacterium Plectonema boryanim. J. Bacteriol., 1995, 177, 6137-6143.

41. Cole J.A., Nitrate reduction to ammonia by enteric bacteria: rebundancy, or a strategy for survival during oxigen starvation?. FEMS Microbiol. Lett., 1996, 136, 1-11.

42. Wang, H.; Gunsalus, R.P., The nrfA and nirB nitrite reductase operons in Escherichia coli are expressed dilerently in response to nitrate than to nitrite. J. Bacteriol., 2000, 182, 58135822.

43. Jackson, R.H.; Cornish-Bowden, A.; Cole, J.A., Prosthetic groups of the NADH-dependent nitrite reductase from Escherichia coli K12. Biochem. J., 1981, 193, 861-867.

44. Cole, J.A.; Brown, C.M., Nitrite reduction to ammonia by fermentative bacteria: a short circuit in the biological nitrogen cycle. FENS Microbiol. Lett., 1980, 7, 65-72.

45. Macy, J.M.; Schroder, I.; Thauer, R.K.; Kroger, A., Growth of Wolinella succinogenes on H2S plus fumarate and on formate plus sulfur as energy sources. Arch.Microbiol., 1986, 144, 147-150.

46. Seitz, H.-J.; Cypionka, H., Chemolithotrophic growth of Desulfovibrio desulfuricans with hydrogen coupled to ammonification of nitrate or nitrite. Arch.Microbiol., 1986, 146, 6367.

47. Dannenberg, S.; Kroder, M.; Dilling, W.; Cypionka, H., Oxidation of H2, organic compounds and inorganic sulfur compounds coupled to reduction of 02 or nitrate by sulfate reducing bacteria. Arch.Microbiol., 1992, 158, 93-99.

48. Kajie, S.; Anraku, Y., Purification of a hexaheme cytochrome c552 from Escherichia coli K 12 and its properties as a nitrite reductase. Eur. J. Biochem., 1986, 154, 457-463.

49. Cunha, C.A.; Macieira, S.; Dias J.M.; Almeida, G.; Goncalves, L.L.; Costa, C.; Lampreia, J.; Huber, R.; Moura, J.J.G.; Moura, I.; Romao, M. J., Cytochrome c nitrite reductase from Desulfovibrio desulfuricans ATCC 27774. The relevance of the two calcium sites in the structure of the catalytic subunit (NrfA). J. Biol. Chem., 2003, 278, 17455-17465.

50. Almeida, M.G.; Macieira, S.; Goncalves, L.L.; Huber, R.; Cunha, C.A.; Romao, M.J.; Costa, C.; Lampreia, J.; Moura, J.J.G.; Moura, I., The isolation and characterization of

cytochrome c nitrite reductase subunits (NrfA and NrfH) from Desulfovibrio desulfuricans ATCC 27774. Re-evaluation of the spectroscopic data and redox properties. Eur. J. Biochem., 2003, 270, 3904-3915.

51. Einsle, O.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Kroneck, P.M.H.; Neese, F., Mechanism of the six-electron reduction of nitrite to ammonia by cytochrome c nitrite reductase. J. Amer. Chem. Soc., 2002, 124, 11737-11745.

52. Einsle, O.; Stach, P.; Messerschmidt, A.; Simon, J.; Kroger, A.; Huber, R.; Kroneck, P.M.H., Cytochrome c nitrite reductase from Wolinella succinogenes. Structure at 1.6 A ¿/irresolution, inhibitor binding, and heme-packing motifs. J. Biol. Chem., 2000, 275, (50), 39608-3961.

53. Einsle, O.; Messerschmidt, A.; Stach, P.; Bourenkov, G.B.; Bartunik, H.D.; Huber, R.; Kroneck, P.M.H., Structure of cytochrome c nitrite reductase. Nature, 1999, 400, 476-480.

54. Bamford, V.A.; Angrove, H.C.; Seward, H.E.; Thomson, A.J.; Cole, J.A.; Butt, J.N.; Hemmings, A.M.; Richardson, D.J., Structure and spectroscopy of the periplasmic cytochrome c nitrite reductase from Escherichia coli. Biochemistry, 2002, 41, 2921-2931.

55. Simon, J.; Gross, R.; Einsle, O.; Kroneck, P.M.H.; Kroger, A.; Klimmek, O.A., NapC/NirT-type cytochrome c (NrfH) is the mediator between the quinone pool and the cytochrome c nitrite reductase of Wolinella succinogenes. Mol.Microbiol., 2000, 35, 686696.

56. Simon, J.; Pisa, R.; Stein, T.; Eichler, R.; Klimmek, O.; Gross, R., The tetraheme cytochrome c NrfH is required to anchor the cytochrome c nitrite reductase (NrfA) in the membrane of Wolinella succinogenes. Eur. J. Biochem., 2001, 268, 5776-5782.

57. Pereira, C.; LeGall, J.; Xavier, A.V.M.; Teixeira, M., Characterization of a heme c nitrite reductase from a non-ammonifying microorganism, Desulfovibrio vulgaris Hildenborough. Biochim. Biophys. Acta, 2000, 1481, (1), 119-130.

58. Rodrigues, M.L.; Oliveira, T.F.; Pereira, I.A.C.; Archer, M., X-ray structure of the membrane-bound cytochrome c quinol dehydrogenase NrfH reveals novel haem coordination. EMBO J., 2006, 25, 5951-5960.

59. Greene, E.A.; Hubert, C.; Nemati, M.; Jenneman, G.E.; Voordouw, G., Nitrite reductase activity of sulphate-reducing bacteria prevents their inhibition by nitrate-reducing, sulphide-oxidizing bacteria. Environ. Microbiol., 2003, 5, 607-617.

60. Steenkamp, D.J.; Peck Jr., H.D., Proton translocation associated with nitrite respiration in Desulfovibrio desulfuricans. J. Biol. Chem., 1981, 256, 5450-5458.

61. Barton, L.L.; LeGall, J.; Odom, J.M.; Peck Jr., H.D., Energy coupling to nitrite respiration in the sulfate-reducing bacterium Desulfovibrio gigas. J. Bacteriol., 1983, 153, 867-871.

62. Matias, P.M.; Soares, C.M.; Saraiva, L.M.; Coelho, R.; Morais, J.; LeGall, J.; Carrondo, M.A., [NiFe] hydrogenase from Desulfovibrio desulfuricans ATCC 27774: gene sequencing, three-dimensional structure determination and refinement at 1.8 AV and modelling studies of its interaction with the tetrahaem cytochrome c3. J. Biol. Inorg. Chem., 2001,6, 63-81.

63. Vignais, P.M.; Billoud, B.; Meyer, J., Classification and phylogeny of hydrogenases. FEMS Microbiol. Rev., 2001, 25, 455-501.

64. Pereira, I.A.C.; Romao, C.V.; Xavier, A.V.; LeGall, J.; Teixeira, M., Electron transfer between hydrogenases and mono- and multiheme cytochromes in Desulfovibrio spp. J. Biol. Inorg. Chem., 1998, 3, 494-498.

65. Einsle, O.; Foerster, S.; Mann, K.; Fritz, G.; Messerschmidt, A.; Kroneck, P.M.H., Spectroscopic investigation and determination of reactivity and structure of the tetraheme cytochrome c3 from Desulfovibrio desulfuricans Essex 6. Eur. J. Biochem., 2001, 268, 3028-3035.

66. Nicolet, Y.; Piras, C.; Legrand, P.; Hatchikian, C.E.; Fontecilla-Camps, J.C., Desulfovibrio desulfuricans iron hydrogenase: the structure shows unusual coordination to an active site Fe binuclear center. Structure, 1999, 7, 13-23.

67. Costa, C.; Teixeira, M.; LeGall, J.; Moura, J.J.G.; Moura, I., Formate dehydrogenase from Desulfovibrio desulfuricans ATCC 27774: isolation and spectroscopic characterization of the active sites (heme, iron-sulfur centers and molybdenum). J. Biol. Inorg. Chem., 1997, 2, 198-208.

68. Sebban, C.; Blanchard, L.; Bruschi, M.; Guerlesquin, F., Purification and characterization of the formate dehydrogenase from Desulfovibrio vulgaris Hildenborough. FEMS Microbiol. Lett., 1995, 133, 143-149.

69. Saraiva, L.M.; da Costa, P.N.; Conte, C.; Xavier, A.V.; LeGall, J., In the facultative sulphate/nitrate reducer Desulfovibrio desulfuricans ATCC 27774, the nine-haem cytochrome c is part of a membrane-bound redox complex mainly expressed in sulphategrown cells. Biochim. Biophys. Acta, 2001, 1520, 63-70.

70. Darwin, A.; Hussain, H.; Gri/ihs, L.; Grove, J.; Sambongi, Y.; Busby, S.; Cole, J., Regulation and sequence of the structural gene for cytochrome c552 from Escherichia coli : not a hexahaem but a 50 kDa tetrahaem nitrite reductase. Mol. Microbiol., 1993, 9, 12551265.

71. Hussain, H.; Grove, J.; Griffiths, L.; Busby, S.; Cole, J., A seven-gene operon essential for formate-dependent nitrite reduction by enteric bacteria. Mol. Microbiol., 1994, 12, 153163.

72. Schumacher W.; Hole U.; Kroneck P.M.H., Ammonia-forming cytochrome c nitrite reductase from Sulfurospirillum deleyanium is a tetraheme protein: new aspects of composition and spectroscopic properties. Biochem. Biophys. Res. Commun., 1994, 205, 911-916.

73. Lockwood, C.; Butt, J.N.; Clarke, T.A.; Richardson, D.J., Molecular interactions between multihaem cytochromes: probing the protein-protein interactions between pentahaem cytochromes of a nitrite reductase complex. Biochem. Soc. Trans., 2011, 39, 263-268.

74. Barker, P.D.; Ferguson, S.J., Still a puzzle: why is haem covalently attached in c-type cytochromes. Structure, 1999, 7, 281-290.

75. Eaves, D.J.; Grove, J.; Staudenmann, W.; James, P.; Poole, R.K.; White, S.A.; Griffiths, I.; Cole, J.A., Involvement of products of the nrfEFG genes in the covalent attachment of haem c to a novel cysteine-lysine motif in the cytochrome c552 nitrite reductase from Escherichia coli. Mol. Microbiol, 1998, 28, 205-216.

76. Pisa, R.; Stein, T.; Eichler, R.; Gross, R.; Simon, J, The nrfl gene is essential for the attachment of the active site haem group of Wolinella succinogenes cytochrome c nitrite reductase. Mol. Microbiol, 2002, 43, 763-770.

77. Moreno, C.; Costa, C.; Moura, I.; Le Gall, J.; Liu, M.Y.; Payne, W.J.; van Dijk, C.; Moura, J.J.G, Electrochemical studies of the hexaheme nitrite reductase from Desulfovibrio desulfuricans ATCC 27774. Eur.J.Biochem, 1993, 212, 79-86.

78. Richardson, D.J.; Watmough, N.J, Inorganic nitrogen metabolism in bacteria; Curr. Opin. Chem. Biol, 1999, 3, 207-219.

79. Jiingst, A.; Wakabayashi, S.; Matsubara, H.; Zumft, W.G, The nirSTBM region coding for cytochrome cdl-dependent nitrite respiration of Pseudomonas stutzeri consists of a cluster of mono-, di-, and tetraheme proteins. FEBS Lett, 1991, 279, 205-209.

80. Cartron, M.L.; Roldan, M.D.; Ferguson, S.J.; Berks, B.C.; Richardson, D.J, Identification of two domains and distal histidine ligands to the four haems in the bacterial c-type cytochrome NapC; the prototype connector between quinol/quinone and periplasmic oxido-reductases. Biochem. J, 2002, 368, (Pt 2), 425^32.

81. Schwalb, C.; Chapman, S.K.; Reid, G.A, The tetraheme cytochrome CymA is required for anaerobic respiration with dimethyl sulfoxide and nitrite in Shewanella oneidensis. Biochemistry 42: 9491-9497 oxido-reductases. Biochem. J, 2003, 368, 425-432.

82. Roldan, M.D.; Sears, H.J.; Cheesman, M.R.; Ferguson, S.J.; Thomson, A.J.; Berks, B.C.; Richardson, D.J, Spectroscopic characterization of a novel multiheme c-type cytochrome widely implicated in bacterial electron transport. J. Biol. Chem, 1998, 273, 28785-28790.

83. Gross, R.; Eichler, R.; Simon, J., Site-directed modifications indicate differences in axial haem c iron ligation between the related NrfH and NapC families of multihaem c-type cytochromes. Biochem. J., 2005, 390, 689-693.

84. Clarke, T.A.; Dennison, V.; Seward, H.; Burlat, B.; Cole, J.A.; Hemmings, A.M.; Richardson, D.J., Purification and spectropotentiometric characterization of Escherichia coli NrfB, a decaheme homodimer that transfers 104 electrons to the decaheme periplasmic nitrite reductase complex. J. Biol. Chem., 2004, 279, 41333^4-1339.

85. Clarke, T.A.; Cole J.A.; Richardson, D.J.; Hemmings, A.M., The crystal structure of the pentahaem c-type cytochrome NrfB and characterization of its solution-state interaction with the pentahaem nitrite reductase NrfA. Biochem. J., 2007, 406, 19-30.

86. van Wonderen, J.H.; Benedicte, B.; Richardson, D.J.; Cheersman, M.R.; Butt, J.N., The nitric oxide reductase activity of cytochrome c nirtite reductase from Escherichia coli; J.Biol.Chem., 2008, 283, 9587-9594.

87. Fujiwara, T.; Fukumori, Y., Cytochrome cb-Type Nitric Oxide Reductase with Cytochrome c Oxidase Activity from Paracoccus denitrificans ATCC 35512; J.Bacteriol., 1996, 178, 1866-1871.

88. Poock, S.R.; Leach, E.R.; Moir, J.W.B.; Cole, J.A.; Richardson, D.J., Respiratory detoxification of nitric oxide by the cytochrome c nitrite reductase of Escherichia coli. Journal of Biological Chemistry, 2002, 277, 23664-23669.

89. Simon, J.; Kern, M.; Hermann, B.; Einsle, O.; Butt, J.N., Physiological function and catalytic versatility of bacterial multihaem cytochromes c involved in nitrogen and sulfur cycling. Biochem. Soc. Trans., 2011, 39, 1864-1870.

90. Kern, M.; Volz, J.; Simon, J., The oxidative and nitrosative stress defence network of Wolinella succinogenes: cytochrome c nitrite reductase mediates the stress response to nitrite, nitric oxide, hydroxylamine and hydrogen peroxide. Environmental Microbiology, 2011,39,(1), 299-302.

91. Sakurai, H.; Ogawa, T.; Shiga, M.; Inoue, K., Inorganic sulfur oxidizing system in green sulfur bacteria. Photosynth. Res., 2010, 104, 163-176.

92. Friedrich, C.G.; Rother, D.; Bardichewsky, F.; Quentmeier, A.; Fischer, J., Oxidation of reduced inorganic sulfur compounds by bacteria: emergence of a common mechanism. Appl. Environ. Microbiol., 2001, 67, 2873-2882.

93. Klentz, A.; Urich, T.; Miiller, F.; Bandeiras, T.M.; Gomes, C.M., Dissimilatory oxidation and reduction of elemental sulfur in thermophilic bacteria. J. Bioenerg. Biomembr., 2004, 36, 77-91.

94. Fuchs, T.; Huber, H.; Burgraff, S.; Stetter, K.O., 16S rDNA-based phylogeny of the archaeal order Sulfolobales and reclassification of Desulfolobus ambivales as Acidianus ambivalens comb.nov. Syst. Appl. Microbiol., 1996, 19, 56-60.

95. Tabita, F.R.; Hanson, T.E., Anoxygenic phototrophic bacteria; In microbial genomes. Fräser, C.M.; Read, T.; Nelson, K.E. (Eds.), Human press Inc, 2005, 225-243.

96. Frigaard, N.U.; Dahl, C., Sulfur metabolism in phototrophic sulfur bacteria. Adv. Mocrobiol. Physiol., 2009, 54, 103-200.

97. Oren, A., Bioenergetic aspects of halophilism. Microbiol. Mol. Biol. Rev., 1999, 63, 334348.

98. Kelly, D.P.; Shergill, J.K.; Lu, W.P.; Wood, A.P., Oxidative metabolism of sulfur conpounds by bacteria. Antonie van Leeuvenhuek, 1997, 71, 95-107.

99. Friedrich, G.F.; Bardischewsky, F.; Rother, D.; Quientmeier, A.; Fischer, J., Prokaryotic sulfur oxidation. Current opinion in microbiology, 2005, 8, 253-259.

100. Griesbeck, C.; Schütz, M.; Schödl, T.; Bathe, S.; Nausch, L.; Mereder, N.; Vielreicher, M.; Hauske, G., Mechanism of sulfide-quinone reductase investigated using site-directed mutagenesis and sulfur analysis. Biochemistry, 2002, 41, 11552-11565.

101. Davidson, M.W.; Gray, G.O.; Knaff, D.B., Interaction of Chromatium vinosum flavocytochrome c-552 with cytochromes studied by affinity-chromatography. FEBS Lett., 1985, 187,155-159.

102. Friedrich, C.G.; Quentmeier, A.; Bardischewsky, F.; Rother, D,; Orawski, G.; Hellwig, P.; Fisher, J., Redox control of chemotrophic sulfur oxiation of Paracoccus pantotropus. Microbial sulfur metabolism, 2008, Springer, Berlin, 139-150.

103. Quentmeier, A.; Hellwig, P.; Bardischewsky, F.; Wichmann, R.; Friedrich, C.G., Sulfide dehydrogenase activity of the monomeric flavoprotein SoxF of Paraciccus pantotropus. Biochemistry, 2008, 43, 14696-14703.

104. Bardischewsky, F.; Quentmeier, A.; Friedrich, C.G., The flavoprotein SoxF functions in chemotrophic thiosulfate oxidation of Paracoccus pantotrophus in vivo and in vitro. FEMS Mocrobiol. Lett., 2006,258, 121-126.

105. Müller, F.H.; Bandeiras, T.M.; Urich, T.; Teixeira, M.; Gomes, C.M.; Kletzin, A., Coupling of the path way of sulfur oxidation to dioxigen reductionxharacterization of a novel membrane-bound thiosulfate:quinone oxidoreductase. Mol. Mocrobiol., 2004, 53, 1147-1160.

106. Hensen, R.; Sperling, D.; Trüper, H.G.; Brune, D.C.; Dahl, C., Thiosulpate oxidation in the phototrophic sulfur bacterium Allochromatium vinosum. Mol. Microbiol., 2006, 62, 794-810.

107. Berks, B.C., A common export pathway for proteins binding complex redox cofactors, Mol. Microbiol., 1996, 22, 393-404

108. Rother, D.; Henrich, H.-J.; Quentmeier, A.; Bardischewsky, F.; Friedrich, C.G., Novel genes of sox gene claster, mutagenesis of the flavoprotein SoxF, and evidence for a general sulfur oxidizing system in Paracoccus pantotrophus GB17. J. Bacterid., 2001, 183,(15), 4499-4508.

109. Rother, D.; Orawski, G.; Bardischewsky, F.; Friedrich, C.G., SoxRS-mediated regulation of chemotrophic sulfur oxidation in Paracoccus pantotrophus. Mocrobiology, 2005, 151, 1707-1716.

110. Mukhopodhyaya, P.N.; Deb, C.; Lahiri, C.; Roy, P., A soxA gene, encoding a diheme cytochrome c, and a sox locus, essential for sulfur oxidation in a new sulfur lothotrophic bacterium. J. Bacterid., 2000, 182, 4278-4287.

111. Friedrich, C.G.; Quentmeier, A.; Bardischewsky, F.; Rother, D.; Kraft, R.; Kostka, S.; Prinz, H., Novel genes for lithotrophic sulfur oxidation of Paracoccus pantotrophus GB17. J. Bacterid., 2000, 182, 4677-4687.

112. Frigaard. N.U.; Bryant, D.A., Genomic and evolutionary perspectives on sulfur metabolism in green sulfur bacteria. Dahl, C.; Friedrich, C.G. (Eds.), Microbial sulfur metabolism, 2008, Springer, Berlin, 60-76.

113. Quentmeier, A.; Friedrich, C.G., The cysteine residue of the SoxY protein as the active site of protein-bound sulfur oxidation of Paracoccus pantotrophus GB17. FEBS Lett., 2001, 503,168-172.

114. Wodara, C.; Bardischewsky, F.; Friedrich, C.G., Cloning and characterization of the sulfite dehydrogenase, two c-type cytochromes, and a flavoprotein of Paracoccus denitrificans GB17. J. Bacterid., 1997, 179, 5014-5023.

115. Bamford, V.A.; Bruno, S.; Rasmussen, T.; Appia-Ayme, C.; Cheesman, M.R.; Berks, B.C.; Hemmings, A.M., Structural basis for the oxidation of thiosulfate by a sulfur cycle enzime. EMBO Journal, 2002, 21, 5599 - 5610.

116. Bardischewsky, F.; Quentmeier, A.; Hellwig, P.; Kostka, S.; Friedrich, C.G., Sulfur dehydrodenase of Paracoccuc pantoprophus: the heme-2 domain of the molybdopterin-cytochrome c complex in dispensable for catalytic activity. Biochemistry, 2005, 44, 70247034.

117. Ogawa, T.; Furusawa, T.; Shiga, M.; Seo, D.; Sakurai, H.; Inoue, K., Biochemical studies of the soxF-encoded monomeric flavoprotein purified from the green sulfur bacterium Chlorobaculum tepidum thet stimulates in vitro thiosulfate oxidation. Biosci. Biotechnol. Biochem., 2010, 74, 771-780.

118. Hanson, T.E.; Tabita, F.R, Insigths into the stress response and sulfur metabolism revealed by proteome analysis of a Chlorobium tepidiau mutant lacking the Rubisco-like protein. Photosyn. Res, 2003, 78, 231-248.

119. Prange, A.; Engelhardt, H.; Trtiper, H.G.; Dahl, C, The role of the sulfur globule proteins of Allochromatium vinosum: mutagenesis of the sulfur globule protein genes and expression studies by real time RT-PCR. Arch. Microbiol, 2004, 182, 165-174.

120. Friedrich, C.D, Phisiology and genetics of sulfur-oxidizing bacteria. Adv. Microb. Physiol, 1998,39, 235-289.

121. Steudel, R.; Holdt, G.; Gobel, T.; Hazeu, W, Chromatographic separation of higher polythionates Sn062' (n=3...22) and their detection in cultures of Thiobacillus ferrooxidans: molecular composition of bacterial sulfur excretions. Angewaldte Chemie, 1987, 26,151-153.

122. Pattaragulwanit, K.; Brune, D.C.; Triiper, H.G.; Dahl, C, Molecular genetic evidence for extracytoplasmic localization of sulfur globules in Chromatium vinosum. Arch. Microbiol, 1998, 169, 434-444.

123. Grimm, F.; Doblert, N.; Dahl, C, Regulation of sox genes encoding proteins responsible for the oxidation of stored sulfur in Allochromatium vinosum. Microbiology, 2010, 156, 764-773.

124. Messens, J.; Collet, J.F, Pathways of disulfide bond formation in Esherichia coli. Int. J. Biochem. Cell Physiol, 2006, 38, 1050-1062.

125. Dahl, C.; Schulte, A.; Stockdreher, Y.; Hong, C.; Grimm, F.; Sander, J.; Kim, R.; Kim, S.-H.; Shin, D.H, Structural and molecular genetic insight into a widespread sulfur oxidation pathway. J. Mol. Biol, 2008, 384, 1287-1300.

126. Loy, A.; Duller, S.; Baranyi, C.; MuPmann, M.; Ott, J.; Sharon, I.; Beja, O.; Le Paslier, D.; Dahl, C.; Wagner, M, Reverse dissimilatory sulfite reductase as phylogenetic marker for a subgroup of sulfur-oxidizing prokaryotes. Environ. Microbiol, 2009, 11, 289-299.

127. Dahl, C, Inorganic sulfur compounds as electron donors in purple sulfur bacteria. Hell, R.; Dahl, C.; Knaff, D.B.; Leustek, T. (Eds.), Sulfur metabolism in phototrophic organisms, 2008, Springer, Berlin, 289-317.

128. Cort, J.R.; Selan, U.M.; Schulte, A.; Grimm, F.; Kennedy, M.A.; Dahl, C, Allochromatium vinosum DsrC: solution-state NMR structure, redox properties and interaction with DsrEFH, a protein essential for purple sulfur bacterial sulfur oxidation. J. Mol. Biol, 2008, 382, 692-707.

129. Urich, T; Bandeiras, T.M.; Leal, S.S.; Rachel, R.; Albrecht, T.; Zimmerman, P.; Scholz, C.; Teixeira, M.; Gomes, C.M.; Kletzin, A, The sulfur oxygenase reductase from

Acidianus ambivalens is a multimeric protein containing a low potential mononuclear non-haem iron center. Biochem. J., 2004, 381, 137-146.

130. Urich, T.; Coelho, R.; Kletzin, A.; Frazao, C., The sulfur oxygenase reductase from Acidianus ambivalens is an icosatetramer as shown by crystallization and Patterson analysis. Biochim. Biophys. Acta, 2005, 1747, 267-270.

131. Urich, T.; Gomes, C.M.; Kletzin, A.; Fraza5, C., X-ray structure of a Self-compartmentalizing sulfur cycle metalloenzime. Science, 2006, 311, 996-999.

132. Kappler, U.; Dahl, C., Enzimology and molecular biology of prokaryotic sulfite oxidation. FEMS Microbiology Letters, 2001, 203, 1-9.

133. Chen, Z.-W.; Jiang, C.-Y.; She, Q.; Liu, S.-J.; Zhou, P.-J., Key role of cysteine residues in catalysis and subsellular localization of sulfur oxygenase-reductase of Acidianus tengchongensis. Appl. Environ. Microbiol., 2005, 71, 621-628.

134. Sorokin, D.Y., Sulfitobacter pontiacus gen.nov.,sp.nov. - a new heterotrophic bacterium from the black sea specialized on sulfite oxidation. Microbiology, 1995, 172, 341-348.

135. Briiser, T.; Selmer, T.; Dahl, C., "ADP sulfurylase" from Thiobacillus denitrificans is an adenylylsulfate:phosfate adenylyltransferase and belongs to a new family of nucleotidyltransferases. J. Biol. Chem., 2000, 275, 1691-1698.

136. Dahl, C., Insertional gene inactivation in a phototrophic sulfur bacterium: APS-reductase-deficient mutants of Chromatium vinosum. Microbiology, 1996, 142, 3363-3372.

137. Nelson, D.C.; Hagen, K.D., Physiology and biochemistry of symbiotic and free-living chemoautotrophic sulfur bacteria. Am. Zool., 1995, 35, 91-101.

138. Zimmerman, P.; Laska, S.; Kletzin, A., Two models of sulfite oxidation in yhe extremely thermophilic and acidophilic archeon Acidianus ambivalens. Arch. Microbiol., 1999, 172, 76-82.

139. Kisker, C.; Schindelin, H.; Rees, D.C., Molybdenum-cofactor-containing enzymes: structure and mechanism. Annu. Rev. Biochem., 1997, 66, 233-267.

140. Kappler, U; Bennett, B.; Rethmeier, J.; Schwarz, G.; Deutzmann, R.; McEwan, A.G.; Dahl, C., Sulfite:cytochrome c oxidoreductase from Thiobacillus novellus - purification, characterization and molecular biology of heterodimeric member of the sulfite oxidase family. J. Biol. Chem., 2000, 275, 13202-13212.

141. Sugio, T.; Hirose, T.; Ye, L.Z.; Tano, T., Purification and some properties of sulfite:ferric ion oxidoreductase from Thiobacillus ferroxidans. J. Bacteriol., 1992, 174, 4189-4192.

142. Nakamura, K.; Yoshikawa, H.; Okubo, S.; Kurosawa, H.; Amano, Y,, Purification and properties of membrane-bound sulfite dehydrogenase from Thiobacillus thiooxidans JCM7814. Biosci. Biotechnol. Biochem., 1995, 59, 11-15.

143. Sperling, D.; Kappler, U.; Wynen, A.; Dahl, C.; Triiper, H.G., Dissimilatory ATP sulfurilase from the hyperthermophilic sulfate reducer Archaeoglobus fulgidus belongs to the group of homooligomeric ATP sulfurilases. FEMS Microbiol. Lett., 1998, 162, 257264.

144. Hipp, W.M.; Pott, A.S.; Thum-Schmitz, N.; Faath, I.; Dahl, C.; Triiper, H.G., Towards the phylogeny of APS reductases and sirohaem sulfite reductases in sulfate-reducing and sulfur-oxidizing prokaryotes. Microbiology, 1997, 143,2891-2902.

145. Lampeira, J.; Moura, I.; Teixeira, M.; Peck Jr., H.D.; LeGall, J.; Huynh, B.H.; Moura, J.J.G., The active centers of adenylylsulfate reductase from Desulfovibrio gigas Characterization and spectroscopic studies. Eur. J. Biochem., 1990, 188, 653-664.

146. Taylor, B.F., Adenylyl reductases from Thiobacilli. Methods Enzymol., 1994, 243, 393400.

147. Bezsudnova, E.Yu.; Sorokin, D.Yu.; Tikhonova, T.V.; Popov, V.O., Thiocyanate hydrolase, the primary emzyme initiating thiocyanate degradation in the novel obligately chemolithoautotrophic halophilic sulfur-oxidizing bacterium Thiohalophilus thiocyanoxidans. Biochimica et Biophysica Acta, 2007, 1774, 1563-1570.

148. Sorokin, D.Yu.;.Tourova, T.P.; Bezsoudnova, E.Y.; Pol, A.; Muyzer, G., Denitrification in a binary culture and thiocyanate metabolism in Thiohalophilus thiocyanoxidans gen.nov.sp.nov. - a moderately halophilic chemolithoautotrophic sulfur-oxidizing Gammaproteobacterium from hypersaline lakes. Arch. Microbiol., 2007, 187, 441-450.

149. Katayama, Y.; Narahara, Y.; Inoue, Y.; Amano, F.; Kanagawa, T.; Kuraishi, H., A thiocyanate hydrolase of Thiobacillus thioparus. Anovel enzyme catalyzing the formation of carbonyl sulfide from thiocyanate. J. Biol. Chem., 1992, 267, 9170-9175.

150. Sorokin, D.Yu.; Tourova, T.P.; Antipov, A.N.; Muyzer, G.; Kuenen, J.G., Anaerobic growth of the haloalkaliphilic denitrifying sulfur-oxidizing bacterium Thialkalivibrio thiocyanodenitrificans sp. nov. with thiocyanate. Microbiology, 2004, 150, 2435-2442.

151. Sorokin, D.Yu.; Tourova, T.P.; Lysenko, A.M.; Kuenen, J.G., Microbial thiocyanate utilization under highly alkaline conditions. Appl. Environ. Microbiol., 2001, 67, 528-538.

152. Sorokin, D.Yu.; Tourova, T.P.; Lysenko, A.M.; Mityushina, L.L.; Kuenen J.G., Thioalkalivibrio thiocyanoxidans sp. nov. and Thioalkalivibrio paradoxus sp.nov., novel alkaliphilic, obligately autotrophic, sulfur-oxidizing bacteria from soda lakes able to grow with thiocyanate. Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 2002, 52, 657-664.

153. Andersont, P.M., Purification and properties of the inducible enzyme cyanase. Biochemistry, 1980, 19, 2882-2888.

154. RoeBler, M.; Miiller, V., Osmoadaptation in bacteria and archaea: common principles and differences. Environ. Microbiol., 2001, 3, 743-754.

155. Sorokin, D.Yu.; Kuenen, J.G., Haloalkaliphilic sulfur-oxidizing bacteria in soda lakes. FEMS Microbiol. Rev., 2005, 29, 685-702.

156. Sorokin, D.Yu.; Kuenen, J.G.; Muyzer, G., The microbial sulfuf cycle at extremely haloalkaline conditions of soda lakes. Frontiers in Microbiology, 2011, 2, 1-16.

157. Sorokin, D.Yu.; Rusanov, I.I.; Pimenov, T.M.; Tourova, T.P.; Abbas, B.; Muyzer, G., Sulfidogenesis at extremely haloalkaline conditions in soda lakes of Kulunda steppe (Altai, Russia). FEMS Microbiol. Ecol., 2010, 73, 278-290.

158. Sorokin, D.Yu.; Lysenko, A.M.; Mityushina, L.L.; Tourova, T.P.; Jones, B.E.; Rainey, F.A.; Robertson, L.A.; Kuenen, J.G., Thioalkalimicrobium sibiricum, Thioalkalimicrobium aerophilum gen. nov., sp. nov., and Thioalkalivibrio versutus, Thioalkalivibrio nitratis, Thioalkalivibrio denitri®cans gen. nov., sp. nov., new obligately 1/ alkaliphilic and obligately chemolithoautotrophic sulfur-oxidizing bacteria from soda lakes. Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 2001, 51, 565-580.

159. Pronk, J.T.; Meulenburg, R.; Hazeu, W.; Bos, P.; Kuenen, J.G., Oxidation of reduced inorganic sulfur compounds by acidophilic thiobacilli, FEMS Microbiol. Rev., 1990, 75, 293-306.

160. Muyzer, G.; Sorokin, D.Yu.; Mavromatis, K.; Lapidus, A.; Clum, A.; Ivanova, N.; Pati, A.; d'Haeseleer, P.; Woyke, T.; Kyrpides, N.C., Complete genome sequense of Thioalkalivibrio "sulfidophilus" HL-EbGr7. Stand. Genomic Sci., 2011, 4, (1), 23-35.

161. Sorokin, D.Yu.. Kuenen, J.G.; Jetten, M.S., Denitrification at extremely high pH values by the alkaliphilic, obligately chemolithoautotrophic, sulfur-oxidizing bacterium Thioalkalivibrio denitrificans strain ALJD. Arch. Microbiol., 2001, 175, 94-101.

162. Sorokin, D.Yu.; Tourova, T.P.; Lysenko, A.M.; Mityushina L.L.; Kuenen J.G., Thioalkalivibrio thiocyanoxidans sp. nov. and Thioalkalivibrio paradoxus sp. nov., novel alkaliphilic, obligately autotrophic, sulfuroxidizing bacteria capable of growth on thiocyanate, from soda lakes; Int.J.of Systematic and Evolutionary Microbiology. 2002, 52,657-664.

163. Sorokin, D.Yu.; Tourova, T.P.; Sjollema, K.A.; Kuenen, J.G., Thialkalivibrio nitratireducens sp. nov., a nitrate-reducing member of an autotrophic denitrifying consortium from a soda lake. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 2003, 53, 1779-1783.

164. Sorokin, D.Y.; Antipov, A.N.; Kuenen, J.G., Complete denitrification in coculture of obligately chemolithoautotrophie haloalkaliphilic sulfur-oxidizing bacteria from a hypersaline soda lake. Arch, Microbiol., 2003, 180, 127-133.

165. Pfeiffer, Т.; Bonhoeffer, S., Evolution of cross-feeding in microbial populations. Am. Nat., 2004, 163, E126-E135.

166. Whittaker, M.; Bergmann, D.; Arciero, D.; Hooper, A.B., Electron transfer during the oxidation of ammonia by the chemolithotrophic bacterium Nitrosomonas europaea. Biochim. Biophys. Acta, 2000, 1459, 346-355.

167. Pfeiffer, Т.; Schuster, S.; Bonhoeffer, S., Cooperation and competition in the evolution of ATP-producing pathways. Science, 2001, 292, 504-507.

168. Arp, D.J.; Sayavedra-Soto, L.A.; Hommes, N.G., Molecular biology and biochemistry of ammonia oxidation by Nitrosomonas europaea. Arch. Microbiol. 2002, 178, 250-255.

169. van de Leemput, I.A.; Veraart, A.J.; Dakos, V.; de Klein, J.J.M.; Strous, M.; Scheffer M., Predicting microbial nitrogen pathways from basic principles. Environmental Microbiology, 2011, 1-11.

170. Costa, E.; Perez, J.; Kreft, J.U., Why is metabolic pathway divided in nitrification?. Trends, microbiol., 2006, 14, 213-219.

171. Sorokin, D.Y.; Tourova, T.P.; Schmid, M.; Wagner, M.; Koops, H.-P.; Kuenen, J.G.; Jetten, M., Isolation and properties of obligately chemolithoautotrophic and extremely alkali-tolerant ammonia-oxidizing bacteria from Mongolian soda lakes. Arch. Microbiol., 2001, 176, 170-177.

172. Sorokin, D.Yu.; Tourova, T.P.; Bezsoudnova, E.Y.; Pol, A.; Muyzer G., Denitrification in a binary culture and thiocyanate metabolism in Thiohalophilus thiocyanoxidans gen.nov.sp.nov. - a moderately halophilic chemolithoautotrophic sulfur-oxidizing Gammaproteobacterium from hypersaline lakes. Arch. Microbiol., 2007, 187, 441-450.

173. Antipov, A.N.; Sorokin, D.Y.; L'vov, N.P.; Kuenen, J.G., New enzyme belonging to the family of molybdenum-free nitrate reductases. Biochem. J., 2003, 369, 185-189.

174. Тихонова, T.B.; Слуцкая, Э.С.; Филимоненков, A.A.; Бойко, K.M.; Клейменов, С.Ю.; Конарев, П.В.; Поляков, K.M.; Свергун, Д.И.; Трофимов, A.A.; Хоменков, В.Г.; Звягильская, P.A.; Попов В.О., Выделение и олигомерный состав цитохром с нитритредуктазы из галоалкалофильной бактерии Thioalkalivibrio nitratireducens. Биохимия, 2008, 73, 202 - 209.

175. Tikhonova, T.V.; Slutsky, A.; Antipov, A.N.; Boyko, K.M.; Polyakov, K.M.; Sorokin, D.Y., Molecular and catalytic properties of a novel cytochrome с nitrite reductase from

nitrate-reducing haloalkaliphilic sulfur-oxidizing bacterium Thioalkalivibrio nitratireducens. Biochim. Biophys. Acta, 2006, 1764, 715-723.

176. Stach, P.; Einsle, O.; Schumacher, W.; Kurun, E.; Kroneck, P.M., Bacterial cytochrome c nitrite reductase: new structural and functional aspects. J. Inorg. Biochem., 2000, 79, 381— 385.

177. Clarke, T.A.; Hemmings, A.M.; Burlat, B.; Butt, J.N.; Cole, J.A.; Richardson, D.J., Comparison of the structural and kinetic properties of the cytochrome c nitrite reductases from Escherichia coli, Wolinella succinogenes, Sulfurospirillum deleyianum and Desulfovibrio desulfuricans. Biochem. Soc. Trans., 2006, 34, 143-145.

178. Polyakov, K.M.; Boyko, K.M.; Tikhonova, T.V.; Slutsky, A.; Antipov, A.N.; Zvyagilskaya, R.A.; Popov, A.N.; Bourenkov, G.P.; Lamzin, V.S.; Popov, V.O., HighResolution Structural Analysis of a Novel Octaheme Cytochrome c Nitrite Reductase from the Haloalkaliphilic Bacterium Thioalkalivibrio nitratireducens. J. Mol. Biol., 2009, 389, 846-862.

179. Himo, F.; Noodleman, L.; Blomberg, M.R.A.; Siegbahn, P.E.M., Relative acidities of ortho-substituted phenols, as model for modified tyrosines in proteins. J. Phys. Chem., 2002, 106,8757-8761.

180. Schnell, R.; Sandalova, T.; Hellman, U.; Lindqvist, Y.; Schneider, G., Siroheme- and [Fe4S4]-dependent NirA from Mycobacterium tuberculosis is a sulfite reductase with a covalent Cys-Tyr bond in the active site. J. Biol. Chem., 2005, 280, 27319-27328.

181. Robertson, L.A.; Kuenen, J.G., The use of natural bacterial populations for the treatment of sulfur-containing wastewater. Biodégradation, 1992, 3, 239-254.

182. Bradford, M., Rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal. Biochem., 1976, 72, 248-254.

183. Devis, B.J., Disc electrophoresis. Methods and applications to human serum proteins. Ann. N.Y. Acad. Sci., 1964, 121, 404-427.

184. Laemmli, U.K., Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature, 1970, 227, 680-685.

185. Croal, L.R., Fe(II) Oxidation by anaerobic phototrophic bacteria: molecular mechanisms and geological implications. Dissertation (Ph.D.), California Institute of Technology, 2005. http://resolver.caltech.edU/CaltechETD:etd-06062005-011632

186. Tsikas, D.; Analysis of nitrite and nitrate in biological fluids by assays based on the Griess reaction: Appraisal of the Griess reaction in the 1-arginine/nitric oxide area of research. Journal of Chromatography B, 2007, 851, 51-70.

187. Ridnour, L.A.; Sim, J.E.; Hayward, M.A.; Wink, D.A.; Martin, S.M.; Buettner, G.R.; Spitz, D.R, A spectrophotometric method for the direct detection and quantitation of nitric oxide, nitrite, and nitrate in cell culture media. Anal. Biochem, 2000, 281, (2), 223-229.

188. Tanaka, H.; Inaka, K.; Sugiyama, S.; Takahashi, S.; Sano, S.; Sato, M.; Yoshitomi, S, A simplified counter diffusion method combined with a ID simulation program for optimizing crystallization conditions. J. Synchrotron Rad, 2004, 11, 45-48.

189. Sano, S.; Tanaka, H.; Takahashi, S.; Inaka, K.; Shinozaki, S.; Sato, M.; Kobayashi, T.; Tanaka, T, The key technology of the protein crystallization in space. J. Jpn. Soc, Microgravity Appl, 2008, 25, (2), 157.

190. Nikitin, P.I.; Gorshkov, B.G.; Nikitin, E.P.; Ksenevich T.I, Picoscope, a new label-free biosensor. Sensors and Actuators B, 2005, 111-112, 500-504.

191. Ochman, H.; Gerber, A.S.; Hartl, D.L, Genetic applications of an inverse polymerase chain reaction. Genetics, 1988, 120, (3), 621-623.

192. Altschul, S.F.; Gish, W.; Miller, W.; Myers, E.W.; Lipman, D.J, Basic local alignment search tool. J. Mol. Biol, 1990, 215, 403-410.

193. Trofimov, A.A.; Polyakov, K.M.; Tikhonova, T.V.; Tikhonov, A.V.; Safonova, T.N.; Boyko, K.M.; Dorovatovsky, P.V.; Popov, V.O, Covalent modifications of catalytic tyrosine in octaheme cytochrome c nitrite reductase and their effect on the enzyme activity. Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr, 2012, 68, 144-153.

194. Trofimov, A.A.; Polyakov, K.M.; Boyko, K.M.; Tikhonova, T.V.; Safonova, T.N.; Tikhonov, A.V.; Popov, A.N.; Popov, V.O, Structures of complexes of octahaem cytochrome c nitrite reductase from Thioalkalivibrio nitratireducens with sulfite and cyanide. Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr, 2010, 66, 1043-1047.

195. Liu, M.C.; Peck Jr., H.D, The isolation of a hexaheme cytochrome from Desulfovibrio desulfuricans and its identification as a new type of nitrite reductase. J. Biol. Chem, 1981, 256, 13159-13164.

196. Sorokin, D.Y., Is there a limit for high-pH life?. Int. J. Syst. Evol. Microbiol, 2005, 55, 1405-1406.

197. Lukat, P.; Rudolf, M.; Stach, P.; Messerschmidt, A.; Kroneck, P.M.H.; Simon, J.; Einsle, O, Binding and reduction of sulfite by cytochrome c nitrite reductase. Biochemistry, 2008, 47, 2080-2086.

198. Whittaker, M.M.; Chuang, Y.Y.; Whittaker, J.W, Models for the redox active site in galactose oxidase. J. Am. Chem. Soc, 1993, 115, 10029-10035.

199. Itoh, S.; Takayama, S.; Arakawa, R.; Furuta, A.; Komatsu, M.; Ishida, A.; Takamuku, S.; Fukuzumi, S., Active site models for galactose oxidase. Electronic effect of the thioether group in the novel organic cofactor. Inorg. Chem., 1997, 36, 1407-1416.

200. Kemp, G.L.; Clarke, T.A.; Marritt, S.J.; Lockwood, C.; Poock, S.R.; Hemmings, A.M., Richardson, D.J.; Cheesman, M.R.; Butt, J.N., Kinetic and thermodynamic resolution of the interactions between sulfite and the pentahaem cytochrome NrfA from Escherichia coli.. Biochem. J., 2010, 431, 73-80.

201. Battistuzzi, G.; Bellei, M.; Bortolotti, C.A.; Sola, M., Redox properties of heme peroxidases. Arch. Biochem. Biophys., 2010, 500, 21-36.

202. Olea, C.; Kuriyan, J.; Marietta, M.A., Modulating Heme Redox Potential through Protein-Induced Porphyrin Distortion. J. Am. Chem. Soc., 2010, 132, 12794-12795.

203. Mao, J.; Hauser, K.; Gunner, M.R., How Cytochromes with Different Folds Control Heme Redox Potentials. Biochemistry, 2003, 42, 9829-9840.

204. Paoli, M.; Maries-Wright, J.; Smith, A., Structure-Function Relationships in Heme-Proteins. DNA Cell Biol., 2002, 21, 271-280.

205. Suresh Chandra, B.R.; Prakash, V.; Narasinga Rao, M.S., Association-dissociation of glycine in urea, guanidine hydrochloride and sodium dodecyl sulfat solutions. J.Biosci., 1985, 9,3-4, 177-184.

206. Gianni, S.; Brunori M.; Travaglini-Allocatelli, C., Refolding kinetics of cytochrome c551 reveals a mechanistic difference between urea and guanidine. Protein Science, 2001, 10, 1685-1688.

207. Kumar, R.; Prakash Prabhu, N.; Yadaiah, M.; Bhuyan, A.K., Protein Stiffening and Entropie Stabilization in the Subdenaturing Limit of Guanidine Hydrochloride. Biophys. J., 2004, 87, 2656-2662.

208. Povarova, O.I.; Kuznetsova, I.M.; Turoverov, K.K., Differences in the Pathways of Proteins Unfolding Induced by Urea and Guanidine Hydrochloride: Molten Globule State and Aggregates. PLoS ONE 5 (11): el5035. doi:10.1371 /journal.pone.0015035.

209. Lim, W.K.; Rösgenc, J.; Englander, S.W., Urea, but not guanidinium, destabilizes proteins by forming hydrogen bonds to the peptide group. PNAS, 2009, 106, (8), 2595-2600.

210. Camilloni, C.; Rocco, G.; Eberini, I.; Gianazza, E.; Broglia, R.A.; Tiana, G., Urea and Guanidinium Chloride Denature Protein L in Different Ways in Molecular Dynamics Simulations. Biophysical Journal, 2008, 94, 4654-4661.

211. Bolhius, A.; Rwan, D.; Thomas, J.R., Halophilic adaptation of Proteins in Protein. In Adaptation in Extremophiles, Siddiqui, K.S.; Thomas, T. (Eds.), Nova Science Publishers, Inc., N.Y., 2007,71-104.

212. Shirai, T.; Kobayashi, T.; Ito, S.; Horikoshi, K., Alkaline Adaptation of Proteins. In Protein Adaptation in Extremophiles, Siddiqui, K.S.; Thomas, T. (Eds.), Nova Science Publishers, Inc., N.Y., 2007, 105-142.

213. Bergmann, D.J.; Hooper, A.B.; Klotz, M.G., Structure and sequence conservation of genes in the hao cluster of autotrophic ammonia-oxidizing bacteria: evidence for their evolutionary history. Appl Environ Microbiol., 2005, 71, 5371- 5382.