Устойчивость растений горчицы к засолению и возможная роль пролина тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Гринин, Антон Леонидович

• Гринин, Антон Леонидович
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Гринин, Антон Леонидович

ВВЕДЕНИЕ.

ГЛАВА 1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР.

1.1. Общие представления об адаптации растений к неблагоприятным факторам окружающей среды.

1.2. Засоление, как неблагоприятный фактор окружающей среды.

1.3. Особенности влияния засоления на растения разных таксономических групп.

1.4 Рост и развитие растений при засолении.

1.5. Водный статус растений при засолении.

1.6. Осмотический потенциал растительных тканей при засолении.

1.7. Аккумуляция ионов в растении при засолении.

1.7.1. Поступление Na+.

1.7.2. Поступление С1".

1.7.3. Поступление К+.

1.8. Совместимые осмолиты при засолении.

1.8.1. Накопление пролина при засолении.

1.8.2. Современные представления о функциях пролина.

1.8.3. Функционирование пролина в качестве химического шаперона.

1.8.4. Метаболизм пролина.

1.8.5. Современные представления о возможном токсическом действиях пролина.

1.9. Представление о сигнальных системах растений при стрессах.

1.9.1. Сигнальные системы растений в условиях засоления при засолении.

1.9.2. Участие NO в сигнальных реакциях.

1.9.3. Участие NO при засолении и взаимосвязь NO с биосинтезом пролина

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

2.1. Объект исследования.

2.2. Условия выращивания.

2.2.1. Посев семян.

2.3. Измерение всхожести семян.

2.4 . Измерение биомассы.

2.5. Определение содержания ионов.

2.6. Определение осмотического потенциала.

2.7. Определение содержания свободного пролина.

2.8. Определение активности пролиндегидрогеназы.

2.9. Определение содержания Сахаров.

2.10. Определение Содержание мРНК P5CS и PDH.

2.10.1. Выделение тотальной РНК.

2.10.2. Обратная транскрипция.

2.10.3. Полимеразная цепная реакция (ПЦР).

2.11. Определение содержания пролина при действии NO в условиях засоления.

2.12. Определение функционирования пролина, в качестве химического шаперона in Vitro.

2.13. Математическая обработка данных.

ГЛАВА 3. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ.

3.1. Изучение устойчивости различных сортов горчицы к хлоридному засолению.

3.1.1. Изучение влияния засоления на всхожесть семян и рост корней проростков.

3.1.2. Оценка биомассы листьев, стеблей и корней молодых растений горчицы.

3.1.3. Влияние засоления на содержание Na+в листьях горчицы.

3.1.4. Влияние засоления на содержание СГ в листьях горчицы.

3.1.5. Влияние засоления на содержание К+ в листьях горчицы.

3.1.6. Влияние засоления на содержание пролина.

3.1.7. Влияние засоления на активность ПДГ.

3.1.8. Оценка осмотической роли пролина при засолении.

3.2. Изучение возможной роли пролина на разных фазах стрессорного ответа на засоление.

3.2.1. Быстрый стрессорный ответ (стресс-реакция).

3.2.2. Этап специализированной (долговременной) адаптации.

3.2.3. Этап восстановления.

3.3. Регуляция содержания пролина при участии NO.

3.4. Функционирование пролина в качестве химического шаперона.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Устойчивость растений горчицы к засолению и возможная роль пролина»

Среди неблагоприятных для растений факторов одним из самых распространенных является засоление. По последним данным Продовольственной и сельскохозяйственной организации ООН, более 800 млн га земли подвержены засолению. Воздействие хлоридного засоления значительно нарушает корневое питание и водный режим гликофитов, ингибирует процесс фотосинтеза, в результате чего подавляется рост растений и их урожайность (Flowers, 2004). Ценная сельскохозяйственная масличная культура горчица сарептская (-Brassica juncea L.) культивируется в России преимущественно в условиях аридных зон, где около половины всех распаханных земель подвержены засолению. Высокую, урожайность в таких условиях обеспечивает генетически обусловленная способность растений горчицы переносить засуху и сильную жару (Картамышев, 2008), а также высокая фенотипическая пластичность и экологогенетическая разнородность (Tarakanov et al., 1994). Однако Brassica juncea, как и большинство других сельскохозяйственных растений - гликофит и ее устойчивость к засолению относительно невелика. Важной практической задачей является отбор высокоурожайных сортов горчицы с повышенной солеустойчивостью.

Избыточное поступление солей в клетки растений при засолении сдвигает ионный баланс, нарушает структуру и функции макромолекул, инициирует избыточный синтез активных форм кислорода (АФК). Однако помимо прямого токсичного действия, засоление вызывает у растений осмотический стресс, обусловленный резким падением водного потенциала корне-обитаемой среды растения (Кузнецов, Шевякова, 1999). В ответ на нарушение баланса неорганических ионов и водного статуса в растении включается ряд антистрессорных механизмов, к которым относятся активация поглощения солей из среды с целью восстановления потока воды в растении и сопровождающая этот процесс аккумуляция в клетках совместимых осмолитов

Kumar, 2009). Одним из наиболее распространённых и важных осмолитов считается иминокислота пролин (Про) (Misra, Saxenaa, 2009; Yousfi et al., 2010). Однако в настоящее время накапливается все больше данных, что у гликофитов осмотическая функция Про часто не выполняется или она не является основной (Munns, 2008; Verbruggen, Hermans, 2009; Attn et al., 2010). Ряд исследователей прямо критикуют идею о функционировании Про в качестве осмолита (Gagneul et al., 2007; Larher et al., 2009). В литературе до сих пор не существует систематического анализа соотношения концентраций NaCl индуцируемого Про с концентрациями накапливаемых в клетках ионов натрия и хлора.

В последние годы все больше говорится о Про как о химическом шапе-роне, способном защищать макромолекулы, сохраняя их нативную структуру и биологическую активность (Diamant et al., 2001; Chattopadhyay et al., 2004). Развитие представлений о химических шаперонах имеет важное практическое значение для понимания адаптационных процессов и разработки новых технологий консервации ферментов для медицинских целей и химической промышленности.

Цель и задачи исследования.

Целью настоящей работы являлось изучение некоторых физиологических и молекулярных механизмов адаптации растений горчицы к солевому стрессу и выяснение возможной роли пролина.

В связи с данной целью были поставлены следующие задачи:

1. Оценить устойчивость к засолению различных сортов горчицы.

2. Изучить взаимосвязи содержания Про с содержанием неорганических ионов, мРНК P5CS (ген пирролин-5-карбоксилат синтазы), мРНК PDH (ген пролиндегидрогиназы) и величиной осмотического потенциала в условиях засоления.

3. Исследовать роль NO в регуляции содержания Про при засолении.

4. Изучить возможность функционирования Про в качестве химического шаперона в условиях засоления.

Научная новизна. На основе ряда физиологических и биохимических параметров впервые проведена оценка на солеустойчивость нескольких отечественных сортов горчицы, активно используемых в сельском хозяйстве. Достоверно установлено явление резкого падения концентрации Про при продолжительном засолении. Впервые показано, что сигнальная функция оксида азота на начальных этапах засоления реализовалась в быстром повышении концентрации Na+, СГ и К+, вероятно, за счет активации ионных каналов в листьях горчицы, что вызывало дополнительную аккумуляцию Про. В модельных опытах впервые установлено, что Про в условиях засоления способен обеспечивать поддержание активности фермента малатдегидрогиназы (МДГ), что свидетельствовало в пользу его функционирования в качестве химического шаперона. Выдвинуто предположение, что в условиях засоления выравнивание осмотического потенциала основных компартментов клетки могло осуществляться за счет аккумуляции в цитоплазме ионов К.

Практическая значимость. Полученные в работе данные по сортовым различиям растений горчицы в условиях засоления могут быть использованы в подборе сортов для выращивания растений на засоленных почвах. Исследования уточняют представления об осморегуляторной функции Про, о сигнальных процессах в растении и дают возможность высказать предположение об осморегуляторной роли ионов калия в цитоплазме. Данные по функционированию Про в качестве химического шаперона имеют большой практический интерес для медицинских целей и химической промышленности в разработке сред для эффективной консервации ферментов. Теоретические обобщения и совокупность полученных экспериментальных данных могут использоваться в курсах лекций для студентов биологических факультетов вузов страны.

Апробация работы. Результаты работы докладывались на международной конференции «Современная физиология растений: от молекул до экосистем» (Сыктывкар, 2007); международной научной конференциях «Физико-химические основы структурно-функциональней организации растений» (Екатеринбург, 2008); международной конференции «Физико-химические механизмы адаптации растений к антропогенному загрязнению в условиях крайнего севера» (Апатиты, 2009), конференции молодых ученных ИФР РАН (Москва 2008, 2009 годы).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 8 работ, из них две статьи в рецензируемых журналах.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объекта и методов исследований, изложения полученных результатов и обсуждения, заключения и выводов. Работа изложена на 130 страницах машинописного текста, включая 5 таблиц, 37 рисунков; библиография содержит 234 название, в т.ч. 205 на иностранных языках.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Гринин, Антон Леонидович

выводы

1. Действие засоления проявлялось на горчице сарепсткой, как на типичном гликофите, ингибируя рост растений, вызывая осмотический стресс и инициируя реализацию ряда адаптивных стратегий, среди которых — активный синтез Про, обладающего стресс-протекторными свойствами.

2. Выявлены сортовые различия растений горчицы, в основе которых лежала разная способность к регуляции поступления Na+ и СГ и интенсивность аккумуляции пролина. Сорт Лера оказался наименее устойчивым, а сорт Славянка наиболее устойчивым к воздействию засоления.

3. Впервые достоверно установлено явление резкого падения концентрации Про при длительном засолении, несмотря на стабильное сохранение высокого содержания ионов Na и С1 в листьях. Достоверность сильного снижения концентрации Про была подтверждена на молекулярном и ферментативном уровне.

4. На протяжении всего действия засоления максимальная концентрация Про в расчете на объем цитоплазмы, составляла не более 2/3 а минимальная — не более 1/10 от суммарной концентрации ионов Na и С1. Судя по величинам корреляции на разных фазах адаптации между содержанием пролина с одной стороны и содержанием ионов Na, С1 и величиной осмотического потенциала с другой, Про мог выполнять функцию ведущего совместимого осмолита лишь на этапе стресс-реакции.

5. Впервые показано, что сигнальная функция оксида азота на начальных этапах засоления реализовалась в быстром повышении концентрации в листьях растений горчицы Na+, СГ и К+, вероятно, за счет активации ионных каналов, что вызывало дополнительную аккумуляцию Про.

6. На основе модельных опытов впервые установлено, что Про в условиях засоления способен обеспечить поддержание активности фермента МДГ, функционируя в качестве химического шаперона. При этом выравнивание осмотического потенциала основных компартментов клетки - цитозоля и вакуоли - могло осуществляться за счет аккумуляции в цитозоле ионов К.

7. Полученные данные позволяют заключить, что в условиях засоления Про у растений горчицы на разных стадиях адаптации и восстановления мог функционировать преимущественно в качестве или совместимого осмолита или химического шаперона.

Автор выражает искреннюю признательность своему научному руководителю к.б.н. Холодовой Валентине Павловне за огромную помощь, бесценный научный опыт, внимание, поддержку и терпение. Глубоко признателен д.б.н. профессору Владимиру Васильевичу Кузнецову за постоянную помощь в работе и обсуждение результатов; к.б.н. Галине Николаевне Ралдуги-ной за помощь и руководство в работе; а также всем сотрудникам и аспирантам лаборатории молекулярных и физиологических механизмов адаптации Института физиологии растений им. К.А. Тимирязева РАН за поддержку и дружеское отношение; всем родным и близким за заботу и понимание.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В результате исследований было установлено, что засоление является сильным стрессорным фактором для растений горчицы. Было определено, что при концентрациях NaCl более 200 мМ отсутствовала всхожесть семян, а молодые растения были не способны к нормальной жизнедеятельности.

Растения горчицы сарептской имели различия по устойчивости к засолению, с. Лера оказался наименее, а с. Славянка - наиболее устойчивым. Так как растения горчицы являются типичным гликофитом, то их стресс-толерантность во многом определяется способностью к регуляции поступления Na+ и СГ. В условиях засоления растения вынуждены поглощать эти ионы для понижения осмотического потенциала и поддержания необходимого водного статуса, однако высокие концентрации Na+ и С1 могут быть токсичными для организма. Растения с. Лера характеризовались наиболее интенсивным поглощением ионов натрия и хлора. Это особенно проявлялось при концентрации NaCl 150 мМ, при которой растения накапливали Na+и СГдо 400 мкмоль/г св. массы, что значительно превышало содержание у других сортов и, вероятно, стало причиной гибели растений на 17-е сутки опыта. Наименее выраженная способность растений с. Лера к регуляции поступления Na+ и СГ также могла привести к сильному снижению биомассы надземных и подземных органов. Более всего в условиях засоления ингибировалась биомасса стеблей. Это наблюдалось у всех сортов и, видимо, имело адаптивный характер для экономии ресурсов в стрессовых условиях. Примечательно, что у неустойчивого сорта Лера ингибирование корней было выражено более, чем у других сортов. Между тем считается, что осмотический стресс у гликофитов обычно вызывает большее торможение роста надземных органов, в то время как корни продолжают расти для обеспечения поступления воды (Munns, 2008). У растений с. Славянка при концентрации NaCl 100 мМ, подавление роста корней проявлялось меньше по сравнению с двумя другими сортами, в то время как рост стеблей ингибировался сильнее. Такие результаты позволяют судить о более высокой адаптивной способности к соле-устойчивости у данного сорта.

Все сорта характеризовались интенсивным накоплением Про в условиях солевого стресса. Как показали исследования, достоверное увеличение содержания Про происходило уже на 2-е сутки засоления. Это сопровождалось быстрым увеличением содержания ионов Na+ и СГ, падением содержания К+, снижением величины осмотического потенциала. Подобная картина вполне типична на фазе стресс-реакции, в период, когда в растении включаются общие механизмы устойчивости и отключаются процессы, несущественные для обеспечения жизнедеятельности при стрессовом воздействии. Косвенно о таком отключении говорит резкое снижение содержания К+ и NO3" в условиях засоления. Про в условиях солевого стресса выступает в роли защитного фактора. Про полифункционален и, очевидно, выполняет различные защитные функции на этапе стресс-реакции. Быстрое изменение содержания Про в ответ на засоление дало возможность предполагать, что регуляция этого процесса происходит на уровне экспрессии генов метаболизма Про на самых ранних этапах стрессорного ответа. Действительно, изменение содержания мРНК P5CS наблюдалось уже в первые часы засоления, доказывая, что синтез Про являлся важным стресс-индуцируемым защитным фактором. Изучение корреляций между содержанием Про, с одной стороны, и содержанием Na+, СГ и величиной осмотического потенциала — с другой, показало, что Про с высокой долей вероятности выполняет осмотическую функцию на этапе стресс-реакции.

Дальнейшее засоление предполагало переход растений в фазу долговременной адаптации, которая характеризуется стабилизацией процессов, запущенных при стресс-реакции и поддержании жизнедеятельности растений в условиях стресса. На этом этапе наблюдалась стабилизация концентрации Na+, СГ, К+, NO3", осмотического потенциала. Содержание Про, однако, не было стабильным. Неожиданно на 15-е сутки воздействия NaCl содержание Про в листьях растений всех сортов горчицы стало снижаться и на 20-е сутки резко падало. Схожая картина наблюдалась у всех сортов. Примечательно, что падение содержания Про у с. Славянка было не таким резким, как у остальных сортов. Это дает основание предполагать, что данный сорт обладает способностью к более гибкой регуляции адаптивных процессов.

Как уже говорилось, в литературе имеются немногочисленные сведения о снижении Про при засолении. Нами было достоверно доказано это явление. Падение концентрации Про наблюдалось в листьях всех ярусов. Верхний ярус, состоящий из более молодых листьев, характеризовался самым интенсивным накоплением Про, а наибольшее падение содержания Про наблюдалось в более старых листьях, образующих нижний ярус. Предположительно такая разница в содержании Про в условиях засоления может быть объяснена разной локализацией ферментов синтеза и распада Про. Вероятно, P5CS локализована в большей степени в молодых, растущих листьях, а ПДГ— в старых, где в целом преобладает процесс катаболизма. Однако данное утверждение требует дополнительной проверки.

Была установлена обратная взаимосвязь между активностью ПДГ и содержанием Про при солевом стрессе. Было показано, что у всех сортов в период падения содержания Про активность ПДГ резко возрастала. Взаимозависимость была установлена также между содержанием Про и содержанием мРНК генов его метаболизма.

При расчете концентрации Про, с учетом объема цитоплазмы от суммы концентраций Na+ и СГ, нами было установлено, что на фазе падения концентрации Про данное соотношение составляло 1/10. На протяжении всего засоления это соотношение концентрации Про и суммы ионов не превышало 2/3 и теоретически не было достаточным для обеспечения осмотической функции Про, однако на фазе падения данная функция, очевидно, не могла осуществляться вовсе.

Дальнейшее изучение процесса засоления показало, что падение содержания Про после 10-15 суток было не случайным явлением, оно повторялось на 20-е и 30-е сутки засоления. На фоне стабилизации содержания ионов Na и С1 и при неизменяющемся осмотическом потенциале это могло означать смену функций Про. В качестве другого возможного осмолита были изучены сахара. Однако общее содержание Сахаров при засолении было даже ниже, чем в контрольном варианте, что не дает основания говорить об их существенном вкладе в поддержание осмотического равновесия.

Примечательно, что содержание Про при засолении изменялось значительно лишь в листьях растений и не демонстрировало существенных изменений в корнях. Это, очевидно, говорит об органной специфике функций Про в растениях горчицы.

Были проведены исследования при переносе растений на среду без избыточного содержания NaCl. Одной из основных целей данного этапа являлось подтверждение того, что изучаемые нами процессы имели адаптивный характер, а воздействие стресса не носило необратимого характера. В результате этапа репарации у растений наблюдалось восстановление содержания ионов К, повышение осмотического потенциала, снижение содержания ионов Na и С1, снижение содержания Про. При этом нельзя исключать, что снижение содержания Про при восстановлении было продолжением процесса падения на 15-е сутки засоления. Однако то, что снижение содержания Про при восстановлении и продолжительном засолении различалось по содержанию мРНК PDH, позволяет сделать заключение о разных инициирующих падение содержания Про факторах.

Интересно, что наибольшее сокращение содержания Про при восстановлении наблюдалось в листьях нижнего яруса. Это согласуется с данными о падении уровня Про при длительном засолении и дополнительно дает возможность предполагать, что активность деградации Про выше в листьях нижнего яруса, тогда как активность синтеза выше в молодых листьях верхнего яруса.

Стадия восстановления еще раз доказала, что падение содержания Про при продолжительном засолении регулируется как на ферментативном, так и на генном уровнях. В настоящее время в литературе накапливаются данные о регуляции содержания Про при участии сигнальной молекулы оксида азота. Нами впервые было показано, что NO способствует повышению устойчивости при засолении растений горчицы. Это подтвердилось как на стадии прорастания, так и в процессе роста молодых растений. Было установлено, что при добавлении в среду донора оксида азота у растений интенсивно накапливался Про, который, вероятно, осуществлял протекторное действие. Повышенное накопление Про, на наш взгляд, было опосредованным и вызывалось, вероятно, стимуляцией функционирования как катионных, так и анионных каналов и - вследствие этого - интенсивного накопления Na+, СГ, К+ и NO3". Накопление К+ и NO3" нетипично при засолении и позволяет предположить возможное участие этих ионов в антистрессорных механизмах. В частности, вполне вероятно, что концентрация ионов К хотя и снижалась при засолении, все же находилась в достаточном количестве для обеспечения поддержания осмотического равновесия. С учетом объема цитоплазмы содержание К+ в течение солевого воздействия составляло 200 мкмоль/г св. массы и вместе с Про на фазах его высокой концентрации было равным сумме концентрации Na+ и СГ. При падении уровня Про поддержание осмотического равновесия, очевидно, имело иной характер. Мы предположили, что на фазе сокращения содержания Про происходила смена его функциональной направленности. В литературе в последнее десятилетие активно обсуждается функционирование Про в качестве химического шаперона. Химические шапероны способны защищать нативную структуру макромолекул и сохранять их активность при воздействии стресса. В модельных опытах изучения влияния засоления на активность МДГ мы установили, что Про способствовал сохранению высокой активности фермента при стрессе. Однако в концентрациях свыше 500 мМ Про оказывал отрицательное воздействие на активность МДГ, проявляя при этом четкую концентрационную зависимость. Схожие данные встречаются в литературе (Diamant et al., 2000). К тому же неоднократно показано негативное и даже токсическое воздействие высоких концентраций Про на растения. Все это позволило предположить, что падение содержания Про при длительном засолении связано с достижением концентрации, при которой Про, возможно, оказывает уже отрицательное действие на макрамо-лекулы и нарушает ферментативную активность.

Функционирование в качестве химического шаперона неразрывно связано с выполнением Про других функций, в частности осмотической. Интенсивное накопление Про на стадии стресс-реакции наиболее вероятно связано с обеспечением поддержания осмотического равновесия. Однако быстрое поступление Na+ и СГ ведет к достижению концентрации Про 25-30 мкмоль/ г св. массы, что, исходя из полученных данных, можно считать критическим максимумом. В расчете на объем цитоплазмы такая концентрация будет составлять около 600 мМ, что, как было показано на опытах с влиянием засоления на активность МДГ, было достаточным для нарушения ферментативной активности. Это, вероятно, и служило сигналом для начала процесса деградации Про. В связи с этим увеличивалось содержание мРНК PDH, возрастала активность ПДГ. Процессы синтеза Про, исходя из содержания мРНК P5CS, сокращались. В результате концентрация Про резко падала, составляя 100-200 мМ с учетом объема цитоплазмы. Такое низкое содержание не могло обеспечить поддержание осмотического баланса, но было достаточным для обеспечения функции химического шаперона. На этой фазе, вероятно, функцию совместимого осмолита могло выполнять какое-то иное вещество. Выравнивание осмотического потенциала могли также осуществлят Na+ и СГ, негативное действие которых нивелировалось функционированием Про в качестве химического шаперона.

Подтверждением высказанных предположений о возможной причине падения уровня Про и его возможных функциях при длительном засолении могут послужить данные, полученные при исследовании влияния ТМ на растения горчицы. Было показано, что действие CuSC>4 и Z11SO4 вызывало интенсивное накопление Про до 20-30 мкмоль/г св. массы, после чего наблюдалось резкое падение. Так как действие ТМ не было связано с осмотическим стрессом, то можно предположить, что Про выполнял преимущественно функцию химического шаперона.

Таким образом, полученные данные позволяют заключить, что в условиях засоления Про у растений горчицы на разных стадиях адаптации и в зависимости от концентрации мог менять преимущественные функции, выступая в роли совместимого осмолита или химического шаперона.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Гринин, Антон Леонидович, 2010 год

1. Бабурина O.K., Леонова Т.Г. (1994) Динамика содержания Na+ и К+в клетках суспензионной культуры люцерны при высоких концентрациях NaCl. Физиология растений, 41, 460-463.

2. Генкель П.А. (1954) Солеустойчивость растений и пути ее направленного повышения. Серия: Тимирязевские чтения, вып. XII. М.: Изд-во Акад. наук СССР.

3. Гринин АЛ., Холодова В.П., Кузнецов Вл.В. (2010) Сравнительный анализ физиологических механизмов солеустойчивсти различных сортов горчицы. Вестник Российского университета дружбы народов, серия «Агрономия и животноводство» №1 2010, 27— 38.

4. Дмитриев А.П. (2003) Сигнальные молекулы растений для активации защитных реакций в ответ на биотический стресс. Физиология растений, 50(3), 465-474.

5. Емец А.И., Красиленко Ю.А., Шеремет Я.А., Блюм Я.Б. (2009) Реорганизация микротрубочек как ответ на реализацию сигнальных каскадов оксида азота (II) в растительной клетке. Цитология и генетика, 43(1), 3-10.

6. Ермакова И.П., Алечина Н.Д., Балнокин Ю.В., Гавриленко В.Ф. и др. (2005) Физиология растений. М.: Издательский центр «Академия», 640 с.

7. Жолкевич В.Н., Гусев Н.А., Капля А.В. и др. (1989) Водный обмен растений. М.: Наука, 259 с.

8. Захарин А.А. (1994) Быстрая кинетика роста растений при солевом стрессе. Физиология растений, 41(1), 101-106.

9. Картамышев В.Г. (2008) Генетика, селекция и семеноводство масличных культур. Ростов н/Д: Изд-во ЮНЦ РАН, 304 с.

10. Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В. (2009) Участие оксида азота (NO) в трансдук-ции сигналов абиотических стрессоров у растений. Вгсник Хартеського нацюнального аграрного ушверситету. Сергя бюлоггя, 3(18), 6-19.

11. Косулина Л.Г., Луценко Э.К., Аксенова В.А. (1993) Физиология устойчивости растений к неблагоприятным факторам среды. Ростов н/Д: Изд-во РГУ.

12. Кузнецов Вл.В. (1992) Индуцибельные системы и их роль при адаптации растений к стрессорным факторам. Дисс. Докт. биол. наук. Кишинев: ИФРАНРМ, 1992. 74 с.

13. Кузнецов Вл.В., Шевякова Н.И. (1999) Пролин при стрессе: биологическая роль, метаболизм, регуляция. Физиология растений, 46, 321-336.

14. Кузнецов Вл.В., Дмитриева Г.А. (2005) Физиология растений. М.: Высшая школа, 763 с.

15. Кузнецов Вл.В., Кимпел Дж., Гокджиян Д., Ки Дж. (1987) Элементы неспецифичности реакции генома растений при холодовом и тепловом стрессе. Физиология растений, 34 (5), 859-868.

16. Кузнецов Вл.В., Хыдыров Б., Рощупкин Б.В., Борисова Н.Н. (1990) Общие системы устойчивости хлопчатника к засолению и высокой температуре: Факты и гипотезы. Физиология растений, 37(5), 987-996.

17. Лапина JI.П., Строгонов Б.П. (1979) Локализация солей в клетках в связи с приспособлением растений к условиям засоления. Успехи современной биологии, 88(1), 93.

18. Максимович А.Е. (1968) Химия сахарной свеклы в первый год жизни. В сб.: Физиология сельскохозяйственных растений. М.: МГУ, т. 7, с. 366.

19. Нобел П. (1973) Физиология растительной клетки. М.: Мир, 187с.

20. Прусакова Л.Д., Аль-Карим Л., Мещеряков А.Б. (1993) Влияние хлорхо-линхлорида на устойчивость яровой пшеницы к хлоридному засолению. Физиология растений, 40(5), 776-780.

21. Пустовой И.В., Филин В.И., Корольков А.В. (1995) Практикум по агрохимии. М.: Колос, 336 с.

22. Селье Г. (1977) Концепция стресса. Как мы ее понимаем в 1976 году. В сб.: Новое о гормонах и механизме их действия, под ред. Кавецкого Р.Е. и др. Киев: Наукова думка, с. 27-51.

23. Тарчевский И.А. (2002) Сигнальные системы клеток растений. М.: Наука, 294 с.

24. Тян С.Р., Лей Ю.Б. (2007) Физиологические ответные реакции проростков пшеницы на засуху и облучение УФ-Б. Влияние нитропруссида натрия. Физиология растений, 54(5), 763-769.

25. Чжан X., Ли Я.Х., Ху Л.Ю. и др. (2008) Влияние обработки листьев пшеницы донором окиси азота на антиокислительный метаболизм при стрессе, вызванном алюминием. Физиология растений, 55(4), 523-528.

26. Чиркова Т.В. (2002) Физиологические основы устойчивости растений. СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун-та, 244 с.

27. Шевякова Н.И. (1983) Метаболизм и физиологическая роль пролина в растениях при водном и солевом стрессе. Физиология растений, 30(4), 743751.

28. Abraham E., Rigo G., Szekely G., Nagy R., Koncz C., Szabados L. (2003) Light-dependent induction of proline biosynthesis by abscisic acid and salt stress is inhibited by brassinosteroid in Arabidopsis. Plant Mol. Biol., 51, 363-372.

29. Adams P., Thomas J.C., Veron D.M., Bohvert H.J., Jonsen R.G. (1992) Distinct cellular and organismic responses to salt stress. Plant Cell Physiol., 33(8), 1215-1223.

30. Amtmann A., Sanders D. (1999) Mechanisms of Na+ uptake by plant cells. Adv. Bot. Res., 29, 75-112.

31. Arasimowicz M. and Floryszak-Wieczorek J. (2007) Nitric oxide as a bioactive signaling molecule in plant stress responses. Plant Science, vol. 172, 876-887.

32. Arasimowicz-Jelonek M., Kubis J., Floryszak-Wieczorek J. (2009) Involvement of nitric oxide in water stress-induced responses of cucumber roots PlantScience, vol. 177, 682-690.

33. Ashraf M. (2001) Relationships between growth and gas exchange characteristics in some salt-tolerant amphidiploid Brassica species in relation to their diploid parents. Env. Exp. Bot., 45, 155-163.

34. Ashraf M., McNeilly T. (2004) Salinity Tolerance in Brassica Oilseeds. Critical Reviews in Plant Sciences, 23, 157-174.

35. Attri P., Venkatesu P., Lee M.-J. (2010) Influence of Osmolytes and Denaturants on the Structure and Enzyme Activity of-Chymotrypsin. J. Phys. Chem. В., 114, 1471-1478.

36. Ayliffe M.A., Roberts J.K., Mitchell H.J., Zhang R., Lawrence G.J., Ellis J.G., Pryor J.T. (2002) A plant gene up-regulated at rust infection sites. Plant Physiol., 129, 169-180.

37. Aziz I., Khan M.A. (2001) Effect of seawater on the growth, ion content and water potential of Rhizophora macronata Lam. J. Plant Res., 114, 369-373.

38. Bates L.S., Waldren R.P., Teare I.D. (1973) Rapid determination of free proline for water-stress studies. Plant and Soil, 39, 205-207.

39. Besson-Bard A., Astier J., Rasul S., Wawer I., Dubreuil-Maurizi C., Jeandroz S., Wendehenne D. (2009) Current view of nitric oxide-responsive genes in plants. Plant Science, 177, 302-309.

40. Borsani O., Zhu J., Verslues P.E., Sunkar R., Zhu J.K. (2005) Endogenous siRNAs derived from a pair of natural cisantisense transcripts regulate salt tolerance in Arabidopsis. Cell, 123, 1279-1291.

41. Buchner J., Schmidt M., Fuchs M., Jaenicke R., Rudolph R., Schmid F. X. and Kiefhaber T. (1991). GroE facilitates refolding of citrate synthase by suppressing aggregation. Biochemistry, 30, 1586—1591.

42. Caldas Т., Demont-Caulet N., Ghazi A., and Richarme G. (1999) Thermo protection by glycine betaine and choline. Microbiology 145, 2543—2548.

43. Chandler SF. and . Thorpr T.A (1987) Characterization of growth, water relations, and proline accumulation in sodium sulfate tolerant callus of Erassica napus L. cv. Westar (Canola). Plant Physiol., 84, 106-111.

44. Chartzoulakis K., Klapaki G. (2000) Response of two green house pepper hybrids to NaCl salinity during different growth stages. Sci. Hortic., 86, 247-260.

45. Chattopadhyay M. K., Kern R., Mistou M., Dandekar A.M., Uratsu S.L., Richarme G. (2004) The chemical chaperone proline relieves the thermosensi-tivity of a dnaK deletion mutant at 42{degrees} C. J. Bacteriol., 186, 81498152.

46. Cheeseman J.M., Wickens L.K. (1986) Control of Na+, K+ transport in Spergula-ria marina. II. Effect of plant size, tissue ion contents and roots- shoot ratio at moderate salinity. Physiol. Plant., 67, 7-14.

47. Chen H., An R., Tang J.-H., Cui X.-H., Hao F.-S., et al. (2007) Over-expression of a vacuolar Na+/H+ antiporter gene improves salt tolerance in an upland rice. Mol. Breed., 19, 215-225.

48. Cherian S., Reddy M.P., Pandya J.B. (1999) Studies on salt tolerance in Avicen-nia marina (Forstk.) Vierh.: effect of NaCl salinity on growth, ion accumulation and enzyme activity. Indian J. Plant Physiol., 4, 266-270.

49. Chiang H.H., Dandekar A.M. (1995) Regulation of proline accumulation in Arabidopsis thaliana (L) Heynh during development and in response to desiccation. Plant Cell Environ, 18, 1280-1290.

50. Colmer T.D., Munns R., Flowers T.J. (2005) Improving salt tolerance of wheat and barley: future prospects. Aust. J. Exp. Agric., 45, 1425-1443.

51. Courtois C., Besson A., Dehan J., et al. (2008) Nitric oxide signalling in plants:1. О+interplays with Ca ~ and protein kinases. J. Exp. Bot., 59, 155-163.

52. Cramer G.R. (1992) Kinetics of maize leaf elongation. II. Responses of a Na-excluding cultivar and a Na-including cultivar to varying Na/Ca salinities. J. Exp. Bot., 43, 857-864.

53. Cramer G.R. (2002) Response of abscisic acid mutants of Arabidopsis to salinity. Funct. Plant Biol., 29, 561-567.

54. CreightonT. E. (1993) Proteins, structures and molecular properties; WH.Freeman and Company: New York.

55. Chuan Chi Lin, Ching Huei Kao. (1996) Proline accumulation is associated with inhibition of rice seedling root growth caused by NaCl Plant Science, 114 121-128.

56. Cuin T.A., Miller A.J., Laurie S.A., Leigh R.A. (2003) Potassium activities in cell compartments of salt-grown barley leaves. J. Exp. Bot., 54, 657-661.

57. Datta K.S., Sharma D.D. (1990) Effect of chloride and sulphate types of salinity on Characteristics of chlorophyll content, photosynthesis and respiration of chick pea (Cicer arientum L.). Physiol, plant., 32(5), 391-395.

58. Davies W.J., Kudoyarova G., Hartung W. (2005) Long-distance ABA signaling and its relation to other signaling pathways in the detection of soil drying and the mediation of the plant's response to drought. J. Plant Growth Regul., 24, 285-295.

59. Dellodonne M., Xia Y., Dixon R.A., Lamb C. (1998) Nitric oxide functions as a signal in plant disease resistance. Nature, 394, 585-588.

60. Deuschle К., Funck D., Forlani G., Stransky H., Biehl A., Leister D., van der Graaff E., Kunze R., Frommer W.B. (2004) The role of Dl-pyrroline-5-carboxylate dehydrogenase in proline degradation. Plant Cell, 16, 3413-3425.

61. Deuschle K., Funck D., Hellmann H., Daschner K., Binder S., Frommer W.B.2001) A nuclear gene encoding mitochondrial Dl-pyrro-line-5-carboxylate dehydrogenase and its potential role in protection from proline toxicity. Plant J., 27, 345-355.

62. Diamant S., Eliahu N., Rosenthal D., Goloubinoff P. (2001) Chemical chape-rones regulate molecular chaperones in vitro and in cells under combined salt and heat stresses. The Journal Of Biological Chemistry, 276(43), 3958639591.

63. Dubois M., Gillew K.A., Hamilton J.K., Reber P.A., Smiyh F. (1956) Colome-tric method of determination of sugars. Analyt. Chem., 3, 350-356.

64. Durner G., Wendehenne D., Klessig D.F. (1998) Defense gene induction in tobacco by nitric oxide, cyclic GMP and cyclic ADP-ribose. Proc. Natl. Acad. Set USA, 95(17), 10328-10333.

65. E Misra N., Saxenaa P. (2009) Effect of salicylic acid on proline metabolism in lentil grown under salinity stress. Plant Science, 177(3), 181-189.

66. Elthon Т.Е., Stewart C.R. (1981) Submitochondrial location and electron transport characteristics of enzymes involved in proline oxidation. Plant Physiol., 67, 780-784.

67. Fabro G., Kovacs I., Pavet V., Szabados L., Alvarez M.E. (2004) Proline accumulation and AtP5CS2 gene activation are induced plant-pathogen incompatible interactions in Arabidospis. Mol Plant Microbe Interact, 17, 343-350.

68. Felle H. (1994) The Н7СГ symporter in root-hair cells of Sinapis alba. An electrophysiological study using ion-selective microelectrodes. Plant Physiol., 106,1131-1136.

69. Flowers T.J. (2004) Improving crop salt tolerance. J. Exp. Botany, 55, 307-319.

70. Flowers Т.J., Dalmond D. (1992b) Protein synthesis in halophytes: the influence of potassium, sodium and magnesium in vitro. Plant Soil., 146, 153-161.

71. Flowers T.J., Hajibagheri M.A., Clipson N.J.W. (1986) Halophytes. O. Rev. Biol., 61,313-331.

72. Flowers T.J., Troke P.F., Yeo A.R. (1977) The mechanism of salt tolerance in halophytes. Annu. Rev. Plant Physiol., 28, 89-121.

73. Flowers T.J., Yeo A.R. (1992a) Solute transport in plants. Glasgow, Scotland: Blackie, 176 p.

74. Fricke W. (2004) Rapid and tissue-specific accumulation of solutes in the growth zone of barley leaves in response to salinity. Planta, 219, 515—25

75. Fricke W., Leigh R.A., Tomos A.D. (1996) The intercellular distribution of vacuolar solutes in the epidermis and mesophyll of barley leaves changes in response to NaCl. J. Exp. Bot., 47, 1413-1426.

76. Fricke W., Peters W.S. (2002) The biophysics of leaf growth in salt-stressed barley. A study at the cell level. Plant Physiol., 129, 374-388.

77. Fukutoku Y., Yamada Y. (1984) Sources of praline-nitrogen in water-stressed soybean (Glycine max). II. Fate of 15N-labelled protein. Plant Physiol., 61, 622-628.

78. Gagneul D., Ainouche A., Duhaze C., Lugan R., Larher F. R., Bouchereau A.2007) A reassessment of the function of the so-called compatible solutes in the Halophytic Plumbaginaceae Limonium latifolium. Plant Physiol., 144, 1598-1611.

79. Garthwaite A.J., von Bothmer R., Colmer T.D. (2005) Salt tolerance in wild Hordeum species is associated with restricted entry of Na+ and СГ into the shoots. J. Exp. Bot., 56, 2365-2378.

80. Gilliham M., Tester M. (2005) The regulation of anion loading to the maize root xylem. Plant Physiol., 137, 819-828.

81. Glenn E.P., Brown J.J., Blumwald E. (1999) Salt tolerance and crop potential of halophytes. Crit. Rev. Plant Sci., 18, 227-255.

82. Gorham J. (1990a) Salt tolerance in the Triticeae: Ion discrimination in Rye and Triticale. J. Exp. Bot., 41 (226), 609-614.

83. Gorham J., Wyn Jones R.G., Bristol A. (1990) Partial characterization of the trait for enhanced K+-Na+ discrimination in the D genome of wheat. Planta, 180, 590-597.

84. Goloubinoff P. and Paolo De Los Rios. (2007) The mechanism of Hsp70 chape-rones: (entropic) pulling the models together. Trends in Biochemical Sciences,Ъ2 No.8, 372-379.

85. Greenway H., Munns R. (1980) Mechanisms of salt tolerance in non-halophytes. Annu. Rev. Plant Physiol., 31, 149-190.

86. Greenway H., Osmond C.B. (1972) Salt responses of enzymes from species differing in salt tolerance. Plant Physiol., 49, 256-259.

87. Hanson A.D., Nelsen C.E., Pederson A.R. and Everson E.H. (1979) Capacity for proline accumulation during water stress in barley and its implication for breeding for drought resistance. Crop Sci., 19,489-493.

88. Hamdy A., Abdul-Dayem S., Abu-Zeid M. (1993) Saline water management for optimum crop production. Agricultural Water Management, 24, 189-203.

89. Hare P.D., Cress W.A. (1997) Metabolic implications of stress-induced proline accumulation in plants. Plant Growth Regiil., 21, 79-102.

90. Hare P.D., Cress W.A., Van Staden J. (1998) Dissecting the roles of osmolyte accumulation during stress. Plant Cell Environ., 21, 535-53.

91. Haro R., Banuelos M.A., Senn M.A.E., Barrero-Gil J., Rodrfguez-Navarro A. (2005) HKT1 mediates sodium uniport in roots. Pitfalls in the expression of HKT1 in yeast. Plant Physiol., 139, 1495-1506.

92. Harrington H.M., Aim D.M. (1988) Interation of heat and salt shock in cultural tobacco cells. Plant Physiol., 88(3), 618-625.

93. Hartl F. U. and Hayer-Hartl M. (2002) Molecular chaperones in the cytosol: from nascent chain to folded protein. Science, 295. 1852-1858.

94. Hellmann H., Funck D., Rentsch D., Frommer W.B. (2000) Hypersensitivity of an Arabidopsis sugar signaling mutant toward exogenous proline application. Plant Physiol., 122, 357-367.

95. Hernandez J., Nistal, Dopico В., Labrador E. (2002) Cold and salt stress regulates the expression and activity of a chickpea cytosolic Cu/Zn superoxide dismutase. Plant Sci., 163, 507-514.

96. Ни C.A., Delauney A.J., Verma D.P.S. (1992) A bifunctional D1 enzyme pyrro-line-5-carboxylate synthetase catalyzes the first two steps in proline biosynthesis in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 89, 9354-9358.

97. Hu Y., Burucs Z., von Tucher S., Schmidhalter U. (2007) Short-term effects of drought and salinity on mineral nutrient distribution along growing leaves of maize seedlings. Environ. Exp. Bot., 60, 268-275.

98. Hu Y., Fricke W., Schmidhalter U. (2005) Salinity and the growth of nonhalo-phytic grass leaves: the role of mineral nutrient distribution. Funct. Plant Biol., 32, 973-985.

99. Huang J., Redman R.E. (1995) Salt tolerance of Hordeum and Brassicu species during germination and early seedling growth. Can. J. Plant Sci., 75, 815819.

100. Huang S., Spielmeyer W., Lagudali E.S., James R.A., Platten J.D., et al. (2006) A sodium transporter (HKT7) is a candidate for Naxl, a gene for salt tolerance in durum wheat. Plant Physiol., 142, 1718-1727.

101. Jain S., Nainawatee H.S., Jain R.K., Chowdhury J.B. (1991) Proline status of genetically stable salt-tolerant Brassica juncea L. somaclones and their parent cv. 'Parkash'. Plant Cell Rep., 9, 684-687.

102. James R.A., Davenport R.J., Munns R. (2006a) Physiological characterisation of two genes for Na+ exclusion in durum wheat: Naxl and Nax2. Plant Physiol., 142, 1537-1547.

103. James R.A., Rivelli A.R., Munns R., von Caemmerer S. (2002) Factors affecting C02 assimilation, leaf injury and growth in salt-stressed durum wheat. Funct. Plant Biol., 29, 1393-1403.

104. Jones M.M., Osmond C.B., Turner N.C. (1980) Accumulation of solutes in leaves of sorghum and sunflower in response to water deficits. Aust. J. Plant Physiol, 7, 193-205.

105. Kalaji M.H., Pietkiewicz S. (1993) Salinity effects on plant growth and other physiological processes. Acta Physiol. Plantarum, 15, № 2, 89-124.

106. Kardpal R.P., Rao N.A. (1985) Alterations in the biosynthesis of proteins and nucleicacids inlingermillet (Eleucine carocana) seedlings during water stress and effect of proline on protein biosynthesis. Plant. Sci., 40, 73-79.

107. Khan M.A., Ungar I.A., Showalter A.M. (2000) The effect of salinity on the growth, water status, and ion content of a leaf succulent perennial halophyte Suadea fruticosa (L.) Forssk. J. Arid Environ., 45, 73-84.

108. Kishor P.B.K., Hong Z., Miao G.-H., Ни C.-A.A., Verma D.P.S. (1995) Over-expression of Dl-pyrroline-5-carboxylate synthetase increases proline production and confers osmotolerance in transgenic plants. Plant Physiol., 108, 1387-1394.

109. Klepper L. (1991) NOx evolution by soybean leaves treated with salicylic acid and selected derivaties. Pest. Biochem. Physiol., 39, 43-48.

110. Kraut, J. Serine proteases: structure and mechanism of catalysis. (1977) Annu. Re. Biochem., 46, 331-358.

111. Kuznetsov Vl.V., Rakitin V., Borisova N.N., Rotschupkin B.V. (1993) Why does Heat Shock Increase Salt Resistance Cotton? Plant Physiol. Biochem., 31, 181-188.

112. Madhab K. Chattopadhyay, Rene K., Michel-Yves Mistou, Abhaya M. Dan-dekar, Sandra L. Uratsu, and Gilbert Richarmel (2004) The Chemical Chaperone Proline Relieves the Thermosensitivity of a dnaK Deletion Mutant at 42°C. Journal Of Bacteriology, 8149-8152

113. Maggio A., Miyazaki S., Veronese P., Fujita Т., Ibeas J.I., Damsz В., Nara-simhan M.L., Hasegawa P.M., Joly R.J., Bressan R.A. (2002) Does proline accumulation play an active role in stress-induced growth reduction? Plant J., 31, 699-712.

114. Mani S., Van de Cotte В., Van Montagu M., Verbruggen N. (2002) Altered levels of proline dehydrogenase cause hypersensitivity to proline and its analogs in Arabidopsis. Plant Physiol., 128, 73-83.

115. Mattioni C., Lacerenza N.G., Troccoli A., De Leonardis A.M., Di Fonzo N. (1997) water and salt stress-induced alterations in proline metabolism of Tri-tictim durum L. seedlings. Plant Physiol., 101, 787-792.

116. Meloni D.A., Oliva M.A., Ruiz H.A., Martinez C.A. (2001) Contribution of proline and inorganic solutes to osmotic adjustment in cotton under salt stress. J. Plant Nutr., 24, 599-612.

117. Mennen H., Jacoby В., Marschner H. (1990) Is sodium proton antiport ubiquitous in plant cells? J. Plant Physiol, 137, 180-183.

118. Moftah A.E. and Michel B.E. (1987) The effect of sodium chloride on solute potential and proline accumulation in soybean leaves. Plant Physiol., 83, 238240.

119. Munns R. (1993) Physiological processes limiting plant growth in saline soils: some dogmas and hypotheses. Plant Cell Environ., 16, 15-24.

120. Munns R. (2002) Comparative physiology of salt and water stress. Plant Cell Environ., 25, 239-250.

121. Munns R. (2005) Genes and salt tolerance: bringing them together. New Phytol., 167, 645-663.

122. Munns R., James R.A. (2003) Screening methods for salinity tolerance: a case study with tetraploid wheat. Plant Soil, 253, 201-218.

123. Munns R., James R.A., Lauchli A. (2006) Approaches to increasing the salt tolerance of wheat and other cereals. J. Exp. Bot., 57, 1025-1043.

124. Munns R., Tester M. (2008) Mechanisms of salinity tolerance. Annu. Rev. Plant Biol., 59, 651-681.

125. Neill S., Bright J., Desikan R. et al. (2008) Nitric oxide evolution and percepton. J. Exp. Bot., 59(1), 25-35.

126. Neill S.J., Desikan R., Ryan C.A. (2003) Nitric oxide signaling in plants. New Phytologist., 159, 11-35.

127. Neves-Piestun B.G., Bernstein N. (2005) Salinity-induced changes in the nutritional status of expanding cells may impact leaf growth inhibition in maize. Funct. Plant Biol., 32, 141-152.

128. Niu X., Bressan R.A., Hasegawa P.M., Pardo J.M. (1995) Ion homeostasis in NaCl stress environments. Plant Physiol., 109, 735-742.

129. Paleg L.G., Stewart G.R., Bredbeer J.W. (1984) Proline and glycinebetaine influence protein solvation. Plant Physiol., 75, 974-978.

130. Pankaj A., Pannuru V. and Ming-Jer Lee. (2010) Influence of Osmolytes and Denaturants on the Structure and Enzyme Activity of Chymotrypsin, J. Phys. Chem., 114, 1471-1478.

131. Passioura J.B., Munns R. (2000) Rapid environmental changes that affect leaf water status induce transient surges or pauses in leaf expansion rate. Aust. J. Plant Physiol., 27, 941-948.

132. Patnaik J.K., Debata B.K. (1997) In vitro selection of NaCl tolerant callus lines of Cymbopogon martinii (Roxb.) Wats. Plant Sci., 124, 203-210.

133. Perez-Alfocea F., Larher F. (1995) Effects of phlorizin and p-chloromercuribenzenesulfonic acid on sucrose and proline accumulation in detached tomato leaves submitted to NaCl and osmotic stresses. J. Plant Physiol, 145, 367-373.

134. Petrusa L.M., Winicov I. (1997) Proline status in salt-tolerant and salt-sensitive alfalfa cell lines and plants in response to NaCl. Plant Physiol. Biochem., 35,303-310.

135. Platten J.D., Cotsaftis O., Berthomieu P., Bohnert H., Bressan R., et al. (2006) Nomenclature for HKT genes, key determinants of plant salinity tolerance. Trends Plant Sci., 11, 372-374.

136. Plesset J., Palm C., Mclaughlin C.S. (1982) Induction of heat shock proteins an termotolerance by ethanol in saecharomyces cereviasiae. Biochem. Biophys. Res. Commun., 108, 1340-1345.

137. Prior L.D., Grieve A.M., Bevington K.B., Slavich P.G. (2007) Long-term effects of saline irrigation water on 'Valencia' orange trees: relationships between growth and yield, and salt levels in soil and leaves. Aust. J. Agric. Res., 58, 349-558.

138. Ramagopal S. (1987) Salinity stress induced tissue specific proteins in barley seedlings. Plant Physiol, 84(2), 324-331.

139. Raven J.A. (1985) Regulation of pH and generation of osmolarity in vascular plants: A cost-benefit analysis in relation to efficiency of use of energy, nitrogen and water. New Phytol., 101, 25-77.

140. Rayapati P.J., Stewart C.R., Hack E. (1989) Pyrroline-5-carboxylate reductase is in Pea (Pisum sativum L.) leaf chloroplasts. Plant Physiol., 91, 581-586.

141. Rengasamy P. (2002) Transient salinity and subsoil constraints to dryland farming in Australian sodic soils: an overview. Aust. J. Exp. Agric., 42, 351-361.

142. Rhodes D., Nadolska-Orczyk A., Rich P.J. (2002) Salinity, osmolytes and compatible solutes. In: Salinity: Environment — Plants — Molecules, Lauchli A., Liittge U. (eds.). Dordrecht, Netherlands: Kluwer, pp. 181-204.

143. Richarme G., and Caldas T. D. (1997) Chaperone properties of the bacterial pe-riplasmic substrate-binding proteins. J. Biol. Chem.212, 15607-15612.

144. Rivero R.M., Kojima M., Gepstein A., Sakakibara H., Mittler R., Gepstein S., Blumwald E. (2007) Delayed leaf senescence induces extreme drought tolerance in a flowering plant. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 104, 19631-19636.

145. Rodriguez H.G., Roberts J.K.M., Jordan W.R., Drew M.C. (1997) Growth, water relations and accumulation of organic and inorganic solute in roots of maize seedlings during salt stress. Plant Physiol., 113(3), 881-893.

146. Romero N., Denicola A., Radi R. (2006) Red blood cells in the metabolism of nitric oxide-derived peroxynitrite. IUBMB Life, 58(10), 572-580.

147. Romeroaranda R., Soria Т., Cuartero J. (2001) Tomato plant water uptake and plant-water relationships under saline growth conditions. Plant Sci., 160, 265-272.

148. Roosens N.H., Thu T.T., Iskandar H.M., Jacobs M. (1998) Isolation of the orni-thine-d-aminotransferase cDNA and effect of salt stress on its expression in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol., 117, 263-271.

149. Rout N.P., Shaw B.P. (1998) Salinity tolerance in aquatic macrophytes: probable role of proline, the enzymes involved in its synthesis and C4 type of metabolism. Plant Science, 136, 121-130.

150. Rus A., Lee B.H., Munoz-Mayor A., Sharkhuu A., Miura K., et al. (2004) AtHKTl facilitates Na+ homeostasis and K+ nutrition in planta. Plant Physiol.,136, 2500-2511.

151. Saradhi P.P., Alia S., Arora K.V.S.K. (1995) Prasad, Proline accumulates in plants exposed to UV radiation and protects them against UV induced peroxidation, Biochem. Biophys. Res. Commun., 209, 1-5.

152. Saradhi P., Alia P., Arora S., Prasad K.V. (1995) Proline accumulates in plants exposed to UV radiation and protects them against UV induced peroxidation. Biochem. Biophys. Res. Commun., 209, 1-5.

153. Saradhi P.P. Saradhi A. (1991) Proline accumulations under heavy metal stress. J. Plant Physiol., 138, 554-558.

154. Savoure A., Hua X.J., Bertauche N., Van Montagu M., Verbruggen N. (1997) Abscisic acid-independent and abscisic acid-dependent regulation of the proline biosynthesis upon cold and osmotic stresses in Arabidopsis thaliana. Mol. Gen. Genet., 254, 104-109.

155. Seki M., Umezawa Т., Urano K., Shinozaki K. (2007) Regulatory metabolic networks in drought stress responses. Curr. Opin. Plant Biol., 10, 296-302.

156. Serrano R., Gaxiola R. (1994) Microbial models and salt stress tolerance in plants. Crit. Rev. Plant Sci., 13, 121-138.

157. Shannon M.C. (1998) Adaptation of plants to salinity. Adv. Agron., 60, 75-119.

158. Shi H.Z., Quintero F.J., Pardo J.M., Zhu J-K. (2002) The putative plasma membrane NaVH4" antiporter SOS1 controls long-distance Na+ transport in plants. Plant Cell, 14, 465-477.

159. Sickler C.M., Edwards G.E., Kiirats O., Gao Z., Loescher W. (2007) Response of mannitol-producing Arabidopsis thaliana to abiotic stress. Funct. Plant Biol., 34, 382-391.

160. Siripornadulsil S., Train S., Verma D.P.S., Sayre R.T. (2002) Molecular mechanisms of proline-mediated tolerance to toxic heavy metals in transgenic microalgae. Plant Cell, 14, 2837-2847.

161. Skerrett M., Tyerman S.D. (1994) A channel that allows inwardly directed fluxes of anions in protoplasts derived from wheat roots. Planta, 192, 295-230.

162. Slatyer R.O. (1967) Plant-water Relationships. New York: Acad. Press, 287 p.

163. Smirnoff N., Cumbes Q.J. (1989) Hydroxyl radical scavenging activity,of compatible solutes. Phytochemistry, 28, 1057-1060.

164. Stabilization, Ahern T.J., Manning M.C. (eds.) New York: Plenum, pp. 265-285.

165. Spitz G. A., Furtado С. M., Sola-Penna M., Zancan P. (2009) Acetylsalicylic acid and salicylic acid decrease tumor cell viability and glucose metabolism modulating 6-phosphofructo-l-kinase structure and activity. Biochem. Pharmacol. 77, 46-53.

166. Sokolovski S.G. and Blatt M.R. (2007) Nitric oxide and plant ion channel control Nitric Oxide in Plant Growth, Plant Cell Monographs, vol. 5. 153-171.

167. Stanley, C.; Rau, D. C. (2008) Assessing the Interaction of Urea and Protein-Stabilizing Osmolytes with the Nonpolar Surface of Hydroxypropylcellulose. Biochemistry, 47, 6711-6718.

168. Stewart G. R., Lee J. A. (1974) The role of proline accumulation in halophytes. Planta (Berl.), 120, 279-289.

169. Storey R., Walker R.R. (1999) Citrus and salinity. Sci. Hortic., 78, 39-81.

170. Timasheff S. (1992) Stabilization of protein structure by solvent additives. In: Stability of Protein Pharmaceuticals: Part B: In Vivo Pathways of Degradation and Strategies for Protein

171. Timasheff S. N. Protein hydration, thermodynamic binding, and preferential hydration. (2002) Biochemistry, 41, 13473-13482.

172. Tomos A.D., Leigh R.A., Shaw C.A., Wyn Jones R.G. (1984) A Comparison of methods for measuring turgor pressures and osmotic pressures of cells of red beet storage tissue. J. Exp. Bot., 35, 1675.

173. Trotel P., Bouchereau A., Niogret M.F., Larher F. (1996) The fate of osmo-accumulated proline in leaf discs of rape (Brassica napus I.) Incubated in a medium of low osmolarity. Plant Sci., 118, 31-45.

174. Uchida A., Jagendorf А. Т., Hibino T. et al. (2002) Effects of hydrogen peroxide and nitric oxide on both salt and heat stress tolerance in rice. Plant Sci., 163(3), 515-523.

175. Uozumi N., Kim E.J., Rubio F., Yamaguchi Т., Muto S., et al. (2000) The Ara-bidopsis HKT1 gene homolog mediates inward Na+ currents in Xenopus lae-vis oocytes andNa+ uptake in Saccharomyces cerevisiae. Plant Physiol., 122, 1249-1259.

176. Venkatesalu V., Kumar R.R., Chellappan K.P. (1994) Growth and mineral distribution of Sesuvium portulacastrum L., a salt marsh halophyte, under sodium chloride stress. Communications in Soil Science and Plant Analysis, 25, 2797-2805.

177. Venkatesu P, Lee MJ, Lin HM (2007) Thermodynamic characterization of the osmolyte effect on protein stability and the effect of GdnHCl on the protein denatured state. JPhys Chem B, 111, 9045-9056

178. Verbruggen N., Hua X.J., May M., Van Montagu M. (1996) Environmental and developmental signals modulate proline homeostasis: evidence for a negative transcriptional regulator. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 93, 8787-8791.

179. Verbruggen N.E., Hermans С. (2008) Proline accumulation in plants: a review. Amino Acids, 35, 753-759.

180. Verslues P.E., Bray E.A. (2006) Role of abscisic acid (ABA) and Arabidopsis thaliana ABA-insensitive loci in low water potential-induced ABA and proline accumulation. J. Exp. Bot., 57, 201-212.

181. Willenbrric M.E., Huseman W. (1995) Photoautotrophic Cell Suspension cultures from Mesembryanthemum crystallinum and their response to salt stress. Botanica Acta, 108(6), 497-504.

182. Wilson I.D., Neill S.J., Hancock J.T. et al. (2008) Nitric oxide synthesis and signaling in plants. Plant Cell Environ., 31, 622-631.

183. Wright P.R., Morgan J.M., Jessop R.S. (1997) Turgor maintenance by osmoregulation in Brassica napus and B.juncea under field conditions. Ann.Bot., 80, 313-319.

184. Wyn Jones R.G., Storey R., Leigh R.A., Ahmad N., Pollard A. (1977) A hypothesis on cytoplasmic osmoregulation. In: Regulation of Cell Membrane Activities in Plants, Marre E., Cifferi O. (eds.) Amsterdam: Elsevier, pp. 121136.

185. Yancey Paul H, Somero George N. (1979) Counteraction of urea destabilization of protein structure by methylamine osmoregulatory compounds of elasmo-branch fishes. Biochem J. 183(2), 317-323.

186. Yancey P.H., Clark M.E., Hand S.C., Bowlus R.D. (1982) Somero G.N. Living with water stress: evolution of osmolyte systems. Science. 217(4566),1214-1222.

187. Yamada M., Morishita H., Urano K., Shiozaki N., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K-, Yoshiba Y. (2005) Effects of free proline accumulation in petunias under drought stress. J. Exp. Bot., 56(417), 1975-1981.

188. Yeo A.R. (1998) Molecular biology of salt tolerance in the context of whole-plant physiology. J. Exp. Bot., 49, 915-929.

189. Yeo A.R., Lee K.S., Izard P., Boursier P.J., Flowers T.J. (1991) Short- and long-term effects of salinity on leaf growth in rice (Oryza sativa L.). J. Exp. Bot., 42, 881-889.

190. Yoshiba Y., Kiyosue Т., Nakashima K., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki

191. K. (1997) Regulation of levels of proline as an osmolyte in plants under water stress. Plant Cell Physiol., 38, 1095-1102.

192. Yousfi N., Slama I., Ghnaya Т., Savoure A., Abdelly C. (2010) Effects of water deficit stress on growth, water relations and osmolyte accumulation in Medi-cago truncatula and M. laciniata populations. Comptes Rendus Biologies, 333(3), 205-213.

193. Zhang C.S., Lu Q., Verma D.P.S. (1995) Removal of feedback inhibition of Dl-pyrroline-5-carboxylate synthetase, a bifunctional enzyme catalyzing the first two steps of proline biosynthesis in plants. J. Biol. Chem., 270, 20491-20496.

194. Zhang Y., Wang L., Liu Y et al. (2006) Nitric oxide enhances salt tolerance in maize seedlings through increasing activities of proton-pump and NaVH* an-tiport in the tonoplast. Planta, 224, 545-555.

195. Zhang L., Zhou S., Xuan Y., Sun M. (2009) Protective effect of nitric oxideagainst oxidative damage in Arabidopsis leaves under Ultraviolet-B Irradiation. J. Plant Biol, 52, 135-140.

196. Zhao M.G., Tian Q.Y., Zhang W.H., Plant Physiol. ( 2007) Nitric Oxide Syn-thase-Dependent Nitric Oxide Production Is Associated with Salt Tolerance in Arabidopsis. Plant Physiology. 144, vol. 206-217.

197. Zhu J-K. (2002) Salt and drought signal transduction in plants. Annu. Rev. Plant Biol., 53, 247-273.