Видоспецифичность полиморфизма митохондриальной ДНК у близкородственных видов дрозофил группы virilis: Diptera: Drosophilidae тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.15, кандидат биологических наук Сорокина, Светлана Юрьевна

• Сорокина, Светлана Юрьевна
• кандидат биологических наук
• 2009

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Сорокина, Светлана Юрьевна

1. ВВЕДЕНИЕ.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

2.1. Структура и изменчивость митохондриального генома дрозофилы.

2.1.1. Особенности нуклеотидного состава мтДНК дрозофилы. Нуклеотидная изменчивость.

2.1.2. Структура и изменчивость регуляторного А-Т богатого района.

2.1.3. Изменчивость белок-кодирующих генов.

2.1.4. Изменчивость генов транспортных РНК (тРНК).

2.1.5. Изменчивость генов рибосомпых РНК (pPIIK).

2.1.6. Изменчивость межгеппых последовательностей.

2.1.7. Изменчивость мтДНК при старении у дрозофилы.

2.1.8. Другие формы изменчивости мт-генома.

2.2. Особенности эволюции митохондриальной ДНК.

2.2.1. Многоуровневая система популяций мт-геномов.

2.2.2. Эволюция геномов бесполых гаплоидных организмов.

2.2.3. Действие отбора на митохондриальиый геном.

2.2.4. Коадаптация ядерного и митохондриального геномов.

2.3. Гетероплазмия у дрозофил.

2.4. Применение изменчивости мтДНК в филогенетических исследованиях.

2.5. Теория популяционных систем.

2.6. Группа близкородственных видов дрозофил virilis.

2.6.1. Drosophila littoralis.

2.6.2. Drosophila americana.

2.6.3. Drosophila virilis.

2.6.4. Drosophila montana.

3. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

3.1. Линии дрозофил группы virilis.

3.2. Сбор биологического материала.

3.3. Выделение тотальной ДНК.

3.4. Выделение митохондриальной ДНК.

3.5. ПЦР-амплификация.

3.6. Клонирование фрагментов ДНК.

3.7. Филогенетические построения.

3.8. Программное обеспечение.

4. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ.

4.1. Межвидовая изменчивость мтДНК в группе virilis.

4.1.1. ПДРФ-анализ мтДНК в группе virilis.

4.1.2. Изменчивость З'-концевого фрагмента гена 16S рРНК.

4.1.2.1. Реконструкция вторичной структуры фрагмента 16S рРНК.

4.1.3. Изменчивость фрагмента гена COI (цитохром с оксидаза, субъединица 1) в группе virilis.

4.2. Внутривидовой полиморфизм мтДНК в группе virilis.

4.2.1.1. ПДРФ-анализ мтДНК D. littoralis.

4.2.1.2. Внутривидовая изменчивость фрагмента гена COI D. littoralis.

4.2.2.1. ПДРФ-анализ мтДНК D. americana.

4.2.2.2. Внутривидовая изменчивость фрагмента гена COI D. americana.

4.2.3. ПДРФ-анализ мтДНК D. virilis.

4.2.4. ПДРФ-анализ мтДНК D. montana.

4.3. Внутрипопуляционная изменчивость.

4.3.1. Динамика внутрипопуляционного полиморфизма D. littoralis.

4.3.2. Сопряженная изменчивость митохондриальных и ядерных маркеров.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Видоспецифичность полиморфизма митохондриальной ДНК у близкородственных видов дрозофил группы virilis: Diptera: Drosophilidae»

Задача исследования генофонда популяции актуальна для любого биологического вида, так как все виды подвержены либо селекции, либо генетическому дрейфу и отвечают па эти воздействия по-разному, в зависимости от своей популяционной структуры. Природным популяциям свойственна генетическая гетерогенность. Это свойство определяет экологическую лабильность вида и его жизнеспособность в непостоянных условиях среды. Популяции синантропных видов, как правило, отличаются генетической мономорфностью, очень нестабильны и подвержены резким колебаниям численности вплоть до полного локального вымирания. Быстрое возрастание генетического груза, проявляющееся в потере жизнеспособности популяции как ответ на интенсивный отбор, хорошо известно почти для всех видов сельскохозяйственных и домашних животных. Вместе с тем, природные популяции, несмотря на интенсивный отбор и большие флуктуации численности, регулярно проводящие популяцию через «бутылочное горлышко», вырождаются лишь изредка. Следовательно, в природе существуют популяционные механизмы, препятствующие росту генетического груза и способствующие поддержанию генетической гетерогенности. Учёт этих механизмов может быть полезным при проведении селекции, а также при мониторинге промысловых и охраняемых видов. Одним из таких механизмов может быть генетическая подразделенность природных популяций. Известно, что сохраняются лишь популяции с достаточно сложной структурой, которая позволяет стабильно поддерживать генное разнообразие во времени (Алтухов, 2003). Особенно велико значение подразделенной структуры популяции для поддержания полиморфизма митохоидриальных генов, так как из-за отсутствия рекомбинации они подвержены действию "храповика Меллера".

В настоящее время в связи с ростом технологического прогресса все больше видов вовлекается во взаимодействие с человеком и все большее влияние человек оказывает на их генетическую структуру и изменчивость. С этой точки зрения, особый интерес в качестве объектов для популяционных исследований представляют виды, образующие настоящие 5 природные популяции. Группа видов-двойников Drosophila virilis состоит из 11 видов, слабо различимых морфологически и не полностью изолированных репродуктивно. Филогения группы сводятся к разделению на две филады: virilis (D. virilis, D. americana americana, D. americana texana, D. novamexicana, D. lummei) и montana (D. montana, D. lacicola, D. borealis, D. flavomontana, D. kanekoi, D. ezoana и D. littoralis). Вместе с тем, последовательность событий филиации еще окончательно не установлена.

В настоящее время данная группа интенсивно исследуется с точки зрения эволюции и видообразования как в России, так и за рубежом. Внимание к этой группе, в первую очередь, связано с тем, что виды группы virilis представляют собой модель эволюции на ранних этапах дивергенции. Активно исследуются полиморфные генетические признаки, такие как мобильные элементы, микросателлиты. Большое внимание уделяется генетическому контролю поведенческих и морфологических признаков, связанных с формированием репродуктивной изоляции, а также признаков, связанных с адаптациями к новым условиям среды, таких как стрессоустойчивость и формирование диапаузы.

ЦЕЛЬ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ

Целью данной работы является исследовние генетической структуры и динамики митохондриальной изменчивости природных популяций Drosophila группы virilis. Для достижения данной цели были поставлены следующие задачи:

1) Оценить уровень изменчивости мтДНК в группе видов-двойников дрозофил virilis по трем признакам: ПДРФ тотальной мтДНК по рестрикционной эндонуклеазе Hinfl; изменчивость последовательности З'-концевого фрагмента гена 16S рРНК; изменчивость последовательности фрагмента гена COl\

2) Изучить особенности внутривидового полиморфизма мтДНК синантропных и свободноживущих видов группы на примере четырех видов: D. littoralis, D. americana, D. virilis и D. montana;

3) Исследовать внутрипопуляционную структуру и динамику митохондриальных маркеров в природной популяции D. littoralis Ростовской области;

4) Провести анализ сопряженности митохондриальных гаплотипов с полиморфным ядерным ДНК маркером для выявления расовой струкгуры популяции.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Генетика», Сорокина, Светлана Юрьевна

6. выводы

1. Анализ изменчивости мтДНК в группе virilis, проведенный при помощи метода ПДРФ тотальной мтДНК и сравнения нуклеотидных последовательностей генов 16S рРНК и COI, показал, что эволюционные взаимоотношения между видами соответствуют филогении Трокмортона (Throckmorton, 1982).

2. Характер внутривидовой изменчивости синантропного вида D. virilis и видов, образующих природные популяции (D. littoralis, D. americana, D. montana), различен. Синантропный вид D. virilis мономорфен, в то время как виды, образующие природные популяции, представлены совокупностью нескольких мт-гаплотипов.

3. Анализ изменчивости мтДНК D. littoralis на всем ареале позволяет выделить две формы: северную и южную, образующие зону вторичного контакта в области Черноморского побережья Краснодарского края, что в сочетании с данными по инверсионному полиморфизму и частотам аллозимов дает основание для выделения подвидов D. I. littoralis и D. I. imeretensis.

4. Данные по изменчивости митохондриального гена COI и ПДРФ тотальной мтДНК указывают на единство митохондриального генофонда двух подвидов D. americana (D. а. americana и D. a. texana) на фоне географической клинальной изменчивости по слиянию 4й и X хромосом.

5. Отсутствие различий между мт-гаплотипами D. montana из Северной Америки и D. lacicola интерпретировано как митохондриальная интрогрессия между данными видами.

6. Наблюдения за динамикой изменчивости мт-маркеров в природной популяции D. littoralis (пос. Рыбинский, Ростовская обл.), проведенные в течение 10-и лет, обнаружили равновесные колебания частот мт-гаплотипов.

7. Анализ сопряженности несцепленных ядерных и митохондриальных маркеров в выборке из природной популяции D. littoralis (пос. Рыбинский, Ростовская обл.) позволяет выявить подразделенность локальной популяции на две симпагрические, генетически маркированные расы.

5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Процесс сегрегации генетических маркеров подразделенной популяции зависит от ее эффективного размера Ме. Так как этот размер для митохондриальных гаплотипов в 4 раза меньше, чем для ядерных локусов (Алтухов, 2003), то скорость сегрегации для митохондриальных гаплотипов гораздо больше. Следовательно, если природные популяции Э. 1ШогаШ действительно подразделены на несколько частично изолированных генетически рас, то фиксация аллелей сначала произойдет по митохопдриальпым гаплотипам, а уже затем по ядерным.

Согласно нашему предположению, природные популяции имеют сложную структуру и состоят из нескольких экологических рас. Существование экологических рас предопределено генетически, но возникают они как реакция на многообразие внешней среды. Например, расы О. ИпогаИя могут возникнуть на основе пищевых предпочтений разных видов ив или микроорганизмов. Если среда обитания полностью однородна, расы возникнуть не могут, несмотря на генетический потенциал.

Учитывая ключевую роль энергетического метаболизма в реализации экологической стратегии вида, изменения в митохондриях должны иметь адаптивное значение. Для пойкилотермных видов такое предположение должно быть особенно справедливо, так как у этих видов белки митохондриальных генов функционируют в условиях изменчивой температуры и могут отличаться по термостабильности. Очевидно, что такие различия могут быть основанием для оформления рас дрозофилы, выбирающих более жаркие или, напротив, прохладные места обитания. Различия в митохондриях могут вызвать дифференциацию на расы не только по температурным, по и по многим другим факторам внешней среды. Формирование ряда экологических рас в пределах одного места обитания может увеличить эволюционный успех вида не только за счет расширения емкости его экологической ниши, но и косвенно, увеличивая стабильность генного разнообразия всей популяционной системы. В то же время, экологически удачный гаплотип может быть

102 фиксирован в другой, географически удаленной популяции или даже у близкого вида при редких межвидовых скрещиваниях. Причиной межвидового переноса митохондрии может быть селективное преимущество, которое она дает гибриду. В известном смысле, интрогрессия аналогична популяционному процессу замены дефектного гаплотипа на нормальный при межрасовых обменах. Только обмен внутри вида остается незамеченным, а межвидовые обмены описываются как случаи интрогрессии. Весьма вероятно, что случай интрогрессивной гибридизации выявлен нами в группе virilis. Обнаружен крайне низкий уровень дивергенции мтДНК D. lacicola от одного из гаплотипов американской расы D. montana. Одним из объяснений наблюдаемой аномалии может быть митохондриальная интрогрессия между D. lacicola и D. montana.

Несцепленность митохондриальных и ядерных маркёров позволяет использовать данные по их полиморфизму для выявления рас и криптических видов. Имея данные о митохондриальном и ядерном полиморфизме в одной популяции, следует проверить их сопряжённость. Выявление достоверной ассоциации определённого гаплотипа с определённой формой ядерного маркёра свидетельствует о наличии рас. В данной работе этим методом были выявлены две симпатрические расы D. littoralis в природной популяции Ростовской области.

Развиваемая нами гипотеза о наличии в природных популяциях симпатрических рас позволяет решить известную экологическую задачу - что лучше для сохранения вида: одно большое местообитание или несколько малых (the SLOSS controversy). Если стабильность геному вида придает система генетически определенных экологических рас, то расам нужно дать возможность реализации. Реализация рас возможна на разнообразном экологическом фоне. Таким образом, существенна не величина местообитаний и не их пространственная расчлененность, а разнообразие экологических условий внутри местообитания, которое позволит реализоваться всем расовым стратегиям.

Проанализированные нами природные популяции D. littoralis и D. americana относятся к широко распространенным видам с предположительно устойчивой генетической структурой. Их популяции многие тысячелетия существуют вне зависимости от человека. Характерной особенностью этих популяций является высокая внутрипопуляционная изменчивость в сочетании с низкой межпопуляционной. Такое сочетание обеспечивается сложной структурой популяции, состоящей из нескольких генетически маркированных рас.

Начиная с работ Паттерсона и Стоуна, группа virilis традиционно рассматривалась как удобная модель для изучения микроэволюционных процессов. Группа представлена многообразием моно- и политипических видов, находящихся на разных стадиях эволюционного процесса. Среди видов группы есть совсем молодые, недавно обособившиеся от предковой формы виды, не успевшие накопить пуклеотидный полиморфизм и имеющие недифференцированные популяции, такие как D. novamexicana и, возможно, D. ladeóla. Кроме того, группа включает более древние виды со сложной генетической структурой, подразделенные на расы и подвиды, находящиеся на разной стадии дивергенции. У D. montana выделяются две расы: европейская и американская. Из нашего анализа полиморфизма D. littoralis следует, что южная и северная популяции вида дифференцированы и могут быть также выделены в подвиды - D. littoralis imeretensis и D. littoralis littoralis. Долгое время под вопросом оставался таксономический статус двух хромосомных форм D. americana. В некоторых случаях на базе таких политипических видов уже формируются новые производные виды, что приводит к образованию парафилетических групп. Например, D. novamexicana, вероятнее всего, сформировалась как эколого-географическая раса на базе предковой популяции D. americana.

Особого интереса заслуживает мономорфный синантропный тропический вид D. virilis, с отличной от других видов группы экологической стратегией. Возможно, реликтовые природные популяции этого вида еще сохранились в Юго-Восточной Азии. Изучение природных популяций О. утШ может пролить свет на ранние этапы эволюции группы уг"п7г'5, так как в этих популяциях могут быть найдены плезиоморфные для группы признаки.

На данный момент группа VтШ продолжает оставаться модельным объектом для решения ряда фундаментальных вопросов биологии. Среди них следует отметить участие мобильных элементов в видообразовании, изучение микроэволюционных процессов в природных популяциях и популяционной динамики. Уникальные особенности экологии группы у/п'/гл', которая включает как тропические виды, так и заполярные, открывают возможности изучения генетического контроля признаков, связанных с формированием диапаузы, устойчивости к холоду, стрессореактивности.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Сорокина, Светлана Юрьевна, 2009 год

1. Алтухов, Ю.П. (2003) Генетические процессы в популяциях. М.: Академкнига, 431 с

2. Алтухов, Ю.П., Победоносцева, Е.Ю. (1979) Исследование биологических особенностей экспериментальной популяционной системы Drosophila melanogaster. Жури. Общ. Биологии. Т. 40. № 3. С. 368-76

3. Алтухов, Ю.П., Рычков, Ю.Г. (1970) Популяционные системы и их структурные компоненты. Генетическая стабильность и изменчивость. Жури. общ. биологии. Т. 31. С. 507-26

4. Бланк, М.Л., Алтухов, Ю.П. (1992) Генетическая динамика в популяциях со сложной миграционной структурой. Доклады Академии Наук. Т. 342. № 6. С. 1309-13

5. Горячева, И.И. (2004) Бактерии рода Wolbachia репродуктивные паразиты членистоногих. Успехи современной биологии. Т. 124, № 3. С. 246-59

6. Дубинин, Н.П., Тиняков, Г.Г. (1947) Климат и распространение инверсий по ареалу вида Drosophila funebris F. Доклады Академии Наук СССР. Т. 56. № 9. С. 865-67

7. Корниенко, И.В., Малярчук, Б.А. (2005) Анализ механизмов возникновения мутаций в митохондриальной ДНК человека. Молекулярная биология. Т. 39. № 5. С. 869-77

8. Куликов, A.M., Мельников, А.И., Горностаев, Н.Г., Лазебный, О.Е., Митрофанов, В.Г. (2004) Морфометрический анализ половых органов самцов видов-двойников Drosophila virilis Slurt. Генетика. Т. 40. № 2. С. 180-94

9. Маниатис, Т., Фрич, Э., Сэмбрук, Дж. (1984) Методы генетической инженерии. М.: Мир. 480 с.

10. Митрофанов В.Г., Полуэктова Е.В. (1982) Инверсионный полиморфизм в природной популяции Drosophila imeretensis Sokolov (D. littoralis Meig.). Генетика. Т. 18. № 11. С. 1849-55

11. Михайловский, С.С., Куликов, A.M., Потапов, С.Г., Лазебный, О.Е., Митрофанов, В.Г. (2007) RAPD-фингерпринтинг видов-двойников дрозофил группы virilis. Генетика. Т. 43. № 11. 105-09

12. Плохинский, Н.А. Алгоритмы биометрии. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1980, 150 с.

13. Темкина, Л.М. (2005) Дивергенция видов группы Drosophila virilis по двум независимым комплексам морфологических признаков. Онтогенез. Т. 36. № 3. С. 240

14. Allen, J. (1993) Redox control of transcription: sensors, response regulators, activators and repressors. FEBS Lett 332, 3, 203-7

15. Afonso, J., Pestano, J., Hernandez, M. (1988) Rapid isolation of mitochondrial DNA from Drosophila adults. Biochem Genet 26, 5-6, 381-6

16. Afonso, J., Volz, A., Hernandez, M., Ruttkay, H., Gonzalez, M., Larruga, J., Cabrera,V., Sperlich, D. (1990) Mitochondrial DNA variation and gcnctic structure in Old-World population of Drosophila subobscura. Mol Biol Evol 7, 2, 123-42

17. Aguade, M., Serra, L. (1987) Analysis of microdifferentiation in a Spanish cellar population of Drosophila melanogcister. Genética 16, 75(1), 3-9

18. Altman, A., Mishra, N. (1991) Recombination by sequence repeats with formation of supressive or residual mitochondrial DNA in Neirospora. Proc Natl Acad Sei USA 88, 17, 7684-88

19. Andrianov, B., Zakharyev, V., Reznik, N., Gorelova, T., Evgen'ev, M. (1999) Gypsy group retrotransposon Tvl from Drosophila virilis. Gene 239, 193-9

20. Ashley, M., Laipis, P., Hauswirth, W. (1989) Rapid segregation of heteroplasmic bovine mitochondria. Nucleic Acids Res 17, 7325-31

21. Aspi, J. (1996) Larval niche differences between two sympatric, sibling species, D. montana and D. littoralis in northern Finland. Entomologica Fennica 7, 29-38

22. Attardi, G„ Schatz, G. (1988) Biogenesis of mitochondria. Annu Rev Cell Biol 4, 289-333

23. Avise, J. (1991) Ten unorthodox perspectives on evolution prompted by comparative population genetic findings on mitochondrial DNA. Antut Rev Genet 25, 45-69

24. Avise, J., Arnold, J., Ball, R., Bermingham, E., Lamb, T., Neigel, J., Reeb, C., Saunde, N. (1987) Intraspecific phylogeography: The mitochondrial DNA bridge between population genetics and systematic. Annu Rev Ecol Syst 18, 489-522

25. Baba-Aissa, F., Solignac, M., Dennebouy, N., David, J. (1988) Mitohondrial DNA variability in Drosophila simulans; quasi absence of polymorphism within each of the three cytoplasmatic races. Heredity 61, 3, 419-26

26. Ballard, J. (2000a) Comparative genomics of mitochondrial DNA in Drosophila simulans. J Mol Evol 51, 1,64-75

27. Ballard, J. (2000b) Comparative genomics of mitochondrial DNA in members of the Drosophila melanogaster subgroup. J Mol Evol 51, 48-63

28. Ballard, J. (2000c) When one is not enough: introgression of mitochondrial DNA in Drosophila. Mol Biol Evol 17, 7, 1126-30

29. Ballard, J., Hatzidakis, J., Karr, T., Kreitman, M. (1996) Reduced variation in Drosophila simulans mitochondrial DNA. Genetics 144, 4, 1519-28

30. Ballard, J., James, A. (2004) Differential fitness of mitochondrial DNA in perturbation cage studies correlates with global abundance and population history in Drosophila simulans. Proc Biol Sci 271, 1544, 1197-201

31. Beletskii, A., Bhagwat, A. (1996) Transcription-induced mutations: increase in C to T mutations in the nontranscribed strand during transcription in Escherichia coli. Proc Natl Acad Sci USA 93, 24, 13919-24

32. Bergstrom, C., Pritchard, J. (1998) Germline bottlenecks and the evolutionary maintenance of mitochondrial genomes. Genetics 149, 4, 2135-46

33. Birky, C. (1983) Relaxed cellular controls and organelle heredity. Science 222, 468-75

34. Blok, R., Gook, D. Thorburn, D. Dahl, H. (1997) Skewed segregation of the mtDNA nt 8993 (T->G) mutation in human oocytes. Am J Hum Genet 60, 1495-501

35. Brehm, A., Harris, D. , Hernandez, M., Cabrera, V., Larruga, J., Pinto, F., Gonzalez, A. (2001) Structure and evolution of the mitochondrial DNA complete control region in the Drosophila subobscura subgroup. Insect Mol Biol 10, 6, 573-8

36. Brown, G,, Simpson, M. (1982) Novel features of animal mtDNA evolution as shown by sequences of two rat cytochrome oxidase subunit II genes. Proc Natl Acad Sci USA 79, 10, 3246-50

37. Caletka, B., McAllister, B. (2004) A genealogical view of chromosomal evolution and spccies delimitation in the Drosophila virilis species subgroup. Mol Phylogenet Evol 33, 3, 664-70

38. Calleja, M., Pena, P., Ugalde, C., Ferreiro, C., Marco, R., Garesse, R. (1993) Mitochondrial DNA remains intact during Drosophila aging, but levels of mitochondrial transcripts are significantly reduced. / Biol Chem 268, 25, 18891-97

39. Castro, J., Ramon, M., Picornell, A., Moya, A. (1999) The genetic structure of Drosophila subobscura populations from the islands of Majorca and Minorca (Balearic Islands, Spain) based on allozymes and mitochondrial DNA. Heredity 83, 271-79

40. Castro, J., Oliver, P., Christie, J., Picornell, A., Ramon, M., Moya, A. (2003) Assortative mating and fertility in two Drosophila subobscura strains with different mitochondrial DNA haplotypes. Genetica 119, 3, 295-301

41. Chandra, S., Vlk, J., Kapatral, V. (2006) Comparative insect mitochondrial genomes: Differences despite conserved genome synteny. Afr J Biotechnol 5, 14, 1308-18

42. Christie, J., Castro, J., Oliver, P., Picornell, A., Ramon, M., Moya, A. (2004) Fitness and life-history traits of the two major mitochondrial DNA haplotypes of Drosophila subobscura. Heredity 93, 4, 371-8

43. Clancy, D. (2008) Variation in mitochondrial genotype has substantial lifespan effccts which may be modulated by nuclear background. Aging Cell 7, 6, 795-804

44. Clark, A., Lyckegaard, E. (1988) Natural selection with nuclear and cytoplasmatic transmission. III. Joint analysis of segregation and mtDNA in Drosophila melanogaster. Genetics 118, 3, 471-78

45. Clary, D., Wolstenholme, D. (1985) Mitochondrial DNA molecule of Drosophila yakuba: nucleotide sequence, gene organization and genetic code. J Mol Evol 22, 3, 252-271

46. Clary, D., Wolstenholme, D. (1987) Drosophila mitochondrial DNA: conserved sequences in the A + T-rich region and supporting evidence for a secondary structure model of the small RNA. J Mol Evol 25, 1, 116-25

47. Clayton, D. (1982) Replication of animal mitochondrial DNA. Cell 28, 4, 693-705

48. Clement, M., Posada, D., Crandall, K. (2000) TCS: a computer program to estimate gene genealogies. Mol Ecol 9, 10, 1657-9

49. De Rijk, P., De Wächter, R. (1997) RnaViz, a program for the visualization of RNA secondary structure. Nucleic Acids Res 25, 22, 4679-84

50. De Stordeur, E. (1997) Nonrandom partition of mitochondria in heteroplasmic Drosophila. Heredity 79, 6, 615-23

51. DeSalle, R., Freedman, T., Prager, E., Wilson, A. (1987) Tempo and mode of sequence evolution in mitochondrial DNA of Hawaiian Drosophila. JMolEvol 26, 1-2, 157-64

52. Doi, A., Suzuki, H., Matsuura, E. (1999) Genetic analysis of temperature-dependent transmission of mitochondrial DNA in Drosophila. Heredity 82, 5, 555-60

53. Dubessay, P., Garreau-Balandier, I., Jarrousse, A., Fleuriet, A., Sion, B., Debise, R., Alziari, S. (2007) Aging impact on biochemical activities and gene expression of Drosophila melanogaster mitochondria. Biochimie 89, 8, 988-1001

54. Farge, G., Touraille, S., Le Goff, S„ Petit, N., Renoux, M., Morel, F., Alziari, S. (2002) The nuclear genome is involved in heteroplasmy control in a mitochondrial mutant strain of Drosophila subobscura. Eur J Biochem 269, 3, 998-1005

55. Farge, G., Touraille, S., Lachaume, P., Debise, R., Procaccio, V., Alziari, S. (2004) Coordinated decrease of the expression of the mitochondrial and nuclear complex I genes in a mitochondrial mutant of Drosophila. J Bioenerg Biomembr 36, 2, 203-10

56. Ferguson, M., Mockett, R., Shen, Y., Orr, W., Sohal, R. (2005) Age-associated decline in mitochondrial respiration and electron transport' in Drosophila melanogaster. Biochem J 390, 2, 501-11

57. Fleming, J., Melnikoff, P., Latter, G., Chandra, D., Bensch, K. (1986) Age dependent changes in the expression of Drosophila mitochondrial proteins. Mech Ageing Dev 34, 1, 63-72

58. Folmer, O., Black, W„ Hoeh, R„ Lutz, R„ Vrijenhoek, R., (1994). DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Mol Mar Biol Biotechnol 3, 294-99

59. Funk, D., Omland, K. (2003) Species-level paraphyly and polyphyly: frequency, causes, and consequences, with insights from animal mitochondrial DNA. Anna Rev Ecol Evol Syst 34, 397-423

60. Gabriel, W., Lynch, M., Burger, R. (1993) Muller's ratchet and mutational meltdowns. Evolution 47, 1744-57

61. Gall, J., Atherton, D. (1974) Satellite DNA sequences in Drosophila virilis. J Mol Biol 85, 4, 633-64

62. Garesse, R. (1988) Drosophila melanogaster mitochondrial DNA: gene organization and evolituonary considerations. Genetics 118, 4, 649-63

63. Goddard, J., Wolstenholme, D. (1978) Origin and direction of replication in mitochondrial DNA molecules from Drosophila melanogaster. Proc Natl Acad Sei USA 75, 8, 3886-90

64. Gray, M., Burger, G., Lang, B. (1999) Mitochondrial evolution. Science 283, 5407, 1476-81

65. Gupta, J., Aotsuka, T., Inaba, H., Kitagawa, O. (1993) Analysis of mitochondrial DNA in two species of the bipectinata species complex of Drosophila. Jpn J Genet 68, 4, 257-64

66. Haag-Liautard, C., Coffey, N„ Houle, D., Lynch, M., Charlesworth, B„ Keightley, P. (2008) Direct estimation of the mitochondrial DNA mutation rate in Drosophila melanogaster. PLoSBiol 6, 8, 204-11

67. Hilton, H., Hey, J. (1996) DNA sequence variation at the period locus reveals the history of species and speciation events in the Drosophila virilis group. Genetics 144, 3, 1015-25

68. Hoikkala, A. (1988) The importance of different courtship stimuli in the mating behaviour of European species of the Drosophila virilis. Ann Zool Finnici 25, 257-63

69. Hurst, G., Jiggins, F. (2005) Problems with mitochondrial DNA as a marker in population, phylogeographic and phylogenetic studies: the effects of inherited symbionts. Proc Biol Sei 272, 1572, 1525-34

70. Hutter, C., Rand, D. (1995) Competition between mitochondrial haplotypes in distinct nuclear genetic environment: Drosophila pseudoobscura vs. D. persimilis. Genetics 140, 2, 537-48

71. Huttunen, S., Aspi, J., Schlotterer, C., Routtu, J., Hoikkala, A. (2008) Variation in male courtship song traits in Drosophila virilis: the effects of selection and drift on song divergence at the intraspecific level. Behav Genet 38, 1, 82-92

72. James, A., Ballard, J. (2003) Mitochondrial genotype affects fitness in Drosophila simulans. Genetics 164, 1, 187-94

73. Kaneko, M., Satta, Y., Matsuura, E., Chigura, S. (1993) Evolution of the mitochondrial ATPase 6 gene in Drosophila: unusually high level of polymorphism in D, melanogaster. Gen Res 61, 3, 195-204

74. Kann, L., Rosenblum, E., Rand, D. (1998) Aging, mating, and the evolution of mtDNA heteroplasmy in Drosophila melanogaster. Proc Natl Acad Sei USA 95, 6, 2372-77

75. Kilpatrick, S., Rand, D. (1995) Conditional hitchhiking of mitochondrial DNA: frequency depend on nuclear genetic background. Genetics 141, 1113-24

76. Knoop, V., Unseld, M., Marienfeld, J., Brandt, P., Sunkel, S., Ullrich, H., Brennicke, A. (1996) Copia-, Gypsy- and LINE-like retrotransposon fragments in the mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana. Genetics 142, 2, 579-85

77. Kondo, R., Matsuura, E., Chigusa, S. (1992) Further observation of paternal transmission of Drosophila mitochondrial DNA by PCR selective amplification method. Genet Res 59, 2, 81-4

78. Kondo, R., Satta, Y., Matsuura, E. Ishiwa, H., Takahata, N., Chigusa, S. (1990) Incomplete maternal transmission of mitochondrial DNA in Drosophila. Genetics 126, 3, 657-63

79. Kopp, A., Barmina, O. (2005) Evolutionary history of the Drosophila bipectinata species complex. Genet Res 85, 1, 23-46

80. Kuroiwa, T., Ohta, T., Kuroiwa, H., Shigeyukii, K. (1994) Molecural and cellular mechanisms of mitochondrial nuclear division and mitochondriokinesis. Microsc Res Tech 27, 3, 220-32

81. Latorre, A., Hernandez, C., Martinez, D., Castro, J., Ramon, M., Moya, A. (1992) Population sturcture and mitochondrial DNA gene flow in Old World populations of Drosophila subobscura. Heredity 681, 1, 15-24

82. Latorre, A., Moya, A., Ayala, J. (1986) Evolution of mitochondrial DNA in Drosophila subobscura. Proc Natl Acad Sei USA. 83, 11, 8649-53

83. Levene, H. (1953) Genetic equilibrium when more than one ecological niche is available. Am Nat 87,331-3

84. Levins, R. (1970) Complex systems. In: Waddington, C. (ed) Towards a theoretical biology. Aldine Publishing, Chicago vol 3: 73-88

85. Lewis, O., Farr, C., Farquhar, A., Laguni, L. (1994) Sequence, organization and evolution of the A + T region of Drosophila melanogaster mitochondrial DNA. Mol Biol Evol 11, 3, 523-38

86. Lewis, O., Farr, C., Kaguni, L. (1995) Drosophila melanogaster mitochondrial DNA: completion of the nucleotyde sequence and evolutionary comparison. Insect Mol Biol 4, 4, 263-78

87. Lumme, J., Oikarinen, A. (1977) The genetic basis of the geographically variable photoperiodic diapause in Drosophila litt oralis. Hereditas 86, 129-42

88. Lynch, M. (1996) Mutation accumulation in transfer RNAa: molecular evidence for Muller retchet in mitochondrial genomes. Mol Biol Evol 13, 1, 209-20

89. Lynch, M., Blanchard, J. (1998) Deleterious mutation accumulation in organelle genomes. Genetica 102, 103, 29-39

90. MacRae, A., Anderson, W. (1988) Evidence for non-neutrality of mitochondrial DNA haplotypes in Drosophila pseudoobscura. Genetics 120, 2, 485-94

91. McAllister, B. (2002) Chromosomal and allelic variation in Drosophila americana: selective maintenance of a chromosomal cline. Genome 45, 1, 13-21

92. McKenzie, J., Parsons, P. (1974) Microdifferentiation in a natural population of Drosophila melanogaster to alcohol in the environment. Genetics 77, 2, 385-94

93. Melvin, R., Katewa, S., Ballard, J. (2008) A Candidate complex approach to study functional mitochondrial DNA changes: sequence variation and quaternary structure modeling of drosophila simulans cytochrome c oxidase. J Mol Evol 66, 3, 232-42

94. Mirol, P., Routtu, J., Hoikkala, A., Butlin, R. (2008) Signals of demographic expansion in Drosophila virilis. BMC Evol Biol 25, 8, 59-67

95. Mirol, P., Schafer, M„ Orsini, L., Routtu, J., Schlotterer, C., Hoikkala, A., Butlin, R. (2007) Phylogeographic patterns in Drosophila montana. Mol Ecol 16, 1085-97

96. Monforte, A., Barrio, E., Latorre, A. (1993) Characterization of the length polymorphism in the A + T region of the Drosophila obscura group species. J Mol Evol 36, 3, 214-23

97. Montooth, K., Abt, D., Hofmann, J., Rand, D. (2009) Comparative genomics of Drosophila mtDNA: Novel features of conservation and change across functional domains and lineages. J Mol Evol 69, 1, 94-114

98. Morel, F., Renoux, M., Alziari, S. (2006) Mitochondrial biochemical activities and heteroplasmy evolution in established D. subobscura cell line. In Vitro Cell Dev Biol Anim 42,7,201-7

99. Moriyama, E., Powell, J. (1997) Synonymous substitution rates in Drosophila: Mitochondrial versus nuclear genes. J Mol Evol 45, 4, 378-91

100. Moitow, G., Tanguay, R. (2008) Mitochondria and ageing in Drosophila. Biotechnol J 3, 6, 728-39

101. Muller, H. (1964) The relation of recombination to mutational advance. Mut Res 1, 2-9

102. Nei, M., Gojobori, T. (1986) Simple methods for estimating the numbers of synonymous and nonsynonymous nucleotide substitutions. Mol Biol Evol 3, 5, 418-26

103. Neiman, M., Taylor, D. (2009) The causes of mutation accumulation in mitochondrial genomes. Proc Biol Sci 276, 1660, 1201-09

104. Niki Y., Chigusa S.I., Matsuura E.T. (1989) Complete replacement of mitochondrial DNA in Drosophila. Nature 341, 6242, 551-52

105. Nissen, P., Hansen, J., Ban, N., Moore, P., Steitz, T. (2000) The structural basis of ribosome activity in peptide bond synthesis. Science 289, 5481, 920-30

106. Nunes, M., Nolte, V., Schlotterer, C. (2008) Nonrandom Wolbachia infection status of Drosophila melanogasler strains with different mtDNA haplotypes. Mol Biol Evol 25, 11, 2493-8

107. Nurminsky, D., Moriyama, E., Lozovskaya, E., Hartl, D. (1996) Molecular phylogcny and genome evolution in the Drosophila virilis species group: duplications of the alcohol dehydrogenase gene. Mol Biol Evol 13, 1, 132-49

108. Oliveira, M., Azeredo-Espin, A., Lessingcr, A. (2007) The mitochondrial DNA control region of Muscidae flies: evolution and structural conservation in a dipteran context. J Mol Evol 64, 5,519-27

109. Oliver, P., Balanya, J., Ramon, M., Picornell, A., Serra, L., Moya, A., Castro, J. (2005) Population dynamics of the two major mitochondrial DNA haplotypes in experimental populations of Drosophila subobscura. Genome 48, 6, 1010-8

110. Orsini, L., Huttunen, S., Schlotterer, C. (2004) A multilocus microsatellite phylogeny of the Drosophila virilis group. Heredity 93, 2, 161-5

111. Ostrega, M. (1985) Restriction endocunclease analysis of the relatedness of D. montana and D. virilis lines. Drosophila Inf Serv 61, 132-3

112. Paallysaho, S., Vieira, C., Hoikkala, A., Vieira, J. (2005) Evidence for introgression in differentiated North-American and Finnish Drosophila montana populations. Genetica 123, 3, 285-93

113. Pardue, M., Fostel, J., Cech, T. (1984) DNA-protein interactions in the Drosophila virilis mitochondrial chromosome. Nucleic Acids Res 12, 1991-99

114. Parsons, T., Muniec, D., Sullivan, K., Woodyatt, N., Alliston-Greiner, R., Wilson, M., Berry, D., Holland, K„ Weedn, V., Gill, P., Holland, M. (1997) A high observed substitution rate in the human mitochondrial DNA control region. Nat Genet 15, 363-68

115. Patterson, J., Stone, W. (1952) Evolution in the genus Drosophila. The Macmillan Co, New York, NY

116. Pfeiler, E., Erez, T., Hurtado, L., Markow, T. (2007) Genetic differentiation and demographic history in Drosophila pachea from the Sonoran Desert. Hereditas 144, 2, 6374

117. Pitnick, S., Karr, T. (1998) Paternal products and by-products in Drosophila development. Proc Biol Sei, 265, 1398, 821-6

118. Powell, J. (1983) Interspecific cytoplasmic gene flow in the absence of nuclear gene flow: evidence from Drosophila. Proc Natl Acad Sei USA 80, 2, 492-5

119. Powell, J., Caccone, A., Amato, G., Yoon, C. (1986) Rates of nucleotide substitution in Drosophila mitochondrial DNA and nuclear DNA are similar. Proc Natl Acad Sei USA 83, 23, 9090-93

120. Rand, D. (2001) The units of selection on mitochondrial DNA. Ann Rev Ecol Syst 32, 41548

121. Rand, D., Dorfsman, M., Kann, L. (1994) Neutral and non-neutral evolution of Drosophila mitochondrial DNA. Genetics 138, 3, 741-56

122. Rand, D., Fry, A., Sheldahl, L. (2006) Nuclear-mitochondrial epistasis and Drosophila aging: introgression of Drosophila simulans mtDNA modifies longevity in D. melanogaster nuclear backgrounds. Genetics 172, 1, 329-41

123. Reinbold, S., Collier, G. (1990) Molecular systematics of the Drosophila virilis species group (Diptera: Drosophilidae). Ann Entomol Soc Am 83, 3, 467-74

124. Reis, M., Vieira, C., Morales-Hojas, R., Vieira, J. (2008) An old bilbo-like non-LTR retroelement insertion provides insight into the relationship of species of the virilis group. Gene 425, 1-2, 48-55

125. Rossi, M., Barrio, E., Latorre, A., Quezada-Diaz, J., Hasson, E., Moya, A., Fontdevila, A. (1996) The evolutionary history of Drosophila buzzatii. XXX. Mitochondrial DNA polymorphism in original and colonizing populations. Mol Biol Evol 13, 2, 314-23

126. Routtu, J., Hoikkala, A., Kankare, M. (2007) Microsatellite-based species identification method for Drosophila virilis group species. Hereditas 144, 5, 213-21

127. Rozas, J., Hernandez, M„ Cabrera, V., Prevosti, A. (1990) Colonization of America by Drosophila subobscura\ effect of the founder event on the mitochondrial DNA polymorphism. Mol Biol Evol 7, 1, 103-9

128. Saccone, C., Gissi, C., Lanave, C., Larizza, A., Pesolc, G., Reyes, A. (2000) Evolution of mitochondrial gcnetic sistem: an overview. Gene 261, 1, 153-9

129. Sackton, T., Haney, R., Rand, D. (2003) Cytonuclear coadaptation in Drosophila: disruption of cytochrome c oxidase activity in backcross genotypes. Evolution 57, 10, 2315-25

130. Saito, S., Tamura, K., Aotsuka, T. (2005) Replication origin of mitochondrial DNA in insects. Genetics 171, 4, 1695-705

131. Samuels, D., Schon, E., Chinncry, P., (2004) Two direct repeats cause most human mtDNA deletions. Trends Genet 20, 393-8

132. Satta, Y., Ishiwa, H., Chigusa, S. (1987) Analysis of nucleotide substitution of mitochondrial DNAs in Drosophila melanogaster and its sibling species. Mol Biol Evol 4, 6, 638-50

133. Satta, Y., Toyohara, N., Ohtaka, C., Tatsuno, Y., Watanabc, T., Matsuura, E., Chigusa, S., Takahata, N. (1988) Dubious maternal inheritance of mitochondrial DNA in D. simulans and evolution of D. mauritiana. Genet Res Camh 52, 1-6

134. Schafer, M., Orsini, L., McAllister, B., Schlotterer, C. (2006) Patterns of microsatcllite variation through a transition zone of a chromosomal cline in Drosophila americana. Heredity 97, 4, 291-5

135. Schmidt, T., Wu, W., Goodman, M., Grossman, L. (2001) Evolution of nuclear- and mitochondrial-encoded subunit interaction in cytochrome c oxidase. Mol Biol Evol 18, 4, 563-9

136. Sherengul, W., Kondo, R., Matsuura, E. (2006) Analysis of paternal transmission of mitochondrial DNA in Drosophila. Genes Genet Syst 81, 6, 399-404

137. Simon, C., Frati, F., Beckenbach, A., Crespi, B., Liu, H., Flook P. (1994) Evolution, weighting, and phylogenetic utility of mitochondrial gene sequences and a compilation of conserved polymerase chain reaction primers. Ann Entomol Soc Am 87, 651-701

138. Sinibaldi, R., Storti, R. (1982) One- and two-dimensional polyacrylamide gel analysis of the heat shock proteins of the virilis group of Drosophila. Biochem Genet 20, 7-8, 791-807

139. Solignac, M., Genermont, J., Monnerot, M., Mounolou, J. (1984) Genetics of mitochondria in Drosophila: mtDNA inheritance in heteroplasmic strains of D. mauritiana. Mol Gen Genet 197, 183-88

140. Solignac, M., Genermont, J., Monnerot, M., Mounolou, J. (1987) Drosophila mitochondrial genetics: evolution of heteroplasmy through germ line cell divisions. Genetics 117, 687- 96

141. Solignac, M., Monnerot, M., Mounolou, J. (1983) Mitochondrial DNA heteroplasmy in Drosophila mauritiana. Proc Natl Acad Sci USA 80, 22, 6942-46

142. Solignac, M., Monnerot, M., Mounolou, J. (1986) Mitochondrial DNA evolution in the melanogaster species subgroup of Drosophila. J Mol Evol 23, 1, 31-40

143. Spicer, G. (1991) Molecular evolution and phylogeny of the Drosophila virilis species group as inferred by two-dimensional electrophoresis. J Mol Evol 33, 4, 379-94

144. Spicer, G., Bell, C. (2002) Molecular phylogeny of the Drosophila virilis species group (Diptera: Drosophilidae) inferred from mitochondrial 12S and 16S ribosomal RNA genes. Ann Entomol Soc Am 95, 156-61

145. Stalker, H. (1942) Sexual isolation studies in the species complex Drosophila virilis. Genetics 27, 238-57

146. Stone, W., Guest, W., Wilson, F. (1960) The evolutionary implications of the cytological polymorphism and phylogeny of the virilis group of Drosophila. Proc Natl Acad Sci USA 46: 350-361.

147. Sutovsky, P., Moreno, R., Ramalho-Santos, J., Dominko, T., Simerly, C., Schatten, G. (1999) Ubiquitin tag for sperm mitochondria. Nature 402, 371-72

148. Tamura, K., Aotsuka, T., Kitagawa, O. (1991) Mitochondrial DNA polymorphisms in the two subspeceis of Drosophila sulfurigaster. relationship between geographic structure of population and nucleotide diversity. Mol Biol Evol 8, 1, 104-14

149. Tamura, K. (1992) The rate and pattern of nucleotide substitution in Drosophila mitochondrial DNA. Mol Biol Evol 9, 5, 814-25

150. Tamura, K„ Dudley, J., Nei, M„ Kumar, S. (2007) MEG A4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0. Mol Biol Evol 24, 1596-99

151. Throckmorton, L. (1982) The virilis species group. In: Ashburner M, Carson H, Thompson J (eds) The genetics and biology of drosophila. Academic Press, London 3b:227-296

152. Tominaga, H., Narise, S. (1995) Sequence evolution of the Gpdh gene in the Drosophila virilis species group. Genetica 96, 3, 293-302

153. Townsend, J., Rand, D. (2004) Mitochondrial genome size variation in New World and Old World populations of Drosophila melanogaster. Heredity 93, 1, 98-103

154. Tsujino, F., Kosemura, A., Inohira, K., Hara, T., Otsuka, Y., Obara, M., Matsuura, E. (2002) Evolution of the A+T-rich region of mitochondrial DNA in the melanogaster species subgroup of Drosophila. J Mol Evol 55, 5, 573-83

155. Turelli, M., Hoffmann, A., McKechnie, S. (1992) Dynamics of cytoplasmic incompatibility and mtDNA variation in natural Drosophila simulans populations. Genetics 132, 3, 713-23

156. Valverde, J., Marco, R., Garesse, R. (1994) A conserved heptamer motif for ribosomal RNA transcription termination in animal mitochondria. Proc Natl Acad Sei USA 91, 12, 5368-71

157. Vieira, J., Charles worth, B., (1999) X-chromosome DNA variation in Drosophila virilis. Proc Biol Sei 266, 1431, 1905-12

158. Vieira, J., Hoikkala, A. (2001) Variability levels, population size and structure of American and European Drosophila montana populations. Heredity 86, 4, 506-11

159. Volz-Lingenhohl, A., Solignac, M., Sperlich, D. (1992) Stable heteroplasmy for a large-scale deletion in the coding region of Drosophila subobscura mitochondrial DNA. Proc Natl Acad Sei USA 89, 23, 11528-32

160. Vouidibio, J., Capy, P., Defaye, D., Pia, E., Sandrin, J., Csink, A., David, J. (1989) Short-range genetic structure of Drosophila melanogaster populations in an Afrotropical urban area and its significance. Proc Natl Acad Sei USA 86, 21, 8442-6

161. Wallace, D. (1992) Mitochondrial genetics: a paradigm for aging and degenerative diseases? Science 256, 5057, 628-32

162. Wang, W., Ling, F., Shi, L. (1994) Mitochondrial DNA polymorphism in natural populations of Drosophila albomicans. Science in China 37, 11, 1329-40

163. Wang, B„ Park, J., Watabe, H., Gao, J., Xiangyu, J., Aotsuka, T„ Chen, H„ Zhang, Y. (2006) Molecular phylogeny of the Drosophila virilis section (Diptera: Drosophilidae) based on mitochondrial and nuclear sequences. Mol Phylogenet Evol 40, 2, 484-500

164. Wuyts, J., De Rijk, P., Van de Peer, Y„ Winkelmans, T., De Wächter, R. (2001) The European Large Subunit Ribosomal RNA Database. Nucleic Acids Res 29, 1, 175-77

165. Xia, X. (2000) Data analysis in molecular biology and evolution. Kluwer Academic/Plenum Publishers, New York: 284p.

166. Yui, R., Matsuura, E. (2006) Detection of deletions flanked by short direct repeats in mitochondrial DNA of aging Drosophila. Mutat Res 594, 1-2, 155-61

167. Zhang, D., Hewitt, G. (1997) Insect mitochondrial control region: A review of its structure, evolution and usefulness in evolutionary studies. Biochem Syst Ecol 25, 2, 99-120

168. Работа поддержана грантами РФФИ № 03-04-06563-мас; 04-04-63035-к; 05-04-49450-а; 06-04-49369-а и Программы Президиума РАН «Биоразнообразие и динамика генофондов».