Влияние высокоэнергетических частиц на первичные процессы преобразования энергии в фотосинтетическом аппарате цианобактерий тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.02, кандидат наук Клементьев Констатин Евгеньевич

• Клементьев Констатин Евгеньевич
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Клементьев Констатин Евгеньевич

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Описание фотосинтетического аппарата цианобактерий

1.1.1 Строение фикобилисом

1.1.2 Фикобилипротеины

1.1.3 Каротиноиды в цианобактериях. Оранжевый каротиноидный белок OCP

1.1.4 Миграция энергии

1.1.5 Тушение флуоресценции

1.1.6 Нефотохимическое тушение у Synechocystis sp

1.2 Ионизирующее излучение, источники и эффекты

1.2.1 Радиолиз воды

1.2.2 Активные формы кислорода

1.2.3 Излучение в космосе

1.2.4 Исследование биологических объектов в космосе

1.2.5 Влияние УФ на фотосинтетический аппарат цианобактерий

1.2.6 Влияние рентгеновских лучей на биологические объекты

1.2.7 Влияние гамма-лучей на биологические объекты

1.2.8 Влияние высокоэнергетических частиц

1.3 Эксперименты в космосе

Глава 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1 Материалы

2.1.1 Клетки цианобактерий Synechocystis sp. PCC6803 и их мутанты

2.1.2 Выделенные белки и пигмент-белковые комплексы фотосинтетического аппарата Synechocystis sp. PCC6803

2.2 Методы исследования

2.2.1 Абсорбционная спектроскопия

2.2.2 Стационарная спектрофлуориметрия

2.2.3 Спектрофлуориметрия высоковременного разрешения (метод счета фотонов, time-correlated single photon counting - TCSPC)

2.2.4 Измерения кинетики световой индукции переменной флуоресценции

2

2.2.5 Лазерная сканирующая конфокальная микроскопия

2.3 Источники ионизирующего излучения

2.3.1 Облучение на циклотроне НИИЯФ МГУ

2.3.2 Миссия ФОТОН-М4

2.3.3 Генерация активных форм кислорода in vitro

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Изменение содержания пигментов фотосинтетического аппарата цианобактерий после облучения и полета в космос

3.2 Миграция энергии между антенным комплексом и реакционным центром в клетках цианобактерий после облучения и полета в космос

3.3 Оценка состояния фотосистемы 2 клеток цианобактерий после облучения и полета в космос

3.4 Влияние ИИ на выделенные белки фотосинтетического аппарата цианобактерии Synechocystis sp

3.5 Изучение механизмов взаимодействия ФБС и OCP, механизмы активации нефотохимического тушения NPQ

3.6 Активация фотозащитных механизмов in vitro

3.7 Жизнеспособность культуры клеток

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

Список сокращений

ФСА - фотосинтетический аппарат

ФС1 - фотосистема

ФС2 - фотосистема

РЦ - реакционный центр

КВК - кислород-выделяющий комплекс ФС2

ХЛа - молекулы хлорофилла а

П680 - хлорофилл с максимум поглощения 680 нм

П700 - хлорофилл с максимум поглощения 680 нм

ССК2 - светособирающий комплекс фотосистемы

PQ - пул хинонов

ПБК - пигмент-белковый комплекс

ФБП - фикобилипротеины

ФБС - фикобилисомы

ФЭ - фикоэритрин

ФЦ - фикоцианин

АФЦ - аллофикоцианин

ТЭ - терминальные эмиттеры

OCP - оранжевый каротиноидный белок

OCPK - красная форма каротиноидного белка

FRP - белок восстановления флуоресценции (Fluorescence Recovery Protein) АФК - активные форы кислорода

FRET - передача энергии резонансным путем по механизму Фёрстера ЛПЭ - линейная передача энергии

HZE - заряженная частица высоких (нерелятивистских) энергий

ГКЛ - галактические космические лучи СКЛ - солнечные космические лучи ФЭУ - фотоэлектронный умножитель УФ - ультрафиолет ИИ - ионизирующее излучение КОЕ - колониеобразующие единицы

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Влияние высокоэнергетических частиц на первичные процессы преобразования энергии в фотосинтетическом аппарате цианобактерий»

ВВЕДЕНИЕ

Основными неблагоприятными факторами при космическом полете являются ионизирующее действие тяжелой компоненты ядер солнечных и космических лучей, обладающей крайне высоким значением линейной передачи энергии (ЛПЭ) до 500 кэВ/мкм [1]. Защита экипажа от этого воздействия представляет сложную техническую задачу, в которой остается нерешенным и ряд биомедицинских проблем, например поиск новых радиопротекторов, геропротекторов и антиоксидантов [2]. До сих пор механизм повреждения белков и пигмент-белковых комплексов под действием ионизирующего излучения остается невыясненным [3]. Также остро стоит проблема новых доступных методов биодозиметрии.

На ранних этапах истории Земли от 4,5 до 2,5 миллиардов лет назад, из-за отсутствия озонового слоя уровень радиации на поверхности Земли превышал сегодняшний уровень, в 13,8 раз для УФ излучения и в 46,6 раз для ионизирующего излучения [4]. Чтобы выживать в подобных экстремальных условиях первым живым организмам необходимо было выработать механизмы защиты от ионизирующего излучения. Приблизительно 2,3 миллиарда лет назад на границе архея и протерозоя [5] цианобактерии (грамотрицательные прокариотические организмы), осуществляющие оксигенный фотосинтез, принимали участие в формировании кислородной атмосферы Земли. По современным представлениям начальное накопление кислорода в мелководных карманах океанов произошло уже в эпоху Архея - 3,23 млрд. назад, то есть до «Великого кислородного события», которое произошло 2,5 миллиарда лет назад [6]. Концентрация кислорода в атмосфере Земли достигла и поддерживается на современном уровне именно благодаря простейшим фотосинтезирующим микроорганизмам - цианобактериям. Фотосинтетическая мембрана цианобактерий, как и у произошедших от них высших растений, содержит 2 типа взаимодействующих между собой фотосистем (ФС1, ФС2). Светосбор осуществляется мембранными пигмент-белковыми комплексами, содержащими реакционные центры (РЦ) фотосистем 1 и 2 с молекулами хлорофилла в качестве пигментов специальных пар (П680, П700) и коровой антенны. Роль дополнительного светособирающего комплекса у цианобактерий выполняют гигантские пигмент-белковые комплексы фикобилисомы (ФБС), которые состоят из фикобилипротеинов - фикоцианина (ФЦ) и аллофикоцианина (АФЦ). В качестве хромофорной группы фикобилипротеины используют молекулы билинов. Цианобактерии имеют широкий ареал распространения на Земле, что говорит о высоком уровне надежности и

эффективности организации их фотосинтетических мембран и регуляторных механизмов, позволяющих им адаптироваться к различным условиям окружающей среды, в том числе, переходить от автотрофного питания к гетеротрофному. Таким образом, цианобактерии могут рассматриваться как модельные объекты для изучения адаптационных механизмов, позволяющих живым организмам защищаться от ионизирующего излучения. Помимо этого, использование цианобактерии в качестве биотехнологических продуцентов молекулярного кислорода и ряда других веществ потенциально может решить ряд прикладных задач дальних космических миссий, связанных с регенерацией кислорода.

Целью данной работы являлось изучить влияние ионизирующего излучения высокоэнергетических частиц (ИИ) на процессы трансформации энергии в фотосинтетических мембранах цианобактерий.

В соответствии с целью исследования были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать влияние ИИ на содержание основных пигмент-белковых комплексов фотосинтетического аппарата цианобактерий.

2. Изучить влияние ИИ на эффективность процессов трансформации энергии и переноса электрона в ФС2 цианобактерий.

3. Изучить влияние ИИ на жизнеспособность культуры клеток цианобактерий.

Основные положения, выносимые на защиту:

• Фикобилисомы являются наиболее чувствительными структурными компонентами фотосинтетического аппарата, которые разрушаются при действии ионизирующей радиацией. В клетке наблюдается меньший эффект действия радиации по сравнению с изолированными пигмент-белковыми комплексами, что указывает на роль внутриклеточных механизмов защиты.

• Анализ длительности флуоресценции ФБС и хлорофилла а РЦ показывает, что ионизирующее излучение влияет на эффективность миграции энергии электронного возбуждения и переноса электронов в ФС2.

• Образующиеся под действием ИИ активные формы кислорода (АФК) могут активировать ОСР и соответствующие фотозащитные механизмы для предотвращения повреждения ФБС.

Научная новизна:

1. Анализ действия ИИ, вызывающего нарушение состояния фотосинтетического аппарата, и влияния факторов космического полета на культуры клеток цианобактерий Synechocystis sp. на спутнике Фотон-М4, показал, что факторы космического полета вносят существенный вклад в нарушение первичных процессов трансформации энергии.

2. Показано, что степень выживаемости клеток цианобактерий при действии ИИ выше у клеток с большим размером антенного комплекса.

3. Показана способность клеток цианобактерий к фотоавтотрофному росту и восстановлению нормального функционирования фотосинтетического аппарата после действия высоких доз ИИ и факторов космического полета.

4. Показано, что АФК могут активировать фотозащитные реакции в фотосинтетическом аппарате цианобактерий.

Практическая значимость:

Цианобактерии можно использовать при моделировании влияния ионизирующего излучения (тяжелых ядер) на биологические объекты в лабораторных условиях, что будет способствовать поиску новых способов защиты от радиации. Цианобактерии и компоненты их фотосинтетического аппарата можно рекомендовать для разработки биодозиметра в дальних космических миссиях за счет их высокой чувствительности к ИИ и возможности детектирования действия поглощенной радиации в режиме реального времени.

Апробация работы. Основные результаты работы докладывались на: семинарах кафедры биофизики биологического факультета МГУ, Российских и международных конференциях: «The Eighth Moscow Solar System Symposium» 2017, «Photosynthesis and Hydrogen Energy Research for Sustainability-2017», «Biomembranes 2016», «1st B3 International Conference for Young Scientists Lomonosov Moscow State University 2016», «V Съезд биофизиков России» 2015, «XXI Пущинские чтения по фотосинтезу» 2015, «Биофизика биоэнергетических процессов» 2013.

Публикации.

Основные результаты по теме диссертации изложены в 10 статьях [7-16], и 7 тезисах докладов [17-23].

Объем и структура работы.

Диссертация состоит из введения, трех глав, заключения и двух приложений. Полный объем диссертации составляет 148 страниц текста, включая 73 рисунка и 5 таблиц. Список литературы содержит 196 наименований.

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1 Описание фотосинтетического аппарата цианобактерий.

Цианобактерии - это грамотрицательные прокариоты, способные осуществлять оксигенный фотосинтез [24]. По последним данным ареол распространения цианобактерий не ограничивается местами, в которые проникает солнечный свет, и водными акваториями. Цианобактерии были обнаружены на глубине 630 метров в скальной породе, для выживания в подобных условиях им пришлось стать автолитотрофами и научиться использовать водород в качестве донора электронов. Данные цианобактерии были связаны эндолитически и гиполитически с родами Calothrix, Chroococcidiopsis, and Microcoleus по геномному анализу [25].

Известно, что цианобактерии могли принимать участие в формировании кислородной атмосферы Земли приблизительно 2,3 миллиарда лет назад на границе архея и протерозоя [5]. При этом, так как отсутствовал озоновый слой, уровень радиации на поверхности Земли превышал сегодняшний уровень, а именно в 13,8 раз больше УФ излучения и в 46,6 раз для ионизирующего излучения [4]. Чтобы выжить в подобных экстремальных условиях, цианобактерии, вероятно, выработали механизмы защиты от ионизирующего излучения. По последним данным, наличие кислорода было обнаружено в эпоху Архея - 3,23 млрд, до «Великого кислородного события». Авторы считают, что появление кислорода может быть свидетельством деятельности цианобактерий, которые создавали на мелководье «кислородные карманы» [6]. Концентрация кислорода в атмосфере Земли достигла и поддерживается на современном уровне именно благодаря простейшим фотосинтезирующим микроорганизмам - цианобактериям, которые, как считается, практически не изменились за это время, что говорит о высоком уровне надежности и эффективности организации их фотосинтетических мембран и регуляторных механизмов, позволяющих им адаптироваться к различным условиям окружающей среды, в том числе, переходить от автотрофного питания к гетеротрофному [26]. Известно, что цианобактерии смогли выжить после 548 дней экспонирования за пределами Международной космической станции [27]. Таким образом, цианобактерии могут быть использованы в дальних космических миссиях в качестве продуцентов кислорода, обладают механизмами защиты от ионизирующего излучения и могут выживать в экстремальных условиях.

Цианобактерия Synechocystis sp. стала первым фотосинтезирующим организмом, чей геном был полностью расшифрован и в настоящее время является важнейшим модельным объектом исследований первичных процессов фотосинтеза [28]. Фотосинтетический аппарат цианобактерий представлен двумя взаимодействующими между собой фотосистемами (ФС1 и ФС2) [29, 30]. Комплекс фотосистемы 2 (ФС2) расположен в тилакоидных мембранах цианобактерий, водорослей и растений. Данный комплекс выполняет функцию катализа светозависимого окисление воды с выделением молекулярного кислорода и восстановлением пластохинона до пластогидрохинона [31]. Функционирование ФС 2 на свету непосредственно связано с переносом электронов и протонов через мембрану. Перенос протонов образует трансмембранную разность электрических потенциалов (Л¥) [32-34]. Реакционный центр организован на двух мембранных белках — D1 и D2 и включает в свой состав 6 молекул хлорофилла а: две молекулы образуют димер с максимумом поглощения 680 нм (П680), две дополнительные молекулы хлорофилла располагаются между П680 и феофитином, две молекулы мономерного хлорофилла с максимумами поглощения 672 и 678 нм (Хл2 и Хл0 — сопровождающие пигменты) связаны с внутренней антенной ФС2 — СР43 и СР47, через которую энергия возбуждения поступает в реакционный центр [35]. В состав первичных акцепторов входят две молекулы феофитина, из которых только одна непосредственно участвует в фотохимических реакциях. Реакционный центр ФС2 включает два хинона: Qa в комплексе с железом (Qa Fe +) и Qb, а также две молекулы ß-каротина и цитохром b559. Донором электронов для восстановления окисленного П680 служит тирозин Z (TyrZ), сопряженный с (Мп)4-комплексом фотоокисления воды (кислород-выделяющий комплекс ФС2, КВК). Данный комплекс в различных стрессовых условиях может осуществлять экстракцию ионов марганца из сайта связывания КВК ФС2 с последующим ингибированием окисления воды и выделения молекулярного кислорода [36].

Реакционный центр ФС1 по сравнению с реакционными центрами других

типов построен наиболее сложно. Это обусловлено тем, что весь комплекс ФС1

работает в области высоких значений окислительно-восстановительного потенциала.

При возбуждении пигмента реакционного центра П700 и дальнейшем разделении

зарядов возникают соединения с высоким восстановительным и энергетическим

потенциалом. Для сохранения и использования этого потенциала в последующих

процессах преобразования энергии в реакционном центре ФС1 формируется очень

сложный акцепторный комплекс, включающий 5 редокс-компонентов. Благодаря им

11

перенос электронов с высоким энергетическим потенциалом от возбужденного П700 к стабильному акцептору в цепи переносчиков осуществляется с запасанием достаточно высокого количества энергии. П700 — первичный электронный донор; в основном состоянии имеет редокс- потенциал +0,5 В, при возбуждении потенциал резко изменяется (-1,2 В), по химической структуре он является димером хлорофилла а. Ао — первичный акцептор, мономер хлорофилла а, редокс-потенциал -1,1 В; А1 — вторичный акцептор; витамин К1 филлохинон с потенциалом -0,9 В, Fx, Fb и Fa — терминальные акцепторы, являющимися железосерными белками с редокс-потенциалами, соответственно, -0,7, -0,6 и -0,55 В, содержат 4Fe-4S-группы [37]. В отличие от высших растений комплекс ФС1 цианобактерий существует в тилакоидах в виде тримеров. Вероятно, это необходимо для большей стабильности комплекса и защиты от фотодеструкции. Кристаллографические исследования структуры ФС1 и ФС2 показали, что в состав этих комплексов входят не только хлорофилл, но и десятки молекул каротиноидов, а липиды образуют специфическое микроокружение для гидрофобных акцепторов электрона, обменивающихся с пулом в мембране [38].

Для синтеза дополнительного количества молекул АТФ клетки цианобактерий способны переключать ФС1 в циклический режим, заставляя её синтезировать АТФ вместо НАДФН [39]. Данный процесс называется циклическим фосфорилированием, в нем высокоэнергетические электроны переносятся с фотосистемы 1 на цитохром b6-f-комплекс, а не на НАДФ+. С цитохром Ь6-Т-комплекса электроны возвращаются на фотосистему 1 в низкоэнергетическом состоянии [40]. Результатом данного процесса, помимо преобразования части энергии света в тепло, является перекачка протонов через тилакоидную мембрану цитохром Ь6-^комплексом. Таким образом, увеличивается электрохимический протонный градиент, необходимый для синтеза АТФ (это аналогично циклическому процессу, протекающему в пурпурных несерных бактериях). Изменение относительной активности циклического и нециклического электронных потоков позволяет клеткам регулировать накопление НАДФН или АТФ

[41].

Рис. 1 Строение фотосинтетических мембран. Рисунок из [8].

1.1.1 Строение фикобилисом

При общем сходстве организации фотосинтетической цепи переноса электрона у высших растений и цианобактерий пигментный аппарат последних обнаруживает существенные различия, которые определяют особенности путей диссипации энергии у цианобактерий. Так, как цианобактерии лишены светособирающего комплекса 2 (ССК2), роль светособирающего комплекса выполняют фикобилисомы, которые представляют собой внемембранные водорастворимые комплексы («внешняя антенна») [42]. ФБС являются одними из крупнейших белковых комплексов у известных живых организмов.

БупесЬосу$И$$р. РСС6803 ЗупесИосузИвзр. РСС6803

Рис. 2 Строение фотосинтетического аппарата цианобактерий 8упескоеу>?И>? 5р. РСС6803 (ФЦ - фикобилипротеин фикоцианин; АФЦ - фикобилипротеин

13

аллофикоцианин; ТЭ - терминальные эмиттеры; ОСР - оранжевый каротиноидный белок; FRP - белок, восстанавливающий флуоресценцию; ФБС - фикобилисома, состоящая из фикобилипротеинов; РЦ (П680, П700) - фотосинтетические реакционные центры).

Фикобилисомы состоят из фикобилипротеинов. Хромофорами фикобилипротеинов являются фикобилины, которые представляют группу тетрапирольных пигментов с открытой цепью. Основной пигмент-белковый комплекс этой группы фикоцианин (ФЦ, синего цвета) представляет собой комплекс фикоцианобилина (простетическая группа пигмента) с белком и является, таким образом, фикобилипротеином с молекулярной массой 273 кДа. Фикоэритрин (ФЭ, красного цвета) - комплекс фикоэритробилина с белком (молекулярная масса 226 кДа). Аллофикоцианин (АФЦ) - синий пигмент с молекулярной массой 134 кДа, состоящий из трех субъединиц [43].

На Рис. 2 представлена схема миграции энергии от фикобилисом к реакционным центрам, где ФЦ - фикоцианин, АФЦ - аллофикоцианин, OCP -оранжевый каротиноидный белок, который под воздействием сине-зеленого света меняет свою конформацию и переходит в форму OCPК - красного каротиноид-протеина, способную к нефотохимическому тушению, TЭ - терминальный эмиттер. Миграция энергии с терминального эмиттера на хлорофилл является лимитирующей стадией во всем переносе энергии с фикобилисомы на РЦ. АФЦ взаимодействует с молекулой ТЭ. Три терминальных эмиттера, которые располагаются в ядре фикобилисомы, обеспечивают миграцию энергии к реакционным центрам: ApcE - ген, известный как Lcm или линкерный полипептид, ApcD (а-субъединица аллофикоцианина-БА ApcF (р78полипептид| Все три компонента содержат хромофоры с максимумом эмиссии 680-685 нм [44].

ФБС составляют до 80% от сухой массы клетки. Они могут быть использованы в качестве источника азота при минеральном голодании. Разборка ФБС при минеральном голодании осуществляется с помощью белка ЫЫА [45].

1.1.2 Фикобилипротеины

Фикобилипротеины (ФБП) - это ярко окрашенные белки, составляющие до 20% сухого веса клетки, и являются гигантскими надмолекулярными комплексами, по своим размерам в 2-3 раза превышающими рибосомы. Молекулы всех фикобилипротеинов состоят из а- и в-полипептидных субъединиц в соотношении 1:1.

Молекулярная масса меньшей, а-субъединицы, составляет 16-17 кДа, масса ß-субъединицы, большей по величине, равняется 18-19 кДа. Фикобилипротеины относятся к кислым белкам с изоточкой в области 4.25-4.85 ед. рН. Остатки цистеинов в апопротеине первичной структуры задействованы в тиоэфирных связях с хромофорными группами. а-Субъединицы состоят примерно из 160 аминокислотных остатков, ß-субъединицы содержат около 170 аминокислот. Особо высокой консервативностью отличаются участки хромопептидов, состоящие из аминокислот, расположенных вокруг остатков цистеина, связанных с фикобилиновыми хромофорами. Более высоким процентом совпадений аминокислот, чем а- и ß-полипептиды одного фикобилипротеина, характеризуются между собой а-субъедицы, принадлежащие разным фикобилипротеинам. То же утверждение справедливо и для ß-полипептидов. Наибольшая степень гомологии отмечается отдельно для а- и отдельно для ß-субъединиц в каждом из трех классов фикобилипротеинов. Например, между а-полипептидами аллофикоцианинов, выделяемых из разных видов цианобактерий, она достигает 70-80% совпадений аминокислотных остатков. Совокупность данных о первичной структуре свидетельствует о появлении всех групп фикобилипротеинов, благодаря дупликациям одного родоначального гена. Первая дупликация дала разделение исходного полипептида на а- и ß-субъединицы. В результате следующей, уже двойной дупликации произошло разделение на две пары: а- и ß-полипептиды аллофикоцианина и а- и ß-субъединицы, давшие начало всем остальным фикобилипротеинам [46].

Известно более десяти различных фикобилипротеинов, разделяемых на три группы: фикоэритрины, фикоцианины и аллофикоцианин. Мономеры фикобилипротеинов обладают выраженной способностью к самосборке, образуя имеющие форму дисков тримеры и гексамеры. Благодаря бесцветным линкерным белкам, собранные диски фикобилипротеинов состыковываются в цилиндры, затем собираемые в фикобилисомы [47].

Цистеиновые остатки, образующие тиоэфирные связи с хромофорами фикобилинов, занимают строго фиксированное положение в первичной структуре. Обязательными в связывании хромофоров с апопротеином являются СуБа-84 и Cysß-84 остатки. Дополнительные хромофорные группы включаются в первичную структуру около С-конца а- или ß-полипептидных субъединиц на уровне 150-х аминокислотных остатков и на уровне 50-х остатков, ближе к N-концу. Число хромофоров в (аß)l-мономере соответствует разделению фикобилипротеинов на

классы, так, например, (ав)1-мономер аллофикоцианина содержит два хромофора [48].

Рис. 3 Визуализация структуры аллофикоцианина (АФЦ), полученной с помощью рентгеноструктурного анализа [49].

Изменение конформации АФЦ могут происходить за счет гидрофобных взаимодействий, которые держат белок компактным и значительно ослабевают при снижении температуры [47].

Использование фикобилипротеинов позволяет цианобактериям на порядок увеличить эффективность светосбора реакционными центрами. Интенсивная окраска, высокая концентрация в клетке, водорастворимость, высокий квантовый выход флуоресценции, а также относительная простота выделения сделали их излюбленными объектами белковой химии [50]. Следует отметить, что фикобилипротеины также обладают антиоксидантной активностью и, как сообщается в некоторых экспериментальных исследованиях, могут даже стимулировать экспрессию антиоксидантных ферментов в лимфоцитах у работников атомных электростанций в качестве защиты от радиации [51].

1.1.3 Каротиноиды в цианобактериях. Оранжевый каротиноидный белок ОСР.

Как и в водорослях, и у высших растений каротиноиды в цианобактериях выполняют функции светосбора и фотозащиты. У различных видов цианобактерий может различаться каротиноидный состав. Различные каротиноидные составы у цианобактерий могут быть связаны с наличием или отсутствием определенного гена(ов) или с различными характеристиками ферментов ответственных за их синтез. Так например, у цианобактерии $>упесЪосу5й5 5р. 26% всех каротиноидов приходится

16

на ß-каротин, 14% - зеаксантин, 18% - эхиненон (ECN), 4% З'-гидроксиэхиненон (hECN), 1% деоксимиксол G, 36% миксол G [52].

Оранжевый каротиноидный белок (Orange Carotenoid Protein - OCP) -фотоактивный белок, защищающий фотосинтетический аппарат цианобактерий от избытка солнечного света с помощью механизма нефотохимического тушения. Для осуществления тушения белок OCP под действием синего света переходит из оранжевой формы (OCP) в красную (OCPK), Рис. 4.

Рис. 4 (А) - вторичная структура ОСР, оранжевым показан каротиноид (сверху). (Б) -оранжевая и красная форма ОСР и различия в спектрах поглощения. Красная форма была получена с помощью адаптации синим светом и снижением температуры до +5 градусов.

При этом становится возможным взаимодействие между фикобилисомой (ФБС) и ОСР, помимо красного сдвига спектра поглощения акцептора между ними сокращается расстояние, что обеспечивает миграцию энергии с ФБС на ОСР с последующей диссипацией в тепло. ОСР содержит 2 структурных домена (К- и С-) между которыми расположена молекула каротиноида, представляющая собой З'-гидроксиэхиненон (ЬБСК). При активации тушения белок переходит в активную красную форму, то есть при поглощении света эти домены расходятся и каротиноид оказывается в N домене, после чего белок связывается с ядром ФБС и индуцирует тушение её флуоресценции. После выключения синего света или снижения плотности потока фотонов, отсоединение ОСР от ФБС происходит благодаря белку БЯР (14 кДа) в результате чего флуоресценция восстанавливается. Стоит отметить, что это сложный многостадийный процесс, в котором задействовано сразу несколько ПБК.

17

OCP из них действует как активатор нефотохимического тушения. FRP может выполнять адаптерную или шапероно-подобную функцию по отношению к OCP, сводя его домены и выключая защитный механизм нефотохимического тушения [53]. До настоящего времени взаимодействие этих белков изучено недостаточно. Про структуру красной формы OCPK и про свойства белка известно не очень много. В статье Leverenz R.L. с соавторами был проведен рентген-структурный анализ красной формы OCP без С- домена, при этом каротиноид на 12 А смещается в глубь N-домена. Вероятно, такие же структурные изменения в белке OCP происходят и в клетках цианобактерий при активации механизма нефотохимического тушения [54].

По сравнению с другими фотоактивными белками фотоцикл OCP изучен недостаточно, в особенности конформационная динамика и структурные свойства красной формы [53].

Известно также, что OCP может защищать клетки Synechocystis от сильного оранжево-красного света, при котором OCP не фотоактивируется. Эта фотозащита связана с уменьшением концентрации синглетного кислорода из-за взаимодействия OCP, который является очень сильным тушителем синглетного кислорода in vitro. Хотя OCP является водорастворимым белком, он способен дезактивировать также и синглетный кислород, образовавшийся в тилакоидных мембранах [55]. Таким образом, OCP выполняет двойную и комплементарную фотозащитную функцию, а именно в качестве тушителя энергии при высоких интенсивностях солнечного света, и тушителя синглетного кислорода [56].

Некоторые виды цианобактерий имеют множественные копии полноразмерных генов, кодирующих OCP-подобные белки и его фрагменты -спиральные каротиноидные протеины (HCPs, [57,58]) и C-терминальные доменные гомологи (CTDHs, [59]), которые могут связывать каротиноиды, но не все из них способны индуцировать тушение ФБС. Недавние исследования показали, что молекулы каротиноидов известные своими превосходными антиоксидантными свойствами, могут переноситься из мембран в водорастворимые белки HCP через белки CTDH, причем состояние последнего регулируется окислительно-восстановительными потенциалами на мембране. Наличие множества совершенно разных водорастворимых носителей каротиноидов, которые не участвуют в прямом тушении ФБС, ставит вопрос об их нынешней и прошлой функциональной роли и их вовлечении в фото- и другие механизмы защиты.

1.1.4 Миграция энергии.

Можно условно выделить следующие этапы фотосинтеза: фотофизический, фотохимический и химический. Фотосинтез идет в тилакоидных мембранах цианобактерий, основной молекулой в которых является хлорофилл. На фотохимическом этапе осуществляется переход хлорофилла в возбужденное состояние под действием кванта света, такое состояние нестабильно поэтому хлорофилл переходит на основное состояние за время нескольких наносекунд. Переход из синглетного и триплетного состояния в основное идет с выделением энергии в виде флуоресценции или тепла (реализуется в светособирающих комплексах), так же может происходить перенос энергии или электрона на молекулу акцептора. В реакционных центрах под действием кванта света хлорофилл (П680 и П700) становится донором электрона (восстановителем) и передает его на первичный акцептор. При этом происходит разделение зарядов. Передача энергии резонансным путем по механизму Фёрстера (FRET) идет внутри антенных комплексов ФБС между фикобилипротеинами и между ФБС и РЦ, за время для одной пары 10-10 — 10-12 с.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Клементьев Констатин Евгеньевич, 2019 год

Список литературы

1. Case A.W., Kasper J.C., Spence H.E., Zeitlin C.J., Looper M.D., Golightly M.J., Schwadron N.A., Townsend L.W., Mazur J.E., Blake J.B., Iwata Y. The deep space galactic cosmic ray lineal energy spectrum at solar minimum // Sp. Weather. 2013. Vol. 11, № 6. P. 361-368.

2. Cortese F. et al. Vive la radioresistance!: converging research in radiobiology and biogerontology to enhance human radioresistance for deep space exploration and colonization // Oncotarget. 2018. Vol. 9, № 18. P. 14692-14722.

3. Кудряшов Ю.Б. Радиационная биофизика (ионизирующие излучения) / Учебник. Физматлит Москва, 2004.

4. Morozova D., Moeller R., Rettberg P., Wagner D. Enhanced Radiation Resistance of Methanosarcina soligelidi SMA-21, a New Methanogenic Archaeon Isolated from a Siberian Permafrost-Affected Soil in Direct Comparison to Methanosarcina barkeri // Astrobiology. 2015.

5. Rasmussen B., Fletcher I.R., Brocks J.J., Kilburn M.R. Reassessing the first appearance of eukaryotes and cyanobacteria // Nature. 2008. Vol. 455, № 7216. P. 1101-1104.

6. Satkoski A.M., Beukes N.J., Li W., Beard B.L., Johnson C.M. A redox-stratified ocean 3.2 billion years ago // Earth Planet. Sci. Lett. Elsevier B.V., 2015. Vol. 430. P. 43-53.

7. Maksimov E.G., Schmitt F.-J., Hätti P., Klementiev K.E., Paschenko V.Z., Renger G., Rubin A.B., F-J S., Hatti P., Klementiev K.E., Paschenko V.Z., Renger G., Rubin A.B. Anomalous temperature dependence of the fluorescence lifetime of phycobiliproteins // Laser Phys. Lett. Germany: Germany, 2013. Vol. 10, № 5. P. 55602.

8. Maksimov E.G., Shirshin E.A., Sluchanko N.N., Zlenko D. V., Parshina E.Y., Tsoraev G. V., Klementiev K.E., Budylin G.S., Schmitt F.J., Friedrich T., Fadeev V. V., Paschenko V.Z., Rubin A.B., Franz-Josef S., Thomas F., Fadeev V. V., Paschenko V.Z., Rubin A.B. The Signaling State of Orange Carotenoid Protein // Biophys. J. United States: United States, 2015. Vol. 109, № 3. P. 595-607.

9. Maksimov E.G., Klementiev K.E., Shirshin E.A., Tsoraev G. V., Elanskaya I. V., Paschenko V.Z. Features of temporal behavior of fluorescence recovery in Synechocystis sp. PCC6803 // Photosynth. Res. Netherlands: Netherlands, 2015. Vol. 125, № 1-2. P. 167-178.

10. Maksimov E.G., Moldenhauer M., Shirshin E.A., Parshina E.A., Sluchanko N.N., Klementiev K.E., Tsoraev G. V., Tavraz N.N., Willoweit M., Schmitt F.J., Breitenbach J., Sandmann G., Paschenko V.Z., Friedrich T., Rubin A.B. A comparative study of three signaling forms of the Orange Carotenoid Protein // Photosynth. Res. Netherlands: Netherlands, 2016. Vol. 130, № 1-3. P. 1-13.

11. Maksimov E.G., Sluchanko N.N., Slonimskiy Y.B.Y.B., Mironov K.S., Klementiev K.E., Goryachev S.N., Marcus M., Thomas F., Los D.A., Paschenko V.Z., Rubin A.B., Moldenhauer M., Friedrich T., Los D.A., Paschenko V.Z., Rubin A.B. The unique protein-to-protein carotenoid transfer mechanism // Biophys. J. United States: United States, 2017. Vol. 113, № 2. P. 402-414.

12. Sluchanko N.N., Klementiev K.E., Shirshin E.A., Tsoraev G. V., Friedrich T., Maksimov E.G., Thomas F., Maksimov E.G. The purple Trp288Ala mutant of Synechocystis OCP persistently quenches phycobilisome fluorescence and tightly interacts with FRP // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. Netherlands: Netherlands, 2017. Vol. 1858, № 1. P. 1-11.

13. Maksimov E.G., Sluchanko N.N., Slonimskiy Y.B., Slutskaya E.A., Stepanov A. V., Argentova-Stevens A.M., Shirshin E.A., Tsoraev G. V., Klementiev K.E., Slatinskaya

0. V., Lukashev E.P., Friedrich T., Paschenko V.Z., Rubin A.B. The photocycle of orange carotenoid protein conceals distinct intermediates and asynchronous changes in the carotenoid andprotein components // Sci. Rep. United Kingdom: United Kingdom, 2017. Vol. 7, № 7. P. 15548.

14. Maksimov E.G., Mironov K.S., Trofimova M.S., Nechaeva N.L., Todorenko D.A., Klementiev K.E., Tsoraev G. V., Tyutyaev E. V., Zorina A.A., Feduraev P. V., Allakhverdiev S.I., Paschenko V.Z., Los D.A. Membrane fluidity controls redox-regulated cold stress responses in cyanobacteria // Photosynth. Res. Netherlands: Springer Netherlands, 2017. Vol. 133, № 1-3. P. 215-223.

15. Maksimov E.G., Sluchanko N.N., Mironov K.S., Shirshin E.A., Klementiev K.E., Tsoraev G. V., Moldenhauer M., Friedrich T., Los D.A., Allakhverdiev S.I., Paschenko V.Z., Rubin A.B. Erratum: Fluorescent Labeling Preserving OCP Photoactivity Reveals Its Reorganization during the Photocycle // Biophys. J. Biophysical Society, 2017. Vol. 112, № 4. P. 827.

16. K.E. Klementiev, E.G. Maksimov, D.A. Gvozdev, G.V. Tsoraev, F.F. Protopopov,

1.V. Elanskaya, S.M. Abramov, M.Yu. Dyakov, V.K. Ilyin, N.A. Nikolaeva, M.M. Moisenovich, A.M. Moisenovich, Y.B. Slonimskiy, N.N. Sluchanko, V.M. Lebedev, A.V. Spassky, F. Thomas, G.V. Maksimov, V.Z. Paschenko, and A.B. Rubin.

Radioprotective role of cyanobacterial phycobilisomes // Biochim. Biophys. Acta -Bioenerg. 2019. Vol. 1860, № 2.

17. Клементьев К.Е., Максимов Е.Г., Цораев Г.В., Еланская И.В., Спасский А.В., Пащенко В.З. Влияние условий космического полета на фотосинтетичесий аппарат цианобактерий // XXI Пущинские чтения по фотосинтезу и Всероссийская конференция {"}Фотосинтез и фотобиотехнология. Фундаментальные и прикладные аспекты{"}, 1-6 июня 2015 г. Пущино. г. Пущино, 2015. P. 41.

18. Клементьев К.Е., Максимов Е.Г., Цораев Г.В., Ширшин Е.А., Пащенко В.З., Рубин А.Б. АКТИВНОЕ СОСТОЯНИЕ ОРАНЖЕВОГО КАРОТИНОИДНОГО БЕЛКА // V Съезд биофизиков России. 4-10 октября 2015 года. Ростов- на-Дону Ростов-на-Дону, 2015. Vol. 1. P. 150.

19. Klementiev K.E., Maksimov E.G., Tsoraev G. V, Elanskaya I. V, Spassky A. V, Paschenko V.Z. Influence of Space Flight on the Photosynthetic Apparatus of Cyanobacteria // 1st B3 International Conference for Young Scientists Lomonosov Moscow State University. Russian Federation: Russian Federation, 2016. P. 34.

20. Maksimov E.G., Moldenhauer M., Shirshin E.A., Parshina E.A., Sluchanko N.N., Klementiev K.E., Tsoraev G. V, Schmitt F.J., Paschenko V.Z., Friedrich T., Rubin A.B. Structural Organization and Spectral Characteristic of Carotenoid-Containing Proteins // 1st B3 International Conference for Young Scientists Lomonosov Moscow State University. Russian Federation: Russian Federation, 2016. P. 21.

21. Klementiev K.E., Maksimov E.G., Tsoraev G.V., Elanskaya I.V., Spassky A.V., Lebedev V.M. P.V.Z. Influence of space flight conditions on the phicobilisomes of Synechocystis // Biomembranes 2016, Долгопрудный, Россия, 26-30 сентября 2016. 2016.

22. Klementiev Konstantin E., Maksimov Eugene G., Tsoraev Georgy V., Elanskaya Irina V., Lebedev Victor M., Spassky Andrew V. P.V.Z. Influence of space flight and ionizing radiation on the photosynthetic apparatus of cyanobacteria // The Eighth Moscow Solar System Symposium, Москва, ИКИ РАН, Россия, 9-13 октября. 2017. P. 29.

23. Klementiev Konstantin E., Maksimov Eugene G., Gvozdev Daniil A., Tsoraev Georgy V., Slonimskiy Yury B., Nikolaeva N.A., Sluchanko Nikolai N., Lebedev Victor M., Spassky Andrew V., Paschenko Vladimir Z. R.A.B. Spectral characteristics of carotenoids and carotenoid containing proteins under exposure to ionizing radiation and singlet oxygen // Photosynthesis and Hydrogen Energy

Research for Sustainability-2017" in honor of Agepati S. Raghavendra, William A. Cramer, and Govindjee. Hyderabad, Индия, 2017. P. 159.

24. Heidorn T., Camsund D., Huang H.-H.H., Lindberg P., Oliveira P., Stensjö K., Lindblad P. Synthetic Biology in Cyanobacteria: Engineering and Analyzing Novel Functions // Methods Enzymol. Academic Press, 2011. Vol. 497. P. 539-579.

25. Puente-Sánchez F., Arce-Rodríguez A., Oggerin M., García-Villadangos M., Moreno-Paz M., Blanco Y., Rodríguez N., Bird L., Lincoln S.A., Tornos F., Prieto-Ballesteros O., Freeman K.H., Pieper D.H., Timmis K.N., Amils R., Parro V. Viable cyanobacteria in the deep continental subsurface // Proc. Natl. Acad. Sci. 2018.

26. Peschek, Guenter A., Obinger, Christian, Renger G. Bioenergetic Processes of Cyanobacteria. 2011.

27. Cockell C.S., Rettberg P., Rabbow E., Olsson-Francis K. Exposure of phototrophs to 548 days in low Earth orbit: Microbial selection pressures in outer space and on early earth // ISME J. 2011.

28. Kaneko T. et al. Sequence analysis of the genome of the unicellular cyanobacterium synechocystis sp. strain PCC6803. II. Sequence determination of the entire genome and assignment of potential protein-coding regions // DNA Res. 1996. Vol. 3, № 3. P. 109-136.

29. Mullineaux C.W. Excitation energy transfer from phycobilisomes to Photosystem I in a cyanobacterium // Biochim. Biophys. Acta (BBA)/Protein Struct. Mol. 1992. Vol. 1100, № 3. P. 285-292.

30. Rakhimberdieva M.G., Boichenko V.A., Karapetyan N. V., Stadnichuk I.N. Interaction of phycobilisomes with photosystem II dimers and photosystem I monomers and trimers in the cyanobacterium Spirulina platensis // Biochemistry. 2001. Vol. 40, № 51. P. 15780-15788.

31. Stirbet A., Govindjee. On the relation between the Kautsky effect (chlorophyll a fluorescence induction) and Photosystem II: Basics and applications of the OJIP fluorescence transient // J. Photochem. Photobiol. B Biol. Elsevier B.V., 2011. Vol. 104, № 1-2. P. 236-257.

32. El Bissati K., Delphin E., Murata N., Etienne a, Kirilovsky D. Photosystem II fluorescence quenching in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803: involvement of two different mechanisms. // Biochim. Biophys. Acta. 2000. Vol. 1457, № 3. P. 229-242.

33. Hogewoning S.W., Wientjes E., Douwstra P., Trouwborst G., van Ieperen W., Croce

R., Harbinson J. Photosynthetic Quantum Yield Dynamics: From Photosystems to

133

Leaves // Plant Cell. 2012. Vol. 24, № 5. P. 1921-1935.

34. Wasielewski M.R., Johnson D.G., Preston C., Seibert M. Determination of the primary charge separation rate in Photosystem II reaction centers at 15 K. 1989. P. 89-99.

35. Barber J. Photosystem II: an enzyme of global significance. // Biochem. Soc. Trans. 2006. Vol. 34, № Pt 5. P. 619-631.

36. Debus R.J., Barry B.A., Sithole I., Babcock G.T., Mcintosh L. Directed Mutagenesis Indicates That the Donor to P+680in Photosystem II Is Tyrosine-161 of the D1 Polypeptide // Biochemistry. 1988. Vol. 27, № 26. P. 9071-9074.

37. Карапетян Н.В. ФОТОСИСТЕМА 1 ЦИАНОБАКТЕРИЙ: // Успехи биологической химии. 2001. Vol. 41. P. 39-76.

38. Mizusawa N., Wada H. The role of lipids in photosystem II // Biochimica et Biophysica Acta - Bioenergetics. 2012. Vol. 1817, № 1. P. 194-208.

39. Mullineaux C.W., Emlyn-Jones D. State transitions: An example of acclimation to low-light stress // Journal of Experimental Botany. 2005. Vol. 56, № 411. P. 389-393.

40. Herbert S.K., I R.E.M., David C.F. Light adaptation of cyclic electron transport through Photosystem I in the // Mol. Microbiol. 1995. P. 277-285.

41. Yu L., Zhao J., Muhlenhoff U., Bryant D.A., Golbeck J.H. PsaE Is Required for in Vivo Cyclic Electron Flow around Photosystem I in the Cyanobacterium Synechococcus sp. PCC 7002. // Plant Physiol. 1993. Vol. 103, № 1. P. 171-180.

42. Karapetyan N. V. Non-photochemical quenching of fluorescence in cyanobacteria. // Biochemistry. (Mosc). 2007. Vol. 72, № 10. P. 1127-1135.

43. Алехина Н.Д., Балнокин Ю.В., Гавриленко В.Ф., Жигалова Т.В., Мейчик Н.Р., Носов А.М., Полесская О.Г., Харитонашвили Е.В., Чуб В.В. под ред Е.И.П. Физиология растений (Под ред. 2007. 137-139 p.

44. Ashby M., Mullineaux C. The role of ApcD and ApcF in energy transfer from phycobilisomes to PS I and PS II in a cyanobacterium // Photosynth. Res. 1999. Vol. 61. P. 169-179.

45. Baier A., Winkler W., Korte T., Lockau W., Karradt A. Degradation of phycobilisomes in synechocystis sp. pcc6803 evidence for essential formation of an nbla1/nbla2 heterodimer and its codegradation by a clp protease complex // J. Biol. Chem. American Society for Biochemistry and Molecular Biology, 2014. Vol. 289, № 17. P. 11755-11766.

46. McGregor A., Klartag M., David L., Adir N. Allophycocyanin Trimer Stability and Functionality Are Primarily Due to Polar Enhanced Hydrophobicity of the

Phycocyanobilin Binding Pocket // J. Mol. Biol. Elsevier Ltd, 2008. Vol. 384, № 2. P. 406-421.

47. Stadnichuk I.N., Krasilnikov P.M., Zlenko D. V. Cyanobacterial phycobilisomes and phycobiliproteins // Microbiology. 2015. Vol. 84, № 2. P. 101-111.

48. Clark Lagarias J., Glazer A.N., Rapoport H. Chromopeptides from C-Phycocyanin. Structure and Linkage of a Phycocyanobilin Bound to the n Subunit // J. Am. Chem. Soc. 1979. Vol. 101, № 17. P. 5030-5037.

49. Marx A., Adir N. Allophycocyanin and phycocyanin crystal structures reveal facets of phycobilisome assembly. // Biochim.Biophys.Acta. 2013. Vol. 1827. P. 311-318.

50. MacColl R. Allophycocyanin and energy transfer // Biochim. Biophys. Acta -Bioenerg. 2004. Vol. 1657, № 2-3. P. 73-81.

51. Ivanova K.G., Stankova K.G., Nikolov V.N., Georgieva R.T., Minkova K.M., Gigova L.G., Rupova I.T., Boteva R.N. The biliprotein C-phycocyanin modulates the early radiation response: A pilot study // Mutat. Res. - Genet. Toxicol. Environ. Mutagen. 2010. Vol. 695, № 1-2. P. 40-45.

52. Takaichi S., Mochimaru M. Carotenoids and carotenogenesis in cyanobacteria: Unique ketocarotenoids and carotenoid glycosides // Cell. Mol. Life Sci. 2007. Vol. 64, № 19-20. P. 2607-2619.

53. Случанко Н.Н., Слонимский Ю.Б., Максимов Е.Г. Особенности Белок-Белковых Взаимодействий в Механизме Фотозащиты Цианобактерий // Успехи биологической химии. 2017. Vol. 57. P. 71-118.

54. Leverenz R.L., Sutter M., Wilson A., Gupta S., Thurotte A., De Carbon C.B., Petzold C.J., Ralston C., Perreau F., Kirilovsky D., Kerfeld C.A. A 12 Â carotenoid translocation in a photoswitch associated with cyanobacterial photoprotection // Science (80-. ). 2015. Vol. 348, № 6242. P. 1463-1466.

55. Moldenhauer M., Sluchanko N.N., Buhrke D., Zlenko D. V., Tavraz N.N., Schmitt F.-J., Hildebrandt P., Maksimov E.G., Friedrich T. Assembly of photoactive orange carotenoid protein from its domains unravels a carotenoid shuttle mechanism // Photosynth. Res. 2017. Vol. 133, № 1-3. P. 327-341.

56. Sedoud A., Lopez-Igual R., ur Rehman A., Wilson A., Perreau F., Boulay C., Vass I., Krieger-Liszkay A., Kirilovsky D. The Cyanobacterial Photoactive Orange Carotenoid Protein Is an Excellent Singlet Oxygen Quencher // Plant Cell. 2014. Vol. 26, № 4. P. 1781-1791.

57. Bao H., Melnicki M.R., Pawlowski E.G., Sutter M., Agostoni M., Lechno-Yossef S., Cai F., Montgomery B.L., Kerfeld C.A. Additional families of orange carotenoid

proteins in the photoprotective system of cyanobacteria // Nat. Plants. Nature Publishing Group, 2017. Vol. 3, № July. P. 1-11.

58. Bao H., Melnicki M.R., Kerfeld C.A. Structure and functions of Orange Carotenoid Protein homologs in cyanobacteria // Curr. Opin. Plant Biol. Elsevier Ltd, 2017. Vol. 37. P. 1-9.

59. Muzzopappa F., Wilson A., Yogarajah V., Cot S., Perreau F., Montigny C., Bourcier de Carbon C., Kirilovsky D. The paralogs to the C-terminal domain of the cyanobacterial OCP are carotenoid donors to HCPs // Plant Physiol. 2017. Vol. 175, № November. P. pp.01040.2017.

60. Lakowicz J.R. Principles of Fluorescence Spectroscopy Principles of Fluorescence Spectroscopy // Principles of fluorescence spectroscopy, Springer, New York, USA, 3rd edn, 2006. 2006. 362 p.

61. Абатурова А.М. et al. Нанобиотехнологии практикум. Бином. Лаборатория знаний Москва, 2012.

62. Рубин А.Б. Биофизика: в 3-х томах. Т.Ш. Биофизика клеточных процессов. Механизмы первичных фотобиологических процессов. Институт компьютерных исследований Москва-Ижевск, 2013.

63. Maksimov E.G., Schmitt F.J., Shirshin E.A., Svirin M.D., Elanskaya I. V., Friedrich T., Fadeev V. V., Paschenko V.Z., Rubin A.B. The time course of non-photochemical quenching in phycobilisomes of Synechocystis sp. PCC6803 as revealed by picosecond time-resolved fluorimetry // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. The Authors, 2014. Vol. 1837, № 9. P. 1540-1547.

64. Boulay C., Wilson A., Kirilovsky D. Orange Carotenoid Protein (OCP) Related NPQ in Synechocystis PCC 6803 OCP-Phycobilisomes Interactions // Photosynth. Energy from Sun 14th Int. Congr. Photosynth. 2008. № Kerfeld 2004. P. 997-1000.

65. Durante M., Cucinotta F.A. Physical basis of radiation protection in space travel // Rev. Mod. Phys. 2011. Vol. 83, № 4.

66. Clément G., Slenzka K. FUNDAMENTALS OF SPACE BIOLOGY. 2006.

67. Moeller R., Raguse M., Leuko S., Berger T., Hellweg C.E., Fujimori A., Okayasu R., Horneck G. STARLIFE—An International Campaign to Study the Role of Galactic Cosmic Radiation in Astrobiological Model Systems // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 101-109.

68. Lousada C.M., Soroka I.L., Yagodzinskyy Y., Tarakina N. V., Todoshchenko O., Hänninen H., Korzhavyi P.A., Jonsson M. Gamma radiation induces hydrogen absorption by copper in water // Sci. Rep. Nature Publishing Group, 2016. Vol. 6, №

1. P. 24234.

69. Mirsaleh Kohan L. et al. Self-radiolysis of tritiated water. 1. A comparison of the effects of 60Co y-rays and tritium ß-particles on water and aqueous solutions at room temperature // RSC Adv. 2013. Vol. 3, № 42. P. 19282-19299.

70. Brandt A., Meeßen J., Jänicke R.U., Raguse M., Ott S. Simulated Space Radiation: Impact of Four Different Types of High-Dose Ionizing Radiation on the Lichen Xanthoria elegans // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 136-144.

71. Гвоздев Д.А., Максимов Е.Г., Страховская М.Г., Иванов М.В., Пащенко В.З., Рубин А.Б. Влияние ионной силы на спектральные свойства комплексов квантовых точек и фталоцианинов алюминия // Российские нанотехнологии. М.: М., 2017. Vol. 12, № 1-2. P. 7-16.

72. Gvozdev D.A., Maksimov E.G., Strakhovskaya M.G., Moysenovich A.M., Ramonova A.A., Moisenovich M.M., Goryachev S.N., Paschenko V.Z., Rubin A.B. A CdSe/ZnS quantum dot-based platform for the delivery of aluminum phthalocyanines to bacterial cells // J. Photochem. Photobiol. B Biol. Elsevier B.V, 2018. Vol. 187. P. 170-179.

73. Devasagayam T.P.A., Tilak J., Boloor K.K., Sane K.S., Ghaskadbi S.S., Lele R.D. Free radicals and antioxidants in human health: current status and future prospects // J Assoc Physicians India. 2004.

74. Ferrari F., Szuszkiewicz E. Cosmic Rays: A Review for Astrobiologists // Astrobiology. 2009. Vol. 9, № 4. P. 413-436.

75. Dartnell L.R. Ionizing Radiation and Life // Astrobiology. 2011. Vol. 11, № 6. P. 551582.

76. Fujimori A., Beblo-Vranesevic K., Leuko S., Moeller R. Studying the effects of galactic cosmic radiation on astro- and microbiological model systems // Seitai no kagaku (Science Hum. body). Tokyo : Igaku Shoin, 1967, 2018. Vol. 69, № 2. P. 157161.

77. Smith M.B., Khulapko S., Andrews H.R., Arkhangelsky V., Ing H., Koslowksy M.R., Lewis B.J., Machrafi R., Nikolaev I., Shurshakov V. Bubble-detector measurements of neutron radiation in the international space station: ISS-34 TO ISS-37 // Radiat. Prot. Dosimetry. 2016. Vol. 168, № 2. P. 154-166.

78. Sheeley N.R., Howard R.A., Koomen M.J., Michels D.J., Schwenn R., Muehlhaeuser K.H., Rosenbauer H. Coronal Mass Ejections and Interplanetary Shocks. // J. Geophys. Res. 1985. Vol. 90, № A1. P. 163-175.

79. Townsend L.W. Overview of active methods for shielding spacecraft from energetic

space radiation. // Phys. Medica 17. 2001.

80. Гальпер А.М. Радиационный пояс Земли // СОЖ. 1999. Vol. №6. P. 75-81.

81. Ott E., Kawaguchi Y., Kölbl D., Chaturvedi P., Nakagawa K., Yamagishi A., Weckwerth W., Milojevic T. Proteometabolomic response of Deinococcus radiodurans exposed to UVC and vacuum conditions: Initial studies prior to the Tanpopo space mission // PLoS One. 2017. Vol. 12, № 12. P. 1-25.

82. Kawaguchi Y. et al. The Possible Interplanetary Transfer of Microbes: Assessing the Viability of Deinococcus spp. Under the ISS Environmental Conditions for Performing Exposure Experiments of Microbes in the Tanpopo Mission // Orig. Life Evol. Biosph. 2013. Vol. 43, № 4-5. P. 411-428.

83. Leuko S., Rettberg P. The Effects of HZE Particles, у and X-ray Radiation on the Survival and Genetic Integrity of Halobacterium salinarum NRC-1, Halococcus hamelinensis , and Halococcus morrhuae // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 110117.

84. Leuko S., Domingos C., Parpart A., Reitz G., Rettberg P. The Survival and Resistance of Halobacterium salinarum NRC-1, Halococcus hamelinensis , and Halococcus morrhuae to Simulated Outer Space Solar Radiation // Astrobiology. 2015. Vol. 15, № 11. P. 987-997.

85. Verseux C., Baque M., Cifariello R., Fagliarone C., Raguse M., Moeller R., Billi D. Evaluation of the Resistance of Chroococcidiopsis spp. to Sparsely and Densely Ionizing Irradiation // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 1-8.

86. Baqué M., De Vera J.P., Rettberg P., Billi D. The BOSS and BIOMEX space experiments on the EXPOSE-R2 mission: Endurance of the desert cyanobacterium Chroococcidiopsis under simulated space vacuum, Martian atmosphere, UVC radiation and temperature extremes. // Acta Astronaut. Elsevier, 2013. Vol. 91, № 2013. P.180-186.

87. Pacelli C., Selbmann L., Zucconi L., Raguse M., Moeller R., Shuryak I., Onofri S. Survival, DNA Integrity, and Ultrastructural Damage in Antarctic Cryptoendolithic Eukaryotic Microorganisms Exposed to Ionizing Radiation // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 126-135.

88. Onofri S., de la Torre R., de Vera J.-P., Ott S., Zucconi L., Selbmann L., Scalzi G., Venkateswaran K.J., Rabbow E., Sánchez Iñigo F.J., Horneck G. Survival of Rock-Colonizing Organisms After 1.5 Years in Outer Space // Astrobiology. 2012. Vol. 12, № 5. P. 508-516.

89. Vera J.-P. de, Möhlmann D., Butina F., Lorek A., Wernecke R., Ott S. Survival

138

Potential and Photosynthetic Activity of Lichens Under Mars-Like Conditions: A Laboratory Study // Astrobiology. 2010. Vol. 10, № 2. P. 215-227.

90. de la Torre R., Miller A.Z., Cubero B., Martín-Cerezo M.L., Raguse M., Meeßen J. The Effect of High-Dose Ionizing Radiation on the Astrobiological Model Lichen Circinaria gyrosa // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 145-153.

91. De la Torre R., Sancho L.G., Horneck G., Ríos A. de los, Wierzchos J., Olsson-Francis K., Cockell C.S., Rettberg P., Berger T., de Vera J.P.P., Ott S., Frías J.M., Melendi P.G., Lucas M.M., Reina M., Pintado A., Demets R. Survival of lichens and bacteria exposed to outer space conditions - Results of the Lithopanspermia experiments // Icarus. 2010. Vol. 208, № 2. P. 735-748.

92. Meessen J., Backhaus T., Brandt A., Raguse M., Boettger U., de Vera J.-P., de la Torre R. The Effect of High-Dose Ionizing Radiation on the Isolated Photobiont of the Astrobiological Model Lichen Circinaria gyrosa // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 154-1б2.

93. Meeßen J., Sánchez F.J., Brandt A., Balzer E.M., de la Torre R., Sancho L.G., de Vera J.P., Ott S. Extremotolerance and Resistance of Lichens: Comparative Studies on Five Species Used in Astrobiological Research I. Morphological and Anatomical Characteristics // Orig. Life Evol. Biosph. 2013. Vol. 43, № 3. P. 501-52б.

94. Meeßen J., Sánchez F.J., Sadowsky A., de la Torre R., Ott S., de Vera J.P. Extremotolerance and Resistance of Lichens: Comparative Studies on Five Species Used in Astrobiological Research II. Secondary Lichen Compounds // Orig. Life Evol. Biosph. 2013. Vol. 43, № 6. P. 501-52б.

95. Jönsson K.I., Rabbow E., Schill R.O., Harms-Ringdahl M., Rettberg P. Tardigrades survive exposure to space in low Earth orbit // Current Biology. Cell Press, 2008. Vol. 18, № 17. P. 729-731.

96. Jo K.I. Tolerance to X-rays and Heavy Ions (Fe, He) in the Tardigrade Richtersius coronifer and the Bdelloid Rotifer Mniobia russeola // Astrobiology. 2017. Vol. 17, № 2. P. 163-1б7.

97. Sukhi S.S., Shashidhar R., Kumar S.A., Bandekar J.R. Radiation resistance of Deinococcus radiodurans R1 with respect to growth phase // FEMS Microbiol. Lett. 2009. Vol. 297, № 1. P. 49-53.

98. Aráoz R., Shelton M., Lebert M., Häder D P. Differential behaviour of two cyanobacterium species to UV radiation. Artificial UV radiation induces phycoerythrin synthesis // J. Photochem. Photobiol. B Biol. 1998. Vol. 44, № 3. P. 175-183.

99. Arâoz R., Häder D.P. Ultraviolet radiation induces both degradation and synthesis of phycobilisomes in Nostoc sp.: A spectroscopic and biochemical approach // FEMS Microbiology Ecology. 1997. Vol. 23, № 4. P. 301-313.

100. Rajagopal S., Murthy S.D.S. Short term effect of ultraviolet-B radiation on photosystem 2 photochemistry in the cyanobacterium Synechococcus 6301 // Biol. Plant. 1996.

101. Sah J.F., Krishna K.B., Srivastava M., Mohanty P. Effects of ultraviolet-B radiation on phycobilisomes of Synechococcus PCC 7942: alterations in conformation and energy transfer characteristics // Biochem Mol Biol Int. 1998.

102. Rinalducci S., Hideg É., Vass I., Zolla L. Effect of moderate UV-B irradiation on Synechocystis PCC 6803 biliproteins // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2006. Vol. 341, № 4. P. 1105-1112.

103. Rinalducci S., Pedersen J.Z., Zolla L. Generation of reactive oxygen species upon strong visible light irradiation of isolated phycobilisomes from Synechocystis PCC 6803 // Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 2008. Vol. 1777, № 5. P. 417-424.

104. Singh H., Anurag K., Apte S.K. High radiation and desiccation tolerance of nitrogen-fixing cultures of the cyanobacterium Anabaena sp. Strain PCC 7120 emanates from genome/proteome repair capabilities // Photosynth. Res. 2013. Vol. 118, № 1-2. P. 71-81.

105. Dadachova E., Bryan R.A., Howell R.C., Schweitzer A.D., Aisen P., Nosanchuk J.D., Casadevall A. The radioprotective properties of fungal melanin are a function of its chemical composition, stable radical presence and spatial arrangement // Pigment Cell Melanoma Res. 2008. Vol. 21, № 2. P. 192-199.

106. Dadachova E., Bryan R.A., Huang X., Moadel T., Schweitzer A.D., Aisen P., Nosanchuk J.D., Casadevall A. Ionizing radiation changes the electronic properties of melanin and enhances the growth of melanized fungi // PLoS One. 2007. Vol. 2, № 5.

107. Dartnell L.R., Storrie-Lombardi M.C., Mullineaux C.W., Ruban A. V., Wright G., Griffiths A.D., Muller J.-P., Ward J.M. Degradation of Cyanobacterial Biosignatures by Ionizing Radiation // Astrobiology. 2011. Vol. 11, № 10. P. 997-1016.

108. Horneck G. Radiobiological experiments in space: A review // Int. J. Radiat. Appl. Instrumentation. Part. 1992. Vol. 20, № 1. P. 185-205.

109. Dublin M., Volz P.A. Space-related research in mycology concurrent with the first decade of manned space exploration // Space Life Sci. 1973.

110. Taylor G.R., Bailey J. V, Benton E. V. Physical dosimetric evaluations in the Apollo

140

16 microbial response experiment // Life Sci Sp. Res. 1975.

111. Olsson-Francis K., de la Torre R., Towner M.C., Cockell C.S. Survival of Akinetes (resting-state cells of cyanobacteria) in low earth orbit and simulated extraterrestrial conditions // Orig. Life Evol. Biosph. 2009.

112. Moll D.M., Vestal J.R. Survival of microorganisms in smectite clays: Implications for Martian exobiology // Icarus. 1992.

113. ROBERTS T.L., WYNNE E.S. Studies with a simulated Martian environment. Bacterial survival and soil moisture content. // Tech. Doc. Rep. SAMTDR. USAF Sch. Aerosp. Med. 1962. Vol. 62-121. P. 3p.

114. Hagen C.A., Hawrylewicz E.J., Ehrlich R. Survival of microorganisms in a simulated Martian environment. II. Moisture and oxygen requirements for germination of Bacillus cereus and Bacillus subtilis var. niger spores. // Appl. Microbiol. 1967.

115. HAWRYLEWICZ E., GOWDY B., EHRLICH R. Micro-organisms under a Simulated Martian Environment // Nature. Nature Publishing Group, 1962. Vol. 193, № 4814. P.497-497.

116. Imshenetskii A.A., Murzakov B.G., Evdokimova M.D., Dorofeeva I.K. [Survival of bacteria in the Artificial Mars unit]. // Mikrobiologiia. Vol. 53, № 5. P. 731-737.

117. Horneck G., Moeller R., Cadet J., Douki T., Mancinelli R.L., Nicholson W.L., Panitz C., Rabbow E., Rettberg P., Spry A., Stackebrandt E., Vaishampayan P., Venkateswaran K.J. Resistance of Bacterial Endospores to Outer Space for Planetary Protection Purposes—Experiment PROTECT of the EXPOSE-E Mission // Astrobiology. 2012.

118. HOTCHIN J., LORENZ P., HEMENWAY C. Survival of Micro-Organisms in Space // Nature. Nature Publishing Group, 1965. Vol. 206, № 4983. P. 442-445.

119. Horneck G., Bücker H., Reitz G. Long-term survival of bacterial spores in space // Adv. Sp. Res. 1994.

120. Fajardo-Cavazos P., Link L., Melosh H.J., Nicholson W.L. Bacillus subtilis Spores on Artificial Meteorites Survive Hypervelocity Atmospheric Entry: Implications for Lithopanspermia // Astrobiology. 2005.

121. Brandstätter F., Brack A., Baglioni P., Cockell C.S., Demets R., Edwards H.G.M., Kurat G., Osinski G.R., Pillinger J.M., Roten C.A., Sancisi-Frey S. Mineralogical alteration of artificial meteorites during atmospheric entry. The STONE-5 experiment // Planet. Space Sci. 2008.

122. Wassmann M., Moeller R., Rabbow E., Panitz C., Horneck G., Reitz G., Douki T., Cadet J., Stan-Lotter H., Cockell C.S., Rettberg P. Survival of Spores of the UV-

Resistant Bacillus subtilis Strain MW01 After Exposure to Low-Earth Orbit and Simulated Martian Conditions: Data from the Space Experiment ADAPT on EXPOSE-E // Astrobiology. 2012.

123. Nicholson W.L., Krivushin K., Gilichinsky D., Schuerger A.C. Growth of Carnobacterium spp. from permafrost under low pressure, temperature, and anoxic atmosphere has implications for Earth microbes on Mars // Proc. Natl. Acad. Sci. 2013.

124. Cockell C.S., Schuerger A.C., Billi D., Friedmann E.I., Panitz C. Effects of a Simulated Martian UV Flux on the Cyanobacterium, Chroococcidiopsis // Astrobiology. 2005.

125. Billi D., Viaggiu E., Cockell C.S., Rabbow E., Horneck G., Onofri S. Damage Escape and Repair in Dried Chroococcidiopsis spp. from Hot and Cold Deserts Exposed to Simulated Space and Martian Conditions // Astrobiology. 2011.

126. Parfenov G.P., Lukin A.A. Results and prospects of microbiological studies in outer space // Space Life Sci. 1973.

127. Koike J., Hori T., Katahira Y., Koike K.A., Tanaka K., Kobayashi K., Kawasaki Y. Fundamental studies concerning planetary quarantine in space // Adv. Sp. Res. 1996.

128. Kawaguchi Y., Hashimoto H., Yokobori S., Yamagishi A., Shibuya M., Kinoshita I., Hayashi R., Yatabe J., Narumi I., Fujiwara D., Murano Y. Survival and DNA damage of cell-aggregate of Deinococcus spp. exposed to space for two-years in Tanpopo mission // 42nd COSPAR Sci. Assem. Held 14-22 July 2018, Pasadena, California, USA, Abstr. id. F3.1-5-18. 2018. Vol. 42.

129. Yamagishi A., Kawaguchi Y., Hashimoto H., Yano H., Imai E., Kodaira S., Uchihori Y., Nakagawa K. Environmental Data and Survival Data of Deinococcus aetherius from the Exposure Facility of the Japan Experimental Module of the International Space Station Obtained by the Tanpopo Mission // Astrobiology. 2018.

130. Planetary E., Congress S. BOSS on EXPOSE-R2-Comparative Investigations on Biofilm and Planktonic cells of // Eur. Planet. Sci. Congr. 2013.

131. Dose K., Bieger-Dose A., Dillmann R., Gill M., Kerz O., Klein A., Meinert H., Nawroth T., Risi S., Stridde C. ERA-experiment "space biochemistry" // Adv. Sp. Res. 1995.

132. Mastrapa R.M.E., Glanzberg H., Head J.N., Melosh H.J., Nicholson W.L. Survival of bacteria exposed to extreme acceleration: Implications for panspermia // Earth Planet. Sci. Lett. 2001.

133. de la Vega U.P., Rettberg P., Reitz G. Simulation of the environmental climate

142

conditions on martian surface and its effect on Deinococcus radiodurans // Adv. Sp. Res. 2007.

134. Young R.S., Deal P.H., Bell J., Allen J.L. Bacteria under simulated Martian conditions. // Life Sci. Space Res. 1964. Vol. 2. P. 105-111.

135. Grigoryev Y.G., Benevolensky V.P., Druzhinin Y.P., Shidarov Y.I., Korogodin V.I., Nevzgodina L. V., Miller A.T., Tsarapkin L.S. Influence of Cosmos 368 space flight conditions on radiation effects in yeasts, hydrogen bacteria and seeds of lettuce and pea. // Life Sci. Space Res. 1972.

136. Willis M.J., Ahrens T.J., Bertani L.E., Nash C.Z. Bugbuster-survivability of living bacteria upon shock compression // Earth Planet. Sci. Lett. 2006.

137. De Vera J.P., Dulai S., Kereszturi A., Koncz L., Lorek A., Mohlmann D., Marschall M., Pocs T. Results on the survival of cryptobiotic cyanobacteria samples after exposure to mars-like environmental conditions // Int. J. Astrobiol. 2014.

138. Mancinelli R.L., White M.R., Rothschild L.J. Biopan-survival I: Exposure of the osmophiles Synechococcus sp. (Nageli) and Haloarcula sp. to the space environment // Adv. Sp. Res. 1998.

139. Imshenetskii A.A., Kuziurina L.A., Iakshina V.M. [Xerophytic microorganisms multiplying under conditions close to Martian ones]. // Mikrobiologiia. 1979.

140. Anderson B.T., Ewing M., Hagen C.A., Hawrylewicz E.J., Tokacz V. Probability of growth /pG/ of viable microorganisms in Martian environments. // Life Sci. Sp. Res. VI. 1968. P. 146-156.

141. Zhukova A.I., Kondratyev I.I. On artificial Martian conditions reproduced for microbiological research. // Life Sci. Space Res. 1965.

142. Janchen J., Feyh N., Szewzyk U., De Vera J.P.P. Provision of water by halite deliquescence for Nostoc commune biofilms under Mars relevant surface conditions // Int. J. Astrobiol. 2016.

143. Burchell M.J., Mann J., Bunch A.W., Brandäo P.F.B. Survivability of Bacteria in Hypervelocity Impact // Icarus. Academic Press, 2001. Vol. 154, № 2. P. 545-547.

144. Roy R., Shilpa P.P., Bagh S. A Systems Biology Analysis Unfolds the Molecular Pathways and Networks of Two Proteobacteria in Spaceflight and Simulated Microgravity Conditions // Astrobiology. 2016.

145. Roten C.A.H., Gallusser A., Borruat G.D., Udry S.D., Karamata D. Impact resistance of bacteria entrapped in small meteorites // Bull. la Soc. Vaudoise des Sci. Nat. 1998. Vol. 86, № 1. P. 1-17.

146. Koike J., Oshima T., Kobayashi K., Kawasaki Y. Studies in the search for life on

143

Mars // Adv. Sp. Res. Pergamon, 1995. Vol. 15, № 3. P. 211-214.

147. Mancinelli R.L. The affect of the space environment on the survival of Halorubrum chaoviator and Synechococcus (Nägeli): Data from the Space Experiment OSMO on EXPOSE-R // Int. J. Astrobiol. 2015.

148. Stan-Lotter H., Radax C., Gruber C., Legat A., Pfaffenhuemer M., Wieland H., Leuko S., Weidler G., Kömle N., Kargl G. Astrobiology with haloarchaea from Permo-Triassic rock salt // Int. J. Astrobiol. 2002.

149. Morozova D., Möhlmann D., Wagner D. Survival of methanogenic archaea from Siberian permafrost under simulated Martian thermal conditions // Orig. Life Evol. Biosph. 2007.

150. Sarantopoulou E., Gomoiu I., Kollia Z., Cefalas A.C. Interplanetary survival probability of Aspergillus terreus spores under simulated solar vacuum ultraviolet irradiation // Planet. Space Sci. 2011.

151. Novikova N., Deshevaya E., Levinskikh M., Polikarpov N., Poddubko S., Gusev O., Sychev V. Study of the effects of the outer space environment on dormant forms of microorganisms, fungi and plants in the "Expose-R" experiment // Int. J. Astrobiol. 2015.

152. Sarantopoulou E., Stefi A., Kollia Z., Palles D., Petrou P.S., Bourkoula A., Koukouvinos G., Velentzas A.D., Kakabakos S., Cefalas A.C. Viability of Cladosporium herbarum spores under 157 nm laser and vacuum ultraviolet irradiation, low temperature (10 K) and vacuum // J. Appl. Phys. 2014.

153. Pacelli C., Selbmann L., Zucconi L., De Vera J.P., Rabbow E., Horneck G., de la Torre R., Onofri S. BIOMEX Experiment: Ultrastructural Alterations, Molecular Damage and Survival of the Fungus Cryomyces antarcticus after the Experiment Verification Tests // Orig. Life Evol. Biosph. 2017.

154. Onofri S., de Vera J.-P., Zucconi L., Selbmann L., Scalzi G., Venkateswaran K.J., Rabbow E., de la Torre R., Horneck G. Survival of Antarctic Cryptoendolithic Fungi in Simulated Martian Conditions On Board the International Space Station // Astrobiology. 2015.

155. Häder D.P., Richter P.R., Strauch S.M., Schuster M. Aquacells - Flagellates under long-term microgravity and potential usage for life support systems // Microgravity Science and Technology. 2006.

156. Nasir A., Strauch S.M., Becker I., Sperling A., Schuster M., Richter P.R., Weißkopf M., Ntefidou M., Daiker V., An Y.A., Li X.Y., Liu Y.D., Lebert M. The influence of microgravity on Euglena gracilis as studied on Shenzhou 8 // Plant Biol. 2014.

157. Strauch S.M., Becker I., Pölloth L., Richter P.R., Haag F.W.M., Hauslage J., Lebert M. Restart capability of resting-states of Euglena gracilis after 9 months of dormancy: Preparation for autonomous space flight experiments // Int. J. Astrobiol. 2018.

158. Strauch S.M., Richter P., Schuster M., Häder D.P. The beating pattern of the flagellum of Euglena gracilis under altered gravity during parabolic flights // J. Plant Physiol. 2010.

159. Pasini D.L.S., Price M.C. PANSPERMIA SURVIVAL SCENARIOS FOR ORGANISMS THAT SURVIVE TYPICAL HYPERVELOCITY SOLAR SYSTEM IMPACT EVENTS.

160. Zimmermann M.W., Gartenbach K.E., Kranz A.R. First radiobiological results of LDEF-1 experiment A0015 with Arabidopsis seed embryos and Sordaria fungus spores // Adv. Sp. Res. 1994.

161. Sánchez F.J., Meeen J., Ruiz M.B.D.C., G.Sancho L., Ott S., Vílchez C., Horneck G., Sadowsky A., De La Torre R. UV-C tolerance of symbiotic trebouxia sp. in the space-tested lichen species rhizocarpon geographicum and circinaria gyrosa: Role of the hydration state and cortex/screening substances // Int. J. Astrobiol. 2014.

162. Neuberger K., Lux-Endrich A., Panitz C., Horneck G. Survival of spores of trichoderma longibrachiatum in space: Data from the Space Experiment SPORES on EXPOSE-R // Int. J. Astrobiol. 2015.

163. Raggio J., Pintado A., Ascaso C., De La Torre R., De Los Ríos A., Wierzchos J., Horneck G., Sancho L.G. Whole Lichen Thalli Survive Exposure to Space Conditions: Results of Lithopanspermia Experiment with Aspicilia fruticulosa // Astrobiology. 2011.

164. Meeßen J., Wuthenow P., Schille P., Rabbow E., de Vera J.-P.P., Ott S. Resistance of the Lichen Buellia frigida to Simulated Space Conditions during the Preflight Tests for BIOMEX—Viability Assay and Morphological Stability // Astrobiology. 2015.

165. de la Torre Noetzel R., Sancho L.G., Pintado A., Rettberg P., Rabbow E., Panitz C., Deutschmann U., Reina M., Horneck G. BIOPAN experiment LICHENS on the Foton M2 mission: Pre-flight verification tests of the Rhizocarpon geographicum-granite ecosystem // Adv. Sp. Res. 2007.

166. Sancho L.G., de la Torre R., Horneck G., Ascaso C., de los Rios A., Pintado A., Wierzchos J., Schuster M. Lichens Survive in Space: Results from the 2005 LICHENS Experiment // Astrobiology. 2007.

167. de Vera J.P., Horneck G., Rettberg P., Ott S. The potential of the lichen symbiosis to cope with the extreme conditions of outer space II: Germination capacity of lichen

ascospores in response to simulated space conditions // Adv. Sp. Res. 2004.

168. Horneck G., Stöffler D., Ott S., Hornemann U., Cockell C.S., Moeller R., Meyer C., de Vera J.-P., Fritz J., Schade S., Artemieva N.A. Microbial Rock Inhabitants Survive Hypervelocity Impacts on Mars-Like Host Planets: First Phase of Lithopanspermia Experimentally Tested // Astrobiology. 2008.

169. Brandt A., De Vera J.P., Onofri S., Ott S. Viability of the lichen Xanthoria elegans and its symbionts after 18 months of space exposure and simulated Mars conditions on the ISS // Int. J. Astrobiol. 2015.

170. Hotchin J. The Microbiology of Space // J. Br. Interplanet. Soc. 1968. Vol. 21. P. 122.

171. Higashibata A. Decreased expression of myogenic transcription factors and myosin heavy chains in Caenorhabditis elegans muscles developed during spaceflight // J. Exp. Biol. 2006.

172. Leandro L.J., Szewczyk N.J., Benguria A., Herranz R., Lavan D., Medina F.J., Gasset G., van Loon J., Conley C.A., Marco R. Comparative analysis of Drosophila melanogaster and Caenorhabditis elegans gene expression experiments in the European Soyuz flights to the International Space Station // Adv. Sp. Res. Pergamon, 2007. Vol. 40, № 4. P. 506-512.

173. Selch F., Higashibata A., Imamizo-Sato M., Higashitani A., Ishioka N., Szewczyk N.J., Conley C.A. Genomic response of the nematode Caenorhabditis elegans to spaceflight // Adv. Sp. Res. Pergamon, 2008. Vol. 41, № 5. P. 807-815.

174. Pugliese M., Loffredo F., Quarto M., Roca V., Mattone C., Borla O., Zanini A. Results of nDOSE and HiDOSE experiments for dosimetric evaluation during STS-134 Mission // Microgravity Sci. Technol. 2014.

175. Rizzo A.M., Altiero T., Corsetto P.A., Montorfano G., Guidetti R., Rebecchi L. Space flight effects on antioxidant molecules in dry tardigrades: The TARDIKISS experiment // Biomed Res. Int. 2015.

176. Vukich M. et al. BIOKIS: A model payload for multidisciplinary experiments in microgravity // Microgravity Sci. Technol. 2012.

177. Rakhimberdieva M.G., Kuzminov F.I., Elanskaya I. V., Karapetyan N. V. Synechocystis sp. PCC 6803 mutant lacking both photosystems exhibits strong carotenoid-induced quenching of phycobilisome fluorescence // FEBS Lett. Federation of European Biochemical Societies, 2011. Vol. 585, № 3. P. 585-589.

178. Akulinkina D. V., Bolychevtseva Y. V., Elanskaya I. V., Karapetyan N. V., Yurina N.P. Association of high light-inducible HliA/HliB stress proteins with photosystem 1 trimers and monomers of the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803 // Biochem.

2015. Vol. 80, № 10. P. 1254-1261.

179. Wilson A. A Soluble Carotenoid Protein Involved in Phycobilisome-Related Energy Dissipation in Cyanobacteria // Plant Cell Online. 2006. Vol. 18, № 4. P. 992-1007.

180. Glazer A.N. Phycobilisomes // Methods Enzymol. 1988. Vol. 167, № C. P. 304-312.

181. Stadnichuk I.N., Yanyushin M.F., Bernat G., Zlenko D. V., Krasilnikov P.M., Lukashev E.P., Maksimov E.G., Paschenko V.Z. Fluorescence quenching of the phycobilisome terminal emitter LCM from the cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 detected in vivo and in vitro // J. Photochem. Photobiol. B Biol. Elsevier, 2013. Vol. 125. P. 137-145.

182. Elanskaya I. V., Zlenko D. V., Lukashev E.P., Suzina N.E., Kononova I.A., Stadnichuk I.N. Phycobilisomes from the mutant cyanobacterium Synechocystis sp. PCC 6803 missing chromophore domain of ApcE // Biochim. Biophys. Acta -Bioenerg. Elsevier, 2018. Vol. 1859, № 4. P. 280-291.

183. Maksimov E.G., Klementiev K.E., Tsoraev G.V., Paschenko V.Z., Rubin A.B., Sluchanko N.N., Mironov K.S., Allakhverdiev S.I., Shirshin E.A., Moldenhauer M., Friedrich T., Los D.A., Allakhverdiev S.I. Fluorescent Labeling Preserving OCP Photoactivity Reveals Its Reorganization during the Photocycle // Biophys. J. 2017. Vol. 112, № 1.

184. Lazar D. Chlorophyll a fluorescence induction // Biochimica et Biophysica Acta -Bioenergetics. 1999. Vol. 1412, № 1. P. 1-28.

185. Schreiber U., Bilger W., Neubauer C. Chlorophyll Fluorescence as a Nonintrusive Indicator for Rapid Assessment of In Vivo Photosynthesis // Ecophysiology of Photosynthesis. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg, 1995. P. 49-70.

186. Strasser R.J., Srivastava A., Tsimilli-Michael M. Analysis of the Fluorescence Transiet as a tool to characterize and screen photosynthetic samples. // Photosynth. Res. 2004. № 1. P. 445-483.

187. Байжуманов А.А., Кайнова А.П., Лебедев В.М., Максимов Г.В., Паршина Е.Ю., Рахбанова З.М., Спасский А.В., Труханов К.А. Зависимость воздействия ионизирующего излучения на эритроциты млекопитающих от величины и мощности поглощенной дозы альфа-частиц из 120-см циклотрона НИИЯФ МГУ // Известия Российской академии наук. Серия физическая. 2012. Vol. 76, № 11. P. 1334-1336.

188. Байжуманов А.А., Деев Л.И., Круглов О.С., Лебедев В.М., Максимов Г.В.,

Паршина ЕЮ., Спасский А.В., Труханов К.А. ИСПОЛЬЗОВАНИЕ

ЦИКЛОТРОНА У-120 ДЛЯ ИССЛЕДОВАНИЯ ВОЗДЕЙСТВИЯ АЛЬФА-

147

ЧАСТИЦ С ЭНЕРГИЕЙ 30 МЭВ НА МЕМБРАНУ ЛИПОСОМ // Известия Российской академии наук. Серия физическая. 2011. Vol. 75, № 11. P. 16461648.

189. Lea-Smith D.J., Bombelli P., Dennis J.S., Scott S.A., Smith A.G., Howe C.J. Phycobilisome-Deficient Strains of Synechocystis sp. PCC 6803 Have Reduced Size and Require Carbon-Limiting Conditions to Exhibit Enhanced Productivity // Plant Physiol. 2014. Vol. 165, № 2. P. 705-714.

190. Dyakov M.Y. The survival of micromycetes exposed to space conditions // Moscow Univ. Biol. Sci. Bull. 2017. Vol. 72, № 1. P. 6-12.

191. Changes T.S., The I.N. Temperature Shift-Induced Changes in the Antioxidant Enzyme System of Cyanobacterium Synechocystb // Science (80-. ). 1994. Vol. 26, № 3. P. 433-435.

192. Стадничук И.Н., Лукашев Е.П., Еланская И.В., Бойченко В.А., Бухов Н.Г. Увеличение интенсивности фотосинтетического линейного транспорта электронов у цианобактерии Synechocystis sp. PCC 6803, лишенной фикобилисом // Физиология растений. М.: М., 2009. Vol. 56, № 4. P. 483-489.

193. Rakhimberdieva M.G., Bolychevtseva Y. V., Elanskaya I. V., Karapetyan N. V. Protein-protein interactions in carotenoid triggered quenching of phycobilisome fluorescence in Synechocystis sp. PCC 6803 // FEBS Lett. 2007. Vol. 581, № 13. P. 2429-2433.

194. Soni B., Trivedi U., Madamwar D. A novel method of single step hydrophobic interaction chromatography for the purification of phycocyanin from Phormidium fragile and its characterization for antioxidant property // Bioresour. Technol. 2008. Vol. 99, № 1. P. 188-194.

195. Zerulla K., Ludt K., Soppa J. The ploidy level of Synechocystis sp. PCC 6803 is highly variable and is influenced by growth phase and by chemical and physical external parameters // Microbiology. Microbiology Society, 2016. Vol. 162, № 5. P. 730-739.

196. Farci D., Slavov C., Tramontano E., Piano D. The S-layer protein DR_2577 binds deinoxanthin and under desiccation conditions protects against UV-radiation in Deinococcus radiodurans // Front. Microbiol. 2016. Vol. 7, № FEB. P. 1-10.