Структурно-функциональные основы полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия среднего мозга крысы тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.13, кандидат биологических наук Ткаченко, Любовь Александровна

• Ткаченко, Любовь Александровна
• кандидат биологических наук
• 2007

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ткаченко, Любовь Александровна

1. Введение.

2. Обзор литературы.

2.1. Структурно - функциональная организация верхнего двухолмия млекопитающих.

2.2. Сравнительная функциональная характеристика нейронов поверхностной и глубокой зон верхнего двухолмия.

2.3. Пространственно-упорядоченная организация афферентно-эфферентных связей верхнего двухолмия.

3. Материалы и методы.

4. Результаты исследования.

4.1. Цитоархитектоника и функционально-метаболическое маркирование, по гистохимической реактивности цитохромоксидазы, верхнего двухолмия среднего мозга крысы

4.2. Функционально-метаболическое исследование верхнего двухолмия среднего мозга крысы после односторонней сенсорной депривации.

4.2.1. Гистохимическое распределение цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха.

4.2.2. Гистохимическое распределение цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после односторонней энуклеации глаза.

4.2.3. Гистохимическое распределение цитохромоксидазы в верхнем двухолмии среднего мозга крысы после односторонней перерезки инфраорбитального нерва.

4.2.4. Реконструкция ЦО-гетерогенных колонок верхнего двухолмия крыс с односторонней сенсорной депривацией.

4.3. Исследование клеточных комплексов глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы.■.

4.4. Иммуноцитохимическое исследование верхнего двухолмия среднего мозга крысы после депривации вибрисс.

5. Обсуждение полученных данных.

6. Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Структурно-функциональные основы полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия среднего мозга крысы»

Актуальность проблемы

Проблема полисенсорного представительства и сенсомоторного взаимодействия на разных уровнях нервной системы позвоночных подвергается длительному и интенсивному изучению (Адрианов, 1976; Белехова, 1977; Батуев, 1978, 1981, 1984; Szentagothai, Arbib, 1976; Mountcastle, Edelman, 1981). На протяжении многих лет подобные исследования были в числе приоритетных на кафедре ВНД и психофизиологии СПбГУ. В результате детально разработаны вопросы локальных объединений клеток, интегрирующих активность нейронных систем и генерирующих эфферентные сигналы (Бабминдра, Брагина, 1982; Бабминдра и др., 1988; Батуев и др., 1988; Куликов, 1989, 2000). Для разных уровней мозга экспериментально обоснованы закономерности формирования пластичных нейронных модулей на основе структурно стабильных элементарных миниколонок, в которых создаются структурные предпосылки для межсенсорного взаимодействия и сенсомоторной координации (Краснощекова, 2005; Зыкин, 2006).

Несмотря на успехи в изучении физиологии и морфологии мозга, определенно "связать конструкцию мозга с функцией" удается далеко не всегда (Адрианов, 1976). В полной мере это относится к сложным формам сенсомоторной интеграции на основе полисенсорного представительства, которые реализуются на уровне верхнего двухолмия (ВД) среднего мозга. Реализация этих процессов обуславливает участие данной структуры в организации ориентировочных движений и локализации источников сигналов разной модальности в пространстве (Масс, Супин, 1985; Альтман, 1990; Wang, Redgrave, 1997; Stein, 1998; Burnett et al., 2004; King, 2004). Несомненно, что обеспечение таких функций требует пространственно-упорядоченной организации полисенсорного представительства, что подтверждается данными электрофизиологических исследований глубокой зоны ВД у разных млекопитающих (Drager, Hubel, 1975; Chalupa, Rhoades,

1977; Meredith et al., 1992; Wallace et al., 1996; Wallace et al., 1998; Kadunce et al., 1997; Wang, Redgrave, 1997; Stein, 1998; Burnett et al., 2004; King, 2004). На основании исследования избирательной чувствительности нейронов к местоположению источников сигналов в пространстве глубокая зона ВД была топически картирована. Карты зрительного, слухового пространства и схемы тела топически соответствуют друг другу, а также моторным картам. Последние представляют собой упорядоченное представительство моторных реакций, вызываемых электростимуляцией слоёв ВД (King, Palmer, 1985; King, Hutchings, 1987; Knudsen, Brainard, 1995; Stein, 1998; Gaese, Johnen, 2000; Sterbing et al., 2002; Valentine et al., 2002; King, 2004 и др.). Однако, при очевидной взаимной согласованности сенсорных и моторных функций ВД, морфологический субстрат полисенсорного представительтва и селективного сенсорного доступа к эфферентным нейронам изучен недостаточно.

Ещё Ухтомский подчёркивал, что структурные основы конвергенции сенсорных входов («статическая конвергенция») являются лишь базой деятельности высоколабильных систем мозга, «физиологических констелляций». Действительно, обнаружить сенсорные входы в интегративные центры мозга традиционными для нейроморфологии методами прослеживания связей чрезвычайно трудно, так как не всегда ясно, какие именно структуры их опосредуют и, кроме того, одни и те же образования могут передавать информацию от нескольких сенсорных систем. Методы функционального маркирования мозга позволяют оценить динамическую пластичность как сенсорно-специфических, так и интегративных центров мозга в ответ на экспериментальные воздействия, которые изменяют сенсорный афферентный приток (деафферентация, стимуляция или депривация) и приводят к выделению гистохимических модулей (Топорова и др., 1997; Зыкин, 2003; Краснощёкова, 2005; Зыкин, 2006; Wong-Riley, 1979). В свою очередь их динамическая пластичность может определяться дискретным рецепторным представительством, в то время как стабильность - жесткой структурированностью элементарных клеточных объединений.

Учитывая недостаточность сведений о структурных основах полисенсорного представительства на уровне верхнего двухолмия, настоящее исследование направлено на изучение такового для слуховой, зрительной и соматосенсорной систем, а также на раскрытие специализаций нейронного субстрата, обеспечивающего селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам глубокой зоны верхнего двухолмия.

Цели и задачи исследования

Цель работы заключалась в экспериментальном обосновании структурных закономерностей организации слухового, зрительного и соматосенсорного представительств на уровне глубокой зоны ВД. В плане разработки данной проблемы осуществлялось решение следующих задач:

1. гистохимическое исследование представительства слуховой, зрительной и соматосенсорной систем в глубокой зоне ВД после ограничения сенсорного притока путём одностороннего разрушения или денервации рецепторных органов;

2. исследование нейронных коррелятов областей гетерогенной реактивности цитохромоксидазы, отражающих пространственно-упорядоченное полисенсорное представительство в глубокой зоне ВД;

3. исследование структурных предпосылок пространственно-упорядоченной организации глубокой зоны ВД и реконструкция нейронных комплексов;

4. определение функциональной неоднородности нейронов в глубокой зоне ВД по дифференцированному изменению экспрессии кальций-связывающего белка кальбиндина после ограничения сенсорного притока.

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Гистохимически гетерогенное, ламинарное распределение реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы соответствует миело- и цитоархитектонике верхнего двухолмия.

2. Представительство слуховой, зрительной и соматосенсорной систем в глубокой зоне ВД крысы пространственно-упорядоченно, что возможно установить гистохимически при условии ограничения сенсорного притока.

3. Нейроны глубокой зоны ВД крысы представлены двумя популяциями, выделение которых возможно на основании особенностей их локализации, размера, формы тела и ориентации дендритных систем. Нейроны первой популяции формируют пространственно-упорядоченные комплексы, на границе которых или в центре располагаются нейроны второй популяции.

4. Нейроны глубокой зоны ВД функционально гетерогенны, на что указывает дифференцированное изменение экспрессии кальций-связывающего белка кальбиндина в ответ на ограничение сенсорного притока.

5. Сотовидные комплексы нейронов первой популяции являются основой пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем и обеспечивают селективный доступ сенсорной информации к крупным, предположительно полисенсорным, эфферентным нейронам второй популяции.

Научная новизна работы

В представленной работе впервые проанализированы структурные закономерности полисенсорного представительства на уровне глубокой зоны ВД. На основании изменения распределения реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы (ЦО-реактивности) на уровне глубокой зоны ВД после экспериментальных воздействий выделены гистохимические колонки, являющиеся отражением пространственно-упорядоченного представительства зрительной, слуховой и соматосенсорной систем. Подобная организация полисенсорного представительства на уровне глубокой зоны ВД показана впервые. Комплексное нейрогистологическое исследование впервые позволило получить данные о структурно-функциональных различиях нейронов глубокой зоны ВД и выделить две их популяции. На основании полученных данных предложена оригинальная трактовка пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем, основой которого являются сотовидные комплексы нейронов первой популяции и обеспечение на их основе селективного доступа сенсорной информации к эфферентным нейронам второй популяции. Подобная структурная упорядоченность глубокой зоны ВД может объяснить основные принципы взаимной упорядоченности карт зрительного, слухового пространства и схемы тела.

Теоретическое и практическое значение работы

Представленная работа раскрывает морфологические предпосылки механизмов динамического вовлечения нейронов в процессы полисенсорного взаимодействия и сенсомоторной координации, реализуемых на уровне глубокой зоны ВД. Исследование взаимного соответствия гистохимических колонок и нейронных комплексов позволяет понять структурные закономерности организации пространственно-упорядоченного полисенсорного представительства и функциональной пластичности данной структуры. Настоящее исследование имеет значение как для понимания структурно-метаболической организации глубокой зоны ВД, так и для объяснения физиологических феноменов, сопутствующих взаимной согласованности карт слухового, зрительного пространства, схемы тела и моторных карт. Результаты работы и разработанные методические решения используются при проведении практических занятий по учебным курсам «Анатомия и морфология ЦНС», «Нейрохирургия» и «Нейрогистология».

Апробация работы

Материалы, изложенные в диссертационной работе были доложены на: 1-ой и 4-ой всероссийской медико-биологической конференции молодых исследователей "Человек и его здоровье", Санкт-Петербург, 1998, 2001;

Всероссийской с международным участием молодёжной конференции «Мозг и поведение», Санкт-Петербург, 2001; IV международной конференции по функциональной нейроморфологии «Колосовские чтения - 2002», Санкт-Петербург, 2002; Юбилейной Международной конференции по нейрокибернетике, посвященной 90-летию со дня рождения А.Б. Когана, Ростов-на-Дону, 2002; 3-ей конференции, посвященной памяти чл.-кор. АН СССР Г.В. Гершуни «Физиология слуха и речи», Санкт-Петербург, 2003.

Публикации

Основное содержание диссертации отражено в 15 работах, опубликованных в отечественных изданиях.

2. Обзор литературы

Заключение диссертации по теме «Физиология», Ткаченко, Любовь Александровна

Выводы

1. Неоднородное, ламинарное распределение гистохимической реактивности митохондриального фермента цитохромоксидазы соответствует слоистой миело- и цитоархитектонике верхнего двухолмия среднего мозга крысы.

2. Установлено билатеральное, пространственно-упорядоченное представительство слуховой системы в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы после одностороннего разрушения улитки внутреннего уха. «Слуховые» колонки локализованы в медиальной и центральной областях глубокой зоны, на всём рострокаудальном протяжении верхнего двухолмия.

3. Билатеральное и пространственно-упорядоченное представительство зрительной системы в глубокой зоне верхнего двухолмия среднего мозга крысы установлено после монокулярной энуклеации по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы. «Зрительные» колонки занимают всю ширину глубокой зоны от каудального до рострального полюсов структуры.

4. Билатеральное и пространственно-упорядоченное представительство тригеминального компонента соматосенсорной системы установлено после односторонней денервации вибрисс по изменению гистохимической реактивности цитохромоксидазы. «Вибриссные» колонки вариативны по форме: в центральной части они представляют собой непрерывные тяжи, которые занимают всю ширину глубокой зоны, в ростральной и каудальной частях ВД имеют вид более мелких и многочисленных структур.

5. Нейроны глубокой зоны верхнего двухолмия крысы по структурно-морфологическим характеристикам выделены в две популяции. Нейроны первой популяции, представленные мелкими и средними нейронами с вертикальной ориентацией дендритных систем, образуют 10-15 рядов сотовидных комплексов, пронизывающих всю толщу глубокой зоны ВД. Вторая популяция представлена крупными нейронами с преимущественно горизонтальной ориентацией дендритов, которые располагаются поодиночке на границе или в центре комплексов.

6. Продемонстрирована функциональная гетерогенность нейронов выделенных популяций на основании их дифференцированной реакции на ограничение сенсорного притока. Иммуноцитохимическое исследование кальбиндин-позитивных нейронов глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы показало достоверно более выраженное снижение числа нейронов первой популяции, чем второй в ответ на одностороннюю сенсорную денервацию вибрисс.

7. Совокупность полученных данных демонстрирует высокую степень упорядоченности структурной организации глубокой зоны верхнего двухолмия среднего мозга крысы и указывает на то, что сотовидные комплексы нейронов первой популяции являются основой организации пространственно-упорядоченного представительства сенсорных систем, обеспечивая селективный доступ сенсорной информации к эфферентным нейронам второй популяции. Такая организация может являться субстратом для организации взаимно согласованных карт зрительного, слухового пространства, схемы тела и моторных карт.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ткаченко, Любовь Александровна, 2007 год

1. Адрианов О.С. О принципах организации интегративной деятельностимозга. М.: Медицина, 1976. 280 с.

2. Альтман Я.А. Пространственный слух // Слуховая система: Основысовременной физиологии / Ред. Я.А. Альтман. Л.: Наука, 1990. С. 366-448.

3. Бабминдра В.П., Брагина Т.А. Структурные основы межнейроннойинтеграции. Л.: Наука, 1982. 250 с.

4. Бабминдра В.П., Брагина Т.А., Ионов И.П., Нуртдинов Н.Р. Структураи модели нейронных комплексов головного мозга. JL: Наука, 1988. 96 с.

5. Батуев А.С. Кортикальные механизмы интегративной деятельностимозга. Л.: Наука, 1978. 56 с.

6. Батуев А.С. Высшие интегративные системы мозга. Л.: Наука, 1981.253 с.

7. Батуев А.С. Нейрофизиология коры головного мозга. Модульныйпринцип организации. Л.: Изд-во ЛГУ, 1984. 213 с.

8. Батуев А.С., Демьяненко Г.П., Орлов А.А., Шефер В.И. Нейронныемеханизмы бодрствующего мозга обезьян. Л.: Наука, 1988. 238 с.

9. Белехова М.Г. Таламо-телэнцефальная система рептилий. Афферентнаяорганизация, межцентральные взаимоотношения и филогенетическая интерпритация. Л.: Наука, 1977. 208 с.

10. Белехова М.Г., Чудинова Т.В., Кенигфест Н.Б., Краснощёкова Е.И.

11. Распределение метаболической активностицитохромоксидаза) и иммунореактивности к кальций-связывающим протеинам в слуховых ядрах ствола мозга черепах // Журн. эвол. биохим. и физиол. 2007. В печати.

12. Викторов И.В. Нейронное строение верхних бугорков четверохолмиякошки // Архив анат., гистол. и эмбриол. 1968. Т. LIV. № 2. С. 45-55.

13. Глезер В.Д. Зрительная система // Физиология сенсорных систем / Подред. А. С. Батуева. Л.: Медицина, 1976. С. 108 158.

14. Зыкин П. А. Функционально-метаболическое исследованиесенсомоторной коры мозга кошки после односторонней энуклеации. Нейрогистологическое исследование с применением компьютерных технологий // Морфология. 2003. Т. 124. №6. С. 22-25.

15. Зыкин П. А. Стабильность и пластичность межнейронныхвзаимоотношений сенсомоторной коры мозга кошки: Автореф. дис. . канд. биол. наук: 03.00.13, 03.00.25 / СПбГУ. СПб, 2006. 16 с.

16. Константинов А.И., Макаров А. К. Эхолокация // Слуховая система:

17. Основы современной физиологии / Ред. Я.А. Альтман. Л.: Наука, 1990. С. 449-478.

18. Краснощёкова Е.И. Основы стабильности и пластичности ворганизации нейронных объединений коры и подкорковых центров мозга млекопитающих: Автореф. дис. д-ра биол. наук. СПб, 2005. 32 с.

19. Куликов Г. А. Слух и движение: физиологические основыслуходвигатсльной координации. Л.: Наука, 1989. 200с.

20. Куликов Г.А. Кортикальные механизмы сенсомоторной интеграции //сб. «Нервная система». СПб: Изд-во СПбГУ, 2000. Вып. 36. С. 123- 133.

21. Масс A.M., Супин А.Я. Функциональная организация верхнегодвухолмия мозга млекопитающих. М.: Наука, 1985. 224 с.

22. Меркулов Г.А. Курс гистологической техники. Л.: Медгиз, 1960. 339 с.

23. Ноздрачев А.Д., Поляков Е.Л. Анатомия крысы (Лабораторныеживотные)/ Под ред. академика Ноздрачева А.Д. СПб.: Изд-во «Лань», 2001.464 с.

24. Обухова Г.П., Лосева И.В. Корковые афферентные входы переднегодвухолмия кошки // Архив анат., гистол. и эмбриол. 1984. Т. LXXXV1. №6. С. 11-15.

25. Плохинский Н.А. Биометрия. М.: Изд-во МГУ, 1970. 367 с.

26. Подвигин Н.Ф. Обработка сигналов в промежуточном и среднеммозге // Физиология зрения: Руководство по физиологии / Ред. А. Л. Вызов. М., 1992. С. 162 243.

27. Проничев И.В., Ленков Д.Н. Лицевые двигательные ответы намикростимуляцию верхних холмов у белой мыши // Журн. эвол. биохим. и физиол. 1989. Т. 25. № 1. С. 81 87.

28. Проничев И.В., Худякова Н.А. Формирование двигательныхпредставительств лицевой мускулатуры и конечностей в раннем постнатальном онтогенезе у белой мыши // Журн. эвол. биохим. и физиол. 1996. Т. 32. № 4. С. 409-415.

29. Ромейс Б. Микроскопическая техника. М.: Иностранная литература,1953.718с.

30. Топорова С.Н., Макаров Ф. Н., Краснощёкова Е. И., Цветков Е. А.

31. Распределение цитохромоксидазы в верхних холмиках крыши среднего мозга кошки в норме и после односторонней энуклеации (гистохимическое исследование) // Морфология. 1997. Т. 118. №2. С. 39-44.

32. Фёдорова К.П. Система медиального продольного пучка кошки //

33. Сенсорные системы. Т. 9. № 4. 1995. С. 133 164.

34. Abramoff M.D., Magelhaes P.J., Ram S.J. Image Processing with ImageJ //

35. Biophotonics International. 2004. V. 11. N 7. P. 36 42.

36. Baimbridge K.G., Celio M., Rogers J.H. Calcium-binding proteins in thenervous system // Trends Neurosci. 1992. V. 15. P. 303 307.

37. Banfro F.T., Mize R.R. The clustered cell system is present before formationof the ACh patches in the intermediate gray layer of the cat superior colliculus // Brain Res. 1996. V. 733. N 2. P. 273 283.

38. Bastian J. Vision and electroreception: integration of sensory information inthe optic tectum of weakly electric fish Apteronotus albifrons // J. Сотр. Physiol. 1982. V. 147. N 4. P. 287 -297.

39. Bennett-Clarke C.A., Chiaia N. L., Jacquin M. F., Rhoades R. W.

40. Parvalbumin and calbindin immunocytochemistry revealfunctionally distinct cell groups and vibrissa-related patterns in the trigeminal brainstem complex of the adult rat // J. Сотр. Neurol. 1992. V. 320. N3. P. 323 -338.

41. Behan M., Jourdain A., Bray G.M. Calcium binding protein (calbindin

42. D28k) immunoreactivity in the hamster superior colliculus: ultrastructure and lack of co-localization with GABA // Exp. Brain Res. 1992. V. 89. N 1. P. 115-124.

43. Billet S., Cant N.B., Hall W.C. Cholinergic projections to the visualthalamus and superior colliculus // Brain. Res. 1999. V. 847. N 1. P. 121-123.

44. Bratthauer G.L., Adams L. R. Immunohistochemistry: antigen detection intissue // In Advanced laboratory methods in histology and pathology / Ed. U. V. Mikel. American registry of pathology, 1994. P. 1 40.

45. Bruce L.L., McHaffie J.G., Stein B.E. The organization of trigeminotectaland trigeminothalamic neurons in rodents: a double-labeling study with fluorescent dyes // J. Сотр. Neurol. 1987. V. 262. N 3. P. 315-330.

46. Burnett L.R., Stein B.E., Chapoins D., Wallace M.T. Superior colliculuslesions preferentially disrupt multisensory orientation // Neuroscience. 2004. V.124. P. 535 547.

47. Cadusseau J., Roger M. Afferent projections to the superior colliculus in therat, with special attention to the deep layers // J. Hirnforsch. 1985. V. 26. N6. P. 667-681.

48. Carman L.S., Schneider G. E. Orienting behavior in hamsters with lesions ofsuperior colliculus, pretectum, and visual cortex // Exp. Brain Res. 1992. V. 90. N 1. P. 79-91.

49. Casagrande V.A., Diamond I.T. Ablation study of the superior colliculus inthe tree shrew (Tupaia glis) // J. Сотр. Neurol. 1974. V. 156. N 2. P. 207-237.

50. Casagrande V.A., Harting J.K., Hall W.C., Diamond I.T., Martin G.F.

51. Superior colliculus of the tree shrew: a structural and functional subdivision into superficial and deep layers // Science. 1972. V. 177. N47. P. 444-447.

52. Chalupa L.M., Rhoades R.W. Responses of visual, somatosensory andauditory neurons in the golden hamster's superior colliculus // J. Physiol. 1977. V. 270. N 3. P. 595 626.

53. Chevalier G., Mana S. Honeycomb-like structure of the intermediate layersof the rat superior colliculus, with additional observations in several other mammals: AChE patterning// J. Сотр. Neurol. 2000. V. 419. N2. P. 137- 153.

54. Collins C.E., Lyon D.C., Kaas J.H. Distribution across cortical areas ofneurons projecting to the superior colliculus in new world monkeys// Anat. Rec. A. Discov. Mol. Cell Evol. Biol. 2005. V. 285. N 1. P. 619-627

55. Cork R.J., Baber S.Z., Mize R.R. Calbindin D28-k and paravalbuminimmunoreactive neurons form complementary sublaminae in the rat superior colliculus // J. Сотр. Neurol. 1998. V. 394. N 2. P. 205 -217.

56. Drager U.C., Hubel D. H. Responses to visual stimulation and relationshipbetween visual, auditory and somatosensory inputs in mouse superior colliculus // J. Neurophysiol. 1975. V. 38. N 3. P. 690 -713.

57. Du Lac S., Knudsen E.I. Neural maps of head movement vector and speed inthe optic tectum of the barn owl // J. Neurophysiol. 1990. V. 63. N 1. P. 131-146.

58. Edwards S.B., Ginsburgh C. L., Henkel C.K., Stein B.E. Sources ofsubcortical projections to the superior colliculus in the cat // J. Сотр. Neurol. 1979. V. 184. N 2. P. 309 329.

59. Fiala J. С. Reconstruct: a free editor for serial section microscopy //

60. J. Microscopy. 2005. V. 218. N 1. P. 52-61.

61. Fitzmaurice M.C., Ciaromitaro V.M., Palmer L.A., Rosenquist A.C. Visualdetection deficits following inactivation of the superior colliculus in the cat // Vis. Neurosci. 2003. V. 20. N 6. P. 687 701.

62. Gaese B.H., Johnen A. Coding for auditory space in the superior colliculusof the rat //Europ. J. Neurosci. 2000. V. 12. N 5. P. 1739 1752.

63. Gabriele M.L., Brunso-Bechtold J. K., Henkel С. K. Plasticity in thedevelopment of afferent patterns in the inferior colliculus of the rat after unilateral cochlear ablation // J. Neurosci. 2000. V. 20. N. 18. P. 6939-6949.

64. Gao P., Bermejo R., Zeigler H.P. Whisker deafferentation and rodentwhisking patterns: behavioral evidence for a central pattern generator// J. Neurosci. 2001. Vol. 21. N 14. P. 5374 5380.

65. Gerrikagoitia I., Garcia Del Cano G., Martnez-Millan L. Changes of thecholinergic input to the superior colliculus following enucleation in neonatal and adult rats // Brain Res. 2001. V. 898. N. 1. P. 61 72.

66. Gonzalez-Soriano J., Gonzalez-Flores M.L., Contreras-Rodriguez J.,

67. Rodriguez-Veiga E., Martinez-Sainz P. Calbindin D28k and parvalbumin immunoreactivity in the rabbit superior colliculus: an anatomical study // Anat. Rec. 2000. V. 259. N 3. P. 334-346.

68. Graybiel A.M. A stereometric pattern of distribution of acetylcholinesterasein deep layers of the superior colliculus // Nature. 1978. V 272. N 5653. P. 539-541.

69. Graybiel A.M., Illing R.B. Enkephalin-positive and acetylcholinesterasepositive patch systems in the superior colliculus have matching distributions but distinct developmental histories // J. Сотр. Neurol. 1994. V. 340. N3. P. 297-310.

70. Harting J.K., Feig S., Van Lieshout D.P. Cortical somatosensory andtrigeminal inputs to the cat superior colliculus: light and electron microscopic analyses // J. Сотр. Neurol. 1997. V. 388. N 2. P. 313 -326.

71. Harting J., Van Lieshout D.P. Projections from the rostral pole of theinferior colliculus to the cat superior colliculus // Brain Res. 2000. V.881.N2. P. 244-247.

72. Harting J.K., Updyke B.V., Van Lieshout D.P. Corticotectal projection inthe cat: anterograde transport studies of twenty-five cortical areas // J. Сотр. Neurol. 1992. V. 324. N 3. P. 379 -414.

73. Hartline P.H., Kass L., Loop M.S. Merging of modalities in the optictectum: infrared and visual integration in rattlesnakes // Science. 1978. V. 199. N 4334. P. 1225 1229.

74. Harvey A.R., Worthington D.R. The projection from different visual corticalareas to the rat superior colliculus // J. Comp.Neurol. 1990. V. 298. N3.P. 281 -292.

75. Herbert H., Klepper A., Ostwald J. Afferent and efferent connections of theventrolateral tegmental area in the rat // Anat. Embriol. 1997. V. 196. N3. P. 235-259.

76. Hilbig H., Bidmon H.-J., Ettrich P., Muller A. Projection neurons in thesuperficial layers of the superior colliculus in the rat: a topographic and quantitative morphometric analysis // Neuroscience. 2000. V. 96. N1. P. 109-119.

77. Hsu S.M., Raine L. Protein A, avidin, and biotin in immunohistochemistry //

78. J. Histochem. Cytochem. 1981. V. 29. N 11. P. 1349 1402.

79. Huerta M.F., Harting J.K. Projections of the superior colliculus to thesupraspinal nucleus and the cervical spinal cord gray of the cat // Brain Res. 1982. V. 242. N 2. P. 326 331.

80. Huerta M.F., Harting J.K. The mammalian superior colliculus: studies of itsmorphology and connections // Comparative neurology of the optic tectum. N.Y. Plenum. 1984. P. 687 773.

81. Huerta M.F, Van Lieshout D.P, Harting J.K. Nigrotectal projections in theprimate Galago crassicaudatus II Exp. Brain Res. 1991. V. 87. N 2. P. 389-401.

82. Illing R.-B., Graybiel A.M. Convergence of afferents from frontal cortexand substantia nigra onto acetylcholinesterase-rich patches of the cat's superior colliculus//Neurosci. 1985. V. 14. N2. P. 455-482.

83. Isa Т., Saito Y. The direct visuo-motor pathway in mammalian superiorcolliculus: novel perspective on the interlaminar connection // Neurosci. Res. 2001. V. 41. N. 2. P. 107-113.

84. Jiang Z.D., Moore D.R, King A.J. Topographic organization of projectionfrom the parabigeminal nucleus to the superior colliculus in the ferret revealed with fluorescent latex microspheres // Brain Res. 1996. V. 743. N 1-2. P. 217-232.

85. Jiang Z.D., Moore D.R, King A.J. Sources of subcortical projections to thesuperior colliculus in the ferret // Brain Res. 1997. V. 755. N 2. P. 279-292.

86. Kadunce D.C., Vaughan J.W., Wallace M.T., Benedek G., Stein B.E.

87. Mechanisms of within- and cross-modality suppression in the superior colliculus // J. Neurophysiol. 1997. V. 78. N 6. P. 2834 -2847.

88. Kadunce D.C., Vaughan J.W., Wallace M.T., Stein B.E. The influence ofvisual and auditory receptive field organization on multisensory integration in the superior colliculus // Exp. Brain Res. 2001. V. 139. N3. P. 303-310.

89. Kang Y.S., Kong J.H., Park W.M., Kwon O.J., Lee J.E., Kim S.Y., Jeon C.J.

90. Morphology of calretinin-immunoreactive neurons in the superficial layers of hamster superior colliculus after enucleation: lack of co-localization with GAB A // Molecules and Cells. 2002 a. Vol. 14. N3. P. 361 -366.

91. Killackey H.P., Erzurumlu R.S. Trigeminal projections to the superiorcolliculus of the rat // J. Сотр. Neurol. 1981. V. 201. N 2. P. 221 -242.

92. King A.J. The superior colliculus // Current Biology. 2004. V. 14. N 9.1. P. R335-R338.

93. King A.J., Carlile S. Responses of neurons in the ferret superior colliculus tothe spatial location of tonal stimuli // Hear Res. 1994. V. 81. N 1-2. P. 137-149.

94. King A.J., Hutchings M.E. Spatial response properties of acousticallyresponsive neurons in the superior colliculus of the ferret: a map of auditory space // J. Neurophysiol. 1987. V. 57. N 2. P. 596 624.

95. King A.J., Jiang Z.D., Moore D.R. Auditory brainstem projections to theferret superior colliculus: anatomical contribution to the neural coding of sound azimuth // J. Сотр. Neurol. 1998. V. 390. N 3. P. 342-365.

96. King A.J., Palmer A.R. Integration of visual and auditory information inbimodal neurons in the guinea-pig superior colliculus // Exp. Brain Res. 1985. V. 60. N 3. P. 492 500.

97. Knudsen E.I., Brainard M.S. Creating a unified representation of visual andauditory space in the brain // Annu. Rev. Neurosci. 1995. V. 18. P. 19-43. Review.

98. Kobayashi S., Nakamura Y. Synaptic organization of the rat parafascicularnucleus, with special reference to its afferents from the superior colliculus and the pedunculopontine tegmental nucleus // Brain Res. 2003. V. 980. N1. P. 80-91.

99. Krauzlis R.J., Liston D., Carello C.D. Target selection and the superiorcolliculus: goals, choices and hypotheses // Vision Res. 2004. V. 44. N12. P. 1445- 1451.

100. Kurimoto Y., Kawaguchi S., Murata M. Cerebellotectal projection in the rat:anterograde and retrograde WGA-HRP study of individual cerebellar nuclei//Neurosci. Res. 1995.V. 22.N 1. P. 57-71.

101. Mana S., Chevalier G. The fine organization of nigro-collicular channelswith additional observations of the relationships acetylcholinesterase in the rat // Neuroscience. 2001. V. 106. N 2. P. 357-374.

102. Markram H., Toledo-Rodriguez M., Wang Y., Gupta A., Silberberg G.,

103. Wu C. Interneurons of the neocortical inhibitory system // Nat. Rev. Neurosci. 2004. V. 5. N 10. P. 793 807.

104. Maslany S., Crockett D.P., Egger M.D. Somatotopic organization of thedorsal column nuclei in the rat: transganglionic labelling with B-HRP and WGA-HRP // Brain Res. 1991. V. 564. N 1. P. 56 65.

105. McHaffie J.G., Anstrom K.K., Gabriele M.L., Stein B.E. Distribution of thecalcium-binding proteins calbindin D-28K and parvalbumin in the superior colliculus of adult and neonatal cat and rhesus monkey // Exp. Brain Res. 2001. V. 14. N 4. P. 460 470.

106. Meredith M.A. On the neuronal basis for multisensory convergence: a briefoverview // Cognitive Brain Res. 2002. V. 14. N 1. P. 31 40. Review.

107. Meredith M.A., Clemo H.R. Auditory cortical projection from the anteriorectosylvian sulcus (Field AES) to the superior colliculus in the cat: an anatomical and electrophysiological study // J. Сотр. Neurol. 1989. V. 289. N4. P. 687-707.

108. Meredith M.A., Stein B.E. Visual, auditory and somatosensory convergenceon cells in superior colliculus results in multisensory integration // J. Neurophysiol. 1986. V. 56. N 3. P. 640- 662.

109. Meredith M.A., Stein B.E. Spatial determinants of multisensory integrationin cat superior colliculus // J. Neurophysiol. 1996. V. 75. N 5. P. 1843- 1857.

110. Meredith M.A., Wallace M.T., Stein B.E. Visual, auditory andsomatosensory convergence in output neurons of the cat superior colliculus: multisensory properties of the tecto-reticulo-spinal projection // Exp. Brain Res. 1992. V. 88. N 1. P. 181 186.

111. Midgley G.C., Tees R.C. Orienting behavior by rats with visual cortical andsubcortical lesions // Exp. Brain Res. 1981. V. 41. N 3-4. P. 316 -328.

112. Miguel-Hidalgo J.J., Senba E., Matsuani S., Takatsuji K., Fukui H.,

113. Tohyama M. Laminar and segregated distribution of theimmunoreactivities for some neuropeptides and adenosinedeaminase in the superior colliculus of the rat // J. Сотр. Neurol. 1989. V. 280. N3. P. 410-423.

114. Milner A.D., Lines C.R., Migdal B. Visual orientation and detectionfollowing lesions of the superior colliculus in rats // Exp. Brain Res. 1984. V. 56. N 1. P. 106-114.

115. Miyashita E., Keller F., Asanuma H. Input-output organization of the ratvibrissal motor cortex // Exp. Brain Res. 1994. V. 99. N 2. P. 223 -232.

116. Mize R.R. Neurochemical microcircuitry underlying visual and oculomotorfunction in the cat superior colliculus // Prog. Brain Res. 1996. V. 112. P. 35-55.

117. Mize R.R. Calbindin 28kD and parvalbumin immunoreactive neuronsreceive different patterns of synaptic input in the cat superior colliculus // Brain Res. 1999. V. 843. N 1-2. P. 25 35.

118. Mize R.R., Horner L.H. Origin, distribution, and morphology ofserotonergic afferents to the cat superior colliculus: a light and electron microscope immunocytochemistry study // Exp. Brain Res. 1989. V. 75. N 1. P. 83-98.

119. Nadler J.V., Cuthbertson G.J. Kainic acid neurotoxicity toward hippocampalformation: dependence on specific excitatory pathways // Brain Res. 1980. V. 195. N 1. P. 47-56.

120. Ndiaye A., Pinganaud G., VanderWerf F., Buisseret-Delmas C., Buisseret P.

121. Connections between the trigeminal mesencephalic nucleus and thesuperior colliculus in the rat // Neurosci. Lett. 2000. V. 294. N 1. P. 17-20.

122. Niemi-Junkola U.J., Westby G.W. Cerebellar output exerts spatiallyorganized influence on neural responses in the rat superior colliculus // Neurosci. 2000. V. 97. N 3. P. 565 573.

123. Northmore D.P., Levine E.S., Schneider G.E. Behavior evoked by electricalstimulation of the hamster superior colliculus // Exp. Brain Res. 1988. V. 73. N3. P. 595-605.

124. Olavarria J., Van Sluyters R.C. The projection from striate and extrastriatecortical areas to the superior colliculus in the rat // Brain Res. 1982. V. 242. N. 2. P. 332-336.

125. Paxinas G.,Watson C. The rat brain in stereotaxic coordinates. London:1. Acad. Press, 1982.

126. Patton P.E., Belkacem-Boussaid K., Anastasio T.J. Multimodality in thesuperior colliculus: an information theoretic analysis // Cogn. Brain Res. 2002. V. 14. N l.P. 10-19.

127. Perrault T.J.Jr., Vaughan J.W., Stein B.E., Wallace M.T. Neuron-specificresponse characteristics predict the magnitude of multisensory integration // J. Neurophysiol. 2003. V. 90. N 6. P. 4022 4026.

128. Perrault T.J.Jr., Vaughan J.W., Stein B.E., Wallace M.T. Superior colliculusneurons use distinct operational modes in the integration of multisensory stimuli // J. Neurophysiol. 2005. V. 93. N 5. P. 2575 -2586.

129. Populin L.C. Anesthetics change the excitation/inhibition balance thatgoverns sensory processing in the cat superior colliculus // J. Neurosci. 2005. V. 25. N 25. P. 5903 5914.

130. Populin L.C., Yin T.C.T. Pinna movements of the cat during soundlocalization //J. Neurosci. 1998. V.l 1. N 11. P. 4233-4243.

131. Port N.L., Sommer M.A., Wurtz R.H. Multielectrode evidence for spreadingactivity across the superior colliculus movement map // J. Neurophysiol. 2000. V. 84. N 1. P. 344 357.

132. Redgrave P., McHaffie J.G., Stein B.E. Nociceptive neurones in rat superiorcolliculus. I. Antidromic activation from the contralateral predorsal bundle // Exp. Brain Res. 1996. V. 109. N 2. P. 185 196.

133. Renehan W.E., Munger B.L. Degeneration and regeneration of peripheralnerve in the rat trigeminal system. II. Response to nerve lesions // J. Сотр. Neurol. 1986. V. 249. N 4. P. 429 -459.

134. Robinson D.A. Eye movements evoked by collicular stimulation in the alertmonkey // Vision Res. 1972. V. 12. N 11. P. 1795 1808.

135. Roucoux A., Guitton D., Crommelinck M. Stimulation of the superiorcolliculus in the alert cat. II. Eye and head movements evoked when the head is unrestrained // Exp. Brain Res. 1980. V. 39. N 1. P. 75 -85.

136. Satoda Т., Matsumo H., Zhou L., Rose P.K., Richmond F.J. Mesencephalicprojections to the first cervical segment in the cat // Exp. Brain Res. 2002. V. 144. N3. P. 397-413.

137. Schnurr В., Spatz W.B., Illing R.-B. Similarities and differences betweencholinergic systems in the superior colliculus of guinea pig and rat // Exp. Brain Res. 1992. V. 90. N 2. P. 291 296.

138. Schmidt J.T., Tieman S.B. Eye-specific segregation of optic afferents inmammals, fish, and frogs: the role of activity // Cell. Mol. Neurobiol. 1985. V. 5. N 1-2. P. 5-34. Review.

139. Sikich L., Woolsey T.A., Johnson E.M. Effect of a uniform partialdenervation of the periphery on the peripheral and central vibrissalsystem in guinea pigs // J. Neurosci. 1986. V. 6. N 5. P. 1227 -1240.

140. Soares J.G.M., Botelho E.P., Gattass R. Distribution of calbindin,parvalbumin and calretinin in the lateral geniculate nucleus and superior colliculus in Cebus apella monkeys // J. Chem. Neuroanat. 2001. V. 22. N3. P. 139- 146.

141. Soares-Mota M., Henze I., Mendez-Otero R. Nitric oxide synthase-positiveneurons in the rat superior colliculus: colocalization of NOS with NMDAR1 glutamate receptor, GAB A, and parvalbumin // J. Neurosci. Res. 2001. V. 64. N 5. P. 501 507.

142. Spangler K.M., Morley B.J. Somatostatin-like immunoreactivity in themidbrain of the cat // J. Сотр. Neurol. 1987. V. 260. N 1. P. 87 -97.

143. Sprague J.M. The role of the superior colliculus in facilitating visualattention and form perception // Proc. Nati. Acad. Sci. 1991. V. 88. N4. P. 1286- 1290.

144. Sprague J.M., Berlucchi G., Di Berardino A. The superior colliculus andpretectum in visually guided behavior and visual discrimination in the cat// Brain Behav. Evol. 1970. V. 3. N 1. P. 285-294.

145. Stanford T.R., Freedman E.G., Sparks D.L. Site and parameters ofmicrostimulation: evidence for independent effects on the properties of saccades evoked from the primate superior colliculus //J. Neurophysiol. 1996. V. 76. N 5. P. 3360-3381.

146. Stanford T.R., Quessy S., Stein B.E. Evaluating the operations underlyingmultisensory integration in the cat superior colliculus // J. Neurosci. 2005. V. 25. N 28. P. 6499 6508.

147. Stein B.E. Neural mechanisms for synthesizing sensory information andproducing adaptive behaviors // Exp. Brain Res. 1998. V. 123. N 1-2. P. 124-135. Review.

148. Stein B.E., Clamann H.P. Control of pinnae movements and sensorimotorregister in cat superior colliculus // Brain Behav. Evol. 1981. V. 19. N3-4. P. 180- 192.

149. Stein B.E., Jiang W., Wallace M.T., Stanford T.R. Nonvisual influences onvisual-information processing in the superior colliculus // Prog. Brain Res. 2001. V. 134. P. 143 156. Review.

150. Sterbing S.J., Hartung K., Hoffmann K.-P. Representation of sound sourcedirection in the superior colliculus of the guinea pig in a virtual auditory environment // Exp. Brain Res. 2002. V. 142. N 4. P. 570 -577.

151. Stryker M.P., Schiller P.H. Eye and head movements evoked by electricalstimulation of monkey superior solliculus // Exp. Brain Res. 1975. V. 23. N 1. P. 103-112.

152. Taylor A.M., Jeffery G., Lieberman A.R. Subcortical afferent and efferentconnections of the superior colliculus in the rat and comparisons between albino and pigmented strains // Exp. Brain Res. 1986. V. 62. N1. P. 131-142.

153. Thiele A., Riibsamen R., Hoffmann K.-P. Anatomical and physiologicalinvestigation of auditory input to the superior colliculus of the echolocating megachiropteran bat Rousettus aegyptiacus П Exp. Brain Res. 1996. V. 112. N2. P. 223-236.

154. Tsumori Т., Yokota S., Ono K., Yasu Y. Organization of projections fromthe medial agranular cortex to the superior colliculus in the rat: a study using anterograde and retrograde tracing methods // Brain Res. 2001. V. 903. N 1-2. P. 168 176.

155. Valentine D.E., Sinha S.R., Moss C.F. Orienting responses and vocalizationsproduced by microstimulation in the superior colliculus of the echolocating bat, Eptesicus fuscus II J. Сотр. Physiol. 2002. V. 188. N2. P. 89- 108.

156. Veinante P., Deschenes M. Single- and multi-whisker channels in theascending projections from the principal trigeminal nucleus in the rat // J. Neurosci. 1999. V. 19. N 12. P. 5085 -5095.

157. Wallace M.N. Spatial relationship of histochemically demonstrable patchesin the mouse superior colliculus // Exp. Brain Res. 1986. V. 62. N2. P. 241 -249.

158. Wallace M.N., Fredens K. Relationship of afferent inputs to the lattice ofhigh NADPH-diaphorase activity in the mouse superior colliculus // Exp. Brain Res. 1989.V. 78. N 2. P. 435 445.

159. Wallace M.T. The development of multisensory processes // Cogn. Process.2004. V. 5. N 2. P. 69 -83. Review.

160. Wallace M.T., Meredith M.A., Stein B.E. Multisensoiy integration in thesuperior colliculus of the alert cat // J. Neurophysiol. 1998. V. 80. P. 1006-1010.

161. Wallace MT., Stein B.E. Cross-modal synthesis in the midbrain depends oninput from cortex// J. Neurophysiol. 1994. V. 71. N 1. P. 429 -432.

162. Wallace M.T., Stein B.E. Development of multisensory neurons andmultisensory integration in cat superior colliculus // J. Neurosci. 1997. V. 17. N 7. P. 2429 2444.

163. Wallace M.T., Stein B.E. Onset of cross-modal synthesis in the neonatalsuperior colliculus is gated by the development of cortical influences // J. Neurophysiol. 2000. V. 83. N 6. P. 3578 -3582.

164. Wallace M.T., Stein B.E. Sensory and multisensory responses in thenewborn monkey superior colliculus // J. Neurosci. 2001. V. 21. N22. P. 8886-8894.

165. Wallace M.T., Wilkinson L.K., Stein B.E. Representation and integration ofmultiple sensory inputs in primate superior colliculus // J. Neurophisiol. 1996. V. 76. N 2. P. 1246 1266.

166. Wang S., Redgrave P. Microinjections of muscimol into lateral superiorcolliculus disrupt orienting and oral movements in the formalin model of pain // Neuroscience. 1997. V. 81. N. 4. P. 967 988.

167. Werner W. Neurons in the primate superior colliculus are active before andduring arm movements to visual targets // Eur. J. Neurosci. 1993. V.5.N4. P. 335-340.

168. Wineski L.E. Facial morphology and vibrissal movement in the goldenhamster//J. Morphol. 1985. V. 183. N2. P. 199-217.

169. Wong-Riley M.T.T. Changes in the visual system of monocularly sutured orenucleated cats demonstrable with cytochrome oxidase histochemistry // Brain Res. 1979. V. 171. N 1. P. 11 28.

170. Wong-Riley M.T.T. Cytochrome oxidase an endogenous metabolic markerfor neuronal activity // Trends Neurosci. 1989. V.12. N 3. P. 94 -101.

171. Wurtz R.H., Goldberg M.E. Activity of superior colliculus in behavingmonkey. III. Cells discharging before eye movements //' J. Neurophysiol. 1972. V. 35. N 4. P. 575 586.