Трехмерная организация синапсов в поле САЗ гиппокампа при стрессе и пространственном обучении крыс тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.02, кандидат биологических наук Краев, Игорь Владимирович

• Краев, Игорь Владимирович
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Краев, Игорь Владимирович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ

Глава I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Структура гиппокампа

1.1. Морфология гиппокампа

1.2. Характеристика основных внутренних связей гиппокампа

1.2.1. Связь между гранулярными клетками DG и поля САЗ/СА4.

1.2.2. Аксоны пирамидных нейронов полей СА2, САЗ/СА

1.2.3. Проекции нейронов в хилусе

1.2.4. Связи полиморфных клеток.

1.2.5. Афферентные пути

1.2.5.1. Проекции от ЭК

1.2.6. Эфферентные пути

2. Современные методы анализа дендритных шипиков

2.1. Световая микроскопия.

2.2. Электронная микроскопия

2.3. Конфокальная микроскопия и молекулярно-биологические методы

2.4. Трехмерная реконструкция и стереологический анализ

3. Пространственное обучение.

3.1. Синаптическая пластичность гиппокампа и память

3.2. Пространственное обучение в водном лабиринте Морриса

3.3. Области мозга принимающие участие в обучении в водном лабиринте Морриса

3.3.1. Участие различных областей мозга в пространственном ориентировании

3.3.2. Участие гиппокампа в пространственном ориентировании

3.4. Гиппокампо-связанное обучение

3.5. Долговременная потенциация гиппокампа и пространственное обучение в водном лабиринте Морриса

ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

Глава И. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

1. Подготовка животных, экспериментальные модели.

2. Приготовление образцов для световой и электронной микроскопии

3. Метод получения серийных ультратонких срезов

4. Электронная микроскопия.

5. Трехмерная реконструкция.

6. Анализируемые параметры

7. Методы статистической обработки количественных данных

8. Измерение объема гиппокампа, поля САЗ и зубчатой фасции

Глава III. РЕЗУЛЬТАТЫ.

1. Анализ обучения животных двух экспериментальных групп.

1 2. Влияние хронического иммобилизационного стресса и обучения в водном лабиринте на средний объем гиппокампа, поля САЗ и зубчатой фасции.

3. Ультраструктура и трехмерная организация «колючих шишек» пирамидных нейронов поля САЗ гиппокампа.

4. Влияние хронического иммобилизационного стресса и обучения в водном лабиринте на трехмерную организацию «колючих » шишек» пирамидных нейронов поля САЗ гиппокампа крыс.

Стресс и его воздействие на гиппокамп

Стресс и синаптическая пластичность гиппокампа

Влияние стресса на морфологию дендритов гиппокампа

4.1. Изменение трехмерной организации «колючих шишек».

4.2. Количественный анализ «колючек» в «колючей шишке».

4.3. Количественный анализ постсинаптических уплотнений.

4.4. Количественный анализ мультивезикулярных телец.

Глава IV. ОБСУЖДЕНИЕ

ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Трехмерная организация синапсов в поле САЗ гиппокампа при стрессе и пространственном обучении крыс»

В настоящее время процессы обучения и формирования памяти связывают с пластичностью контактов между нейронами, в том числе со структурными изменениями синапсов. Согласно Бэйли и Кэнделу пластичность синапсов может быть разделена на 2 категории: 1) изменение уже существующих синапсов; и 2) изменение межнейронных связей за счет образования новых синапсов или утраты существующих (Bailey and Kandel 1993, Bailey et al., 2000). Считается, что синаптическая пластичность связана с пластичностью дендритных шипиков, поскольку до 90% всех возбуждающих аксо-дендритных синапсов гиппокампа располагается на дендритных шипиках.

Ключевая роль гиппокампа в обеспечении таких функций мозга, как обучение и память (Виноградова, 1975; Vinogradova, 2001; Squire, 1992; Eichenbaum, 2001) находит отражение в значительных структурных изменениях синаптических контактов в гиппокампе, в том числе дендритных шипиков пирамидных нейронов поля САЗ при пространственном обучении (Jung et al., 1994; Moser et al., 1993; 1995; Ramirez-Amaya et al., 1999; 2001) и воздействии стресса (McEwen, 1999). В поле САЗ гиппокампа локализуются гигантские синапсы, образованные между гигантскими расширениями (varicosity) на мшистых волокнах и «колючими шишками». Мшистые волокна являются немиелинизированными аксонами гранулярных клеток зубчатой фасции. «Колючие шишки» (thorny excrescence), представляют собой специализированные выросты мембраны апикальных дендритов пирамидных нейронов поля САЗ в их проксимальной области. Впервые они были описаны Рамон-и-Кахалом в начале прошлого века (Ramon у Cajal, 1911).

Широко обсуждается функциональная значимость изменений формы и размеров шипиков (Marrone and Petit, 2002; Hayashi and Majewska, 2005), величины и структуры постсинаптических уплотнений (Geinisman et al., 1992; Rusakov et al., 1997; Eyre et al., 2003). Противоречивость результатов, получаемых при изучении структурной пластичности синаптических контактов с использованием разнообразных моделей изменения функционального состояния тех или иных структур мозга, определяется, по всей видимости, не полной адекватностью используемых методов морфологического анализа. В ЦНС размеры дендритных шипиков подавляющего большинства синапсов слишком малы для точной оценки их количественных параметров свето-микроскопическими методами, включая конфокальную лазерную сканирующую микроскопию. Вместе с тем, результаты количественного анализа и реконструирования различных субклеточных структур на основе одиночных ультратонких срезов дают слишком большую ошибку (Coggeshall and Lekan, 1996). В последнее время появляется все больше работ по трехмерной (3D-three-dimensional) реконструкции и стереологическому анализу типичных дендритных шипиков, других компонентов синапсов, субклеточных структур.

В случае гигантских синапсов поля САЗ гиппокампа достоверные данные об их размерах и структуре можно получить, только применяя методы реконструкции. С появлением современных компьютеров и специального программного обеспечения, а также с развитием технологии изготовления серийных ультратонких срезов, стало возможным получить точные количественные характеристики и таких сложных структур, как «колючие шишки». Это позволяет сопоставить направленность пластических структурных изменений типичных и гигантских синаптических контактов, обусловленных изменениями функциональной активности.

Целью настоящей работы явилось исследование влияния пространственного обучения и воздействия иммобилизационного стресса на трехмерную организацию «колючих шишек» поля САЗ гиппокампа крыс.

Исходя из цели работы были поставлены следующие задачи:

1. С помощью метода трехмерной реконструкции на основе серийных ультратонких срезов провести качественный сравнительный анализ «колючих шишек» поля САЗ гиппокампа крыс при различных функциональных состояниях мозга у животных следующих групп: контрольной, после иммобилизационного стресса, после обучения в водном лабиринте Морриса и группы после иммобилизационного стресса с последующим обучением в водном лабиринте.

2. Провести анализ изменения количества «колючек» на «колючих шишках», объема и площади поверхности «колючих шишек» пирамидных нейронов поля САЗ гиппокампа контрольной и экспериментальных групп животных.

3. Провести анализ изменения количества постсинаптических уплотнений (ПСУ), их площади поверхности и пропорции пятнистые/перфорированные ПСУ в «колючих шишках» пирамидных нейронов поля САЗ гиппокампа контрольной и экспериментальных групп животных.

4. Провести количественный анализ мультивезикулярных телец в «колючих шишках» пирамидных нейронов поля САЗ гиппокампа контрольной и экспериментальных групп животных.

В ходе настоящей работы была продемонстрирована структурная лабильность «колючих шишек» поля САЗ гиппокампа. В результате обучения отмечено увеличение объема «колючих шишек», числа колючек в них, количества и площади и доли перфорированных постсинаптических уплотнений, а также увеличение количества мультивезикулярных телец. После длительного иммобилизационного стресса происходит ретракция «колючих шишек» с уменьшением их объема и количества мультивезикулярных телец, но при этом не происходит уменьшения площади постсинаптических уплотнений. Обучение после стресса приводит к более быстрому восстановлению объема «колючих шишек» и дополнительному увеличению площади постсинаптических уплотнений. Количество мультивезикулярных тел в «колючих шишках» уменьшается после стресса и увеличивается после обучения. Полученные данные расширяют представления о нейроанатомических основах пластичности синапсов, что может быть актуально при изучении свойств пластичности центральной нервной системы.

Заключение диссертации по теме «Биофизика», Краев, Игорь Владимирович

ВЫВОДЫ

1. Метод трехмерной реконструкции позволил продемонстрировать, что «колючие шишки» представляют собой короткие веточки дендрита с расположенными на них «колючками» - аналогом обычных дендритных шипиков.

2. Полученные результаты свидетельствуют о высокой пластичности синапсов в поле САЗ гиппокампа крыс, что, возможно, связано как с подавлением (стресс), так и с активацией (пространственное обучение) синтеза интегральных белков.

3. Показано, что при стрессе достоверно уменьшается объем и площадь поверхности «колючек» на «колючих шишках», тогда как пространственное обучение стимулирует увеличение этих параметров даже после стресса.

4. Установлено, что хронический иммобилизационный стресс индуцирует достоверное уменьшение количества ПСУ в «колючей шишке», тогда как при пространственном обучении (водный лабиринт Морриса) количество ПСУ в «колючей шишке» увеличивается.

5. Изменение объема «thorny excrescence», количества «колючек» на «thorny excrescence» и количества ПСУ функционально может быть связано с изменением эффективности синаптической передачи в синапсах между мшистыми волокнами и «колючими шишками». Увеличение этих параметров после обучения ведет к повышению эффективности синаптической передачи, наоборот уменьшение этих параметров после стресса приводит к подавлению эффективности синаптической передачи.

6. Предполагается, что стресс подавляет, тогда как пространственное обучение стимулирует синтетическую активность нейронов, индуцируя синаптогенез. В частности, пространственное обучение стимулирует синтез мультивезикулярных телец, являющихся поставщиками субъединиц постсинаптических каналов и рецепторов.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Краев, Игорь Владимирович, 2005 год

1. Виноградова О.С. Гиппокамп и память. // М. «Наука». 1975. 333 стр.

2. Гайер Г. Электронная гистохимия. // М. «Мир». 1974. 488 стр.

3. Журавлева З.Н. Ультраструктурное исследование синапсов гиппокампа. // Нейрохимия и физиология синаптических процессов. // Пущино. 1976. С. 116-142.

4. Косицын Н.С. Микроструктура дендритов и ксодендритических связей в центральной нервной системе. М., «Наука». 1976.

5. Миронов А.А, Комиссарчик Ю.А., Миронов В.А. Методы электронной микроскопии в биологии и медицине. // С-Петербург. "Наука". 1994. 400 стр.

6. Отмахов Н.А. Нейрональная сеть гиппокампа: морфологический анализ. // Успехи физиологических наук. Т. 24. №4. 1993. С. 79-101.

7. Семенова Т.П., Козловская М.М., Громова Е.А., Вальдман А.В. Характеристика действия психостимуляторов на обучение и память крыс. // Бюлл. Эксп. Биол. Мед. 1988. Т.106. С. 161-3.

8. Хамильтон Л.У. Основы анатомии лимбической системы. // Издательство Московского университета. 1984. 184 стр.

9. Шаляпина В.Г., Ордян Н.Э. Рецепторы кортикостероидов в мозгу как сигнальные системы стресса и адаптации. // Успехи физиол. наук. 2000. Т.31.№4. С. 86-101.

10. Amaral D.G. A Golgi study of cell types in the hilar region of the hippocampus in the rat. // J Comp Neurol. 1978. V.182. P. 851-914.

11. Amaral D.G., Witter M.P. The three-dimensional organization of the hippocampal formation: a review of anatomical data. // Neuroscience. 1989. V.31(3). P. 571-91.

12. Andersen P., Bliss T.V.P., Skrede K.H. Lamellar organization of hippocampal excitatory pathways // Exp Brain Res. 1971. V. 13. № 1. P. 222-238.

13. Andersen P., Bland B.U., Dudar J.D. Organization of the hippocampal output//Exp Brain Res. 1973. V. 17. № l.P. 152-168.

14. Andreasen M., Lambert J.D., Skovgaard J.M. Effects of new non NMDA antagonists in the rat in vitro hippocampus // J. Physioi. 1988. V. 403. P. 57.

15. Arami S., Jucker M., Schachner M., Welzl H. The effect of continuous intraventricular infusion of LI and NCAM antibodies on spatial learning in rats. // Behav Brain Res 1996. V.81. P. 81-87.

16. Bailey C.H., Chen M., Keller F., Kandel E.R. Serotonin-mediated endocytosis of apCAM: an early step of learning-related synaptic growth in Aplysia. // Science. 1992. V.256. P. 645-9.

17. Bailey C.H. and Kandel E.R. Structural changes accompanying memory storage. // Annu Rev Physiol. 1993. V.55. P. 397-426.

18. Bailey C.H., Giustetto M., Huang Y.Y., Hawkins R.D., Kandel E.R. Is heterosynaptic modulation essential for stabilizing Hebbian plasticity and memory? // Nat Rev Neurosci. 2000. V. 1. P. 11-20.

19. Ben-Ari Y., Represa A. Brief seizure episodes induce long-term potentiation and mossy fibre sprouting in the hippocampus. // Trends Neurosci. 1990. V. 13(8). P. 312-8.

20. Benhamou S., Poucet B. A comparative analysis of spatial memory processes. // Behav. Processes. 1996. V.35. P. 113-126.

21. Berger T.W., Semple-Rowland S., Basset J.L. Hippocampal polymorph neurons are the cells of origin for ipsilateral association and commissural afferents to the dentate gyrus. // Brain Res. 1981. V. 215. P. 329-36.

22. Blake J.F., Brown M.W., Collingridge G.L. A quantitative study of the actions of excitatory amino acids and antagonists in rat hippocampal slices. // Br J Pharmacol. 1988. V.95. P. 291-9.

23. Black M.M., Baas P.W. The basis of polarity in neurons. // Trends Neurosci. 1989. V.12. P. 211-4.

24. Bliss T.V.P. The saturation debate // Science. 1998. V.281. P. 1975-1976.

25. Bliss T.V., Collingridge G.L. A synaptic model of memory: long-term potentiation in the hippocampus. // Nature. 1993. V. 361. P. 31-9.

26. Bliss T.V., Lomo T. Long-lasting potentiation of synaptic transmission in the dentate area of the anaesthetized rabbit following stimulation of the perforant path. // J Physiol. 1973. V. 232. P. 331-56.

27. Block F. Global ischemia and behavioural deficits // Prog. Neurobiol. 1999. V.58. P. 279-295.

28. Bourtchuladze R., Frenguelli В., Blendy J., Cioffi D., Schutz G., Silva A.J. Deficient long-term memory in mice with a targeted mutation of the cAMP-responsive element-binding protein // Cell. 1994. V.79. P. 59-68.

29. Bradler J.E., Barrioneuvo G. Long-term potentiation in hippocampal CA3 neurons: tetanized input regulates heterosynaptic efficacy. // Synapse.1989. V.4. P. 132-42.

30. Bradler J.E., Barrionuevo G. Heterosynaptic correlates of long-term potentiation induction in hippocampal CA3 neurons. // Neuroscience.1990. V.35. P. 265-71.

31. Bragin A.G., Zhadina S.D., Vinogradova O.S., Kozhechkin S.N. Topography and some characteristics of the dentate fascia-field CA3 relations investigated in hippocampal slices in vitro. // Brain Res. 1977. V. 135. P. 55-66.

32. Brandeis R., Brandys Y., Yehuda S. The use of the Morris water maze in the study of memory and learning // Int. J. Neurosci. 1989. V.48. P. 29-69.

33. Brooks A.I., Cory-Slechta D.A., Murg S.L., Federoff H.J. Repeated acquisition and performance chamber for mice: A paradigm for assessment of spatial learning and memory // Neurobiol. Learn. Mem. 2000. V.74. P. 241-258.

34. Brown E.S., Rush A.J. & McEwen B.S. Hippocampal remodeling and damage by corticosteroids: implications for mood disorders. // Neuropsychopharmacology. 1999. V.21. P. 474-484.

35. Brown J., Cooper-Kuhn C.M., Kempermann G., Van Praag H., Winkler J., Gage F.H., Kuhn H.G. Enriched environment and physical activity stimulate hippocampal but not olfactory bulb neurogenesis. // Eur J Neurosci. 2003. V.17. P. 2042-2046.

36. Bures J., Fenton A.A., Kaminsky Y., Zinyuk L. Place cells and place navigation, Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997. V.94. P. 343-350.

37. Buzsaki G. Hippocampal sharp waves: their origin and significance. // Brain Res. 1986. V.398. P. 242-52.

38. Cain D.P. LTP, NMDA, genes and learning // Curr. Opin. Neurobiol. 1997. V.7. P. 235-242.

39. Cain D.P., Saucier D., Boon F. Testing hypotheses of spatial learning: the role of NMDA receptors and NMDA-mediated long-term potentiation // Behav. Brain Res. 1997. V.84. P. 179-193.

40. Cavallaro S., Meiri N. Yi C.L., Musco S., Ma W., Goldberg J., Alkon D.L. Late memory-related genes in the hippocampus revealed by RNA fingerprinting // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997. V.94. P. 9669-9673.

41. Cavallaro S.D., Agata V., Manickam P., Dufour F., Alkon D.L. Memory-specific temporal profiles of gene expression in the hippocampus. // Proc Natl Acad Sci. USA. 2002. V.99. P. 16279-16284.

42. Chicurel M.E., Harris K.M. Three-dimensional analysis of the structure and composition of CA3 branched dendritic spines and their synaptic relationships with mossy fiber boutons in the rat hippocampus. // J. Сотр. Neurol. 1992. V.325. № 2. P. 69-82.

43. Cho Y.H., Friedman E., Silva A.J. Ibotenate lesions of the hippocampus impair spatial learning but not contextual fear conditioning in mice. // Behav. Brain Res. 1999. V.98. P. 77-87.

44. Claiborne B.J., Amaral D.G., Cowan W.M. A light and electron microscopic analysis of the mossy fibers of the rat dentate gyrus. // J Comp Neurol. 1986. V. 246. P. 435-58.

45. Coggeshall R.E., Lekan H.A. Methods for determining numbers of cells and synapses: a case for more uniform standards of review. // J. Сотр. Neurol. 1996. V. 364. № 1. P. 6-15.

46. Compton D.M., Dietrich K.L., Smith J.S., Davis B.K. Spatial and non-spatial learning in the rat following lesions to the nucleus locus coeruleus. // Neuroreport. 1995. V.7. P. 177-182.

47. Conrad C.D., Galea L.A.M., Kuroda Y., McEwen B.S. Chronic stress impairs rat spatial memory on the Y maze and this effect is blocked by tianeptine pre-treatment. // Behav Neurosci. 1996. V.l 10. P. 1321-1334.

48. Conrad C.D., LeDoux J.E., Magarinos A.M., McEwen B.S. Repeated restraint stress facilitates fear conditioning independently of causing hippocampal CA3 dendritic atrophy. // Behav Neurosci. 1999. V.l 13. P. 902-913.

49. Cooney J.R., Hurlburt J.L., Selig D.K., Harris K.M., Fiala J.C. Endosomal compartments serve multiple hippocampal dendritic spines from a widespread rather than a local store of recycling membrane. // J. Neurosci. 2002. V. 22. № 6. P. 2215-2224.

50. D'Hooge R. and De Deyn P.P. Applications of the Morris water maze in the study of learning and memory // Brain Research Reviews 2001 V.36. P. 60-90.

51. Decker M.W., Curzon P., Brioni J.D. Influence of separate and combined septal and amygdala lesions on memory, acoustic startle, anxiety, and locomotor activity in rats. //Neurobiol. Learn. Mem. 1995. V.64. P. 156-168.

52. Deller Т., Leranth C. Synaptic connections of neuropeptide Y (NPY) immunoreactive neurons in the hilar area of the rat hippocampus. // J Comp Neurol. 1990. V.300. P. 433-47.

53. Diamond D.M., Bennett M.C., Stevens K.E., Wilson R.L., Rose G.M. Exposure to a novel environment interferes with the induction of hippocampal primed burst potentiation in the behaving rat. // Psychobiology. 1990. V.18. P. 273-281.

54. Diamond D.M., Fleshner M., Rose G.M. Psychological stress repeatedly blocks hippocampal primed burst potentiation in behaving rats. // Behav. Brain Res. 1994. V.62. P. 1-9.

55. Diamond D.M. and Park C.R. Predator exposure produces retrograde amnesia and blocks synaptic plasticity. Progress toward understanding how the hippocampus is affected by stress. // Ann. NY Acad. Sci. 2000. V.911. P. 453-455.

56. Diamond D.M., Park C.R., Puis M.J., Rose G.M. Neuronal Mechanisms of Memory Formation (ed. Holscher C.) // Cambridge Univ. Press. New York. 2001. P. 379-403.

57. Douglas R.M., McNaughton B.L., Goddard G.V. Commissural inhibition and facilitation of granule cell discharge in fascia dentata. // J Comp Neurol. 1983. V.219. P. 285-94.

58. Dudek S.M., Bear M.F. Homosynaptic long-term depression in area CA1 of hippocampus and effects of N-methyl-D-aspartate receptor blockade. // Proc Natl Acad Sci USA. 1992. V.89. P. 4363-7.

59. Eichenbaum H. Neurobiology. The topography of memory. // Nature. 1999. V. 402. P. 597-599.

60. Eichenbaum H. Hippocampus: mapping or memory? // Curr Biol. 2000. V.10. P. 785-7.

61. Eichenbaum H. The hippocampus and declarative memory: cognitive mechanisms and neural codes. // Behav Brain Res. 2001. V. 127(1-2). P. 199-207.

62. Eichenbaum H., Stewart C., Morris R.G. Hippocampal representation in place learning. //J Neurosci. 1990. V.10. P. 3531-42.

63. Engert F., Bonhoeffer T. Dendritic spine changes associated with hippocampal long-term synaptic plasticity. // Nature. 1999. V. 399. № 6731. P. 66-70.

64. Eyre M.D., Richter-Levin G., Avital A., Stewart M.G. Morphological changes in hippocampal synapses following spatial learning in rats are transient. // Eur J Neurosci. 2003. V.17. P. 1973-1980.

65. Fiala J.C., Feinberg M., Popov V., Harris K.M. Synaptogenesis via dendritic filopodia in developing hippocampal area CA1. // J Neurosci. 1998. V.18. P. 8900-11.

66. Fiala J.C., Harris K.M. Cylindrical diameters method for calibrating section thickness in serial electron microscopy. // J. Microsc. 2001a. V. 202. №3. P. 468-472.

67. Fiala J.C., Harris K.M. Extending unbiased stereology of brain ultrastructure to three-dimensional volumes. // J. Am. Med. Inform. Assoc. 2001b. V. 8.№1.P. 1-16.

68. Finch J.M., Juraska J.M., Washington L.W. The dendritic morphology of pyramidal neurons in the rat hippocampal CA3 area: I Cell types // Brain Res. 1989. V. 479. № 1. P. 105-114.

69. Foy M.R., Stanton M.E., Levine S., Thompson R.F. Behavioral stress impairs long-term potentiation in rodent hippocampus. // Behav Neural Biol. 1987. V.48. P. 138-149.

70. Fredens K., Stengaard-Pedersen K., Wallace M.N. Localization of cholecystokinin in the dentate commissural-associational system of the mouse and rat. // Brain Res. 1987. V.401. P. 68-78.

71. Frotscher M. Neuronal elements in the hippocampus and their synaptic connections // Neurotransmission in the Hippocampus // Eds Frotscher M. etc. Berlin etc.: Springer-Verlag. 1988. P. 2-19.

72. Frotscher M. Mossy fiber synapses on glutamate decarboxylase-immunoreactive neurons: evidence for feed-forward inhibition in the CA3 region of the hippocampus. // Exp Brain Res. 1989. V.75. P. 441-5.

73. Gaarskjaer F.B. The organization and development of the hippocampal mossy fiber system. // Brain Res. 1986. V. 396. P. 335-57.

74. Gabrieli J.D. Cognitive neuroscience of human memory. // Annu Rev Psychol. 1998. V.49. P. 87-115.

75. Gall C., Brecha N., Karten H.J., Chang K.J. Localization of enkephalin-like immunoreactivity to identified axonal and neuronal populations of the rat hippocampus. // J Comp Neurol. 1981. V.198. P. 335-50.

76. Gall C., Berry L.M., Hodgson L.A. Cholecystokinin in the mouse hippocampus: localization in the mossy fiber and dentate commissural systems. // Exp Brain Res. 1986. V. 62. P. 431-7.

77. Gallagher M., Holland P.C. Preserved configural learning and spatial learning impairment in rats with hippocampal damage. // Hippocampus. 1992. V.2. P. 81-88.

78. Garcia R., Musleh W., Tocco G., Thompson R.F. and Baudiy M. Time-dependent blockade of STD and LTP in hippocampal slices following acute stress in mice. //Neurosci. Lett. 1997. V.233. P. 41-44.

79. Geinisman Y., de Toledo-Morrell L., Morrell F. Induction of long-term potentiation is associated with an increase in the number of axospinous synapses with segmented postsynaptic densities. // Brain Res. 1991. V. 566. № 1-2. P. 77-88.

80. Geinisman Y., de Toledo-Morrell L., Morrell F., Persina I.S., Rossi M. Structural synaptic plasticity associated with the induction of long-term potentiation is preserved in the dentate gyrus of aged rats. // Hippocampus. 1992. V.2. P. 445-456.

81. Geinisman Y., Gundersen H.J., van der Zee E., West M.J. Unbiased stereological estimation of the total number of synapses in a brain region. // J. Neurocytol. 1996. V. 25. № 12. P. 805-819.

82. Geinisman Y. Structural synaptic modifications associated with hippocampal LTP and behavioral learning. // Cereb Cortex. 2000. V.10. P. 952-962.

83. Geinisman Y., Ganeshina O., Yoshida R., Berry R.W., Disterhoft J.F., Gallagher M. Aging, spatial learning, and total synapse number in the rat CA1 stratum radiatum. // Neurobiol Aging. 2004. V.25. P. 407-16.

84. Germroth P., Schwerdtfeger W.K., Buhl E.H. Morphology of identified entorhinal neurons projecting to the hippocampus. A light microscopical study combining retrograde tracing and intracellular injection. // Neuroscience. 1989. V.30. P. 683-91.

85. Gomez-Pinilla F., So V., Kesslak J.P. Spatial learning and physical activity contribute to the induction of fibroblast growth factor, neural substrates for increased cognition associated with exercise. // Neuroscience. 1998. V.85. P. 53-61.

86. Gonzales R.B., DeLeon Galvin C., Rancel Y.M., Clairborne B.J. Distribution of thorny excrescences on CA3 pyramidal neurons in rat hippocampus. //J Comp Neurol. 2001. V.430. P. 357-368.

87. Gorski J.A., Balogh S.A., Wehner J.M., Jones K.R. Learning deficits in forebrain-restricted brain-derived neurotrophic factor mutant mice. // Neuroscience. 2003. V.121. P. 341-354.

88. Gould E., Beylin A., Tanapat P., Reeves A., Shors T.J. Learning enhances adult neurogenesis in the hippocampal formation. // Nat Neurosci. 1999. V.2. P. 260-265.

89. Grant S.G.N., Silva A.J. Targeting learning. // Trends Neurosci. 1994. V.17. P. 71-75.

90. Habets A.M., Lopes da Silva F.H., de Quartel F.W. Autoradiography of the olfactory-hippocampal pathway in the cat with special reference to the perforant path. // Exp Brain Res. 1980. V.38. P. 257-65.

91. Harris K.M. Calcium from internal stores modifies dendritic spine shape. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999a. V. 96. № 22. P. 12213-12215.

92. Harris K.M. Structure, development, and plasticity of dendritic spines. // Curr. Opin. Neurobiol. 1999b. V.9. № 3. P. 343-448.

93. Harris E.W., Cotman C.W. Long-term potentiation of guinea pig mossy fiber responses is not blocked by N-methyl D-aspartate antagonists. // Neurosci Lett. 1986. V.70. P. 132-7.

94. Harris K.M., Stevens J.K. Dendritic spines of rat cerebellar Purkinje cells: serial electron microscopy with reference to their biophysical characteristics. // J Neurosci. 1988. V.8. P. 4455-69.

95. Harris K.M., Stevens J.K. Dendritic spines of CA 1 pyramidal cells in the rat hippocampus: serial electron microscopy with reference to their biophysical characteristics. // J Neurosci. 1989. V.9. P. 2982-97.

96. Harris K.M, Kater S.B. Dendritic spines: cellular specializations imparting both stability and flexibility to synaptic function. // Annu. Rev. Neurosci. 1994. V. 17. P.341-371.

97. Hayashi Y. and Majewska A.K. Dendritic Spine Geometry: Functional Implication and Regulation. // Neuron. 2005. V.46. P. 529-532.

98. Hebb D.O. The Organization of Behavior: a Neuropsychological Theory. Wiley. New York. 1949.

99. Heine V.M., Maslam S., Zareno J., Joels M., Lucassen P.J. Suppressed proliferation and apoptotic changes in the rat dentate gyrus after acute and chronic stress are reversible. // Eur J Neurosci. 2004. V.19. P. 131-144.

100. Henze D.A., Urban N.N., Barrionuevo G. The multifarious hippocampal mossy fiber pathway, a review. // Neuroscience. 2000. V.98. P. 407-427.

101. Hering H., Sheng M. Dendritic spines: structure, dynamics and regulation. // Nat Rev Neurosci. 2001. V.2. P. 880-888.

102. Hopkins W.F., Johnston D. Noradrenergic enhancement of long-term potentiation at mossy fiber synapses in the hippocampus. // J Neurophysiol. 1988. V.59. P. 667-87.

103. Horner C.H. Plasticity of the dendritic spine. // Prog. Neurobiol. 1993. V.41. №3. P. 281-321.

104. Ino Т., Itoh K., Kamiya H., Shigemoto R., Akiguchi I., Mizuno N. Direct projections of non-pyramidal neurons of Ammon's horn to the supramammillary region in the cat. // Brain Res. 1988. V.460. P. 173-7.

105. Ishizuka N., Weber J., Amaral D.G. Organization of intrahippocampal projections originating from CA3 pyramidal cells in the rat. // J Comp Neurol. 1990. V.295. P. 580-623.

106. Ito I., Okada D., Sugiyama H. Pertussis toxin suppresses long-term potentiation of hippocampal mossy fiber synapses. // Neurosci Lett. 1988. V.90. P. 181-5.

107. Jaffe D., Johnston D. Induction of long-term potentiation at hippocampal mossy-fiber synapses follows a Hebbian rule. // J Neurophysiol. 1990. V.64. P. 948-60.

108. Jung M.W., Wiener S.I., McNaughton B.L. Comparison of spatial firing characteristics of units in dorsal and ventral hippocampus of the rat. // J Neurosci. 1994. V.14. P. 7347-7356.

109. Kamiya H., Sawada S., Yamamoto C. Additive feature of long-term potentiation and phorbol ester-induced synaptic enhancement in the mossy fiber-САЗ synapse. //Exp Neurol. 1988. V.102. P. 314-7.

110. Kesslak J.P., So V., Choi J., Cotman C.W., Gomez-Pinilla F. Learning upregulates brain derived neurotrophic factor messenger ribonucleic acid: a mechanism to facilitate encoding and circuit maintenance. // Behav Neurosci. 1998. V.l 12. P. 1012-1019.

111. Kim J.J., Foy M.R., Thompson R.F. Behavioral stress modifies hippocampal plasticity through N-methyl-D-aspartate receptor activation. // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 1996. V.93. P. 4750-4753.

112. Kim J.J. and Yoon K.S. Stress: metaplastic effects in the hippocampus. // Trends Neurosci. 1998. V.21. P. 505-509.

113. Kim J.J. and Diamond D.M. The stressed hippocampus, synaptic plasticity and lost memories. // Nat Rev Neurosci. 2002. V.3. P. 453-462.

114. Knowlton B.J., Fanselow M.S. The hippocampus, consolidation and online memory. // Curr. Opin. Neurobiol. 1998. V.8. P. 293-296.

115. Kohler C., Chan-Palay V. Gamma-aminobutyric acid interneurons in the rat hippocampal region studied by retrograde transport of glutamic acid decarboxylase antibody after in vivo injections. // Anat Embryol (Berl). 1983. V.166. P. 53-66.

116. Kunkel D.D., Lacaille J.C., Schwartzkroin P.A. Ultrastructure of stratum lacunosum-moleculare interneurons of hippocampal CA1 region. // Synapse. 1988. V.2. P. 382-94.

117. Lambert J.D., Jones R.S. Activation of N-methyl-D-aspartate receptors contributes to the EPSP at perforant path synapses in the rat dentate gyrus in vitro. //Neurosci Lett. 1989. V.97. P. 323-8.

118. Leranth C., Frotscher M., Tombol Т., Palkovits M. Ultrastructure and synaptic connections of vasoactive intestinal polypeptide-like immunoreactive non-pyramidal neurons and axon terminals in the rat hippocampus. // Neuroscience. 1984. V.12. P. 531-42.

119. Logue S.F., Pay lor R., Wehner J.M. Hippocampal lesions cause learning deficits in inbred mice in the Morris water maze and conditioned-fear task. // Behav. Neurosci. 1997. V.l 11. P. 104-113.

120. Lopes da Silva F.H., Witter M.P., Boeijinga P.H., Lohman A.H. Anatomic organization and physiology of the limbic cortex. // Physiol Rev. 1990. V.70. P. 453-511.

121. Lorente de No R. Studies on the structure of the cerebral cortex. II. Continuation of the study of the ammonic system. // J. Psychol. Neurol. (Leipzig) 1934. V. 46. P. 113-157.

122. Luine V., Villegas M., Martinez C., McEwen B.S. Repeated stress causes reversible impairments of spatial memory performance. // Brain Res. 1994. V.639. P. 167-170.

123. Magarinos A.M., McEwen B.S. Stress-induced atrophy of apical dendrites of hippocampal САЗс neurons, comparison of stressors. // Neuroscience. 1995. V.69. P. 83-88.

124. Magarinos A.M., McEwen B.S., Flugge G., Fuchs E. Chronic psychosocial stress causes apical dendritic atrophy of hippocampal CA3 pyramidal neurons in subordinate tree shrews. // J Neurosci. 1996. V.16. P. 35343540.

125. Magarinos A.M., Garcia-Verdugo J.M., McEwen B.S. Chronic stress alters synaptic terminal structure in the hippocampus. // Proc Natl Acad Sci. USA. 1997. V.94. P. 14002-14008.

126. Maier S.F. and Seligman M.E.P. Learned helplessness theory and evidence. // J. Exp. Psychol. 1976. V.105. P. 3-46.

127. Maletic-Savatic M., Malinow R., Svoboda K. Rapid dendritic morphogenesis in CA1 hippocampal dendrites induced by synaptic activity. // Science. 1999. V. 283. № 5409. P. 1923-1927.

128. Marrone D.F., Petit T.L. The role of synaptic morphology in neural plasticity: structural interactions underlying synaptic power. // Brain Res Rev. 2002. V.38. P. 291-308.

129. Martin S.J., Grimwood P.D. and Morris R.G.M. Synaptic plasticity and memory: an evaluation of the hypothesis. // Annu. Rev. Neurosci. 2000. V.23. P. 649-711.

130. McEwen B.S. Stress and hippocampal plasticity. // Annu Rev Neurosci. 1999. V.22. P. 105-122.

131. McEwen B.S. Effects of adverse experiences for brain structure and function. // Biol. Psychiatry. 2000. V.48. P. 721-731.

132. McNaughton N., Morris R.G. Chlordiazepoxide, an anxiolytic benzodiazepine, impairs place navigation in rats. // Behav Brain Res. 1987. V.24. P. 39-46.

133. McWilliams J.R., Lynch G. Sprouting in the hippocampus is accompanied by an increase in coated vesicles. // Brain Res. 1981. V.211. P. 158-64.

134. Means L.W., Alexander S.R., O'Neal M.F. Those cheating rats: male and female rats use odor trails in a water-escape 'working memory' task. // Behav. Neural Biol. 1992. V.58. P. 144-151.

135. Meiri N., Rosenblum K. Lateral ventricle injection of the protein synthesis inhibitor anisomycin impairs long-term memory in a spatial memory task. // Brain Res. 1998. V.789. P. 48-55.

136. Mesches M.H., Fleshner M., Heman K.L., Rose G.M. & Diamond D.M. Exposing rats to a predator blocks primed burst potentiation in the hippocampus in vitro. // J. Neurosci. 1999. V.19. RC18.

137. Mizrahi A., Crowley J.C., Shtoyerman E. and Katz L.C. High-Resolution In Vivo Imaging of Hippocampal Dendrites and Spines II The Journal of Neuroscience. 2004. V. 24. P. 3147-3151.

138. Morris R.G.M. Spatial localization does not require the presence of local cues. //Learn. Motiv. 1981. V.12. P. 239-260.

139. Morris R. Developments of a water-maze procedure for studying spatial learning in the rat. // J. Neurosci. Methods. 1984. V.l 1. P. 47-60.

140. Morris R.G., Garrud P., Rawlins J.N., O'Keefe J. Place navigation impaired in rats with hippocampal lesions. // Nature. 1982. V.297. P. 681683.

141. Morris R.G.M., Hagan J.J. and Rawlins J.N.P. Allocentric spatial learning by hippocampectomised rats: a further test of the "spatial mapping" and "working memory" theories of hippocampal function. // Q. J. Exp. Psychol. 1986. V. 38B. P. 365-395.

142. Moser E., Moser M.B., Andersen P. Spatial-learning impairment parallels the magnitude of dorsal hippocampal-lesions, but is hardly present following ventral lesions. // J Neurosci. 1993. V.13. P. 3916-3925.

143. Moser M.B., Trommald M., Andersen P. An increase in dendritic spine density on hippocampal CA1 pyramidal cells following spatial learning in adult rats suggests the formation of new synapses. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1994. V. 91. P. 12673-12675.

144. Moser M.B., Moser E.I., Forrest E., Andersen P., Morris R.G.M. Spatial learning with minislab in the dorsal hippocampus. // Proc Natl Acad Sci USA. 1995. V.92. P. 9697-9701.

145. Moser E.I., Krobert K.A., Moser M.B., Morris R.G.M. Impaired spatial learning after saturation of long-term potentiation. // Science. 1998. V.281. P. 2038-2042.

146. Moshkov D.A., Petrovskaia L.L., Bragin A.G. Posttetanic changes in the ultrastructure of the giant spinal synapses in hippocampal field CA3. // Dokl Akad Nauk SSSR. 1977. V.237. P. 1525-8.

147. Muller W., Misgeld U. Inhibitory role of dentate hilus neurons in guinea pig hippocampal slice. // J Neurophysiol. 1990. V.64. P. 46-56.

148. Mumby D.G., Cameli L., Glenn M.J. Impaired allocentric spatial working memory and intact retrograde memory after thalamic damage caused by thiamine deficiency in rats. // Behav. Neurosci. 1999. V.l 13. P. 42-50.

149. Murphy G.G., Glanzman D.L. Mediation of classical conditioning in Aplysia californica by long-term potentiation of sensorimotor synapses. // Science. 1997. V.278. P. 467-71.

150. Nadler J.V., Vaca K.W., White W.F., Lynch G.S., Cotman C.W. Aspartate and glutamate as possible transmitters of excitatory hippocampal afferents. // Nature. 1976. V.260. P. 538-40.

151. Nilson O.G., Shapiro M.L., Gage F.H., Olton D.S., Bjorklund A. Spatial learning and memory following fimbria-fornix transaction and grafting of fetal septal neurons to the hippocampus. // Exp. Brain Res. 1987. V.67. P. 195-215.

152. Okada D., Yamagishi S., Sugiyama H. Differential effects of phospholipase inhibitors in long-term potentiation in the rat hippocampal mossy fiber synapses and Schaffer/commissural synapses. // Neurosci Lett. 1989. V.100. P. 141-6.

153. O'Keefe J., Nadel L. The hippocampus as a cognitive map. Oxford: Clarendon. 1978.

154. Pakkenberg В., Gundersen H.J. Neocortical neuron number in humans: effect of sex and age. // J Comp Neurol. 1997. V.384. P. 312-20.

155. Pavlides C., Watanabe Y., Margarinos A.M. & McEwen B.S. Opposing roles of type I and type II adrenal steroid receptors in hippocampal long-term potentiation. // Neuroscience. 1995. V.68. P. 387-394.

156. Pavlides C., Nivon L.G., McEwen B.S. Effects of chronic stress on hippocampal long-term potentiation. // Hippocampus. 2002. V.12. P. 24557.

157. Pearce J.M., Robert A.D., Good M. Hippocampal lesions disrupt navigation based on cognitive maps but not heading vectors. // Nature. 1998. V.396. P. 75-77.

158. Perez-Clausell J., Danscher G. Intravesicular localization of zinc in rat telencephalic boutons. A histochemical study. // Brain Res. 1985. V.337. P. 918.

159. Peters A., Kaiserman-Abramof I.R. The small pyramidal neuron of the rat cerebral cortex. The perikaryon, dendrites and spines. // Am. J. Anat. 1970. V.127. №4. P.321-355.

160. Petukhov V.V., Popov V.I. Quantitative analysis of ultrastructural changes in synapses of the rat hippocampal field CA3 in vitro in different functional states. //Neuroscience. 1986. V.18. P. 823-35.

161. Popov V.L, Bocharova L.S. and Bragin A.G. Repeated changes of dendritic morphology in hippocampus of ground squirrels in the course of hibernation. //Neuroscience. 1992. V. 48. № 1. P. 45-51.

162. Poucet В., Save E., Lenck-Santini P.-P. Sensory and memory properties of hippocampal place cells. // Rev. Neurosci. 2000. V.l 1. P. 95-111.

163. Pribram K.H. The primate frontal cortex: progress report 1975. // Acta Neurobiol Exp (Wars). 1975. V.35. P. 609-25.

164. Pribram K.H. The cognitive revolution and mind/brain issues. // Am Psychol. 1986. V. 41. P.507-20.

165. Ramirez-Amaya V., Escobar M.L., Chao V., Bermudez-Rattoni F. Synaptogenesis of mossy fibers induced by spatial water maze overtraining. // Hippocampus. 1999. V.9. P. 631-636.

166. Ramirez-Amaya V., Balderas I., Sandoval J., Escobar M.L., Bermudez-Rattoni F. Spatial long-term memory is related to mossy fiber synaptogenesis. //J Neurosci. 2001. V.21. P. 7340-7348.

167. Ramon-y-Cajal S. Nue Darstellung vom histologischen Bau des Centralnervensystems. // Arch. Anat. Physiol. Anat. Abt. SuPI. 1893. P. 319-428.

168. Ramon у Cajal S. Histologic du systeme nerveux de l'homme et des vertebres: tomme II. Paris: Maloine. 1911.

169. Ramon у Cajal S. Studies on the Cerebral Cortex (Limbic Structures). London: Lloyd-Luke, 1955.

170. Ramon у Cajal S. The Structure of Amnion's Horn. Trans. // L. M. Kraft. Thomas, Springfield, IL. 1968.

171. Reed J.M., Squire L.R. Impaired recognition memory in patients with lesions limited to the hippocampal formation. // Behav Neurosci. 1997. V.l 11. P. 667-75.

172. Redish A.D., Touretzky D.S. The role of the hippocampus in solving the Morris water maze. // Neural Comput. 1998. V.10. P. 73-111.

173. Regehr W.G., Tank D.W. The maintenance of LTP at hippocampal mossy fiber synapses is independent of sustained presynaptic calcium. // Neuron. 1991. V.7. P. 451-9.

174. Remple-Clower N.L., Zola S.M., Squire L.R., Amaral D.G. Three cases of enduring memory impairment after bilateral damage limited to the hippocampal formation. // J Neurosci 1996. V.16. P. 5233-5255.

175. Ribak C.E., Seress L. Five types of basket cell in the hippocampal dentate gyrus: a combined Golgi and electron microscopic study. // J Neurocytol. 1983. V.12. P. 577-97.

176. Ribak C.E., Seress L., Amaral D.G. The development, ultrastructure and synaptic connections of the mossy cells of the dentate gyrus. // J Neurocytol. 1985. V.14. P. 835-57.

177. Ribak C.E., Seress L., Peterson G.M., Seroogy K.B., Fallon J.H., Schmued L.C. A GABAergic inhibitory component within the hippocampal commissural pathway. // J Neurosci. 1986. V.6. P. 3492-8.

178. Ribak C.E., Seress L. A Golgi-electron microscopic study of fusiform neurons in the hilar region of the dentate gyrus. // J Comp Neurol. 1988. V.271. P. 67-78.

179. Richter-Levin G., Thomas K.L., Hunt S.P., Bliss T.V. Dissociation between genes activated in long-term potentiation and in spatial learning in the rat. //Neurosci. Lett. 1998. V.251. P. 41-44.

180. Riedel G., Micheau J., Lam A.G., Roloff E., Martin S.J., Bridge H., Hoz L., Poeschel В., McCulloch J., Morris G. Reversible neural inactivation reveals hippocampal participation in several memory processes. // Nat Neurosci. 1999. V.2. P. 898-905.

181. Riekkinen P. Jr., Sirvio J., Riekkinen P. Interaction between raphe dorsalis and nucleus basalis magnocellularis in spatial learning. // Brain Res. 1990. V.527. P. 342-345.

182. Rolls E.T. Functions of neuronal networks in the hippocampus and neocortex in memory // Neuronal models of plasticity/Eds. J.H. Byrne, W.O. Berry. San Diego: Acad. Press. 1988. P. 240-265.

183. Roozendaal В., McGaugh J.L. Basolateral amygdala lesions block the memory-enhancing effect of glucocorticoid administration in the dorsal hippocampus of rats. // Eur. J. Neurosci. 1997a. V.9. P. 76-83.

184. Roozendaal В., McGaugh J.L. Glucocorticoid receptor agonist and antagonist administration into the basolateral but not central amygdala modulates memory storage. //Neurobiol. Learn. Mem. 1997b. V.67. P. 176-179.

185. Rosen D.L., Van Hoesen G.W. The hippocampal formation of the primate brain. A review of some comparative aspects of cytoarchitecture and connections // Cerebr. Cortex/Eds E.G. Jones. A. Peters. N.Y.: Plenum Press, 1987. V. 6. P. 345-456.

186. Rusakov D., Stewart M.G., Korogod S.M. Branching of active dendritic spines as a mechanism for controlling synaptic efficacy. // Neurosci. 1996. V.75. P. 315-323.

187. Rusakov D.A., Davies H.A., Harrison E., Diana G., Richter-Levin G., Bliss T.V., Stewart M.G. Ultrastructural synaptic correlates of spatial learning in rat hippocampus. // Neuroscience. 1997. V.80. P. 69-77.

188. Sakimura K., Kutsuwada Т., Ito I., Manabe Т., Takayama C., Kushiya E., Yagi Т., Aizawa S., Inoue Y., Sugiyama H., Mishina M. Reduced hippocampal LTP and spatial learning in mice lacking NMD A receptor el subunit. //Nature. 1995. V.373. P. 151-155.

189. Sandi C., Davies H.A., Cordero M.I., Rodriguez J.J., Popov V.I., Stewart M.G. Rapid reversal of stress induced loss of synapses in CA3 of rat hippocampus following water maze training. // Eur. J. Neurosci. 2003. V. 17. № 11. P. 2447-56.

190. Santin L.J., Rubio S., Begega A., Arias J.L. Effects of mammillary body lesions on spatial reference and working memory tasks. // Behav. Brain Res. 1999. V.102. P. 137-150.

191. Sapolsky R.M. Glucocorticoids, hippocampal damage and the glutamatergic synapse. // Prog Brain Res. 1990. V.86. P. 13-23.

192. Sapolsky R.M. Stress, the aging brain and the mechanisms of neuronal death. Cambridge. MA; MIT Press. 1992. 429p.

193. Sapolsky R.M., Krey L.C., McEwen B.S. The neuroendocrinology of stress and aging: the glucocorticoid cascade hypothesis. // Endocr Rev. 1986. V.7. P. 284-301.

194. Savage L.M., Sweet A.J., Castillo R., Langlais P.J. The effects of lesions to thalamic lateral internal medullary lamina and posterior nuclei on learning, memory and habituation in the rat. // Behav. Brain Res. 1997. V.82. P. 133— 147.

195. Sawada S., Yamamoto C. Blocking action of pentobarbital on receptors for excitatory amino acids in the guinea pig hippocampus. // Exp Brain Res. 1985. V.59. P. 226-31.

196. Schlander M., Frotscher M. Non-pyramidal neurons in the guinea pig hippocampus. A combined Golgi-electron microscope study. // Anat Embryol (Berl). 1986. V.174. P. 35-47.

197. Scoville W.B. & Milner B. Loss of recent memory after bilateral hippocampal lesions. //J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 1957. V.20. P. 11-21.

198. Sejnowski T.J. Statistical constraints on synaptic plasticity. // J. Theor. Biol. 1977. V.69. P. 385-938.

199. Semenova TP, Kozlovskaia MM, Val'dman AV, Gromova EA. Effect of tuftsin and its analog on learning, memory and exploratory behavior in rats. // Zh Vyssh Nerv Deiat Im I P Pavlova. 1988. V.38. P. 1033-40.

200. Semkova I., Krieglstein J. Neuroprotection mediated via neurotrophic factors and induction of neurotrophic factors. // Brain Res Rev. 1999. V.30. P. 176— 188.

201. Seress L. and Ribak C.E. GABAergic cells in the dentate gyrus appear to be local circuit and projection neurons. // Exp Brain Res. 1983. V.50. P. 173-82.

202. Seress L. and Ribak C.E. A combined Golgi-electron microscopic study of non-pyramidal neurons in the CA 1 area of the hippocampus. // J Neurocytol. 1985. V.14. P. 717-30.

203. Seroogy K.B., Seress L., Ribak C.E. Ultrastructure of commissural neurons of the hilar region in the hippocampal dentate gyrus. // Exp Neurol. 1983. V.82. P. 594-608.

204. Setlow В. and McGaugh J.L. Involvement of the posteroventral caudate-putamen in memory consolidation in the Morris water maze. // Neurobiol. Learn. Mem. 1999. V.71. P. 240-247.

205. Shors T.J., Seib T.B., Levine S., Thompson R.F. Inescapable versus escapable shock modulates long-term potentiation in the rat hippocampus. // Science. 1989. V.244. P. 224-6.

206. Shors T.J. & Dryver E. Effect of stress and long-term potentiation (LTP) on subsequent LTP and the theta burst response in the dentate gyrus. // Brain Res. 1994. V.666. P. 232-238.

207. Shors T.J. & Matzel L.D. Long-term potentiation: what's learning got to do with it? // Behav. Brain Sci. 1997. V.20. P. 597-614.

208. Shors T.J., Gallegos R.A., Breindl A. Transient and persistent consequences of acute stress on long-term potentiation (LTP), synaptic efficacy, theta rhythms and bursts in area CA1. // Synapse. 1997. V.26. P. 209-217.

209. Siegel M., Gonzales R., Carnevale N.T., Claiborne В., Brown Т.Н. Biophysical model of hippocampal mossy fiber synapses. // Soc Neurosci Abstr. 1992. V.l8. P. 1344.

210. Silva A.J., Paylor R., Wehner J.M., Tonegawa S. Impaired spatial learning in a-calcium-calmodulin kinase II mutant mice. // Science. 1992. V.257. P. 206-211.

211. Silva A.J., Smith A.M., Giese K.P. Gene targeting and the biology of learning and memory. // Annu. Rev. Genet. 1997. V.31. P. 527-546.

212. Silva A.J., Giese K.P., Fedorov N.B., Frankland P.W., Kogan J.H. Molecular, cellular, and neuroanatomical substrates of place learning // Neurobiol. Learn. Mem. 1998. V.70. P. 44-61.

213. Smith C. Sleep states and memory processes. // Behav. Brain Res. 1995. V.69. P. 137-145.

214. Smith M.A. Hippocampal vulnerability to stress and aging: possible role of neurotrophic factors. // Behav Brain Res. 1996. V.78. P. 25-36.

215. Soriano E., Nitsch R., Frotscher M. Axo-axonic chandelier cells in the rat fascia dentata: Golgi-electron microscopy and immunocytochemical studies. // J Comp Neurol. 1990. V.293. P. 1-25.

216. Sorra K.E., Fiala J.C., Harris K.M. Critical assessment of the involvement of perforations, spinules, and spine branching in hippocampal synapse formation. // J. Сотр. Neurol. 1998. V. 398. № 2. P. 225-240.

217. Sorra K.E. and Harris K.M. Stability in synapse number and size at 2 hr after long-term potentiation in hippocampal area CA1. // J Neurosci. 1998. V.18. P. 658-71.

218. Spacek J. Three-dimensional analysis of dendritic spines. II. Spine apparatus and other cytoplasmic components. // Anat Embryol (Berl). 1985. V.171. P. 235-43.

219. Spacek J. and Hartmann M. Three-dimensional analysis of dendritic spines. I. Quantitative observations related to dendritic spine and synaptic morphology in cerebral and cerebellar cortices. // Anat Embryol (Berl). 1983. V.167. P. 289-310.

220. Spacek J., Harris K.M. Three-dimensional organization of smooth endoplasmic reticulum in hippocampal CA1 dendrites and dendritic spines of the immature and mature rat. // J. Neurosci. 1997. V.17. № 1. P. 190203.

221. Spacek J., Harris K.M. Three-dimensional organization of cell adhesion junctions at synapses and dendritic spines in area CA1 of the rat hippocampus. // J. Сотр. Neurol. 1998. V.393. № 1. P. 58-68.

222. Spacek J. and Harris K.M. Trans-endocytosis via spinules in adult rat hippocampus. // J Neurosci. 2004. V.24. P. 4233-41.

223. Spanis C.W., Bianchin M.M., Izquierdo I., McGaugh J.L. Excitotoxic basolateral amygdala lesions potentiate the memory impairment effect ofmuscimol injected into the medial septal area. // Brain Res. 1999. V.816. P. 329-336.

224. Squire L.R. Memory and the hippocampus: a synthesis from findings with rats, monkeys, and humans. // Psychol Rev. 1992. V.99(2). P. 195-231.

225. Squire L.R. & Zola-Morgan S. The medial temporal lobe memory system. // Science. 1991. V.253. P. 1380-1386.

226. Squire L.R., Stark C.E.L. and Clark R.E. The medial temporal lobe. // Annu. Rev. Neurosci. 2004. V.27. P. 279-306.

227. Staubli U., Larson J., Lynch G. Mossy fiber potentiation and long-term potentiation involve different expression mechanisms. // Synapse. 1990. V.5.P. 333-5.

228. Stengaard-Pedersen K., Fredens K., Larsson L.I. Comparative localization of enkephalin and cholecystokinin immunoreactivities and heavy metals in the hippocampus. // Brain Res. 1983. V.273. P. 81-96.

229. Steward O. Topographic organization of the projections from the entorhinal area to the hippocampal formation of the rat. // J Comp Neurol. 1976. V.l67. P. 285-314.

230. Steward O. Alterations in polyribosomes associated with dendritic spines during the reinnervation of the dentate gyrus of the adult rat. // J Neurosci. 1983. V.3.P. 177-88.

231. Stewart C.A. and Morris R.G.M. The water maze. // Behavioural Neuroscience. A Practical Approach (Sahgal A. (Ed.)). 1993. V.l. P. 107-122.

232. Stuart D.A., Oorschot D.E. Embedding, sectioning, immunocytochemical and stereological methods that optimise research on the lesioned adult rat spinal cord. // J Neurosci Methods. 1995. V.61. P. 5-14.

233. Swanson L.W. Brain maps: structure of the rat brain. Amsterdam: Elsevier. 1998.

234. Swanson L.W., Wyss J.M., Cowan W.M. An autoradiographic study of the organization of intrahippocampal association pathways in the rat. // J Comp Neurol. 1978. V.181. P. 681-715.

235. Tamamaki N., Abe K., Nojyo Y. Columnar organization in the subiculum formed by axon branches originating from single CA1 pyramidal neurons in the rat hippocampus. // Brain Res. 1987. V.412. P. 156-60.

236. Tamamaki N., Abe K., Nojyo Y. Three-dimensional analysis of the whole axonal arbors originating from single CA2 pyramidal neurons in the rat hippocampus with the aid of a computer graphic technique. // Brain Res. 1988. V.452. P. 255-72.

237. Tamamaki N., Nojyo Y. Disposition of the slab-like modules formed by axon branches originating from single CA1 pyramidal neurons in the rat hippocampus. // J Comp Neurol. 1990. V.291. P. 509-19.

238. Tanzi E. I fatti I le induzione nell'odierna histologia del sistema nervoso. // Riv. Sper. Freniatr. 1893. V.19. P. 419-472.

239. Terrian D.M., Johnston D., Claiborne B.J., Ansah-Yiadom R., Strittmatter W.J., Rea M.A. Glutamate and dynorphin release from a subcellular fraction enriched in hippocampal mossy fiber synaptosomes. // Brain Res Bull. 1988. V.21. P. 343-51.

240. Thifault S., Kremarik P., Lalonde R. Effects of bilateral electrolytic lesions of the medial nucleus accumbens on exploration and spatial learning. // Arch. Physiol. Biochem. 1998. V.106. P. 297-307.

241. Thompson R.F. The neurobiology of learning and memory. // Science. 1986. V.233.P. 941-947.

242. Tombol Т., Somogyi G., Hajdu F., Madarasz M. Granule cells, mossy fibres and pyramidal neurons: an electron microscopic study of the cat's hippocampal formation, I. // Acta Morphol Acad Sci Hung. 1978. V.26. P. 291-310.

243. Toth K., Suares G., Lawrence J.J., Philips-Tansey E., McBain C.J. Differential mechanisms of transmission at three types of mossy fiber synapse. // J Neurosci. 2000. V.20. P. 8279-8289.

244. Touyarot K., Venero C., Sandi C. Spatial learning impairment induced by chronic stress is related to individual differences in novelty reactivity,search for neurobiological correlates. // Psychoneuroendocrinology. 2004. V.29. P. 290-305.

245. Tsien J.Z., Huerta P.T., Tonegawa S. The essential role of hippocampal CA1 NMDA receptor-dependent synaptic plasticity in spatial memory. // Cell. 1996. V.87. P. 1327-1338.

246. Turner D.A., Li X.G., Pyapali G.K., Ylinen A., Buzsaki G. Morphometric and electrical properties of reconstructed hippocampal CA3 neurons recorded in vivo. // J Comp Neurol. 1995. V. 356(4). P. 580-94.

247. Ueyama Т., Kawai Y., Nemoto K., Sekimoto M., Tone S., Senba E. Immobilization stress reduced the expression of neurotrophins and their receptors in the rat brain. // Neurosci Res. 1997. V.28. P. 103-110.

248. Urban N.N., Barrionuevo G. Active summation of excitatory postsynaptic potentials in hippocampal CA3 pyramidal neurons. // Proc Natl Acad Sci. USA. 1998. V.95. P. 11450-5.

249. Van Groen Т., Wyss J.M. Extrinsic projections from area CA1 of the rat hippocampus: olfactory, cortical, subcortical, and bilateral hippocampal formation projections. // J Comp Neurol. 1990. V.302. P. 515-28.

250. Venero C., Tilling Т., Hermans-Borgmeyer I., Schmidt R., Schachner M., Sandi C. Chronic stress induces opposite changes in the mRNA expression of the neural cell adhesion molecules NCAM and LI. // Neuroscience. 2002. V.115. P. 1211-1219.

251. Vertes R.P. Brainstem modulation of the hippocampus. Anatomy, physiology, and significance. // The Hippocampus/Eds R.L. Issacson, K.H. Pribram. 1986. V.4. P. 41-75.

252. Vinogradova O.S. Hippocampus as comparator: role of the two input and two output systems of the hippocampus in selection and registration of information. //Hippocampus. 2001. V. 11. P. 578-598.

253. Walker M.C., Ruiz A., Kullmann D.M. Monosynaptic GABAergic signaling from dentate to CA3 with a pharmacological and physiological profile typical of mossy fiber synapses. // Neuron. 2001. V.29. P. 703-715.

254. Watanabe Y., Gould E., McEwen B.S. Stress induces atrophy of apical dendrites of hippocampal CA3 pyramidal neurons. // Brain Res. 1992. V.588. P. 341-345.

255. Wenk G.L. Assessment of spatial memory using radial arm and Morris water mazes, in: J. Crawley, C. Gerfen, R. McKay, M. Rogawski, D. Sibley, P. Skolnick (Eds.). // Current Protocols in Neuroscience. Wiley. New York. 1998.

256. West M.J. Stereological methods for estimating the total number of neurons and synapses: issues of precision and bias. // Trends Neurosci. 1999. V.22. №2. P. 51-61.

257. Whishaw I.Q. and Jarrard L.E. Similarities vs. differences in place learning and circadian activity in rats after fimbria-fornix section or ibotenate removal of hippocampal cells. // Hippocampus. 1995. V.5. P. 595-604.

258. Whishaw I.Q., McKenna J.E., Maaswinkel H. Hippocampal lesions and path integration. // Curr. Opin. Neurobiol. 1997. V.7. P. 228-234.

259. Williams S. and Johnston D. Muscarinic depression of long-term potentiation in CA3 hippocampal neurons. // Science. 1988. V.242. P. 847.

260. Williams S. and Johnston D. Long-term potentiation of hippocampal mossy fiber synapses is blocked by postsynaptic injection of calcium chelators. //Neuron. 1989. V.3. P. 583-8.

261. Wilson M.A. and Tonegawa S. Synaptic plasticity, place cells and spatial memory: study with second generation knockouts. // Trends Neurosci. 1997. V.20. P. 102-106.

262. Wisden W., Errington M.L., Williams S., Dunnett S.B., Waters C., Hitchcock D., Evan G., Bliss T.V., Hunt S.P. Differential expression of immediate early genes in the hippocampus and spinal cord. // Neuron. 1990. V.4. P. 603-614.

263. Witter M.P. and Groenewegen H.J. Laminar origin and septotemporal distribution of entorhinal and perirhinal projections to the hippocampus in the cat. // J Comp Neurol. 1984. V.224. P. 371-85.

264. Woodson W., Nitecka L., Ben-Ari Y. Organization of the GABAergic system in the rat hippocampal formation: a quantitative immunocytochemical study. // J Comp Neurol. 1989. V.280. P. 254-71.

265. Woolley C.S., Gould E., McEwen B.S. Exposure to excess glucocorticoids alters dendritic morphology of adult hippocampal pyramidal neurons. // Brain Res. 1990. V.531.P. 225-231.

266. Wortwein G., Saerup L.H., Charlottenfeld-Starpov D., Mogensen J. Place learning by fimbria-fornix transected rats in a modified water maze. // Int. J. Neurosci. 1995. V.82. P. 71-81.

267. Xu L., Anwyl R., Rowan M.J. Behavioural stress facilitates the induction of long-term depression in the hippocampus. //Nature. 1997. V.387. P. 497-500.

268. Yoshida K. and Oka H. Topographical distribution of septohippocampal projections demonstrated by the PHA-L immunohistochemical method in rats. //Neurosci Lett. 1990. V.l 13. P. 247-52.

269. Zalutsky R.A. and Nicoll R.A. Comparison of two forms of long-term potentiation in single hippocampal neurons. // Science. 1990. V.248. P. 161924.