Структурные элементы белков rpS15e и eRF1, соседствующие с мРНК в декодирующем центре рибосомы человека тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 02.00.10, кандидат химических наук Хайрулина, Юлия Сергеевна

• Хайрулина, Юлия Сергеевна
• кандидат химических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат химических наук Хайрулина, Юлия Сергеевна

Принятые сокращения

Введение

ГЛАВА 1. Механизмы декодирования генетической информации на рибосомах про-и эукариот на стадиях элонгации и терминации трансляции

Обзор литературы)

1.1. Общие черты строения рибосом

1.2. мРНК-связывающий центр рибосом

1.3. Декодирование мРНК на стадии элонгации

1.3.1. Роль факторов EF-Tu/EF-1 А в процессе элонгации 23 1.3.1.1 .Расположение фактора элонгации EF-Tu на рибосоме 24 1.3.1.2. Механизмы стимуляции ОТРазной активности EF-Tu

1.3.2. Кинетические аспекты процесса декодирования мРНК на стадии элонгации

1.3.3. Структурные основы декодирования генетической информации на рибосомах прокариот

1.3.4. Структура декодирующего центра рибосом эукариот

1.4. Механизмы декодирования стоп-кодона 36 1.4.1. Структура и функции факторов терминации трансляции

1.4.2 Декодирование стоп-кодона на рибосомах прокариот 44 1.4.3. Декодирование стоп-кодона на рибосомах эукариот

1.4.3 Л. Модель распознавания стоп-кодона фактором eRFl 47 1.4.3.2. Участки eRFl, вовлеченные в распознавание стоп-кодона 50 Заключение

ГЛАВА 2. Экспериментальная часть

2.1. Материалы

2.2. Выделение рибосомных 40S и 60S субчастиц из плаценты человека

2.3. Введение радиоактивной метки на 5'-конец олигонуклеотидов и их производных

2.4. Синтез фотоактивируемых производных олигорибонуклеотидов

2.4.1. Производные, несущие перфторфенилазидогруппу на остатке гуанозина

2.4.2. Производные, несущие перфторфенилазидогруппу на остатке аденозина или уридина, либо на 3'-концевом фосфате

2.5. Получение комплексов 80S рибосом с аналогами мРНК в отсутствие eRFl

2.6. Получение комплексов 80S рибосом с аналогами мРНК в присутствии eRFl

2.7. Определение степени связывания меченых аналогов мРНК с 80S рибосомами

2.8. Фотоаффинная модификация 80S рибосом аналогами мРНК

2.9. Разделение модифицированных 80S рибосом на субчастицы

2.10. Выделение 80S рибосомных комплексов

2.11. Выделение белков, сшитых с мечеными аналогами мРНК

2.12. Приготовление рабочих растворов ферментов

2.13. Подбор условий полного гидролиза белков эндопротеазами

2.14. Расщепление модифицированных белков бромцианом и анализ образующихся фрагментов

2.15. Расщепление модифицированных белков и пептидов гидроксиламином

2.16. Специфическое расщепление модифицированных белков эндопротеиназами

ГЛАВА 3. Структурные элементы рибосомного белка S15 и фактора терминации трансляции eRFl, соседствующие с мРНК в декодирующем центре рибосомы человека (Результаты и wc обсуждение)

3.1. Аналоги мРНК, использованные для аффинной модификации rpS 15е и eRFl в составе специфических комплексов рибосом

3.2. Модельные комплексы 80S рибосом с тРНКРЬе и аналогами мРНК, в которых проводили аффинную модификации rpS15e и eRFl

3.3. Выделение белков rpS 15е и eRFl, сшитых с мечеными аналогами мРНК, из облученных комплексов рибосом

3.4. Определение участков rpS 15е, сшивающихся с аналогами мРНК

3.5. Определение участков eRFl, сшивающихся с аналогами мРНК

3.5.1. Идентификация участков сшивки eRFl во фрагменте, соответствующем полосе "а", для аналогов мРНК с перфторфенилазидогруппой на остатке уридина или гуанозина

3.5.2. Идентификация участков сшивки eRFl во фрагменте, соответствующем полосе "а", для аналогов мРНК с перфторфенилазидогруппой на остатке аденозина или 3'-концевом фосфате

3.5.3. Идентификация участков сшивки во фрагменте eRFl, соответствующем полосе "Ь", для аналогов мРНК с перфторфенилазидогруппой на остатке гуанозина

3.5.4. Идентификация участков сшивки во фрагменте eRFl, соответствующем полосе "Ь", для аналогов мРНК с перфторфенилазидогруппой на остатке аденозина или 3 '-концевом фосфате

3.5.5. Участки eRFl, сшивающиеся с аналогами мРНК, несущими перфтрофенилазидогруппу на остатках U, G или А, либо на

3'-концевом фосфате

3.6. Обсуждение результатов по аффинной модификации rpS 15е и eRFl аналогами мРНК в составе специфических комплексов 80S рибосом человека

3.6.1. Сравнение результатов, по аффинной модификации rpS 15е в составе специфических комплексов с данными крио-ЭМ высокого разрешения и РСА рибосом про- и эукариот

3.6.2. Структурные основы узнавания стоп-кодона фактором eRFl на 80S рибосоме

3.6.2.1. Участки eRFl, соседствующие со стоп-кодоном мРНК в A-участке рибосомы

3.6.2.2. Сопоставление данных по аффинной модификации eRFl аналогами мРНК с моделями терминационных комплексов 80S рибосом

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Структурные элементы белков rpS15e и eRF1, соседствующие с мРНК в декодирующем центре рибосомы человека»

Во всех организмах от бактерий до человека заключительный этап реализации генетической информации происходит на рибосоме, где последовательность тринуклеотидов мРНК, скопированная с ДНК, переводится в аминокислотную последовательность синтезируемого белка. Синтез белков на рибосоме является одним из ключевых процессов жизнедеятельности каждой клетки, и поэтому установление молекулярных основ трансляции является одной из важнейших проблем молекулярной биологии. Рибосомы прокариот на сегодняшний день детально изучены с применением различных методов, но наиболее впечатляющие успехи были достигнуты на рубеже веков благодаря достижениям рентгеноструктурного анализа (РСА), которые позволили расшифровать структуру рибосом прокариот на уровне отдельных атомов. За такой прорыв в изучении молекулярных основ процесса трансляции трое ученых в 2009 году были удостоены Нобелевской премии в области химии. Однако метод РСА до сих пор не применен для изучения комплексов рибосом высших эукариот с мРНК и тРНК, поскольку их кристаллы, пригодные для такого анализа, еще не получены. Несмотря на значительные успехи в изучении строения« рибосом эукариот с помощью метода крио-электронной микроскопии (крио-ЭМ), этот метод пока не удалось в полной мере применить для изучения структурно-функциональной организации рибосом высших эукариот. Наконец, для исследования рибосом эукариот неприменимы методы, основанные на реконструкции рибосомных субчастиц из белков и рРНК, поскольку пока не найдено подходов для сборки активных рибосомных субчастиц эукариот in vitro.

Одним из наиболее информативных методов для изучения структурно-функциональной топографии трансляционных комплексов рибосом эукариот и, в частности человека, оказался метод аффинного химического сшивания (аффинной модификации). Этот метод основан на использовании аналогов компонентов аппарата трансляции (обычно мРНК или тРНК), несущих химически активную группу в заданном положении. Метод аффинной модификации оказался весьма продуктивным для изучения строения функциональных центров бактериальных рибосом в 80-90-х годах XX века [1, 2]. Полученные с помощью этого метода результаты в дальнейшем были практически полностью подтверждены данными РСА. С использованием аналогов мРНК — производных олигорибонуклеотидов, несущих перфторфенилазидогруппу на определенном нуклеотидном остатке, в ЛСФР ИХБФМ СО РАН изучен на уровне белков и нуклеотидов рРНК мРНК-связывающий центр рибосомы человека. Полученные результаты показали, что у высших эукариот белки вносят больший вклад в организацию мРНК-связывающего центра рибосомы, чем у эубактерий, и позволили выявить значительные различия в белковом окружении мРНК на рибосомах млекопитающих и эубактерий. В частности, в декодирующем центре рибосомы человека был обнаружен рибосомный белок S15 (rpS15e), чей прокариотический гомолог rpS19p, по данным РСА, удален от этого центра в 30S субчастице. Однако к моменту начала настоящей работы оставалось неизвестным, какие фрагменты rpS15e вовлечены в формирование декодирующего центра рибосомы человека.

Метод аффинной модификации является также наиболее подходящим методом для изучения молекулярных основ декодирования стоп-сигнала на рибосомах высших эукариот, осуществляемого с помощью фактора терминации трансляции eRFl (от англ. eukaryotic recycling factor class 1). К настоящему времени накоплены данные об аминокислотных остатках eRFl, замена которых приводит к нарушению узнавания стоп-кодона [3, 4]. С помощью аффинной модификации удалось определить фрагмент фактора, контактирующий с первым уридином стоп-кодона- в терминационном комплексе. Оказалось, что это высококонсервативный' мотив NIKS, расположенный в N-домене фактора [5]. Однако данных о фрагментах eREl, формирующих участок узнавания пуринов стоп-сигнала, к моменту начала настоящей работы не было.

Настоящая работа является продолжением серии работ, проводимых в ЛСФР* ИХБФМ СО РАН, по изучению молекулярного окружения мРНК в специфических комплексах рибосом человека с помощью коротких аналогов мРНК — реакционноспособных производных олигорибонуклеотидов.

Целью настоящей работы являлось установление фрагментов рибосомного белка S15 и фактора терминации трансляции eRFl, соседствующих с мРНК в декодирующем центре рибосомы человека, с помощью аффинной модификации данных белков аналогами мРНК - производными олигорибонуклеотидов, несущими фотоактивируемую группу в заданном положении, в составе различных модельных комплексов рибосом с этими аналогами. Невысокий, выход продуктов сшивки при аффинной модификации белков в составе таких комплексов затрудняет идентификацию модифицированных олигопептидов с помощью масс-спектрометрии. Этих трудностей можно избежать при использовании методологии, основанной на селективном расщеплении белка, сшитого с меченым аналогом мРНК, специфическими протеолитическими агентами.

В ходе работы планировалось решить следующие задачи: • определить фрагменты rpS15e, сшивающиеся с аналогами мРНК, несущими перфторфенилазидобензоильную группу на остатке уридина или гуанозина, в модельных комплексах 80S рибосом, различающихся по типу кодона в A-участке и положению модифицированного нуклеотида относительно кодона в Р-участке, а также по наличию фактора терминации трансляции eRFl;

• с использованием аналогов мРНК, несущих перфторфенилазидобензоильную . группу на остатках уридина, гуанозина или аденозина в разных положениях стоп-сигнала, либо на 3'-концевом фосфате, определить аминокислотные остатки фактора терминации трансляции eRFl, сшивающиеся с модифицированными нуклеотидами этих аналогов в терминационных комплексах 80S рибосом.

Заключение диссертации по теме «Биоорганическая химия», Хайрулина, Юлия Сергеевна

выводы

С использованием набора аналогов мРНК — производных олигорибонуклеотидов, несущих перфторфенилазидогруппу в заданном положении, впервые установлены фрагменты одного из ключевых компонентов декодирующего центра рибосом млекопитающих - белка S15 и фактора терминации трансляции eRFl, соседствующие в составе специфических комплексов с кодоном мРНК в декодирующем центре и нуклеотидом, прилегающим к нему с 3'-стороны.

Специфичный для эукариот и архей декапептид 131-PGIGATHSSR-140 рибосомного белка S15 соседствует с мРНК в процессах элонгации и терминации трансляции; при этом первый нуклеотид кодона в A-участке в большей степени сближен с этим декапептидом, чем другие нуклеотиды.

Три отдельных высококонсервативных района eRFl в его N-домене (NIKS, YxCxxxF и GTx) оказываются- сближенными со стоп-кодоном и друг с другом в А-участке терминационного комплекса 80S рибосом.

Остатки- гуанозина во- втором, третьем или четвертом положении стоп-сигнала соседствуют с мотивом 31-GTx-33 eRFl, а остатки аденозина'в тех же положениях — с районом 121-131, включающим YxCxxxF-мотив, что соответствует разным конформациям N-домена eRFl.

Фосфат на 3'-конце четвертого нуклеотида стоп-сигнала сближен с участком 67-73 eRFl'в районе NIKS-мотива, содержащем аминокислотные остатки, участвующие в дискриминации пуринов стоп-сигнала, тогда как 3'-концевой- фосфат на третьем нуклеотиде стоп-кодона соседствует с неконсервативным фрагментом 26-28 eRFl, который также сближен с остатком аденозина в четвертом положении терминирующего тетраплета.

Остатки аденозина и гуанозина стоп-сигнала мРНК распознаются разными конформациями N-домена eRFl, различающимися ориентацией абсолютно консервативного дипептида 31-GT-32 относительно этих остатков, что может обеспечивать механизмы, позволяющие eRFl узнавать все три стоп-кодона.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Применение метода аффинной модификации с использованием аналогов мРНК, несущих перфторфенилазидогруппу в заданном положении, в сочетании с методологией, основанной на специфичном расщеплении модифицированного белка, позволило получить уникальную информацию о структурных элементах рибосомного белка S15, одного из ключевых компонентов декодирующего центра 80S рибосомы, и фактора терминации eRFl, соседствующих с мРНК. Полученные данные о том, что специфичный для эукариот и архей декапептид 131-PGIGATHSSR-140 rpS15e вовлечен в формирование декодирующего центра рибосомы человека, отражают принципиальные отличия в строении этого центра в рибосомах млекопитающих и эубактерий, очевидно, связанные с более сложным и многостадийным процессом регуляции трансляции у эукариот. Результаты по аффинной модификации фактора терминации трансляции eRFl в составе терминационных комплексов 80S рибосом в сочетании с данными молекулярного моделирования позволили получить новое представление о механизмах распознавания остатков гуанина и аденина в терминирующих тетраплетах, объясняющее способность eRFl распознавать все три стоп-кодона.

Список литературы диссертационного исследования кандидат химических наук Хайрулина, Юлия Сергеевна, 2011 год

1. Карпова Г. Г., Кнорре Д. Г. (1991) Структурно-функциональная топография рибосом E.coli по данным аффинной модификации реакционноспособными аналогами мРНК и тРНК. Успехи биологической химии. 32,' 3-49.

2. Сергиев П. В., Донцова О. А., Богданов А. А. (2001) Изучение структуры прокариотической рибосомы биохимическими методами: судный.день. Молекуляр. биология. 35,559-583.

3. Bertram G., Bell Н. A., Ritchie D. W., Fullerton G., and Stansfield I. (2000) Terminating eukaiyote translation: domain 1 of release factor eRFl functions in stop codon recognition. RNA. 6, 1236-1247.

4. Hatin I., Fabret C., Rousset J. P., Namy O. (2009)* Molecular dissection of translation termination mechanism identifies,two new critical regions in eRFl. Nucleic Acids Res. 37, 1789-1798.

5. Chavatte L., Seit-Nebi A., Dubovaya V., Favrem A. (2002) The invariant uridine of stop codons contacts the conserved NIKSRToop of human eRFl in the ribosome. EMBO J. 21,5302-5311.

6. Steitz T. A. (2008) A structural understanding of the dynamic ribosome machine. Mol. Cell Bio. 9,242-253.

7. Doudna J. A., and- Rath V. L. (2002) Structure and function of the eukaryotic ribosome: the next frontier. Cell-. 109,153-156.

8. Brodersen D. E., and Nissen P. (2005) The social life of ribosomal proteins. FEBS J. 272, 2098-2108.

9. Rodnina M. V. and Wintermeyer W. (2009) Recent mechanistic insights into eukaryotic ribosome. Curr. Opin. CeirBiol. 21,1-9.

10. Myasnikov A. G., Simonetti A., Marzi S., Klaholz B. P. (2009) Structure-function insights into prokaryotic and eukaryotic translation initiation. Curr. Opin. Struct. Biol. 19, 300-309.

11. Nygard O. and Nilsson L. (1990) Translational dynamics. Interaction between the translational factors, tRNA and ribosomes during eukaryotic protein synthesis. Eur. J. Biochem. 191,1-17.

12. Wimberly В. Т., Brodersen D. E., Clemons W. M., Morgan-Warren R. J., Carter A. P., Vonrhein, C., Hartsch, T. and Ramakrishnan, V. (2000) Structure of the 30S ribosomal subunit. Nature. 407, 327-339.

13. Ban N., Nissen P., Hansen J., Moore P. B. and Steitz T. A. (2000) The complete atomic structure of the large ribosomal subunit at 2.4 A resolution. Science. 289, 905-920.

14. Yusupov M. M., Yusupova G. Zh., Baucom A., Lieberman K., Earnest T. N., Cate J. H. D. and Noller, H. F. (2001) Crystal structure of the ribosome at 5.5 A resolution. Science. 292, 883-292.

15. Yusupova G. Zh., Yusupov M. M., Cate J. H. D. and Noller H. F. (2001) The path of messenger RNA through the ribosome. Cell. 106,233-241.

16. Selmer M., Dunham C. M., Murphy IV F. M., Weixlbaumer A., Petry S., Kelley A. C., Weir J. R. and Ramakrishnan V. (2006) Structure of the 70S ribosome complexed with mRNA and tRNA. Science. 313, 1935-1942.

17. Korostelev A., Trakhanov S., Laurberg M., Noller H. F. (2006) Crystal structure of a 70S ribosome-tRNA complex reveals functional interactions andJ rearrangements. Cell'. 126, 1065-1077.

18. Spahn C. M. T., Beckmann R., Eswar N., Penczek P. A., Sali A., Blobel G. and Frank J. (2001) Structure of the 80S ribosome from Saccaromyces serevisiae tRNA-ribosome and subunit-subunit interactions. Cell. 107, 373-386.

19. Morgan D. G., Menetret J-F., Neuhof A., Rapoport T. A. and Akey C. W. (2002) Structure of the mammalian ribosome-channel complex at 17 A resolution. J. Moll Biol. 324, 871886.

20. Chandramouli P., Topf M., Menetret J-F., Eswar N., Cannone J. J., Gutell R. R., Sali A. andoAkey C. W. (2008)tStructure of the Mammalian 80S Ribosome at 8.7 A Resolution. Structure. 16,535-548.

21. Sengupta J., Nilsson Ji, Gursky R., Spahn C. M. T., Nissen P. and Frank J. (2004) Identification of the versatile scaffold protein RACK1 on the eukaryotic ribosome by cryo-EM. Nature Struct. Mol. Biol. 11, 957-962.

22. Taylor D. J., Devkota B., Huang A. D., Topf M., Narayanan E., Sali, A., Harvey S. C. and Frank J. (2009) Comprehensive molecular structure of the Eukaryotic ribosome. Structure. 17,1591-1604.

23. Halic M., Becker T., Frank J., Spahn C. M. and Beckmann R. (2005) Localization and dynamic behavior of ribosomal protein L30e. Nat. Struct. Mol. Biol. 12,467-468.

24. Armache J-P., Jarasch A., Anger A. M., Villa E., Becker T., Bhushan S., Jossinet F., Habeck M., Dindar G., Franckenberg S., Marquez V., Mielke T., Thomm M., Berninghausen O., Beatrix B., Soding J., Westhof E., Daniel N., Wilson D. N. and

25. Beckmann R. (2010) Cryo-EM structure and rRNA model of a translating eukaryotic 80S ribosome at 5.5-A resolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 107,19748-19753.

26. Pisarev A. V., Kolupaeva V. G., Yusupov M. Ml, Hellen C. U. T and Pestova T. V. (2008) Ribosomal position and contacts of mRNA in eukaryotic translation »initiation complexes. EMBO J. 27,1609-1621.

27. Ben-Shem A., Jenner L., Yusupova G., Yusupov M. (2010) Crystal structure of the eukaryotic ribosome. Science. 330, 1203-1209.

28. Malygin A. A. and Karpova G. G. (2010) Structural motifs of the bacterial ribosomal proteins S20, SI8 and S16 that contact rRNA present in the eukaryotic ribosomal proteins S25, S26 and S27A, respectively. Nucleic Acids Res. 38, 2089-2098.

29. Rabl J., Leibundgut M., Ataide S. F., Haag A. and Ban N. (2010) Crystal structure of the eukaryotic 405" ribosomal subunit in complex with initiation factor 1. Science. 331, 730736.

30. Steitz T. A. (1969) Polypeptide chain initiation: nucleotide sequences of the three ribosomal binding sites in bacteriophage R17 RNA. Nature. 224, 957-964.

31. Beyer D., Shripkin E., Wadzack J., Nierhaus K. H. (1994) How the ribosome moves along the mRNA during protein synthesis. J. Biol. Chem. 269, 30713- 30717.

32. Hiittenhofer A. and Noller H. F. (1994) Footprinting mRNA-ribosome complex with chemical probes. EMBO J. 13, 3892-3901.

33. Shatsky I. N., Bakin A. V., Bogdanov A. A., Vasiliev V. D. (1991) How does the mRNA pass through the ribosome? Biochimie. 73, 937-945.

34. Andreev D. E., Terenin I. M., Dunaevsky Y. E., Dmitriev S. E., Shatsky I. N. (2006) A leaderless mRNA can bind to mammalian 80S ribosomes and direct polypeptide synthesis in the absence of translation initiation factors. Mol. Cell Biol. 26, 3164-3169.

35. VanLoock M. S., Easterwood Т., Harvey S. C. (1999) Major groove binding of the tRNA/mRNA complex to the 16S ribosomal RNA decoding site. J. Mol. Biol. 285. 20692078.

36. Jenner L. В., Demeshkina N., Yusupova G., Yusupov Mi (2010) Structural aspects of messenger RNA reading frame maintenance by the ribosome. Nat. Struct. Mol. Biol. 17, 555-560.

37. Demeshkina N., Jenner L., Yusupova G., Yusupov M. (2010). Interactions of the ribosome with mRNA andtRNA. Curr. Opin. Struct. Biol. 20, 325-332.

38. Грайфер Д. M., Карпова Г. Г., Кнорре Д. Г. (2001). Расположение матрицы на рибосоме человека по данным аффинной модификации реакционноспособными аналогами мРНК. Биохимия. 66, 725-744.

39. Грайфер Д. М., Карпова Г. Г. (2001) Структурно-функциональная топография рибосом человека по данным сшивок с аналогами мРНК производными олигорибонуклеотидов. Молекуляр. биология. 35, 584-596.

40. Demeshkina N., Meshaninova M., Ven'yaminova A., Graifer D. and Karpova G. (2003) Positioning1 of mRNA codons with respect to 18S rRNA at the P and E sites of human ribosome. Biochim. Biophys. Acta. 1627, 39-46.

41. Molotkov M., Graifer D., Demeshkina N., Repkova M., Ven'yaminova A., Karpova G. (2005) Arrangement of mRNA 3' of the A site codon of the human 80S ribosome. RNA Biol. 2,63-69.

42. Molotkov Mi V., Graifer D. M., Popugaeva E. A., Bulygin K. N., Meshaninova M. I., Ven'yaminova A. G., Karpova G.G. (2006) mRNA 3' of the A site bound codon is located close to protein S3 on the human 80S ribosome. RNA Biol. 3, 122-129.

43. Bouadloun F., Donner D., and Kurland C. G. (1983) Codon-specific missense errors in vivo. EMBO J. 2, 1351-1356.

44. Rodnina, M:.V. andWintermeyer W. (2001) Fidelity of aminoacyl-tRNA selection-on-theiribosome: kinetic and structural mechanisms. Annu. Rev. Biochem. 70• 415-435.

45. Berchtold H., Reshetnikova L., Reiser G. O., Schirmer N. K., Sprinzl M. and Hilgenfeld R. (1993) Crystal structure of active elongation factor Tu reveals major domain rearrangements. Nature. 365, 126-132.

46. Kjeldgaard M., Nissen P., Thirup S. and« Nyborg» J: (1993) The crystal structure of elongation factor EF-Tu from Thermus aquaticus in the GTP conformation. Structure. 1, 35-50.

47. Abel K., Yoder M. D., Hilgenfeld R. and Jurnak F. (1996) An alpha to beta conformational switch in EF-Tu. Structure. 4, 1153-1159.

48. Polekhina G., Thirup S., Kjeldgaard M., Nissen P., Lippmann C. and.Nyborg J: (1996) Helix- unwinding in the effector region of elongation factor EF-Tu-GDP. Structure. 4, 1141—115i.

49. Song H., Parsons M. R., Rowsell S., Leonard G. and Phillips S. E. (1999) Crystal structure of intact elongation factor EF-Tu from Escherichia coli in GDP conformation at 2.05 A resolution. J. Mol. Biol. 285,1245-1256.

50. Clark B. F. C., Kjeldgaard M., La Cour T. F. M., Thirup S. and Nyborg J. (1990) Structural determination of the functional sites of E. coli elongation factor Tu. Biochim. Biophvs. Acta. 1050, 203-208.

51. Kjeldgaard M. and Nyborg J. (1992) Refined structure of elongation factor Tu from Escherichia coli. J. Mol. Biol. 223, 721-742.

52. Swart G. W. M., Parmeggiani A'., Kraal B. and Bosch L. (1987) Effects of the mutation Gly-222-*Asp on the functions of elongation factor Tu. Biochemistry. 26, 2047-2054.

53. Tubulekas I. and Hughes D. (1993) A single amino acid substitution in elongation factor Tu disrupts the interaction between ternary complex and the ribosome. J. Bacteriol. 175, 240-250.

54. Abdulkarim F., Liljas L. and Hughes D. (1994) Mutations to kirromycin resistance occur in the interface of domains I and lll of EF-Tu-GTP. FEBS Lett. 352, 118-122.

55. Mesters J. R., Zeef L. A. H., Hilgenfeld R., Degraaf J. M., Kraal B. and Bosch L. (1994) The structural and functional basis for the kirromycin resistance of mutant EF-Tu species in E. coli. EMBO J. 13, 4877-4885.

56. NissenP., Thirup S., Kjeldgaard M. and Nyborg J. (1999) The crystal structure of Cys-tRNACys-EF-Tu-GDPNP1 reveals general and specific features in the ternary complex and intRNA. Structure. 7,143-156.

57. Nissen P., Kjeldgaard M., Thirup S., Polekhina G., Reshetnikova L., Clark B. F. and Nyborg J. (1995) Crystal structure of'the ternary complex of Phe-tRNAPhe, EF-Tu, and a GTP analog. Science. 270,1464-1472.

58. Shulman R. G., Hibers C. W., Miller D. L. (1974) Nuclear magnetic resonance studies of protein-RNA interaction. I. The elongation factor Tu-GTP aminoacyl-tRNA complex. J. Mol. Biol. 90, 601-607.

59. Noble C. G. and Song H. (2008) Structural studies of elongation and release factors. Cell. Mol. Life Sci. 65, 1335-1346.

60. Limmer S, Reiser C. O. A., Schirmer N. K., Grillenbeck N. W., Sprinzl M. (1992) Nucleotide binding and GTP hydrolysis by elongation factor Tu from Thermus thermophilus as monitored by proton NMR. Biochemistry. 31,2970-2977.

61. Daviter T, Wieden H.J., Rodnina M. V. (2003) Essential role of histidine 84 in elongation factor Tu for the chemical step of GTP hydrolysis on the ribosome. J. Mol. Biol. 332, 689-699.

62. Valle M., Zavialov A., Li W., Stagg S. M., Sengupta J., Nielsen R. C., Nissen P., Harvey S. G., Ehrenberg M*., Frank J. (2003) Incorporation of aminoacyl-tRNA into the ribosome as seen by cryo-electron microscopy. Nat. Struct. Biol. 10, 899-906.

63. Kothe U., Wieden H. J., Mohr D., Rodnina M. V. (2004) Interaction of helix D of elongation factor Tu with helices 4 and-5 of protein L7/12 on the ribosome. J. Mol. Biol. 336,1011-1021.

64. Mohr D., Wintermeyer W., Rodnina M. V. (2002) GTPase activationof elongation factors Tu and G on the ribosome. Biochemistry. 41, 12520-12528.

65. Andersen G. R., Pedersen L., Valente L., Chatterjee L, Kinzy T. G., Kjeldgaard M., and Nyborg J. (2000) Structural basis for nucleotide exchange and competition with tRNA in-the yeast elongation factor complex eEFlA:eEFlBa. Mol: Cell. 6,1261-1266.

66. Ogle J. M., Ramakrishnan V. (2005) Structural insights into translational fidelity. Annu. Rev. Biochem. 74, 129-77.

67. Agirrezabala X., and Frank J. (2009). Elongation in translation as a dynamic interaction among the ribosome, tRNA, and elongation factors EF-G and EF-Tu. Q. Rev. Biophys. 42, 159-200.

68. Voorhees R. M., Schmeing T. M., Kelley A. C., Ramakrishnan V. (2010) The mechanism for activation of GTP hydrolysis on the ribosome. Science. 330, 835-837.

69. Rodnina M. V., Fricke R., Kuhn L. and Wintermeyer W. (1994) Transient conformational states of aminoacyl-tRNA during ribosome binding catalyzed by elongation factor Tu. Biochemistry, 33, 12267-12275.

70. Marshall R. A., Aitken C. E., Dorywalska M., Puglisi J. D. (2008) Translation at the single-molecule level. Annu. Rev. Biochem. 77, 177-203.

71. Ali I. K., Lancaster L., Feinberg J., Joseph S., Noller H. F. (2006) Deletion of a central ribosomal intersubunit RNA bridge. Mol. Cell. 23, 865-874.

72. Hausner T. P., Atmadja J., Nierhaus K. H. (1987) Evidence that the G2661 region of 23S rRNA is located at the ribosomal binding sites of both elongation factors. Biochimie. 69,' 911-923.

73. Rambelli F., Brigotti M., Zamboni M., Denaro M., Montanaro L., Sperti S. (1989) Effect of the antibiotic purpuromycin on cell-free protein-synthesizing systems. Biochem. J. 259, 307-310.

74. Zaher H. S. and Green R. (2009) Fidelity at the molecular level: lessons from protein synthesis. Cell. 136,- 746-762.

75. Rodnina M. V., Pape T., Fricke R., Kuhn L., Wintermeyer W. (1996) Initial binding of the elongation factor Tu*GTP»aminoacyl-tRNA complex preceding codon recognition on the ribosome. J. Biol. Chem. 27, 646-652.

76. Blanchard S. C., Gonzalez R. L., Kim H. D., Chu S. and Puglisi J. D. (2004) tRNA selection and kinetic proofreading in translation. Nat. Struct. Mol. Biol. 11,1008-1014.

77. Pape T, Wintermeyer W., Rodnina M. V. (1999) Induced fit» in initial selection« and proofreading of aminoacyl-tRNA on the ribosome. EMBO J. 18, 3800-3807.

78. Gromadski K. B, Rodnina M. V. (2004) Kinetic determinants of high-fidelity tRNA discrimination on the ribosome. Mol. Cell. 13,191-200.

79. Gromadski K. B., Daviter T., and Rodnina M. V. (2006). A uniform t response to mismatches in codon-anticodon complexes ensures ribosomal fidelity. Mol. Cell. 21, 369377.

80. Lee T. H., Blanchard S. C., Kim H. D., Puglisi J. D., Chu S. (2007) The role of fluctuations in tRNA selection by the ribosome. Proc. Natl. Acad. Sci USA. 104, 13661-13665.

81. Rodnina M. V., Fricke R., Kuhn L. and Wintermeyer W. (1995) Codon-dependent conformational change of elongation factor Tu preceding GTP hydrolysis on the ribosome. EMBO J. 14,2613-2619.

82. Pape T., Wintermeyer W. and Rodnina M. V. (1998) Complete kinetic mechanism of elongation factor Tu-dependent binding of aminoacyl-tRNA to the A site of the E-coli ribosome. EMBO J. 17, 7490-7497.

83. Kothe U., Rodnina M. V. (2006) Delayed release of inorganic phosphate from elongation factor Tu following GTP hydrolysis on the ribosome. Biochemistry. 45, 12767-12774.

84. Moazed D., Noller H. F. (1986) Transfer RNA shields specific nucleotides in 16S ribosomal RNA from attack by chemical probes. Cell. 47, 985-994.

85. Fourmy D., Recht M. I., Blanchard S. C., Puglisi J. D. (1996) Structure of the A site of Escherichia coli 16S ribosomal RNA complexed with an aminoglycoside antibiotic. Science. 274,1367-1371.

86. Yoshizawa S., Fourmy D., Puglisi J. D. (1999) Recognition of the codon-anticodon helix by ribosomal RNA. Science. 285, 1722-1725.

87. Nissen P.', Ippolito J. A., Ban N., Moore P. B. & Steitz, T. A. (2001) RNA tertiary interactions in the large ribosomal subunit: the A-minor motif. Proc. Natl Acad. Sci. USA 98,4899-4903.

88. Carter A. P., demons W. M., Brodersen D. E., Morgan-Warren R. J., Wimberly B. T., Ramakrishnan V. (2000). Functional insights from the structure of the 30S ribosomal, subunit and its interaction with antibiotics. Nature. 407,340-348.

89. Lynch S. R. and Puglisi J. D. (2001) Structure of a eukaryotic decoding-region A-site RNA. J. Mol. BioK 306,1023-1035.

90. Kondo J.', Urzhumtsev A. and Westhof E. (2006) Two conformational states in the crystal" structure of the Homo sapiens cytoplasmic ribosomal decoding A site. Nucleic Acids Res. 34; 676-685.

91. Fan-Minogue H. and Bedwell D. M. (2008) Eukaryotic ribosomal.RNA determinants of aminoglycoside resistance and their role in translational'fidelity. RNA. 14, 1-10.

92. Cochella L., Brunelle J. L. and' Green R. (2007)- Mutational' analysis reveals two independent molecular requirements during transfer RNA selection on.the ribosome. Nat. Struct. Mol. Biol. 14, 30-36.

93. Gutell R. R: (1993) Collection of small subunit (16S- and 16S-like) ribosomal RNA structures. Nucleic Acids Res. 21, 3051-3054.

94. Kisselev L. L., Ehrenberg M., Frolova L. Yu. (2003) Termination of translation: Interplay of mRNA, rRNAs and release factors? EMBO J. 22, 175-182.

95. Grentzmann G., Brechemier-Baey D., Heurgue V., Mora L., and Buckingham R. H. (1994) Localization and characterization of the gene encoding release factor RF3 in Escherichia coli. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 91, 5848-5852.

96. Mikuni O., Ito K., Moffat J., Matsumura K., McCaughan K., Nobukuni T., Tate W. and Nakamura Y. (1994) Identification of the prfC gene, which encodes peptide-chain-release factor 3 of Escherichia coli. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 91, 5798-5802.

97. Dunkle J. A. and Cate J. H. D. (2010) Ribosome structure and Dynamics during translocation and termination. Annu. Rev. Biophys. 39, 227-244.

98. Zavialov A. V., Buckingham R. H., and Ehrenberg M. (2001) A posttermination ribosomal complex is the guanine nucleotide exchange factor for peptide release factor RF3. Cell. 107,115-124.

99. Petry S., Weixbaumer A. and Ramakrishnan V. (2008). The termination of translation. Curr. Opin. Struct. Biol. 18, 70-77.

100. Alkalaeva E. Z., Pisarev A. V., Frolova L. Y., Kisselev L. L. and Pestova T. V. (2006) In vitro reconstitution of eukaryotic translation reveals cooperativity between release factors eRFl and eRF3. Cell. 125, 1125-1136.

101. Pisareva V. P., Pisarev A. V., Hellen C. U., Rodnina M. V. and Pestova T. V. (2006) Kinetic analysis of interaction of eukaryotic release factor 3 with guanine nucleotides. J. Biol. Chem. 281,40224-40235.

102. Buckingham R. H., Grentzmann G., Kisselev, L. (1997) Polypeptide chain release factors. Mol. Microbiol. 24,449-456.

103. Pisarev A. V., Hellen C. U. and Pestova T. V. (2007) Recycling of eukaryotic posttermination ribosomal complexes. Cell. 131,286—299.

104. Pisarev A. V., Skabkin M. A., Pisareva V. P., Skabkina O. V., Rakotondrafara A. M. Hentze M. W., Hellen C. U. T. and Pestova T. V. (2010) The role of ABCE1 in eukaiyotic posttermination ribosomal recycling. Mol. Cell. 37,196-210.

105. Rees D. C., Johnson E. and Lewinson O. (2009) ABC transporters: the power to change. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 10,218-227.

106. Skabkin M. A., Skabkina O. V., Dhote V., Komar A. A., Hellen C. U. T. and Pestova T. V. (2010) Activities of ligatin and MCT-1/DENR in eukaryotic translation initiation and ribosomal recycling. Genes Dev. 24; 1787—1801.

107. Shoemaker C. J., Eyler D. E., Green R. (2010) Dom34:Hbsl promotes subunit dissociation and peptidyl-tRNA drop-off to initiate No-Go decay. Science. 330, 369-372.

108. Doma M. K., Parker R; (2006) Endonucleolytic cleavage of eukaryotic mRNAs with stalls in translation elongation. Nature. 440, 561-564.

109. Graille M., Chaillet M., van Tilbeurgh H. (2008) Structure' of yeast Dom34: a protein related to translation termination factor Erfl and involved in No-Go decay. J. Biol. Chem. 283, 7145-7154.

110. Atkinson G. C., Baldauf S. L., Hauryliuk V. (2008) Evolution of nonstop; no-go and nonsense-mediated mRNA decay and their termination factor-derived components. BMC Evol. Biol. 8,-209-3091

111. Khoshnevis S., Gross T., Rotte C., Baierlein C., Eicner R., Krebber H. (2010) The iron-sulphur protein RNase L inhibitor functions in translation termination. EMBO Rep. 11, 214-219.

112. Kurata S., Nielsen K. H., Mitchell S. F., Lorsch J. R., Kaji A., Kaji H. (2010) Ribosome recycling step in yeast cytoplasmic protein synthesis is catalyzed by eEF3 and ATP. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 107, 10854-10859.

113. Vestergaard B., Van L. B., Andersen G. R., Nyborg J., Buckingham R. H. and Kjeldgaard M. (2001) Bacterial polypeptide release factor RF2 is structurally distinct from eukaryotic eRFl. Mol. Cell. 8,1375-1382.

114. Ito K, Uno M, Nakamura Y. (2000) A tripeptide 'anticodon' deciphers stop codons in messenger RNA. Nature. 403, 680-684.

115. Shin D., Brandsen J., Jancarik J.; Yokota H., Kim R., and Kim S. H. (2004) Structural analyses of peptide release factor 1 from Thermotoga maritima reveal domain flexibility required for its interaction with the ribosome. J. Mol. Biol. 341, 227-239.

116. Klaholz B. P., Pape T., Zavialov A. V., Myasnikov A. G., Orlova E. V., Vestergaard B., Ehrenberg Mi and van Heel M. (2003) Structure of the Escherichia coli ribosomal termination complex with release factor 2. Nature 421, 90—94.

117. Rawat U. B., Zavialov A. V., Sengupta J., Valle M., Grassucci R. A., Linde J., Vestergaard B., Ehrenberg'M. and Frank J. (2003) A cryo-electron microscopic study of ribosome-bound termination factor RF2. Nature 421, 87-90.

118. Rawat U., Gao H., Zavialov A., Gursky R., Ehrenberg M. and Frank J. (2006) Interactions of the release factor RF1 with the ribosome as revealed by cryo-EM. J. Mol. Biol. 357, 1144-1153.

119. Seit-Nebi A., Frolova L., Kisselev L. (2002) Conversion of omnipotent translation termination'factor eRFl into ciliate-like UGA-only unipotent eRFl. EMBO Rep. 3, 881— 886.

120. Kolosov P.', Frolova L., Seit-Nebi A., Dubovaya V., Kononenko A, OparinaN., Justesen J., Efimov A., Kisselev L. (2005) Invariant amino acids essential for decoding function of polypeptide release factor eRFl. Nucleic Acids Res. 33, 6418—6425.

121. Lekomtsev S., Kolosov P., Bidou L., Frolova L., Rousset J. P. and Kisselev L. (2007) Different modes of stop codon. restriction by the Stylonychia and Paramecium eRFl translation termination factors. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 104, 10824-10829.

122. Cheng Z., Saito K., Pisarev A. V., Wada M., Pisareva V. P., Pestova T. V., Gajda M., Round A., Kong C., Lim M., Nakamura Y., Svergun D.I., Ito K., and Song H. (2009)

123. Structural insights into eRF3 and stop codon recognition by eRFl. Genes Dev. 23, 1106— 1118.

124. Chavatte L., Frolova L., Laugaa P., Kisselev L., Favre A. (2003) Stop codons and UGG promote efficient binding of the human polypeptide release factor eRFl to the eukaryotic ribosomal A-site. J. Mol. Biol. 331, 745-758.

125. Ma В., Nussinov R. (2004) Release factors eRFl and RF2: A universal mechanism controls the large conformational changes. J. Biol. Chem. 279, 53875-53885.

126. Воробьев Ю. H., Кисселев JI. Л. (2007). Модель структуры эукариотического рибосомного комплекса терминации трансляции. Молекуляр. биология. 41, 103-111.

127. Воробьев Ю. Н., Кисселев Л. Л. (2008) Моделирование расположения фактора терминации трансляции eRFl и стоп-кодона мРНК объясняет сближенность С-концевого домена eRFl со стоп-кодоном в рибосомном комплексе. Молекуляр. биология. 42,341-351.

128. Nakamura Y., Ito К. (2003) Making sense of mimic in translation termination. Trends Biochem. Sci. 28, 99-105.

129. Poole E. S., Askarian-Amiri M. E., Major L. L., McCaughan К. K., Scarlett D. J., Wilson D. N., Tate W. P. (2003) Molecular mimicry in the decoding of translational stop signals. Prog. Nucleic. Acid. Res. Mol. Biol. 74; 83-121.

130. Киселев Л. Л. (2003) Факторы* терминации 1-го класса — функциональные аналоги аминоацил-тРНК. Молекуляр.-биология. 37, 931-943.

131. Petry S., Brodersen D. Е., Murphy, F. V. IV, DunhamC. M., Selmer M., Tarry M. J., Kelley A. C., Ramakrishnan V. (2005) Crystal structures of the ribosome in complex with release factors RF1 and RF2 bound to a cognate stop codon. Cell 123, 1255-1266.

132. Kisselev L. L., Buckingham R. H. (2000) Translation termination comes of age. Trends. Biochem. Sci. 25, 561-566.

133. Freistroffer D., Pavlov M. Y., MacDougall J., Buckingham R. H., and Ehrenberg M. (1997) Release factor RF3 in E.coli accelerates the dissociation of release factors RF1 and RF2 from the ribosome in a GTP-dependent manner. EMBO J. 16,4126-4133.

134. Kong C., Ito K., Walsh M. A., Wada M., Liu Y., Kumar S., Barford D., Nakamura Y., and Song H. (2004) Crystal structure and functional analysis of the eukaryotic class II release factor eRF3 from S. pombe. Mol. Cell. 14, 233-245.

135. Czworkowski J., Wang J., Steitz T. A. and Moore P. B. (1994) The crystal structure of elongation factor G complexed with GDP, at 2.7 A resolution. EMBO J. 13, 3661-3668.

136. Ito K., Uno M., Nakamura Y. (1998) Single amino acid substitution in prokaryotic polypeptide release factor 2 permits it to terminate translation at all three termination codons. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 95, 8165-8169.

137. Ebihara K. and Nakamura Y. (1999) C-terminal interaction of translational release factors eRFl and eRF3 of fission yeast: G-domain uncoupled binding and the role of conserved amino acids. RNA. 5, 739-750.

138. Frolova L. Yu., Merkulova T. I., Kisselev L. L. (2000) Translation termination in eukaryotes: polypeptide release factor eRFl is composed of two' functionally and structurally distinct domains. RNA. 6, 381-390.

139. Laurberg M., Asahara H., Korostelev A., Zhu J., Trakhanov S., Noller H. F. (2008) Structural basis for translation termination on the 70S ribosome. Nature 454, 852-857.

140. Weixlbaumer A., Jin H., Neubauer C., Voorhees R. Mi, Petry S., Kelley A. C., Ramakrishnan V. (2008) Insights into translational termination from the structure of RF2 bound to the ribosome. Science. 322, 953-956'

141. Korostelev A., Asahara H., Lancaster L., Laurberg Mi, Hirschi A., ZhuJ., Trakhanov S., Scott W. G., Noller H. F. (2008) Crystal structure of a translation termination complex formed with release factor RF2i Proc. Natl: Acad.1 Sci: 105, 19684-19689.

142. Korostelev A., Zhu J., Asahara H., Noller H. F. (2010). Recognition of the amber UAG stop codon by release factor RF1. EMBO J. 29,2577-2585.

143. Youngman E. M., He S. L., Nikstad L. J., Green R. (2007) Stop codon recognition by release factors induces structurals rearrangement of the ribosomal decoding center that is productive for peptide release. Mol. Cell. 28, 533-43.

144. Korostelev A., Ermolenko' D. N. and Noller H. F. (2008) Structural dynamics of the ribosome. Curr. Opin. Chem. Biol. 12, 674-683.

145. Nakamura Y., Ito K., Ehrenberg M. (2000) Mimicry grasps reality in translation termination. Cell. 101, 349-352.

146. Knight R. D:, Landweber L. F. (2000) The early evolution of the genetic code. Cell. 101, 569-72.

147. Kervestin S:, Frolova L., Kisselev L., Jean-Jeans Or (2001) Stop codon recognition in ciliates: Euplotes release factor, does not respond to reassigned UGA codon: EMBO Rep. 2, 680-684.

148. Eliseev В., Kryuchkova P.,. Alkalaeva E. and Frolova L. (2010) A single amino acid change of translation terminations factor eRFl switches between bipotent and' omnipotent stop-codon specificity. Nucleic Acids Res, 39, 599-608.

149. Lozupone C.A., Knight R. D., Landweber L. F. (2001) The molecular basis of nuclear genetic code change in ciliates. Curr Biol. 11,65-74.

150. Semenkov Yu. Pi, Kirillov S. V. and Stahl J. (1985) 40 S subunits from rat liver ribosomes contain two codon-dependent sites for transfer RNA. FEBS Lett: 193,105-108.

151. Ghangchien E.-M. and; Graven G. R. (1986) The use of hydroxylamine cleavage to produce a frament of ribosomal protein S4 which retains the capacity to» specifically bind5 16S ribosomal RNA. Nucleic Acids Res. 14,1957-1966.

152. Горн В. В., Зенкова M. А., Комарова H. И., Репкова M. Н. (1990) Авторматический Н-фосфанатный синтез олигорибонуклеотидов с использованием 2'-0-тетрагидропиранальной защитной группы: Биоорган, химия. 16,,941-950.

153. Демешкина Н. А., Репкова M. Н., Вёньяминова А. Г., Грайфер Д. М. Карпова Г. Г. (2002) Сшивки аналога: мРНК, производного pUUAGUAUUUAUU с фотоактивируемой группой на остатке гуанозина, с 80S рибосомами человека. Молекуляр. биология. 36,114-122.

154. Megli F. M., Van Loon D., Barbuti A. A., Quagliarello E., Wirtz K. W. (1985) Chemical modification of methionine residues of the phosphatidylcholine transfer protein from bovine liver. A spin-label study. Eur. J. Biochem. 149, 585-590.

155. Caskey С. Т., Beaudet A. L., Tate W. P. (1974) Mammalian release factor: in vitro assay and purification. Methods Enzymol. 30,293-303.

156. Кононенко А. В., Дембо К. А., Киселев JI. Jl., Волков В. В. (2004) Молекулярная морфология фактора терминации трансляции^ 1-го класса эукариот eRFl в растворе. Молекуляр. Биология. 38, 303-311.

157. Klein, D; J., Moore P. В., Steitz T. A. (2004) The roles of ribosomal proteins in the; structure assembly, and evolutioniof the large ribosomal subunit; J; Mol. Biol. 340; 141177.

158. Hoang L., Fredrick K., Noller FI. Iv. (2004) Creating ribosomes with an all-RNA 30S subumt P site: Proc. Natl; Acad; Sci. USA. 101;, 12439-12443:

159. Nakao A., Yoshihama M., Kenmochi; N. (2004) RPG: the Ribosomal Protein. Gene database. Nucleic Acids Res. 32, 168-170

160. Rouquette J., Choesmel V., Gleizes P.-E; (2005) Nuclear export and cytoplasmic processing of precursors to the 40S ribosomal: subunits immammalian cells. EMBO J. 24, 2862-2872.

161. Vanrobays E., Gelugne J. P., Gleizes P. E., Caizergues-Ferrer M; (2003) Late cytoplasmic maturation of the small; ribosomal subunit requires RIO proteins in Saccharomyces cerevisiae. Mol; Cell Biol. 23,2083-2095.

162. Yusupova G., Jenner L., Rees В., Moras D:, Yusupov M. (2006) Structural basis for messenger RNA movement on the ribosome. Nature. 444® 391—394.

163. Merkulova T. I., Frolova L. Y., Lazar M., Camonis J., and Kisselev L. L. (1999) C-terminal domains of human translation termination factors eRFl and eRF3 mediate their in vivo interaction. FEBS Lett. 443, 41-47.