Структура, вариабельность и экспрессия новых гомологов генов углеводного метаболизма TAI, LIN7, SUS1, PHO1a дикорастущих и культивируемых видов томата (Solanum секция Lycopersicon) тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.03, кандидат наук Слугина, Мария Андреевна

• Слугина, Мария Андреевна
• кандидат наук
• 2018

Оглавление диссертации кандидат наук Слугина, Мария Андреевна

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Метаболизм сахарозы и его регуляция в гетеротрофных органах

1.1.1. Ферменты, контролирующие метаболизм сахарозы в гетеротрофных органах

1.2. Метаболизм крахмала

1.2.1. Семейство белков крахмал-фосфорилаз

1.3. Томат как модельный объект и экономически значимая культура

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Растительный материал

2.2. Биохимический анализ

2.3. Выделение растительной ДНК

2.4. Амплификация ДНК

2.5. Электрофорез в агарозном геле и визуализация продуктов амплификации

2.6. Клонирование полноразмерных генов

2.7. Определение первичных нуклеотидных последовательностей

2.8. Выделение РНК и синтез кДНК

2.9. Экспрессионный анализ

2.10 Статистический анализ

3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Биохимическая характеристика углеводного состава исследуемых образцов дикорастущих и культивируемых видов томатов

3.2. Идентификация новых генов-гомологов углеводного метаболизма дикорастущих и культивируемых видов томатов

3.3. Анализ полиморфизма и структурная характеристика нуклеотидных и аминокислотных последовательностей новых генов-гомологов

3.3.1.Характеристика новых генов-гомологов вакуолярной инвертазы TAI дикорастущих и культивируемых видов томатов

3.3.2. Характеристика новых генов-гомологов апопластической инвертазы LIN7 дикорастущих и культивируемых видов томатов

3.3.3. Характеристика новых генов-гомологов сахарозосинтазы SUS1 дикорастущих и культивируемых видов томатов

3.3.4. Характеристика новых генов-гомологов крахмал-фосфорилазы PHOla дикорастущих и культивируемых видов томатов

3.4. Оценка аллельной вариабельности исследуемых генов TAI, LIN7, SUSI, PHOla у сортов

томата овощного (S. lycopersicum) и картофеля (S. tuberosum)

3.5. Филогенетический анализ новых генов-гомологов TAI, LIN7, SUSI, PHOla видов Solanum секции Lycopersicon

3.6. Межвидовой анализ экспрессии новых генов-гомологов TAI, LIN7, SUSI, PHOla

3.6.1. Разработка методики проведения РВ-ПЦР для межвидового анализа экспрессии генов углеводного обмена у видов Solanum sect. Lycopersicon

3.6.2. Межвидовой анализ экспрессии генов углеводного метаболизма

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ПУБЛИКАЦИИ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Структура, вариабельность и экспрессия новых гомологов генов углеводного метаболизма TAI, LIN7, SUS1, PHO1a дикорастущих и культивируемых видов томата (Solanum секция Lycopersicon)»

ВВЕДЕНИЕ

Углеводы - основной источник энергии для всего живого, они образуются в процессе фотосинтеза, происходящем в клетках растений, что позволяет считать метаболизм углеводов наиважнейшим процессом мира растений. Изучение работы генов углеводного метаболизма растений имеет важное фундаментальное значение и необходимо для решения задач прикладного характера. Понимание молекулярных основ углеводного метаболизма растительной клетки даст возможность не только улучшить качественные и количественные характеристики урожая культурных растений, но, что еще важнее, углубит знания о пластическом и энергетическом метаболизме всех живых организмов в целом.

Современной тенденцией в геномных исследованиях культурных растений является изучение дикорастущих родственных видов, так как именно они составляют основу генетического разнообразия. Виды томата (секция Lycopersicon рода Solanum) представляют идеальную модельную систему для структурного и функционального анализа генов углеводного обмена. На сегодняшний день выделяют 13 видов томата (секция Lycopersicon), одним из которых является культивируемый вид - томат овощной (S. lycopersicum). С одной стороны, считается, что различные виды томата имеют высокую степень схожести и синтению геномов, с другой стороны, морфология, биохимия, физиология и эволюция дикорастущих видов томата необыкновенно разнообразна. В частности, дикорастущие виды томата характеризуются иным по сравнению с томатом овощным углеводным составом плодов, накапливая гораздо большее количество сахаров. В настоящий момент геном культивируемого томата (S. lycopersicum) секвенирован и аннотирован. Это служит хорошей базой для идентификации, клонирования и секвенирования генов дикорастущих видов, что в свою очередь может прояснить функции и регуляцию работы отдельных генов.

Для проведения данного исследования из многочисленного количества ферментов, которые осуществляют метаболизм углеводов в растениях, выбрано четыре фермента, работа которых, предположительно, оказывает наиболее существенное влияние на протекание реакций синтеза и распада сахаров и полисахаридов (Fotopoulos, 2005; Rathore et al., 2009; Zheng et al., 2011). Три выбранных гена (вакуолярная инвертаза TAI, апопластическая инвертаза LIN7 и сахарозосинтаза SUSI) регулируют обмен сахарозы в различных клеточных компартментах (в вакуоле, апопласте и цитоплазме) в различных органах и на различных этапах онтогенеза. Четвертый ген - крахмал-фосфорилаза PHOla определяет содержание крахмала в пластидах.

Работа этих белков хорошо описана у различных видов двудольных и однодольных растений (Fu et al., 1995; Lin et al., 1995; Lai et al., 2004; Draffehn et al., 2010; Goren et al., 2011; Higgins et al., 2013; Hwang et al., 2016), в том числе частично (для TAI, LIN7 и SUS1) у томата

овощного (Wang et al., 1993; Elliott et al., 1993; Goren et al., 2011). Но при этом полностью отсутствуют данные о кодирующих их генах у других видов томата. Поэтому целью данной работы стала идентификация полноразмерных генов TAI, LIN7, SUSI, PHOla у дикорастущих и культивируемых видов томата, их структурная и функциональная характеристика и определение возможного участия в молекулярных механизмах формирования и созревания плодов.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи:

1. Определение состава и динамики накопления сахаров в плодах дикорастущих и культивируемых видов томата.

2. Клонирование и секвенирование полноразмерных гомологов генов TAI, LIN7, SUSI и PHOla у дикорастущих и культивируемых видов томата.

3. Анализ экзон-интронной структуры и нуклеотидного полиморфизма генов TAI, LIN7, SUSI и PHOla.

4. Анализ вариабельности и структуры аминокислотных последовательностей TAI, LIN7, SUS1 и PHO^.

5. Определение филогении генов TAI, LIN7, SUSI и PHOla у видов секции Lycopersicon рода Solanum.

6. Разработка условий для проведения межвидового анализа экспрессии генов (методом РВ-ПЦР) у видов секции Lycopersicon рода Solanum.

7. Сравнение профилей экспрессии генов TAI, LIN7, SUSI и PHOla в различных органах и на различных этапах развития у дикорастущих и культивируемых видов томата.

1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Основу метаболизма любой растительной клетки составляют взаимопревращения глюкозы, сахарозы и крахмала.

Глюкоза - первичный продукт фотосинтеза, структурная единица многих дисахаридов (основным из которых является сахароза) и полисахаридов, среди которых основное запасное вещество растений - крахмал и составляющая клеточных стенок растений - целлюлоза.

Сахароза, состоящая из глюкозы и фруктозы, является основным дисахаридом растений. За счет того, что сахароза имеет высокую растворимость и довольно инертна в химическом отношении, при межклеточном транспорте почти не вовлекается в метаболизм. В связи с этим, сахароза является основной транспортной формой углеводов в растении. Иногда сахароза откладывается в качестве запасного питательного вещества, поэтому встречается во многих плодах.

Крахмал — основной запасающий полисахарид растительной клетки, состоящий из смеси двух гомополисахаридов: линейного — амилозы и разветвлённого — амилопектина, мономером которых является а-глюкоза.

Углеводы, необходимые для жизни всех живых организмов образуются в процессе фотосинтеза, проходящем в зеленых листьях растений. В ходе фотосинтеза неорганические вещества — оксид углерода (IV) и вода, за счёт солнечной энергии и при участии хлорофилла превращаются в глюкозу. После чего глюкоза, соединяясь с фруктозой, образует сахарозу, и в этой форме экспортируется из клеток мезофилла в различные нефотосинтезирующие органы растения.

Известно, что процесс фотосинтеза возможен исключительно при наличии солнечного света. Поэтому растениям необходимо запасать углеводы, которые используются в качестве источника энергии и строительного материала в ночной период и при неблагоприятных погодных условиях. Более того, растениям приходится накапливать запасы углеводов, чтобы хранить их в зимний период или во время засухи, а также в качестве резерва в семенах, плодах и клубнях.

Основной запасной формой углеводов в растениях является крахмал. Крахмал, химически инертен и, в отличие от глюкозы, не создает в клетке повышенного осмотического давления. Наибольшее количество крахмала откладывается в плодах, семенах, корнях и клубнях, которые являются основными источниками углеводов в питании человека.

Взаимопревращения крахмала и сахарозы в различных частях растения идут постоянно и контролируются условиями среды, прежде всего длиной светового дня. Короткодневные растения, преобразуют в крахмал большую часть продуктов фотосинтеза, в отличие от растений

длинного дня. Чем длиннее темновой период, тем больше фотоассимилянтов растение должно преобразовать в крахмал, чтобы потом на протяжении этого долгого промежутка времени пополнять запас сахаров (Zeeman et al., 2007).

На сегодняшний день, несмотря на кажущуюся простоту биохимических реакций, в углеводном метаболизме остается множество неразрешенных вопросов. Усложняет понимание наличие большого количества ферментов, возможность осуществления реакций альтернативными путями, до конца не определенная последовательность промежуточных реакций и их субклеточная локализация. Так, неясно, в каких органеллах происходят промежуточные этапы метаболизма крахмала, какие белки осуществляют и контролируют внутриклеточный транспорт сахаров из цитозоля в пластиды. Поэтому вместо единой схемы метаболизма крахмала на сегодняшний день существуют несколько альтернативных гипотез (Zeeman et al., 2010; Bahaji et al., 2014; Van Harsselaar et al., 2017).

Другие проблемы связаны с пониманием регуляции углеводного обмена, тесных взаимодействий с циклом Кребса, метаболизмом аминокислот, вторичных метаболитов, гормонов (Doerfler et al., 2013). Помимо этого, показано кардинальное изменение путей углеводного метаболизма в зависимости от внешних условий (пониженных температур и избытка света и др.), выявлено, что транспорт углеводов между цитозолем, пластидами, и вакуолями играет определяющую роль в регуляции и стабилизации метаболизма в условиях стресса (Wormit et al., 2006; Nägele and Heyer, 2013; Fürtauer et al., 2016; Hoermiller et al., 2017)

Неблагоприятные условия среды, такие как засуха, холод и засоление приводят к существенным изменениям в обмене углеводов. В настоящий момент доказано, что работа ферментов углеводного обмена сказывается на формировании устойчивости растений к воздействию стрессовых факторов (Castrillo 1992; Pelleschi et al., 1997; Seki et al., 2002; Gupta and Kaur, 2005)

Углеводный статус растительной клетки анализируется специальными сенсорными белками. После взаимодействия молекулы сахаров и специфических сенсорных белков генерируется сигнал, инициирующий каскад реакций сигнальной трансдукции. Это, в свою очередь, приводит к клеточному ответу, который заключается в изменении активности ферментов или экспрессии генов (как углеводного обмена, так и других метаболитов, например, гормонов). Таким образом, в зависимости от количества и качественного состава сахаров в клетке может быть индуцировано или репрессировано большое количество генов (Gupta and Kaur, 2005). К примеру, были исследованы профили экспрессии семи тысяч генов арабидопсиса (Arabidopsis thaliana) в условиях абиотического стресса (Seki et al., 2002). Всего было идентифицировано 277 засухо- и 194 солеиндуцируемых генов, 31 ген из которых кодировал

ферменты углеводного метаболизма. При этом 20 генов углеводного метаболизма в ответ на засуху и засоление активировались, а экспрессия 11 уменьшалась (Seki et al., 2002).

В настоящее время показано, что важным компонентом, необходимым для формирования устойчивости к абиотическому стрессу, является глюкоза, так как большое количество генов стрессового ответа индуцируются именно данной молекулой (Castrillo 1992; Pelleschi et al., 1997; Seki et al 2002).

Другой важной сигнальной молекулой также является сахароза, так как она оказывает влияние на работу протонно-сахарозного симпортера, который участвует в загрузке флоэмы (Gupta and Kaur, 2005). Сахароза используется в качестве сигнальной молекулы на всем протяжении жизни растения, начиная от прорастания и заканчивая образованием семян. Увеличение синтеза сахарозы является ответом на засуху не только засухоустойчивых растений, но и тех, что не могут расти без обильного увлажнения, например, шпинат (Spinacia sp). Однако наиболее чувствительной стадией в жизни растений является период формирования плодов, которые, как правило, находится на достаточно отдаленном расстоянии от питающих вегетативных органов, и транспорт сахаров в них осуществляется не так легко (Blanke and Lenz, 1989; Egli, 2010; Foulkes et al., 2011).

Следует принимать во внимание, что среди 15 основных мировых возделываемых культур, 10 (составляющие 75% мирового урожая) являются плодами и семенами. Поэтому воздействие абиотического стресса на растение в период формирования плодов оказывает наиболее неблагоприятные последствия для человека: если не формируются плоды, теряется урожай. Так, у томата (Solanum lycopersicum) воздействие теплового шока на этапе цветения приводит к потере 80% урожая (Ruan et al., 2010). Было показано, что на формировании стрессового ответа влияет не только наличие сахарозы, но и скорость образования продуктов ее распада (глюкозы и фруктозы). Возможно, отличие в уровне устойчивости к абиотическому стрессу между репродуктивными и вегетативными органами может быть связано с различной работой ферментов распада сахарозы (инвертаз и сахарозосинтаз).

Таким образом, ферменты углеводного метаболизма не только участвуют в обмене крахмала и сахарозы, обеспечивая растения источниками углерода и энергии, но и имеют очень большое значение при формировании ответных реакций на стрессовые факторы.

1.1. Метаболизм сахарозы и его регуляция в гетеротрофных органах

Биосинтез и распад сахарозы осуществляют всего четыре группы ферментов: сахарозофосфат-синтаза (EC 2.4.1.14), сахарозофосфат-фосфатаза (EC 3.1.3.24), инвертаза (EC 3.2.1.26) и сахарозосинтаза (ЕС 2.4.1.13) (Miron and Schaffer 1991; Maloney et al., 2015). За счет пространственно-временной регуляции уровней активности данных белков в различные

периоды развития растения, в его различных органах и в отдельных клеточных компартментах достигается координированная работа системы ферментов метаболизма сахарозы.

Синтез сахарозы, дисахарида глюкозы и фруктозы, происходит в цитозоле клеток мезофилла листа. Глюкозный остаток активируется при образовании УДФ-глюкозы с участием УДФ-глюкозопирофосфорилазы (ЕС 2.7.7.9). Затем сахарозофосфатсинтаза катализирует перенос фосфатного остатка от УДФ-глюкозы на фруктозо-6-фосфат. На последнем этапе сахарозофосфатфосфатаза гидролизует сахарозо-6-фосфат с образованием молекулы сахарозы (Хелдт, 2011).

Деградация сахарозы у растений осуществляется двумя альтернативными путями. Первый путь представляет собой необратимое расщепление сахарозы на глюкозу и фруктозу при помощи фермента инвертазы, с их последующим фосфорилированием и использованием АТФ и УТФ в качестве источников энергии (рис.1.1). Второй путь - обратимый гидролиз сахарозы ферментами из семейства сахарозосинтаз в присутствии УДФ с образованием УДФ-глюкозы и фруктозы (Miron and Schaffer, 1991).

В клетках мезофилла синтез сахарозы является основным потребителем триозофосфатов, образованных в процессе фотосинтеза. Общая реакция синтеза сахарозы является необратимым процессом. Поэтому синтез сахарозы должен строго регулироваться, чтобы из цикла Кальвина не выводилось больше дозволенного количества триозофосфатов (Хелдт, 2011). Данный этап метаболизма сахарозы регулируется количеством фруктозо-2,6-бисфосфата в клетках мезофилла, понижение относительной концентрации которого приводит к увеличению скорости синтеза сахарозы за счет увеличения количества предшествующего субстрата (триозофосфатов) (Хелдт, 2011).

Следующий этап регуляции синтеза сахарозы зависит от ковалентных модификаций сахарозофосфатсинтазы, которая, в свою очередь, активируется повышением концентрации глюкозо-6-фосфата и ингибируется фосфатом. Подобный эффект достигается за счет конформационных изменений фермента, которые происходят при

фосфорилировании/дефосфорилировании трех сериновых остатков сахарозофосфатсинтазы (Хелдт, 2011).

Важно отметить, что регуляция метаболизма сахарозы тесно связана с регуляцией метаболизма крахмала. Синтез крахмала и сахарозы - процессы конкурентные, так как субстратом для синтеза обоих метаболитов является НТФ-глюкоза. Из этого следует, что замедление синтеза сахарозы приводит к наличию в клетке свободных субстратов, которые могут пойти на синтез крахмала в листьях. С другой стороны, в гетеротрофных органах активация синтеза крахмала происходит только за счет активации распада сахарозы (Хелдт, 2011).

Рисунок 1.1 Возможные пути метаболизма сахарозы в гетеротрофных органах растений (по Beauvoit е1 а1., 2014). Сах - сахароза, Глю - глюкоза, Фру - фруктоза, УДФГлю - УДФ-глюкоза, Глю1Ф - глюкозо-1-фосфат, ГлюбФ - глюкозо-6-фосфат, ФрубФ - фруктозо-6-фосфат, ФБФ - фруктозо-1,6-бисфосфат. 1 - сахарозо-6-фосфатаза, 2 - нейтральная инвертаза, 3 - фруктокиназа. 4 - переносчик гексоз, 5 -гексокиназа. 6 - переносчик гексоз, 7 - сахарозо-фосфат синтаза, 8 - УДФ-глюкопирофосфорилаза, 9 -фосфоглюкомутаза. 10 - фосфоглюкоизомераза, 11 - ферменты синтеза клеточной стенки, 12 и 13 -АТФ- пирофосфат-зависимые фосфофруктокиназы, 14 - альдолаза, 15 - фруктозо-1,6-бисфосфатаза, 16 и 17 - переносчики гексоз, 18 - переносчик сахарозы.

1.1.1. Ферменты, контролирующие метаболизм сахарозы в гетеротрофных

органах

Из четырех ферментов, осуществляющих метаболизм сахарозы, два фермента биосинтеза сахарозы (сахарозофосфат-синтаза, сахарозофосфат-фосфатаза) работают клетках фотосинтезирующих органов, в то время как, инвертаза и сахарозосинтаза, осуществляющие ее распад, работают в гетеротрофных органах, к которым в частности относятся плоды томата (Miron and Schaffer, 1991; Fotopoulos, 2005).

1.1.2.1. Семейство белков инвертаз

Интвертазы (Р-фруктозидазы, EC 3.2.1.26) - небольшое семейство белков, которые катализируют одну из ключевых реакций углеводного метаболизма - необратимый гидролиз сахарозы с образованием глюкозы и фруктозы (рис. 1.1). По биохимическим характеристикам инвертазы делятся на кислые и нейтральные (или щелочные). По субклеточной локализации инвертазы подразделяют на вакуолярные, апопластические (связанные с клеточной стенкой) и цитоплазматические белки. При этом в вакуоли и в апопласте работают кислые инвертазы, а нейтральные локализуются в цитоплазме клетки (Fotopoulos, 2005). Апопластические инвертазы связаны с клеточной стенкой за счет ионной связи, так как имеют нейтральный или основный pI при низком pH (Kim et al., 2000).

Кислые вакуолярные и апопластические инвертазы имеют схожую структуру и способны захватывать остаток фруктозы, входящий в состав дисахарида. Таким образом, они могут осуществлять гидролиз не только сахарозы, но и отщеплять остаток фруктозы, входящей в состав других фруктофураноз, например, раффинозы или стахиозы, но с гораздо меньшей эффективностью (Fotopoulos, 2005). Кислые инвертазы имеют оптимум активности в условиях pH 4.5 и 5.0.

Активность кислых инвертаз ингибируется присутствием в среде ионов тяжелых металлов, например, Hg2+ и Ag+, что предполагает наличие сульфгидрильной группы в каталитическом сайте. Кислые инвертазы также могут ингибироваться продуктами проводимой ими реакции, при этом глюкоза выступает в качестве неконкурентного ингибитора, а фруктоза представляет собой конкурентный ингибитор (Fotopoulos, 2005).

Молекулярная масса кислых инвертаз растений от 55 до 70 kD (Tymowska-Lalanne et al., 1998a). Они имеют сходную бимодулярную организацияю, которая является следствием объединения двух структур: сигнального пептида (1-37 а.о.) и самого фермента, фолдинг которых происходит независимо. Белки включают каталитические сайты: Р-фруктозидазный мотив NDPNG, RDP конценсусная последовательность и два мотива WECVD и SLD (Le Roy et al., 2007; Yao et al., 2014). Кроме того, последовательность белка содержит WMNDPNG, IWGNIT и WTGSAT - мотивы которые, в свою очередь, несут специфичные для кислых инвертаз консервативные гидрофобные остатки триптофана: W115, W142 и W177 соответственно. Считается, что именно они играют ключевую роль в связывании с субстратом. Важнейший из них - W142, так как он находится рядом с активным сайтом и определяет взаимодействие гидрофобного кольца с субстратом (Le Roy et al., 2007). Детальный аминокислотный анализ показал, что апопластические инвертазы содержат остаток пролина в цистеиновом каталитическом сайте, в то время, как вакуолярные инвертазы - остаток валина

(Tymowska-Lalanne & Kreis, 1998a). Также показано, что аспартат (D) сайта NDPN, глютамат (E) и цистеин (C) сайта WECV/PDF важны для ферментативной активности (Goetz and Roitsch, 1999).

Согласно одной из гипотез (Tymowska-Lalanne & Kreis, 1998a) первоначально синтезируется про-протеин, содержащий длинную лидирующую последовательность, которая отрезается в процессе транспортировки и созревания белка кислой инвертазы. Вероятнее всего, данная последовательность состоит из сигнального пептида, необходимого для внедрения белка в эндоплазматический ретикулум и дальнейшего поступления на секреторный путь (Blobel, 1980), и N-терминального пропептида, который играет важную роль для осуществления фолдинга, поддержания стабильности (Klionsky et al., 1988) и/или регуляции активности белка (Hasilik and Tanner, 1987).

Зрелый белок инвертаз имеет множество сайтов гликозилирования. Несмотря на то, что, гликозилирование не отражается его на активности, оно необходимо для трансмембранного транспорта: через тонопласт - для вакуолярных инвертаз и через плазматическую мембрану - для апопластических инвертаз (Tymowska-Lalanne and Kreis, 1998a). Также предположено, что на стабильность кислых инвертаз может оказывать влияние присоединение гликановых групп (Fotopoulos, 2005).

Инвертазы играют ключевую роль в поддержании баланса между фотосинтезирующими и нефотосинтезирующими органами растения за счет контроля состава сахаров и метаболических потоков, особенно в период роста растений (Godt & Roitsch, 1997; Tang et al., 1999).

Апопластическая инвертаза контролирует поступление сахарозы в клетку через апопласт, таким образом, участвует в процессе осморегуляции, и, следовательно, в растяжении клеток (Mitsuhashi et al., 2004 Fotopoulos, 2005). Активность апопластических инвертаз зависит от наличия сахарозы в апопластическом пространстве и играет главную роль во флоэмном транспорте. Поэтому апопластические инвертазы контролируют множество аспектов роста и развития растений. Например, мутация в гене эндосперм-специфичной апопластической инвертазы у кукурузы (Zea mays), уменьшает размер зерен (Cheng et al., 1996). В моркови (Daucus carota) ингибирование ее активности блокирует развитие корневых каналов и приводит к увеличению роста листьев (Tang et al., 1999).

Вакуолярные инвертазы важны для процессов запасания сахаров в нефотосинтезирующих органах, какими является, например плоды томата (S. lycopersicum) или клубни картофеля (S. tuberosum) (Klann et al., 1993). Вакуолярная инвертаза также как и апопластическая оказывает влияние на процесс растяжения клеток за счет регуляции тургорного давления, но, в отличие от апопластической, уже внутри клетки, а также определяет

импорт сахарозы в клетку, и сигналинг в гетеротрофных органах (Koch, 2004). Ингибирование активности вакуолярной инвертазы у трансгенного томата привело к тому, что уровень сахарозы в плодах возрастал, количество гексоз уменьшалось и размеры плодов были на 30% меньше, чем у растений дикого типа (Klann et al., 1996).

Для многих видов растений показано влияние инвертаз на формирование устойчивости к абиотическому стрессу (жаро- и засухоустойчивость). Получены данные, согласно которым, засуха активирует экспрессию гена вакуолярной инвертазы в вегетативных органах кукурузы, но подавляет его экспрессию в генеративных органах (Kim et al., 2000). В молодых зернах кукурузы, воздействие засухи вызывает резкое снижение активности вакуолярных инвертаз (Anderson et al., 2002). Похожие результаты были получены на сое (Glycine max): в условиях засухи уменьшалась экспрессия инвертазы в стручках, но не в листьях (Liu et al., 2004). Также было показано, что генотип томата, устойчивый к повышенной температуре характеризовался большей активностью инвертаз в цветке и в молодом плоде, что приводило к образованию большего количества плодов в условиях теплового шока (Li et al., 2012). Более того, во время засухи активность инвертаз в плодах резко снижается, что запускает программу клеточной гибели и приводит к потере плодов (Boyer and McLaughlin, 2007). Также у генотипов устойчивых к повышенной температуре, активность инвертаз в молодых плодах выше, чем у нерезистентных, и она еще сильнее увеличивается в ответ на тепловой стресс (Li et al., 2012)..

С использованием технологии антисмысловой РНК было однозначно показано, что ген кислой вакуолярной инвертазы играет определяющую роль в процессе холодового осахаривания картофеля (образование редуцирующих сахаров в клубнях во время хранения при пониженных температурах) (Li et al, 2013).

Гены, кодирующие кислые инвертазы.

В настоящее время клонированы многие гены и кДНК, кодирующие апопластические и вакуолярные инвертазы различных растений (Tymowska-Lalanne and Kreis, 1998a; Goetz and Roitsch, 2000). У большинства растений известен один ген, кодирующий вакуолярную инвертазу и несколько генов апопластических инвертаз. Так, например, у картофеля известно пять генов кислых инвертаз. Ген Pain-1, локализованный на хромосоме III, кодирует вакуолярную инвертазу, а гены InvGE, InvGF, (расположены на хромосоме IX) и InvCD111, InvCD141 (расположены на хромосоме X), кодируют апопластические формы (Draffehn et al., 2010).

Структура всех генов растительных инвертаз очень похожа. Они состоят из шести -восьми экзонов. Особенностью генов всех кислых инвертаз, за исключением гена инвертазы InvDC1 моркови (Ramloch-Lorenz et al., 1993), является наличие экзона II, который состоит

всего из 9 нуклеотидов и является самым коротким функциональным экзоном в растительном мире. Интересно то, что этот экзон кодирует три аминокислоты DPN, которые являются частью консервативного мотива NDPNG каталитического домена (Fotopoulos, 2005).

Считается, что все гены кислых инвертаз имеют общее происхождение (Draffehn et al., 2010). Но при этом в результате исследования аминокислотных последовательностей апопластической и вакуолярной инвертаз показано, что их гены относят к двум разных классам (Tymowska-Lalanne and Kreis, 1998a). Причиной этого служит большее сходство, выявленное между генами, относящимися к одной и той же изоформе у разных видов растений, чем между генами двух различных форм в геноме одного вида (Tymowska-Lalanne and Kreis, 1998a). Например, апопластические инвертазы арабидопсиса ближе к апопластическим инвертазам моркови, чем к вакуолярным инвертазам арабидопсиса. Это позволяет предположить, что дупликация генов с последующей дивергенцией произошла до разделения растений на виды (Tymowska-Lalanne and Kreis, 1998a). Данный факт указывает на то, что в процессе эволюции дупликация и дивергенция генов инвертаз произошла до разделения видов растений (Fotopoulos, 2005).

Экспрессия генов кислых инвертаз и ее регуляция.

На примере многих растений, среди которых арабидопсис и томат, показано, что экспрессия генов инвертаз специфична для определенных этапов развития растений (Tymowska-Lalanne and Kreis, 1998b). Например, ген арабидопсиса Atfruct4 экспрессируется в листьях у молодых проростков, но при этом отсутствует в листьях зрелых растений. У гороха (Pisum sativum) ген Pvsai экспрессируется в корнях, при этом, пик его экспрессии детектирован на третий день, а на седьмой день, его экспрессия полностью пропадает (Blee and Anderson, 2002). У различных видов томата (Solanum lycopersicum и Solanum. pimpinellifolium) показаны различия в паттернах экспрессии на протяжении всего периода созревания плодов (Elliott et al. 1993).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Слугина, Мария Андреевна, 2018 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Брежнев, Д.Д. Состояние научно-исследовательских работ по томатам в странах народной

демократии / Брежнев Д.Д. // Культура томатов в странах народной демократии. М.: Госиздат. - 1958. - С. 7-53.

2. Брежнев, Д.Д. Томаты. / Брежнев Д.Д. // Л.: Колос. - 1964. - 320 с.

3. Хелдт, Г.В. Биохимия растений / Хелдт Г.В. // Бином. Москва. - 2011. - 472 с.

4. Хлесткин, В.К. Гены-мишени для получения сортов картофеля (Solanum tuberosum L.) с заданными свойствами крахмала / В.К. Хлесткин, С.Е. Пельтек, Н.А. Колчанов // Сельскохозяйственная биология. - 2017. - Т.52. - С. 25-36.

5. Aflitos, S. Exploring genetic variation in the tomato (Solanum section Lycopersicon) clade by whole-genome sequencing / S. Aflitos, E. Schijlen, H. de Jong, D. de Ridder et al. // Plant J. -2014. - V.80. - №1. - P. 136-148.

6. Aivalakis, G. Biochemistry and molecular physiology of tomato and pepper fruit ripening / G. Aivalakis, P. Katinakis // The European J of Plant Science and Biotechnology. - 2008. - V.2. -P. 145-155.

7. Alberto, F. The three-dimensional structure of invertase (beta-fructosidase) from Thermotoga maritima reveals a bimodular arrangement and an evolutionary relationship between retaining and inverting glycosidases / F. Alberto, C. Bignon, G. Sulzenbacher, B. Henrissat, M. Czjzek // J Biol Chem. - 2004. - V.279. - №18. - P. 18903-18910.

8. Albrecht, T. Plastidic (Pho1-type) phosphorylase isoforms in potato (Solanum tuberosum L.) plants: expression analysis and immunochemical characterization / T. Albrecht, A. Koch, A. Lode, B. Greve, J. Schneider-Mergener, M. Steup // Planta. - 2001. - V.213. - P. 602-613.

9. An, X. Identification and characterization of the Populus sucrose synthase gene family / X. An, Z. Chen, J. Wang, M. Ye, L. Ji, J. Wang, W. Liao, H. Ma // Gene. - 2014. - V.539. - P. 58-67.

10. Andersen, C.L. Normalization of real-time quantitative RT-PCR data: a model based variance estimation approach to identify genes suited for normalization - applied to bladder- and colon-cancer data-sets / C.L. Andersen, J. Ledet-Jensen, T. 0rntoft // Cancer Research. - 2004. - V.64. - P. 5245-5250.

11. Andersen, M.N. Soluble invertase expression is an early target of stress during the critical, abortion sensitive phase of young ovary development in maize / M.N. Andersen, F.A. Asch, Y. Wu, C.R. Jensen, H. Naesred, V.O. Mogensen, K.E. Koch // Plant Physiol. - 2002. - V.130. - P. 591-604.

12. Arakawa, T. Theory of protein solubility / T. Arakawa, S.N. Timasheff // Methods Enzymol. -1985. - V.114. - P. 49-77.

13. Avigad, G. Sucrose and other disaccharides // In Encyclopedia of Plant Physiology New Series, V.13A. - Berlin: Springer-Verlag. - 1982. - P. 217-347.

14. Ávila-Juárez, L. Variations in bioactive content in different tomato trusses due to elicitor effects / L. Ávila-Juárez, H. Miranda-Rodríguez // Journal of Chemistry. - 2018. - V.2018. -Article ID 2736070.

15. Bahaji, A. Starch biosynthesis, its regulation and biotechnological approaches to improve crop yields / A. Bahaji, J. Li, Á. Sánchez-López, E. Baroja-Fernández, F. Muñoz, M. Ovecka, G. Almagro, M. Montero, I. Ezquer, E. Etxeberria, J. Pozueta-Romero // Biotechnol Adv. - 2014. -V. 32. - P. 87-106.

16. Baier, M. Knockdown of the symbiotic sucrose synthase mtsucs1 affects arbuscule maturation and maintenance in mycorrhizal roots of medicago truncatula / M. Baier, M. Keck, V. Godde, K. Niehaus, H. Küster, N. Hohnjec // Plant Physiology. - 2010. - V.152. - №2. - P. 1000-1014.

17. Balibrea, M.E. The high fruit soluble sugar content in wild Lycopersicon species and their hybrids with cultivars depends on sucrose import during ripening rather than on sucrose metabolism / M.E. Balibrea, C. Martinez-Andujar, J. Cuartero, M.C. Bolarin, F. Perez-Alfocea // Funct. Plant Biol. - 2006. - V.33. - P. 279-288.

18. Barratt, D.H. Multiple, distinct isoforms of sucrose synthase in pea / D.H. Barratt, L. Barber, N.J. Kruger, A.M. Smith, T.L. Wang, C. Martin // Plant Physiol. - 2001. - V.127. - P. 655-664.

19. Bate, N.J. An invertase inhibitor from maize localizes to the embryo surrounding region during early kernel development / N.J. Bate, X. Niu, Y. Wang, K.S. Reimann, T.G. Helentjaris // Plant physiology. - 2004. - V.134. - P. 246-254.

20. Baud, S. Structure and expression profile of the sucrose synthase multigene family in Arabidopsis / S. Baud, M.N. Vaultier, C. Rochat // J. Exp. Bot. - 2004. - V.55. - №396. - P. 397-409.

21. Beauvoit, B. Model-assisted analysis of sugar metabolism throughout tomato fruit development reveals enzyme and carrier properties in relation to vacuole expansion / B. Beauvoit, S. Colombié, A. Monier, .M. Andrieu, B. Biais, C. Bénard, C.e Chéniclet, M. Dieuaide-Noubhani, C. Nazaret, J.Mazat, Y. Gibon // The plant cell. - 2014. - V. 26. - P. 3224-3242.

22. Beck, E. Biosynthesis and degradation of starch in higher plants / E. Beck, P. Ziegler // Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1989. - V.40. - P. 95-117.

23. Beckles, D.M. Factors affecting the postharvest sugar content of tomato Solanum lycopersicum L. fruit / D.M. Beckles // Postharvest Biology Technology. - 2012. - V.63. - №1. - P. 129-140.

24. Beckles, D.M., Hong N., Stamova L., Luengwilai K. Biochemical factors contributing to tomato fruit sugar content: a review / D.M. Beckles, N. Hong, L. Stamova, K. Luengwilai // Fruits. -2012. - V.67. - P. 49-64.

25

26

27

28

29

30

31

32

33

34

35

36

37

38

Blanke, M.M. Fruit photosynthesis / M.M. Blanke, F. Lenz // Plant Cell Environ. - 1989. - V.12.

- P. 31-46.

Blee, K.A. Transcripts for genes encoding soluble acid invertase and sucrose synthase accumulate in root tip and cortical cells containing mycorrhizal arbuscules / K.A. Blee, A.J. Anderson // Plant Mol. Biol. - 2002. - V.50. - P. 197-211.

Blobel, G. Intracellular protein topogenesis / G. Blobel // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1980. -V.77. - №3. - P. 1496-1500.

Bohs, L. Phylogenetic relationships in Solanum (Solanaceae) based on ndhF sequences / L. Bohs, R.G. Olmstead // Syst. Bot. - 1997. - V.22. - P. 5-17.

Bohs, L. Solanum phylogeny inferred from chloroplast DNA sequence data / L. Bohs, R.G. Olmstead // In Solanaceae IV: Advances in biology and utilization. Ed. M. Nee, D. E. Symon, R. N. Lester, and J. P. Jessop. Kew: Royal Botanic Gardens. - 1999. - P. 97-110. Bologa, K.L. A bypass of sucrose synthase leads to low internal oxygen and impaired metabolic performance in growing potato tubers / K.L. Bologa, A.R. Fernie, A. Leisse, M.E. Loureiro, P. Geigenberger // Plant Physiol. - 2003. - V.132. - P. 2058-2072.

Boyer, J.S. Functional reversion to identify controlling genes in mutagenic response: analysis of floral abortion / J.S. Boyer, J.E. McLaughlin // J. Exp. Bot. - 2007. - V.58. - P. 267-277. Bramley, P. Regulation of carotenoid formation during tomato fruit ripening and development / P. Bramley // J. Exp. Bot. - 2002. - V.53. - P. 2107-2113.

Breton, C. Structures and mechanisms of glycosyltransferases / C. Breton, L. Snajdrova, C. Jeanneau, J. Koca, A. Imberty // Glycobiology. - 2006. - V.16. - P. 29R-37R. Brisson, N. Maturation and subcellular compartmentation of potato starch phosphorylase / N. Brisson, H. Giroux, M. Zollinger, A. Camirand, C. Simard // Plant Cell. - 1989. - V.1. - №5. -P. 559-566.

Buchbinder, J.L. Structural relationships among regulated and unregulated phosphorylases / J.L. Buchbinder, V.L. Rath, R.J. Fletterick // Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. - 2001. - V.30. -P. 191-209.

Camirand, A. Occurrence of a copia-like transposable element in one of the introns of the potato starch phosphorylase gene / A. Camirand, B. St-Pierre, C. Marineau, N. Brisson // Mol. Gen. Genet. - 1990. - V.224. - №1. - P. 33-39.

Castrillo, M. Sucrose metabolism in bean plants under water deficit / M. Castrillo // J. Exp. Bot.

- 1992. - V. 43. - №257. - P. 1557-1561.

Chen, A. Analyses of the sucrose synthase gene family in cotton: structure, phylogeny and expression patterns / A. Chen, S. He, F. Li, Z. Li, M. Ding, Q. Liu, J. Rong // BMC Plant Biol. -2012. - V.12. - Article 85.

39. Chen, H.M. Regulation of the catalytic behaviour of L-form starch phosphorylase from sweet potato roots by proteolysis / H.M. Chen, S C. Chang, C.C. Wu, T.S. Cuo, J.S. Wu, R.H. Juang // Physiol. Plant. - 2002. - V.114. - P. 506-515.

40. Chen, T.H. Insights into the catalytic properties of bamboo vacuolar invertase through mutational analysis of active site residues / T.H. Chen, Y.C. Huang, C.S. Yang, C.C. Yang, A.Y. Wang, H.Y. Sung // Phytochemistry. - 2009. - V.70. - №1. - P. 25-31.

41. Cheng, W.H. The Miniature1 seed locus of maize encodes a cell wall invertase required for normal development of endosperm and maternal cells in the pedicel / W.H. Cheng, E.W. Taliercio, P S. Chourey // Plant Cell. - 1996. - V.8. - P. 971-983.

42. Chengappa, S. Cloning, expression, and mapping of a second tomato sucrose synthase gene, Sus3 (Accession Nos. AJ011319 and AJ011534) / S. Chengappa, N. Loader, R. Shields. // Plant Physiol. - 1998. - V.118. - P. 1533.

43. Chetelat, R.T. Effects of the Lycopersicon chmielewskii sucrose accumulator gene (Sucr) on fruit yield and quality parameters following introgression into tomato / R.T. Chetelat, J.W. Deverna, A.B. Bennett // Theor. Appl. Genet. - 1995. - V.91. - P. 334-339.

44. Child, A. A synopsis of Solanum subgenus Potatoe (G. Don) (D'Arcy) (Tuberarium (Dun.) Bitter (s.l.) / A. Child // Feddes Repert. - 1990. - V.101. - P. 209-235.

45. Choi, Y. Predicting the functional effect of amino acid substitutions and indels / Y. Choi, G.E. Sims, S. Murphy, J R. Miller, A.P. Chan // PLoS One. - 2012. - V.7. - №10. Article e46688.

46. Chou, H.M. Infection of Arabidopsis thaliana leaves with Albugo candida (white blister rust) causes a reprogramming of host metabolism / H.M. Chou, N. Bundock, S.A. Rolfe, J.D. Scholes // Molecular plant pathology. - 2000. - V.1. - №2. - P. 99-113.

47. Clark, J.I.M. Solute transport into healthy and powdery mildew-infected leaves of pea and uptake by powdery mildew mycelium / J.I.M. Clark, J.L. Hall // New phytologist. - 1998. -V.140. - №2. - P. 261-134.

48. Coleman, H. Altered sucrose metabolism impacts plant biomass production and flower development / H. Coleman, L. Beamish, A. Reid, J. Park, S. Mansfield // Transgenic Res. -2010. - V.19. - P. 269-283.

49. Coutinho, P.M. An evolving hierarchical family classification for glycosyltransferases / P.M. Coutinho, E. Deleury, G. J. Davies, B. Henrissat // J. Mol. Biol. - 2003. - V.328. - P. 307-317.

50. D'Arcy, W.G. Solanaceae studies II: typification of subdivisions of Solanum / W.G. D'Arcy // Ann. Missouri Bot. Gard. - 1972. - V.59. - P. 262-278.

51. Darwin, S.C. Tomatoes in the Galápagos Islands: morphology of native and introduced species of Solanum section Lycopersicon (Solanaceae) / S.C. Darwin, S. Knapp, I.E. Peralta // Syst. Biodiv. - 2003. - V.1. - P. 29-54.

52. Dauvillee, D. Plastidial phosphorylase is required for normal starch synthesis in Chlamydomonas reinhardtii / D. Dauvillee, V. Chochois, M. Steup, S. Haebel, N. Eckermann, G. Ritte, J.P. Ral, C. Colleoni, G. Hicks, F. Wattebled, P. Deschamps, C. d'Hulst, L. Lienard, L. Cournac J.L., Putaux, D. Dupeyre, S.G. Ball // Plant J. - 2006. - V.48. - P. 274-285.

53. Davies, J.N. Occurrence of sucrose in the fruit species of Lycopersicon / J.N. Davies // Nature (London). - 1966. - V.209. - P. 640-641.

54. Dinar, M. The relationship between starch accumulation and soluble solids content of tomato fruit / M. Dinar, M.A. Sevens // J. Am. Soc. Hortic. Sci. - 1981. - V.106. - P. 415-418.

55. Doerfler, H. Granger causality in integrated GC-MS and LC-MS metabolomics data reveals the interface of primary and secondary metabolism / H. Doerfler, D. Lyon, T. Nägele, X. Sun, L. Fragner, F. Hadacek, V. Egelhofer, W. Weckwerth // Metabolomics. - 2013. - V.9. - P. 564574.

56. Dorion, S. Induction of male sterility in wheat by meiotic-stage water deficit is preceded by a decline in invertase activity and changes in carbohydrate metabolism in anthers / S. Dorion, S. Lalonde, H.S. Saini // Plant Physiol. - 1996. - V.111. - №1. - P. 137-145.

57. Draffehn, A.M. Natural diversity of potato (Solanum tuberosum) invertases / A.M. Draffehn, S. Meller, L. Li, C. Gebhardt // BMC Plant Biol. - 2010. - V.10. - Article 271.

58. Duncan, K.A. The three maize sucrose synthase isoforms differ in distribution, localization, and phosphorylation / K.A. Duncan, S C. Hardin, S C. Huber // Plant Cell Physiol. - 2006. - V.47. -P. 959-971.

59. Edwards, K. A simple and rapid method for the preparation of plant genomic DNA for PCR analysis / K. Edwards, C. Johnstone, C. Thompson // Nucleic Acids Res. - 1991. - V.19. - №6.

- P. 1349.

60. Egli, D.B. SOYPOD: a model of fruit set in soybean / D.B. Egli // Agron. J. - 2010. - V.102. -P. 39-47.

61. Ehness, R. Co-ordinated induction of mRNAs for extracellular invertase and a glucose transporter in Chenopodium rubrum by cytokinins / R. Ehness, T. Roitsch // The plant journal. -1997. - V.11. - P. 539-548.

62. Elliott, K.J. Isolation and characterization of fruit vacuolar invertase genes from two tomato species and temporal differences in mRNA levels during fruit ripening / K.J. Elliott, W.O. Butler, C.D. Dickinson, Y. Konno, T.S. Vedvick, L. Fitzmaurice, T.E. Mirkov // Plant Mol Biol.

- 1993. - V.21. - №3. - P. 515-524.

63. Eriksson, E.M. Effect of the Colorless non-ripening mutation on cell wall biochemistry and gene expression during tomato fruit development and ripening / E.M. Eriksson, A. Bovy, K. Manning,

L. Harrison, J. Andrews, J. De Silva, G.A. Tucker, G.B. Seymour // Plant Physiol. - 2004. -V.136. - №4. - P. 4184-4197.

64. Exposito-Rodriguez, M. Selection of internal control genes for quantitative real-time RT-PCR studies during tomato development process / M. Exposito-Rodriguez, A.A. Borges, A. Borges-Perez, J.A. Perez // BMC Plant Biology. - 2008. - V.8. - Article 131.

65. Fettke, J. Analysis of cytosolic heteroglycans from leaves of transgenic potato (Solanum tuberosum L.) plants that under- or overexpress the Pho2 phosphorylase isozyme / J. Fettke, S. Poeste, N. Eckermann, A. Tiessen, M. Pauly, P. Geigenberger, M. Steup // Plant Cell Physiol. -2005a. - V.46. - P. 1987-2004.

66. Fettke, J. Identification, subcellular localization and biochemical characterization of water-soluble heteroglycans (SHG) in leaves of Arabidopsis thaliana L.: distinct SHG reside in the cytosol and in the apoplast / J. Fettke, N. Eckermann, A. Tiessen, P. Geigenberger, M. Steup // Plant J. - 2005b. - V.43. - P. 568-586.

67. Fettke, J. Novel starch-related enzymes and carbohydrates / J. Fettke, N. Eckermann, O. Kotting, G. Ritte, M. Steup // Cell Mol Biol. - 2007. - V.52. - P. 0L883-0L904.

68. Fettke, J. The glucan substrate of the cytosolic (Pho2) phosphorylase isozyme from Pisum sativum L.: identification, linkage and subcellular localization / J. Fettke, N. Eckermann, S. Poeste, M. Pauly, M. Steup // Plant J. - 2004. - V.39. - P. 933-946.

69. Fosberg, F.R. New nomenclatural combinations for Galapagos plant species / F.R. Fosberg // Phytologia. - 1987. - V.62. - P. 181-183.

70. Fotopoulos, V. Plant invertases: structure, function and regulation of a diverse enzyme family / V. Fotopoulos // J Biol Res. - 2005. - V.4. - P. 127-137.

71. Foulkes, M.J. Raising yield potential of wheat. III. optimizing partitioning to grain while maintaining lodging resistance / M.J. Foulkes, G.A. Slafer, W.J. Davies, P.M. Berry, R. Sylvester-Bradley, P. Martre, D.F. Calderini, S. Griffiths, M P. Reynolds // J. Exp. Bot. - 2011. -V.62. - P. 469-486.

72. Frary, A. fw2.2: a quantitative trait locus key to the evolution of tomato fruit size / A. Frary, T.C. Nesbitt, S. Grandillo, E. Knaap, B. Cong, J. Liu, J. Meller, R. Elber, K B. Alpert, S. D. Tanksley. // Science. - 2000. - V.289. - P. 85-88.

73. Fraser, P.D. Carotenoid Biosynthesis during Tomato Fruit Development (Evidence for Tissue-Specific Gene Expression) / P.D. Fraser, M.R. Truesdale, C.R. Bird, W. Schuch, P.M. Bramley // Plant Physiol. - 1994. - V.105. - №1. - P. 405-413.

74. Fridman, E. Functional divergence of a syntenic invertase gene family in tomato, potato, and Arabidopsis / E. Fridman, D. Zamir // Plant Physiol. - 2003. - V.131. - P. 603-609.

75. Fu, H. High-Level Tuber Expression and Sucrose lnducibility of a Potato Sus4 Sucrose Synthase Gene Require 5' and 3' Flanking Sequences and the Leader lntron / H. Fu, S.Y. Kim, W.D. Park // Plant Cell. - 1995. - V.7. - P. 1387-1394.

76. Fu, H. Sink- and vascular-associated sucrose synthase functions are encoded by different gene classes in potato / H. Fu, W.D. Park // Plant Cell. - 1995. - V.7. - P. 1369-1385.

77. Fürtauer, L. A Benchtop Fractionation Procedure for Subcellular Analysis of the Plant Metabolome / L. Fürtauer, W. Weckwerth, T. Nägele // Front Plant Sci. - 2016. - V.7. - Article 1912.

78. Godt, D.E. Regulation and tissue-specific distribution of mRNAs for three extracellular invertase isoenzymes of tomato suggest an important function in establishing and maintaining sink metabolism / D.E. Godt, T. Roitsch // Plant physiology. - 1997. - V.115. - P. 273-282.

79. Goetz M. The different pH optima and substrate specificities of extracellular and vacuolar invertases from plants are determined by a single amino-acid substitution / M. Goetz, T. Roitsch // Plant J. - 1999. - V.20. - №6. - P. 707-711.

80. Goetz, M. Metabolic control of tobacco pollination by sugars and invertases / M. Goetz, A. Guivarch, J. Hirsche, M.A. Bauerfeind, M.C. González, T.K. Hyun, S.H. Eom, D. Chriqui, T. Engelke, D.K. Großkinsky, T. Roitsch // Plant Physiol. - 2017. - V.173. - №2. - P. 984-997.

81. González-Aguilera, K.L. Selection of Reference Genes for Quantitative Real-Time RT-PCR Studies in Tomato Fruit of the Genotype MT-Rg1 / K.L. González-Aguilera, C.F. Saad, R.A. Chávez Montes, M. Alves-Ferreira, S. de Folter // Front Plant Sci. - 2016. - V.7. - Article 1386.

82. Goren, S. Comparison of a novel tomato sucrose synthase, SlSUS4, with previously described SlSUS isoforms reveals distinct sequence features and differential expression patterns in association with stem maturation / S. Goren, S.C. Huber, D. Granot // Planta. - 2011. - V.233. -№5. - P. 1011-1023.

83. Green, D.E. Starch phosphorylase of potato / D.E. Green, P.K. Stumpf // J. Biol. Chem. - 1942. - V.142. - P. 355-366.

84. Greiner, S. Cloning of a tobacco apoplastic invertase inhibitor / S. Greiner, S. Krausgrill, T. Rausch // Plant physiology. - 1998. - V.116. - P. 733-742.

85. Greiner, S. Ectopic expression of a tobacco invertase inhibitor homolog prevents cold-induced sweetening of potato tubers / S. Greiner, T. Rausch, U. Sonnewald, K. Herbers // Nature biotechnology. - 1999. - V.17. - P. 708-711.

86. Gupta, A.K. Sugar signalling and gene expression in relation to carbohydrate metabolism under abiotic stresses in plants / A.K. Gupta, N. Kaur // Journal of Biosciences. - 2005. - V.30. - P. 761-776.

87. Hall, J.L. Assimilate transport and partitioning in fungal biotrophic interactions / J.L. Hall, L.E. Williams // Australian J. Plant Physiology. - 2000. - V.27. - P. 549-560.

88. Hanes, C.S. The breakdown and synthesis of starch by an enzyme system from pea seeds / C.S. Hanes // Proc. Roy Soc. London Ser. B. - 1940a. - V.128. - P. 421-450.

89. Hanes, C.S. The reversible formation of starch from glucose-1-phosphate catalysed by potato phosphorylase / C.S. Hanes // Proc. Roy Soc. London Ser. B. - 1940b. - V.129. - P. 174-208.

90. Hanggi, E. Sucrose synthase expression pattern in young maize leaves: implications for phloem transport / E. Hanggi, A.J. Fleming // Planta. 2001. - V.214. - P. 326-329.

91. Harada, T. Expression of sucrose synthase genes involved in enhanced elongation of pondweed (Potamogeton distinctus) turions under anoxia / T. Harada, S. Satoh, T. Yoshioka, K. Ishizawa // Annals of Botany. - 2005. - V.96. - P.683-692.

92. Hasilik, A. Carbohydrate moiety of carboxypeptidaseY and perturbation of its biosynthesis / A. Hasilik, W. Tanner // European journal of biochemistry. - 1987. - V.91. - P. 567-575.

93. Hawkes, J.G. The potato: evolution, biodiversity and genetic resources / J.G. Hawkes // Belhaven Press. London. England. - 1990. - 259p.

94. Herbers, K. Regulation of carbohydrate partitioning during the interaction of potato virus Y with tobacco / K. Herbers, Y. Takahata, M. Melzer, H.P. Mock, M. Hajirezaei, U. Sonnewald // Molecular plant pathology. - 2000. - V.1. - P. 51-59.

95. Higgins, J.E. Characterization of starch phosphorylases in barley grains / J.E. Higgins, B. Kosar-Hashemi, Z. Li, C.A. Howitt, O. Larroque, B. Flanagan, M.K. Morell, S. Rahman // J. Sci. Food Agric. - 2013. - V.93. - №9. - P. 2137-2145.

96. Hirose, T. An expression analysis profile for the entire sucrose synthase gene family in rice / T. Hirose, G.N. Scofield, T. Terao // Plant Sci. - 2008. - V.174. - P. 534-543.

97. Ho, L.C. Fruit development. In J.G. Atherton, J. Rudich, eds. The Tomato Crop. / L.C. Ho, J.D. Hewitt // Chapman and Hall. London. - 1986. - P. 201-240.

98. Hoermiller, I.I. Subcellular reprogramming of metabolism during cold acclimation in Arabidopsis thaliana / I.I. Hoermiller, T. Naegele, H. Augustin, S. Stutz, W. Weckwerth, A.G. Heyer // Plant Cell Environ. - 2017. - V.40. - P. 602-610

99. Horst, I. TILLING mutants of Lotus japonicus reveal that nitrogen assimilation and fixation can occur in the absence of nodule-enhanced sucrose synthase / I. Horst, T. Welham, S. Kelly, T. Kaneko, S. Sato, S. Tabata, M. Parniske, T. Wang // Plant Physiol. - 2007. - V.144. - P. 806820

100. Hothorn, M. Structural insights into the target specificity of plant invertase and pectin methylesterase inhibitory proteins / M. Hothorn, S. Wolf, P. Aloy, S. Greiner, K. Scheffzek // Plant Cell. - 2004. - V.16. - P. 3437-3447.

101. Hudson, J.W. Evolution of allosteric control in glycogen phosphorylase / J.W. Hudson, G.B. Golding, M.M. Crerar // J. Mol. Biol. - 1993. - V.234. - №3. - P. 700-721.

102. Hunziker, A.T. Genera Solanacearum, the genera of Solanaceae illustrated, arranged according to a new system / A.T. Hunziker // A.R.G. Gantner. Liechtenstein. - 2001. - 500p.

103. Husain, S.E. Manipulation of fruit sugar composition but not content in Lycopersicon esculentum fruit by introgression of an acid invertase gene from Lycopersicon pimpinellifolium / S.E. Husain, C. James, R. Shields, C.H. Foyer // The New Phytologist. - 2001. - V.150. - №1. - P. 65-72.

104. Hwang, S.K., Rice Endosperm Starch Phosphorylase (Pho1) Assembles with Disproportionating Enzyme (Dpe1) to Form a Protein Complex That Enhances Synthesis of Malto-oligosaccharides / S.K. Hwang, K. Koper, H. Satoh, T.W. Okita // J. Biol. Chem. - 2016. - V. 291. - №38. - P. 19994-20007.

105. Igic, B. Loss of self incompatibility and its evolutionary consequences / B. Igic, R. Lande, J.R. Kohn // Int. J. Plant Sci. - 2008. - V.169. - P. 93-104.

106. Iglesias, D.J. In vivo sucrose stimulation of colour change in citrus fruit epicarps: Interactions between nutritional and hormonal signals / D.J. Iglesias, F.R. Tadeo, F. Legaz, E. Primo-Millo, M. Talon // Physiol. Plant. - 2001. - V.112. - №2. - P. 244-250.

107. Isla, M.I. Modulation of potato invertase activity by fructose / M.I. Isla, M.A. Vattuone, A.R. Sampietro // Phytochemistry. - 1991. - V.30. - P. 423-426.

108. Ito, Y. CRISPR/Cas9-mediated mutagenesis of the RIN locus that regulates tomato fruit ripening / Y. Ito, A. Nishizawa-Yokoi, M. Endo, M. Mikami, S. Toki // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 2015. - V.467. - №1. - P. 76-82.

109. Ito, Y. DNA-binding specificity, transcriptional activation potential, and the rin mutation effect for the tomato fruit-ripening regulator RIN / Y. Ito, M. Kitagawa, N. Ihashi, K. Yabe, J. Kimbara, J. Yasuda, H. Ito, T. Inakuma, S. Hiroi, T. Kasumi // Plant J. - 2008. - V.55. - №2. -P. 212-223.

110. Ito, Y. Regulation of tomato fruit ripening by MADS-box transcription factors / Y. Ito // JARQ. - 2016. - V.50. - №1. - P. 33-38.

111. Kelley L.A. The Phyre2 web portal for protein modelling, prediction and analysis / L.A. Kelley, S. Mezulis, C M. Yates, M.N. Wass, M.J. Sternberg // Nature protocols. - 2015. - V.10. - №6. -P. 845-858.

112. Kim, J.Y. Characterization of two members of the maize gene family, Incw3 and Incw4, encoding cell-wall invertases / J.Y. Kim, A. Mahé, S. Guy, J. Brangeon, O. Roche, P.S. Chourey, J.L. Prioul // Gene. - 2000. - V.245. - P. 89-102.

113. Klann, E. Tomato fruit acid invertase complementary DNA / E. Klann, S. Yelle, A.B. Bennett // Plant Physiol. - 1992. - V.99. - P. 351-353.

114. Klann, E.M. Antisense acid invertase (TIV1) gene alters soluble sugar composition and size in transgenic tomato fruit / E.M. Klann, B. Hall, A.B. Bennett // Plant Physiol. - 1996. - V.112. -№3. - P. 1321-1330.

115. Klann, E.M. Expression of acid invertase gene controls sugar composition in tomato (Lycopersicon) fruit / E.M. Klann, R.T. Chetelat, A.B. Bennett //Plant physiology. - 1993. -V.103. - P. 863-870.

116. Klionsky, D.J. Intracellular sorting and processing of a yeast vacuolar hydrolase: proteinase A propeptide contains vacuolar targeting information / D.J. Klionsky, L.M. Banta, S.D. Emr // Molecular cell biology. - 1988. - V.34. - P. 519-530.

117. Knapp, S. Tobacco to tomatoes: a phylogenetic perspective on fruit diversity in the Solanaceae / S. Knapp // J. Exp. Bot. - 2002. - V.53. - P. 2001-2022.

118. Koch, K. Sucrose metabolism: regulatory mechanisms and pivotal roles in sugar sensing and plant development / K. Koch // Curr. Opin. Plant Biol. - 2004. - V.7. - №3. - P. 235-246.

119. Koch, K.E. Carbohydrate-modulated gene expression in plants / K.E. Koch // Ann. rev. plant physiol. plant mol. biol. - 1996. - V.47. - P. 509-540.

120. Komatsu, A. Analysis of sucrose synthase genes in citrus suggests different roles and phylogenetic relationships / A. Komatsu, T. Moriguchi, K. Koyama, M. Omura, T. Akihama // J. Exp. Bot. - 2002. - V.53. - P.61-71.

121. Kossmann, J. Nucleic acid molecules encoding starch phosphorylase from maize / J. Kossmann, C. Frohberg // US Patent 6.686.514. - 2004.

122. Krausgrill, S. Regulation of cell-wall invertase by a proteinaceous inhibitor / S. Krausgrill, A. Sander, S. Greiner, M. Weil, T. Rausch // J. Exp. bot. - 1996. - V.47. - P. 1193-1198.

123. Kumar, A. Starch phosphorylase in plants / A. Kumar // J. Scientific Industrial. Res. - 1989. -V.48. - P. 568-576.

124. Kumar, S. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis Version 7.0 for Bigger Datasets / S. Kumar, G. Stecher, K. Tamura // Mol. Biol. Evol. - 2016. - V.33. - №7. - P. 1870-1874.

125. Lai, J. Characterization of the maize endosperm transcriptome and its comparison to the rice genome / J. Lai, N. Dey, C S. Kim, A.K. Bharti, S. Rudd, K.F. Mayer, B.A. Larkins, P. Becraft, J. Messing // Genome Res. - 2004. - V.14. - №10A. - P. 1932-1937.

126. Lammens, W. Crystal structure of 6-SST/6-SFT from Pachysandra terminalis, a plant fructan biosynthesizing enzyme in complex with its acceptor substrate 6-kestose / W. Lammens, K. Le Roy, S. Yuan, R. Vergauwen, A. Rabijns, A. Van Laere, S.V. Strelkov, W. Van den Ende // Plant J. - 2012. - V.70. - №2. - P. 205-219.

127. Le Roy, K. Unraveling the difference between invertases and fructan exohydrolases: a single amino acid (Asp-239) substitution transforms Arabidopsis cell wall invertasel into a fructan 1-exohydrolase / K. Le Roy, W. Lammens, M. Verhaest, B. De Coninck, A. Rabijns, A. Van Laere, W. Van den Ende // Plant Physiol. - 2007. - V.145. - №3. - P. 616-625.

128. Levin, I. Epistatic interaction betweentwo unlinked loci derived from introgressionsfrom Lycopersicon hirsutum further modulates the fructose-to-glucose ratio in the mature tomato fruit / I. Levin, N. Gilboa, F. Cincarevsky, I. Oguz, M. Petreikov, Y. Yeselson, S. Shen, M. Bar, A.A. Schaffer // Israel J. Plant Sci. - 2006. - V.54. - P. 215-222.

129. Li, Z. High invertase activity in tomato reproductive organs correlates with enhanced sucrose import into, and heat tolerance of young fruit / Z. Li, W.M. Palmer, A.P. Martin, R. Wang, F. Rainsford, Y. Jin, J.W. Patrick, Y. Yang, Y.L. Ruan // J. Exp. Bot. - 2012. - V.63. - №3. - P. 1155-1166.

130. Li, Z. Rice and products thereof having starch with an increased proportion of amylase / Z. Li, M.K. Morell, S. Rahman // US Patent 20070300319. - 2007.

131. Lin, C.T. Primary structure of sweet potato starch phosphorylase deduced from its cDNA sequence / C.T. Lin, K.W. Yeh, P.D. Lee, J.C. Su // Plant Physiology. - 1991. - V.95. - №4. - P. 1250-1253.

132. Lin, C.T. The Cene Structure of Starch Phosphorylase from Sweet Potato / C.T. Lin, M.T. Lin, H.Y. Chou, P.D. Lee, J.C. Su // Plant Physiol. - 1995. - V.107. - P. 277-278.

133. Lin, Y. Interaction proteins of invertase and invertase inhibitor in cold-stored potato tubers suggested a protein complex underlying post-translational regulation of invertase / Y. Lin, J. Liu, X. Liu, Y. Ou, M. Li, H. Zhang, B. Song, C. Xie // Plant Physiol. Biochem. - 2013. - V.73. - P. 237-244.

134. Link, M. In Arabidopsis thaliana, the invertase inhibitors AtC/VIF1 and 2 exhibit distinct target enzyme specificities and expression profiles / M. Link, T. Rausch, S. Greiner // FEBS letters. -2004. - V.573. - P. 105-109.

135. Liu M. Ethylene Control of Fruit Ripening: Revisiting the Complex Network of Transcriptional Regulation / M. Liu, J. Pirrello, C. Chervin, J.P. Roustan, M. Bouzayen // Plant Physiology. -2015. - V.169. - №4. - P. 2380-2390.

136. Liu, F. Pod set related to photosynthetic rate and endogenous ABA in soybeans subjected to different water regimes and exogenous ABA and BA at early reproductive stages / F. Liu, C.R. Jensen, M.N. Andersen // Ann. Bot. - 2004. - V.94. - P. 405-411.

137. Liu, Y. Manipulation of light signal transduction as a means of modifying fruit nutritional quality in tomato / Y. Liu, S. Roof, Z. Ye, C. Barry, A. van Tuinen, J. Vrebalov, C. Bowler, J. Giovannoni // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2004. - V.101. - №26. - P. 9897-9902.

138. Llorente, B. Tomato fruit carotenoid biosynthesis is adjusted to actual ripening progression by a light-dependent mechanism / B. Llorente, L. D'Andrea, M.A. Ruiz-Sola, E. Botterweg, P. Pulido, J. Andilla, P. Loza-Alvarez, M. Rodriguez-Concepcion // Plant J. - 2016. - V.85. - №1. - P. 107-119.

139. Lloyd, J. Leaf starch degradation comes out of the shadows / J. Lloyd, J. Kossmann, G. Ritte // Trends Plant Sci. - 2005. - V.10. - №3. - P. 130-137.

140. Lopez, M.E. Partial purification and properties of invertase from Carica papaya fruits / M.E. Lopez, M.A. Vattuone, A.R. Sampietro // Phytochemistry. - 1988. - V.27. - P. 3077-3081.

141. Lopez-Pardo, R. Validation of molecular markers for pathogen resistance in potato / R. Lopez-Pardo, L. Barandalla, E. Ritter, D.E. Ruiz, J.I. Galaretta // Plant Breeding. - 2013. - V.132. - P. 246-251.

142. Lu, S. The cauliflower Or gene encodes a DnaJ cysteine-rich domain-containing protein that mediates high levels of beta-carotene accumulation / S. Lu, J. Van Eck, X. Zhou, A.B. Lopez, D.M. O'Halloran, K.M. Cosman, B.J. Conlin, D.J. Paolillo, D.F. Garvin, J. Vrebalov, L.V. Kochian, H. Küpper, E.D. Earle, J. Cao, L. Li // Plant Cell. - 2006. - V.18. - №12. - P. 35943605.

143. Luckwill, L.C. The genus Lycopersicon: an historical, biological, and taxonomical survey of the wild and cultivated tomatoes / L.C. Luckwill // Aberdeen Univ. Stud. - 1943. - V.120. - P. 1-44.

144. Maloney, V.J. Sucrose phosphate synthase and sucrose phosphate phosphatase interact in planta and promote plant growth and biomass accumulation / V.J. Maloney, J. Park, F. Unda, S.D. Mansfield // J. Exp. Bot. - 2015. - V.66. - P. 4383-4394.

145. Maria, T. Gene transcript accumulation and enzyme activity of ß-amylases suggest involvement in the starch depletion during the ripening of cherry tomatoes / T. Maria, G. Tsaniklidis, C. Delis, A.-E. Nikolopoulou, N. Nikoloudakis, I. Karapanos, G. Aivalakis// Plant Gene. - 2016. -V.5. - P. 8-12.

146. Michaelson, M.J. Comparison of plant DNA contents determined by Feulgen microspectrophotometry and laser flow cytometry / M.J. Michaelson, H.J. Price, J.R. Ellison, J.S. Johnston // Am. J. Bot. - 1991. - V.78. - P. 183-188.

147. Miller, J.S., Kostyun J.L. Functional gametophytic self-incompatibility in a peripheral population of Solanum peruvianum (Solanaceae) / J.S. Miller, J.L. Kostyun // Heredity (Edinb). - 2011. - V.107. - P. 30-39.

148. Miron, D. Sucrose phosphate synthase, sucrose synthase, and invertase activities in developing fruit of Lycopersicon esculentum Mill. and the sucrose accumulating Lycopersicon hirsutum Humb. and Bonpl / D. Miron, A.A. Schaffer // Plant Physiol. - 1991. - V.95. - P. 623-627.

149. Miron, D. Sucrose uptake, invertase localization and gene expression in developing fruit of Lycopersicon esculentum and the sucrose-accumulating Lycopersicon hirsutum / D. Miron, M. Petreikov, N. Carmi, S. Shen, I. Levin, D. Granot, E. Zamski, A.A. Schaffer // Physiol. Plant. -2002. - V.115. - №1. - P. 35-47.

150. Mitsuhashi, W. Differential expression of acid invertase genes during seed germination in Arabidopsis thaliana / W. Mitsuhashi, S. Sasaki, A. Kanazawa, Y.Y. Yang, Y. Kamiya, T. Toyomasu // Biosci. Biotechnol. Biochem. - 2004. - V.68. - P. 602-608.

151. Müller, C.H. A revision of the genus Lycopersicon / C.H. Müller // U.S.D.A. Misc. - 1940a. -Publ. 382. - P. 1-28.

152. Müller, C.H. The taxonomy and distribution of the genus Lycopersicon / C.H. Müller // Nat Hort Magaz. - 1940b. - V.19. - P. 157-160.

153. Naeem, M. Starch synthesis in amyloplasts purified from developing potato tubers / M. Naeem, I. Tetlow, M. Emes // Plant J. - 1997. - V.11. - P. 1095-1103.

154. Nägele, T. Approximating subcellular organisation of carbohydrate metabolism during cold acclimation in different natural accessions of Arabidopsis thaliana / T. Nägele, A.G. Heyer // New Phytol. - 2013. - V.198. - P. 777-787.

155. Nakano, K. The complete amino acid sequence of potato a-glucan phosphorylase / K. Nakano, T. Fukui // J. Biol. Chem. - 1986. - V.261. - P. 8230-8236.

156. Newgard, C.B. The family of glycogen phosphorylases: structure and function / C.B. Newgard, P.K. Hwang, R.J. Fletterick // Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. - 1989. - V.24. - №1. - P. 69-99.

157. Nighojkar, S. Starch phosphorylase: Biochemical, molecular and biotechnological aspects / S. Nighojkar, A. Kumar // Genet. Eng. Biotechnol. - 1997. - V.17. - P. 189-202.

158. Olmstead, R.G. 1999. Phylogeny and provisional classification of the Solanaceae based on chloroplast DNA. In Solanaceae IV, advances in biology and utilization / R.G. Olmstead, J.A. Sweere, R.E. Spangler, L. Bohs, J.D. Palmer // Kew: Royal Botanic Gardens. - 1999. - P. 111137.

159. Orzechowski, S. Starch metabolism in leaves / S. Orzechowski // Acta Biochim. Pol. - 2008. -V.55. - №3. - P. 435-445.

160. Pease, J.B. Phylogenomics reveals three sources of adaptive variation during a rapid radiation / J.B. Pease, D C. Haak, M.W. Hahn, L.C. Moyle // PLoS Biol. - 2016. - V.14. - №2. - Article e1002379.

161. Pelleschi, S. Effect of water restriction on carbohydrate metabolism and photosynthesis inmature maize leaves / S. Pelleschi, J.P. Rocher, J.L. Prioul // Plant, Cell and Environment. - 1997. -V.20. - P. 493-503.

162. Peralta, I.E. GBSSI gene phylogeny of wild tomatoes (Solanum L. section Lycopersicon [Mill.] Wettst. subsection Lycopersicon) / I.E. Peralta, D.M. Spooner. // Amer. J. Bot. - 2001. - V.88. -P. 1888-1902.

163. Peralta, I.E. New species of wild tomatoes (Solanum section Lycopersicon: Solanaceae) from northern Peru / I.E. Peralta, S. Knapp, D.M. Spooner. // Syst. Bot. - 2005. - V.30. - P. 424-434.

164. Peralta, I.E. Taxonomy of wild tomatoes and their relatives (Solanum sect. Lycopersicoides, sect. Juglandifolia, sect. Lycopersicon; Solanaceae) / I.E. Peralta, D.M. Spooner, S. Knapp // Systematic Botany Monographs. - 2008. - V.84. - P. 1-186

165. Peroni, F.H. Mango starch degradation. II. The binding of a-amylase and P-amylase to the starch granule / F.H. Peroni, C. Koike, R.P. Louro, E. Purgatto, J.R. Do Nascimento, F.M. Lajolo, B.R. Cordenunsi // J. Agric. Food Chem. - 2008. - V.56. - P. 7416-7421.

166. Persia, D. Sucrose synthase is associated with the cell wall of tobacco pollen tubes / D. Persia, G. Cai, C. Del Casino, C. Faleri, M.T.M. Willemse, M. Cresti // Plant Physiol. - 2008. - V.147. - P. 1603-1618.

167. Pons, T. Structural model for family 32 of glycosyl-hydrolase enzymes / T. Pons, O. Olmea, G. Chinea, A. Beldarraín, G. Márquez, N. Acosta, L. Rodríguez, A. Valencia // Proteins. - 1998. -V.33. - №3. - P. 383-395.

168. Priess, J. Starch biosynthesis and degradation / J. Priess, C. Levi // The Biochemistry of Plants New York. Academic Press. - 1980. - V.3. - P. 371-423.

169. Proels, R.K. Gibberellin-dependent induction of tomato extracellular invertase Lin7 is required for pollen development / R.K. Proels, M.C. González, T. Roitsch // Funct. Plant Biol. - 2006. -V.33. - №6. - P. 547-554.

170. Qin, G. A Tomato Vacuolar Invertase Inhibitor Mediates Sucrose Metabolism and Influences Fruit Ripening / G. Qin, Z. Zhu, W. Wang, J. Cai, Y. Chen, L. Li, S. Tian // Plant Physiol. -2016. - V.172. - №3. - P. 1596-1611.

171. Qin, G. A tomato vacuolar invertase inhibitor mediates sucrose metabolism and influences fruit ripening / G. Qin, Z. Zhu, W. Wang, J. Cai, Y. Chen, L. Li, S. Tian // Plant Physiol. - 2016. -V.172. - №3. - P. 1596-1611.

172. Qin, G. Unraveling the regulatory network of the MADS box transcription factor RIN in fruit ripening / G. Qin, Y. Wang, B. Cao, W. Wang, S. Tian // Plant J. - 2012. - V.70. - №2. - P. 243-255.

173. Radonic, A. Guideline to reference gene selection for quantitative real-time PCR / A. Radonic, S. Thulke, I.M. Mackay, O. Landt, W. Siegert, A. Nitsche // Biochem. Biophys. Res. Commun. -2004. - V.313. - P. 856-862.

174. Rae, A.L. A soluble acid invertase is directed to the vacuole by a signal anchor mechanism / A.L. Rae, RE. Casu, J.M. Perroux, M.A. Jackson, C.P. Grof // Plant Physiol. - 2011. - V.168. -№9. - P. 983-989.

175. Ramloch-Lorenz, K. Molecular characterisation of the gene for carrot cell wall b-fructosidase / K. Ramloch-Lorenz, S. Knudsen, A. Sturm // The plant journal. - 1993. - V.4. - P. 545-554.

176. Rathore, R.S. Starch phosphorylase: Role in starch metabolism and biotechnological applications / R.S. Rathore, N. Garg, S. Garg, A. Kumar // Critical Reviews in Biotechnology. - 2009. -V.29. - №3. - P. 214-224.

177. Rausch, T., Greiner S. Plant protein inhibitors of invertases / T. Rausch, S. Greiner // Biochimica et biophysica acta. - 2004. - V.1696. - P. 253-261.

178. Rick, C.M. A revised key for the Lycopersicon species / C.M. Rick, H. Laterrot, J. Philouze // Tomato Genet. Coop. Rep. - 1990. - V. 40. - P. 31.

179. Rick, C.M. Biosystematic studies in Lycopersicon and closely related species of Solanum. In The biology and Taxonomy of the Solanaceae / C.M. Rick // Academic Press. New York. -1979. - 667p.

180. Rick, C.M. Linkage map of the tomato (Lycopersicon esculentum) / C.M. Rick // Genetic maps. - 1984. - V.3. - P. 474-481.

181. Rick, C.M. Potential contributions of wide crosses to improvement of processing tomatoes / C.M. Rick, J.W. Deverna, R.T. Chetelat, M.A. Stevens // Acta Hort. - 1987. - V.200. - P. 45-55.

182. Robinson, N.L. Sink metabolism in tomato fruit. 1. Developmental changes in carbohydrate metabolising enzymes / N.L. Robinson, J.D. Hewitt, A.B. Bennett // Plant Physiol. - 1988. -V.87. - P. 727-730.

183. Roitsch T. Function and regulation of plant invertases: sweet sensations / T. Roitsch, M.C. Gonzalez // Trends in plant science. - 2004. - V.9. - P. 606-613.

184. Roitsch, T. Extracellular invertase: key metabolic enzyme and PR protein / T. Roitsch, M.E. Balibrea, M. Hofmann, R. Proels, A.K. Sinha // J. Exp. bot. - 2003. - V.54. - P. 513-524.

185. Roitsch, T. Induction of apoplastic invertase of Chenopodium rubrum by D-glucose and a glucose analog and tissue-specific expression suggest a role in sink-source regulation / T. Roitsch, M. Bittner, D.E. Godt // Plant Physiol. - 1995. - V.108. - P. 285-294.

186. Ronen, G. An alternative pathway to ß-carotene formation in the plant chromoplast discovered by map-based cloning of beta and old-gold color mutations in tomato / G. Ronen, L. Carmel-Goren, D. Zamir, J. Hirschberg // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. - 2000. - V.97. - P. 11102-11107

187. Ruan, Y.L. Sugar input, metabolism, and signaling mediated by invertase: roles in development, yield potential, and response to drought and heat / Y.L. Ruan, Y. Jin, Y.J. Yang, G.J. Li, J.S. Boyer // Mol. Plant. - 2010. - V.3 - P. 942-955.

188. Ruan, Y.L. Suppression of sucrose synthase gene expression represses cotton fiber cell initiation, elongation, and seed development / Y.L. Ruan, D.J. Llewellyn, R.T. Furbank // The Plant Cell. 2003. - V.15. - P. 952-964.

189. Satoh, H. Mutation of the plastidial a-glucan phosphorylase gene in rice affects the synthesis and structure of starch in the endosperm / H. Satoh, K. Shibahara, T. Tokunaga, A. Nishi, M. Tasaki, S.K. Hwang, T.W. Okita, N. Kaneko, N. Fujita, M. Yoshida, Y. Hosaka, A. Sato, Y. Utsumi, T. Ohdan, Y. Nakamura // Plant Cell. - 2008. - V.20. - P. 1833-1849.

190. Schaffer, A.A. Inhibition of fructokinase and sucrose synthase by cytosolic levels of fructose in young tomato fruit undergoing transient starch synthesis / A.A. Schaffer, M. Petreikov // Physiologia plantarum. - 1997. - V.101. - №4. - P. 800-806.

191. Schauer, N. Metabolic profiling of leaves and fruit of wild speciestomato: a survey of the Solanum lycopersicum complex / N. Schauer, D. Zamir, A.R. Fernie // J. Exp. Bot. - 2005. -V.56. - P. 297-307.

192. Schupp, N. The relation of starch phosphorylases to starch metabolism in wheat / N. Schupp, P. Ziegler // Plant Cell Physiol. - 2004. - V.45. - P. 1471-1484.

193. Seki, M. Monitoring the expression profiles of ca 7000 Arabidopsis genes under drought, cold and highsalinity stresses using a full-length cDNA microarray / M. Seki, M. Narusaka, J. Ishida, T. Nanjo, M. Fujita, Y. Oono, A. Kamiya, M. Nakajima, A. Enju, T. Sakurai // Plant J. - 2002. -V.31. - P. 279-292.

194. Seymour, G.B. Fruit development and ripening / G.B. Seymour, L. 0stergaard, N.H. Chapman, S. Knapp, C. Martin // Annu. Rev. Plant Biol. - 2013. - V.64. - P. 219-241.

195. Sheen, J. Sugars as signaling molecules / J. Sheen, L. Zhou, J.C. Jang // Current opinions in plant biology. - 1999. - V.2. - P. 410-418.

196. Sherson, S.M. Roles of cell-wall invertases and monosaccharide transporters in the growth and development of Arabidopsis / S.M. Sherson, H.L. Alford, S.M. Forbes, G. Wallace, S.M. Smith // J. Exp. Bot. - 2003. - V.54. - P. 525-531.

197. Shi, K. Decreased energy synthesis is partially compensated by a switch to sucrose synthase pathway of sucrose degradation in restricted root of tomato plants / K. Shi, L.J. Fu, D.K. Dong, Y.H. Zhou, J.Q. Yu // Plant Physiol. Biochem. - 2008. - V.46. - P. 1040-1044.

198. Sillero, A. Isoelectric points of proteins: Theoretical determination / A. Sillero, J.M. Ribeiro // Anal Biochem. - 1989. - V.179. - P. 319-325.

199. Sinha, A.K. Metabolizable and non-metabolizable sugars activate different signal transduction pathways in tomato / A.K. Sinha, U. Römer, W. Köckenberger, M. Hofmann, L. Elling, T. Roitsch // Plant Physiol. - 2002. - V.128. - №4. - P. 1480-1489.

200. Smith, A. Starch degradation / A. Smith, S. Zeeman, S. Smith // Annu. Rev. Plant Biol. - 2005. -V.56. - P. 73-98.

201. Smith, A. Starch mobilization in leaves / A. Smith, S. Zeeman, D. Thorneycroft, S. Smith // J. Exp. Bot. - 2003. - V.54. - P. 577-583.

202. Spooner, D.M. Chloroplast DNA evidence for the interrelationships of tomatoes, potatoes, and pepinos (Solanaceae) / D.M. Spooner, G.J. Anderson, R.K. Jansen // Amer. J. Bot. - 1993. -V.80. - P. 676-688.

203. Steinhauser, M.C. Enzyme activity profiles during fruit development in tomato cultivars and Solanum pennellii / M.C. Steinhauser, D. Steinhauser, K. Koehl, F. Carrari, Y. Gibon, A.R. Fernie, M. Stitt // Plant Physiol. - 2010. - V.153. - P. 80-98.

204. Stommel, J.R. Enzymatic components of sucrose accumulation in the wild tomato species Lycopersiconperuvianum / J.R. Stommel // Plant Physiol. - 1992. - V.99. - P. 324-328.

205. Storr, T. The effect of infection by Erysiphe pisi DC on acid and alkaline invertase activities and aspects of starch biochemistry in leaves of Pisum sativum L. / T. Storr, J.L. Hall // New phytologist. - 1992. - V.121. - P. 535-543.

206. Suganuma, T. Analysis of the characteristic action of D-enzyme from sweet potato in terms of subsite theory / T. Suganuma, S. Setoguchi, S. Fujimoto, T. Nagahama // Carbohydr. Res. -1991. - V.212. - P. 201-212.

207. Sun, J.D. Sucrose synthase in wild tomato, Lycopersicon chmielewskii, and tomato fruit sink strength / J.D. Sun, T. Loboda, S.J. Sung, C.C. Black // Plant Physiol. - 1992. - V.98. - P. 11631169.

208. Sundaresan, S. De novo transcriptome sequencing and development of abscission zone-specific microarray as a new molecular tool for analysis of tomato organ abscission front / S. Sundaresan, S. Philosoph-Hadas, J. Riov, R. Mugasimangalam, N.A. Kuravadi, B. Kochanek, S. Salim, M.L. Tucker, S. Meir // Plant Sci. - 2016. - V. 6. - Article 1258.

209. Tang, G.Q. Antisense repression of vacuolar and cell wall invertase in transgenic carrot alters early plant development and sucrose partitioning / G.Q. Tang, M. Luscher, A. Sturm // Plant Cell. - 1999. - V.11. - №2. - P. 177-189.

210. Tang, X. Selection and validation of reference genes for RT-qPCR analysis in potato under abiotic stress / X. Tang, N. Zhang, H. Si, A. Calderon-Urrea // Plant Methods. - 2017. - V.13. -P. 85.

211. Telef, N. Sucrose deficiency delays lycopene accumulation in tomato fruit pericarp discs / N. Telef, L. Stammitti-Bert, A. Mortain-Bertrand, M. Maucourt, J.P. Carde, D. Rolin, P. Gallusci // Plant Mol. Biol. - 2006. - V.62. - №3. - P. 453-469.

212. Tetlow, I.J. Recent developments in understanding the regulation of starch metabolism in higher plants / I.J. Tetlow, M.K. Morell, M.J. Emes // J. Exp. Bot. - 2004. - V.55. - P. 2131-2145.

213. The Tomato Genome Consortium The tomato genome sequence provides insights into fleshy fruit evolution / The Tomato Genome Consortium // Nature. - 2012. - V.485. - P. 635-641.

214. Trouverie, J. Regulation of vacuolar invertase by abscisic acid or glucose in leaves and roots from maize plantlets / J. Trouverie, S. Chateau-Joubert, C. Thevenot, M.-P. Jacquemot, J.-L. Prioul // Planta. - 2004. - V.219. - P. 894-905.

215. Tymowska-Lalanne, Z. Expression of the Arabidopsis thaliana invertase gene family / Z. Tymowska-Lalanne, M. Kreis // Planta. - 1998b. - V.207. - P. 259-265.

216. Tymowska-Lalanne, Z. The plant invertases: physiology, biochemistry and molecular biology / Z. Tymowska-Lalanne, M. Kreis // Advances in botanical research. - 1998a. - V.28. - P. 71117.

217. Unger C. cDNA cloning of carrot (Daucus carota) soluble acid beta-fructofuranosidases and comparison with the cell wall isoenzyme / C. Unger, M. Hardegger, S. Lienhard, A. Sturm // Plant Physiol. - 1994. - V.104. - №4. - P. 1351-1357.

218. Van der Knaap, E. Identification and characterization of a novel locus controlling early fruit development in tomato / E. Van der Knaap, S.D. Tanksley // Theor. Appl. Genet. - 2001. -V.103. - P. 353-358.

219. Van der Knaap, E. High-resolution fine mapping and fluorescence in situ hybridization analysis of sun, a locus controlling tomato fruit shape, reveals a region of the tomato genome prone to DNA rearrangements / E. Van der Knaap, A. Sanyal, S.A. Jackson, S.D. Tanksley // Genetics. 2004. V.168. P. 2127-2140.

220. van Dingenen, J. Chloroplasts are central players in sugar-induced leaf growth / J. van Dingenen, L. De Milde, M. Vermeersch, K. Maleux, R. De Rycke, M. De Bruyne, V. Storme, N. Gonzalez, S. Dhondt, D. Inze // Plant Physiol. - 2016. - V.171. - №1. - P. 590-605.

221. Van Harsselaar, J. Genome-wide analysis of starch metabolism genes in potato (Solanum tuberosum L.) / J. Van Harsselaar, J. Lorenz, M. Senning, U. Sonnewald, S. Sonnewald // BMC Genomics. - 2017. - V.18. - Article 37.

222. Verhaest, M. X-ray diffraction structure of a cell-wall invertase from Arabidopsis thaliana / M. Verhaest, W. Lammens, K. Le Roy, B. De Coninck, C.J. De Ranter, A. Van Laere, W. Van den Ende, A. Rabijns // Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. - 2006. - V.62. - №12. - P. 15551563.

223. Vrebalov, J. A MADS-box gene necessary for fruit ripening at the tomato ripening-inhibitor (rin) locus / J. Vrebalov, D. Ruezinsky, V. Padmanabhan, R. White, D. Medrano, R. Drake, W. Schuch, J. Giovannoni // Science. - 2002. - V.296. - №5566. - P. 343-346.

224. Wang, F. lsolation and Sequencing of Tomato Fruit Sucrose Synthase cDNA / F. Wang, A.C. Smith, M. Brenner // Plant Physiol. - 1993. - V.103. - P. 1463-1464.

225. Wang, Y. Comparative transcriptome analysis of tomato (Solanum lycopersicum) in response to exogenous abscisic acid / Y. Wang, X. Tao, X.-M. Tang, L. Xiao, J.-L. Sun, X.-F. Yan, D. Li, H.-Y. Deng, X.-R. Ma // BMC Genomics. - 2013. - V.14. - №1. - Article 841.

226. Wang, Z. Analysis of the sucrose synthase gene family in tobacco: structure, phylogeny, and expression patterns / Z. Wang, P. Wei, M. Wu, Y. Xu, F. Li, Z. Luo, J. Zhang, A. Chen, X. Xie, P. Cao, F. Lin, J. Yang // Planta. - 2015. - V.242. - №1. - P. 153-166.

227. Weil, M. A 17- kDa Nicotiana tabacum cell-wall peptide acts as an in vitro inhibitor of the cellwall isoform of acid invertase / M. Weil, S. Krausgrill, A. Schuster, T. Rausch // Planta. - 1994. - V.193. - P. 438-445.

228. Weil, M. Cell wall invertase in tobacco crown gall cells / M. Weil, T. Rausch // Plant physiology. - 1990. - V.94. - P. 1575-1581.

229. Whalen, M.D., D.E. Costich, C.B. Heiser, Jr. Taxonomy of Solanum section Lasiocarpa / M.D. Whalen, D.E. Costich, C.B. Heiser, Jr. // Gentes Herb. - 1981. - V.12. - P. 41-129.

230. Winter, H. Regulation of sucrose metabolism in higher plants: localization and regulation of activity of key enzymes / H. Winter, S.C. Huber // Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. - 2000. -V.35. - №4. - P. 253-289.

231. Wormit, A. Molecular identification and physiological characterization of a novel monosaccharide transporter from Arabidopsis involved in vacuolar sugar transport / A. Wormit, O. Trentmann, I. Feifer, C. Lohr, J. Tjaden, S. Meyer, U. Schmidt, E. Martinoia, H.E. Neuhaus // The Plant Cell. - 2006. - V.18. - P. 3476-3490.

232. Xu, J. A similar dichotomy of sugar modulation and developmental expression affects both paths of sucrose metabolism: evidence from a maize invertase gene family / J. Xu, W.T. Avigne, D.R. McCarty, K.E. Koch // Plant cell. - 1996. - V.8. - P. 1209-1220.

233. Xu, X. The roles of cell wall invertase inhibitor in regulating chilling tolerance in tomato / X. Xu, Q. Hu, W. Yang, Y. Jin // BMC Plant Biology. - 2017. - V.17. - Article 195.

234. Yang, J. Activities of key enzymes in sucrose-to-starch conversion in wheat grains subjected to water deficit during grain filling / J. Yang, J. Zhang, Z. Wang, G. Xu, Q. Zhu // Plant Physiol. -2004. - V.135. - P. 1621-1629.

235. Yao, Y. Cloning, 3D modeling and expression analysis of three vacuolar invertase genes from cassava (Manihot esculenta Crantz) / Y. Yao, X.H. Wu, M.T. Geng, R.M. Li, J. Liu, X.W. Hu, J.C. Guo // Molecules. - 2014. - V.19. - №5. - P. 6228-6245.

236. Yelle, S. Sink Metabolism in Tomato Fruit : III. Analysis of Carbohydrate Assimilation in a Wild Species / S. Yelle, J.D. Hewitt, N.L. Robinson, S. Damon, A.B. Bennett // Plant Physiol. -1988. - V.87. - №3. - P. 737-740.

237. Zeeman, S. Starch: its metabolism, evolution, and biotechnological modification in plants / S. Zeeman, J. Kossmann, A. Smith // Annu. Rev. Plant Biol. - 2010. - V.61. - P.209-234.

238. Zeeman, S. The diurnal metabolism of leaf starch / S. Zeeman, S. Smith, A. Smith // Biochem J. - 2007. - V.401. - P. 13-28.

239. Zhang, D.Q. The sucrose synthase gene family in Populus: structure, expression, and evolution / D.Q. Zhang, B.H. Xu, X.H. Yang, Z.Y. Zhang, B.L. Li // Tree Genet. Genomes. - 2011. - V.7. -P. 443-456.

240. Zhang, J. A tomato MADS-box protein, SlCMB1, regulates ethylene biosynthesis and carotenoid accumulation during fruit ripening / J. Zhang, Z. Hu, Q. Yao, X. Guo, V. Nguyen, F. Li, G. Chen // Scientific Reports. - 2018. - V.8. - Article 3413.

241. Zhang, S. Spatiotemporal transcriptome provides insights into early fruit development of tomato (Solanum lycopersicum) / S. Zhang, M. Xu, Z. Qiu, K. Wang, Y. Du, L. Gu, X. Cui // Scientific Reports. - 2016. - V.6. - Article 23173.

242. Zhang, Y.L. Gene expression patterns of invertase gene families and modulation of the inhibitor gene in tomato sucrose metabolism / Y.L. Zhang, A.H. Zhang, J. Jiang // Genet. Mol. Res. -2013. - V.12. - №3. - P. 3412-3420.

243. Zheng, Y. The structure of sucrose synthase-1 from Arabidopsis thaliana and its functional implications / Y. Zheng, S. Anderson, Y. Zhang, R.M. Garavito // J. Biol. Chem. - 2011. -V.286. - P. 36108-36118.

244. Zheng, Y. The Structure of Sucrose Synthase-1 from Arabidopsis thaliana and Its Functional Implications / Y. Zheng, S. Anderson, Y. Zhang, R.M. Garavito // The Journal of Biological Chemistry. - 2011. - V.286. - P. 36108-36118.

245. Zou, C. Genome-wide analysis of the Sus gene family in cotton / C. Zou, C. Lu, H. Shang, X. Jing, H. Cheng, Y. Zhang, G. Song // J. Integr. Plant Biol. - 2013. - V.55. - P. 643-653.

246. Zrenner, R. Evidence of the crucial role of sucrose synthase for sink strength using transgenic potatoe plants (Solanum tuberosum L.) / R. Zrenner, M. Salanoubat, L. Willmitzer, U. Sonnewald // The plant journal. - 1995. - V.7 - P. 97-107.

247. Zuckerkandl, E. Molecular disease, evolution, and genetic heterogeneity / E. Zuckerkandl, L.B. Pauling // Horizons in Biochemistry. Academic Press. New York. - 1962. - P. 189-225.