Влияние фенологического возраста листьев березы повислой (Betula pendula Roth.) на непарного шелкопряда (Lymantria dispar L.) и течение вирусной инфекции тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.05, кандидат наук Павлушин, Сергей Викторович

• Павлушин, Сергей Викторович
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Павлушин, Сергей Викторович

ОГЛАВЛЕНИЕ

стр

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Роль синхронизации фенологий кормовых растений и их фитофагов в динамике популяционной плотности ранне-весенних видов насекомых-филлофагов

1.1.1. Динамика морфологических и химических изменений в листьях кормовых растений в процессе сезонного развития

1.1.2. Влияние качества питания на филлофагов

1.2. Непарный шелкопряд - один из важнейших массовых видов

насекомых-дефолиаторов весеннее-летнего комплекса

1.2.1 Подвиды непарного шелкопряда

1.2.2. Вспышки массового размножения непарного

шелкопряда

1.3. Бакуловирусные инфекции насекомых

1.3.1. Патогенез при бакуловирусных

инфекциях

1.3.2. Влияние кормового растения на чувствительность насекомых к вирусной инфекции

1.3.3. Латентная форма бакуловирусных

инфекций

1.4. Механизмы резистентности насекомых к вирусным инфекциям

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Объекты и условия проведения

исследований

2.2. Моделирование фенологической асинхронности между березой повислой и непарным

шелкопрядом

2.3. Выращивание насекомых на

ИПС

2.4. Анализ популяционных показателей непарного шелкопряда

2.5. Определение смертности насекомых и ее этиологии

2.6. Определение уровня вирусоносительства в изучаемой популяции

2.7. Определение иммунологических параметров непарного шелкопряда

2.7.1. Определение фенол-оксидазной активности в лимфе

2.7.2. Определение интенсивности инкапсуляции в гемолимфе

2.7.3. Количественное определение белка

2.7.4. Количественное определение гемоцитов

2.8. Инфицирование насекомых

2.9. Химический анализ листьев

2.10. Объемы выборок и статистическая обработка данных

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ

ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Динамика фенологических изменений химического состава листьев березы повислой

3.2. Влияние фенологической асинхронности на показатели жизнеспособности непарного шелкопряда

3.3. Влияние фенологической асинхронности на параметры иммунитета непарного шелкопряда

3.4. Влияние фенологической асинхронности на чувствительность непарного шелкопряда к вирусу ядерного

полиэдроза

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Влияние фенологического возраста листьев березы повислой (Betula pendula Roth.) на непарного шелкопряда (Lymantria dispar L.) и течение вирусной инфекции»

ВВЕДЕНИЕ

Одним из актуальных вопросов энтомологии является изучение популяционной динамики массовых видов насекомых-филлофагов. Известно, что существенный вклад в их популяционную динамику могут вносить кормовые растения. Важно отметить, что данный вклад будет определятся не только количественным, но и качественным аспектом (химический состав первичных и вторичных метаболитов) кормового ресурса.

Особое внимание исследователи уделяют также фенологическим адаптациям насекомых к вегетационному циклу развития кормовых растений. В результате эволюции насекомые-фитофаги адаптировались питаться на листьях кормового растения определенной фенологической фазы. Синхронизация жизненного цикла фитофагов и сезонного развития растений позволяет максимально точно «настроить» пищеварительную систему насекомых с целью минимизации затрат на усвоение потребленного корма. В последующем это отразиться как на скорости накопления питательных веществ, так и на их общем количестве, для последующего формирования половой продукции. Иными словами, при высокой степени синхронизации развития насекомого и его кормового растения фитофаг может в значительной мере реализовать свой биотический потенциал. В свою очередь десинхронизация жизненных циклов фитофагов и растений приводит к обратному эффекту.

Например, известно, что непарный шелкопряд Lymaniria dispar L. и береза повислая обладают различной потребностью к сумме эффективных температур необходимых для начала сезонного развития (Ильинский. Тропин, 1965). Также различаются нижние пороговые значения температур. В регионах с резко-континентальным климатом, где сильно выражены весенние колебания среднесуточных температур, вклад асинхронного развития продуцентов и их консументов в развитие последних будет особо

выражен. Ранее проведенные исследования уже продемонстрировали важность сопряженного развития непарного шелкопряда для целого ряда его кормовых растений (Hunter, Lechowicz. 1992). Однако практически отсутствуют исследования, затрагивающие влияние фенологии растений на взаимодействие насекомых с последующими участниками трофической цепи, которое зачастую выполняют регулирующую функцию в популяционной динамике насекомых. В то же время известно, что качество питания во многом определяет восприимчивость насекомых к

инфицированию/заражению (Cory, Hoover, 2006). Более того, абсолютно не изученным остается вопрос о влиянии асинхронного развития насекомых и растений на иммунитет насекомых, который выполняет ключевую функцию в предотвращении развития инфекционного процесса в организме хозяина.

Цель данного исследования - изучить влияние фенологического возраста листьев березы повислой на непарного шелкопряда и течение вирусной инфекции

Задачи:

1. Изучить влияния листьев березы разного фенологического возраста на непарного шелкопряда.

2. Изучить чувствительность гусениц непарного шелкопряда к вирусу ядерного полиэдроза в зависимости от характера питания и возможность индукции латентной вирусной инфекции при смене пищевого режима.

3. Изучить сопряженность между фенологическими изменениями в составе первичных и вторичных метаболитов в листьях березы и развитием насекомых

4. Изучить состояние врожденного иммунитета насекомых, развивающихся на листьях березы различного фенологического возраста

Научная новизна

Полученные нами данные дополняют исследования о роли фенологической синхронности между кормовыми растениями и их насекомыми-фитофагами. Обозначена важность синхронного развития насекомых и кормовых растений для взаимодействия насекомых с их естественными врагами. Впервые показано влияние фенологической асинхронности на параметры иммунитета насекомых. В частности, получены данные по увеличению активности инкапсуляции и снижению активности фенолоксидазы в лимфе насекомых при питании насекомых более зрелыми листьями. Снижение активности фенолоксидазы отрицательно коррелировало со степенью асинхронности. Получены уникальные данные по величине активации скрытой бакуловирусной инфекции в гусеницах непарного шелкопряда при питании на зрелых листьях.

Практическая значимость

Полученные результаты могут быть использованы для составления прогнозов численности лесных вредителей. Сопоставление метеорологических данных для оценки накопления эффективных температур фитофагами и кормовыми растениями позволит спрогнозировать развитие очагов массового размножения фитофагов. Так же существенное повышение чувствительности лесных вредителей к экзогенному инфицированию бакуловирусом при асинхронном развитии фитофагов позволяет скорректировать дозы биопрепаратов на основе бакуловирусов, используемых в защите леса.

Апробации работы

Материалы, полученные в ходе исследований, докладывались на Международной научной конференции «Фундаментальные проблемы энтомологии в XXI веке» (Санкт-Петербург, 2011) и на Всероссийской конференции с международным участием «Паразитология в изменяющимся мире», организованной в рамках V съезда Паразитологического общества при РАН: (Новосибирск 2013).

Публикации

По результатам исследований опубликовано 5 научных работ, 4 из которых опубликованы в изданиях, рекомендованных ВАК для публикации основных научных результатов диссертаций на соискание ученой степени кандидата наук.

Статьи в рецензируемых изданиях, рекомендованных ВАК:

1. Martemyanov V.V., Dubovskiy I.M., Rantala M.J., Salminen Juha-Pekka, Belousova I.A., Pavlushin S.V., Bakhvalov S.A., Glupov V.V. The Effects of Defoliation-Induced Delayed Changes in Silver Birch Foliar Chemistry on Gypsy Moth Fitness, Immune Response, and Resistance to Baculovirus Infection // J Chem Ecol 2012. 38(3): 295305. DOI 10.1007/s 10886-012-0090-1.

2. Martemyanov V.V., Dubovskiy I.M., Belousova I.A., Pavlushin S.V., Domrachev D.V., Rantala M.J., Salminen Juha-Pekka, Bakhvalov S.A., Glupov V.V. Rapid induced resistance of silver birch affects both innate immunity and performance of gypsy moths: the role of plant chemical defenses // Arthropod-Plant Interactions 2012. 6:507-518. DOI 10.1007/s 11829-012-9202-7.

3. Мартемьянов В.В., Рантала M., Белоусова И.А., Павлушин C.B., Шаталова Е.И., Бахвалов С.А. Влияние замедленной индуцированной резистентности березы на развитие непарного шелкопряда Lymantria dispar L. (Lepidoptera, Lymantriidae) и на его чувствительность к вирусной инфекции // Евразиатский энтомологический журнал 2006. 5(2): 105-110.

4. Мартемьянов В.В., Домрачев Д.В., Павлушин C.B., Белоусова И.А., Бахвалов С.А. Ткачев A.B., Глупов В.В. Индукция синтеза терпеноидов в листьях березы повислой после ее дефолиации гусеницами непарного шелкопряда // Доклады Академии наук 2010. 435(2). с. 278-281.

Материалы конференций

Павлушин C.B., Мартемьянов В.В., Дубовский И.М., Шокорова Н.С. Липофильные флавоноиды как один из факторов химической защиты березы против гусениц непарного шелкопряда // Материалы международной научной конференции «Фундаментальные проблемы энтомологии в XXI веке» СПб: Изд-во С.-Петербургского ун-та, 2011.

Благодарности. Автор выражает глубокую благодарность к.б.н. В.В. Мартемьянову (ИСиЭЖ СО РАН) за руководство научной работой, к.б.н. И.М. Дубовскому (ИСиЭЖ СО РАН) за помощь на всех этапах исследования, д.б.н. профессору В.В. Глупову (ИСиЭЖ СО РАН), д.б.н. С.А. Бахвалову (ИСиЭЖ СО РАН) за ценные замечания, сделанные при работе с рукописью. Сотрудникам Новосибирского института органической химии им. H.H. Ворожцова (НИОХ СО РАН) за проведенный химический анализ листьев березы. Зав. Карасукского научного стационара ИСиЭЖ СО РАН к.б.н. В.А. Шило за помощь в организации исследовательских работ на территории стационара..

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Роль синхронизации фенологии кормовых растений и их фитофагов в динамике популяционной плотности ранне-весенних

видов насекомых-филлофагов

Известно, что пространственное распределение насекомых-фитофагов в биотопе носит закономерный характер. В частности, для фитофагов, подобные распределения могут происходить в соответствии с доступностью веществ первичного обмена, с энтоморезистентностыо кормовых растений (Fritz & Price, 1988; Fritz, 1990; Strauss, 1990), наличием естественных врагов (Clancy & Price, 1986; Denno, Larsson & Olmstead, 1990; Morris, 1992; Hanks & Denno, 1993), а также под влиянием микроклиматических условий (Maddox & Cappucino, 1986; Peng, Sutton & Fletcher, 1994)

Растения обладают целым арсеналом барьеров для эффективного препятствия повреждениям насекомыми. Весьма условно эти барьеры можно разделить на морфологические, физические и химические. Данные барьерные функции растений не являются постоянными и изменяются в процессе онтогенеза растений. Одним из следствий такого процесса может являться несоответствие качественного состава потребляемой пищи потребностям насекомых в данный промежуток времени.

Многие насекомые весенне-летнего комплекса предпочитают питаться только что распустившимися листьями (Coley, 1980; Thomas, 1987; Raupp, Werren & Sadof, 1988; Quiring, 1992; Senn, Hanhimaki & Haukioja, 1992; Marino & Cornell, 1993; Jordano & Gomariz, 1994), в виду их слабой жесткости, высокого содержания аминокислот и других первичных метаболитов (Mattson, 1980; Scriber & Slansky, 1981; Raupp & Denno, 1983).

Иными словами, для успешной реализации биотического потенциала, насекомым-фитофагам необходимо максимально синхронизировать свой

жизненный цикл с циклом кормового растения (Potter & Kimmerer, 1986; Hunter & Lechowicz, 1992; Quiring, 1992; 1994a).

В случае же питания насекомых в течение неподходящей фенологической стадии растения, возможны замедленное развитие, снижение выживаемости и снижение репродуктивного потенциала популяции фитофагов в целом.

Так, например, гусеницы зимней пяденицы Operophtera brumata L., как и большинство личинок чешуекрылых, могут питаться листьями дуба черешчатого Querem robur L. только сразу после распускания почек до развертывания первых листьев (Schoonhoven et al., 2005). Работы Лоуренса (Lawrence et al., 1997), Хантера и Элкинтон (Hunter and Elkinton, 2000) также показали, что личинки чешуекрылых, начавшие питание на зрелой листве, обладали пониженной выживаемостью и скоростью развития, по сравнению с особями приступившим к питанию молодыми листьями.

Изменчивость в фенологии листьев может быть крайне важна для насекомых, онтогенез которых ограничен вегетационным сезоном (Quiring, 1994b). К примеру, малоподвижные насекомые в случае позднего отрождения, питающиеся только зрелой листвой, могут не успеть завершить жизненный цикл до опадения листьев (Connor et al., 1994). Для таких насекомых крайне важна синхронизация между их отрождением и распусканием почек, так как питание на ранне-распустившихся деревьях позволяет увеличить время для развития.

Интересно, что деревья с большим габитусом, распускаются раньше деревьев небольшого размера (Hunter, 1992; Senn, Hanhimaki & Haukioja, 1992), имеют более благоприятный качественный состав листвы.

Важны факторы окружающей среды, влияющие на синхронность. Например, затененные растения, в основном, распускаются позднее и повреждаются меньше (Rausher, 1979; Lincoln & Mooney, 1984; but see Collinge & Louda, 1989).

Во многом на развитие кормовых растений и фитофагов влияют климатические условия, изменение которых может по-разному сказываться на их фенологическую синхронизированность (Lawrence et al., 1997; Hunter and Elkinton, 2000; Bale et al., 2002; Watt and McFarlane 2002; Logan et al. 2006, Visser and Both 2005, Hance et al., 2007; Klapwijk et al., 2010).

Таким образом, в настоящее время существует большое количество работ, свидетельствующих в пользу синхронизации между кормовым растением и его консументом, как значимого фактора для популяционной динамики фитофагов. Однако встречаются исследования, не подтверждающие этой гипотезы. Так, в ряде работ не было обнаружено какого-либо воздействия фенологической синхронности на фитофагов (Crawley & Akhteruzzaman, 1988; Watt & McFarlane, 1991: Faeth & Rooney, 1993: Marino & Cornell, 1993: Connor et al., 1994).

Таким образом, на данный момент времени, среди исследователей нет единого мнения относительно вопроса значимости синхронности развития кормовых растений и фитофагов, что указывает на востребованность проведения дополнительных исследований.

1.1.1. Динамика морфологических и химических изменений в листьях кормовых растений в процессе сезонного развития

Среди морфологических барьеров, препятствующих повреждению со стороны насекомых, рассматривают, как правило, жесткость листьев (Larsson, 2002), а также наличие трихом на их поверхности, что особенно важно для представителей весеннего комплекса грызущих фитофагов (Valkama et al., 2004; Tikkanen et al., 2003).

Известно, что жесткость листа может различаться между разными видами древесных растений. Отличия могут быть и внутри одного вида, в зависимости от особенностей места произрастания (Shure and Wilson 1993) и,

что наиболее важно, в зависимости от возраста растений (Feeny, 1970; Larsson and Ohmart 1988; Potter & Kimmerer, 1986; Hunter & Lechowicz, 1992; Jordano & Gomariz, 1994). Естественно, что по мере созревания листьев повышается их жесткость и тем сложнее насекомым младших возрастов приступать к питанию.

Следовательно, питание молодыми листьями более выгодно для насекомых. На определенных растениях, адаптировавшиеся насекомые нашли способ избегать питания жесткими листьями. Например, новорожденные личинки листоеда Paropsis atomariacan питаются только на очень молодых листьях своего кормового растения Eucalyptus blakelyi. В случае недоступности таких листьев (засуха, дефолиация другими фитофагами) среди личинок наблюдалась очень высокая смертность (Larsson and Ohmart 1988).

У многих растений поверхность почек, листьев и молодых побегов покрыта волосками, разнообразными по их морфологии и выполняемым функциям (Werker, 2000). В основном предполагают, что эти волоски выполняют защитную функцию против фитофагов (Lahtinen et al. 2004). Для примера, экспериментальное удаление этих волосков с молодых листьев ивы, делает их более уязвимыми для личинок листового жука (Rowell-Rahier and Pasteeis 1982). Листья ряда растений имеют железистые трихомы, которые содержат вторичные метаболиты (Duffey 1986; Wagner 1991; Lahtinen et al. 2004; Valkama et al. 2004, 2005). Данные соединения способны не только вызывать токсический эффект при пероральном попадании в организм насекомого, но и действовать за счет своих физических свойств. Зачастую вторичные метаболиты трихом представляют собой вязкие клейкие вещества. При прикосновении к трихомам они легко разрушаются, высвобождая вязкий субстрат на поверхность листа. Это создает серьезное препятствие для передвижения личинок младших возрастов (Zalucki, 2002). В результате личинки могут погибать, не имея возможности высвободиться из клейкого экссудата.

Химический состав органов любого растения также является динамическим показателем и изменяется в различные периоды вегетации (Hunter et al., 1992; Marianna Riipi et al., 2002; Laitinen et al., 2002). Изменяется качественный и количественный состав веществ как первичного, так и вторичного обмена (вториных метаболитов). Количество влаги в стареющих листьях снижается, а рН характеризуется меньшей кислотностью (Яхонтов, 1956).

Изменение концентрации химических соединений в процессе развития листьев дуба черешчатого Quercus robur L. - один из классических примеров сезонных химических изменений, который в последствии лег в основу отдельного направления в области физиологии растений - фитохимии. С созреванием листа увеличивается его жесткость, концентрация белков снижается, в то время как танинов - повышается (Feeny 1970). На горной березе Betula pubescens ssp. czerepanovii было показано, что содержание воды в процессе созревания листьев уменьшается приблизительно с 71.8% до 62%. Концентрация глюкозы, фруктозы и галактозы, также как и суммарная концентрация всех Сахаров, увеличивается в первой половине лета, после чего наблюдалось их снижение. Содержание низкомолекулярных фенольных соединений, в частности гликозидов флавоноидов, было на высоком уровне только в начальный период созревания листьев, после чего снижалось практически на всей протяженности вегетационного периода. Содержание конденсированных танинов, наоборот, увеличивалось в листьях березы на протяжении всего вегетационного сезона (Riipi et al., 2002). Содержание галлотанинов (гидролизуемые танины), снижалось в течение онтогенеза листа.

Различная сезонная динамика и непрерывное взаимодействие между двумя группами фенольных соединений - гидролизуемых танинов и проантоцианидинов, могут быть основным источником сезонной изменчивости резистентности растения внутри популяции (Ayres et al., 1997; Kause et al., 1999; Ossipov et al., 2001; Haukioja et al. 2002). Поэтому статус

резистентности растений к фитофагам внутри популяции не обязательно постоянен на протяжении всего вегетационного сезона.

1.1.2. Влияние качества питания на филлофагов

Известно, что на насекомых оказывает воздействие не только размер кормовой базы, но и ее качественный состав. В качестве примеров влияния состава пищи на плодовитость можно указать на бабочку карадрину (Laphygma exigua Hb.), самки которой при питании нектаром весенних растений откладывают по 1200-1700 яиц, а при питании нектаром растений, цветущих в летнее время, только по 300-600 яиц. В опытах Руднева бабочки непарного шелкопряда при воспитании гусениц на дубе откладывали в среднем по 532 яйца, на грабе - по 496 яиц, на яблоне - по 384 яйца, а на березе по 286 яиц (Яхонтов, 1969). Эдельман (1956) приводит показатели физиологического состояния гусениц третьего возраста непарного шелкопряда при питании их листьями различных древесных пород в естественных условиях в Кубинском районе Азербайджана. Средний вес гусениц, при питании на дубе, составлял 67 мг, на грабе 50 мг, яблоне 45 мг и боярышнике 40 мг.

Исследования Эдельмана (1956) выявили, что сравнительные темпы развития гусениц непарного шелкопряда при питании их разной пищей неодинаковы в разных возрастах: гусеницы первого и второго возрастов на дубе развиваются быстрее, чем на грабе и яблоне, гусеницы же четвертого возраста быстрее развиваются на яблоне, а на грабе быстрее, чем на дубе.

В литературе имеются данные, показывающие, что потребность самок и самцов, в частности, непарного шелкопряда, в качественном составе корма неодинакова (Stockhoff, 1993). Так как самцы в имагинальной стадии совершают активные перелеты в поисках самок, то за личиночную фазу им необходимо накопить большее количество энергии. Поэтому во время питания для них наиболее важным компонентом являются жиры. Самки же

данного вида напротив, практически не летают, но в виду того, что им необходимо накопить достаточно структурного материала для формирования половой продукции, нуждаются в белковой пище.

1.2. Непарный шелкопряд - одни из важнейших массовых видов насекомых-дефолнаторов весеннее-летнего комплекса

Ярким примером среди массовых видов чешуекрылых является непарный шелкопряд Lymantria dispar L., (Lepidoptera: Lymantriidae), формирующий очаги массового размножения в лесах Евразии и Северной Америки (Бахвалов и др., 2005).

В условиях Западной Сибири фитофаг предпочитает сухие, хорошо освещенные и продуваемые насаждения, например березовые и березово-осиновые колки, березовые рощи, а также березовые и тополиные искусственные лесополосы (Ильинский, Тропин 1965).

Непарный шелкопряд, является типичным полифагом и повреждает, по разным источникам, от 300 до 600 видов растений (Бенкевич, 1984).

По некоторым исследованиям, фитофаг избегает листьев, богатых алкалоидами, терпенами и эфирными маслами (Pogue and Schaefer, 2007). Гусеницы младших возрастов скелетируют листья, а старших - съедают лист полностью. Из плодовых культур на Дальнем Востоке чаще повреждаются яблоня, груша, вишня, черешня. В орехоплодных насаждениях Киргизии непарный шелкопряд повреждает фисташку (Бахвалов и др., 2010), что приносит огромный экономический ущерб сельскому хозяйству.

Непарный шелкопряд зимует в фазе яйца, в виде уже сформировавшейся личинки первого возраста. Бабочкам не требуется дополнительного питания для созревания половых продуктов, поэтому они сразу приступают к спариванию и откладке яиц (Коломиец, Богданова, 1992). Весной с наступлением устойчивой теплой погоды и при среднесуточной температуре +6°С начинается выход гусениц из яйца. Однако, чаще всего выход сильно варьирует в зависимости от географической приуроченности

популяции: в начале апреля (равнины Средней Азии), в конце апреля (Украина, средняя полоса европейской части России, горы Средней Азии, Дальний восток), начале мая (юг Восточной Сибири, Западная Сибирь). Весенние похолодания существенно снижают скорость отрождения и развития гусениц, что может приводить к увеличению разницы между зрелостью листьев и возрастом насекомых.

Непарный шелкопряд является термофильным видом. Оптимальная температура развития 20 - 25°С. Хотя замечено, что гусеницы активны и при +30° С. При температуре 20-25°С, развитие протекает 35 - 40 дней; при меньших температурах развитие затягивается до 50 - 80 дней; при температуре менее 10°С - прекращается. Сумма среднесуточных температур, необходимых для развития, составляет 650 - 700°С (Ильинский, Тропин 1965). Гусеницы самцов проходят пять, а самок - шесть возрастов. Лет начинается в июле, иногда раньше, в зависимости от географических и погодных условий. Самцы вылетают на 5 - 7 дней раньше самок, активны в вечернее время, но часто летают и днем, особенно в пасмурную погоду. Самки западноевропейских популяций не летают, восточноевропейские делают перелеты на расстояния 100 - 200 м.

1.2.1 Подвиды непарного шелкопряда

На сегодняшний день выделяют три основных подвида непарного шелкопряда: Lymaníria dispar dispar, Lymantria dispar asiatica (Vnukovskij), Lymantria dispar japónica (Motschulsky). Под непарным шелкопрядом Lymantria dispar dispar имеют в виду западную евроазиатскую форму с крылатыми самками, однако самки практически не летают.

Самцы L. dispar asiatica отличаются от самцов L. dispar dispar по расцветке передних крыльев, которые могут быть светлее или темнее. Среди L. dispar dispar крылья сероватого отлива, переходящие к светло-коричневому. Самки в азиатском подвиде имеют более выступающие постмедиальные полосы, чем у европейской расы. Так же, одной из отличительных особенностей L. dispar asiatica - это сравнительно редкая встречаемость черной формы окраски личинок (Schaefer et al. 1984).

Особи L. dispar japónica очень похожи на европейских. Однако, в отличие от L. dispar dispar, L. dispar japónica имеют больший размер крыльев: 25-32 мм у самцов и 34-41 мм у самок. В то время как среди L. dispar dispar размеры крыльев составляют 14-22 мм и 20-30 мм соответственно. Тем не менее строение гениталий всех трех подвидов практически идентично. Самки L. dispar japónica имеют особый коричневый отлив, тогда как среди L. dispar dispar и L. dispar asiatica они отчетливо белые. Отмечают, что в старших возрастах личинок L. dispar japónica так же попадается черная форма окраски, но в очень малом проценте (Schaefer and Furuta, 1979), как и у L. dispar asiatica.

Помимо вышеприведенных описаний, в литературе встречаются и другие примеры. Так, на территории Японии, выделяют несколько островных изолятов: Lymantria dispar umbrosa, Lymantria dispar albescens, Lymantria dispar postalba и еще ряд подвидов.

Отдельно можно упомянуть Lymantria dispar obfuscata (индийский непарный шелкопряд). Самки этого подвида имеют сильно редуцированные крылья, неспособные к полету. В целом же L.dispar obfuscata выглядит как уменьшенный вариант L. dispar dispar, немного отличающийся по окраске (Pogue and Schaefer, 2007).

1.2.2. Вспышки массового размножения непарного шелкопряда

Практически во всех ареалах своего обитания непарный шелкопряд способен давать вспышки массового размножения, продолжительность которых может достигать 7-8 лет (Ильинский, Тропин, 1965).

Изучение механизмов и факторов возникновения вспышек массового размножения является одним из наиболее актуальных направлений ислледований в популяционной экологи насекомых (Бахвалов, Колтунов, Мартемьянов, 2010). Ранние работы старались выделить некий основополагающий фактор, провоцирующий резкий рост численности (Яхонтов, 1969).

Так, например, паразитарная теория объясняет колебание плотности популяций насекомых изменением численности их естественных врагов. Интересно, что на непарном шелкопряде отмечалось хищничество мелкими млекопитающими (Campbell, 1975; Elkinton et al., 1996). Данный фактор не был способен сдерживать высокую численность фитофага, но считался существенным для регуляции низкой плотности непарного шелкопряда.

Согласно теории перенаселения, жизненные ресурсы вида в любом месте обитания ограничены. Поэтому при достижении максимума плотности, происходит неудовлетворение потребностей популяции и, как следствие, резкое падение численности (Яхонтов, 1969).

Особенно подробно рассматривались климатические условия. Было доказано, что температурные колебания способны изменять соотношения

самцов и самок в потомстве шелкопряда монашенки Lymantria monacha L. (Zwölfer, 1934). Другие авторы наибольшее внимание уделяли количеству осадков и влажности (Яхонтов, 1969). Отмечалось в литературе и чрезвычайно большое влияние на начало и конец вспышек массового размножения насекомых атмосферной циркуляции (Щербиновский, 1952).

Валнер (Wallner, 1987) обратил внимание, что виды насекомых-фитофагов, образующие периодические крупномасштабные вспышки, значительно отличаются от видов насекомых, не образующих вспышек. Они быстро откликаются на изменения окружающей среды и качество кормового субстрата, обладают значительным потенциалом адаптации к этим изменениям, сильным полиморфизмом и высоким миграционным потенциалом (Wallner, 1987). На основании этого было предложено, что такие насекомые имеют вспышечный (биотический) потенциал (Бахвалов, Колтунов, Мартемьянов, 2010).

Но этот потенциал не является постоянным и стабильным. На примере непарного шелкопряда показано, что активация этого потенциала происходит в результате воздействия абиотического стресса, такого как возникновение весенне-летних засух, обычно предшествующих вспышке, а часто и синхронизированных с ней (Колтунов 2002). И, наконец, еще одним фактором является реакция ценопопуляции древостоев на действие весенне-летних засух. Имеются данные, согласно которым в результате воздействия засухи биохимический состав кормового субстрата значительно изменяется в сторону улучшения кормовых свойств (White, 1984). Таким образом, механизм возрастания вспышечного потенциала у непарного шелкопряда, который непосредственно и контролирует возможность реализации вспышки инициируется воздействием на древостой весенне-летних засух, предшествующих вспышке, и уровнем реакции части древостоя на действие этого фактора (Koltunov, Andreeva, 1999; Колтунов, Хамидуллина, 2005; Колтунов, 2006).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Павлушин, Сергей Викторович, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Бахвалов С. А. Вирозы насекомых. В кн.: Патогены насекомых: структурные и функциональные аспекты (Под ред. В.В. Глупова). - М.: Круглый год, 2001. - С. 20-75.

Бахвалов С.А., Колтунов Е.В., Мартемьянов В.В. Факторы и экологические механизмы популяционной динамики лесных насекомых-филлофагов. Рос. акад. наук, Сибирское отделение, Институт систематики и экологии животных - Новосибирск: Издательство СО РАН 2010, С. 299.

Бахвалов С.А., Мартемьянов В.В., Бахвалова В.Н., Морозова О.В. Детекция ДНК вируса ядерного полиэдроза в образцах из яиц и гусениц в разных фазах популяционной динамики непарного шелкопряда Lymantria dispar (L.) // Вопросы вирусологии. - 2012. -Т.57, №4. - С.35-37.

Бахвалов С.А., Мартемьянов В.В., Подвайт Дж.Д. Сравнительная характеристика биологической активности вирусных препаратов Вирин-НШ и Джипчек (Gypchek) // Евразиазиатский энтомол.журнал 2005. 4(3): 183-186.

Бахвалов С.А., Тешебаева З.А., Бахвалова В.Н., Мартемьянов В.В. Сравнительное изучение распространения и биологической активности вируса ядерного полиэдроза в природных популяциях непарного шелкопряда {Lymantria dispar L.) на территории Западной Сибири и Кыргызстана // Евразиазиатский энтомол. журнал 2010. 9(1): 1-6.

Бенкевич В.И. Массовые появления непарного шелкопряда в европейской части СССР. М.: Наука, 1984. - 143с.

Вейзер Я., Бриггс Д.Д. Определение патогенов // Микроорганизмы в борьбе с вредными насекомыми и клещами (ред. М.С. Гиляров). - М.: Колос, 1976. - С. 17-53.

Воробьева H.H. Энтомопатогенные вирусы. Новосибирск: Наука, 1976. 287 с.

Глупов В.В, Бахвалов С. А, Соколова Ю. А, СлепневаИ. А. Механизмы резистентности насекомых // Патогены насекомых: структурные и функциональные аспекты / ред. Глупова B.B. М.: Круглый год, 2001. С. 475-557.

Ильинский А.И, Тропин И.В. Надзор, учет и прогноз массовых размножений хвое- и листогрызущих насекомых в лесах СССР. М.: Лесная промышленность, 1965. 525 с.

Ильиных A.B. Оптимизация ИПС для культуры непарного шелкопряда // Биотехнология 1996. № 7. С. 42-43.

Коломиец Н.Г, Богданова Д.А. Болезни и вредные насекомые лесных насаждений Новосибирского научного центра СО РАН // Сиб. Биол. Журн. - 1992. - №. 4. - С. 53-55.

Колтунов Е.В, Пономарев В.И, Федоренко С.И. Экология непарного шелкопряда в условиях антропогенного воздействия //, Екатеринбург 1998, УрО РАН, 217с.

Колтунов Е.В. Роль абиотического стресса в системе взаимоотношений: «дерево-насекомые-фитофаги» в условиях глобального антропогенного воздействия // Средообразующая роль бореальных лесов. Красноярск, 2002. С. 64.

Колтунов Е.В. Экология непарного шелкопряда в лесах Евразии. Екатеринбург: Изд-во Уро РАН, 2006. 260 с.

Колтунов Е.В, Хамидуллина М.И. Абиотические факторы реализации вспышек массового размножения непарного шелкопряда (Lymantria dispar L.) / Проблемы биологической науки и образования в педагогических вузах: Мат. Всерос. Конф. Новосибирск, 2005. С. 22-27.

Тарасевич Л.М. Вирусы насекомых. М.: Наука, 1975. 198с.

Щербиновский Н.С. Пустынная саранча шистоцерка. М., Сельхозгиз, 1952. 416с.

Эдельман Н.М. Биология непарного шелкопряда в условиях Кубинского района Азербайджанской ССР // Зоол.журн., Т. 35, вып. 4, 1956. С. 572-582.

Яхонтов В.В. Экология насекомых. М.: Высшая школа, 1969.

488с.

Appel Н.М. and Schultz J.C. Oak Tannins Reduce Effectiveness of Thuricide (Bacillus thuringiensis) in the Gypsy Moth (Lepidoptera: Lymantriidae) //J. Econ. Entomol. 1994. 87(6): 1736-1742.

Au Shelly, Wei Wu, and Pante N. Baculovirus Nuclear Import: Open, Nuclear Pore Complex (NPC) Sesame // Viruses. 2013 July; 5(7): 1885-1900.

Ayres MP, Clausen TP, MacLean SF, Redman AM, Reichardt, P.B. Diversity of structure and antiherbivore activity in condensed tannins // Ecology 1997. 78: 1696-1712.

Bakhvalov, S.A., Bakhvalova V.N., and Morozova O.V. Relationship between the population dynamics of the gypsy moth (Lymantrici dispar L., Lymantriidae: Lepidoptera) and the genetic polymorphism of the nuclear polyhedrosis virus // Russian Journal of Ecology 200233:429^33.

Bale, J.S., G.J. Masters, I.D. Hodkinson, C. Awmack, T.M. Bezemer, V.K. Brown, J. Butterfield, A. Buse, J.C. Coulson, J. Farrar, J.E.G. Good, R. Harrington, Barah, A., Sengupta, A.K. Correlation and regression studies between pupal weight and fecundity of muga silkworm antheraea assama westwood (lepidoptera, saturniidae) on 4 different foodplants // Acta physiologica hungarica 1991. Volume: 78 Issue: 3 Pages: 261-264

Bale, J.S., G.J. Masters, I.D. Hodkinson, C. Awmack, T.M. Bezemer, V.K. Brown, J. Butterfeld, A. Buse, J.C. Coulson, J. Farrar,

J.E.G. Good, R. Harrington, S. Hartley, T.H. Jones, R.L. Lindroth, M.C. Press, I. Symrnioudis, A.D. Watt, and J.B. Whittaker. Herbivory in global climate change research: direct effects of rising temperature on insect herbivores // Global Change Biology 2002. 8:1-16.

Barah A, Sengupta A.K. Correlation and regression studies between pupal weight and fecundity of muga silkworm antheraea assama westwood (lepidoptera, saturniidae) on 4 different foodplants // Acta Physiol Hung. 1991; 78(3):261-4.

Barbehenn R.V, Niewiadomski J, Kochmanski J. Importance of protein quality versus quantity in alternative host plants for a leaf-feeding insect // Oecologia 2013. 173:1-12.

Benrey B, and Denno R.F. The slow-growth-high-mortality hypothesis: a test using the cabbage butterfly//Ecology 1997.78:987999.

Blissard, G.W. Baculovirus-insect cell interactions // Cytotechnology 1996. 20, 73-93.

Boucias D.G. and Pendland J.C. Principles of Insect Pathology. University of Florida Institute of Food and Agricultural Sciences 1998. Originally published by Kluwer Academic Publishers.

Boucias, D.G. & Pendland, J.C. 1998. Baculoviruses. In: Principles of Insect Pathology, D.G. Boucias & J.C. Pendland, (Eds.), pp. 111-146, Kluwer Academic Publishers, ISBN 0 412-03591-X, Norwell, MA, USA.

Bourchier R.S. and Nealis V.G. Development and Growth of Early-and Late-Instar Gypsy Moth (Lepidoptera: Lymantriidae) Feeding on Tannin-Supplemented Diets // Environ. Entomol 1993. 22(3): 642-646

Bradford J.M. A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Analytical Biochemistry 1976. 72:248-254.

Burand J.P, Horton H.M, Retnasami S, and. Elkinton J.S. The use of polymerase chain reaction and shortwave UV irradiation to detect baculovirus

DNA on the surface of gypsy moth eggs // Journal of Virological Methods 1992. 36:141-150.

Campbell, R.W. The gypsy moth and its natural enemies // Agric Inf Bull 381. U.S. 1975. Department of Agriculture, Washington, DC

Castro, M.E.B., Ribeiro Z.M.A, Santos A.C.B, Souza M.L, Machado E.B, Sousa N.J, and Moscardi F. Identification of a new nucleopolyhedrovirus from naturally-infected Condylorrhiza vestigialis (Guenee) (Lepidoptera: Crambidae) larvae on poplar plantations in South Brazil // Journal of Invertebrate Pathology 2009. 102:149-154.

Clancy K.M, Price P.W. Temporal variation in three-trophic-level interactions among willows, sawflies, and parasites // Ecology 1986. 1601-1607

Coleman, J.S. and Jones C.G. A phytocentric perspective of phytochemical induction by herbivores. In: D. Tallamy and M. Raupp (eds.). Phytochemical Induction by Herbivores // J. Wiley and Sons 1991. pp. 3-45.

Coley P.D. Effects of leaf age and plant life history on patterns of herbivory//Nature 1980. 284: 545-546

Collinge S.K, louda S.M. Influence of plant phenology on the insect herbivore/bittercress interaction // Oecologia 1989. 111-116

Connor E.F, Adams-Manson R.H, Carr T.G. & Beck M.W. The effect of host plant phenology on the demography and population dynamics of the leaf-mining moth, Cameraria hamadiyadella (Lepidoptera: Gracillariidae) // Ecological Entomology 1994. 19: 111-120.

Cory J.S. and Myers J.H. The ecology and evolution of insect baculoviruses // Ann Rev Ecol Syst 2003. 34:239-272.

Cory J.S, and. Hoover K. Plant-mediated effects in insect-pathogen interactions // Trends in Ecology and Evolution 2006. 21:278-286.

Crawley M.J. & Akhteruzzaman M. Individual variation in the phenology of oak trees and it's consequences for herbivorous insects // Functional Ecology 1988. 2:409-415

Denno R.F., Larsson S., Olmstead K.L. Role enemy-free space and plant quality in host plant selection by willow beetles//Ecology 1990. 71: 124-137.

Derksen A.C.G. & Granados R.R. Alteration of a Lepidopteran peritrophic membrane by baculoviruses and enhancement of viral infectivity // Virology 1988. 167: 242-250.

Derksen A.C.G. Granados R.R. Alteration of a lepidopteran peritrophic membrane by baculoviruses and enhancement of viral infectivity // Virology. 1988 V.167.P 242-250.

Derksen, A. C.D. & Granados, R.R. Alteration of a lepidopteran peritrophic membrane by baculoviruses and enhancement of viral infection // Virology 1988. 167, 24-250.

Duffey, S.S. The impact of host-plant on the efficacy of baculoviruses//CTI Toxicology Communications 1995 pp. 137-275

Duffey, S.S., Bloem, K.A., and Campbell, B.C. Consequences of sequestration of plant natural products in plant-insect-parasitoid interactions. In Interactions of plant resistance and parasitoids and predators of insects (ed. D.J. Boethel and R.D. Eikenbary), 1986. pp. 3160. Ellis Horwood, Chichester

Duffey, S.S., et al. The impact of host-plant on the efficacy of Baculoviruses // In Reviews in Pesticide Toxicology (Roe, M. and Kuhr, R., eds), pp. 137-275, CTI Toxicology Communications 1995.

Edwards, P.J., Wratten S.D., and Gibberd R. M. The impact of inducible phytochemicals on food selection by insect herbivores and its consequences for the distribution of grazing damage / Pages 205-221 in D. W. Tallamy and M. J. Raupp, editors. Phytochemical induction by herbivores. John Wiley, New York, New York, USA 1991.

Elkinton J.S., Healy W.M., Buonaccorsi J.P., Boettner G.H., Hazzard A.M., Smith H.R., Liebhold A.M. Interactions among gypsy moths, white-footed mice, and acorns. Ecology 1996. 77:2332-2342.

Embree, D.G.. The population dynamics of the winter moth in Nova Scotia, 1954-1962//Mem. Entomol. Soc. Can. 1965.46: 1-57.

Faeth S.H. & Rooney R.F. Variable budbreak and insect folivory of Gambel oak (Quercus gambelii: Fagaceae) // The Southwestern Naturalist 1993.38: 1-8.

Faeth S.H. Quantitative defense theory and patterns of feeding by oak insects // Oecologia 1985. 68: 34-40.

Farrar, R.J. and Ridgway R.L. Host plant effects on the activity of selected nuclear polyhedrosis viruses against the corn earworm and beet army worm (Lepidoptera: Noctuidae) // Environ. Entomol 2000. 29, 108— 115.

Feder J.L, Hunt T.A, Bush L. The effects of climate, host plant phenology and host fidelity on the generics of apple and hawthorn infesting races of Rhagoletis pomonella // Entomologia Experimentalis et Applicata 1993. 69: 117-135

Feeny, P.P. Seasonal changes in oak leaf tannins and nutrients as a cause of spring feeding by winter moth caterpillars // Ecology 1970. 51:565-581.

Forschler, B.T. Young, Seth Y, Felton, Gary W. Diet and the susceptibility of Helicoverpa zea (Noctuidae: Lepidoptera) to a nuclear polyhedrosis virus // Environ. Entomol 1992. 21, 1220-1223.

Foster, J.R, Townsend P.A. and Mladenoff D. J. Mapping asynchrony between gypsy moth egg-hatch and forest leaf-out: Putting the phenological window hypothesis in a spatial context // Forest Ecology and Management 2013.287:67-76.

Fritz R.S. Effects of genetic and environmental variation on resistance of willow to sawflies // Oecologia 1990. 82: 325-332.

Fritz R.S, Price P.W. Genetic variation among plants and insect community structure: Willows and sawflies // Ecology 1988. 69: 845-856.

Futuyma, D. J, and S. S. Wasserman. Resource concentration and herbivory in oak forests//Science 1980.210:920-922.

Fuxa, J.R., Richter, A.R. Virulence and multigeneration passage of a nuclear polyhedrosis virus selected for an increased rate of vertical transmission//Biol. Control 1992. 2,171-175.

Fuxa, J.R., Sun, J.-Z., Weidner, E.H., LaMotte, L.R. Stressors and rearing diseases of Trichoplusia ni: evidence of vertical transmission of NPV and CPV // J. Invertebr. Pathol 1999. 74, 149-155.

Gildow F.E., d' Arcy C.J. Cytopathology and experimental post range of Rhopalosiphum padi virus, a small isometric RNA virus infecting cereal grain aphids.// J. Invertebr. Pathol. - 1990. - V. 55. - P. 245-257.

Granados R.R, Derksen A.C.G, Dwyer K.G.. Replication of the Trichoplusia-ni granulosis and nuclear polyhedrosis viruses in cell-cultures. Virology 1986. 152 (2): 472-476.

Groner A. Specificity and safety of baculoviruses, In:The biology of baculoviruses (Granados R R, Federici B A,ed.). vol. 1. Biological properties and molecular biology 1986. Boca Raton: CRC Press. P. 177202.

Hance T., J. van Baaren, Vernon P., and Boivin G. Impact of extreme temperatures on parasitoids in a climate change perspective // Annual Review of Entomology 2007. 52:107-126.

Hanks L.M., Denno R.F. Natural enemies and plant water relations influence the distribution of an armored scale insect // Ecology 1993. 10811091

Harrison R.F., Bonning B.C. The nucleopolyhedroviruses of Rachoplusia ou and Anagrapha falciferaare isolates of the same virus // J. Gen. Virol. 1999. 80:2793-98.

Hartley S., Jones T.H., Lindroth R.L., Press M.C., Symrnioudis I., Watt A.D., and Whittaker J.B. Herbivory in global climate change research: direct effects of rising temperature on insect herbivores // Global Change Biology 2002. 8:1-16.

Hartley, S.E, and Lawton J.H. Biochemical aspects and significance of the rapidly induced accumulation of phenolics in birch foliage // Pages 105-132 in D.W. Tallamy and M. J. Raupp, editors. Phytochemical induction by herbivores. John Wiley, New York, New York, USA 1991.

Haukioja E. Putting the insect into the birch-insect interaction // Oecologia 2003. 136:161-168.

Haukioja E., Ossipov V, Lempa K. Interactive effects of leaf maturation and phenolics on consumption and growth of a geometrid moth // Entomologia Experimentalis et Applicata. 2002. 104:125-136.

Hayashiya, K, Matsubara, F. Comparative experiments with the silkworm larvae reared on mulberry leaves and artificial diets: comparison of antiviral activities in the digestive juice of larvae reared on natural and artificial diets // Bull Fac. Text. Sci. 1971, 6:87-100.

Hayashiya, K, Nishida, J. Inactivation of nuclear polyhedrosis virus in the digestive of larvae reared on natural and artificial diets // J. Appl. Entomol. Zool. 1968. 12:189-193 (in Japanese).

Hayashiya, K, Nishida, J. The mechanism of formation of the red fluorescent protein in the digestive juice of silkworm larvae—the formation of chlorophyllidae-a // J. Appl. Entomol. Zool. 1976, 20:37-43 (in Japanese).

Hayashiya, K, Nishida, J, Matsubara, F. Inactivation of nuclear polyhedrosis virus in the digestive juice of silkworm larvae, Bombyx mori L: I. Comparison of anti-viral activities in the digestive juice of larvae reared on natural and artificial diets // J. Appl. Entomol. Zool 1968. 12, 189-193 (in Japanese).

Hoover K, Grove M, Gardner M, Hughes D.P, McNeil J, et al. A gene for an extended phenotype // Science 2011. 333: 1401.

Hoover K, Stout M.J, Alaniz S.A., Hammock B.D., Duffey S.S. Influence of induced plant defenses in cotton and tomato on the efficacy of baculoviruses on noctuid larvae //J. Chem. Ecol 1998. 24, 253-271.

Horton H.M. & Burand J.P. Saturable attachment sites for polyhedron-derived baculovirus on insect cells and evidence for entry via direct membrane fusion // J Virol 1993. 67(4): 1860-1868.

Hughes, D.S., Possee, R.D. & King, L.A. Activation and detection of a latent baculovirus resembling Mamestra brassicae nuclear polyhedrosis virus in M. brassicae insects. Virology 1993. 194, 608-615.

Hughes, D.S., Possee, R.D. and King, L.A. Evidence for the presence of a low-level, persistent baculovirus infection of Mamestra brassicae insects // Journal of General Virology 1997. 78, 1801-1805.

Hunter A.F. and Elkinton J.S. Effects of synchrony with host plant on populations of a spring-feeding lepidopteran // Ecology 2000. 81:1248-1261.

Hunter A.F. and Elkinton J.S. Interaction between phenology and density effects on mortality from natural enemies // Journal of Animal Ecology 1999. 68:1093-1100.

Hunter A.F. and Lechowicz M.J. Foliage quality changes during canopy development of some northern hardwood trees // Oecologia 1992. 89:316-323.

Hunter M.D. A variable insect-plant interaction: The relationship between tree budburst phenology and population levels of insect herbivores among trees // Ecological Entomology 1992. 17:91-95.

Hunter M.D. Differential susceptibility to variable plant phenology and it's role in competition between two insect herbivore on oak // Ecological Entomology 1990. 15:401-408.

Hunter, M.D. and Schultz J.C. Induced plant defenses breached? Phytochemical induction protects an herbivore against disease // Oecologia 1993. 94: 195-203.

Ibrahim M.H., Hawa Z.E. Jaafar, Rahmat A. and Zaharah Abdul Rahman Effects of Nitrogen Fertilization on Synthesis of Primary and Secondary Metabolites in Three Varieties of Kacip Fatimah (Labisia Pumila Blume) // Int. J. Mol. Sci. 2011. 12, 5238-5254.

Ignoffo C.M.. Specificity of insect viruses // Bull Entomol Soc Am 1968. 14: 265-276.

International Committee Virus Taxonomy 2013 (ICVT http://\v\v\v.ictvonline.org/virusTaxonomy.asp) (дата обращения 10.10.2013).

Ivashov A.V, Boyko G.E. and Simchuk A.P. The role of host plant phenology in the development of the oak leafroller moth, Tortrix viridana L. (Lepidoptera: Tortricidae) // Forest Ecology and Management 2002. 157:7-14.

Jehle J.A, Blissard G.W, Bonning B.C, et al. On the classification and nomenclature of baculoviruses: A proposal for revision // Arch Virol. 2006. 151 (7): 1257-1266.

Jehle, J.A, Blissard, G.W, Bonning, B.C, Cory, J.S, Herniou, E.A, Rohrmann, G.F, Theilmann, D.A, Thiem, S.M. and Vlak, J.M. On the classification and nomenclature of baculoviruses: a proposal for revision//Archives in Virology 2006. 151, 1257-1266.

Jordano D, Gomariz G. Variaton in phenology and nutritional quality between host plants and it's effect on larval performance in a specialist butterfly, Zerynthia rumina II Entomología Experimentalis et Applicata 1994. 71:271-277

Kanost, M.R, Jiang, H, Yu, X.Q. Innate immune responses of a lepidopteran insect, Manduca sexta II Immunol. Rev. 2004. 198, 97-105.

Kapari L, Haukioja E, Rantala M.J. and Ruuhola T. Defoliating insect immune defense interacts with induced plant defense during a population outbreak // Ecology 2006. 87:291-296.

Katalinic V. High-perfomance liquid chromatographic determination of flavan fingerprint in plant extracts // Journal of Chromatography 1997. A 775:359-367.

Katsuma S, Y. Koyano, Kang WonKyung, Kokusho R, Shizuo George Kamita, Shimada T. The Baculovirus Uses a Captured Host Phosphatase to Induce Enhanced Locomotory Activity in Host Caterpillars //PLoS Pathog 8(4): el002644. doi:10.1371/journal.ppat.l002644. 2012.

Kause A, Ossipov V, Haukioja E, Lempa K, Hanhimaki S, Ossipova S. Multiplicity of biochemical factors determining quality of growing birch leaves //Oecologia 1999. 120: 102-112.

Keating S.T., Hunter M.D., Schultz J.C. Leaf phenolic inhibition of gypsy moth nuclear polyhedrosis virus : role of polyhedral inclusion body aggregation//! Chem Ecol 1990. 16:1445-1457.

Keating S.T., Yendol W.G., Schultz J.C. Relationship between susceptibility of gypsy moth larvae (Lepidoptera: Lymantriidae) to a baculovirus and host plant foliage constituents // Environ Entomol 1988. 17:952-958

Keinanen M., and Julkunen-Tiitto R. High-performance liquid chromatographic determination of flavonoids in Betula pendula and Betula pubescens leaves // Journal of Chromatography 1998. A 793:370-377.

Keinanen M., Julkunen-Tiitto R., Mutikainen P., Walls M., Ovaska J., and Vapaavuori E. Trade-offs in phenolic metabolism of silver birch: effects of fertilization, defoliation, and genotype // Ecology, 80(6), 1999, pp. 1970-1986.

King R.C., Akai H. Insect Ultrastructure / Plenum Press, New York 1984, p. 485.

Klapwijk M.J., Grobler B.C., Ward K., Wheeler D., and Lewis O.T. Influence of experimental warming and shading on host-parasitoid synchrony // Global Change Biology 2010. 16:102-112.

Klemola N., Kapari L. and Klemola T. Host plant quality and defence against parasitoids: no relationship between levels of parasitism and a geometrid defoliator immunoassay // Oikos 117: 926-934, 2008

Klemola N., Klemola T., Rantala M.J. and Ruuhola T. Natural host-plant quality affects immune defence of an insect herbivore // Entomologia Experimentalis et Applicata 2007. 23:67 - 176.

Koltunov E.V., Andreeva E.M. The abiotic stress as a factor responsible for gypsy moth outbreaks // J. Appl., Entomol. 1999. Vol. 123, N 10. P. 633-636.

Lahtinen M., Kyosti Lempa, Juha-Pekka Salminen and Pihlaja K. HPLC Analysis of Leaf Surface Flavonoids for the Preliminary Classification of Birch Species // Phytochem. Anal 2006. 17: 197-203.

Lahtinen M., Salminen J, Kapari L., Lempa K., Ossipov V., Sinkkonen J., Valkama E., Haukioja E. and Pihlaja K. Defensive effect of surface flavonoid aglycones of Betula pubescens leaves against first instar Epirrita autumnata larvae // Journal of Chemical Ecology 2004. 30:2257-2268.

Laitinen M.-L., Julkunen-Tiitto R., Rousi M. Foliar phenolic composition of European white birch during bud unfolding and leaf development // Physiologia Plantarum 2002. 114:450^160.

Lapointe R., Thumbi D. and Lucarotti C.J. Recent Advances in Our Knowledge of Baculovirus Molecular Biology and Its Relevance for the Registration of Baculovirus-Based Products for Insect Pest Population Control // Integrated Pest Management and Pest Control p. 481-522 ISBN 978-953-51-0050-8. 2012.

Larsson S. Resistance in trees to insects - an overview of mechanisms and interactions // Kluwer academic publishers 2002. p. 1-29

Larsson, S., & Ohmart C.P. Leafage and larval performance of the leaf beetle Paropsis atomaria //Ecological Entomology 1988. 13:19-24.

Lattanzio V., Kroon P.A., Quideau S. and Treutter D. Plant Phenolics -Secondary Metabolites with Diverse Functions. Chapter in Recent Advances in Polyphenol Research. Editors Fouad Daayf and Vincenzo Lattanzio. ISBN: 978-1-4051-5837-4. 416 pages August 2008.

Lawrence, R.K., Mattson, W.J., Haack, R.A. White spruce and the spruce budworm: Defining the phenological window of susceptibility // Canadian Entomologist 1997. 129: 291-318.

Lawton, J. H, and McNeill S. Between the devil and the deep blue sea: on the problem of being a herbivore. Pages 223-244 in R. M. Anderson,. Turner B.D, and Taylor L.R, editors. Population dynamics 1979. Blackwell, Oxford, UK.

Lee K.P., Cory J.S, Wilson K, Raubenheimer D, Simpson S.J. Flexible diet choice offsets protein costs of pathogen resistance in a caterpillar // Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 2006. 273:823-829.

Lehane M.J. Peritrophic matrix structure and function // Ann. Rev. entomol. 1997. V. 42. P. 525-550. .

Lery X, Giannotti J, Taha A, et al. Multiplication of a granulosis virus isolated from the potato tuber moth in a new established cell line of Phthorimaea operculella II In Vitro Cell Dev Biol-Anim. 1997, 33 (8): 640-646.

Levy S.M, Falleiros A.M., Moscardi F, Gregorio E.A. Susceptibility/resistance of Anticarsia gemmatalis larvae to its nucleopolyhedrovirus (AgMNPV): Structural study of the peritrophic membrane // J Invertebr Pathol. 2007 Oct;96(2): 183-6.

Levy S.M, Falleiros A.M., Moscardi F, Gregorio E.A. The role of peritrophic membrane in the resistance of Anticarsia gemmatalis larvae (Lepidoptera: Noctuidae) during the infection by its nucleopolyhedrovirus (AgMNPV) // Arthropod Struct Dev. 2011 Sep;40(5):429-34.

Li L, Donly C, Li Q, Willis L.G, Keddie B.A, et al. Identification and genomic analysis of a second species of nucleopolyhedrovirus isolated from Mamestra configurata // Virology 2002. 297:226^44.

Li Q, Donly C, Li L, Willis L.G, Theilmann D.A, Erlandson M. Sequence organization of the Mamestra configurata nucleopolyhe-drovirus genome // Virology 2000. 294:106-21.

Lincoln D.E, Mooney H.A. Herbivory on Diplacus aurantiacus shrubs in sun versus shade // Oecologia 1984. 64: 173-176.

Logan, J.D., Wolesensky W., and Joern A. Temperature-dependent phenology and predation in arthropod systems // Ecological Modelling 2006.196:471-482.

Lyonet, P. Trait'e Anatomique de la Chenille qui ronge le bois de Saule // Gosse and Pinet, La Haye, Holland. 1762.

Maddox G.D., Cappucino N. Genetic determination of plant susceptibility to an herbivorous insect depends on environmental context // Evolution 1986. 40: 863-866.

Marino P.C. & Cornell H.V. Adult feeding and oviposition of Phytomyza ilicicola (Diptera: Agromizidae) in response to leaf and tree phenology // Environmental Entomology 1993. 22: 1294-1301.

Martemyanov V.V., Dubovskiy I.M., Belousova I.A., Pavlushin S.V., Domrachev D.Y., Rantala M.J., Salminen J-P., Bakhvalov S.A., Glupov V.V. Rapid induced resistance of silver birch affects both innate immunity and performance of gypsy moths: the role of plant chemical defenses // Arthropod Plant Interaction 2012a. 6:507-518.

Martemyanov V.V., Dubovskiy I.M., Belousova I.A., Shokorova N.S.,. Pavlushin S.V, and Glupov V.V. Sex-Specific Variations in Gypsy Moth Fitness, Immune Function, and Parasite Resistance Mediated by Background Defoliation of the Host Plant // Ecological Parasitology and Immunology 2013. Vol. 2 (2013), Article ID 235550, 7 pages.

Martemyanov V.V., Dubovskiy I.M., Rantala M.J., Salminen J.P., Belousova I.A., Pavlushin S.V., Bakhvalov S.A., Glupov V.V. The effects of defoliation-induced delayed changes in silver birch foliar chemistry on gypsy moth fitness, immune response, and resistance to baculovirus infection // Journal of Chemical Ecology 2012b. 38:295-305.

Mattson W.J. Herbivory in relation to plant nitrogen content // Annual Review of Ecology and Systematics 1980. 11: 119-161.

Mauffette Y, Oechel W.C. Seasonal variation in leaf chemistry of the coast live oak Quercus agrifolia and implications for the California oak moth Phryganidia califomica II Oecologia 1989. 79: 439-445.

McNeil J, Cox-Foster D, Gardner M, Slavicek J, Thiem S. and Hoover K. Pathogenesis of Lymantria dispar multiple nucleopolyhedrovirus in L. dispar and mechanisms of developmental resistance // Journal of General Virology 2010,91, 1590-1600.

McNeil J, Cox-Foster D, Slavicek J, Hoover K. Contributions of immune responses to developmental resistance in Lymantria dispar challenged with baculovirus // Journal of Insect Physiology 2010. 56:1167-1177.

Meyer G.A, Montgomery M.E. Relationships between leaf age and the food quality of cottonwood foliage for the gypsy moth, Lymantria dispar // Oecologia 1987.72, 527-532.

Miller D.R, Mo T.K, Wallner W.E. Influence of Climate on Gypsy Moth Defoliation In Southern New England // Environ. Entomol 1989. 18(4): 646-650.

Miller, L.K. The Baculoviruses. Plenum Press, New York 1997, pp.

447.

Moper S, Simberloff D. Differential herbivory in an oak population: The role of insect phenology and insect performance // Ecology 1995. 76: 12331241.

Mori K, Qian Z.-H, Watanabe S. Synthesis of 3,4'-dihydroxypropiohenone 3-b-D-glucopyranoside, a constituent of Betula platyphylla var. japonica, by enzymatic transglucosylation I I Liebigs Annalen 1992:485^87.

Morris W.F. The effects of natural enemies, competition and host plant water availability on an aphid population // Oecologia 1992. 359-365.

Nakazawa H, Tsuneishi E., Kangayam M. Ponnuvel, Seiichi Furukawa, Ai Asaoka, Hiromitsu Tanaka, Jun Ishibashi, and Minoru Yamakawa Antiviral

<nt

activity of a serine protease from the digestive juice of Bombyx mori larvae against nucleopolyhedrovirus//Virology 321 2004 154—162.

Neuvonen, S., and Haukioja E. The effects of inducible resistance in host foliage on birch-feeding herbivores // Pages 277-291 in D. W. Tallamy and M. J. Raupp, editors. Phytochemical induction by herbivores. John Wiley, New York, New York, USA 1991.

Nothnagle, P.J. and Schultz, J.C. 1987. What is a forest pest?-In: Barbosa, P. and Schultz J.C. (eds), Insect outbreaks. Academic Press, San Diego, CA, pp. 59-80.

Ohkawa T., Washburn J.O., Sitapara R., et al. Specific binding of Autographa californica M nucleopolyedrovirus occlusion-derived virus to midgut cells of Heliothis virescens larvae is mediated by products of pif genes // 2005. Acll9 and Ac022 but not by Acll5. J Virol, 79 (24): 15258-15264.

Ossipov V, Haukioja E, Ossipova S, Hanhimaki S, Pihlaja K. Phenolic and phenolic-related factors as determinants of suitability of mountain birch leaves to an herbivorous insect // Biochem Syst Ecol 2001. 29: 223-240.

Peng R., Sutton S.L., Fletcher C.R. Distribution patterns of some species of Scatopsidae (Insecta: Diptera) and the effect of microclimate in their flight activity // Journal of Zoology 1994. 232: 585-594.

Pijlman G.P., Pruijssers A.J.P., Vlak J.M. Identification of pif-2, a third conserved baculovirus gene required for per os infection of insects // J Gen Virol, 2003. 84:2041-2049.

Plazonic A., Bucar F., Zeljan Males, Mornar A., Biljana Nigovic, Podgwaite J.D., Mazzone H.M. Latency of insect viruses // Advances in Virus Research 1986. 31:293-320.

Podgwaite J.D., Mazzone H.M. Latency of insect viruses // Adv. Virus Res. 1986;31:293-320.

Pogue, M.G. and Schaefer P.W. A review of selected species of Lymantria Hlibner [1819] including three new species (Lepidoptera:

Noctuidae: Lymantriinae) from subtropical and temperate regions of Asia, some potentially invasive to North America. Forest Health Technology Enterprise Team Technology Transfer 2007. FHTET-2006-07.

Potter D.A, Kimmerer T.W. Seasonal allocation of defense investment in Ilex opaca Aiton and constraints on a specialist leafminer // Oecologia 1986. 69:217-224.

Price, P.W, Bouton C.E, Gross P, McPheron B.A, Thompson J.N, and Weis A.E. Interactions among three trophic levels: influence of plants on interactions between insect herbivores and natural enemies // Annual Review of Ecology and Systematics 1980. 11:41-65.

Quiring D.T. Influence of inter-tree variation in time of budburst of white spruce on herbivory and the behaviour and survivorship of Zeiraphera Canadensis II Ecological Etitomology 1994b. 19, 17-25.

Quiring D.T. Influence of intra-tree variation in time of budburst of white spruce on herbivory and the behaviour and survivorship of Zeiraphera Canadensis II Ecological Etitomology 1994a. 18, 353-364.

Quiring D.T. Rapid changes in suitability of white spruce for a specialist herbivore, Zeiraphera Canadensis, as a function of leaf age // Canafian Journal of Zoology 1992. 70:2132-2138.

Ramos, A, Mahowald, A. and Jacobs-Lorena, M. Peritrophic matrix of the black fly Simulium vittatum: formation, structure, and analysis of its protein components // J. Exp. Zool 1994. 268, 269-281.

Rantala, M.J, Jokinen, I, Kortet, R, Vainikka, A. and Suhonen,J. Do pheromones reveal male immunocompetence? // Proceedings of the Royal Society B 2002, 269, 1681-1685.

Raupp M.J, Denno R.F. Leaf age as a predictor of herbivore distribution // Pages 91-124 in R.F. Denno & M.S. McClure (ed.). Variavle Plants and Herbivores in Natural and Managed Sustems 1983. Academic Press, New York.

Raupp M.J., Werren J.H., Sadof C.S. Effects of short-term phonological changes in leaf suitability on the survivorship, growth and development of gypsy moth (Lepidoptera: Lymantriidae) larvae // Environmental Entomology 1988. 17:316-319.

Rausher M.D. Larval habitat suitability and oviposition preference in three related butterflies // Ecology 1979. 60: 503-511.

Raymond B., Hartley S.E., Cory J.S., Hails R.S. The role of food plant and pathogen-induced behaviour in the persistence of a nucleopolyhedrovirus // J. Invertebr. Pathol 2005. 88,49-57.

Riipi M., Ossipov V., Lempa K., Haukioja E., Koricheva Ju., Ossipova S., Pihlaja K. Seasonal changes in birch leaf chemistry: are there trade-offs between leaf growth and accumulation of phenolics? // Oecologia 2002. 130:380-390.

Rossiter M.C., Schultz J.C., Baldwin I.T. Relationships among defoliation, red oak phenolics, and gypsy moth growth and reproduction // Ecology 1988 69:267 277.

Rowell-Rahier, M. & Pasteels, J.M. The significance of salicin for a Salix-feeder, Phratora (Phyllodecta) vitellinae // Proc. 5th int. Symp. Insect-Plant Relatioships, Wageningen, 1982.

Ruuhola T., Ossipov V., Lempa K., Haukioja E. Amino acids during development of mountain birch leaves // Chemoecology 2003. 13:95-101.

Salminen J.P, Roslin T., Karonen M., Sinkkonen J., Pihlaja K., Pulkkinen P. Seasonal variation in the content of hydrolyzable tannins, flavonoid glycosides, and proanthocyanidins in oak leaves // Journal Chemical Ecology 2004. 30:1693-711.

Salminen J.P., Ossipov V., Pihlaja K. Distribution of hydrolysable tannins in the foliage of Finnish birch species // Zeitschrift fur Naturforschung 2002. C 57:248-256.

Schaefer, P. and Furuta K. A black-backed larval mutant of Lymantria dispar (L.) (now L. japónica) (Lepidoptera: Lymantriidae) in Japan // Journal of Research on Lepidoptera 1979(81). 18(3): 167-170.

Schaefer, P.W, Wallner W.E, Ticehurst M. Incidence of the black-backed larval mutant oí Lymantria dispar (L.) (Lepidoptera: Lymantriidae) in Ukrainian SSR//Journal of Research on Lepidoptera 1984. 23(1):103-104.

Schoonhoven L.M, Joop J.A. van Loon, Dicke M. Insect-Plant Biology // 2nd ed, Oxford University Press 2005. p. 246.

Schultz, J.C. Habitat selection and foraging tactics of caterpillars in heterogeneous trees. Pages 61-90 in R. F. Denno and M. S. McClure, editors. Variable plants and herbivores in natural and managed systems 1983.. Academic Press, New York, New York, USA.

Scriber J.M, Slansky F. The nutritional ecology of immature insects // Annual Review of entomology 1981. 26: 183-211.

Senn J, Hanhimaki S, Haukioja E. Among-tree variation in leaf phenology and morphology and it's correlation with insect performance in the mountain birch // Oikos 1992. 63: 215-222.

Shure, D.J, and L.A. Wilson. Patch-size effects on plant phenolics in successional openings of the southern Appalachians // Ecology 1993. 74:55-67.

Siva-Jothy, M.T. & Thompson J.J.W. Short-term nutrient deprivation affects immune function // Physiological Entomology 2002, 27, 206 - 212.

Song J.J, Wang R.R, Deng F, et al. Functional studies of per os infectivity factors of Helicoverpa armígera single nucleocapsid nucleopolyhedrovirus // J Gen Virol. 2008. 89: 2331-2338.

Stockhoff B.A. Ontogenetic Change in Dietary Selection for Protein and Lipid by Gypsy Moth Larvae // J. Insect Physiol 1993. Vol. 39, No. 8, pp. 677686.

Stoyenoff J.L, Montgomery M. E, Chilcote C. A. Witter J. A. Effects of host switching on gypsy moth (Lymantria dispar (L.)) under field conditions//Oecologia 1994. 97:143-157.

/

Strauss S.Y. The role of plant genotype, environment, and gender in resistance to a specialist chrysomelid herbivore // Oecologia 1990. 111-116.

Terra W.R. The origin and functions of the insect peritrophic membrane and peritrophic gel // Archives of Insect Biochemistry and Physiology. Volume 47, Issue 2, pages 47-61, 2001.

Thomas C.D. Behavioural determination of diet breadth in insect herbivores: The effect of leaf age on choice of host species by beetles feeding on Passiflora vines II Oikos 1987. 48: 211-216.

Tikkanen O.P. Julkunen-Tiitto R. Phenological variation as protection against defoliating insects: the case of Quercus robur and Operophiera brumata //Oecologia 2003. 136:244-251.

Trudeau, D.,Washburn, J. O. & Volkman, L. E. Central role of hemocytes in Autographa californica M nucleopolyhedrovirus pathogenesis in Heliothis virescens and Helicoverpa zea II J. Virol. 2001. 75, 996-1003. (doi: 10.1128/JVI.75.2.996-1003.2001).

Valkama E., Juha-Pekka S., Koricheva J. and Pihlaja K. Changes in Leaf Trichomes and Epicuticular Flavonoids during Leaf Development in Three Birch Taxa // Annals of Botany 94: 233-242, 2004.

Valkama E., Koricheva J., Ossipov V., Ossipova S., Haukioja E., Pihlaja K. Delayed induced responses of birch glandular trichomes and leaf surface lipophilic compounds to mechanical defoliation and simulated winter browsing // Oecologia 2005. 146: 385-393.

Vaughn J.L, Goodwin R.H., Tompkins G.J., et al. Establishment of 2 cell lines from insect Spodopterafrugiperda (Lepidoptera-Noctuidae). In: Vitro-Journal of the Tissue Culture Association 1977, 13 (4): 213-217.

Vilmos Pe'ter, E ' va Kurucz. Insect immunity: evolutionary roots of the mammalian innate immune system // Immunology Letters 62 (1998) 59-66.

Visser, M.E., and Both C. Shifts in phenology due to global climate change: the need for a yardstick // Proceedings of the Royal Society 2005 B272:2561-2569.

Wagner, R. The infuence of the diel activity pattern of the larvae of Sericostoma personatum (Kirby & Spence) (Trichoptera) on organic matter distribution in stream sediments: a laboratory study. Hydrobiologia 1991. 224:65-70.

Wallner, W.E. Factors affecting insect population dynamics: Differences between outbreak and non-outbreak species. Annu. Rev. Entomol 1987. 32: 317-340.

Wang P, Hammer D.A, Granados R.R. Interaction of Trichoplusia ni granulosis virus-encoded enhancing with the midgut epithelium and peritrophic membrane of four lepidopteran insects // J. Gen. Virol 1994. 75, 1961-1967.

Washburn, J.O, Kirkpatrick, B.A. & Volkman, L. E. Insect protection against viruses//Nature 383, 767. 1996 (doi:10. 1038/383767a0).

Watt, A.D, and McFarlane A.M. Will climate change have a different impact on different trophic levels? Phenological development of winter moth Opherophtera brumataand its host plants // Ecological Entomology 2002. 27:254-256.

Werker, E. Trichome diversity and development // Advances in Botanical Research 2000, 31, 1-36.

White T.C.R. The abundance of invertebrate herbivores in relation to the availability of nitrogen in stressed food plants // Oecologia 1984. Vol. 63. P. 90-105.

Woo S.D. Rapid Detection of Multiple Nucleopolyhedroviruses Using Polymerase Chain Reaction // Molecular Cell 2001. 11:334-340.

Yao Hui-peng, W.U. Xiao-feng, GOKULAMMA K. Antiviral activity in the mulberry silkworm, Bombyx mori L. // J Zhejiang Univ SCIENCE A 2006 7(Suppl. II):350-356.

Zalucki M.P. Ecology and behavior of first instar larval Lepidoptera // Annual Review of Entomology 2002. 47:361-393.

Zanotto P.M. de A., Kessing B.D., Maruniak J.E. Phylogenetic interrelationships among baculoviruses: evolutionary rates and host associations //J. Invertebr. Pathol. 1993 62:147-62.

Zhang, J., Q. Shen, J.-C. Lu, J.-Y. Li, W.-Y. Liu, J.-J. Yang, J. Li, and K., Xiao. Phenolic compounds from the leaves of Cyclocarya paliurus (Batal.) Ijinskaja and their inhibitory activity against PTP1B // Food Chemistry 2010. 119:1491-1496.

Zwölfer W. Studien zur Oekologie, insbesondere zur Bevolkerunglehre der Nonne Lymantria monacha L. // Zeitschr. F. angew Entomol., XX 1934.