Устойчивость морских макроводорослей к фотоокислительному стрессу в условиях флуктуации температуры тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.10, кандидат наук Белоциценко, Елена Сергеевна

• Белоциценко, Елена Сергеевна
• кандидат наук
• 2015

Оглавление диссертации кандидат наук Белоциценко, Елена Сергеевна

Оглавление

ВВЕДЕНИЕ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИЙ И ОПРЕДЕЛЕНИЯ ОСНОВНЫХ ПОНЯТИЙ И ТЕРМИНОВ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Температура - как экологический фактор в жизнедеятельности морских макроводорослей

1.2. Понятие «фотоокислительный стресс»

1.3. Генерация активных форм кислорода у водных растений под действием температуры

1.3.1. Активные формы кислорода: образование и механизмы действия

1.3.2. Повреждение фотосинтетического аппарата и продукция активных форм кислорода у водных растений в условиях термостресса

1.3.3. Влияние температуры на устойчивость водных растений к

фотоокислительному стрессу

1.4. Механизмы защиты водных растений от фотоокислительного стресса

1.4.1. Механизмы снижения избыточного поглощения и утилизации света

1.4.2. Антиоксидантная система защиты

1.5. Антиоксидантный статус и эффективность работы антиоксидантной системы морских макроводорослей

ГЛАВА 2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

2.1. Объекты исследования

2.2. Физико-географическая характеристика районов исследований

2.2.1 Уссурийский залив, б. Соболь, Японское море

2.2.2 Залив Восток, б. Прибойная, Японское море

2.2.3 Амурский залив, м. Красный, Японское море

2.3. Сбор материала для экспериментов

2.4. Постановка экспериментов

2.4.1 Изучение устойчивости морских макрофитов к фотоокислительному стрессу в условиях кратковременной флуктуации температуры воды

2.4.2 Изучение сезонных изменений фотоокислительных и антиоксидантных процессов макроводорослей

2.4.3 Регуляция ферментативной антиоксидантной системы (АОС) водорослей Японского моря в условиях долговременной температурной акклимации и под воздействием высокой освещенности в постакклимационный период

2.5. Методы

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1 Характеристика антиоксидантного статуса макроводорослей Японского моря

3.2 Устойчивость морских макрофитов к фотоокислительному стрессу

в условиях кратковременной флуктуации температуры воды

3.2.1 Дневные изменения фотосинтетической и антиоксидантной

функции макроводорослей литорали

3.2.2 Регуляции антиоксидантной системы водорослей в условиях

кратковременного повышения температуры воды и комбинированного температурного и светового стресса

3.3 Влияние долговременной температурной акклимации на устойчивость водорослей к фотоокислительному стрессу

3.3.1 Сезонные изменения фотоокислительных и антиоксидантных процессов макроводорослей

3.3.2 Регуляция ферментативной антиоксидантной системы морских макроводорослей в условиях долговременной температурной акклимации и под воздействием высокой освещенности в постакклимационный период

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Устойчивость морских макроводорослей к фотоокислительному стрессу в условиях флуктуации температуры»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность исследования. На мелководных участках шельфа морей умеренных широт водоросли-макрофиты занимают обширные площади морского дна и являются основными продуцентами первичного органического вещества и кислорода. В силу своего прикрепленного образа жизни эти авто-трофные организмы особенно часто подвергаются воздействию неблагоприятных факторов внешней среды, которые могут провоцировать у растений дисбаланс между процессами поглощения и утилизации световой энергии в процессе фотосинтеза (см. обзор, Aguilera, Rautenberger, 2012). В этих условиях в тканях растений происходит усиление генерации активных форм кислорода (АФК), приводящее к развитию фотоокислительного стресса (ФОС) (Asada, 1999; Reddy, Raghavendra, 2006), который в свою очередь может вызывать серьезные окислительные повреждения клеток вплоть до гибели организма (см. обзор, Alscher et al., 1997).

Проведенные к настоящему времени многочисленные исследования (Collen, Davison, 1999а, b, с; Aguilera et al., 2002a, b, 2004; Choo et al., 2005; Cavas, Yurdakoc, 2005a, b; Bischof et al., 2003; Ross, van Alstyne, 2007; Li et al., 2010 и др.) показывают, что устойчивость макроводорослей к ФОС во многом определяется состоянием их систем детоксикации АФК (антиоксидантные ферменты и низкомолекулярные антиоксиданты), на эффективность и направленность работы которых часто влияют факторы внешней среды в месте обитания вида. Большинство этих работ посвящено изучению стресс-устойчивости и приспособительных реакций антиоксидантной системы (АОС) морских макрофитов к высоким интенсивностям видимого и ультрафиолетового света. Однако, в природе, особенно в условиях литорали и мелководья, водоросли испытывают не только повреждающее действие падающей солнечной радиации, но и подвержены колебаниям температуры, которая является одним из основных факторов, определяющих распространение, выживание и продуктивность этих организмов в умеренных широтах (Lüning, 1990). К сожалению, сведения о роли антиоксидантного

метаболизма в устойчивости морских автотрофных организмов к смене температурного режима ограничены небольшим количеством работ, выполненных, главным образом, на макроводорослях холодноводных районов Мирового океана (Collen, Davison, 1999а; Aguilera et al., 2004) и симбиотических микроводорослях тропиков (см. обзор, Lesser, 2012).

Выбор в качестве объектов исследования массовых видов бурых и красных водорослей Японского моря обусловлен важностью этих макрофи-тов как потенциальных источников экономически важных полисахаридов. Исследование окислительных процессов и антиоксидантных реакций этих водорослей в условиях колебания температурного и светового режима, позволяет получить новые фундаментальные сведения о роли метаболизма реакционно-способного кислорода и его стабилизации у морских растений умеренных широт в неблагоприятных условиях среды, а также может оказаться полезным при разработке рекомендаций по выращиванию этих водорослей в марикультуре.

Степень разработанности. На морских макроводорослях умеренных широт окислительные и антиоксидантные процессы исследованы недостаточно (Collén, Davison, 1999b, с; Choo et al., 2004; Park et al., 2011), а информация об филогенетических аспектах функционирования АОС водных растений практически отсутствует. Кроме того, вопрос о том, как изменения в антиоксидантном статусе водорослей, вызванные флуктуаций температуры воды, участвуют в формировании устойчивости растений к фотоокислительному стрессу при дополнительной нагрузке других факторов среды (например, света) до сих пор остается мало изученным. Учитывая тот факт, что в природе влияние абиотических факторов среды взаимосвязано, отсутствие таких сведений препятствует полному пониманию механизмов, вовлеченных в процесс биохимической адаптации морских водорослей в условиях интенсификации окислительных процессов.

Цель н задачи исследования. Цель работы - исследовать влияние температуры на устойчивость к фотоокислительному стрессу морских

макроводорослей с точки зрения регуляции их систем антиоксидантной защиты. Для выполнения поставленной цели необходимо было решить следующие конкретные задачи:

1. Оценить состояние антиоксидантных систем морских макроводорослей Японского моря в период их активного вегетативного роста.

2. Изучить характер дневных и сезонных изменений уровня перекисного окисления липидов и активности антиоксидантных систем водорослей; оценить вклад температуры в регуляцию этих процессов.

3. Изучить антиоксидантный статус водорослей, акклимированных к различным температурам, и сравнить их устойчивость к фотоокислительному стрессу.

Научная новизна. В настоящей работе впервые приводятся количественные данные об активности и содержании компонентов АОС у макроводорослей Японского моря. Показано, что виды, принадлежащие к тропическо-низкобореальной биогеографической группе, характеризуются более высоким антиоксидантным потенциалом по сравнению с бореальными видами. Впервые исследована дневная динамика активности антиоксидантных процессов у морских макроводорослей. Обнаружено, что источником окислительных процессов в тканях растений в середине дня летних месяцев являются высокие концентрации перекиси водорода. Установлено также, что кратковременное повышение температуры в середине дня приводит к активации процессов ресинтеза низкомолекулярных антиоксидантов у видов, принадлежащих к тропическо-низкобореальной биогеографической группе, и вызывает инактивацию супероксиддисмутазы и нарушение процессов регенерации аскорбата и глутатиона у видов бореальной группы. Выявлены механизмы долговременной акклимации ферментативной антиоксидантной системы макрофитов субтропического и бореального генезиса к понижению и повышению температуры воды, а также впервые продемонстрирована их связь с устойчивостью водорослей к фотоокислительному стрессу.

Теоретическое и практическое значение работы. Полученные экспериментальные данные вносят существенный вклад в расширение фундаментальных знаний о механизмах устойчивости и стратегиях биохимической адаптации морских макрофитов к фотоокислительному стрессу в условиях кратковременной и долговременной флуктуации температуры, а также о роли компонентов аскорбат-глутатионового цикла в этих процессах.

Проведенные нами исследования диапазона вариабельности активности и содержания антиоксидантов в тканях массовых видов макроводорослей Японского моря представляют несомненный практический интерес. Полученные данные могут оказаться полезными для оценки функционального состояния растительных гидробионтов в биоиндикации и экологическом мониторинге прибрежных водных экосистем умеренных широт. Сведения об условиях инициации, накопления и функционирования компонентов АОС в тканях морских макроводорослей могут быть также востребованы при разработке медицинских препаратов и пищевых добавок, связанных с природными антиокси дантами.

Полученные в процессе выполнения этой работы экспериментальные данные и сделанные на их основе теоретические обобщения могут быть использованы в курсах лекций для студентов биологических факультетов вузов.

Методология и методы диссертационного исследования. В представленной работе для исследования устойчивости водорослей к окислительному стрессу использован комплексный подход, т.е. сочетание методов оценки антиоксидантного потенциала организмов (на уровне антиоксидантных ферментов и низкомолекулярных антиоксидантов), метаболизма АФК и функциональной активности фотосинтетического аппарата макрофитов. Работа проведена на современном методологическом уровне с применением методов оксиметрии для оценки функционального состояния фотосинтетического аппарата и спектрофотометрии для определения уровня маркеров окислительного стресса, а также активности и содержания компонентов АОС. Кроме того, использованы классические методические

подходы к эколого-физиологическому изучению фотосинтеза морских прикрепленных водорослей (Титлянов, 1978) и общепринятые методы химического анализа в гидробиологических исследованиях (Методы, 1979).

Положения, выносимые на защиту.

1. Активность и содержание основных компонентов АОС защиты массовых видов макроводорослей Японского моря определяется их таксономической и биогеографической принадлежностью.

2. Устойчивость морских макроводорослей к ФОС в середине солнечного дня летних месяцев связана с их широтным распространением и определяется динамикой активности и содержания антиоксидантных компонентов аскорбат-глутатионового цикла в тканях макрофитов. В этот период реакция на кратковременное повышение температуры воды процессов рециклирования и регенерации низкомолекулярных антиоксидантов у макроводорослей субтропического и бореального генезиса различна.

3. Накопление каротиноидов-антиоксидантов и повышение активности антиоксидантных ферментов является одним из механизмов акклиматизации макроводорослей умеренных широт к понижению температуры воды до 5-10°С. Такие перестройки способствуют устойчивости макрофитов к ФОС в холодное время года в условиях умеренной освещенности и не влияют на стресс-устойчивость видов при дополнительной нагрузке света высокой интенсивности.

4. Снижение содержания каротиноидов и инактивация пероксид-детоксицирующих ферментов в тканях морских макрофитов в условиях длительного воздействия высоких температур (выше 20°С для бореальных видов и выше 25°С для тропическо-низкобореальных видов) повышают чувствительность водорослей к ФОС при дополнительной нагрузке высокой освещенности.

Степень достоверности результатов. Достоверность результатов обеспечена применением стандартных методик сбора водорослей при помощи легководолазного снаряжения, объемом фактического материала

(2499 образцов для оценки физиологического состояния водорослей и 2347 образцов для биохимического анализа), собранного в ходе многолетних (2009-2011 гг.) исследований на 3 участках акватории залива Петра Великого Японского моря. Особое внимание уделено также выбору наиболее однородного материала, многократности в повторах экспериментов и статистической обработке оригинальных данных. Результаты исследований подтверждены табличными данными и графическими изображениями.

Апробация работы. Результаты исследований и материалы диссертационной работы были представлены на: XII Всероссийской молодежной школе-конференции по актуальным проблемам химии и биологии (Владивосток, 2009); IX Региональной конференции студентов, аспирантов вузов и научных организаций ДВ России (Владивосток, 2010); Всероссийском симпозиуме «Растение и стресс» (Москва, 2010); II Asia Pacific Coral Reef Symposium «Collaboration for Coral Reef Conservation in a changing climate» (Phuket, 2010); Международной конференции «Физиология растений - фундаментальная основа экологии и инновационных биотехнологий» (Нижний Новгород, 2011); Всероссийской конференции с международным участием «Физиологические, биохимические и молекулярно-генетические механизмы адаптации гидробионтов» (Борок, 2012); ежегодных научных конференциях Института биологии моря им. A.B. Жирмунского (2010, 2011, 2012, 2013, 2015 гг.).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 8 работ, в том числе 2 - в изданиях, рекомендованных ВАК.

Связь работы с научными темами. Работа проведена при финансовой поддержке инициативных грантов ДВО: 06-III-B-06-215 «Окислительный стресс и стратегия антиоксидантной защиты морских макроводорослей, обитающих в условиях литорали» 2009-2011 гг.; 11-III-B-06-053 «Изменения антиоксидантной активности фотозащитных систем морских макрофитов умеренных широт." 2011 г. и 12-III-B-06-091 «Онтогенетические аспекты регуляции антиоксидантной системы (АОС) морских макроводорослей

умеренных широт.» 2012 г., а также осуществлялась в рамках госбюджетной темы НИР № 01200904861 «Динамика морских экосистем в условиях флуктуации климата и антропогенного воздействия» Подраздел № 10 «Эколого-физиологические аспекты первичного продуцирования и репродукции автотрофных организмов в бентосных сообществах умеренных и тропических морей», выполняемой лабораторией в 2009-2011 гг.

Экспериментальная база исследования. Работа выполнена в лаборатории физиологии автотрофных организмов Института биологии моря имени А.В. Жирмунского ДВО РАН и является продолжением многолетних исследований лаборатории по изучению процессов устойчивости и адаптаций морских макрофитов (Титлянов и др., 1975, 1987; Ли, Титлянов, 1978; Ядыкин, Титлянов, 1980;ТМуапоу е1 а1., 1992а, Ь; Уакоу1еуа, ТШуапоу, 2001 и др.) и симбиотических кораллов (Титлянов и др., 1988, 2002; ТШуапоу е1 а1., 2002, 2004; Уакоу1еуа е1 а1., 2009 и др.) к колебанию факторов окружающей среды (главным образом освещенности и температуры). В основу данной работы положены результаты экспериментальных исследований, проведенных автором на морской биологической станции «Запад» в зал. Восток, а также в Амурском и Уссурийском заливах (зал. Петра Великого, Японского моря) в течение 2009-2011 гг.

Структура и объем диссертации. Диссертация включает в себя введение, список использованных сокращений и определений основных понятий и терминов, обзор литературы, описание объектов и методов работы, обсуждение, выводы, заключение, список литературы (420 источников, из них 381 на иностранном языке) и приложение. Объем диссертации составляет 205 страниц. Работа иллюстрирована 1 схемой, 24 рисунками и 19 таблицами.

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ СОКРАЩЕНИЙ И ОПРЕДЕЛЕНИЯ ОСНОВНЫХ ПОНЯТИЙ И ТЕРМИНОВ Список сокращений

'о2 - синглетный кислород

АА — восстановленная форма аскорбата

AA/DHA - соотношение восстановленной формы аскорбата к окисленной DHA - окисленная форма аскорбата

GSH/ GSSG - соотношение восстановленного глутатиона к окисленному

GSSG - окисленный глутатион, дисульфид глутатиона

GSH - восстановленный глутатион

Н2О2 - пероксид водорода

НО* — гидроксильный радикал

02*~ - супероксидный анион-радикал

Рты — скорость нетто-фотосинтеза

Rd - скорость темнового дыхания

АГЦ — аскорбат-глутатионовый цикл

АО - антиоксидантный

АОС - антиоксидантная система

АПО - аскорбатпероксидаза

АсК - общий пул аскорбата

АТФ — аденозин-5-трифосфат

АФ - антиоксидантные ферменты

АФК - активные формы кислорода

ГЛ - общий пул глутатиона

ГП - глутатионпероксидаза

ГР - глутатионредуктаза

Кар — каротиноиды

КАТ - катал аза

КВК — кислород-выделяющий комплекс

КФ - код фермента (классификационный номер фермента по международной

иерархической классификации) МДА - малоновый диальдегид

НАДФ+ - никотинамидадениндинуклеотидфосфат окисленный

НАДФН - никотинамидадениндинуклеотидфосфат восстановленный

ПНЖК - полиненасыщенные жирные кислоты

ПОЛ - перекисное окисление липидов

РуБисКО - рибулозобисфосфаткарбоксилаза/оксигеназа,

РЦ - реакционный центр

СОД — супероксиддисмутаза

ССК — светособирающий комплекс

УФ - ультрафиолетовое излучение (длины электромагнитных волн от 10 до 380 нм)

ФА - фотосинтетический аппарат

ФАРп — фотосинтетически активная радиация на поверхности воды (солнечная

радиация в пределах 380-740 нм спектра электромагнитных волн) ФОС — фотоокислительный стресс ФС I - фотосистема I ФС II - фотосистема II ФЦ - фикоцианин ФСЕ — фотосинтетическая единица ФЭ - фикоэритрин Хл а — хлорофилл а

ЦТЭ - циклический транспорт электронов ЭТЦ — электронтранспортная цепь

Определения основных понятий и терминов

Адаптация - (позднелат. асЗарИо - приспособление, прилаживание) это генетически детерминированный процесс формирования защитных систем, обеспечивающих повышение устойчивости организма и протекания онтогенеза в ранее неблагоприятных для него условиях (Кузнецов, 2001). Выделяют 3 типа адаптаций:

1. Эволюционные, или филогенетические, адаптации. Возникают в ходе эволюционного процесса (филогенеза) на основе генетических мутаций, отбора, передаются по наследству и функционируют в течение всего онтогенеза организма не только в стрессовых, но и в оптимальных для него условиях.

2. Онтогенетические, или фенотипические, адаптации. Реализация генотипических возможностей организма (выработанных в процессе филогенетической адаптации) в ходе его индивидуального развития, зависящая от внешних факторов и направленная на его жизнеобеспечение.

3. Срочные адаптации. Происходят при быстрых и интенсивных изменениях условий обитания благодаря образованию и функционированию шоковых защитных систем. Обеспечивает кратковременное выживание при повреждающем действии фактора. Акклиматизация - это такой адаптивный процесс, при котором

организм приспосабливается к изменению нескольких параметров окружающей естественной среды (Рговзег, 1973).

Акклимация - это приспособление, наблюдаемое в лабораторных условиях, где все параметры среды, за исключением какого-то одного, поддерживаются на неизменном уровне (Ргозвег, 1973).

Активные формы кислорода, АФК - совокупность короткоживущих, взаимопревращающихся и химически агрессивных форм кислорода, возникающих в результате его электронного возбуждения или окислительно-восстановительных превращений. Включают в себя ионы кислорода,

свободные радикалы и перекиси как неорганического, так и органического происхождения.

Антиоксидантная система, АОС - комплекс защитных компонентов, ответственных за инактивацию АФК или снижение их количества. Включает в себя антиоксидантные ферменты, низкомолекулярные антиоксиданты и вторичные метаболиты, обладающие антиоксидантными свойствами.

Детоксикация - разрушение и обезвреживание различных токсических веществ.

Окислительный стресс - это нарушение баланса про- и антиоксидантов в пользу первых, которое может привести к повреждению фее, 1991).

Радикалы - атомы или группы атомов, содержащие неспаренные электроны.

Стресс - это интегральный (т.е. единый) неспецифический ответ растительного организма на повреждающее действие, направленный на его выживание за счет мобилизации и формирования защитных систем (Селье, 1972). В теории фитостресса выделяют 4 стадии:

1. Фаза индукции. Характеризуется изменением структуры белков и липидов тилакоидных мембран, уменьшением интенсивности фотосинтеза, ингибированием дыхания, снижением уровня АТФ и активацией свободнорадикальных процессов.

2. Адаптация. Характеризуется интенсивным синтезом белков и нуклеиновых кислот, стабилизацией мембран, повышением активности функционирования митохондрий, хлоропластов, инициацией защитных реакций, снижением генерации АФК и торможением процессов ПОЛ.

3. Истогцение. Характеризуется постепенным исчерпанием защитных возможностей организма, разрушением основных клеточных структур и нарушением основных физиологических реакций.

4. Фаза регенерации (реституции). Наступает после удаления стрессора. Характеризуется медленным восстановлением основных клеточных структур и их нормального функционирования.

Стрессор - сильно действующий фактор внешней среды, способный вызвать в организме повреждение или даже привести к гибели.

Субоптимальный - не являющийся оптимальным.

Термопатия (от греч. thermos - теплый, patheia - влечение) -способность организмов к обитанию в диапазоне температур, более или менее соответствующих экологическим требованиям вида.

Устойчивость = стресс-толерантность — способность организма сохранять относительное постоянство внутренней среды (гомеостаз) и осуществлять жизненный цикл в условиях действия стрессоров.

Флуктуация (от лат. fluctuatio - колебание) - термин, характеризующий любое колебание или любое периодическое изменение, колеблющееся около определенной средней величины.

Фотоокислительный стресс, ФОС - это светозависимое усиление генерации АФК в клетках фотоавтотрофов, ведущее к нарушению баланса между про- и антиоксидантами в тканях (Foyer et al. 1994а).

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1. Температура - как экологический фактор в жизнедеятельности морских макроводорослей

В умеренных широтах температура является одним из основных факторов окружающей среды, определяющих распространение, выживание и продуктивность морских макроводорослей (Lüning, 1990; Lobban, Harrison, 1994). Важнейшее значение температуры как эколого-биогеографического фактора объясняется тем, что, прямо влияя на скорость физиолого-биохими-ческих реакций бентосных водорослей, температура определяет их широтное (Моисеев и др., 1985; Richardson, 1979; Lüning, 1990) и вертикальное распределение (Pakker et al., 1995; Kiirikki, 1996), интенсивность продукционно-деструкционных процессов (Кафанов, Кудряшов, 2000; Lüning, 1990), способность к расселению и выживанию видов в конкретных участках географического пространства (Кафанов, Кудряшов, 2000; Lüning, 1990; Lee, Wu, 2008). Кроме того, температурные колебания во многом обуславливают скорость роста, темп и направление развития макроводорослей, момент закладки у них органов размножения (Калита, Титлянов, 2003, 2011; Muñoz et al., 2004), процессы спороношения и образования спор (Kaliaperumal, Rao, 1987; Kaliaperumal, 1990; Sukumaran, Kaliaperumal, 2000).

Влияние температуры на фотоавтотрофов подчиняется общим законам действия факторов среды на организмы (см. схему 1). По отношению к температуре можно выделить зону нормальной жизнедеятельности (зона физиологического комфорта), включающую в себя зону оптимальных и субоптимальных температур и зону пессимума (угнетения). Вышеперечисленные зоны объединяют в зону экологической толерантности (устойчивости, валентности, пластичности), включающей в себя весь интервал температур от минимума (min) до максимума (шах), при которых возможна жизнедеятельность водных растений. Точки, ограничивающие этот диапазон, т.е. min и max температуры, являются критическими, за их пределами существование организма невозможно, наступает его гибель. Следует отметить, что

при температурах, близких к пределам выносливости, макроводоросли способны находиться лишь в течение кратковременного периода. Например, показано, что особи североатлантической популяции бурой водоросли Laminaria saccharina при повышении температуры воды до 20°С в контролируемых лабораторных условиях сохраняют жизнеспособность в течение нескольких дней, тогда как 3-недельное пребывание водорослей при этой температуре вызывает дефрагментацию талломов и последующую гибель (Gerard, Du Bois, 1988).

Схема 1. Действие факторов среды на живые организмы (по A.C.

Степановскому, 2001).

Устойчивость макроводорослей умеренных широт к температуре определяется также и термностью вида, т. е. его температурными предпочтениями (Lüning, 1990). Таким образом, помимо интенсивности (оптимальные, субоптимальные и пессимальные температуры) влияние температуры на водные растения определяется также длительностью (кратко- и долговременное) и характером (положительные и отрицательные температуры) воздействия. Важно подчеркнуть, что температура может оказывать различное влияние на разные метаболические функции водных организмов. Например, по-

вышенные температуры воды, в диапазоне 30-35°С, являются оптимальными для протекания процессов дыхания, и пессимальными для фотосинтеза у большинства видов водорослей умеренных широт (см. обзор, Raven, Geider, 2003).

По сравнению с относительно стенотермными (обитающими в узком диапазоне температур) полярными (Wiencke, torn Dieck, 1989; 1990) и тропическими видами (McLachlan, Bird, 1984; Cambridge et al., 1987), для макроводорослей умеренных широт характерна более широкая зона температурной толерантности. Например, на двух близкородственных видах красных водорослей из рода Laurencia показано, что, L. pacifica, обитающая в умеренных широтах, более устойчива к низким положительным температурам и имеет более широкий температурный диапазон для нормального протекания фотосинтеза (10—30°С), чем L. nidifica, собранная в водах субтропиков (Padilla-Gamiño, Carpenter, 2007). При сравнении температурной пластичности эко-типов зеленой водоросли Valonia utricularis также показано, что особи из средиземноморской популяции стабильно функционируют при 15°С, тогда как у особей из Индийского океана данная температура вызывает фотоинги-бирование и остановку роста (Eggert et al., 2003). Аналогичные закономерности выявлены ранее у двух экотипов L. saccharina (Gerard, Du Bois, 1988), a также y бореальных и субтропических багрянок из рода Lomentaria (Kubler et al., 1991). В целом, диапазон температур, в котором возможна жизнедеятельность (пределы выносливости) большинства макроводорослей умеренных широт составляет от -2°С до +30°С, оптимальными же для их функционирования будут температуры в диапазоне от +10°С до + 20°С (см. обзор, Hanelt et al., 2003). Тем не менее, для одного и того же вида водоросли температурный оптимум непостоянен и может зависеть от времени года (Kiibler et al., 1991), возраста растений (Lüning, 1990; Gomez et al., 1996), и их адаптации к определенным температурам (Rietema, Hoek, 1984; Lüning et al., 1987; Bruhn, Gerard, 1996).

Следует отметить, что литоральные и верхне-сублиторальные водоросли умеренных широт нередко испытывают воздействие субоптимальных

и пессимальных температур воды, как в течение суток в результате при-ливно-отливных явлений (Norton, 1986; Collen, Davison, 1999с; Choo et al., 2005), так и в течение года при смене сезонов (Kübler, Davison, 1993; Collen, Davison, 2001; Sampath-Wiley et al., 2008). Такие температурные колебания могут приводить к развитию у водорослей стресса, в т.ч. и фотоокислительного, который является одной из наиболее неспецифических реакций растений на действие как биотических (см. обзор, Bhattacharjee, 2005), так и абиотических стрессоров (Richter, Schweizer, 1997; Dat et al., 2000).

1.2. Понятие «фотоокислительный стресс»

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Белоциценко, Елена Сергеевна, 2015 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1.Бараненко В.В. Супероксиддисмутаза в клетках растений // Цитология. 2006. Т. 48, № 6. С. 465 - 474.

2. Гарифзянов А.Р., Жуков H.H., Иванищев В.В. Образование и

физиологические реакции активных форм кислорода в клетках растений // Соврем, пробл. науки образ. 2011. № 2; URL: http://www.science-education.ru/96-4600

3. Калита Т.Л., Титлянов Э.А. Влияние температуры и освещенности на рост

и репродукцию зелёной водоросли Ulva fenestrata // Биол. моря. 2003. Т. 29, №5. С. 351 -357.

4. Калита Т.Л., Титлянов Э.А. Влияние температуры на инфрадианные ритмы

репродукции Ulva fenestrata Posteis et Ruprecht, 1840 (Chlorophyta: Ulvales) // Биол. моря. 2011. Т. 37, № 1. С. 48 - 56.

5. Кафанов А.И., Кудряшов В.А. Морская биогеография / Учебное пособие.

М.: Наука. 2000. 176 с.

6. Кашенко В.П. Биологическая станция «Восток» // Биологические

исследования залива Восток. Владивосток: ДВНЦ АН СССР. 1976. № 5.С.7-11.

7. Клочкова Н.Г. Флора водорослей-макрофитов Татарского пролива и

особенности ее формирования / Владивосток: Дальнаука. 1996. 288 с.

8. Колмаков П.В. Экологические особенности фотосинтеза морских

макроводорослей // Дис-я на соискание ученой степени к.б.н. Владивосток: ИБМ. ДВНЦ АН СССР. 1980. 127 с.

9. Колупаев Ю.Е. Активные формы кислорода в растениях при действии

стрессоров: образование и возможные функции // Вест. Харьк. национ. аграр. ун-та. 2007. Вып. 3(12). С. 6-26.

10. Колупаев Ю.Е., Карпец Ю.В., Обозный А.И. Антиоксидантная система растений: участие в клеточной сигнализации и адаптации к действию стрессоров // Bích. Харюв. нащон. аграрн. ун-ту. Сер. Бюлопя. 2011. вип. 1 (22). с. 6 - 34.

11. Креславский В.Д. Регуляция стресс-устойчивости фотосинтетического аппарата индукторами различной природы // Автореферат дис-и на соискание ученой степени д. б. н. Москва. 2010. 40 с.

12. Креславский В. Д., Карпентиер Р., Климов В.В., Мурата Н., Аллахвердиев С.И. Молекулярные механизмы устойчивости фотосинтетического аппарата к стрессу // Биол. мембр. 2007. Т. 24, №3. С. 195-217.

13. Кузнецов Вл.В. Общие системы устойчивости и трансдукция стрессорного сигнала при адаптации растений к абиотическим факторам // Вестн. Нижегород. Ун-та им. Н.И. Лобачевского. 2001. С. 64-68.

14. Ли Б.Д. Сезонная динамика пигментов фотосинтеза у морских зеленых водорослей // Экологические аспекты фотосинтеза морских макроводорослей. Владивосток: ДВНЦ АН СССР, 1978. С. 158 - 166.

15. Ли Б.Д., Титлянов Э.А. Адаптация бентических растений к свету. III. Содержание фотосинтетических пигментов в морских макрофитах из различных по освещенности мест обитания // Биол. моря. 1978. Вып. 2. С.47-55.

16. Мерзляк M. Н. Активированный кислород и жизнедеятельность растений // Сорос, образ, жур. 1999. № 9. С. 20 - 26.

17. Методы химического анализа в гидробиологических исследованиях. Владивосток: ДВНЦ АН СССР. 1979. С. 92 - 104.

18. Моисеев П.А.; Карпевич А.Ф.; Романычева О.Д. Морская аквакультура. М.: Изд-во «Агропромиздат». 1985. 253 с.

19. Некрасова М.И. Видовой состав, распределение и сезонная динамика многощетинковых червей (Polychaeta) залива Восток (Японское море) // Дис-я на соискание ученой степени к.б.н. Владивосток. 2008. 205 с.

20. Перестенко Л. П. Водоросли залива Петра Великого. Л.: Наука. 1980. 232 с.

21. Перестенко Л.П. Красные водоросли Дальневосточных морей России.

Санкт-Петербург: Изд-во «Ольга». 1994. 332 с.

22. Подорванова Н.Ф., Ивашинникова Т.С., Пестренко B.C., Хомичук JI.C. Основные черты гидрохимии залива Петра Великого (Японское море) // Владивосток: ДВО АН СССР. 1989. 201 с.

23. Полесская О.Г. Растительная клетка и активные формы кислорода. М.: Книжный Дом Университет. 2007. 140 с.

24. Рогожин В.В. Пероксидаза как компонент антиоксидантной системы живых организмов. СПб: ГИОРД. 2004. 240 с.

25. Сапожников Д.И. Пигменты пластид зеленых растений и методика их исследования. М-Л:Наука. 1964. 120 с.

26. Степановских A.C. Экология / Учебник для вузов. М: ЮНИТИ-ДАНА. 2001.703 с.

27. Титлянов Э.А. Методические подходы к эколого-физиологическому изучению фотосинтеза морских прикреплённых водорослей // Экологические аспекты фотосинтеза морских макроводорослей (под ред. Титлянова Э.А., Звалинского В.И.). ДВНЦ АН СССР. 1978. С. 5 -20.

28. Титлянов Э.А. Адаптация водорослей и кораллов к свету // Дис-я на соискание ученой степени д.б.н. Владивосток: ИБМ. ДВНЦ АН СССР. 1983.608 с.

29. Титлянов Э.А., Глебова Н.Т., Котлярова Л.С. Сезонные изменения в строении талломов Ulva fenestrata Р. et R. II Экология. 1975. № 4. С. 36 -41.

30. Титлянов Э.А., Колмаков П.В., Коробейникова Л.С. Дневные изменения скорости видимого и потенциального фотосинтеза в течение года у некоторых бентических водорослей Японского моря // Экологические аспекты фотосинтеза морских макроводорослей (под ред. Титлянова Э.А., Звалинского В.И.). ДВНЦ АН СССР. 1978. С. 136 - 148.

31. Титлянов Э.А., Колмаков П.В., Лелёткин В.А., Воскобойников Г.М.

Новый тип адаптации водных растений к свету // Биол. моря. 1987. № 2. С. 48-57.

32. Титлянов Э.А., Магомедов И.М., Колмаков П.В., Бторин П.В. Адаптация к свету, первичная продукция и её использование у массовых видов рифостоящих кораллов Индо-Пацифики // Биология коралловых рифов. Фотосинтез рифостоящих кораллов (под ред. Сорокина Ю.И.). ДВО АН СССР. 1988. С. 19-45.

33. Титлянов Э.А., Титлянова Т.В. Ямазато К. Адаптация герматипного коралла Stylophora pistillata к яркому свету // Биол. моря. 2002. Т. 28, № 6. С. 436-441.

34. Ткаченко Ф.П., Каченко Ф.П., Ситникова Ю.А., Куцын И.Б. Состояние элементов антиоксидантной системы водорослей из разных по степени загрязнения районов Черного моря // Экол. моря. 2004. Вып. 65. С. 70 -74.

35. Фомичева A.C., Тужиков А.И., Белошистов P.E., Трусова C.B., Галиуллина P.A., Мочалова Л.В., Чичкова Н.В., Вартяпетян А.Б. Программируемая клеточная смерть у растений // Успехи биол. хим. 2012. Т. 52. с. 97-126.

36. Шахматова O.A., Мильчакова H.A. Активность каталазы черноморских видов Cystoseira в различных экологических условиях // Альгология. 2009. Т. 19,№ 1. С. 34-46.

37. Шилина М.В., Мусатова О.В., Ивановский В.В. Биометрия / УМК. (под ред. A.M. Дорофеева). УО «ВГУ им. П.М. Машерова». 2011. 182 с.

38. Ядыкин A.A. Титлянов Э.А. Влияние света на активность некоторых фотосинтетических ферментов и состав первичных продуктов фотосинтеза морских водорослей // Биол. моря. 1980. № 3. С. 74 - 79.

39. Яковлева И.М. Устойчивость и адаптация морских красных макроводорослей к высоким интенсивностям видимой и ультрафиолетовой радиации // Автореферат дис-и на соискание ученой степени к. б. н. Владивосток. 1999. 23 с.

40. Abdala-Diaz R.T., Cabello-Pasini A.,E. Perez-Rodriguez , Conde Alvarez R.M., Figueroa F.L. Daily and seasonal variations of optimum quantum yield and phenolic compounds in Cystoseira tamariscifolia (Phaeophyta) // Mar. Biol. 2006. Vol. 148. P. 459-465.

41. Abele D., Puntarulo S. Formation of reactive species and induction of antioxidant defense systems in polar and temperate marine invertebrates and fish // Comp. Biochem. Physiol. Mol. Integr. Physiol. 2004. Vol. 138. P. 405-415.

42. Abrahamsson K., Choo K-S., Pedersen M., Johanssonc G., Snoeijsc P. Effects of temperature on the production of hydrogen peroxide and volatile halocarbons by brackish-water algae // Phytochem. 2003. Vol. 64. P. 725734.

43. Adams W.W. Ill, Zarter C.R., Muech K.E., Amiard V., Demmig-Adams B. Energy dissipation and photoinhibition: a continuum of photoprotection // Photoprotection, Photoinhibition, Gene Regulation, and Environment. 2006. Springer. P. 49 - 64.

44. Agili F.A., Mohamed S.F. Polysaccharides from Padina pavonia: Chemical structural and antioxidant activity // Austr. J. Bas. Appl. Sci. 2012. Vol. 6. P. 277 - 283.

45. Aguilera J., Dummermuth A.L., Karsten U., Schriek R., Wiencke C. Enzymatic defense against photooxidative stress induced by ultraviolet radiation in Arctic marine macroalgae // Polar. Biol. 2002a. Vol. 25. P. 432 -441.

46. Aguilera J., Bischof K., Karsten U., Hanelt D., Wiencke C. Seasonal variation in ecophysiological patterns in macroalgae from an Arctic fjord: II. Pigment accumulation and biochemical defence systems against high light stress // Mar. Biol. 2002b. Vol. 140. P. 1087-1095.

47. Aguilera J., Rautenberger R. Oxidative Stress Tolerance Strategies of Intertidal Macroalgae // Oxidative Stress in Aquatic Ecosystems (Ed by Abele D., Vazquez-Medina J.P., Zenteno-Savin T.). Blackwell Publishing

Ltd. 2012. P. 58-71.

48. Aguilera J., Wiencke C., Dummermuth A. Biochemical properties of antioxidative enzymes and the1 effect of radiation conditions in marine macroalgae from Kongsfjorden and other regions // Berich. Polar. Meeresfors. 2004. Vol. 492. P. 195 - 208.

49. Allakhverdiev S.I., Kreslavski V.D., Klimov V.V., Los D.A., Carpentier R., Mohanty P. Heat stress: an overview of molecular responses in photosynthesis // Photosynth. Res. 2008. Vol. 98. P. 541 - 550.

50. Allakhverdiev S.I., Murata N. Environmental stress inhibits the synthesis de novo of proteins involved in the photodamage-repair cycle of photosystem II in Synechocystis sp. PCC 6803 // Biochim. Biophys. Acta. 2004. Vol. 1657. P. 23-32.

51. Allakhverdiev S.I., Nishiyama Y., Takahashi S., Miyairi S., Suzuki I., Murata N. Systematic analysis of the relation of electron transport and ATP synthesis to the photodamage and repair of photosystem II in Synechocystis II Plant Physiol. 2005. Vol. 137. P. 263-273.

52. Alscher R.G., Donahue J.L., Cramer C.L. Reactive oxygen species and antioxidants: Relationships in green cells // Physiol. Plant. 1997. Vol. 100. P. 224-233.

53. Alscher R.G., Erturk N., Heath L.S. Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants // J. Exp. Bot. 2002. Vol. 53. P. 1331 - 1341.

54. Amsler C.D., Fairhead V.A. Defensive and sensory chemical ecology of brown algae // Adv. Bot. Res. 2006. Vol. 43. P. 1-91.

55. Anderson I.C., Robertson D.S. Role of carotenoids in protecting chlorophyll from photodestruction // Plant Physiol. 1960. Vol. 35. P. 531 - 534.

56. Anderson M.E. Determination of glutathione and glutathione disulfide in biological samples // Meth. Enzym. 1985. Vol. 113. P. 548 - 555.

57. Andersson M., Schubert H., Pedersen M., Snoeijs P. Different patterns of carotenoid composition and photosynthesis acclimation in two tropical red

algae // Mar. Biol. 2006. Vol. 149. P. 653-665.

58. Anning T., Harris G., Geider RJ. Thermal acclimation in the marine diatom Chaetoceros calcitrans (Bacillariophyceae) // Eur. J. Phycol. 2001. Vol. 36. P. 233-241.

59. Apel K., Hirt H. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative stress, and signal transduction // Annu. Rev. Plant Biol. 2004. Vol. 55. P. 373-399.

60. Aro E.M., Virgin I., Andersson B. Photoinhibition of photosystem II. Inactivation, protein damage and turnover // Biochim. Biophys. Acta. 1993. Vol. 1143. P. 113-134.

61. Aro E.M., Suorsa M., Rokka A., Allahverdiyeva Y., Paakkarinen V., Saleem A., Battchikova N., Rintamaki E. Dynamics of photosystem II: a proteomic approach to thylakoid protein complexes // J. Exp. Bot. 2005. Vol. 56. P. 347-356.

62. Asada K. Ascorbate peroxidase - a hydrogen peroxide - scavenging enzyme in plants // Physiol. Plant. 1992. Vol. 85. P. 235 - 241.

63. Asada K. Production and action of active oxygen species in photosynthetic tissues // Photooxidative Stresses in Plants: Causes and Amelioration (Ed by Foyer C. and Mullineaux P.). CRC Press Inc. BocaRaton. 1994. P. 77 - 104.

64. Asada K. The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons // Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1999, Vol. 50. P. 601 - 639.

65. Asada K., Takahashi M. Production and scavenging of active oxygen in photosynthesis // Photoinhibition (Ed by Kyle D.J., Osmond C.B., Arntzen C.J.). Elsevier, Amsterdam. 1987. P. 227-287.

66. Badger M.R. Photosynthetic oxygen exchange // Ann. Rev. Plant Physiol. 1985. Vol. 36. P. 27-53.

67. Badger M.R., Kaplan A., Berry J. A. Intenal inorganic carbon pool of Chlamydomonas reinhardtii. Evidence for a carbon dioxide concentrating mechanism //Plant Physiol. 1980. Vol. 66. P. 407-413.

68. Barros M.P., Pinto E., Colepicolo P., Pedersen M. Astaxanthin and peridinin

inhibit oxidative damage in Fe2+-loaded liposomes: scavenging oxyradicals or changing membrane permeability? // Biochem. Biophys. Res. 2001. Vol. 288. P. 225-232.

69. Barros M.P., Pinto E., Sigaud-Kutner T.C.S., Cardozo K.H.M., Colepicolo P. Rhythmicity and oxidative/nitrosative stress in algae // Biol. Rhythm Res. 2005. Vol. 36. P. 67-82.

70. Barros M.P., Necchi O., Colepicolo P., Pedersen V. Kinetic study of the plastoquinone pool availability correlated with H2O2 release in seawater and antioxidant responses in the red alga Kappaphycus alvarezii exposed to single or combined high light, chilling and chemical stresses // Biochim. Biophys. Acta. 2006. Vol. 1757. P. 1520 - 1528.

71. Beauchamp C., Fridovich I. Superoxide dismutase: Improved assays and an assay applicable to acrylamide gels // Anal. Biochem. 1971. Vol. 44. P. 276 -287.

72. Becker S. Photosynthesis and photoinhibition at low temperatures: physiological responses of Antarctic rhodophytes // Dissertationsschrift des Fachbereichs Biologie/Chemie der Universit at Bremen zur Erlangung des akademischen Grad. Bremen. 2010. 160 p.

73. Becker S., Walter B., Bischof K. Freezing tolerance and photosynthetic performance of polar seaweeds at low temperatures // Bot. Mar. 2009. Vol. 52. P. 609-616.

74. Becker S., Graeve M., Bischof K. Photosynthesis and lipid composition of the Antarctic endemic rhodophyte Palmaria decipiens: effects of changing light and temperature levels II Polar Biol. 2010. Vol. 33. P. 945 - 955.

75. Beers R.F., Sizer I.W. A spectrophotometric method for measuring the breakdown of hydrogen peroxide by catalase // J. Biol. Chem. 1952. Vol. 195. P. 133-140.

76. Bell E.C. Photosynthetic response to temperature and desiccation of the intertidal alga Mastocarpus papillatas II Mar. Biol. 1993. Vol. 117. P. 337 -346.

77. Bhattacharjee S. Reactive oxygen species and oxidative burst: Roles in stress, senescence and signal transduction in plants // Curr. Sei. 2005. Vol. 89. №7. P. 1113-1121.

78. Bischof K., Hanelt D., Wiencke C. Acclimation of maximal quantum yield of photosynthesis in the brown alga Alalia esculenta under high light and UV radiation // Plant Biol. 1999. Vol. 1. P. 435-444.

79. Bischof K., Kräbs G., Wiencke C., Hanelt D. Solar ultraviolet radiation affects the activity of ribulose-l,5-bisphosphate carboxylase-oxygenase and the composition of photosynthetic and xanthophyll cycle pigments in the intertidal green alga Viva lactuca L. // Planta. 2002a. Vol. 215. P. 502-509.

80. Bischof K., Hanelt D., Aguilera J., Karsten U., Vögele B., Sawall T., Wiencke C. Seasonal variation in ecophysiological patterns in macroalgae from an Arctic ijord. I. Sensitivity of photosynthesis to ultraviolet radiation // Mar. Biol. 2002b. Vol. 140. P. 1097 - 1106.

81. Bischof K., Janknegt P. J., Buma A. G. J., Rijstenbil J. W., Peralta G., Breeman A. M. Oxidative stress and enzymatic scavenging of superoxide radicals induced by solar UV-B radiation in Ulva canopies from southern Spain // Sei. Mar. 2003. Vol. 67. P. 353 - 359.

82. Bischof K., Rautenberger R., Brey L., Perez-Llorens J.L. Physiological acclimation along gradients of solar irradiance within mats of the filamentous green macroalga Chaetomorpha linum from southern Spain // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2006a. Vol. 306. P. 165-175.

83. Bischof K., Gomez I., Molis M., Hanelt D., Karsten U., Lüder U., Roleda M.Y., Zacher K., Wiencke C. Ultraviolet radiation shapes seaweed communities // Rev. Env. Sei. Biotech. 2006b. Vol. 5. P. 141-166.

84. Bischof K., Rautenberger R. Seaweed responses to environmental stress: reactive oxygen and antioxidative strategies // Advances in Seaweed Biology. Novel insights into ecophysiology, ecology and utilization (Ed by Wiencke C., Bischof K.). Springer Publishers. 2012. Vol. 219. P. 109 - 132.

85. Bouarab K., Potin P., Correa J., Kloareg B. Sulfated oligosaccharides

mediate the interaction between a marine red algae and its green algal pathogenic endophyte // Plant Cell. 1999. Vol. 11. P. 1635-1650.

86. Bouarab K., Potin P., Weinberger F., Correa J., Kloareg B. The Chondrus crispus-Acrochaete operculata hostpathogen association, a novel model in glycobiology and applied phycopathology // J. Appl. Phycol. 2001. Vol. 13. 185-193.

87. Bowler C., Van Camp W., Van Montagu M., Inze D. Superoxide dismutase in plant // CRC Crit. Rev. Plant Sci. 1994. Vol. 13. P. 199 - 218.

88. Bradford E. A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding //Anal. Biochem. 1976. Vol. 72. P. 248-254.

89. Breusegem F.V., Dat J.F. Reactive oxygen species in plant cell death // Plant Physiol. 2006. Vol. 141. P. 384-390.

90. Britton G. Structure and properties of carotenoids in relation to function // Faseb. J. 1995. Vol. 9. P. 1551-1558.

91. Bruhn J., Gerard V.A. Photoinhibition and recovery of the kelp Laminaria saccharina at optimal and superoptimal temperatures // Mar. Biol. 1996. Vol. 125. P. 639-648.

92. Buettner G.R., Jurkiewicz B.A. Chemistry and biochemistry of ascorbic acid // Handbook of Antioxidants (Ed by Cadenas E., Packer L.). 1996. New York: Dekker. P. 91-115.

93. Burdett H.L., Keddie V., MacArthur N., McDowall L., McLeish J., Spielvoge E., Hatton A.D., Kamenos N.A. Dynamic photoinhibition exhibited by red coralline algae in the red sea // BMC Plant Biol. 2014. Vol. 14. P. 139-149.

94. Burritt D.J., Larkindale J., Hurd C.L. Antioxidant metabolism in the intertidal red seaweed Stictosiphonia arbuscula following desiccation // Planta. 2002. Vol. 215. P. 829-838.

95. Butow B.J., Wynne D., Tel-Or E. Superoxide dismutase activity in Peridinium gatunese in lake Kinneret: effect of light regime and carbon

dioxide concentration // J. Phycol. 1997. Vol. 33. P. 787-793.

96. Cadenas E. Biochemistry of oxygen toxicity // Ann. Rev. Biochem. 1989. Vol. 58. P. 79-110.

97. Cambridge M.L., Breeman A.M., Kraak S., van den Hoek C. Temperature responses of tropical to warm temperate Cladophora species in relation to their distribution in the Atlantic Ocean // Helgol. Meeresunters. 1987. Vol. 41. P. 329-354.

98. Campbell S.J. The eco-physiology of macroalgae from a temperate marine embayment in southern Australia // A thesis submitted for the degree of Doctor of Philosophy. Department of Life Sciences and Technology Victoria University. 1999. 260 p.

99. Carr H., Bjork M. Parallel changes in non-photochemical quenching properties, photosynthesis and D1 levels at sudden, prolonged irradiance exposures in Ulvafasciata Delile // J. Photochem. Photobiol. 2007. Vol. 87. P. 18-26.

100. Carvalho A.M., Neto A.M.P., Tonon A.P. Circadian protection against oxidative stress in marine algae // Hypnos. 2004. Vol. 1. P. 142-157.

101. Cavas L., Yurdakoc K. A comparative study: Assessment of the antioxidant system in the invasive green alga Caulerpa racemosa and some macrophytes from the Mediterranean // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2005a. Vol. 321. P. 35 -41.

102. Cavas L., Yurdakoc K. An investigation on the antioxidant status of the invasive alga Caulerpa racemosa var. cylindracea (Sonder) Verlaque, Huisman, et Boudouresque (Caulerpales, Chlorophyta) // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2005b. Vol. 325. P.189 - 200.

103. Chakraborty S., Santra S.C., Bhattacharya T. Seasonal variation of enzyme activity and stress metabolites in eight benthic macro algae with fluctuations in salinity of Sunderban estuary, India // Ind. J. Mar. Sci. 2010. Vol. 3. P. 429-433.

104. Charles S.A., Halliwell B., Effect of hydrogen peroxide on spinach

(iSpinacia oleráceo) chloroplast fructose bisphosphatase // Biochem. J. 1980. Vol. 189. P. 373 -376.

105. Chen C.H., Han R.M., Liang R., Fu L.M., Wang P., Ai X.C., Zhang J.P., Skibsted L.H. Direct observation of p-carotene reaction with hydroxyl radical // J. Phys. Chem. B. 2011. Vol. 115. P. 2082-3994.

106. Choo K., Snoeijs P., Pedersen M.J. Oxidative stress tolerance in the filamentous alga Cladophora glomerata and Enteromorpha ahlneriana II J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2004. Vol. 298. P. 111 - 123.

107. Choo K.S., Nilsson J., Pedersen M., Snoeijs P. Photosynthesis, carbon uptake and antioxidant defense in two coexisting filamentous green algae under different stress conditions // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2005. Vol. 292. P. 127-138.

108. Coelho S.M.B., Taylor A.R., Ryan K.P., Sousa-Pinto I., Brown M.T., Brownlee C. Spatiotemporal patterning of reactive oxygen production and Ca2+ wave propagation in Fucus rhizoid cells // Plant Cell. 2002. Vol. 14. P. 2369-2381.

109. Coelho S.M.B., Brownlee C., Bothwell J.H.F. A tip-high, Ca2+-interdependent, reactive oxygen species gradient is associated with polarized growth in Fucus serratus zygotes II Planta. 2008a. Vol. 227. P. 1037 - 1046.

110. Coelho S.M.B., Brownlee C., Bothwell J.H.F. Feedback control of reactive

OA-

oxygen and Ca signaling during brown algal embryogenesis II Plant Signal. Behav. 2008b. Vol. 3. P. 570 - 572.

111. Collen J. Production of hydrogen peroxide and volatile halocarbons by macroalgae. // PhD thesis. 1994. Acta Universitatus Upsaliensis, Upsala.

112. Collen J., Del Rio M.J., Garcia-Reina G., Pedersen M. Photosynthetic production of H202 by Ulva rígida C. Ag. (Chlorophyta) // Planta. 1995. Vol. 196. P. 225-230.

113. Collen J., Pedersen M. Production, scavenging and toxicity of hydrogen peroxide in the green seaweed Ulva rígida II Eur. J. Phycol. 1996. Vol. 31. P. 265-271.

114. Collen J., Davison I.R. Reactive oxygen production and damage in intertidal Fucus spp. (Phaeophyceae) // J. Phycol. 1999a. Vol. 35. P. 54 - 61.

115. Collen J., Davison I.R. Reactive oxygen metabolism in intertidal Fucus spp. (Phaeophyceae) // J. Phycol. 1999b. Vol. 35. P. 62 - 69.

116. Collen J., Davison I.R. Stress tolerance and reactive oxygen metabolism in the intertidal red seaweeds Mastocarpus stellatus and Chondrus crispus II Plant Cell Env. 1999c. Vol. 22. P. 1143 - 1151.

117. Collen J., Davison I.R. Seasonality and stress acclimation of reactive oxygen metabolism in Fucus vesiculosus (Phaeophyceae) // J. Phycol. 2001. Vol.37.

p. 474-481.

118. Collen J., Pinto E., Pedersen M., Colepicolo P. Induction of oxidative stress in the red macroalga Gracilaria tenuistipitata by pollutant metals // Arch. Env. Contam. Toxicol. 2003. Vol. 45. P. 337-342.

119. Collen J., Herve C., Guisle-Marsollier I., Leger J.J., Boyen C. Expression profiling of Chondrus crispus (Rhodophyta) after exposure to methyl jasmonate //J. Exp. Bot. 2006. Vol. 57. P. 3869-3881.

120. Collen J., Guisle-Marsollier I., Leger J., Boyen C. Response of the transcriptome of the intertidal red seaweed Chondrus crispus to controlled and natural stresses //NewPhytol. 2007. Vol. 176. P. 45-55.

121. Conde F.R., Churio M.S., Previtali C.M. The photoprotector mechanism of mycosporine-like amino acids. Excited-state properties and photostability of porphyra-334 in aqueous solution // J. Photochem. Photobiol. 2000. Vol. 56. P. 139-144.

122. Connan S., Delisle F., Deslandes E., Gall A. Intra-thallus phlorotannin content and antioxidant activity in Phaeophyceae of temperate waters // Bot. Mar. 2006. Vol. 49. P. 39^16.

123. Contreras L., Moenne A., Correa J.A. Antioxidant responses in Scytosiphon lomentaria (Phaeophyceae) inhabiting copper-enriched coastal environments // J. Phycol. 2005. Vol. 41. P. 1184 - 1195.

124. Contreras L., Mella D., Moenne A., Correa J.A. Differential responses to

copper-induced oxidative stress in the marine macroalgae Lessonia nigrescens and Scytosiphon lomentaria (Phaeophyceae) // Aquat. Toxicol. 2009. Vol. 94. P. 94-102.

125. Contreras-Porcia L., González A., Vergara E., Medina C., Correa J.A., Moenne A. Identification of copper-induces genes in the marine alga Ulva compressa (Chlorophyta) // Mar. Biotech. 201 la. Vol. 13. P. 544-556

126. Contreras-Porcia L., Thomas D., Flores V., Correa J.A. Tolerance to oxidative stress induced by desiccation in Porphyra columbina (Bangiales, Rhodophyta) // J. Exp. Bot. 201 lb. Vol. 62. P. 1815 - 1829.

127. Costa L.S., Fidelis G.P., Cordeiro S.L., Oliveira R.M., Sabry D.A., Camara R.B.G., Nobre L.T.D.B., Costa M.S.S.P., Almeida-Lima J., Farias E.H.C., Leite E.L., Rocha H.A.O. Biological activities of sulfated polysaccharides from tropical seaweeds // Biomed. Pharm. 2010. Vol. 64. P. 21-28.

128. Cruces E., Huovinen P., Gomez I. Phlorotannin and antioxidant responses upon short-term exposure to UV radiation and elevated temperature in three south Pacific kelps // Photochem. Photobiol. 2012a. Vol. 88. P. 58-66.

129. Cruces E., Huovinen P., Gomez I. Stress proteins and auxiliary anti-stress compounds in intertidal macroalgae // Lat. Am. J. Aquat. Res. 2012b. Vol. 40. P. 822 - 834.

130. Dat J., Vandenabeele S., Vranova E., Van Montagu M., Inze D., Van Breusegem F. Dual action of the active oxygen species during plant stress responses // Cell. Mol. Life Sci. 2000. Vol. 57. P. 779 - 795.

131. Davies K.J.A. Oxidative stress, antioxidant defenses, and damage removal, repair, and replacement systems // IUBMB Life. 2001. Vol. 50. 279 - 289.

132. Davies M.J. Singlet oxygen-mediated damage to proteins and its consequences // Biochem. Biophys. Res. Comm. 2003. Vol. 305. P. 761 -770.

133. Davies M. J, The oxidative environment and protein damage // Biochim. Biophys. Acta. 2005. Vol. 1703. 93-109.

134. Davison I.R. Adaptation of photosynthesis in Laminaria saccharina

(Phaeophyta) to changes in growth temperature // J. Phycol. 1987. Vol. 23. P. 273-283.

135. Davison I.R. Minireview: Environmental effects on algal photosynthesis: temperature // J. Phycol. 1991. Vol. 27. P. 1 - 8.

136. Davison I.R., Davison J. The effect of growth temperature on enzyme activities in the brown alga Laminaria saccharina (L.) Lamour 11 Br. Phycol. J. 1987. Vol. 22. P. 77-87.

137. Davison I., Pearson G. Stress tolerance in intertidal seaweeds // J. Phycol. 1996. Vol.32. P. 197-211.

138. Davison I.R., Greene R.M., Podolak E.J. Temperature acclimation of respiration and photosynthesis in the brown alga Laminaria saccharina H Mar. Biol. 1991. Vol. 110. P. 449 - 454.

139. Davison I.R., Collen J., Fegley J.C. Reactive oxygen metabolism in the tropical brown alga Dictyota dichotoma // J. Phycol. 2000. Vol. 36. P. 16

140. de la Coba F., Aguilera J., Figueroa F.L., de Galvez M.V., Herrera E. Antioxidant activity of mycosporine-like amino acids isolated from three red macroalgae and one marine lichen // J. Appl. Phycol. 2009. Vol. 21. P. 161 -169.

141. de Souza R., Marques M., Guerra Dore C., da Silva F., Oliveira Rocha H., Leite E. Antioxidant activities of sulfated polysaccharides from brown and red seaweeds // J. Appl. Phycol. 2007. Vol. 19. 153-160.

142. Demmig-Adams B. Linking the Xanthophyll Cycle with Thermal Energy Dissipation // Photosynth. Res. 2003. Vol. 76. P. 73 - 80.

143. Devos N., Ingouff M., Loppes R., Matagne R.F. RUBISCO adaptation to low temperatures: A comparative study in psychrophilic and mesophilic unicellular algae // J. Phycol. 1998. Vol. 34. P. 655 - 660.

144. Dhargalkar V.K. Effect of different temperature regimes on the chlorophyll a concentration in four species of Antarctic macroalgae // Seaweed Res. Utiln. 2004. Vol. 26. P. 237-243.

145. Dring M.J. Stress resistance and disease resistance in seaweeds: The role of

reactive oxygen metabolism // Adv. Bot. Res. 2006. Vol. 43. P. 175 - 207.

146. Duan X.J., Zhang W.W., Li X.M., Wang B.G. Evaluation of antioxidant property of extract and fractions obtained from a red alga, Polysiphonia urceolata II Food Chem. 2006. Vol. 95. P. 37-43.

147. Duarte P., Ferreira J.G. Seasonal adaptation and short-term metabolic responses of Gelidium sesquipedale to varying light and temperature // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1995. Vol. 121. P. 289-300.

148. Dubois A., Iken K. Seasonal variation in kelp phlorotannins in relation to grazer abundance and environmental variables in the Alaskan sublittoral zone // Algae. 2012. Vol. 27. P. 9-19.

149. Dudgeon S.R., Davison I.R., Vadas R. Effect of freezing on photosynthesis of intertidal macroalgae: relative tolerance of Chondrus crispus and Mastocarpus stellatus (Rhodophyta) // Mar. Biol. 1989. Vol. 101. P. 107 — 114.

150. Dudgeon S.R., Davison I.R., Vadas R.L. Freezing tolerance in the intertidal red algae Chondrus crispus and Mastocarpus stellatus'. relative importance of acclimation and adaptation II Mar. Biol. 1990. Vol. 106. P. 427 - 436.

151. Dudgeon S.R., Kubler J.E.,Vadas R., Davison I.R. "Physiological Responses to Environmental Variation in Intertidal Red Algae: Does Thallus Morphology Matter?" // Mar. Sci. Faculty Scholarship. 1995. Vol. 117. P. 193-206.

152. Dummermuth A. Antioxidative properties of marine macroalgae from the Arctic // A thesis submitted for the degree of Doctor of Philosophy. Ber. Polarforsch. Meeresfors. 2003. ISSN 1618 - 3193. 200 p.

153. Dummermuth A.L., Karsten U., Fisch K.M., Konig G.M., Wiencke C. Responses of marine macroalgae to hydrogen-peroxide stress // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2003. Vol. 289. P. 103 - 121.

154. Dunlap W.C., Shick J.M. Ultraviolet radiation-absorbing mycosporine-like amino acids in coral reef organisms: a biochemical and environmental perspective // J. Phycol. 1998. Vol. 34. P. 418-430.

155. Dunlap W.C., Yamamoto Y. Small-molecule antioxidants in marine organisms: antioxidant activity of mycosporine-glycine // Comp. Biochem. Physiol. 1995. Vol. 112. P. 105-114.

156. Dupont C.L., Goepfert T.J., Lo P., Wei L., Ahner B.A. Diurnal cycling of glutathione in marine phytoplankton: Field and culture studies // Limnol. Oceanogr. 2004. Vol. 49. P. 991-996.

157. Durrant J.R., Giorgi L.B. Barber J., Klug D.R., Porter G. Characterization of triplet states in isolated Photosystem II reaction centers: Oxygen quenching as a mechanism of photodamage // Biochim. Biophys. Acta. 1990. Vol. 1017. P. 167- 175.

158. Edwards M.S., Kim K.Y. Diurnal variation in relative photosynthetic performance in giant kelp Macrocystis pyrifera (Phaeophyceae, Laminariales) at different depths as estimated using PAM fluorometry // Aquat. Bot. 2010. Vol. 92, № 2. P. 119-128.

159. Egan B., Vlasto A., Yarish C. Seasonal acclimation to temperature and light in Laminaria longicruris de la Pyl. (Phaeophyta) //J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1989. Vol. 129. P. 1-16.

160. Eggert A., Van Hasselt P.R., Breeman A.M. Differences in thermal acclimation of chloroplast functioning in two ecotypes of Valonia utricularis (Chlorophyta) // Eur. J. Phycol. 2003. Vol. 38. P. 123-131.

161. Elstner E.F. Oxygen activation and oxygen toxicity // Ann. Rev. Plant Physiol. 1982. Vol. 33. P. 73 - 96.

162. Elstner E.F. Mechanisms of oxygen activation in different compartments of plant cells // Active oxygen/oxidative stress and plant metabolism (Ed by Pell E. J., Steffen K. L.). Rockville, M.D. 1991. P. 13 - 25.

163. Ensminger I., Xylander M., Hagen C., Braune W. Strategies providing success in a variable habitat: III. Dynamic control of photosynthesis in Cladophora glomerata II Plant Cell Env. 2001. Vol. 24. P. 769 - 779.

164. Evans L.V. The effects of spectral composition and irradiance level on pigment levels in seaweeds // Experimental Phycology (Ed by Lobban C. S.,

Chapman D. J. Kremer B. P.). New York. 1988. P. 123 - 134.

165. Falkowski P.G., Raven J.A. Aquatic Photosynthesis. Maiden, MA: Blackwell Sci. 1997. 375 pp.

166. Figueroa F.L., Gómez I. Photosynthetic acclimation to solar UV radiation of marine red algae from the warm temperate coast of southern Spain. A review. // J. Appl. Phycol. 2001. Vol. 13. P. 235-248.

167. Figueroa F.L., Salles S., Aguilera J., Jiménez C.,Mercado J., Viñegla B., Flores-Moya A., Altamirano M. Effects of solar radiation on photoinhibition and pigmentation in the red alga Porphyra leucosticta 11 Mar. Ecol. Progr. Ser. 1997. Vol. 151. P. 81-90.

168. Foyer C.H., Noctor G. Redox homeostasis and antioxidant signaling: A metabolic interface between stress perception and physiological responses // Plant Cell. 2005a. Vol. 17. P. 1866- 1875.

169. Foyer C.H., Noctor G. Oxidant and antioxidant signaling in plants: a reevaluation of the concept of oxidative stress in a physiological context // Plant Cell Environ. 2005b. Vol. 28. P. 1056 - 1071.

170. Foyer C.H., Noctor G. Redox regulation in photosynthetic organisms: signaling, acclimation, and practical implications // Antiox. Redox Signal. 2009. Vol. 11. P. 861 -906.

171. Foyer C.H., Rowell J., Walker D. Measurement of ascorbate content of spinach leaf protoplasts and chloroplasts during illumination // Planta. 1983. Vol. 157. P. 381-392.

172. Foyer C., Lelandais M., Kunert K.H. Photooxidative stress in plants // Physiol. Plant. 1994a. Vol. 92. P. 696 - 717.

173. Foyer C.H, Descourviéres P., Kunert K.J. Protection against oxygen radicals: an important defence mechanism studied in transgenic plants // Plant Cell Environ. 1994b. Vol. 17. P. 507 - 523.

174. Frank H.A., Cogdell R.J. Carotenoids in photosynthesis // Photochem. Photobiol. 1996. Vol. 63. P. 257-264.

175. Franklin L.A. The effects of temperature acclimation on the photoinhibitory

responses of Ulva rotimdata Blid 11 Planta. 1994. Vol. 192. P. 324 - 331.

176. Franklin L.A., Badger M.R. A comparison of photosynthetic electron transport rates in macroalgae measured by pulse amplitude modulated chlorophyll fluorometry and mass spectrometry // J. Phycol. 2001. Vol. 37. P. 756-767.

177. Franklin L.A., Forster R.M. The changing irradiance environment: consequences for marine macrophyte physiology, productivity and ecology // Eur. J. Phycol. 1997. Vol. 32. P. 207-232.

178. Franklin L.A., Larkum A.W.D. Multiple strategies for a high light existence in a tropical marine macroalga // Photosynth. Res. 1997. Vol. 53. P. 149159.

179. Franklin L.A., Levavasseur G., Osmond C.B., Henley W.J., Ramus J. Two components of onset and recovery during photoinhibition of Ulva rotundata II Planta. 1992. Vol. 186 P. 399 - 408.

180. Franklin L.A., Seaton G.G.R., Lovelock C.E., Larkum A.W.D. Photoinhibition of photosynthesis on a tropical reef // Plant Cell Env. 1996. Vol. 19. P. 825 - 836.

181. Fredersdorf J., Muller R., Becker S., Wiencke C., Bischof K. Interactive effects of radiation, temperature and salinity on different life history stages of the Arctic kelp Alaria esculenta (Phaeophyceae) // Oecologia. 2009. Vol. 160. P. 483-492.

182. Fridovich I. Superoxide dismutases // Adv. Enzym. 1986. Vol. 58. P. 62 -97.

183. Fung A., Hamid N., Lu J. Fucoxanthin content and antioxidant properties of Undariapinnatifida II Food Chem. 2013. Vol. 136. P. 1055-1062.

184. Ganzon-Fortes E.T. Photosynthetic and respiratory responses of the agarophyte Gelidiella acerosa collected from tidepool, intertidal and subtidal habitats //Hydrobiologia. 1999. Vol. 398/399. P. 321-328.

185. Gao S., Shen S., Wang G., Niu J., Lin A., Pan G. PSI-Driven Cyclic Electron Flow Allows Intertidal Macro-Algae Ulva sp. (Chlorophyta) to

Survive in Desiccated Conditions // Plant Cell Physiol. 2011. Vol. 52. P. 885-893.

186. Gao K., Helbling E.W., Hader D.-P., Hutchins D.A. Responses of marine primary producers to interactions between ocean acidification, solar radiation, and warming // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2012. Vol. 470. P. 167-189.

187. Garcia-Mendoza E., Ocampo-Alvarez H., Govindjee. Photoprotection in the brown alga Macrocystis pyrifera: Evolutionary implications // J. Photochem. Photobiol. B: Biology. 2011. Vol. 104. P. 377 - 385.

188. Gerard V.A., Du Bois K.R. Temperature ecotypes near the southern boundary of the kelp Laminaria saccharina II Mar. Biol. 1988. Vol. 97. P. 575-580

189. Gevaert F., Creach A., Davoult D., Migne A., Levavasseur G., Arzel P., Holl A.C., Lemoine Y. Laminaria saccharina photosynthesis measured in situ: photoinhibition and xanthophyll cycle during a tidal cycle II Mar. Ecol. Prog. Ser. 2003. Vol. 247. P. 43 - 50.

190. Gill S.S., Tuteja N. Reactive oxygen species and antioxidant machinery in abiotic stress tolerance in crop plants // Plant Physiol. Biochem. 2010. Vol. 48. P. 909-930.

191. Gillis B.C. The effects of increased oceanic C02 on tide pool communities // A thesis submitted to The Faculty of the College of Science of Northeastern University in partial fulfillment of the requirements for the degree of Master of Science, Boston University. 2014. 43 p.

192. Goldberg D.M., Spooner RJ. Glutathione reductase // References Enzymes. Oxidoreductases, transferases. (Ed by Bergmeyer H.U.). VCH, Weinheim. 1983. P. 258-265.

193. Gomez I., Figueroa F.L. Effects of solar UV stress on chlorophyll fluorescence kinetics of intertidal macroalgae from southern Spain: a case study in Gelidium species // J. Appl. Phycol. 1998. Vol. 10. P. 285-294.

194. Gomez I., Wiencke C., Thomas D.N. Variations in photosynthetic characteristics of the Antarctic marine brown alga Ascoseira mirabilis in

relation to thallus age and size // Eur. J. Phycol. 1996. Vol.31. P. 167 - 172.

195. Gomez I., Weykam G., Kloser H., Wieneke C. Photosynthetic light requirements, daily carbon balance and zonation of sublittoral macroalgae from King George Island (Antarctica) // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1997. Vol. 148. P. 281-293.

196. Gomez I., Figueroa F.L., Sousa-Pinto I., Vinegla B., Perez-Rodriguez E., Maestre C., Coelho S., Felga A., Pereira R. Effects of UV radiation and temperature on photosynthesis as measured by PAM chlorophyll fluorescence in the red alga Gelidium pulchellum (Turner) Kutzing // Bot. Mar. 2001. Vol. 44. P. 9-16.

197. Gomez I., Figueroa F.L., Ulloa N., Morales V., Lovengreen C., Huovinen P., Hess S. Patterns of photosynthesis in 18 species of intertidal macroalgae from southern Chile // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2004. Vol. 207. P. 103-116.

198. Gonzalez A., Vera J., Castro J., Dennett G., Mellado M., Morales B., Correa J.A., Moenne A. Co-occurring increases of calcium and organellar reactive oxygen species determine differential activation of antioxidant and defense enzymes in Ulva compressa (Chlorophyta) exposed to copper excess // Plant Cell Environ. 2010. Vol. 33. P. 1627 - 1640.

199. Granbom M., Pedersen M., Kadel P., Liming K. Circadian rhythm of photosynthesis in the red macroalga Kappaphycus alvarezii: dependence on light quantity and quality// J. Phycol. 2001. Vol. 37. P. 1020-1025.

200. Guenther R. Physiological responses of two species of articulated coralline algae during a simulated tidal cycle // A thesis submitted to The Faculty of the College of Science of Northeastern University in partial fulfillment of the requirements for the degree of Master of Science. Vancouver. 2011. 88 P-

201. Haber F., Weiss J., The catalytic decomposition of hydrogen peroxide by iron salts // Proc. R. Soc. London, Ser. A. 1934. Vol. 147. P. 332-351.

202. Hader D.P., Figueroa F.L. Photoecophysiology of marine macroalgae // Photochem. Photobiol. 1997. Vol. 66. P. 1- 14.

203. Hader D.-P., Porst M., Herrmann H., Schäfer J., Santas R. Photosynthesis of the Mediterranean green alga Caulerpa prolifera measured in the field under solar irradiation // J. Photochem. Photobiol. 1997. Vol. 37. P. 66 - 73.

204. Hader D.-P., Lebert M., Sinha R.P., Barbieri E.S., Helbling E.W. Role of protective and repair mechanisms in the inhibition of photosynthesis in marine macroalgae // Photochem. Photobiol. Sei. 2002. Vol. 1. P. 809 - 814.

205. Häder D.-P., Sinha R.P. Solar ultraviolet radiation-induced DNA damage in aquatic organisms: potential environmental impact // Mutat. Res. Fund. Mol. Mech. Mutagen. 2005. Vol. 571. P. 221 -233.

206. Hallerud C.B. Pigment composition of macroalgae from a Norwegian kelp forest // A thesis submitted for the degree of Master of Science. Norwegian University of Science and Technology, Department of Biology, 2014, 84 p.

207. Halliwell B., Gutteridge J.M.C. Free radicals in biology and medicine // Oxford: Uneversity Press. 1989. 783 p.

208. Han R.-M., Zhang J.-P., Skibsted L.H. Reaction dynamics of flavonoids and carotenoids as antioxidants // Molecules. 2012. Vol. 17. P. 2140 - 2160.

209. Hanelt D. Photoinhibition of photosynthesis in marine macroalgae // Sei. Mar. 1996. Vol. 60. P. 243 - 248.

210. Hanelt D. Capability of dynamic photoinhibition in Arctic macroalgae is related to their depth distribution // Mar. Biol. 1998. Vol. 131. P. 361-369.

211. Hanelt D., Hupperts K., Nultsch W. Photoinhibition of photosynthesis and its recovery in red algae // Bot. Acta. 1992. Vol. 105. P. 278 - 284.

212. Hanelt D., Hupperts K., Nultsch W. Daily course of photosynthesis and photoinhibition in marine macroalgae investigated in the laboratory and field // Mar. Ecol. Progr. Ser. 1993. Vol. 97. P. 31 - 37.

213. Hanelt D., Jaramillo J., Nultsch W., Senger S., Westermeier R. Photoinhibition as a regulative mechanism of photosynthesis in marine algae of Antarctica// Ser. Cient. INACH. 1994a. Vol. 44. P. 67-77.

214. Hanelt D., Li J., Nultsch W. Tidal dependence of photoinhibition in marine macrophytes of the South China Sea // Bot. Acta. 1994b. Vol. 107. P. 66 -

215. Hanelt D., Melchersmann B., Wiencke C., Nultsch W. Effects of high light stress on photosynthesis of polar macroalgae in relation to depth distribution //Mar. Ecol. Prog. Ser. 1997. Vol. 149. P. 255-266.

216. Hanelt D., Wiencke C., Bischof K. Photosynthesis in Marine Macroalgae // Advances in photosynthesis and respiration: photosynthesis in algae (Ed by Larkum W. A., Douglas E., Raven J. A). Kluwer Academic Publisher. 2003. Vol.14. P. 413 -435.

217. Hasanuzzaman M., Nahar K., Alam Md.M., Roychowdhury R., Fujita M. Physiological, biochemical, and molecular mechanisms of heat stress tolerance in plants // Int. J. Mol. Sci. 2013. Vol. 14, № 5. P. 9643-9684.

218. Health R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts: I. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation // Arch. Biochem. Biophys. 1968. Vol. 125. P. 189-198.

219. Heber U. Irrungen, Wirrungen? The Mehler reaction in relation to cyclic electron transport in C3 plants // Photosynth. Res. 2002. Vol. 73. P. 223231.

220. Heber U., Walker D. Concerning a dual function of coupled cyclic electron transport in leaves // Plant Physiol. 1992. Vol. 100. P. 1621-1626.

221. Heinrich S., Valentin K., Frickenhaus S., John U., Wiencke C. Transcriptomic analysis of acclimation to temperature and light stress in Saccharina latissima (Phaeophyceae) //PLoS One. 2012. Vol. 7. P. 1 - 13.

222. Helbling E.W., Gao K., Goncxalves R.J.,Wu H., Villafane V.E. Utilization of solar UV radiation by coastal phytoplankton assemblages off SE China when exposed to fast mixing // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2003. Vol. 259. P. 5966.

223. Henley W.J. Growth and photosynthesis of Ulva rotundata (Chlorophyta) as a function of temperature and square wave irradiance in indoor culture // J. Phycol. 1992. Vol. 28. P. 625 - 634.

224. Henley W.J., Levavasseur G., Franklin L.A., Lindley S.T., Osmond C.B.,

Ramus J. Diurnal responses of photosynthesis and fluorescence in Ulva rotundata acclimated to sun and shade in outdoor culture // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1991. Vol. 75. P. 19-28.

225. Henley W.J., Lindley S.T., Levavasseur G., Osmond C.B., Ramus J. Photosynthetic response of Ulva rotundata to light and temperature during emersion on an intertidal sand flat // Oecol. 1992. Vol. 89. P. 516 - 523.

226. Hill R., Szabo M., Rehman A., Vass I., Ralph P.J., Larkum A.W.D. Inhibition of photosynthetic C02 fixation in the coral Pocillopora damicornis and its relationship to thermal bleaching // J. Exp. Biol. 2014. Vol.217. P. 2150-2162.

227. Hoffman J.R., Hansen L.J., Klinger T. Interactions between UV radiation and temperature limit inferences from single-factor experiments // J. Phycol. 2003. Vol. 39. P. 268-272.

228. Holzinger A., Di Piazza L., Liitz C., Roleda M.Y. Sporogenic and vegetative tissues of Saccharina latissima (Laminariales, Phaeophyceae) exhibit distinctive sensitivity to experimentally enhanced ultraviolet radiation: photosynthetically active radiation ratio // Phycol. Res. 2011.Vol. 59. P. 221-235.

229. Hoyer K., Karsten U., Wiencke C. Induction of sunscreen compounds in Antarctic macroalgae by different radiation conditions // Mar. Biol. 2002. Vol. 141. P. 619-627.

230. Huang J., Tang X.X., Liu T., Li Y.Q. Alteration of activated oxygen and antioxidant system in kelp during alginic acid decomposing bacteria infection // J. Ocean Univer. Qingdao. 2002. Vol. 32. P. 574-578.

231. Huovinen P., Gomez I., Figueroa F.L., Ulloa N., Morales V., Lovengreen C. Ultraviolet-absorbing mycosporine-like amino acids in red macroalgae from Chile // Bot. Mar. 2005. Vol. 47. P. 21-29.

232. Jabs T. Reactive oxygen intermediates as mediators of programmed cell death in plants and animals // Biochem. Pharmacol. 1999. Vol. 57. P. 231— 245.

233. Jaleel C.A., Riadh K., Gopi R. Manivannan P., Ines J., Al-Juburi H.J., Chang-Xing Z., Hong-Bo S., Panneerselvam R. Antioxidant defense responses: physiological plasticity in higher plants under abiotic constraints // Acta Physiol. Plant. 2009. V. 31. P. 427-436.

234. Janknegt P.J., van de Poll W.H., Visser R.J.W., Haren A.A., Rijstenbil J.W., Buma A.G.J. Oxidative stress responses in the marine Antarctic diatom Chaetoceros brevia (Bacillariophyceae) during photoacclimation // J. Phycol. 2008. Vol. 44. P. 957-966.

235. Jeffrey S.W., Humphrey G.F. New spectrophotometric equations for determining chlorophylls a, b, c, and c2 in higher plants, algae and natural phytoplankton // Biochem. Physiol. Pfl. 1975. Vol. 167. P. 191 - 194.

236. Jensen A. Ascorbic acid in Ascophilliun nodosum, Fucus serratus and Facus vesiculosas II Proc. Int. Seaweed Symp. 1964. Vol. 4. P. 19-25.

237. Jiao G., Yu G., Zhang J., Ewart H.S. Chemical structures and bioactivities of sulfated polysaccharides from marine algae // Mar. Drugs. 2011. Vol. 9 P. 196-223.

238. Jimenez-Escrig A., Jimenez-Jimenez I., Pulido R., Saura-Calixto F. Antioxidant activity of fresh and processed edible seaweeds // J. Sci. Food Agr. 2001. Vol. 81. P. 530-534.

239. Johansson G., Snoeijsc P. Macroalgal photosynthetic responses to light in relation to thallus morphology and depth zonation // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2002. Vol. 244. P. 63-72.

240. Kaliaperumal N. Influence of low and high temperature on diurnal periodicity of tetraspore shedding in some red algae // J. Mar. Biol. Ass. Ind. 1990. Vol. 32. P. 259-263.

241. Kaliaperumal N., Rao U.M. Effect of thermal stress on spore shedding in some red algae of Visakhapatnam coast // Ind. J. Mar. Sci. 1987. Vol. 16. P. 201 -202.

242. Kamal A.A., Gomaa A., el Khafif M., Hammad A.S. Plasma lipid peroxides among workers exposed to silica or asbestos dusts // Env. Res. 1989. Vol.

49. P. 173-180.

243. Karpinski S., Wingsle G., Karpinska B., Hallgren J.-E. Redox sensing of photooxidative stress and acclamatory mechenisms in plant // Reg. Photosynth. 2001. P. 469 - 486.

244. Karsten U. Defense strategies of algae and cyanobacteria against solar ultraviolet radiation // Algal chemical ecology (Ed by Amsler C.D.). 2008. P. 273-296.

245. Karsten U., Franklin L. A., Liining K., Wiencke C. Natural ultraviolet radiation and photosynthetically active radiation induce formation of mycosporine-like amino acids in the marine macroalga Chondrus crispus (Rhodophyta) // Planta. 1998a. Vol. 205. P. 257-262.

246. Karsten U., Sawall T., Wiencke C. A survey of the distribution of UV-absorbing substances in tropical macroalgae // Phycol. Res. 1998b. Vol. 46. P. 271-279.

247. Karsten U., Sawall T., Hanelt D., Bischof K., Figueroa F. L., Flores-Moya A, Wiencke C. An inventory of UV-absorbing mycosporine-like amino acids in macroalgae from polar to warm temperate regions // Bot. Mar. 1998c. Vol. 41. P. 443-445.

248. Karsten U., Escoubeyrou K., Charles F. The effect of redissolution solvents and HPLC columns on the analysis of mycosporine-like amino acids in the eulittoral macroalgae Prasiola crispa and Porphyra umbilicalis II Helgol. Mar. Res. 2009a. Vol. 63. P. 231-238.

249. Karsten U., Wulff A., Roleda M.Y., Müller R., Steinhoff F. S., Fredersdorf J., Wiencke C. Physiological responses of polar benthic algae to ultraviolet radiation II Bot. Mar. 2009b. Vol. 52. P. 639 - 654.

250. Kiirikki M. Mechanisms affecting macroalgal zonation in the northern Baltic Sea // Eur. J. Phycol. 1996. Vol. 31. P. 225 - 232.

251. Knoop W.T., Bate G.C. Diurnal patterns in the photosynthesis of three subtidal macroalgal Rhodophytes// Bot. Mar. 1988. Vol. 31. P. 243 - 249.

252. Kiibler J.E., Davison I.R. Hight-temperature tolerance of photosynthesis in

the red alga Chondnis crispus II Mar. Biol. 1993. Vol. 117. P. 327 - 335.

253. Kubler J.E., Davison I.R. Thermal acclimation of light-use characteristics of Chondnis crispus (Rhodophyta) // Eur. J. Phyc. 1995. Vol. 30. P. 189 - 195.

254. Kubler J.E., Davison I.R., Yarish C. Photosynthetic adaptation to temperature in the red algae Lomentaria baileyana and Lomentaria orcadensis II Br. Phycol. J. 1991. Vol. 26. P. 9 - 19.

255. Kumar M., Bijo A.J., Baghel R.S., Reddy C.R.K., Jha B. Selenium and spermine alleviate cadmium induced toxicity in the red seaweed Gracilaria dura by regulating antioxidants and DNA methylation // Plant Physiol. Biochem. 2012. Vol. 51. P. 129-138.

256. Kumar M., Kumari P., Gupta V., Reddy C.R.K., Jha B. Biochemical responses of red alga Gracilaria corticata (Gracilariales, Rhodophyta) to salinity induced oxidative stress // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2010a. Vol. 391. P. 27-34.

257. Kumar M., Kumari P., Gupta V., Anisha P.A., Reddy C.R.K., Jha B. Differential responses to cadmium induced oxidative stress in marine macroalga Ulva lactuca (Ulvales, Chlorophyta) // Biometal. 2010b. Vol. 23. P. 315-325.

258. Kumar M., Trivedi N., Reddy C.R.K., Jha B. Toxic effects of imidazolium ionic liquids on the green seaweed Ulva lactuca: Oxidative stress and DNA damage // Chem. Res. Tox. 201 la. Vol. 49. P. 1882 - 1890.

259. Kumar M., Gupta V., Trivedi N., Kumari P., Bijo A.J., Reddy C.R.K., Jha B. Desiccation induced oxidative stress and its biochemical responses in intertidal red alga Gracilaria corticata (Gracilariales, Rhodophyta) // Env. Exp. Bot. 2011b. Vol. 72. P. 194-201.

260. Kumar M., Kumari P., Gupta V., Anisha P.A., Reddy C.R.K., Jha B. Assessment of nutrient composition and antioxidant potential of Caulerpaceae seaweeds // J. Food Comp. Anal. 201 lc. Vol. 24. P. 270-278.

261. Kupper F.C., Gaquerel E., Boneberg E.-M., Morath S., Salaun J.-P., Potin P. Early events in the perception of lipopolysaccharides in the brown alga

Laminaria digitata include an oxidative burst and activation of fatty acid oxidation cascades // J. Exp. Botany. 2006. V. 57, № 9. P. 1991 - 1999.

262. Ledford H.K, Niyogi K.K. Singlet oxygen and photo-oxidative stress management in plants and algae // Plant Cell Env. 2005. Vol. 28. P. 1037 -1045.

263. Lee S.J. Physiological and biochemical responses to cadmium exposure in Fucus serratus (Phaephyceae) // A thesis submitted for the degree of PhD. 2009. 287 p.

264. Lee T.-M., Chang Y.-C., Lin Y.-H. Differences in physiological responses between winter and summer Gracilaria tenuistipitata (Gigartinales, Rhodophyta) to varying temperature // Bot. Bull. Acad. Sin. 1999. Vol. 49. P. 93 - 100.

265. Lee T.-M., Wu J.-Y. Roles of temperature and precipitation on geographic difference of intertidal macroalgal abundance and assemblage structure along Taiwan's Coast // Kuroshio Sci. 2008. Vol. 2. P. 47 - 58.

266. Lee T-M., Shiu C-T. Implications of mycosporine-like amino acid and antioxidant defenses in UV-B radiation tolerance for the algae species Ptercladiella capillacea and Gelidium amansii II Mar. Env. Res. 2009. Vol. 67. P. 8-16.

267. Lesser M.P. Oxidative stress in marine environments: biochemistry and physiological ecology // Annu. Rev. Physiol. 2006. Vol. 68. P. 253 - 278.

268. Lesser M.P. Oxidative Stress in Tropical Marine Ecosystems // Oxidative Stress in Aquatic Ecosystems (Eds by Abele D., Vazquez-Medina J. P., Zenteno-Savin T.). 2012. P. 9 - 19.

269. Levy O., Achituv Y., Yacobi Y.Z., Stambler N., Dubinsky Z. The impact of spectral composition and light periodicity on the activity of two antioxidant enzymes (SOD and CAT) in the coral Favia favus II J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2006. Vol. 328. P. 35-46.

270. Li L., Zhao J., Tang X. Ultraviolet irradiation induced oxidative stress and response of antioxidant system in an intertidal macroalgae Corallina

officinalis L. // J. Env. Sci. 2010. Vol. 22. P. 716-722.

271. Lilley R.McC., Ralph P.J., Larkum A.W.D. The determination of activity of the enzyme Rubisco in cell extracts of the dinoflagellate alga Symbiodinium sp. by manganese chemiluminescence and its response to short-term thermal stress of the alga // Plant Cell Env. 2010. Vol. 33. P. 995-1004. ^

272. Liu F., Pang S.J. Stress tolerance and antioxidant enzymatic activities in the metabolisms of the reactive oxygen species in two intertidal red algae Grateloupia turuturu and Palmaria palmata II J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2010. Vol. 382. P. 82-87.

273. Lobban C.S., Harrison P.J. Seaweed ecology and physiology. Cambridge University Press. Cambridge, UK. 1994. 366 pp.

274. Lohrmann N.L., Logan B.A., Jonson A.S. Seasonal acclimatization of antioxidants and photosynthesis in Chondrus crispus and Mastocarpus stellatus, two co-occurring red algae with differing stress tolerances // Biol. Bull. 2004. Vol. 207. P. 225-232.

275. Longstaff B.J., Kildea T., Runcie J.W., Cheshire A., Dennison W.C., Hurd C., Kana T., Raven J.A., Larkum A.W.D. An in situ study of photosynthetic oxygen exchange and electron transport rate in the marine macroalga Ulva lactuca (Chlorophyta) 11 Photosynth. Res. 2002. Vol. 74. P. 281-293.

276. Lu I.F., Sung M.S., Lee T.M. Salinity stress and hydrogen peroxide regulation of antioxidant defense system in Ulva fasciata II Mar. Biol. 2006. Vol. 150. P. 1 - 15.

277. Luder U.H., Knoetzel J., Wiencke C. Acclimation of photosynthesis and pigments to seasonally changing light conditions in the endemic Antarctic red macroalga Palmaria decipiens II Pol. Biol. 2001. Vol. 24. P. 598 - 603.

278. Ludlow M.M. Light stress at high temperature // Topics in photosynthesis (Ed by Kyle D.J., Osmond C.B., Arntzen C.J.). Elsevier, Amsterdam. 1987. Vol. 9. P. 89- 109.

279. Liming K. Seaweeds. The environment, biogeography and ecophysiology. John Wiley & Sons, New York. 1990. 527 pp.

280. Luning K., Guiry M.D., Masuda M. Upper temperature tolerance of North Atlantic and North Pacific geographical isolates of Chondrus species (Rhodophyta) // Helgol. Meeresunters. 1987. Vol. 41, P. 297 - 306.

281. Luo D., Zhang Q., Wang H., Cui Y., Sun Z., Yang J., Zheng Y., Jia J., Yu F., Wang X., Wang X. Fucoidan protects against dopaminergic neuron death in vivo and in vitro // Eur. J. Pharm. 2009. Vol. 617. P. 33 - 40.

282. Luo M.B., Liu F. Salinity-induced oxidative stress and regulation of antioxidant defense system in the marine macroalga Ulva prolifera // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2011. Vol. 409. P. 223-228.

283. MacArtain P., Gill C.I.R., Brooks M., Campbell R., Rowland I. R. Nutritional value of edible seaweeds // Nutr. Rev. 2007. Vol. 65, No. 12. P. 535 - 543.

284. Machalek K.M. Thermal and photoacclimation of photosynthesis in brown algae // Ph.D. thesis. University of Maine. 1995. 120 pp.

285. Machalek K.M., Davison I.R., Falkowski P.G. Thermal acclimation and photoacclimation of photosynthesis in the brown alga Laminaria saccharina //Plant Cell Env. 1996. Vol. 19. P. 1005-1016.

286. Maegawa M., Kunieda M., Kida W. Difference of the amount of UV-absorbing substance between shallow and deep water red algae // Jpn. J. Phycol. 1993. Vol. 41. P. 351-354.

287. Maharana D., Karmabeer J., Pise N., Jagtap T.G. Assessment of oxidative stress indices in a marine macro brown alga Padina tetrastromatica (Hauck) from comparable polluted coastal regions of the Arabian Sea, west coast of India//J. Env. Sci. 2010. Vol. 22. P. 1413-1417.

288. Malea P., Rijstenbil J.W., Haritonidis S. Effects of cadmium, zinc and nitrogen status on non-protein thiols in the macroalgae Enteromorpha spp. from the Scheldt Estuary (SW Netherlands, Belgium) and Thermaikos Gulf (N Aegean Sea, Greece) // Mar. Env. Res. 2006. Vol. 62. P. 45 - 60.

289. Malta E., Rijstenbil J.W., Brouwer P.E.M., Kromkamp J.C. Vertical heterogeneity in physiological characteristics of Ulva spp. mats // Mar.Biol.

2003. Vol. 143. P. 1029-1038.

290. Maxwell D.P., Falk S., Trick C.G., Huner N.P.A. Growth at low temperature mimics high-light acclimation in Chlorella vulgaris II Plant. Physiol. 1994. Vol. 105. P. 535-543.

291. McLachlan J., Bird C.J. Geographical and experimental assessment of the distribution of Gracilaria species (Rhodophyta: Gigartinales) in relation to temperature // Hetgot. Meeresunters. 1984. Vol. 38. P. 319 - 334.

292. Mehler A.H. Studies on the reactions of illuminated chloroplasts. I. Mechanism of the reduction of oxygen and other Hill reagents // Arch. Biochem. Biophys. 1951. Vol. 33. P. 65 - 77.

293. Mellado M., Contreras R.A., González A., Dennett G., Moenne A. Copper-induced synthesis of ascorbate, glutathione and phytochelatins in the marine alga Ulva compressa (Chlorophyta) // Plant Physiol. Biochem. 2012. Vol. 51. P. 102-108.

294. Meyer A.J., Rausch T. Biosynthesis, compartmentation and cellular functions of glutathione in plant cells // Sulfur Metabolism in Phototrophic Organisms (Ed by Hell R.). Springer. 2008. P. 161-184.

295. Middelboe A.L., Sand-Jensen K., Binzer T. Highly predictable photosynthetic production in natural macroalgal communities from incoming and absorbed light // Oecologia. 2006. Vol. 150. P. 464-^76.

296. Mishra N.P, Mishra R.K., Singhal G.S. Changes in the activities of antioxidant enzymes during exposure of intact wheat leaves to strong visible light at different temperatures in the presence of protein synthesis Inhibitors // Plant Physiol. 1993. Vol. 102. P. 903 - 910.

297. Mittler R. Oxidative stress, antioxidants and stress tolerance // Trends Plant Sci. 2002. Vol.7. P. 405-410.

298. Mizuta H., Yasui H. Significance of radical oxygen production in sorus development and zoospore germination in Saccharina japónica (Phaeophyceae) // Bot. Mar. 2010. Vol. 53. P. 409 - 416.

299. Mock T., Valentin K. Photosynthesis and cold acclimation: Molecular

evidence from a Polar diatom // J. Phycol. 2004. Vol. 40. P. 732 - 741.

300. Moharikar S., D'Souza J.S., Kulkarni A.B., Rao B.J. Apoptotic-like cell death pathway is induced in unicellular chlorophyte Chlamydomonas reinhardtii (Chlorophyceae) cells following UV irradiation: detection and functional analyses II J. Phycol. 2006. Vol. 42. P. 423-^33.

301. Moller I.M., Jensen P.E., Hansson A. Oxidative modifications to cellular components in plants // Annu. Rev. Plant Biol. 2007. Vol. 58. P. 459 - 481.

302. Mubarakshina M., Ivanov B.N., Naydov I.A., Hillier W., Badger M.R.,Krieger-Liszkay A. Production and diffusion of chloroplastic H2O2 and its implication to signaliing // J. Exp. Botany. 2010. Vol. 61, № 13. P. 3577 -3587.

303. Munda I.K. Preliminary investigation on the ascorbic acid content in some Adriatic seaweeds II Hidrobiología. 1987. Vol. 151. P. 477 - 481.

304. Muñoz V., Hernandez-Gonzalez M.C., Buschmann A.H., Graham M.H., Vasquez J.A. Variability in per capita oogonia and sporophyte production from giant kelp gametophytes (Macrocystis pyrifera, Phaeophyceae) // Revista Chil. Hist. Nat. 2004. Vol. 77. P. 639 - 647.

305. Murata N., Takahashi S., Nishiyama Y., Allakhverdiev S.I., Photoinhibition of Photosystem II under Environmental Stress // Biochim. Biophys. Acta. 2007. Vol. 1767. P. 414-421.

306. Murugan K., Harish S.R. Antioxidant modulation in response to heavy metal induced oxidative stress in Cladophora glomerata II Ind. J. Exp. Biol. 2007. Vol. 45. P. 980-983.

307. Nakano Y., Asada K. Hydrogen Peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in Spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. 1981. Vol. 22. P. 867-880.

308. Nishiyama Y., Allakhverdiev S.I., Murata N. Inhibition of the repair of photosystem II by oxidative stress in cyanobacteria // Photosynth. Res. 2005. Vol. 84. P. 1-7.

309. Noctor G., Foyer C.H. Ascorbate and glutathione: keeping active oxygen

under control // Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1998. Vol. 49. P. 249-279.

310. Noctor G., Gomez L., Vanacker H., Foyer C. Interactions between biosynthesis, compartmentation and transport in the control of glutathione homeostasis and signaling // J. Exp. Bot. 2002. Vol. 53. P. 1283 - 1304.

311. Norton T.A. The zonation of seaweeds on rocky shores // The ecology of rocky coasts (Ed by Moore P.G., Seeds R.). Columbia University Press. New York. 1986. P. 7-21.

312. Osmond C.B. What is photoinhibition? Some insights from comparisons of shade and sun plants // Photoinhibition of Photosynthesis, from the Molecular Mechanisms to the Field (Ed by Baker N.R., Bowyer J.R.). BIOS Scientific Publication. Oxford. 1994. P. 1-24.

313. Padh H. Cellular functions of ascorbic acid // Biochem. Cell Biol. 1990. Vol. 68. P. 1166-1173.

314. Padilla-Gamino J.L., Carpenter R.C. Thermal ecophysiology of Laurencia pacifica and Laurencia nidifica (Ceramiales, Rhodophyta) from tropical and warm temperate regions // J. Phycol. 2007. Vol. 43. P. 686-692.

315. Pakker H, Prudihomme van Reine W.F., Breeman A.M. A comparative study of temperature responses of Caribbean seaweeds from different biogeographic groups // J. Phycol. 1995. Vol. 31. P. 497-507.

316. Park J.-J., Han T., Choi E.-M. Oxidative stress and antioxidant activities of intertidal macroalgae in Korea // J. Food Sci. Nutr. 2011. Vol 16. P. 313 -320.

317. Pastori G.M., Kiddle G., Antoniw J., Bernard S., Veljovic- Jovanovic S., Verrier P J., Noctor G., Foyer C.H. Leaf vitamin C contents modulate plant defense transcripts and regulate genes that control development through hormone signaling // Plant Cell. 2003. Vol. 15. P. 939 - 951.

318. Pavia H., Cervin G., Lindgren A., Aberg P. Effects of UV-B radiation and simulated herbivory on phlorotannins in the brown alga Ascophyllum nodosum // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1997. Vol. 157. P. 139 - 146.

319. Pell E.J., Eckardt N.A., Glick R.E. Biochemical and molecular basis for impairment of photosynthetic potential // Photosynth. Res. 1994. Vol. 39. P. 453-462.

320. Pereira P., Pablo H., Rosa-Santos F., Pacheco M., Vale C. Metal accumulation and oxidative stress in Ulva sp. substantiated by response integration into a general stress index // Aquat. Toxicol. 2009. Vol. 91. P. 336-345.

321. Pfannschmidt T. Chloroplast redox signals: how photosynthesis controls its own genes // Trends Plant Sci. 2003. Vol. 8. P. 33-41.

322. Pflugmacher S., Olin M., Kankaanpaa H. Nodularin induces oxidative stress in the Baltic Sea brown alga Fucus vesiculosus (Phaeophyceae) // Mar. Env. Res. 2007. Vol. 64. P. 149-159.

323. Pflugmacher S., Olin M., Kankaanpaa. Oxidative stress response in the red algae Furcellaria lumbricalis (Huds.) Lamour. due to exposure and uptake of the cyanobacterial toxin nodularin from Nodularia spumigena II Harmful Algae. 2010. Vol. 10. P. 49 - 55.

324. Pinto E., Sigaud-Kutner T.C.S., Leitao M.A.S. Peridinin as the major biological carotenoid quencher of singlet oxygen in marine algae // Biochem. Biophys. Res. Comm. 2000. Vol. 268. P. 496 - 500.

325. Pinto E., Carvalho A.P., Morais Cardozo K.H., Malcata F.X., dos Anjos F.M., Colepicolo P. Effects of heavy metals and light levels on the biosynthesis of carotenoids and fatty acids in the macroalgae Gracilaria temdstipitata (var. liui Zhang & Xia) 11 Braz. J. Pharmacog. 2011. Vol. 21. P. 349-354.

326. Polle A. Defense against photo-oxidative damage in plants // Oxidative Stress and the Molecular Biology of Antioxidant Defenses (Ed by Scandalios J.G.). Cold Spring Harbor Laboratory Press. NY. 1997. P. 623666.

327. Prasil O., Kolber Z., Berry J.A., Falkowski P.G. Cyclic electron flow around Photosystem II in vivo II Photosynth. Res. 1996. Vol. 48. P. 395-410.

328. Prosser C.L. Temperature // Comparative Animal Physiology (ed. by. Prosser A. L). Philadelphia: W.B. Saunders Company. 1973. P. 368-381.

329. Provasoli L. Media and prospects for the cultivation of marine algae // Cultures and Collection of Algae (Ed by Watanabe A., Hattori A.). 1968. P. 63-75.

330. Ralph P.J. Photosynthetic response of laboratory-cultured Halophila ovalis to thermal stress // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1998. Vol. 171. P. 123-130.

331. Rastogi R.P., Richa, Sinha R.P., Singh S.P., Hader D.P. Photoprotective compounds from marine organisms // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2010. Vol. 37. P. 537-558.

332. Ratkevicius N., Correa J.A., Moenne A. Copper accumulation, synthesis of ascorbate and activation of ascorbate peroxidase in Enteromorpha compressa (L.) Grev. (Chlorophyta) from heavy metal-enriched environments in northern Chile // Plant Cell Env. 2003. Vol. 26. P. 1599 -1608.

333. Rautenberger R. Physiological reactions of marine macrophytes along abiotic stress gradients // Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Naturwissenschaften (Dr. rer. nat.). Bremen. 2008. 175 pp.

334. Rautenberger R., Bischof K. Impact of temperature on UV-susceptibility of two Ulva (Chlorophyta) species from Antarctic and Subantarctic regions // Polar Biol. 2006. Vol. 29. P. 988-996.

335. Raven J.A., Geider R.J. Temperature and algal growth // New Phytol. 1988. Vol. 110. P. 441-461.

336. Raven J.A., Geider R.J. Adaptation, acclimation and regulation in algal photosynthesis // Photosynthesis in Algae (Ed by Larkum A.W., Douglas S.E., Raven J.A.). Kluwer Academic Publishers. Netherlands. 2003. P. 385412.

337. Reddy A.R., Raghavendra A.S. Photooxidative stress // Physiology and Molecular Biology of Stress Tolerance in Plants. Springer. Netherlands. 2006. P. 157- 186.

338. Reis M. O., Necchi O., Colepicolo P., Barros M.P. Co-stressors chilling and high light increase photooxidative stress in diuron-treated red alga Kappaphycus alvarezii but with lower involvement of H202 11 Pesticide Biochem. Physiol. 2011. Vol. 99. P. 7-15.

339. Rice-Evans C.A., Diplock A.T., Symons M.C.R. Investigation of the consequences of free radical attack on lipids // Techniques in Free Radical Research (Ed by Rice-Evans C.A., Diplock A.T., Symons M.C.R.). Elsevier Science Publishers. Amsterdam. 1991. P. 125 - 185.

340. Richardson M.G. The distribution of antarctic macro-algae related to depth and substrate // Brit. Antarct. Surv. Bull. 1979. Vol 49. P. 1 - 13.

341. Richter C., Schweizer M. Oxidative stress in mitochondria // Oxidative Stress and the Molecular Biology of Antioxidant Defenses (Ed by Scandalios J. G.). Cold Spring Harbor Laboratory Press. Cold Spring Harbor, NY. 1997. P. 169-200.

342. Rietema H., van den Hoek C. Search for possible latitudinal ecotypes in Dumontia contorta (Rhodophyta) // Helgol. Meeresunters. 1984. Vol 38. P. 389-399.

343. Rijstenbil J.W., Haritonidis S., Malea P., Seferlis M., Wijnholds J.A. Thiol pools and glutathione redox ratios as possible indicators of copper toxicity in the green macroalgae Enteromorpha spp. from the Scheldt Estuary (SW Netherlands, Belgium) and Thermaikos Gulf (Greece, N Aegean Sea) // Hydrobiologia. 1998. Vol. 385 P. 171-181.

344. Rijstenbil J.W., Coelho S.M., Eijsackers M. A method for the assessment of light-induced oxidative stress in embryos of fucoid algae via confocal laser scan microscopy // Mar. Biol. 2000. Vol. 137. P. 763-774.

345. Romay C., Gonzale R., Ledon N., Remirez D., Rimbau V. C-phycocyanin: a biliprotein with antioxidant, anti-inflammatory and neuroprotective effects // Curr. Protein Rep. 2003. Vol. 4. P. 207 - 216.

346. Rosenberg G. Ecological growth strategies in the seaweeds Gracilaria foliifera (Rhodopyceae) and Ulva sp. (Chlorophyceae) // PhD Thesis. Yale

University. New Haven. Connecticut. 1981. 163 p.

347. Ross C., Van Alstyne K.L. Intraspecific variation in stress-induces hydrogen peroxide scavenging by the ulvoid macroalga Ulva lactuca II J. Phycol. 2007. Vol. 43. P. 466-474.

348. Ross C., Küpper F.C., Jacobs R.S. Involvement of reactive oxygen species and reactive nitrogen species in the wound response of Dasycladus vermicularis II Chem. Biol. 2006. Vol. 13. P. 353-364.

349. Rossa M.M., Cabral de Oliveira M., Okamoto O.K., Lopes P.F., Colepicolo P. Effect of visible light on superoxide dismutase (SOD) activity in the red alga Gracilariopsis teniufrons (Gracilariales, Rhodophyta) // J. Appl. Phycol. 2002. Vol. 14. P. 151-157.

350. Rout N.P., Shaw B.P. Salt tolerance in aquatic macrophyte: possible involvement of the antioxidative enzymes // Plant Sei. 2001. Vol. 160. P. 415-423.

351. Ruperez P., Ahrazem O., Leal J. A. Potential antioxidant capacity of sulfated polysaccharides from the edible marine brown seaweed Fucus vesiculosus II J. Agric. Food Chem. 2002. Vol. 50. P. 840-845.

352. Sagert S., Forster R.M., Feuerpfeil P., Schubert H. Daily course of photosynthesis and photoinhibition in Chondrus crispus (Rhodophyta) from different shore levels II Eur. J. Phycol. 1997. Vol. 32. P. 363-371.

353. Sampath-Wiley P., Neefiis C., Jahnke L.S. Seasonal effect of sun exposure and emersion on intertidal seaweed physiology: Fluctuation in antioxidant contents, photosynthetic pigments and photosynthetic efficiency in the red algae Porphyra umbilicalis Kützin (Rhodophyta, Bangiales) // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2008. Vol. 361. P. 83-91.

354. Schriek R. Effects of light and temperature on the enzymatic antioxidative defense systems in the Antarctic ice diatom Entomoneis kufferathii II Manguin. Ber. Polarforsch. Meeresfors. 2000. Vol. 349. P. 1-130.

355. Schubert N., Garcia-Mendoza E., Pacheco-Ruiz I. Carotenoid composition of marine red algae // J. Phycol. 2006. Vol. 42. P. 1208 - 1216.

356. Schupp R., Rennenberg H. Diurnal changes in the glutathione content of spruce needles (Picea abies L.) I I Plant Sci. 1988. Vol. 57. P. 113 - 117.

357. Schweikert K., Burritt D. J. The organophosphate insecticide Coumaphos induces oxidative stress and increases antioxidant and detoxification defences in the green macroalgae Ulva pertusa II Aquat. Tox. 2012. Vol. 122-123. P. 86-92.

358. Seely G.R., Duncan M.J., Vidaver W.E. Preparation and analytical extraction of pigments from brown algae with dimethyl sulfoxide // Mar. Biol. 1972. Vol. 12. P. 184 - 188.

359. Segovia M., Haramaty L., Berges J.A., Falkowski P.G. Cell death in the unicellular chlorophyte Dunaliella tertiolecta. A hypothesis on the evolution of apoptosis in higher plants and metazoans // Plant Physiol. 2003. Vol. 132. P. 99-105.

360. Sharma P., Jha A.B., Dubey R.S., Pessarakli M. Reactive oxygen species, oxidative damage, and antioxidative defense mechanism in plants under stressful conditions // J. Bot. 2012. Vol. 2012. 26 p.

361. Shibata T., Ishimaru K., Kawaguchi S., Yoshikawa H., Hama Y. Antioxidant activities of phlorotannins isolated from Japanese Laminariaceae // J. Appl. Phycol. 2008. Vol. 20. P. 705-711.

362. Shimidzu N., Goto M., Miki W. Carotenoids as singlet oxygen quenchers in marine organisms // Fish. Sci. 1996. Vol. 62. P. 134-137.

363. Shiu C.-T., Lee T.-M. Ultraviolet-B-induced oxidative stress and responses of the ascorbate-glutathione cycle in a marine macroalga Ulva fasciata II J. Exp. Bot. 2005. Vol. 56. P. 2851-2865.

364. Siess H., Stahl W. Antioxidant functions of vitamins - vitamin E and vitamin C, (3-carotene, and other carotenoids and intercellular communication via gap junctions // Int. J. Vit. Nutr. Res. 1997. Vol. 67. P. 364-367.