Внутривидовой полиморфизм генов пероксидаз у Arabidopsis thaliana тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.15, кандидат биологических наук Куприянова, Евгения Владимировна

• Куприянова, Евгения Владимировна
• кандидат биологических наук
• 2008

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Куприянова, Евгения Владимировна

ВВЕДЕНИЕ 5 ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

I. Пероксидазы растений

1.1. Структура и функции пероксидаз

Участие пероксидаз в процессе прорастания семян

• Участие пероксидаз в лигнификации, суберинизации, в ^ процессах растяжения и уплотнению клеточных стенок

• Участие пероксидазы в катаболизме ауксина

• Участие пероксидаз в защите от стрессовых воздействий

• Изучение экспрессии генов пероксидаз A.thaliana

П. Происхождение и эволюция семейства пероксидазных генов растений

HI. Изучение эволюции генов с помощью анализа их внутривидового ^ полиморфизма

IV. Балансирующий отбор

V. Методы и результаты изучения эволюционной динамики генов ^д растений

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Внутривидовой полиморфизм генов пероксидаз у Arabidopsis thaliana»

Пероксидазы растений, участвующие во многих жизненно важных реакциях, кодируются десятками паралогичных генов. В геноме Arabidopsis thaliana обнаружено 73 пероксидазных гена, распределенных по всем хромосомам (Tognolli et al., 2002; Welinder et al., 2002). Такое количество генов свидетельствует о важности выполняемой ими функции, однако, несмотря на активные исследования растительных пероксидаз, информация о функциях конкретных генов пероксидаз, а также о соответствии между генами и конкретными изоформами остается ограниченной.

Секвенирование генома модельного растения A. thaliana открыло новые возможности для анализа внутривидового полиморфизма генов, изучения на его основе эволюционной динамики генов и генных семейств. Эти исследования выявили неожиданные феномены - высокий уровень нуклеотидного разнообразия генов этого самоопыляющегося растения, сопоставимый с таковым у родственных перекрестно опыляющихся видов, отсутствие связи генетического полиморфизма с географическим происхождением, а также диморфизм ряда генов, относящихся к разным генным семействам и имеющим разную функцию. Диморфизм генов может быть как результатом истории происхождения вида, так и следствием балансирующего отбора, который может поддерживать существование разных гаплотипов, обеспечивающих локальную адаптацию к разным условиям обитания (King et al., 1993; Price et al., 1994; Innan et al. 1996, 1997). Для того, чтобы доказать действие отбора в поддержании генного диморфизма, необходимо убедиться в различии свойств гаплотипов, а также в наличии особого характера распределения сайтов синонимичных замен («молчащего» полиморфизма) вокруг мишени естественного отбора. В настоящее время этот факт можно считать доказанным лишь для единичных генов, контролирующих устойчивость к патогенам. Поиск таких мишеней действия естественного отбора открывает возможности для создания моделей эволюционного процесса и изучения эволюционной динамики видов

Orr, Coyne, 1992). Расширение исследований по молекулярной эволюции, включение в них новых генов и генных семейств, играющих важнейшую роль в развитии и адаптации к разным условиям среды, ускорит решение этой глобальной проблемы. В данной работе исследование полиморфизма проводили на пероксидазных генах. Среди 73 генов A.thaliana были выбраны гены, локализованные в хромосоме 5, где по данным ранее проведенных в нашей лаборатории исследований локализован ген PXD, предположительно контролирующий образование 3-х изоформ пероксидазы.

Целью работы является молекулярно-генетическое изучение гена PXD и анализ внутривидового полиморфизма генов пероксидаз, расположенных в районе локализации этого гена.

Задачи работы:

1. Генетическое картирование гена PXD, кодирующего анионную пероксидазу.

2. Изучение уровня и характера молекулярного полиморфизма генов, пероксидаз AtPrx52 - AtPrx56, локализованных в верхнем плече хромосомы 5.

3. Выявление связи между изоформами и генами пероксидаз у разных рас А. thaliana и мутантной линии pxd.

4. Анализ экспрессии генов пероксидаз в разных органах растения при действии стрессовых и гормональных факторов.

Научная новизна. Впервые проведено исследование внутривидового полиморфизма генов пероксидаз. Показаны существенные различия в уровнях и характере полиморфизма 5-ти сцепленных генов пероксидаз, выявлено наличие диморфизма в гене AtPrx53 и доказана его идентичность гену PXD. На основе анализа спектра изоформ анионных пероксидаз у рас, относящихся к разным гаплотипам, установлена связь гена AtPrx53 с изоформами белка. Проведено изучение транскрипции генов пероксидаз в различных органах на разных стадиях развития растений и установлено, что ген AtPrx53 активно экспрессируется во всех надземных органах растений. Впервые показано изменение экспрессии (уровня транскрипции и активности изоформ) гена AtPrx53 в ответ на действие стрессовых факторов, установлено участие гена AtPrx53 в контроле количественных признаков (число листьев розетки, время появления цветоноса, скорость его развития, конечная высота цветоноса, число розеточных побегов, время отмирания листьев, время зацветания). Выявленные особенности полиморфизма и данные, свидетельствующие о проявлении различий между гаплотипами гена AtPrx53 на транскрипционном и фенотипическом уровне, позволяют рассматривать диморфизм этого гена в качестве новой молекулярно-генетической модели для изучения роли балансирующего отбора в адаптивной эволюции генов растений.

Научно-практическая значимость работы. Изучение генов пероксидаз имеет практическое значение, поскольку пероксидазы (прежде всего, пероксидаза хрена) являются наиболее востребованными маркерами в иммуноферментном анализе. Несмотря на огромную потребность в данном ферменте, существует проблема поиска аналогичного фермента с более высокой стабильностью и повышенной каталитической способностью. Именно поэтому актуален поиск аналогов пероксидазы хрена и кодирующих генов пероксидаз из других растений, разрабатываются методы их экспрессии в различных векторных системах. Одним из таких генов является исследованный в данной работе ген A.thaliana AtPrx53/PXD. Результаты работы вносят вклад в изучение функции этого гена, который может быть рекомендован для клонирования в экспрессионных векторах, используемых в генной инженерии.

Положения, выносимые на защиту.

1. Ген AtPrx53/PXD A.thaliana, являющийся гомологом гена хрена HRPA2, экспрессируется во всех органах побега и кодирует три изоформы анионной пероксидазы, участвующей в процессах развития и защиты растения от действия стрессовых факторов.

2. Ген AtPrx53/PXD A.thaliana характеризуется высоким уровнем внутривидового полиморфизма и представлен двумя основными гаплотипами (Dj и Col), которые различаются по характеру экспрессии и кодируют изоформы, отличающиеся по электрофоретической подвижности.

3. Диморфизм гена AtPrx53/PXD A.thaliana поддерживается балансирующим отбором, что позволяет рассматривать этот ген как модель для изучения роли балансирующего отбора в адаптивной эволюции растений. 7

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Генетика», Куприянова, Евгения Владимировна

1. Локализованные в 5-ой хромосоме A.thaliana гены пероксидаз (AtPrx52, AtPrx53, AtPrx54, AtPrx55, AtPrx56) различаются по уровню внутривидового полиморфизма нуклеотидной последовательности наименьший характерен для гена AtPrx56, наибольший - AtPrx53 .2. Ген AtPrx53 идентичен гену PXD и кодирует 3 изоформы анионной пероксидазы, которые проявляют разную тканеспецифическую активность.3. Для гена AtPrx53 характерен аллельный диморфизм, который проявляется на уровне белкового продукта и обуславливает различия в электрофоретической подвижности аллозимов.4. Различия между двумя гаплотипами AtPrx53 проявляются как на уровне транскрипции аллелей в разных органах и в ответ на действие стрессовых факторов, так и на уровне активности фермента.5. Выявлена корреляция между гаплотипом по гену AtPrx53 и рядом количественных показателей (продолжительность вегетационного периода, время зацветания, продолжительность жизненного цикла и др.).6. Данные, свидетельствующие о дивергенции функциональных свойств гаплотипов гена AtPrx53 позволяют рассматривать этот пероксидазный ген в качестве информативной модели для изучения роли балансирующего отбора в адаптивной эволюции растений на геномном уровне.СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

1. Куприянова Е.В., Ежова Т.А., Лебедева О.В., Шестаков СВ. (2006) Внутривидовой полиморфизм пероксидазных генов, локализованных в 5-ой хромосоме Arabidopsis thaliana II Известия АН, серия биол., т.ЗЗ, №4, с.353-

2. Kupriyanova E.V., Ezhova Т.А., and Shestakov S.V. (2007) Dimorphic DNA variation in the anionic peroxidase gene AtPrx53 of Arabidopsis thaliana II Genes Genet. Syst, v.82, p.377-385.3. Куприянова E.B., Новокрещенова М.Г. (2004) Молекулярно-генетическое картирование генов Arabidopsis thaliana, участвующих в защите от стрессовых факторов // Материалы Международной конференции «Молекулярная генетики, геномика и Биотехнология» Минск, Беларусь,

4. Куприянова Е.В. (2005) Эволюционная динамика нуклеотидной последовательности генов пероксидаз Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. // Материалы докладов XII международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов-2005», Москва, с.124-125.5. Куприянова Е.В. (2006) Роль генных конверсии в сохранении генетической информации и создании внутривидовой генетической изменчивости у Arabidopsis thaliana II Материалы Международной конференции «Генетика в России и мире». Москва, с. 106.6. Куприянова Е.В. (2008) Сравнительный анализ экспрессии генов пероксидаз, локализованных в 5-ой хромосоме Arabidopsis thaliana. II Материалы докладов XIII международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов-2008», Москва, с. 71-72.7. Kupriyanova E.V. (2008) Peroxidase gene AtPrx53 is a mitotic recombination hotspot in Arabidopsis thaliana II The XX International Congress of Genetics, Berlin, Germany, p.202.8. Kupriyanova E.V. (2008) The Arabidopsis thaliana AtPrx53 peroxidase gene naturally occurring dimorphism: association with developmental traits and allozyme mobility // FESPB conference, Tampere, Finland, p.24.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Куприянова, Евгения Владимировна, 2008 год

1. Алтухов Ю.П. (1989) Балансирующий отбор как фактор поддержания аллозимного полиморфизма // Успехи современной биологии, т. 107, № 3, с.323-340.

2. Бургутин А.Б., Мусин СМ., Бутенко Р.Г. (1994) Сегрегация биохимических генетических детерминант у сомаклональных вариантов межвидового соматического гибрида картофеля // Физиология растений, т.41, №6,с.843-852.

3. Газарян И.Г. (1992) Пероксидазы растений // Биотехнология пероксидаз растений и грибов / Итоги науки и техники. Сер. Биотехнология. М.: ВИНИТИ, т.36, 328 с.

4. Горлов И.П. и Горлова О.Ю. (2007) Движущий отбор в ходе эволюции человека//Вестник ВОГиС, т.11, №2, с.363-371.

5. Грант В. (1991) Эволюционный процесс // М.: Мир, 277 с.

6. Ежова Т.А. (1999) Arabidopsis thaliana (L.) как модельный объект для изучения генетического контроля морфогенеза // Генетика, т.35, №11, с.1522-1537.

7. Квитко К.В. (1960) Асептическая культура Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. и перспективы ее использования в ботанических исследованиях // Вестник Ленинградского университета, серия биол., тЗ, с.47 -56.

8. Кимура М. (1985) Молекулярная эволюция:Теория нейтральности // Мир, с.398.

9. Лакин Г.Ф.(1990) Биометрия // Высшая школа, 352 с.

10. Лебедева О.В., Ежова Т.А., Шестаков СВ. (2004) Локализация и молекулярный анализ гена PXD, кодирующего анионную пероксидазу Arabidopsis thaliana II Доклады академии наук, т.394, №1, с.41-43.

11. Лебедева О.В., Ежова Т.А., Шестаков СВ. (2004) Локализация и молекулярный анализ гена PXD, кодирующего анионную пероксидазу Arabidopsis thaliana II ДАН, т.394, №1, с.41^-3.

12. Лебедева О.В. (2004) Изучение генетической и гормональной регуляции развития цветоноса Arabidopsis thaliana // Автореф. дисс. канд. биол. наук. М.: МАКС-Пресс.

13. Лебедева О.В., Ежова Т.А., Мусин СМ., Радюкина Н.Л., Шестаков СВ. (2003) Ген PXD контролирует образование трех изоформ анионных пероксидаз Arabidopsis thaliana II Изв. АН. Сер. Биол., №2, с. 159-168.

14. Пенин А.А (2003) Анализ генетического контроля и моделирование развития структуры соцветия у Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. // Автореф. дисс. канд. биол. наук. М.: МАКС-Пресс, с.24.

15. Хедрик Ф. (2003) Генетика популяций // Сер. Мир биологии, 592 с.

16. Шарова Е.И. (2004) Клеточная стенка растений // СПб. Изд-во СПбГУ 156 с.

17. Щербаков Д.Ю., Трибой Т.И. (2007) Влияние совместно эволюционирующих аминокислотных остатков на топологию филогенетических древ //Биохимия, т.72, с. 1683 - 1689.

18. Янушкевич СИ. (1985) Использование арабидопсис в практических занятиях по общей генетике // М: Изд. МГУ, 62 с.

19. Alba СМ. (1997) Isoperoxidases and laccase like ensymes related with indole-acetic acid oxidation activity and lignification on peach fruits // Plant perox. newslett, v.l 1. p.382-387.

20. Ambros V. and Horvitz H.R. (1984) Heterochronic mutants of the nematode Caenorhabditis elegans II Science, v.226, p.409-^416, цитировано no Nei, 2005.

21. Bakker E.G., Toomajian C, Kreitman M. and Bergelson J. (2006) A Genome-Wide Survey of R Gene Polymorphisms in Arabidopsis // Plant Cell, v. 18, p. 1803-1818).

22. Botella M.A., Quesada M.A., Kononowicz A.K., Bressan R.A., Pliego F., Hasagawa P.M., Valpuesta V. (1994) Characterization and in situ localization of a salt-induced tomato peroxidase mRNA. // Plant. Mol. Biol., v.25, p.105-114.

23. Bradford M.M. (1976) A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilising the principle of protein-dye binding // Anal Biochem, v.72, p.248-252.

24. Bradley D., Ratcliffe O., Vincent C, Carpenter R., and Coen E. S. (1997) Inflorescence commitment and architecture in Arabidopsis // Science, v.275, p.80-83.

25. Breda C, Huystee R.B., Esnault R. (1993) Differential expression of two peanut peroxidase cDNA clones in peanut plants and cells in suspension culture in response to stress.// Plant Cell Rep., v. 12, p.268-272.

26. Cella R., Carbonera D. (1997) Peroxidases and morphogenesis. // Plant Perox. Newslett., v. 10, p.24-29.

27. Chance В., Maehly A.C. (1955) Assay of catalases and peroxidases // Methods in Enzymol., v.2, p.764-775.

28. Clauss M.J., Mitchell-Olds Т. (2004) Functional Divergence in Tandemly Duplicated Arabidopsis thaliana Trypsin Inhibitor Genes // Genetics., v. 166, p. 1419 - 1436.

29. Cork M. J. and. Purugganan M.D. (2005) High-Diversity Genes in the Arabidopsis Genome // Genetics, v. 170, p. 1897-1911.

30. Corre V., Roux R, Reboud X. (2002) DNA polymorphism at the FRIGIDA gene in Arabidopsis thaliana: extensive nonsynonymous variation is consistent with local selection for flowering time // Mol. Biol. Evol., V.19,p.l261-1271.

31. Davis B.I. (1964) Disc electrophoresis 2. Metod and application to human serum proteins // Ann. N.Y. Acad. Sci., v. 121, №2, p.404-427.

32. Dellaporta S.L., Wood J., Hicks J.B. (1983) A plant DNA minipreparation: version П // Plant Mol. Biol. Rep., v.l, p. 19-21.

33. Dobzhansky T. (1955) A review of some fundamental concepts and problems of population genetics // Cold Spring Harb Symp Quant Biol., v.20, p.1-15.

34. Dowd P.F., Hermis D.A., Berhow M.A., Lagrimini L.M. (2000) Mechanism of insect resistance in transgenic plants (over) expressing a tobacco anionic peroxidase // Plant perox. newslett, v. 14, p.93-101.

35. Du J., Wang X., Zhang M., Tian D., Yang Y.H. (2007) Unique nucleotide polymorphism of ankyrin gene cluster in Arabidopsis // J Genet., v.86(l),p.27-35.

36. Dunand C, Tognolli M., Overney S., von Tobel L., de Meyer M., Simon P. and Penel С (2002) Identification and characterisation of Ca2+-pectate binding peroxidases in Arabidopsis thaliana II J. Plant Physiol., v.l59,p.l 165-1171.

37. Dunand C.,Meyer M., Crevecoeur M., Penel C. (2003) Expression of a peroxidase gene in zucchini in relation with hypocotyl growth // Plant Physiology and Biochemistry, v. 41, p.805-811.

38. Dunford H.B. (1991) Horseradish peroxidase: structure and kinetic properties // In Peroxidase in Chemistry and Biology, p.1-23.

39. Duroux L and Welinder K.G. (2003) The peroxidase gene family in plants: a phylogenetic overview // J.Mol.Evol., v.57, p.397-407.

40. Filatov D.A. and Charlesworth D. (1999) DNA Polymorphism, Haplotype Structure and Balancing Selection in the Leavenworthia PgiC 1.ocus // Genetics, v. 153, p.1423-1434.

41. Filiault D.L., Wessinger C.A., Dinneny J.R., Lutes J., Borevitz J.O., Weigel D., Chory J. and. Maloof J.N (2008) Amino acid polymorphisms in Arabidopsis phytochrome В cause differential responses to light // PNAS, v. 105, p.3157-3162.

42. Flor H.H. (1956) The complementary genic system in flax and flax rust // Adv. Genet, v.8, p.29-54.

43. Fu H.H., Zheng Z.W. and Dooner H.K. (2002) Recombination rates between adjacent genic and retrotransposon regions in maize vary by two orders of magnitude //Proc. Natl. Acad. Sci., v.99, p.1082-1087.

44. Fu Y.-X., Li W.-H. (1993) Statistical tests of neutrality of mutations // Genetics, v. 133, p.693-709.

45. Gaspar T, Penel C, Thorpe T, Greppin H. (1982) Peroxidases: a survey of their biochemical and physiological roles in higher plants // Centre de Botanique, University of Geneva Press. Geneva, 324 p.

46. Gaspar Т., Penel C, Greppin H. (1986) Peroxidases: structures and catalytic reactions, biosynthesis, transport and location, physiological roles // Bull Groupe Polyphenols, v. 13, p. 159-176.

47. Gaut B.S, Wright S.I., Rizzon C, Dvorak J. and Anderson L.K. (2007) Recombination: an underappreciated factor in the evolution of plant genomes //Nature Reviews Genetics, v.8, p.77-84.

48. Gazaryan I.G., Lagrimini L.M., Ashby G.A., Thorneley R.N. (1996) Mechanism of indole-3-acetic acid oxidation by plant peroxidases: anaerobic stopped-fiow spectrophotometric studies on horseradish and tobacco peroxidases // Biochem J., v.l, p.841-847.

49. Gazzani S., Gendall A. R., Lister C, Dean C. (2003) Analysis of the molecular basis of flowering time variation in Arabidopsis accessions // Plant Physiol., v. 132, p. 1107-1114.

50. Halliwell B. (1977) Generation of hydrogen peroxide, superoxide and hydroxyl radicals during the oxidation of dihydroxyfumaric acid by peroxidase //Biochem.J., v.163, p.441-448.

51. Hanzawa Y., Money T. and Bradley D. (2005) A single amino acid converts a repressor to an activator of flowering // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.102, p.7748-7753, цитировано no Nei, 2005.

52. Hedge P. J. and Spratt B.G. (1985) Resistance to beta-lactam antibiotics by re-modelling the active site of an E. coli penicillin-binding protein // Nature, v.318, p.478-480, цитировано no Nei, 2005.

53. Higgins D.G., Thompson J.D. and Gibson T.J. (1996) Using Clustal for multiple sequence alignments // Methods Enzymol., v.266, p.383-402.

54. Hiraga S., Yamamoto K., Ito H., Sasaki K., Matsui H., Honma M., Nagamura Y., Sasaki Т., Ohashi Y. (2000) Diverse expression profiles of 21 rice peroxidase genes // FEBS Lett., v. 14, p.245-250.

55. Hirschberg J. and Mcintosh L. (1983) Molecular basis of herbicide resistance in Amaranthus hybridus II Science, v.222, p.l346-1348, цитировано no Nei, 2005.

56. Ни C, van Huystee R.B. (1989) Role of carbohydrate moieties in peanut peroxidases // Biochem J., v.263, p.129-135.

57. Hudson R., Kreitman M. and Aguade M. (1987) A test of neutral molecular evolution based on nucleotide data // Genetics, v. 116, p. R.R. 153-159.

58. Hudson R.R and Kaplan NX. (1985) Statistical properties of the number of recombination events in the history of a sample of DNA sequences // Genetics v. I l l , p. 147-164.

59. Hudson R.R. and Kaplan N.L. (1988) The coalescent processing models with selection and recombination // Genetics, v. 120, p.831-840.

60. Innan H., Tajima E, Terauchi R., Miyashita N.T. (1996) Intragenic Recombination in the Adh Locus of the Wild Plant Arabidopsis thaliana II Genetics, v.143, p.1761-1770.

61. Innan H., Terauchi R. and Miyashita N. T. (1997) Microsatellite polymorphism in natural populations of the wild plant Arabidopsis thaliana II Genetics, v. 146, p. 1441-1452.

62. Kawabe A. ,Yamane K., Miyashita N.T. (2000) DNA polymorphism at the cytosolic phosphoglucose isomerase (PgiC) locus of the wild plant Arabidopsis thaliana II Genetics, v.156, p.1339-1347.

63. Kawabe A., Innan H., Terauchi R. and Miyashita N.T. (1997) Nucleotide Polymorphism in the Acidic Chitinase Locus (ChiA) Region of the Wild Plant Arabidopsis thaliana//Mol. Biol. Evol., v.14, p.1303-1315.

64. Kawabe A., Miyashita N.T. (1999) DNA Variation in the Basic Chitinase Locus (ChiB) Region of the Wild Plant Arabidopsis thaliana II Genetics, v. 153, p. 1445-1453.

65. Kelly J.K. (1997) A test of neutrality based on interlocus associations // Genetics , v. 146, p. 1197-1206.

66. King G., Nienhuis J., and Hussey C. (1993) Genetic similarity among ecotypes of Arabidopsis thaliana estimated by analysis of restriction fragment length polymorphisms // Theor. Appl. Genet, v.86, p. 1028-1032.

67. Klotz K.L., Lagrimini L.M. (1996) Phytohormone control of the tobacco anionic peroxidase promoter // Plant. Mol. Biol., v.31, p.565-573.

68. Kondrashov A.S., Sunyaev Sh. and Kondrashov F. (2002) Dobzhansky- Muller incompatibilities in protein evolution // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.99, p.14878-14883.

69. Kondrashov F.A., Rogozin LB., Wolf Y. I., Koonin E.V. (2002) Selection in the evolution of gene duplications // Genome Biology, v.3, p. 1-9.

70. Koornneef M., Elgersma A., Hanhart C.J., van Loenen-Martinet E.P., van Rign L., Zeevart J.A. (1985) A gibberellin insensitive mutant of Arabidopsis thaliana II Physiol. Plant., v.65, p.33-39.

71. Koornneef M., Stam P. (1987) Procedure for mapping by using F2 and F3 population//Arabidopsis Inf. Serv., v.25, p.35-40.

72. Kuittinen H, Sillanpaa M.J, Savolainen O. (1997) Genetic basis of adaptation: flowering time in Arabidopsis thaliana II Theor Appl Genet., v.95, p.573-583.

73. Kuittinen, H., Aguade' M. (2000) Nucleotide variation at the Chalcone Isomerase locus in Arabidopsis thaliana II Genetics, v.155, p.863-872.

74. Lagrimini L.M. (1993) Analysis of peroxidase function in transgenic plants // In: KG Welinder, SK Rasmussen, С Penel & H Greppin, eds, Plant Peroxidases: Biochemistry and Physiology, Univ Geneva, p.301-306.

75. Lagrimini L.M. (1996) The role of tobacco anionic peroxidase in growth and development. // In Plant Peroxidases: Biochemistry and Physiology, University of Geneva, p.23 5-242.

76. Lagrimini L.M., Gingas V., Finger F., Rothstein S., Liu T. (1997) Characterization of antisense transformed plants deficient in the tobacco anionic peroxidase. // Plant Physiol., v.l 14 (4), p. 1187-1196.

77. Laurie C.C., Bridgham J.T., Choudhary M. (1991) Associations between DNA sequence variation and variation in expression of the Adh gene in natural populations of Drosophila melanogaster II Genetics, v.29, p.489-499.

78. Lee I., Michaels S. D., Masshardt A. S., Amasino R. M. (1994) The late-flowering phenotype of Frigida and mutations in Luminidependens is suppressed in the Landsberg erecta strain of Arabidopsis // Plant J., v.6, p.903-909.

79. Lempe J., Balasubramanian S., Sureshkumar S., Singh A., Schmid M. (2005) Diversity of flowering responses in wild Arabidopsis thaliana strains //PLoS Genet., v.l, p. 109-118.

80. Michaels S. D., He Y., Scortecci K. C., Amasino R. M. (2003) Attenuation of Flowering locus С activity as a mechanism for the evolution of summer-annual flowering behavior in Arabidopsis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.l00, p. 10102-10107.

81. Miyashita N.T. (2003) Trimorphic DNA variation in the receptor-like protein kinase gene in the F18L15-130 region of the wild plant Arabidopsis thaliana II Genes Genet.Syst., v.78, p.221-227.

82. Miyashita N.T., Kawabe.A., Innan,H. (1999) DNA variation in the wild plant Arabidopsis thaliana revealed by amplified fragment length polymorphism analysis // Genetics, v.152, p.1723-1731.

83. Nei M (2005) Selectionism and Neutralism in Molecular Evolution // Mol. Biol. Evol., v.22(12), p.2318-2342.

84. Nei M. (1987) Molecular Evolutionary Genetics // Columbia University Press, New York, NY.

85. Nordborg M., Borevitz J.O., Bergelson J., Berry C.C., Chory J. (2002) The extent of linkage disequilibrium in Arabidopsis thaliana // Nat. Genet.,v.30, p.190-193.

86. Olsen K.M, Halldorsdottir S.S., Stinchcombe J.R., Weinig C , Schmitt J, Purugganan M.D. (2004) Linkage Disequilibrium Mapping of Arabidopsis CRY2 Flowering Time Alleles // Genetics, v. 167, p. 1361-1369.

87. Orr H., Coyne J. (1992) The genetics of adaptation: a reassessment // Am. Nat., v. 140, p.725-742.

88. Ostergaard L., Abelskov A.K., Mattsson O., Welinder K.G. (1996) Structure and organ specificity of an anionic peroxidase from Arabidopsis thaliana cell suspension culture // FEBS Lett., v.2, p.243-247.

89. Ostergaard L., Pedersen A.G., Jespersen H.M., Brunak S., Welinder K.G. (1998) Computational analyses and annotations of the Arabidopsis peroxidase gene family // FEBS Lett., v. 14, p.98-102.

90. Passardi F., Longet D., Penel C, Dunand С (2004) The class III peroxidase multigenic family in rice and its evolution in land plants // Phytochemistry, v.65, p. 1879-1893.

91. Penel C, Carpin S., Crevecoeur M., Simon P., Greppin H. (2000) 0-4-Binding of peroxidase to Ca -pectate: Possible significance for peroxidase function in cell wall // Plant Perox. Newslett., v. 14, p.33-40.

92. Penel C, Gaspar T. (1992) Plant Peroxidases // University of Geneva, Switzerland.

93. Penel C, Greppin H. (1994) Binding of plant isoperoxidases to pectin in the presence of calcium // FEBS Lett., v.343, p.51-55.

94. Perutz M. F. (1983) Species adaptation in a protein molecule // Mol.Biol. Evol., v.l, p.1-28, цитировано no Nei, 2005.

95. Piccinini M., Kleinschmidt Т., Jurgens K.D. and Braunitzer G. (1990) Primary structure and oxygen-binding properties of thehemoglobin from guanaco (Lama guanacoe, Tylopoda) // Biol.Chem. Hoppe-Seyler, v.371, p.641-648, цитировано no Nei, 2005.

96. Purugganan M.D., Suddith J.I. (1998) Molecular population genetics of the Arabidopsis CAULIFLOWER regulatory gene: Nonneutral evolution and naturally occurring variation in floral homeotic function // Proc.Natl.Acad.Sci. U.S.A, v.95, p.8130-8134.

97. Quiroga M., Guerrero C, Botella M.A., Barcelo A., Amaya I., Medina M.I., Alonso F J., de Forchetti S.M., Tigier H., Valpuesta V. (2000) A tomato peroxidase involved in the synthesis of lignin and suberin // Plant Physiol., v. 122(4), p. 1119-1127.

98. Ratcliffe O.J., Amaya I., Vincent C.A., Rothstein S., Carpenter R., Coen E.S. and Bradley D.J. (1998) A common mechanism controls the life cycle and architecture of plants // Development, v. 125, p. 1609-1615.

99. Rose L.E., Bittner-Eddy P.D., Langley C.H., Holub E.B., Michelmore R.W. and Beynon J.L. (2004) The Maintenance of Extreme Amino Acid Diversity at the Disease Resistance Gene, RPP13 in Arabidopsis thaliana // Genetics, v. 166, p. 1517-1527.

100. Rozas J., Sanchez-DelBarrio J.C. and Messeguer X. (2003) DnaSP, DNA polymorphism analyses by the coalescent and other methods // Bioinformatics, v. 19, p.2496-2497.

101. Savitsky P.A., Gazaryan I.G., Tishkov V.I., Lagrimini L.M., Ruzgas Т., Gorton L. (1999) Oxidation of indole-3-acetic acid by dioxygen catalysed by plant peroxidases: specificity for the enzyme structure // Biochem J., v. 15(340), p.579-583.

102. Sharbel T.F., Haubold B. and Mitchell-olds T. (2000) Genetic isolation by distance in Arabidopsis thaliana: biogeography postglacial colonization of Europe // Mol. Ecol., v.9, p.2109-2118.

103. Sheldon C.C., Burn J.E., Perez P.P., Metzger J., Edwards J.A., Peacock WJ. and Dennis E.S. (1999) The FLF MADS box gene. A repressor of flowering in Arabidopsis regulated by vernalization and methylation // Plant Cell, v.ll,p.445-458.

104. Shepard K.A. and Purugganan M.D. (2003) Molecular Population Genetics of the Arabidopsis CLAVATA2 Region: The Genomic Scale of Variation and Selection in a Selfing Species // Genetics, v.163, p.1083-1095.

105. Tajima F. (1989) The effect of change in population size on DNA polymorphism // Genetics, v. 123, p.597-601.

106. Tajima F., Nei M. (1984) Estimation of evolutionary distance between nucleotide sequences // Mol. Biol. Evol., v.l, p.269-285.

107. Tian D., Araki H., Stahl E., Bergelson J. and Kreitman M. (2002) Signature of balancing selection in Arabidopsis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.99, p.l 1525-11530.

108. Tognolli M., Penel С, Greppin H., Simon P. (2002) Analysis and expression of the class III peroxidase large gene family in Arabidopsis thaliana II Gene, v.288, p. 129-138.

109. Valerio L., Mireille De Meyer, Penel C, Dunand C. (2004) Expression analysis of the Arabidopsis peroxidase multigenic family // Phytochemistry, v.65, p. 1331-1342.

110. Welinder K.G. (1992) Superfamily of plant, fungal and bacterial peroxidases // Curr. Opin. Struct. Biol., v.2, p.388-393.

111. Welinder K.G., Justesen A.F., Kjaersgard I.V., Jensen R.B., Rasmussen S.K., Jespersen H.M., Duroux L. (2002) Structural diversity and transcription of class III peroxidases from Arabidopsis thaliana II Eur J Biochem., v.269(24),p.6063-6081.

112. Whetten R.W., MacKay J.J., Sederoff R.R. (1998) Recent advances in understanding lignin biosynthesis // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., v.49, p.585-609.

113. Yamamoto F. and Hakamori S. (1990) Sugar-nucleotide donor specificity of histo-blood group A and В transferases is based on amino acid substitutions // J. Biol. Chem., v.265, p. 19257-19262, цитировано no Nei, 2005.

114. Yokoyama R. and Yokoyama S. (1990) Convergent evolution of the red- and green-like visual pigment genes in fish, Astyanax fasciatus and human // Proc. Natl. Acad. Sci. USA, v.87, p.9315-9318, цитировано no Nei, 2005.

115. Yokoyama S. and. Radlwimmer F.B. (2001) The molecular genetics and evolution of red and green color vision in vertebrates // Genetics, v. 158, p.1697-1710, цитировано noNei, 2005.

116. Yoshida K., Kamiya Т., Kawabe A., Miyashita N.T. (2003) DNA polymorphism at the ACAULIS5 locus of the wild plant Arabidopsis thaliana II Genet.Syst, v.78, p.l 1-21.

117. Zhang L. and Gaut B.S. (2003) Does Recombination Shape the Distribution and Evolution of Tandemly Arrayed Genes (TAGs) in the Arabidopsis thaliana Genome? // Genome Res., v. 13, p.2533-2540.