Участие ионных каналов в генерации местной биоэлектрической реакции листа огурца на локальное охлаждение тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат биологических наук Прудников, Григорий Александрович

• Прудников, Григорий Александрович
• кандидат биологических наук
• 2010

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Прудников, Григорий Александрович

СОКРАЩЕНИЯ.

ВВЕДЕНИЕ.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Основные этапы изучения БЭР.

1.2 Типы биоэлектрических потенциалов в растении.

1.3 Действие низких температур на растения.

1.4 Салициловая кислота и биоэлектрогенез.

2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1 Импульсная активность, генерируемая при локальном охлаждении.

3.2 Сравнение БЭР, регистрируемых в разных участках листа и листьях разного возраста.

3.3 Ионные механизмы местной реакции.

3.3.1. Изучение роли Са-каналов в формировании местной реакции.

3.3.2. Роль анионных каналов в генерации местной реакции.

3.3.3. Роль блокаторов калиевых каналов в генерации местной реакции.

3.3.4. Роль Н+-АТФазы в генерации местной реакции.

3.4. Салициловая кислота и электрогенез

3.4.1. Влияние салициловой кислоты на местную электрическую реакцию и ПД.

3.4.2. Влияние салициловой кислоты на ПД у

Chara corallina.

3.4.3.Специфичность действия СК.

3.5. Сравнение параметров БЭР у растений, различающихся по холодоустойчивости.

4. ОБСУЖДЕНИЕ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Участие ионных каналов в генерации местной биоэлектрической реакции листа огурца на локальное охлаждение»

В процессе эволюции у отдельных компонентов клетки, в частности белковых структур, первоначально возникла способность восстанавливать свою структуру, поврежденную извне. Затем возникла способность избегать опасности и, наконец, высшая форма возбуждения — сигнализация, необходимая для нормального существования многоклеточного организма. Все живое, независимо от уровня своей организации, не могло бы существовать в постоянно меняющемся мире, не обладая способностью адекватно отвечать на факторы внешней и внутренней среды изменением своего метаболизма. Для этого существует сложная система внутриклеточной, внутритканевой и внутриорганизменной сигнализации о действии биотических и абиотических факторов. В эту систему входят гормоны, метаболиты и специфические сигнальные молекулы. Электрические явления могут быть еще одним способом восприятия и распространения сигналов. Такая роль биоэлектрических потенциалов давно известна для животных объектов, а в последнее время обсуждается и применительно к растениям (см. обзоры Baluska et al., 2006; Baluska, Mancuso, 2009a,b; Davies, 2006; Dicke, 2009; Trewavas, 2005, 2009).

Первоначальные сведения о возможности генерирования распространяющихся электрических потенциалов, подобных потенциалам действия в нервной и мышечной ткани животных, относились к локомоторным растениям — росянке, венериной мухоловке и др. Долгое время такое поведение считалось привилегией растений, нуждающихся в быстрой двигательной реакции. И лишь постепенно стало складываться представление о широком распространении среди растений способности генерировать биоэлектрические сигналы в ответ на внешнее воздействие. Начало такому представлению положили работы Бэрдон-Сандерсена (1873), индийского исследователя Bose (см. Бос, 1964; Shepherd, 2005), поддержанные и получившие развитие в исследованиях И.И. Гунара с коллегами (Горчаков, 1961; Гунар, Синюхин, 1962; Гунар, Паничкин, 1969, 1970) и продолженные школой электрофизиологов под руководством В.А. Опритова (см. Опритов и др. 1991).

Изучение электрогенеза растений развивалось волнообразно - всплеск интереса к изучению биоэлектрических явлений в растениях сменялся десятилетиями его отсутствия. Лишь в последние 5 лет электрофизиологические реакции стали для физиологов растений предметом активного изучения. Сигналом к этому стал съезд электрофизиологов «First Symposium in Plant Neurobiology», состоявшийся в 2005 году во Флоренции. За последние 5 лет появилось большое количество информации, что позволяет выделить нейробиологию растений как новую перспективную отрасль науки о растениях.

Поскольку наиболее вероятное участие в координации функционирования различных органов растений признается за распространяющимися электрическими импульсами, основное внимание исследователей было обращено на потенциал действия (ПД) и вариабельный потенциал (ВП). Определены ионные каналы, вовлеченные в генерацию в растениях потенциала действия, и изучены особенности его распространения. Обнаружено изменение многих физиологических функций клеток при распространении ПД. Однако специфичность ответных реакций и возможность сигнальной роли ПД остается под сомнением. Меньше изучен вариабельный потенциал (ВП). Большинство авторов принимает, что в его основе лежит «гидравлический удар» - резкое изменение давления в сосудах ксилемы. Каким образом происходящее в соседних с ксилемными сосудами живых клетках изменение тургорного давления трансформируется в электрическую ответную реакцию, остается неизвестным.

Гораздо меньше внимания было обращено на местную электрическую реакцию. Между тем местные, не распространяющиеся изменения мембранных потенциалов, по-видимому, являются начальным этапом возникновения любой формы биоэлектрической активности. Некоторые ее свойства - градуальность, изменчивость формы реакции - предполагают более непосредственное участие изменений местного потенциала в определении специфичности внутриклеточных метаболических реакций, вызванных воздействием разных стимулов.

Механизмы генерации местных потенциалов изучены слабо. Все авторы, изучавшие местную реакцию на действие разных стимулов (свет, механическое или температурное раздражение) у разных растений, согласны в том, что в начале ответной реакции происходит вход кальция в клетку и повышение концентрации свободного Са в цитоплазме. Ионные потоки через клеточную мембрану осуществляются по ионным каналам. В плазматической мембране растений идентифицированы механочувствительные и потенциалзависимые каналы для ионов кальция, калия и хлора. В последнее время появляется все больше данных о наличии в растениях другого вида каналов — лиганд-чувствительных.

Большая роль в ответных реакциях на неблагоприятные факторы среды принадлежит салициловой кислоте (СК). Особенно явное значение имеет СК для формирования защитной реакции растения. Известны более отдаленные последствия такого влияния - воздействие на окислительно-восстановительные реакции, образование АФК, разобщение окислительного фосфорилирования и активацию альтернативного дыхания, индукцию генов защитного ответа, в том числе PR-генов (см. обзоры в сборнике Hayat, Ahmad, 2007) Имеется небольшое количество данных об изменении происходящих на плазмалемме и клеточной стенке реакций — синтеза и распада каллозы, активности экстраклеточных пероксидаз и т.д. (см. Krasavina, 2007)

Единичные данные об изменении под влиянием СК транспорта ионов (Glass, 1973, 1974а) предполагают возможность влияния СК на электрический мембранный потенциал (Glass, 19746, Гордон и др., 2002) генерируемые в растениях электрические импульсы. Присутствие в клетках связывающего СК белка предполагает возможность ее действия на мембрану в качестве лиганда. Поэтому представляется интересным изучение действия салициловой кислоты на генерацию местной . реакции, которое может осуществляться посредством изменения активности лиганд-чувствительных ионных каналов.

Цель исследования - изучить характеристики местной биоэлектрической реакции листа на охлаждение и возможность влияния салициловой кислоты на параметры биоэлектрических реакций.

Задачи исследования. 1. Охарактеризовать электрическую реакцию листа на локальное охлаждение;

2. Изучить влияние блокаторов потенциал-зависимых и механочувствительных ионных каналов на генерацию местной БЭР;

3. Выявить возможность действия салициловой кислоты на местную биоэлектрическую реакцию растений;

4. Сравнить действие салициловой кислоты на местную реакцию с ее влиянием на потенциал действия, механизм генерации которого хорошо изучен.

Научная новизна работы. Впервые дана достаточно полная характеристика местной реакции листа на кратковременное локальное охлаждение. Показана индукция импульсной активности, не распространяющейся на значительные расстояния от места воздействия. Применение блокаторов ионных каналов показало участие кальциевых, хлорных и калиевых ионных каналов, а также Н^-АТФазы в генерации импульса. Обнаружено, что ионные потоки, лежащие в основе местной реакции, сходны с потоками при формировании потенциала действия. Впервые показано влияние салициловой кислоты на форму и параметры местной реакции и потенциала действия. Показано, что салициловая кислота в зависимости от концентрации может как стимулировать, так и ингибировать электрическую активность, что предполагает ее роль в регуляции электрической активности листа. Получены данные, позволяющие считать действие салициловой кислоты специфичным.

Научно-практическаязначимостьработы. Проведенные исследования расширяют представление о реакции растений на неблагоприятные факторы среды, свидетельствуя об участии локальных изменений мембранных потенциалов в первичном ответе растительных тканей на стрессовое воздействие. Влияние известного стрессового гормона — салициловой кислоты - на параметры местной электрической реакции предполагает вовлеченности этой реакции в индукцию внутриклеточных физиологических защитных механизмов. Материалы диссертации могут быть использованы при чтении курсов лекций в университетах и включены в пособия и учебники по физиологии растений. Метод экстраклеточной регистрации биопотенциалов тканей листа может применяться в качестве тест-метода для сравнения различных по устойчивости сортов и гибридов.

Апробация работы. Результаты диссертационной работы доложены на Съезде физиологов растений (Вологда, 2005), I (IX) Международной конференции ботаников в Санкт-Петербурге (Санкт-Петербург, 2006), Международной конференции «Современная физиология растений: от молекул до экосистем» (Сыктывкар, 2007), на Годичном собрании общества физиологов растений России «Физико-химические основы структурно-функциональной организации растений» (Екатеринбург, 2008), Научной конференции ТСХА (Москва, 2007), Международной конференции

Рецепция и внутриклеточная сигнализация» (Пущино, 2009), ежегодных молодежных конференциях ИФР РАН (Москва, 2007-2009).

Публикации. По материалом диссертационной работы опубликовано 11 научных работ, в том числе 4 статьи, одна из которых - в рецензируемом журнале.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Прудников, Григорий Александрович

выводы

1. Местная биоэлектрическая реакция на снижение температуры имеет импульсную форму и не распространяется по листу на заметные расстояния от места воздействия;

2. Используя блокаторы ионных каналов, показали, что в основе генерации местной БЭР лежат изменения проводимости различных ионных каналов. Начальная медленная деполяризация связана с активацией Са2+-каналов как на плазмалемме, так и на эндомембранах. Следующая за ней фаза быстрой деполяризации связана с активацией анионных каналов. Фаза реполяризации определяется повышением проводимости калиевых каналов;

3. В генерации местной электрической реакции участвуют потенциал-зависимые, механо-чувствительные и предположительно лиганд-чувствительные ионные каналы;

4. £Г-АТФаза участвует в формировании местной реакции на стадии реполяризации и, возможно, деполяризации;

5. Салициловая кислота влияет на параметры как местной реакции, так и потенциала действия, увеличивая амплитуду местной реакции листа и продолжительность ПД в клетках хары. Действие салициловой кислоты специфично: ни слабая кислота (ацетат), ни неактивный аналог салициловой кислоты (4-оксибензойная кислота) не изменяли заметно параметров биоэлектрической реакции;

6. Разные по чувствительности к холоду гибриды огурца различались по параметрам местной реакции на охлаждение. Это допускает возможность использования местной реакции для оценки устойчивости растений.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Сравнивая характеристики изучаемой нами нераспространяющйся реакции с известными типами биоэлектрических ответов, можно заметить общие черты. Любой раздражитель в первую очередь взаимодействует с наиболее чувствительными к нему компонентами плазматической мембраны. Несмотря на предполагаемые различия рецепторных свойств мембраны и возможную специфичность рецепторов (Baluska, Mancuso, 2009), в конце концов происходит одинаковый процесс - в клетки поступает кальций и повышается его содержание в примембранном слое цитоплазмы. Это активирует имеющиеся на мембране кальций-зависимые ионные каналы. Активация анионных каналов усиливает вызванную начальным входом кальция деполяризацию, а активация калиевых каналов возвращает значение мембранного потенциала к исходному уровню. В результате генерируется временная волна изменения мембранного потенциала. И изменения электрического заряда на мембране, и изменения ионного окружения влияют на происходящие на мембране процессы - активируется синтез компонентов клеточной стенки (например, лигнина, каллозы и др), активируются апопластные ферменты (например, различные пероксидазы). Такие изменения должны отразиться на устойчивости растения к дальнейшим стрессовым воздействиям, которая скорее всего носит неспецифичный характер.

Следующей реакцией на, вероятно, любые внешние стимулы становится активация выхода кальция из эндоплазматического ретикулума и/или вакуоли, что еще сильнее повышает его концентрацию в клетке и, возможно, не только вблизи плазмалеммы. Этот процесс должен затрагивать большее число клеточных процессов, включая индукцию активности генов, активацию процессов транскрипции и трансляции и синтез белков.

Возможно, что последовательное изменение концентрации кальция в разных частях клетки, приводящее к распространению «кальциевых» волн может носить элементы специфичности - разные стимулы могут вызывать волны, характеризуемые различной периодичностью и отличающиеся по амплитуде. Вариабельность интенсивности раздражения увеличит разнородность «кальциевых» волн.

Другим путем создания специфичности ответной реакции может быть возможность того, что при разных воздействиях, генерирующих электрофизиологические реакции различного характера, активируются разные кальциевые каналы. Например, если в генерации БЭР участвуют потенциалозависимые кальциевые каналы, формирующие ПД, то сигнал может передаваться на связанные с этими каналами микротрубочки. Если генерируется ВП, то активируются преимущественно механочувствительные кальциевые каналы, связанные с микрофиламентами. Локализация этих элементов цитоскелета различается, продолжительность нахождения каналов в открытом состоянии тоже может различаться. Это также может влиять на физиологическую ответную реакцию. При генерации местной реакции активируются и потенциал-зависимые, и механочувствительные и, возможно, другие каналы, в том числе лиганд-чувствительные. Такое разнообразие отвечающих на раздражение элементов расширит набор ответных реакций.

На схеме изображена модифицированная гипотеза Davies (2006), дополненная местным электрическим ответом. Схема показывает, что различные формы электрических реакций, воздействуя на транспорт только одного вида ионов, могут привести к различным ответным реакциям, в том числе к индукции разных генов.

Многообразие ответов дополняется участием других сигнальных ионов — анионов и калия, при этом возможно образование разнообразных канальных комплексов. Участие Н+- АТФазы в генерации, по-видимому, всех типов БЭР предполагает вовлечение и транспорта протонов.

Сг* PIIF f

Рис. 27. Взаимоотношение разных форм биоэлектрической активности при вляинии на клеточную мембрану (Davies, 2006, модифицирована).

Местная реакция ВП

СК \

Обнаруженное в работе влияние салициловой кислоты на биоэлектрогенез дополняет изученные ранее реакции растений на обработку экхогенной СК (Alvarez, 2000; Серова и др., 2006). По-видимому, изменения трансмембранных потоков ионов и мембранного потенициала под влиянием СК является одной из первых реакций, приводящих к образованию каллозы в плазмодесмах эпидермальных клеток. Это тормозит транспорт патогенов и способствует развитию устойчивости к биотическим стрессам. Хотя взаимоотношение СК с абиотическими стрессами может быть более сложным и неоднозначным (Tasgin et al., 2003; Scott et al., 2004; Kang et al., 2007; Horvath et al., 2007; Alonso-Rarrrirez et al., 2009; Janda et al., 2007), наши данные предполагают возможность влияния СК и на чувствительность растений к охлаждению.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Прудников, Григорий Александрович, 2010 год

1. Берестовский Г.Н. (2001) Ионные каналы плазмалеммы и тонопласта. Вестник Нижегородского гос. ун-та. Сер Биология, 11-15.

2. Берестовский Г.Н., Жерелова О.М., Катаев А.А. (1987) Ионные каналы клеток харовых водорослей. Биофизика, 6, 1011-1027.

3. Болдырев А.А. (1985) Биологические мембраны и транспорт ионов. М.: МГУ, 208 с.

4. Бос Д.Ч. (1964) Избранные произведения по раздражимости растений. М.: Наука.Т. 2. 395 с.

5. Булычев А.А., Камзолкина Н.А. (2006) Влияние потенциала действия на фотосинтез и пространственно распределенные потоки Н4" в клетке и хлоропластах Chara corallina. Физиология растений, 53, 1-10.

6. Воденеев В.А. (2009) Механизмы генерации и функциональная роль потенциалов возбуждения у высших растений. Автореф. дисс. докт. биол. наук, Москва: типография Нижегородского госуниверситета, 42 с.

7. Воденеев В.А., Опритов В.А., Пятыгин С.С. (2006) Обратимое изменение внеклеточного рН при генерации потенциала действия у высших растений Cucurbita реро. Физиология растений, 53, 538 545.

8. Воденеев В.А., Пятыгин С.С. (2007). Метаболическая зависимость генерации потенциала действия в возбудимых клетках стебля тыквы при охлаждении. Цитология, 49, 973-976.

9. Волков А.Г., Хаак Р.А. (1995) Биоэлектрические сигналы в растениях картофеля. Физиология растений, 42, 23-29.

10. Гордон Л.Х., Минибаева Ф.В., Огородникова Т.И., Рахматуллина Д.ф.2002 Салициловая кислота индуцирует диссипацию протонного градиента на плазматической мембране растительных клеток. Доклады РАН, 387 581-583.

11. Горчаков В.В. (1961) Электрофизиологтческая характеристика потенциалов действия и их функциональное значение у высших растений. Автореф. дисс. канд. биол. наук, Москва, 14 с.

12. Гунар И.И., Каменская К.И., Паничкин Л.А., Соколова Н.П. (1977) Мембранные потенциалы клеток различных тканей стебля тыквы. Известия ТСХА, 2,209-213.

13. Гунар И.И., Паничкин Л.А. (1966) Биоэлектрическая реакция листа фасоли при действии плазмолитика на корень. Доклады ТСХА, 119, 185190.

14. Гунар И.И., Паничкин Л.А. (1969) Водно-ионные потоки и передача возбуждения у растений. Известия ТСХА, 4, 3-13.

15. Гунар И.И., Паничкин Л.А. (1969а) Базипетальное распространение биоэлектрического возбуждения у растений при действии плазмолитика на корни. Известия ТСХА, 6, 3-7.

16. Гунар И.И., Паничкин Л.А. (1970) О передаче электрического возбуждения у растений. Известия ТСХА, 5, 3-9.

17. Гунар И.И., Синюхин A.M. (1962) Распространяющаяся волна возбуждения у высших растений. Доклады АН СССР, 142, 954-956.

18. Гунар И.И., Синюхин A.M. (1963). Функциональное значение токов действия в изменении газообмена высших растений. Физиология растений, 10, 1042-054.

19. Иост X. (1975) Физиология клетки. М.: Мир, 864 с.

20. Карманов В.Г., Лялин О.О., Мамулашвили Г.Г. (1972) Форма потенциалов действия и кооперативность возбудимых элементов у стебля тыквы. Физиология растений, 19, 424-430.

21. Красавина М.С. (1974) К вопросу об эквипотенциальное™ коровых клеток корня. Физиология растений, 21, 5-11.

22. Красавина М.С., Ктиторова И.Н. (1975) Влияние адениновых и имидазольных производных и индолилуксусной кислоты на мембранный потенциал корневого волоска Trianea bogotensis. Физиология растений, 22, 1156-1161.

23. Кудоярова Г.Р., Усманов И.Ю., Гюли-Заде В.З., Фаттахутдинов Э.Г., Веселов С.Ю. (1990) Взаимодействие пространственно разобщенных органов растений. Соотношение электрических и гормональных сигналов. Доклады АН СССР, 310, 1511-1514.

24. Лялин О.О., Ахмедов И.С., Ктиторова И.Н. (1977) Электрогенез клеток лтета Elodea canadensis. Физиология растений, 24, 70-74.

25. Мамулашвили Г.Г., Красавина М.С., Лялин О.О. (1972) Сравнительное изучение электрической активности корня и стебля растений. Физиология растений, 19, 551-557.

26. Мамулашвили Г.Г., Красавина М.С., Лялин О.О. (1973) О роли различных тканей стебля в передаче возбуждения. Физиология растений, 20, 442-450.к

27. Медведев С.С., Маркова И.В. (1991) Участие салициловой кислоты в гравитропизме у растений. Физиология растений, 316, 10-14.

28. Медведев С.С. (1998) Электрофизиология растений. СПб: Изд-во СГШГУ 184 с.

29. Медведев С.С. (2005) Кальциевая сигнальная система растений. Физиология растений, 52, 282-305.

30. Опритов В.А. (1996) Электрические сигналы у высших растений. Соросовский образовательный журнал, 10, 22-27.

31. Опритов В.А., Лобов С.А., Пятыгин С.С., Мысягин С.А. (2005) Анализ возможности участия местных биоэлектрических реакций в рецепции охлаждения высшими растениями (на примере Cucurbita реро) Физиология растений, 52, 905-912.

32. Опритов В.А., Пятыгин С.С. (1989) Анализ сопряжения работы электрогенного ионного насоса возбудимой мембраны с генерацией потенциала действия у высших растений. Известия АН СССР, Сер. биол., 5, 739-744.

33. Опритов В.А., Пятыгин С.С., Воденеев В.А. (2002) Непосредственное сопряжение генерации потенциала действия в клетках высшего растения Cucurbita реро L. с работой электрогенного насоса. Физиология растений, 49, 160-165.

34. Опритов В.А., Пятыгин С.С., Ретивин В.Г. (1991) Биоэлектрогенез у высших растений. М.: Наука. 216 с.

35. Опритов В.А., Ретивин В.Г. (1982) О механизме распространения возбуждения у высших растений. Физиология растений, 29, 915-924.

36. Полевой В.В. (2001) Физиология целостности растительного организма. Физиология растений, 48, 545-546.

37. Пятыгин С.С., Воднеев В.А., Опритов В.А. (2005) Сопряжение генерации потенциала действия в клетках растений с метаболизмом: современное понимание проблемы. Успехи современной биологии, 125, 534-542.

38. Пятыгин С.С., Воденеев В.А., Опритов В.А. (2006) Деполяризация плазматической мембраны как универсальная первичная биоэлектрическая реакция растительных клеток на действие различных факторов. Успехи современной биологии, 126, 493-502.

39. Пятыгин С.С., Опритов В.А., Воденеев В.А. (2008) Сигнальная роль потенциала действия у высших растений. Физиология растений, 55, 312319.

40. Ретивин В.Г., Опритов В.А., Федулина С.Б. (1997) Предадаптация тканей стебля Cucurbita реро к повреждающему действию низких температур, индуцированная потенциалом действия. Физиология растений, 44, 499-510.

41. Серова В.В., Ралдугина Г.Н., Красавина М.С. (2006) Ингибирование гидролиза каллозы салициловой кислотой нарушает транспорт вируса табачной мозаики. Доклады РАН, 406, 705-708.

42. Синюхин A.M., Бритиков Е.А. (1967) Генерация потенциалов дейс^з^ в пестиках инкарвилеи и лилии в связи с движением рылец и опыл^нием Физиология растений, 14, 463-475.

43. Смирнова И.Н., Лялин О.О., Карманов В.Г. (1968) Деполяр^зация корня растения динитрофенолом. Физиология растений, 15, 625-630^

44. Тарчевский И.А. (2002) Сигнальные системы клеток растений, м. Наука, 294 с.

45. Тихонова Л.И. (1998) Ионные каналы вакуолярной мембраны высших растений. Биологические мембраны, 15, 245-257.

46. Ходоров Б.И. (1969) Проблема возбудимости. Л.: Медицина, с. 58-5<^

47. Черницкий М.Ю., Паничкин Л.А., Купленский О.Ю. (1993) Изменения биоэлектрической активности листьев растений в течение светового дня Физиология растений, 40, 715-720.

48. Черницкий М.Ю., Паничкин Л.А. (1999) Роль К+ в формировании локального биоэлектрического ответа в листьях огурца. Биофизиъс^ 44 913-917.

49. Юрин В.М. (2004) Биомедиаторы в растениях. Курс лекций. Мн.: БГУ 128 с.

50. Alvarez M.E. (2000) Salicylic acid in the machinery of hypersensitive cell death and disease resistance. Plant Mol Biol., 44, 429-42.

51. Baluska F., ed. (2009) Plant-environment interactions: from sensory plant biology to active plant behavior. Berlin Heidelberg: Springer Verlag, 238 p.

52. Baluska F., Mancuso S. (2009a) From stimulus perception to adaptive behavior of plants, via integrated chemical and electrical signaling. Plant Signal. Behaviour, 4, 475-476.

53. Baluska F., Mancuso S. (2009b) Plant neurobiology: from sensory biology, via plant communication, to social plant behavior. Cogn. Process., 10, S3-S7.

54. Baluska F., Mancuso S., Volkmann D., eds. (2006) Communication in plants. Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, 436 p.

55. Baluska F., Mancuso S., Volkmann D., Barlow P.W. (2009) The "root-brain hypothesis of Charles and Francid Darwin. Revival after more than 125 years. Plant Signal. Behaviour, 4, 1121 -1127.

56. Barbier-Brygoo H., Vinauger M., Colcombet J., Ephritikhine G., Frachisse J.M., Maurel C. (2000) Anion channels in higher plants: functional characterization, molecular structure and physiological role. Biochim. Biophys. Acta, 1465, 199-218.

57. Beilby M.J. (2007) Action potential in charophytes. Int. Rev. Cytol., 257, 4382.

58. Blatt M.R. (1992) K+ channels in stomatal guard cells. J. Gen. Physiol., 99 615-644.

59. Blume В., Nurnberger Т., Nass N.,Scheel D. (2000) Receptor-mediated increases in cytoplasmic free calcium required for activation of pathogen defense in parsley. Plant Cell, 12, 1425-1440.

60. Bulychev A.A., Vredenberg W.J. (1995) Enhancement of the light-triggered electrical response in plant cells following their deenergization with uncouplers. Physiol. Plantarum, 94, 64-70.

61. Davies E. (2006) Electrical signals in plants: facts and hypotheses. In: Plant Electrophysiology — Theory and Methods, Volkov A.G.(ed.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 407-422.

62. Carpaneto A., Ivashikina N., Levchenko V., Krol E., Jeworutzki E., Zhu J.-K., Hedrich R. (2007) Cold transiently activates calcium-permeable channels in Arabidopsis mesophyll cells. Plant Physiol., 143, 487-494.

63. Clapham D.E. (2003) TRP channels as cellular sensors. Nature,426, 517-24.

64. Cleland R.E., Prins H.B.A., Harper J.R., Higinbothan N. (1977) Rapid hormone-induced hyperpolarization of the oat coleoptile transmembrane potential. Plant Physiol., 59, 395-397.

65. Cocucci M., Marre E., Denti A.B., Scacchi A. (1976) Characteristics of fusicoccin-induced changes of transmembrane potential and ion uptake in maize root segments. Plant Sci. Lett., 6, 143-156.

66. Cosgrove D.J., Hedrich R. (1991) Stretch-activated chloride, potassium, and calcium channels coexisting in plasma membranes of guard cells of Vicia faba L. Planta, 186, 143-53.

67. Davies E. (2006) Electrical signals in plants: facts and hypotheses. In: Plant electrophysiology. Theory and methods, Volkov A.G. (ed.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 407-422.

68. Demidchik У. (2006) Physiological roles of nonselective cation channels in the plasma membrane of higher plants. In: Communication in plants, Baluska F., Mancuso S., Volkmann D. (eds) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 235248.

69. Dennison K.L., Spalding E.P. (2000). Glutamate-gated calcium fluxes in Arabidopsis. Plant Physiol., 124, 1511-15114.

70. Dicke M. (2009) Behavioural and community ecology of plants that cry for help. Plant Cell Environ,. 32, 654-665.

71. Ding J.P., Pickard B.G. (1993 a) Mechanosensory calcium-selective cation channels in epidermal cells. Plant J., 3, 83-110.

72. Ding J.P., Pickard B.G. (1993b) Modulation of mechanosensitive calcium-selective cation channels by temperature. Plant J., 3, 713-720.

73. Dutta R., Robinson K.R.(2004) Identification, and characterization of stretch-activated ion channels in pollen protoplasts. Plant Physiol., 135, 13981406.

74. Dziubinzka H., Trebacz K., Zawadzki T. (2001) Transmission route for action potentials and variation potentials in Helianthus annuus L. J. Plant. Physiol., 158, 1167-1172.

75. Etherton В., Higinbotham N. (1960) Transmembrane potential measurements of cells of higher plants as related to salt uptake. Science, 131, 409-410.

76. Favre P., Agosti R.D. (2007) Voltage-dependent action potentials in Arabidopsis thaliana. Physiol. Plant., 131, 263-272.

77. Favre P., Krol E., Stolarz M., Szarek I., Greppin H., Trebacz K., Agosti

78. R.D. (1999) Action potentials elicited in the liverwort Conocephalum conicum (Hepaticae) with different stimuli. Arch. Sci. Geneve, 52, 175-185.

79. Favre P., Greppin H., Agosti R.D. (2001) Repetitive action potentials induced in Arabidopsis thaliana leaves by wounding and potassium chloride application. Plant Physiol. Biochem., 39, 961-969.

80. Felle H.H., Hermann A., Hiickelhoven R., Kogel K.-H. (2005) Root-to-shoot signaling: apoplastic alkalinization, a general stress response and defence factor in barley (Hordeum vulgare). Protoplasma, 227, 17-24.

81. Felle H.H., Zimmermann M.R. (2007). Systemic signaling in barley through action potentials. Planta, 226, 203-214.

82. Frachisse J.-M., Thomine S., Colcombet J., Guern J., Barbier-Brygoo H.1999) Sulfate is both a substrate and an activator of the voltage-dependent anion channel of Arabidopsis hypocotyl cells. Plant Physiol., 121, 253-261.

83. Fromm J. (1991) Control of phloem unloading by action potentials in mimosa. Physiol. Plant., 83, 529-533.

84. Fromm J. (2006) Long-distance electrical signaling and physiological functions in higher plants. In: Plant electrophysiology. Theory and methods, Volkov A.G. (ed.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp.269-285.

85. Fromm J., Bauer T. (1994) Action potentials in maize sieve tubes change phloem translocation. J. Exp. Bot., 45, 463-469.

86. Fromm J., Eschrich W. (1988) Transport processes in stimulated and non-stimulated leaves of Mimosa pudica. II. Energesis and transmission of seismic stimulations. Trees, 2, 18-24.

87. Fromm J., Eschrich W. (1989) Correlation of ionic movements with floem unloading and loading in barley leaves. Plant Physiol Biochem, 27, 577-585.

88. Fromm J., Fei H. (1998) Electrical signaling and gas exchange in maize plants of drying soil. Plant Sci., 132, 203-213.

89. Fromm J., Hajirezaei M., Wilke I. (1995) The biochemical response of electrical signaling in the reproductive system of Hibiscus plants. Plant Physiol., 109, 375-384.

90. Fromm J., Lautner S. (2007) Electrical signals and their physiological significance in plants. Plant Cell Environ., 30, 249-257.

91. Fromm J., Meyer A.J., Weisenseel M.H. (1997) Growth, membrane potential and endogenous ion current of willow (Salix viminalis) root are all affected by abscisic acid and spermine. Physiol. Plant., 99, 529-537.

92. Fromm J., Spanswick R. (1993) Characteristics of action potentials in willow (Salix viminalis L.). J. Exp. Bot., 44, 1119-1125.

93. Furch A.C., van Bel A.J., Fricker M.D., Felle H.H., Fuchs M., Hafke J.B.2009) Sieve element Ca channels as relay stations between remote stimuli and sieve tube occlusion in Vicia faba. Plant Cell, 21, 2118-2132.

94. Gelli A., Blumwald E. (1997) Hyperpolarization-activated Ca2+ -permeable channels in the plasma membrane of tomato cells. J. Membr. Biol., 155, 35-45.

95. Gilliham M., Campbell M., Dubos C., Becker D., Davenport R. (2006) The Arabidopsis thaliana glutamate-like receptor family (/4/GLR). In: Communication in Plants, Baluska F., Mancuso S., Volkmann D. (eds.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 187-204.

96. Glass A.D.M. (1973) Influence of phenolic acids on ion uptake. 1 Inhibition of phosphate uptake. Plant Physiol. ,51, 1037-1041.

97. Glass A.D.M. (1974a) Influence of phenolic acids on ion uptake. Ill Inhibition of potassium absorption. J. Exp. Bot., 25, 1104-1113.

98. Glass A.D.M. (1974b) Influence of phenolic acids on ion uptake. IV Depolarization of membrane potential. Plant Physiol., 54, 855-858.

99. Grams T.E.E., Koziolek C., Lautner S., Matyssek R., Fromm J. (2007) Distinct roles of electric and hydraulic signals on the reaction of leaf gas exchange upon re-irrigation in Zea mays L. Plant Cell Environ., 30, 79-84.

100. Gurovich L.A., Hermosilla P. (2009) Electric signalling in fruit trees in response to water applications and light-darkness conditions. J Plant Physiol, 166, 290-300.

101. Hafke J.B., Furch A.C., Reitz M.U., van Bel A.J. (2007) Functional sieve element protoplasts. Plant Physiol., 145, 703-11.

102. Hafke J.B., Furch A.C., Fricker M.D., van Bel A.J. (2009) Forisome dispersion in Vicia faba is triggered by Ca(2+) hotspots created by concerted action of diverse Ca channels in sieve elements. Plant Signal. Behav., 4, 96872.

103. Harper J.R., Balke N.E. (1981) Characterization of the inhibition of K+ absorption in oat roots by salicylic acid. Plant Physiol., 68, 1349-1353.

104. Hayat S., Ahmad A., eds. (2007) Salicylic acid: a plant hormone. Dordrecht: Springer, 401 p.

105. He Z.-H., He D., Kohorn B.D. (1998) Requirement for the expression of a cell wall associated receptor kinase for survival during the pathogen response. Plant J., 14, 55-63.

106. Higinbotham N., Etherton В., Foster R.J. (1967) Mineral ion contents and cell transmembrane electropotentials of pea and oat seedling tissue. Plant Physiol., 42, 37-46.

107. Higinbotham N., Graves J.S., Davis R.F. (1970) Evidence for an electrogenic ion transport pump in cells of higher plants. J. Membr. Biol,., 210-222.

108. Janda Т., Horvath E., Szalai G., Paldi E. (2007) Role of salicylic acid in the induction of abiotic stress tolerance. //In: Salicylic acid: a plant hormone, Hayat S., Ahmad A., (eds) Dordrecht: Springer, pp. 91-150.

109. Julien J.L., Desbiez M.O., de Jaegher G., Frachisse J.M. (1991) Characteristics of the wave of depolarization induced by wounding in Bidens pilosaL. J. Exp. Bot., 42, 131-137.

110. Kadota Y., Kuchito K. (2006) Regulation of elicitor-induced defense1. Л iresponses by Ca channels and the cell cycle in tobacco BY-2 cells. Biotech. Aricult. Forest., 58, 207-221.

111. Kaneko Т., Saito C., Shimmen Т., Kikuyama M. (2005) Possible• 2 1'involvement of mechanosensitive Ca channels of plasma membrane in mechanoperception in Chara. Plant Cell Physiol., 46, 130-135.

112. Kang H.M., Saltveit M.E. (2002) Chilling tolerance of maize, cucumber and rice seedling leaves and roots are differentially affected by salicylic acid. Physiol Plant., 115, 571-576.

113. Kang G.-Z., Wang C.H., Sun G.C., Wang Z.X. (2003) Salicylic acid changes activities of ^CVmetabolizing enzymes and increases the chilling tolerance of banana seedlings. Environ. Exp. Bot., 50, 9-15.

114. Kang G.-Z., Wang Z.-X., Xia K-F., Sun G.-C. (2007) Protection of ultrastructurein chilling-stressed banana leaves by salicylic acid. J. Zhejiang Univ. Sci. B, 8, 277-282.

115. Knight H., Trewavas A.J., Knight M.R. (1996) Cold calcium signaling in Arabidopsis involves two cellular pools and a change in calcium signature after acclimation. Plant Cell, 8, 489-503.

116. Korkmaz A. (2005) Inclusion of acetyl salicylic acid and methyl jasmonate into the priming solution improves low temperature germination and emergence of sweet paper. Hort. Sci., 40, 197-200.

117. Korkmaz A., Tiryaki I., Nas M.N., Ozbay N. (2004) Inclusion of plant growth regulators into priming solution improves low-temperature germination and emergence of watermelon seeds. Can. J. Plant Sci., 84, 1161-1165.

118. Krasavina M.S. (2007) Effect of salicylic acid on solute transport in plants // In: Salicylic acid: a plant hormone, Hayat S., Ahmad A., (eds) Dordrecht: Springer, pp. 25-68.

119. Krol E., Dziubinska H., Trebacz K. (2003) Low-temperature induced transmembrane potential changes in the liverwort Conocephalum conicum. Plant Cell Physiol., 44, 527-533.

120. Krol E., Dziubinska H., Trebacz K. (2004) Low-temperature-induced transmembrane potential changes in mesophyll cells of Arabidopsis thaliana, Helianthus annuus and Vicia faba. Physiol. Plant., 120, 265-270.

121. Krol E., Dziubinska H., Trebacz K,, Koselski M., Stolarz M. (2007) The influence of glutamic and aminoacetic acids on the excitability of the liverwort Conocephalum conicum. J Plant Physiol., 164, 773-784.

122. Krol E., Trebacz К. (1999) Calcium-dependent voltage transients evoked by illumination in the liverword Conocephalum conicum. Plant Cell Physiol40, 17-24.

123. Maathuis F.J.M., Sanders D. (1992) Plant membrane transport. Curr. Opin. Cell Biol., 4, 661-669.

124. Maathuis F.J.M., Sanders D. (1999) Plasma membrane transport in context -making sense out of complexity. Curr. Opin. Plant Biol., 2, 236-243.

125. Maffei M., Bossi S. (2006) Electrophysiology and plant responses to biotic stress. In: Plant electrophysiology. Theory and methods, Volkov A.G. (ed) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, 461-481.

126. Malone M., Stankovic B. (1991) Surface potentials and hydraulic signals in wheat leaves following localized wounding by heat. Plant Cell Environ., 14, 431-436.

127. Malone M., Alarcon J.-J., Palumbo L. (1994) An hydraulic interpretation in the tomato of rapid long-distance wound signaling. Planta, 193, 181-185.

128. Mancuso S. (1999) Hydraulic and electrical transmission of wound-induced signals in Vitis vinifera. Austr. J. Plant Physiol., 26, 55-61.

129. Marre E., Lado P., Ferroni A., Denti A.B. (1974) Transmembrane potential increase induced by auxin, benzyladenine and fusicoccin. Correlation with proton extrusion and cell enlargement. Plant Sci. Lett., 2, 257-265.

130. Marten I., Hoth S., Deeken R., Ketchum R.F,m Hoshi Т., Hedrich R.1999) AKT3, a phloem localised K+ channel is blocked by protons. Proc. Natl. Acad. Set USA, 96, 7581-7586.

131. Mathieu Y., Jouanneau J.P., Thomine S., Lapous D., Guern J. (1994) Cytosolic protons as secondary messengers in elicitor-induced defence responses. Biochem. Soc. Symp., 60, 113-130.

132. Metraux J.-P., Signer H., Ryals J., Ward E., Wyss-Benz M., Gaudin J., Raschdorf K,, Schmid E., Blum W., Inverardi B. (1990) Increase in salicylic acid at the onset of systemic acquired resistance in cucumber. Science, 250, 1004-1006.

133. Michelet В., Boutry M. (1995) The plasma membrane E^-ATPase: a highly regulated enzyme with multiple physiological functions. Plant Physiol., 108, 16.

134. Minorsky P.V., Spanswick R.M. (1989) Electrophysiological evidence for a role for calcium in temperature sensing by roots of cucumber seedlings. Plant Cell Environ., 12, 137-143.

135. Miura K., Ohta M. (2010) SIZ1, a small ubiquitin-related modifier ligase, controls cold signaling through regulation of salicylic acid accumulation. J Plant Physiol, 167, 555-560.

136. Mori I.C., Iida H., Tsuji F.I., Isobe M., Uozumi N., Muto S. (1998) Salicylic acid induces a cytosolic Ca elevation in yeast. Biosci Biotechnol Biochem., 62, 986-989.

137. Murata N., Los D.A. (1997) Membrane fluidity and temperature perception. Plant Physiol, 115, 875-879.

138. Mwesigwa J., Collins D.J., Volkov A.G. (2000) Electrochemical signaling in green plants: effects of 2,4-dinitrophenol on variation and action potentials in soybean. Bioelectrochemistry, 51, 201-205.

139. Penfield S. (2008) Temperature perception and signal transduction in plants. New Phytol., 179, 615-628.

140. Pickard B.G. (1973) Action potentials in higher plants. Bot. Rev., 39, 172-201.

141. Pifieros M., Tester M. (1997) Calcium channels in higher plant cells: selectivity, regulation, and pharmacology. J. Exp. Bot., 48, 551-557.

142. Plieth C., Hansen U.P., Knight H., Knight M.R. (1999) Temperature sensing by plants: the primary characteristics of signal perception and calcium response. Plant J., 18, 491-497.

143. Pottosin I.I., Dobrovinskaya O.R., Muniz J. (1999) Cooperative block of the plant endomembrane ion channel by ruthenium red. Biophys. J., 11, 1973-1979.

144. Pyatygin S.S., Opritov У.А., Khudyakhov V.A. (1992) Subthreshold changes in excitable membranes of Cucurbita pepo L. stem cells during cooling-induced action potential generation. Planta, 186, 161-165.

145. Raskin I. (1992) Role of salicylic acid in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol, 43, 439-463.

146. Raskin I., Ehmann A., Melander W.R., Meeuse B.J.D. (1987) Salicylic acid: a natural inducer of heat production in Arum lilies. Science, 237, 1901-1602.

147. Rajasekaran L.R., Stiles A., Caldwell C.D. (2002) Stand establishment in processing carrots. Effects of various temperature regimes on germination and the role of salicylates in promoting germination at low temperatures. Can. J. Plant Sci., 82, 443-450

148. Rhodes J.D., Thain J.F., Wildon D.C. (2006) Signals and signaling pathways in plant wound responses. In: Communication in plants, Baluska F., Mancuso S., Volkmann D. (eds.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 391-401.

149. Roberts S.K. (2006) Plasma membrane anion channels in higher plants and their putative function in roots. New PhytoL, 169, 647-666.

150. Rousset M., De Roo M., Le Guennec J.Y., Pichon O. (2002) Electrophysiological characterization of tomato hypocotyl putative action potentials induced by cotyledon heating. Physiol Plant., 115, 197-203.

151. Schauf C.L., Wilson K.J. (1987) Properties of single K+ and СГ channels in Ascelepias tuberose protoplast. Plant Physiol., 85, 413-418.

152. Scott I.M., Clarke S.M., Wood J.E., Mur L.A.J. (2004) Salicylate accumulation inhibits growth at chilling temperature in Arabidopsis. Plant Physiol., 135, 1040-1049.

153. Senaratna Т., Touchell D., Bunn E., Dixon K. (2000) Acetyl salicylic acid (aspirin) and salicylic acid induce multiple stress tolerance in bean and tomato plants. Plant Growth Regul., 30, 157-161.

154. Shepherd V.A. (2005) From semi-conductors to the rhythms of sensitive plants: the research of J.C. Bose. Cell Mol. Biol. (Noisy-le-grand), 51, 607-619.

155. Shepherd V.A., Beilby M.J., Al Khazaaly S.A., Shimmen T. (2008) Mechano-perception in Chara cells: the influence of salinity and calcium on touch-activated receptor potentials, action potentials and ion transport. Plant Cell Environ., 31,1575-1591.

156. Shimmen T. (1997) Studies on mechanoperception in characean cells: pharmacological analysis. Plant Cell Physiol., 38, 139-148.

157. Shimmen Т. (2001) Elecrical perception of "death message" in Chara: involvement of turgor pressure. Plant Cell Physiol., 42, 366-373.

158. Shimmen T. (2002) Electrical perception of the "death message" in Chara: analysis of rapid component and ionic process. Plant Cell Physiol., 43, 15751584

159. Shimmen T. (2003) Studies on mechano-perception in the Characeae: transduction of pressure signals into electrical signals. Plant Cell Physiol., 44, 1215-1224.

160. Shimmen T. (2005) Electrical perception of the "death message" in Chara: analysis of K+-sensitive depolarization. Plant Cell Physiol., 46, 1839-1847.

161. Shvetsova Т., Mwesigwa J., Volkov A G. (2001) Plant electrophysiology: FCCP induces action potentials and excitation waves in soybean. Plant Sci., 161, 901-909.

162. Sibaoka T. (1969) Physiology of rapid movements in higher plants. Annu. Rev. Plant Physiol., 20, 165-184.

163. Sinyukhin A.M., Britikov E.A. (1967) Action potentials in the reproductive system of plants. Nature, 215, 1278-1280.

164. Slayman C.L. (1965) Electrical properties of Neurospora crassa. Respiration and the intracellular potential. J. Gen. Physiol., 49, 93-116.

165. Smallwood M., Bowles D.J. (2002) Plants in a cold climate. Phil. Trans. R. Soc. bond. В., 357, 831-847.

166. Stahlberg R. (2006) Historical introduction to plant electrophysiology. In: Plant electrophysiology. Theory and methods, Volkov A.G. (ed.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 3-14.

167. Stahlberg R., Cleland R.E., Van Volkenburgh E. (2005) Decrement and amplification of slow wave potentials during their propagation in Helianthus annuus L. shoots. Planta, 220, 550-558.

168. Stahlberg R., Cosgrove D.J. (1992) Rapid alteration in growth rate and electric potentials upon stem excision in pea seedlings. Planta, 187, 523-531.

169. Stahlberg R., Cosgrove D.J. (1994) Comparison of electric and growth responses to excision in cucumber and pea Seedlings. 1. Short-distance effects are due to wounding. Plant Cell Environ., 17, 1143-1151.

170. Stahlberg R, Cosgrove D.J. (1995) Comparison of electric and growth responses to excision in cucumber and pea seedlings. II. Long distance effects are caused by the release of xylem pressure. Plant Cell Environ., 18, 33-41.

171. Stahlberg R., Cosgrove D.J. (1997) Slow wave potentials in cucumber differ in form and growth effect from those in pea seedlings. Physiol. Plant., 101, 379-388.

172. Stahlberg R., Cosgrove D.J. (1997) The propagation of slow wave potentials in pea epicotyls. Plant Physiol., 113, 209-217.

173. Stahlberg R., Cleland R.E., Van Volkenburgh E. (2005) Decrement and amplification of slow wave potentials during their propagation in Helianthus annuus L. shoots. Planta, 220, 550-558.

174. Stahlberg R., Cleland R.E., Van Volkenburgh E. (2006) Slow wave potentials a propagating electrical signal unique to higher plants. In: Communication in Plants, Baluska F., Mancuso S., Volkmann D. (eds.) Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, pp.291-308.

175. Stankovic В., Davies E. (1998) The wound response in tomato involves rapid growth and electrical responses, systemically up-regulated transcription ofproteinase inhibitor and calmodulin and down-regulated translation. Plant Cell Physiol., 39, 268-274.

176. Stankovic В., Witters D.L., Zawadzki Т., Davies E. (1998) Action potentials and variation potentials in sunflower: an analysis of their relationships and distinguishing characteristics. Physiol. Plant., 103, 51-58.

177. Stolarz M., Krol E., Dziubinska H., Kurenda A. (2010) Glutamate induces series of action potentials and a decrease in circumnutation rate in Helianthus annuus. Physiol. Plant., 138, 329-338.

178. Subbaiah C.C., Bush D.S., Sachs M.M. (1994) Elevation of cytosolic calcium precedes anoxic gene expression in maize suspension-cultured cells. Plant Cell, 1747-1762.

179. Tazawa M., Kikuyama M. (2003) Is Ca release from internal stores involved in membrane excitation in Characean cells? Plant Cell Physiol., 44, 518-526.

180. Tasgin E., Atici O., Nalbantoglu B. (2003) Effects of salicylic acid and cold on freezing tolerance in winter wheat leaves. Plant Growth Regul., 41, 231-236.

181. Tena G., Renaudin J.P. (1998) Cytosolic acidification but not auxin at physiological concentration is an activator of MAP kinases in tobacco cells. Plant J., 16, 173-82.

182. Thomashow M.F. (2001) So what's new in the field of plant cold acclimation? Lots! Plant Physiol, 125, 89-93.

183. Thomine S., Guern J., Barbier-Brygoo H. (1997) Voltage-dependent anion channel of Arabidopsis hypocotyls: nucleotide regulation and pharmacological properties. J. Membr. Biol, 159, 71-82.

184. Toyota M., Furuichi Т., Tatsumi H., Sokabe M. (2008) Cytoplasmic calcium increases in response to changes in the gravity vector in hypocotyls and petioles of Arabidopsis seedlings. Plant Physiol, 146, 505-514.

185. Trebacz K., Dziubinska H., Krol E. (2006) Electrical signals in long-distance communication in plants. In: Communication in plants, Baluska F, Mancuso S., Volkmann D. (eds.) Berlin-Heidelberg: Springer-Verlag, pp. 277-290.

186. Trebacz K., Simonis W., Schonknecht G. (1994) Cytoplasmic Ca2+, K+, CI", and N03" activities in the liverwort Conocephalum conicum L. at rest and during action potentials. Plant Physiol, 106, 1073-1084.

187. Trebacz K., Simonis W., Schonknecht G. (1997) Effects of anion channel inhibitors on light-induced potential changes in the liverwort Conocephalum conicum. Plant Cell Physiol, 38, 550-557.

188. Trebacz K., Tarnecki R., Zawadzki T. (1989) The effect of ion channel inhibitors and factors modifying metabolism on the excitability of the liverwort Conocephalum conicum. Physiol Plant., 75, 24-30.

189. Trebacz K., Zawadzki T. (1985) Light-triggered action potentials in the liverwort Conocephalum conicum. Physiol Plant., 64, 482-486.

190. Trewavas A. (2005) Plant intelligence. Naturwissenschaften, 92,401-413.

191. Trewavas A. (2009) What is plant behaviour. Plant Cell Environ., 32, 606-616.

192. Vlot A.C., Dempsey D.A., Klessig D.F. (2009) Salicylic Acid, a multifaceted hormone to combat disease. Annu Rev Phytopathol.,

193. Volkov A.G. (ed.) (2006) Plant electrophysiology. Theory and methods. Berlin Heidelberg: Springer-Verlag, p. 508.

194. Volkov A.G., Haack R.A. (1995) Insect induced bioelectrochemical signals in potato plants. Bioelectrochem. Bioenerg., 35, 55-60.

195. Volkov A.G., Collins D.J., Mwesigwa J. (2000) Plant electrophysiology: pentachlorophenol induces fast action potentials in soybean. Plant Sci., 153, 185-190.

196. Volkov A.G., Mwesigwa J. (2001) Electrochemistry of soybean: effects of uncouplers, pollutants, and pesticides. J. Electroanalyt. Chem., 496, 153-157.

197. Ward J.M., Maser P., Schroeder J.I. (2009) Plant ion channels: gene families, physiology, and functional genomics analyses. Annu. Rev. Physiol., 71, 59-82.

198. Williamson R.E., Ashley C.C. (1982) Free Ca and cytoplasmic streaming in the alga Chara. Nature, 296, 647-651.

199. Zawadzki T. (1980) Action potentials in Lupinus angustifolius L.shoots. V .Spread of excitation in the stem, leaves, and root. J. Exp. Bot., 31, 1371-1377.

200. Zawadzki Т., Davies E., Dziubinska H., Trebacz K. (1991) Characteristics of action potentials inHelianthus annuus. Physiol. Plant., 83, 601—604.

201. Zawadzki Т., Trebacz K. (1985) Extra- and intracellular measurements of action potentials in he liverwort Conocephalum conicum. Physiol. Plant., 64, 477-481.

202. Zimmermann S., Sentenac H. (1999) Plant ion channels: from molecular structures to physiological functions. Curr. Opin. Plant Biol., 2, 477-482.

203. Zimmermann M.R., Maischak H., Minhofer A., Bolard W., Felle H.H.2009a) Sistem potentials, a novel electrical long-distance apoplasmic signal in plants, induced by wounding. Plant Physiol., 149, 1593-1600.

204. Zimmermann M.R., Felle H.H. (2009) Dissection of heat induced systemic signals: superiority of ion fluxes to voltage changes in substomatal cavities. Planta, 229, 539-547.

205. Я очень благодарен моим родителям за их заботу и моральную поддержку.