Структурно-функциональная характеристика ионоцитов жабр и почки некоторых видов рыб при изменении солености окружающей среды тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.25, кандидат биологических наук Корниенко, Михаил Сергеевич

• Корниенко, Михаил Сергеевич
• кандидат биологических наук
• 2008

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Корниенко, Михаил Сергеевич

Оглавление.

Введение.

1. Обзор литературы.

1.1. Строение жаберного аппарата костистых рыб.

1.2. Клеточный состав жаберного эпителия.

1.2.1. Опорные клетки.

1.2.2. Покровные клетки.

1.2.3. Недифференцированные клетки.

1.2.4. Слизистые клетки.

1.2.5. Нейроэпителиальные клетки.

1.2.6. Редко встречающиеся типы клеток.

1.2.7. Хлоридные клетки.

1.3. Хлоридные клетки жаберного эпителия морских рыб.

1.4. Хлоридные клетки жаберного эпителия пресноводных рыб.

1.5. Хлоридные клетки в эпителии ламелл.

1.6. Методы идентификации хлоридных клеток в жаберном эпителии.

1.7. Характеристика хлоридных клеток жаберного эпителия рыб при изменении солености среды.

1.8. Механизм работы хлоридных клеток в морской и пресной воде.

1.9. Строение почек рыб.

2. Материалы и методы.

3. Результаты.

3.1. Общая характеристика жаберного эпителия исследованых видов.

3.2. Характеристика жаберного эпителия дальневосточной красноперки при изменении солености окружающей среды.

3.3. Характеристика жаберного эпителия восьмилинейного терпуга при изменении солености окружающей среды.

3.4. Характеристика жаберного эпителия рыбы иглы при изменении солености окружающей среды.

3.5. Общая характеристика почечных канальцев дальневосточной красноперки и восьмилинейного терпуга.

4. Обсуждение результатов.

5. Выводы.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Структурно-функциональная характеристика ионоцитов жабр и почки некоторых видов рыб при изменении солености окружающей среды»

Актуальность. Работа посвящена проблеме морфогенеза клеток в процессе адаптации животных к изменению условий окружающей среды. Костистые рыбы - это самая многочисленная в систематическом плане и самая разнообразная в экологическом отношении группа среди позвоночных животных. Они населяют как пресные, так и морские водоемы. Некоторые эвригалинные виды в своем жизненном цикле в ходе миграций из рек в море несколько раз меняют соленость среды обитания. При этом успех адаптации зависит от способности рыб перестраивать свой водно-солевой обмен с гипоосмотического типа регуляции на гиперосмотический тип или обратно. Клеточные и молекулярные механизмы, обеспечивающие смену типа осморегуляции рыб, до сих пор остаются до конца неясными.

Существует довольно большое число работ, посвященных данной проблеме, однако почти все они выполнены на небольшом числе модельных объектов, таких как виды родов Salmo, Oncorhynchus, Tilapia. Вместе с тем, единичные работы, осуществленные на других видах, зачастую сопровождаются интересными результатами и выводами.

В нашей работе мы исследовали три вида рыб: дальневосточную красноперку Tribolodon brandti, восьмилинейного терпуга Hexagrammos octogrammus (сем. Hexagrammidae) и рыбу-иглу Syngnathus acusimilis. На примере этих видов мы хотели проследить изменения в осморегулирующих органах, происходящие при смене типа осморегуляции, как у проходных рыб, так и у эвригалинных.

Цель работы - исследование структурно-функциональных механизмов адаптации эвригалинных видов рыб к воде различной солености. Задачи исследования:

- изучить особенности ультраструктурного строения хлоридных клеток жаберного эпителия у дальневосточной красноперки, восьмилинейного терпуга и рыбы-иглы;

- выявить особенности ультраструктурного строения клеток почечных канальцев у дальневосточной красноперки и рыбы-иглы;

- проследить структурно-функциональные изменения клеток жаберного эпителия и почечных канальцев при изменении солености окружающей среды.

Научная новизна. Впервые выполнены исследования изменений, происходящих в ионоцитах (хлоридных клетках жаберного эпителия и клетках почечных канальцев) при изменении солености окружающей среды у видов Tribolodon brandti (сем. Cyprinidae), Hexagrammos octogrammus (сем. Hexagrammidae) и Syngnathus acusimilis (сем. Syngnathidae). Изучены механизмы осморегуляции дальневосточной красноперки в ходе нерестовых, зимовальных и нагульных миграций. Впервые показано, что высокая степень эвригалинности некоторых видов рыб прибрежно-эстуарного комплекса обусловлена постоянным наличием на протяжении всего жизненного цикла в их жаберном эпителии ионоцитов пресноводного и морского типа.

Практическое значение. Результаты проведенного исследования расширяют представления о механизмах адаптации костистых рыб к изменению солености окружающей среды. Результаты работы могут быть использованы в рыбоводстве для разработки рекомендаций по определению оптимальных сроков перевода выращиваемой молоди эвригалинных рыб в морскую воду, а также в курсах лекций по гистологии, цитологии и физиологии животных для студентов биологических специальностей ВУЗов.

Апробация работы. Основные результаты работы представлены на конференции молодых ученых Научно-образовательного центра ДВГУ «Морская биота» (Владивосток, 2002), на I Съезде физиологов стран СНГ (Сочи, 2005), на ежегодных научных конференциях Института биологии моря в 2006 и 2007 годах, на заседаниях семинара по морфологии, физиологии и биохимии Института биологии моря и семинара Лаборатории физиологии ИБМ. Работа была выполнена при поддержке гранта ДВО РАН (2005).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 4 работы, в том числе 2 статьи в журналах из списка рекомендуемого ВАК; одна статья принята в печать.

Структура и объем работы. Диссертация изложена на 114 страницах и состоит из введения, четырех основных глав, списка литературы, включающего 135 названий (из них 127 иностранных авторов), и 69 рисунков (схемы и электронно-микроскопические фотографии).

Заключение диссертации по теме «Гистология, цитология, клеточная биология», Корниенко, Михаил Сергеевич

5. Выводы

1. Эвригалинные виды рыб имеют различные стратегии адаптации к изменению солености воды. Активная стратегия дальневосточной красноперки Tribolodon brandti направлена на смену типа осморегуляции с гиперосмотического на гипоосмотический тип или наоборот. За счет включения в работу соответственно хлоридных клеток морского или пресноводных типов. Это обеспечивает высокую степень эвригалинности рыб, позволяя им мигрировать из моря в реки и обратно. Пассивная стратегия физиологической адаптации у менее эвригалинных видов — восьмилинейного терпуга Hexagrammos octogrammus и рыбы-иглы Syngnathus acusimilis направлена на снижение ионной проницаемости эпителиев, при этом не происходит смены типа осморегуляции.

2. Впервые показано, что высокая степень эвригалинности дальневосточной красноперки Tribolodon brandti обусловлена постоянным наличием на протяжении всего жизненного цикла в их жаберном эпителии хлоридных клеток, как морского, так и пресноводного типов. В зависимости от солености окружающей среды активизируется тот или иной тип хлоридных клеток, что позволяет этому виду успешно адаптироваться к резким изменениям солености.

3. Эвригалинные виды рыб прибрежно-эстуарного комплекса восьмилинейный терпуг Hexagrammos octogrammus и рыба-игла Syngnathus acusimilis переносят длительное опреснение воды, но не способны полностью адаптироваться к пресной воде. Сохранение ионного гомеостаза у этих рыб в опресненной воде обеспечивается в первую очередь за счет снижения ионной проницаемости жаберного эпителия путем соответствующих изменений ультраструктуры хлоридных клеток морского типа и активизации слизистых клеток. Хлоридные клетки пресноводного типа у них не формируются.

4. Почечные канальцы играют второстепенную роль в осморегуляции эвригалинных рыб. Это подтверждается незначительными ультраструктурными изменениями нефронов в процессе адаптации рыб к существенным изменениям солености окружающей среды.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Корниенко, Михаил Сергеевич, 2008 год

1. Аминева В. А., Яржомбек А. А. Физиология рыб. М.: Легк. и пищ. пром-сть, 1984. 200 с.

2. Грин Н., Стаут У., Тейлор Д. Биология: В 3-х т. Т. 3.: Пер. с англ. / Под. ред. Р. Сопера. М.:Мир, 1990. 376 с.

3. Дроздов A.JI, Корниенко Е.С., Краснолуцкий А.В. Размножение и развитие приморской морской иглы Syngnathus acusimilis II Биол. моря. 1997. Т. 23, № 5. С. 304-308.

4. Наточин Ю.В. Ионорегулирующая функция почки. Л.: Наука. 1976. 267с.

5. Наумов Н. П., Карташев Н. Н. Зоология позвоночных. Ч. 1. — М: Высш. школа, 1979. 333 с.л

6. Новиков Н.П., Соколовский А.П., Соколовская Т.Г., Яковлев Ю.М. Рыбы Приморья. Владивосток: Дальпресс, 2002. 550с

7. Степанов В.В. Характеристика температуры и солености вод залива Восток Японского моря // Биологические исследования залива Восток. Владивосток. 1976. С. 12-22.

8. Шмидт-Ниельсен К. Физиология животных. Приспособление и среда. Кн. 2 : Пер. с англ. М.: Мир. 1982. 384 с.

9. Avella M., Masoni A., Bornancin M., Mayer-Gostan N. Gill morphology and sodium influx in the rainbow trout (Salmo gairdneri) acclimated to artificial freshwater environments // J. Exp. Zool. 1987. V. 241. P. 159-169.

10. Avella M., Bornancin M. A new analysis of ammonia and sodium transport through the gills of the freshwater rainbow trout {Salmo gairdneri) II J. Exp. Biol. 1989. V. 142. P. 155-175.

11. Barber D.L., Mills W., Jensen D.N. New observations on the rodlet cell (Rhabdospora thelohani) in the white sucker Catostomus commersoni (Lace'pe de): LM and EM studies // J. Fish. Biol. 1979. V. 14. P. 277-284.

12. Bartels H., Moldenhauer A., Potter I.C. Changes in the apical surface of chloride cells following acclimation of lampreys to seawater // Am. J. Physiol. 1996. V. 270. P. R125-R133.

13. Bartels H. Assemblies of linear arrays of particles in the apical plasma membrane of mitochondria-rich cells in the gill epithelium of the Atlantic hagfish {Myxine glutinosa). II Cell Tissue Res. 1985. V. 238. P. 229-238.

14. Bartels H. Intercellular junctions in the gill epithelium of thev Atlantic hagfish, Myxine glutinosa II Cell .Tissue Res. 1988. V. 254. P. 573-583.

15. Bindon S.D., Fenwick J.C., Perry S.F. Branchial chloride cell proliferation in the rainbow trout, Oncorhynchus mykiss: implications for gas transfer // Can. J. Zool. 1994. V. 72. P. 1395-1402.

16. Borgatti A., Pagliarani A., Ventrella V. Gill Na+/K+-ATPase involvement and regulation during salmonid adaptation to salt water // Сотр. Biochem. Phisiol. A-comp. physiol. 1992. V. 102. P. 637-643.

17. Cataldi E., Garibaldi L., Grosetti D., Leoni G., Cataudella S. Variations in renal morphology during adaptation to salinities in tilapias // Envir. Biol. Fish. 1991. V. 31. P. 101-106.

18. Chang I.C., Lee Т.Н., Yang C.H., Wei Y.Y., Chou F.I., Hwang P-P. Morphology and function of gill mitochondria-rich cells in fish acclimated to different environments // Physiol. Biochem. Zool. 2001. V. 74. P. 111-119.

19. Cioni C., Merich D., Cataldi E., Cataudella S. Fine structure of chloride cells in freshwater- and seawater-adapted Oreochromis niloticus (Linnaeus) and Oreochromis mossambicus (Peters) // J. Fish Biol. 1991. V. 39. P. 197-209.

20. Claiborne J.B., Edwards S.L., Morrison-Shetlar A.I. Acid-base regulation in fishes: cellular and molecular mechanisms // J. Exp. Zool. 2002. V. 293 P. 302319.

21. Crespo S. Surface morphology of dogfish (Scyliorhinus canicula) gill epithelium and surface morphological changes following treatment with zinc sulfate: a scanning electron microscope study // Mar. Biol. 1982.V. 67 P. 159-166.

22. Daborn K., Cozzi R.R.F., Marshall W.S. Dynamics of pavement cell-chloride cell interactions during abrupt salinity change in Fundulus heteroclitus II J. Exp. Biol. 2001. V. 204. P. 1889-1899.

23. Dunel-Erb S., Chevalier C., Laurent P. Distribution of neuroepithelial cells and neurons in the trout gill filament: comparison in spring and winter // Can. J. Zool. 1994. V. 72. P. 1794-1799.

24. Ellis L.C., Youson J.H., Ultrastructure of the pronephric kidney in upstream migrant sea lamprey, Petromyzon marinus L. // Amer. J. Anat. 1989. V. 185. P. 429-443.

25. Evans D.H., Piermarini P.M., Potts W.T.W. Ionic transport in the fish gill epithelium // J. Exp. Zool. 1999. V. 283. P. 641-652.

26. Evans D.H. Osmotic and ionic regulation. In: The Physiology of Fishes, edited by Evans D.H. Boca Raton. FL: CRC, 1993, P. 315-341.

27. Fielder D.S., Allan G.L., Pepperall D., M. Pankhurst P.M. The effects of changes in salinity on osmoregulation and chloride cell morphology of juvenile Australian snapper, Pagrus auratus II Aquaculture. 2007. V. 272. P. 656-666.

28. Foskett J.K., Logsdon C.D., Turner Т., Machen Т.Е., Bern H.A. Differentiation of the chloride extrusion mechanism during seawater adaptation of a teleost fish, the cichlid Sarotherodon mossambicus II J. Exp. Biol. 1981. V. 93. P. 209-224.

29. Galvez F., Reid S.D., Hawkings G., Goss G.G. Isolation and characterization of mitochondria-rich cell types from the gill of freshwater rainbow trout // Am. J. Physiol. 2002. V. 282. P. R658-R668.

30. Garcia-Romeu F., Masoni A. Sur la mise en e'vidence des cellules a chlorure de la branchie des poissons // Arch. Anat. Microsc. 1970. V. 59. P.289-294.

31. Goss G.G., Perry S., Wood C., Laurent P. Mechanisms of ion and acid-base regulation at the gills of fresh-water fish // J. Exp. Zool. 1992. V. 263. P. 143-159.

32. Goss G.G., Laurent P., Perry S.F. Gill morphology during hypercapnia in brown bullhead (Ictalurus nebulosus): role of chloride cells and pavement cells in acid-base regulation // J. Fish. Biol. 1994. V. 45. P. 705-718.

33. Greco A.M., Fenwick J.C., Perry S.F. The effects of softwater acclimation on gill structure in the rainbow trout Oncorhynchus mykiss II Cell Tissue Res. 1996. V. 285. P. 75-82.

34. Hickman C.P., Trump B.F. The kidney // Fish Physiology. Vol. 1. New York: Academic Press, 1969. P. 91-239.

35. Hirai N., Tagawa- M., Kaneko Т., Seikai Т., Tanaka M. Distributional changes in branchial chloride cells during freshwater adaptation in Japanese sea bass Lateolabrax japonicus II Zool. Sci. 1999. V. 16. P. 43-49.

36. Hiroi J., Kaneko Т., Tanaka M. In vivo sequential changes in chloride cell morphology in the yolk-sac membrane of Mozambique tilapia {Oreochromis mossambicus) embryos and larvae during seawater adaptation // J. Exp. Biol. 1999. V. 202. P. 3485-3495.

37. Holland J.W., Rowley A.F. Studies on the eosinophilic granule cells in the gills of the rainbow trout, Oncorhynchys mykiss II Сотр. Biochem. Physiol. 1998. V. 120. P. 321-328.

38. Hootman S.R., Philpott C.W. Accessory cells in the teleost branchial epithelium // Am. J. Physiol. 1980. V. 238. P. R199-R206.

39. Huang C.Y., Lee W., Lin H.C.Functional differentiation in the anterior gills of the aquatic air-breathing fish, Trichogaster leeri II J. Сотр. Physiol. В. 2008. V.178 P.l 11-121.

40. Hughes G.M. General anatomy of the gills. In: Hoar W.S., Randall D.J., editors // Fish physiology 1984. V. 10A. New York: Academic Press. P. 1-72.

41. Hwang P. Multicellular complex of chloride cells in the gills of freshwater teleosts // J. Morphol. 1988. V. 196. P. 15-22.

42. Hwang P.P., Hirano. R. Effects of environmental salinity on intercellular organization and junctional structure of chloride cells in early stages of teleost development // J. Exp. Zool. 1985. V. 236. P. 115-126.

43. Jurss K., Bastrop R. The function of mitochondria-rich cells (chloride cells) in teleost gills // Rev. Fish. Biol. 1995. V. 5. P. 235-255.

44. Kaneko Т., Shiraishi K., Katoh F., Hasegawa S., Hiroi J. Chloride cells during early life stages of fish and their functional differentiation // Fish. Sci. 2002. V. 68. P. 1-9.

45. Karnaky K.J., Degnan K.J., Garretson L.T., Zadunaisky J.A. Identification and quantification of mitochondria-rich cells in transporting epithelia // Am. J. Physiol. 1984. V. 246. P. R770-R775.

46. Katoh F., Hasegawa S., Kita J., Takagi Y., Kaneko T. Distinct seawater and freshwater types of chloride cells in killifish, Fundulus heteroclitus II Can. J. Zool. 2001. V. 79. P. 822-829.

47. Kawahara Т., Sasaki Т., Higashi S. Intercellular junctions in chloride and pavement cells of Oplegnethus fasciatus II J. Electron. Microsc. 1982. V. 31. P. 162-170.

48. Keys A., Willmer E.N. "Chloride secreting cells" in the gills of fishes, with special reference to the common eel // J. Physiol. 1932. V. 76. P. 368-378.

49. Madsen S.S. Enhanced hypoosmoregulatory response to growth hormone after Cortisol treatment in immature rainbow trout, Salmo gairdneri II Fish Physiol. Biochem. 1990. V. 8. P. 271-279.

50. Maetz J. Fish gills: mechanisms of salt transfer in freshwater and sea water // Phil. Trans. Roy. Soc. Lond. 1971. V. 262. P. 209-249.

51. Maina. J.N. A morphometric analysis of chloride cells in the gills of the teleosts Oreochromis aicalicus and Oreochromis niloticus and a description of presumptive urea-excreting cells in O. aicalicus II J. Anat. 1991. V. 175. P. 131145.

52. Mallatt J., Paulsen C. Gill ultrastructure of the Pacific hagfish Eptatretus stoutill Am. J. Anat. 1986. V. 177. P. 243-269.

53. Mallery C. A carrier enzyme basis for ammonium excretion in teleost gill. NH4+-stimulated Na- dependent ATPase activity in Opsanus beta // Сотр. Biochem. Physiol. 1983. V. 74A, P. 889-897.

54. Marshall W.S. Na+, CI", Ca2+ and Zn2+ Transport by Fish Gills: Retrospective Review and Prospective Synthesis // J. Exp. Zool. 2002. V. 293 P. 264-283

55. Marshall W.S. Transepithelial potential and short-circuit current across the isolated skin of Cillichthys mirabilis (Teleostei: Gobiidae) acclimated to 5% and 100% seawater // J. Сотр. Physiol. 1977. V. 114. P. 157-165.

56. Marshall W.S., Bryson S.E., Wood C.M. Calcium transport by isolated skin of rainbow trout // J. Exp. Biol. 1992. V. 166. P. 297-316.

57. McCormick S.D. Fluorescent labelling of Na+,K+-ATPase in intact cells by use of a fluorescent derivative of ouabain: salinity and chloride cells // Cell Tissue Res. 1990. V. 260. P. 529-533.

58. Nonnotte G., Nonnotte L., Kirsch R. Chloride-cells and chloride exchange in the skin of a sea-water teleost, the shanny {Blennius pholis L.) // Cell Tissue Res. 1979. V. 199. P. 387-396.

59. Olson K.R. Scanning electron microscopy of the fish gill. In: Munshi J.S.D., Dutta H.M., editors. Fish morphology. Horizon of new research. Rotterdam: AA Balkema. 1996. P. 32-45.

60. Olson K.R. The cardiovascular system. In: Evans DH, editor. The physiology of fishes. Boca Raton: CRC Press. 1998. P. 129-154.

61. Olson K.R Vascular anatomy of the fish gill // J. Exp. Zool. 2002. V. 293. P. 214-231.

62. Partridge С., Shardo J., Boettcher A. Osmoregulatory role of the brood pouch in the euryhaline Gulf pipefish, Syngnathus scovelli // Сотр. Biochem. Physiol. A.: Mol. Integr. Physiol. 2007. V. 147. P. 556-561.

63. Perry S.F., Laurent P. Adaptational responses of rainbow trout to lowered external NaCl concentration: contribution of the branchial chloride cell // J. Exp. Biol. 1989. V. 147. P. 147-168.

64. Perry S.F. The chloride*cell: structure and function in the gills of freshwater fishes // Annu. Rev. Physiol. 1997. V. 59. P. 325-347.

65. Perry S.F. Relationships between branchial chloride cells and gas transfer in freshwater fish // Сотр. Biochem. Physiol. 1998. V. 119A. P. 9-16.

66. Philpott C.W. Tubular system membranes of teleost chloride cells: osmotic response and transport sites // Am. J. Physiol. 1980. V. 238. P. R171-R184.

67. Pisam Mr, Auperin В., Prunet P., Rentier-Dulrue F., Martial J., Rambourg A. a and P chloride cells in the gill epithelium of the saltwater adapted tilapia Oreochromis niloticus //Anat. Rec. 1993. V. 235. P. 275-284.

68. Pisam M., Boeuf G., Prunet P., Rambourg A. Ultrastructural features of mitochondria-rich cells in stenohaline freshwater and seawater fishes // Am. J. Anat. 1990. V. 187. P. 21-31.

69. Pisam M., Boeuf G., Prunet P., Rambourg A. Two types of chloride cells in the gill epithelium of freshwater-adapted euryhaline fish: Lebistes reticulatus; their modifications during adaptation to saltwater // Am. J. Anat. 1987. V. 179. P. 4050.

70. Pisam M., LeMoal C., Auperin В., Prunet P., Rambourg A. Apical structures of "mitochondria-rich" a and p cells in euryhaline fish gill: their behaviour in various living conditions // Anat. Rec. 1995. V. 241. P. 13-24.

71. Pisam M., Prunet. P., Boeuf G, Rambourg A. Ultrastructural features of chloride cells in the gill epithelium of the Atlantic salmon, Salmo salar, and their modifications during smoltification // Am. J. Anat. 1988. V. 183. P. 235-244.

72. Pisam M., Prunet P., Rambourg A. Accessory cells in the gill epithelium of freshwater rainbow trout Salmo gairdneri II Am. J. Anat. 1989. V. 184. P. 311320.

73. Pisam M., Rambourg A. Mitochondria-rich cells in the gill epithelium of teleost fishes: an ultrastructural approach // Int. Rev. Cytol. 1991. V. 130. P. 191— 232.

74. Randall D.J, Wilson J.M., Peng K.W, Kok W.K., Kuah S.S.L, Chew S.F., Lam T.J, Ip Y.K. The mudskipper, Periophthalmodon schloesseri, actively transports NH4+ against a concentration gradient I I Am. J. Physiol. 1999. V. 277. P. R1562-R1567. :

75. Richman N.H, Tai de Dias S, Nishioka- R.S, Prunet P, Bern H.A. Osmoregulatory and endocrine relationships with chloride cell morphology and density during smoltification in coho salmon (Oncorhynchus kisutch) // Aquaculture. 1987. V. 60. P. 265-285.

76. Rojo M.C, Blanquez M.J, Gonzalez M.E. A histochemical study of the distribution of lectin binding sites in the developing branchial area of the trout Salmo trutta I/ J. Anat. 1996. V. 189. P. 609-621.

77. Rombough P.J. The gill of fish larvae. Is it primarily a respiratory or an ionoregulatory structure? // J. Fish. Biol. 1999. V. 55. P. 186-204.

78. Saboia S.M.T, Hernandez-Blazquez F.J, Mota D.L, Bittencourt A.M. Mucous cell types in the branchial epithelium of the euryhaline fish Poecilia vivipara II J. Fish Biol. 1996. V. 49. P. 545-548.

79. Sakamoto T, Yokota S, Ando M. Rapid morphological oscillation of mitochondria-rich cell in estuarine mudskipper following salinity changes // J. Exp. Zool. 2000. V. 286. P. 666-669.

80. Sandbacka M., Lilius H., Enkvist M.O.K., Isomaa В. Rainbow trout gill epithelial cells in primary culture communicate through gap junctions as demonstrated by dye-coupling // Fish. Physiol. Biochem. 1998. V. 19. P. 287-292.

81. Sardet C., Pisam M., Maetz J. The surface epithelium of teleostean fish gills. Cellular and junctional adaptations of the chloride cell in relation to salt adaptation // J. Cell. Biol. 1979. V. 80. P. 96-117.

82. Sasai S., Kaneko Т., Hasegawa S., Tsukamoto K. Morphological alteration in two types of gill chloride cells in Japanese eels (Anguilla japonica) during catadromous migration // Can. J. Zool. 1998 V. 76; P. 1480-1487.

83. Shirai N., Utida S. Development and degeneration of the chloride cell during sea water and fresh water adaptation of the Japanese eel: Anguilla japonica H Z. Zellforsch. 1970. V. 103. P. 247-264.

84. Sturla M., Masini M.A., Prato P., Grattarola C., Uva B. Mitochondria-rich cells in gills and skin of an African lungfish, Protopterus annectens II Cell Tissue Res. 2001. V. 303. P. 351-358.

85. Sundin L., Nilsson S. Brachial innervation // J. Exp. Zool. 2002. V. 293. P. 232-248.

86. Tsai J-C., Hwang P-P. Effects of wheat germ agglutinin and colchicine on microtubules of the mitochondria-rich cells and Ca2+ uptake in tilapia (Oreochromis mossambicus) larvae // J. Exp. Biol. 1998. V. 201. P. 2263-2271.

87. Uchida K., Kaneko Т., Yamauchi K., Hirano T. Morphometrical analysis of chloride cell activity in the filaments and lamellae and changes in Na+, K+-ATPase activity during seawater adaptation in chum salmon fry // J. Exp. Zool. 1996 V. 276. P. 193-200.

88. Varsamos S., Diaz J.P., Charmantier G., Flik G., Blasco C., Connes R. Branchial chloride cells in sea bass {Dicentrarchus labrax) adapted to fresh water, seawater, and doubly concentrated seawater // J. Exp. Zool. 2002 V. 293. P. 12-26.

89. Verbost P., Schoenmakers Т., Flik G., Wendelaar Bonga S.E. Kinetics of ATP- and Na'-gradient driven Ca2+ transport in basolateral membranes from gills of freshwater- and seawater-adapted tilapia//J. Exp. Biol. 1994. V. 186. P. 95-108.

90. Watrin A., Mayer-Gostan N. Simultaneous recognition of ionocytes and mucous cells in the gill epithelium of turbot and in the rat stomach // J. Exp. Zool. 1996. V. 276. P. 95-101.

91. Wendelaar Bonga S.E., van der Meij C.J.M. Degeneration and death, by apoptosis and necrosis, of the pavement and chloride cells in the gills of the teleost Oreochromis mossambicus И Cell Tissue Res. 1989. V. 255. P. 235-243.

92. Wilson J.M., Laurent P. Fish Gill Morphology: Inside Out // J. Exp. Zool. 2002. V. 293 P. 192-213.

93. Wilson J.M., Kok W.K., Randall D.J., Vogl A.W., Ip Y.K. Fine structure of the gill epithelium of the terrestrial mudskipper, Periophthalmodon schlosseri II Cell Tissue Res. 1999. V. 298. P. 345-356.

94. Wilson J.M., Randall D.J., Donowitz M., Vogl A.W., Ip Y.K. Immunolocalization of ion-transport proteins to branchial epithelium mitochondria-rich cells in the mudskipper {Periophthalmodon schlosseri) II J. Exp. Biol. 2000b. V. 203. P. 2297-2310.

95. Wilson J.M., Vogl A.W., Randall D.J. Gill morphology of the neon tetra, Paracheirodon innesi. In: Val A.L., Randall D.J., MacKinlay D., editors. Physiology of Tropical Fishes. Alpharetta, GA: American Fisheries Society. 1996. P. 123- 128.

96. Wilson J.M., Vogl A.W., Randall D.J. Branchial mitochondria-rich cells in the dogfish {Squalus acanthias) II Сотр. Biochem. Physiol. А. 2002. V. 132. P. 365-374.

97. Witters H., Berckmans P., Vangenechten C. Immunolocalization of Na+,K+-ATPase in the gill epithelium of rainbow trout, Oncorhynchus mykiss II Cell Tissue Res. 1996. V. 283. P. 461-468.

98. Yoshikawa J., Mccormick S., Young G., Bern H. Effects of salinity on chloride cells and Na+, K+-ATPase activity in the teleost Gillichthys-Mirabilis II Сотр. Biochem. Physiol. А. 1993. V. 105. P. 311-317.