Цитофизиологические особенности ранних стадий развития возбудителя мучнистой росы пшеницы при моделировании окислительного стресса тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.01, кандидат биологических наук Аветисян, Гаянэ Акоповна

• Аветисян, Гаянэ Акоповна
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Аветисян, Гаянэ Акоповна

Введение.

Глава I. Обзор литературы

1.1. Роль окислительного стресса в регуляции защитных реакций растения

1.1.1. Биохимические свойства активных форм кислорода.

1.1.2. Источники активных форм кислорода в растениях.

1.1.3. Антиоксидантная система.

1.1.4. Образование активных форм кислорода под действием стрессов различной природы.

1.1.5. Эндогенная и экзогенная перекись водорода в регуляции защитных процессов у растений.

1. 2. Особенности патогенеза мучнистой росы злаков

1.2.1. Биологические и морфологические особенности возбудителя мучнистой росы злаков ЕгуБгрке %гститз БС.

1.2.2. Цитологические и цитофизиологические особенности взаимоотношений между растением-хозяином и мучнисторосяным патогеном Егуз1рЬе graminis £ ер. 1гШ&.

1.2.3. Формирование гало при инфицировании эпидермальных клеток растения возбудителем мучнистой росы.

1.2.4^Окислительный стресс в патогенезе мучнисторосяных грибов

Глава II. Материалы и методы исследований

2.1. Объекты исследований.

2.2. Выращивание растений и заражение.

2.3. Световая микроскопия.

2.4. Электронная микроскопия.

2.5. Подсчет колоний мучнистой росы.

2.6. Статистическая обработка данных.

2.7. Реактивы, использованные в исследованиях.

Глава III. Влияние экзогенной обработки перекисью водорода и 3-АТА на развитие колоний мучнисторосяного патогена.

Глава IV. Влияние окислительного стресса на цитофизиологические реакции растений пшеницы при инфицировании возбудителем мучнистой росы

4.1. Особенности ранних этапов развития возбудителя мучнистой росы и ответные реакции эпидермальных клеток пшеницы.

4.2. Изменение структуры и окраски гало под действием перекиси водорода и 3-АТА.

4.3. Изменение размеров гало под действием окислительного стресса.

Глава V. Морфологическая изменчивость инфекционных структур возбудителя мучнистой росы пшеницы при моделировании окислительного стресса перекисью водорода и 3-амино-1,2,4-триазолом

5.1. Особенности эктофитного развития возбудителя мучнистой росы пшеницы.

5.2. Морфологические особенности первичных инфекционных структур возбудителя мучнистой росы пшеницы при действии перекиси водорода и 3-АТА.

5.3'. Влияние окислительного стресса на регуляцию направления роста инфекционных структур возбудителя мучнистой росы пшеницы вдоль и поперек длинной оси листа.

5.4. Изучение гало методом сканирующей электронной микроскопии.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Цитофизиологические особенности ранних стадий развития возбудителя мучнистой росы пшеницы при моделировании окислительного стресса»

Рост и развитие растения существенно зависят от его способности адаптироваться к изменениям окружающей среды. Растения, как и другие аэробные организмы, нуждаются в кислороде для получения энергии и хорошо приспособлены к жизни в кислородной среде (Угапоуа е1 а1., 2002). Однако существование растений в атмосфере, содержащей кислород, неразрывно связано с образованием в их тканях активных форм кислорода (АФК) (ЬаЫ е! а1., 2006). АФК играют важную роль в регуляции метаболизма растений. В естественных условиях растительные организмы содержат АФК, но их количество возрастает под влиянием биотических и абиотических стрессов. АФК - одно из основных звеньев сигнальной системы, благодаря которой растения узнают об атаке патогена и активируют иммунный ответ (Тарчевский, 2002). Однако они обладают токсическим действием в отношении клеток растения и патогена, поэтому могут выполнять также функции непосредственного антиинфекционного агента (Аверьянов и др., 1978). В частности, одним из наиболее важных защитных механизмов растения против атаки патогенов является реакция сверхчувствительности, при которой происходит окислительный взрыв и образование АФК в токсических концентрациях (Уапаскег Qt а1., 2000; ТпуШо е! а1., 2006).

Особый интерес представляет исследование роли АФК в регуляции развития биотрофных патогенов. Биотрофный тип питания основан на взаимодействии с клетками живого растения-хозяина. Биотрофные паразиты выделяют в зараженные ткани растений биологически активные вещества, регулирующие метаболизм и имеют специальный трофический орган гаусторий (Дьяков и др., 2001). Возбудители мучнистой росы злаков Егутрке ^гатЪт являются типичными биотрофными паразитами. Они имеют несколько специализированных форм, паразитирующих на некоторых видах семейства Злаков {Роасеаг ВагиЬ.).

Исследования последних лет показали, что характер патогенеза мучнистой росы злаков также в значительной степени зависит от окислительного метаболизма. При инфицировании листьев злаков возбудителем мучнистой росы накопление АФК наблюдали как в клетках устойчивого растения (Zhou et al., 2000), так и при совместимом взаимодействии с патогеном (Huckelhoven et al., 2003). Накопление АФК происходило, как правило, в эпидермальных клетках растения в местах непосредственного взаимодействия растения и патогена.

Цель работы. Определение роли окислительного стресса в регуляции ранних этапов взаимодействия возбудителя мучнистой росы пшеницы и растения-хозяина. Для выполнения данной цели были поставлены следующие задачи:

1.Определить характер действия перекиси водорода и 3-амино-1,2,4-триазола на морфологические особенности инфекционных структур и развитие колоний возбудителя мучнистой росы в обработанных растениях в зависимости от концентрации и времени применения.

2.Выявить зависимость размеров и структуры гало в месте взаимодействия растения и патогена от концентрации исследуемых прооксидантов.

3.Выяснить возможность выявления гало методом сканирующей электронной микроскопии без использования окраски или фиксации.

4.0пределить характер регуляции направления роста аппрессориальной ростковой трубки при действии перекиси водорода.

Научная новизна работы. Впервые установлено изменение при окислительном стрессе размеров и морфологии гало в сайтах взаимодействия растения и патогена, показан многофазный характер концентрационной зависимости действия прооксидантов. Разработана методика, позволяющая наблюдать гало с использованием сканирующей электронной микроскопии без окраски или химической фиксации. Показано, что мучнисторосяный патоген на разных, стадиях развития имеет различную чувствительность к действию прооксидантов. Определен характер регуляции направленшг роста аппрессориальной ростковой трубки относительно эпидермальной клетки при окислительном стрессе. Впервые показано увеличение доли аппрессориев, растущих в поперечном направлении, под действием экзогенной перекиси водорода.

Практическое значение работы; Полученные данные расширяют представления о роли активных форм кислорода в патогенезе мучнистой росы. Показана патоген-ингибирующая активность соединений, индуцирующих окислительный стресс у растений. Размеры и особенности морфологии гало, а также направление роста аппрессориальной ростковой трубки могут быть использованы в качестве новых параметров диагностики состояния патосистемы в тестах на устойчивость.

Апробация работы. Материалы диссертации представлены на I Всероссийской молодежной научно-практической конференции ботаников в Новосибирске «Перспективы развития и проблемы современной ботаники» (Новосибирск, 2007); III Международной конференции молодых ученых "Биоразнобразие. Экология. Адаптация. Эволюция" (Одесса, 2007); Всероссийской конференции «Фундаментальные и прикладные проблемы ботаники в начале XXI века» (Петрозаводск, 2008); Международной конференции «Актуальные проблемы ботаники в Армении» (Ереван, 2008 г.); XXI Российском симпозиуме по растровой электронной микроскопии и аналитическим методам исследования твёрдых тел (Черноголовка Московской обл., 2009); 16th International Reinhardsbrunn Symposium on Modern Fungicides and Antifungal Compounds (Germany, 2010); Всероссийском симпозиуме «Растение и стресс» (Москва, 2010).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 14 работ, из них публикации в журналах,, рекомендованных ВАК — 1, материалы международных конференций - 3, всероссийских съездов, конференций - 4.

Заключение диссертации по теме «Ботаника», Аветисян, Гаянэ Акоповна

Выводы

1. Обработка перекисью водорода и 3-АТА ингибирует развитие возбудителя мучнистой росы пшеницы и существенно сокращает число колоний патогена.

2. Размеры гало в местах контакта растения и патогена являются параметром, зависимым от действия прооксидантов. Обработка перекисью водорода приводит к появлению очень крупных гало с аномальной структурой. Концентрационная зависимость действия перекиси водорода и 3-АТА на диаметр большого и малого гало описывается многофазной кривой.

3. Благодаря изменению химического состава поверхности клетки и ее способности отражать электронный пучок в зоне контакта с патогеном возможно наблюдать гало с применением сканирующей электронной микроскопии без использования химической окраски и фиксации.

4. При использовании перекиси водорода и 3-АТА увеличивается доля аномальных инфекционных структур возбудителя мучнистой росы пшеницы.

5. Аппрессориальные ростковые трубки нормальной морфологии растут преимущественно в направлении вдоль эпидермальных клеток. Под действием перекиси водорода происходит изменение направления роста и увеличение доли поперечно направленных аппрессориев.

6. Выдвинута гипотеза о том, что одним из механизмов, приводящих к корреляции доли аномальных инфекционных структур и устойчивости растения, является протекание в клетке защитных реакций в форме окислительного взрыва.

Список использованных сокращений

АФК - активные формы кислорода;

СОД - супероксиддисмутаза;

02~- супероксидный анион-радикал;

СК - салициловая кислота;

НО2' - гидропероксидный радикал;

НО' - гидроксильный радикал;

Ог - синглетно возбужденный кислород;

Н202 - перекись водорода;

3-АТА - 3-Амино-1,2,4-триазол.

101

Заключение

О характере взаимодействия растения и патогена часто можно • судить уже на начальных этапах развития патосистемы, наблюдая процессы, прорастания* конидий и дифференциации- инфекционных структур. Рост мучнисторосяных грибов происходит преимущественно на поверхности эпидермальнон ткани растений-хозяев. Это позволило использовать для изучения роли окислительного стресса в регуляции ранних этапов взаимодействия данного патогена и растения-хозяина методы световой и сканирующей электронной микроскопии (СЭМ).

Окислительный стресс моделировали экзогенным применением перекиси водорода и 3-амино-1,2,4-триазола. Многие исследователи, изучавшие механизм действия перекиси водорода, отмечали, что предварительная обработка растений экзогенной перекисью водорода индуцирует устойчивость к патогену. 3-Амино-1,2,4-триазол, являясь действующим веществом препарата с гербицидной активностью, способствует повышению эндогенной перекиси водорода посредством ингибирования пероксидазы и каталазы. Проведенные исследования показали, что обработка прооксидантами оказывает действие на характер эктофитного развития возбудителя мучнистой росы пшеницы. При увеличении концентрации исследуемых веществ их ингибирующая активность возрастала, а высокие концентрации (5 мМ и более для перекиси водорода и 10 мМ и более для 3-АТА) полностью предотвращали развитие колоний патогена, что, возможно, явилось результатом повышения устойчивости пшеницы к возбудителю мучнистой росы.

Обработка перекисью водорода и 3-АТА приводила к ингибированию развития патогена. Перекись водорода способствовала увеличению доли аномальных аппрессориальных структур (длинных ростковых трубок). Особенностью действия 3-АТА было образование утолщенных коротких гиф; а часто большого числа укороченных зачатков гиф. В обоих случаях наблюдали появление конидий и с другими аномалиями, которые относительно редко встречались у необработанных контрольных растений. Полученные данные позволяют предположить, что одной из причин наблюдаемого ранее некоторыми исследователями аномального развития патогена на устойчивых растениях может быть воздействие активных форм кислорода; возникающих в устойчивом растении при прохождении защитных реакций.

Взаимодействие конидии с поверхностью растения-хозяина уже на ранних этапах патогенеза может иметь достаточно сложный характер. Регуляция преимущественного направления роста эктофитного патогена гормональной системой растения свидетельствует о возможном адаптивном характере этих процессов. Нами впервые было' показано, что перекись водорода способна регулировать направление роста аппрессориальной ростковой трубки. Все использованные концентрации приводили к достоверным изменениям соотношения различно направленных аппрессориев по сравнению с контролем. Продольное направление роста аппрессориальной ростковой трубки, характерное для необработанных листьев пшеницы, сменялось ростом поперек длинной оси листа на листьях, обработанных перекисью водорода. Направление роста аппрессориев в составе колоний соответствовало закономерностям, характерным для нормальных аппрессориев. Полученные нами данные свидетельствуют о том, что обработка перекисью водорода вызывает снижение числа колоний возбудителя мучнистой росы. Это может свидетельствовать об уменьшении доли клеток, восприимчивых к патогену. Можно предположить, что уменьшение числа "таких клеток будет приводить к увеличению вероятности неблагоприятного для патогена первого контакта растения с клеткой растения-хозяина, и, следовательно, к увеличению вероятности поперечного роста.

Под действием прооксидантов изменялись структура и размеры гало. Показано, что зависимость диаметра гало от концентрации обоих исследованных соединений имела многофазный характер и включала один или два максимума, что указывает на сложное и часто неоднозначное влияние активных форм кислорода на процессы, происходящие в патосистеме. При обработке перекисью водорода наблюдали появление очень крупных гало, резко отличающихся по своей морфологии от гало в контроле. Полученные данные свидетельствуют о возможности использования размеров и особенностей морфологии гало, а также направление роста аппрессориальной ростковой трубки в качестве новых параметров диагностики состояния патосистемы в тестах на устойчивость в селекционной работе и при поиске соединений с иммуномодулирующей активностью.

Явления, которые мы наблюдали при моделировании окислительного стресса обработкой прооксидантами, сходны с теми, которые ранее были известны для устойчивых растений. Это позволяет предположить, что причиной аномального развития патогена на устойчивых растениях может быть воздействие активных форм кислорода, возникающих в устойчивом растении при прохождении защитных реакций.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Аветисян, Гаянэ Акоповна, 2011 год

1. Аверьянов A.A., Мерзляк М.Н, Рубин Б.А. Хемилюминесценция при окислении госсипола пероксидазой// Биохимия. 1978. Т. 43. С. 1594-1601.

2. Аверьянов A.A., Лапикова В.П. Фунгитоксичность выделений листьев риса, обусловленная активными формами кислорода // Физиология растений. 1988. Т. 35. С. 1142-1151.

3. Аверьянов A.A. Активные формы кислорода и иммунитет растений // Успехи совр. биологии. 199i. Т. 111. С. 722-737.

4. Аверьянов A.A. Индуцированная болезнеустойчивость растений и активные формы кислорода / Материалы Всероссийской научно-практической конференции. 2006. С. 17-18.

5. Андреева В.А. Фермент пероксидаза: участие в защитном механизме растений. М.: Мир. 1988. 128 с.

6. Аронова Е.Е, Шевякова Н. И, Стеценко JT.A, Кузнецов В.В. Индукция кадаверином экспрессии гена супероксиддисмутазы у растений Mesembryanthemum crystallinum L // Общая биология. 2005. Т. 403. С. 131134.

7. Бабоша A.B., Рябченко А.С, Аветисян Т.В. Влияние экзогенных цитокининов на динамику развития и дифференциацию инфекционных структур возбудителя мучнистой росы пшеницы // Цитология. 2009. Т. 51. № 7. С. 602-611.

8. Бармин М.И, Мельников В.В. Новые амино-1,2,4-триазолил и тетразолил алканы / Монография. СПб: СПГУТД. 2002. 240 с.

9. Вавилов Н.И. Материалы к вопросу об устойчивости хлебных злаков против паразитических грибов // Тр. Селекц. станции при М. с/х институте. М. 1913. Вып. 1.С. 1-118.

10. Вандерпланк Я. Генетические и молекулярные основы онтогенеза у растений. М.: Мир. 1981. 236 с.

11. Горленко M.B. Болезни пшеницы. M.: Сельхозиздат. 1951. 350 с.

12. Граскова И.А., Антипина И.В., Потапенко О.Ю., Войников В.К. Динамика активности внеклеточных, пероксидаз суспензионных клеток картофеля при патогенезе кольцевойгнили // Общая*биология. 2004. Т. 399. G. 567-570.

13. Дьяков Ю.Т., Семенкова И.Г., Успенская Г.Д. Общая фитопатология с основами иммунитета. М.: Колос. 1976. 256 с.

14. Дьяков Ю.Т., Озерецковская O.JL, Джавахия В.Г., Багирова С.Ф. Общая и молекулярная фитопатология. М.: Общество фитопатологов. 2001. 301с.

15. Дьякова Г.А. Фитопатологический словарь справочник. М.: Наука. 1969. 432с.

16. Зайцев Г.Н. Математическая статистика в экспериментальной ботанике. М.: Наука. 1984.424с.

17. Каримова Ф.Г., Петрова Н.В. Влияние Н202 на фосфорилирование по тирозину белков гороха// Физиология растений. 2007. Т.54. С. 365-372.

18. Купер P.M. Изменения в ультраструктуре растений-хозяев, индуцированные патогенами // Борьба с болезнями растений: устойчивость и восприимчивость. М.: Колос. 1984. С. 105.

19. Лапикова В.П., Гайворонская JIM., Аверьянов A.A. возможное участие активных форм кислорода в двойной индукции противоинфекционных реакций растения// Физиология растений. 2000. Т. 47. С. 160-162.

20. Ли С., Лю В., Ли Г., Гонг Я.-Д., Жао Н.-М., Жанг Р.-К., Жоу Х.-М. взаимодействие перекиси водорода с рибулозо-1,5дифосфаткарбоксилазой\оксигеназой из риса // Биохимия. 2004. Т. 69. С. 13961403.

21. Лукаткин A.C. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. Образование активных форм кислорода при охлаждении растений // Физиология растений. 2002.Т. 49. С. 697-702.

22. Мишина Г.Н., Сережкина Г.В., Рашаль И.Д., Андреев Л.Н. Особенности развития Erysiphe graminis DC f. sp. 'hordei Marchai на листьях различных поустойчивости генотипов ячменя // Микология и фитопатология. 1988. Т. 22. С. 292-294.

23. Мишина Г.Н., Талиева М.Н., Бабоша A.B., Сережкина Г.В., Андреев JI.H. Влияние фитогормонов на развитие конидиального иноку'люма возбудителей мучнистой росы флокса и ячменя // Известия АН. Серия биол. 2002. № i.e. 74-81.

24. Неклеса Н.П. Мучнистая роса зерновых культур. // Защита и карантин растений. 2002. №5. С. 46-47.

25. Овчинникова З.Г., Демин В.И., Лебедев В.Б. Моделирование пораженности посевов пшеницы мучнистой росой в Нижнем Поволжье // Сб. н. работ. Саратовский с/х институт. 1993. С. 87-94.

26. Островская Л.К. супероксидный радикал при дефиците металлов и симптомах хлороза// Физиология и биохимия культ, растений. 1993. Т. 25. С. 107-113.

27. Пасечник Т.Д., Аверьянов A.A., Лапикова В.П., Коваленко Е.Д., Коломиец Т.М. возможное участие активных форм кислорода в проявлениях вертикальной и горизонтальной устойчивости риса к пирикуляриозу // Физиология растений. 1998. Т.45. С. 433-441.

28. Рябченко A.C., Аветисян Т.В., Бабоша A.B. Особенности роста возбудителя мучнистой росы пшеницы вдоль и поперек длинной оси листа под действием экзогенного зеатина // Известия АН. Сер. Биол. 2009. № 5. С. 1-13.

29. Сахабутдинова А.Р., Фатхутдинова Д.Р., Шакирова Ф.М. 2004. Влияние салициловой кислоты на активность антиоксидантных ферментов у пшеницыв условиях засоления // Прикладная биохимия и микробиология. Т. 40. С. 579-583.

30. Сережкина Г.В., Андреев Л.Н;, Мишина Г.Н. Значение адгезии во взаимоотношениях паразита, и растения- хозяина при облигатном паразитизме//Известия АН. Серия биол. 1990. №1. С. 149-Г53.

31. Сережкина Г.В., Андреев Л.Н. Роль мембранных структур в межклеточных взаимоотношениях при ржавчиной и мучнисторосяной инфекции // J. Russ. Phytopathol. Soc. 2000. V. 1. P. 21 29.

32. Синицина Ю.В. Фотохимическая активность и перекисный гомеостаз в хлоропластах растений при гипертермическом воздействии. Автореф. дисс. канд. биол. наук. Нижний Новгород. 2002. 23 с.

33. Талиева М.Н., Филимонова М.В., Андреев Л.Н. Вещества с цитокининовой активностью возбудителя мучнистой росы флокса Erysiphe cichoracearum DC. f. phlogis Jaez. // Известия АН. Серия биол. 1991. № 2. С. 194-200.

34. Тарчевский И.А. Сигнальные системы клеток растений. М.: Наука. 2002. 294 с.1

35. Турпаев К.Т. Активные формы кислорода и регуляция экспрессии генов // Биохимия. 2002. Т. 67. С. 339-352.

36. Урбах В.Ю. Биометрические методы. М: Наука. 1964.

37. Хайруллин P.M., Яруллина Л.Г., Трошина Н.Б., Ахметова И.Э. Активация хитоолигосахаридами окисления орто-фенилен диамина проростками пшеницы в присутствии щавелевой кислоты // Биохимия. 2001'. Т. 66. С. 354-358.

38. Часов A.B., Гордон Л.Х., Колесников О.П., Минибаева Ф.В. Пероксидаза клеточной поверхности генератор супероксид-аниона в корневых клетках пшеницы при раневом стрессе // Цитология. 2002. Т. 44. С. 691-696.

39. Чижова С.И., Павлова В.В., Прусакова Л.Д. Содержание абсцизовой кислоты и рост растений ярового ячменя под действием триазолов // Физиология растений. 2005.Т. 52. С. 108-114.

40. Шервуд Р.Т., Вэнс К.П. Первичные изменения в клетках эпидермиса при проникании паразита // Инфекционные болезни растений. М.: Агропромиздат. 1985. С. 34-53.

41. Юрина Т.П., Умнов В.А., Караваев В.А., Солнцев М.К. Влияние мучнистой росы на физиологические процессы в листьях пшеницы // Физиология растений. 1992. Т.39. С. 270-275.

42. Юрина Т.П., Юрина Е.В., Караваев В.А., Солнцев М.К. Влияние условий минерального питания на устойчивость пшеницы к мучнистой росе // Физиология растений. 1993. Т. 44. С. 64-67.

43. Ячевский A.A. Ежегодник сведений о болезнях и повреждениях растений. Спб. 1909. 163 с.

44. Able A.J., Guest D.I., Mark W. Sutherland M.W. Hydrogen Peroxide Yields during the Incompatible Interaction of Tobacco Suspension Cells Inoculated with Phytophthora nicotianae I I Plant Physiology. 2000. V. 124. P. 899-910.

45. Ahn I-P. Glufosinate Ammonium-Induced Pathogen Inhibition and Defense Responses Culminate in Disease Protection in bar-Transgenic Rice // Plant Physiology. 2008. V. 146. P. 213 227.

46. Aist J.R. Papillae and Related Wound Plugs of Plant Cells // Annual Review of Phytopathology. 1976. V. 14. P. 145-163.

47. Al-Taweel K., Iwaki Т., Yabuta Y., Shigeoka S., Murata N., Wadano A. A Bacterial Transgene for Catalase Protects Translation of D1 Protein during Exposure of Salt-Stressed Tobacco Leaves to Strong Light // Plant Physiology. 2007. V. 145. P. 258 265.

48. Albury M.S., Affourtit C., Crichton P.G., Moore A.L. Structure of the Plant Alternative Oxidase. Site-directed Mutagenesis Provides New Information on the Active Site and Membrane Topology // J. Biol. Chem. 2002. V. 277. P. 1190-1194.

49. Allan A. C., Fluhr R.Two Distinct Sources of Elicited Reactive Oxygen Species in Tobacco Epidermal Cells // Plant Cell. 1997. V. 9. P. 1559-1572.

50. Allen P.J., Goddard D.R. A respiratory study of powdery mildew of wheat // Am. J, Bot. 1938. V. 25. P. 613-621.

51. Alscher R.G., Erturk N., Heath L.S. Role of superoxide dismutases (SODs) in controlling oxidative stress in plants // J. Exp. Bot. 2002. V. 53. P. 1331 1341.

52. Altman S.A., Solomos T. 3-Amino-l,2,4-triazole, a Catalase Inhibitor, Prolongs Carnation Vase Life // HortScience. 1990. V. 25. P. 1127.

53. Altman S.A., Solomos T. 3-Amino-l,2,4-triazole Prolongs Carnation Vase Life // HortScience. 1993. V. 28. P. 201-203.

54. An Z, Jing W, Liu Y, Zhang W. Hydrogen.peroxide generated by copperamine oxidase is involved in abscisic acid-induced stomatal closure in Vicia faba // J. Exp. Bot. 2008. V. 59. P. 815 825.

55. Andersen J.B, Torp J. Quantitative analysis of early powdery mildew infection stages on resistant barley genotypes // J. Phytopathol. 1986. V. 115. P. 173-186.

56. Angelini R, Tisi A, Rea G, Chen M.M, Botta M, Federico R, Cona A. Involvement of Polyamine Oxidase in Wound Healing // Plant Physiology. 2008. V.146. P. 162-177.

57. Apostol I., Heinstein P.F, Low P.S. Rapid Stimulation of an Oxidative Burst during Elicitation of Cultured Plant Cells: Role in Defense and Signal Transduction // Plant Physiology. 1989. V. 90. P. 109-116.

58. Asada K. Ascorbate peroxidase a hydrogen peroxide-scavenging enzymes in plants Physiol. Plant 1992. V. 85. P. 235-241.

59. Asada K. The water-water cycle as alternative photon and electron sinks // Phil Trans R Soc B. 2000. V. 355. P. 1419 1431.

60. Asada K. Production and Scavenging of Reactive Oxygen Species in Chloroplasts and Their Functions // Plant Physiology. 2006. V. 141. P. 391 396.

61. Ashby A.M. Biotrophy and the cytokinin conundrum // Physiological and Molecular Plant Pathology. 2000. V. 57. N 4. P. 147-158.

62. Auh C. K., Murphy T. M. Plasma Membrane Redox Enzyme Is Involved, in the Synthesis of 02- and H202 by Phytophthora Elicitor-Stimulated Rose Cells 7/ Plant Physiology. 1995. V.107. P.' 1241-1247.

63. Avon*A.J. The genera of fungi sporulation in pure culture // Jena. 1979. 288 p.

64. Baek K-H., Rajashekar C.B. Hydrogen Peroxide Reduces Hypoxia in Germinating Bean Seeds // HortScience. 2000. V. 35. P. 427 428.

65. Baker C.J., Orlandi E.W., Mock N.M. Harpin, An Elicitor of the Hypersensitive Response in Tobacco Caused by Envinia amylovora, Elicits Active Oxygen Prodùction in Suspension Cells // Plant Physiology. 1993: V. 102. P. 1341-1344.

66. Bartoli C.G., Gômez F., Martinez D.E., Juan José Guiamet J.J. Mitochondria are the main target for oxidative damage in leaves of wheat (Triticum aestivum L.) //J. Exp. Bot. 2004.V. 55. P. 1663 1669.

67. Bayles C.J., Ghemawat M.S., Aist J.R. Inhibition by 2-deoxy-D-glucose of callose formation, papilla deposition, and resistance to powdery mildew in an ml-o barley mutant // Physiol. Mol. Plant: Pathol. 1990. V. 36. P. 63-72.

68. Belanger R.R., Bushnell W.R. The Powdery Mildews: A Comprehensive Treatise. 2002. St. Paul, MN: APS Press.

69. Bernard D.G., Gabilly S.T., Dujardin G., Merchant S., Hamel P.P. Overlapping Specificities of the Mitochondrial Cytochrome c and cl Heme Lyases //J. Biol. Chem. 2003. V. 278. P. 49732-49742.

70. Bestwick C.S., Brown I.R., Bennet M., Mansfield J.W. Localization of Hydrogen Peroxide Accumulation during the Hypersensitive Reaction of Lettuce Cells to Pseudomonas syringae pv phaseolicola // Plant Cell. 1997. V.9. P. 209221.

71. Bestwick C.S., Brown I.R., Mansfield J.W. Localized Changes in Peroxidase Activity Accompany Hydrogen Peroxide Generation during the Development of a Nonhost Hypersensitive Reaction in Lettuce // Plant Physiology. 1998. V. 118; P. 1067-1078.

72. Biehler K., Fock H. Evidence for the Contribution of the Mehler-Peroxidase Reaction in Dissipating Excess Electrons in- Drought-Stressed Wheat // Plant Physiology. 1996. V. 112. P. 265-272.

73. Biemelt S. Re-Aeration following Hypoxia or Anoxia Leads to Activation of the Antioxidative Defense System in Roots of Wheat Seedlings // Plant Physiology. 1998. V. 116. P. 651-658.

74. Blokhina O., Virolainen E., Fagerstedt K.V. Antioxidants, Oxidative Damage and Oxygen Deprivation Stress //Ann. Bot. 2003. V. 91. P. 179-194.

75. Borghouts C., Werner A., Elthon Т., Osiewacz H.D. Copper-Modulated Gene Expression and Senescence in the Filamentous Fungus Podospora anserine //Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21. P. 390-399.

76. Bouvier-Nave P., Berna A., Noiriel A., Compagnon V., Carlsson A.S., Banas A., Stymne S., Schaller H. Involvement of the Phospholipid Sterol Acyltransferase 1 in plant sterol homeostasis and leaf senescence // Plant Physiology. 2010. V. 152. P. 107-119.

77. Bowler C., Alliotte Т., Van Den Bulcke M., Bauw G., Vandekerckhove J., Van Montagu M., Inze D. A Plant Manganese Superoxide Dismutase is Efficiently Imported and Correctly Processed by Yeast Mitochondria // PNAS. 1989. V. 86. P. 3237-3241.

78. Brown W., Harvey C.E. Studies in the physiology of parasitism. On the entrance of parasitic fungi into the host plant // Ann. Bot. 1927. № CLXIV. P. 643662.

79. Burritt D. J., Mackenzie S. Antioxidant Metabolism during Acclimation' of Begoniaxerythrophylla to High Light Levels // Ann. Bot. 2003. V. 91. P. 783-794.

80. Bushnell W.R., Bergquist S.E. Aggregation of host cytoplasm and the formation of papilla and haustoria in powdery mildew of barley // Phytopath. 1975. Y. 65. P. 310-318'.

81. Bushnell W.R., Bergquist S.E. Aggregation of host cytoplasm and the formation of papilla and haustoria in powdery mildew of barley // Phytopath. 1975. V. 65. P. 310-318.

82. Cakmak I., van de Wetering Dj A. M., Marschner H., Bienfait H.F. Involvement of Superoxide Radical in Extracellular Ferric Reduction by Iron-Deficient Bean Roots // Plant Physiology. 1987. V. 85. P. 310-314.

83. Cakmak I., Marschner H. Enhanced Superoxide Radical Production in Roots of Zinc-Deficient Plants // J. Exp. Bot. 1988. V. 39. P. 1449-1460.

84. Cakmak I., Marschner H., Bangerth F. Effect of Zinc Nutritional Status on Growth, Protein Metabolism and Levels of Indole-3-acetic Acid and other Phytohormones in Bean (Phaseolus vulgaris L.) // J. Exp. Bot. 1989. V. 40. P.405-412.

85. Casano L.M., Martin M., Sabater B. Hydrogen Peroxide Mediates the Induction of Chloroplastic Ndh Complex under Photooxidative Stress in Barley // Plant Physiology. 2001. V. 125. P. 1450-1458.

86. Casati P., Walbot V. Gene Expression Profiling in Response to Ultraviolet Radiation in Maize Genotypes with Varying Flavonoid Content // Plant Physiology. 2003. V. 132. P. 1739-1754.

87. Chamnongpol S., Willekens H., Moeder W., Langebartels C., Sandermann H;, Van Montagu M., Inze D., Van Camp W. Defense activation and enhanced pathogen tolerance induced by H202 in transgenic tobacco // PNAS. 1998. V. 95. P. 5818-5823.i

88. Cheeseman J.M. Hydrogen peroxide concentrations in leaves under natural conditions // J. Exp. Bot. 2006. V. 57. P. 2435 2444.i