Строение и ультраструктурная организация антенн мельчайших насекомых тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.05, кандидат наук Дьякова Анна Вадимовна

• Дьякова Анна Вадимовна
• кандидат наук
• 2022

Оглавление диссертации кандидат наук Дьякова Анна Вадимовна

насекомых

Объекты и проблематика работы

Цели и задачи

Научная новизна

Научно-практическая значимость

Методы исследования

Положения, выносимые на защиту

Личный вклад автора

Апробация и степень достоверности работы

Публикации автора по теме диссертации

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

2.1. Общая характеристика сенсилл и краткий обзор основных работ

2.2. Номенклатура антеннальных сенсилл

2.3. Обзор работ, посвященных масштабированию сенсилл насекомых

2.4. Влияние миниатюризации на морфологию насекомых

3.МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

3.1. Материал

3.2. Сканирующая электронная микроскопия (СЭМ)

3.3. Трехмерная электронная микроскопия

3.4. Морфометрия и аллометрический анализ

3.5. Трехмерная реконструкция

4. РЕЗУЛЬТАТЫ

4.1. Антеннальные сенсиллы миниатюризованных паразтических наездников Меолрняломл

4.2. Антеннальные сенсиллы мельчайшего насекомого Бкоромокрнл еснмертекюш

4.3. Антеннальные сенсиллы мельчайшего свободноживущего насекомого Зсугюбеььл МиБЛШЛБЕКБГБ

4.4. Антеннальные сенсиллы миниатюрных жуков семейства Рппюае

4.5. Хордотональные органы педицеллума М. лмльрштшш

5.ОБСУЖДЕНИЕ

5.1. Сравнительный анализ антеннальных сенсилл миниатюрных Megaphragma и более

крупных паразитических наездников

5.2. Сравнительный анализ антеннальных сенсилл мельчайшего свободноживущего насекомого S. musawasensis, других Ptiliidae и более крупных Coleoptera

5.3. Крайняя степень миниатюризации антенн мельчайшего насекомого, Dicopomorpha

echmepterygis

5.4. Сравнительный анализ хордотональных органов педицеллума m. amalphitanum и

более крупных насекомых

5.5. Аллометрический анализ основных количественных характеристик антеннальных

сенсилл мельчайшего свободноживущего насекомого S. musawasensis, других Ptiliidae и более крупных Coleoptera

5.6. Аллометрический анализ основных количественных характеристик антеннальных

сенсилл насекомых

5.7. Принципы масштабирования органов чувств разных модальностей

5.8. Сравнительный анализ масштабирования центральной и периферической нервной системы

5.9. Пределы уменьшения размеров органов чувств

5.10. Заключение

6.ВЫВОД Ы

7. СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

8. ПРИЛОЖЕНИЕ

127

1. ВВЕДЕНИЕ

Актуальность работы и современное состояние сферы исследования антенн насекомых

Антенны присутствуют у всех взрослых насекомых за редким исключением (Schneider, 1964). Это сложно устроенные мультимодальные сенсорные органы, задействованные в таких процессах, как поиск партнера, хозяина или пищевых ресурсов, внутривидовая коммуникация, обнаружение врагов, ориентация и навигация во время полета и многие другие (Altner et al., 1977; Guerenstein et al., 2004; Kamikouchi et al., 2009). Антеннальная сенсорная система складывается из множества компонентов и имеет крайне сложную организацию (Gao, et al., 2000; Xie et al., 2016). Число сенсилл на антеннах может превышать 100 000, а число их типов у одного вида может доходить до 17-ти (Giulio et al., 2012; Shields, Hildebrand, 2001). Исследование антеннальных сенсилл насекомых, представителей самых разных групп и размерных классов, ведется давно, и с появлением и распространением новых возможностей и техник в микроскопии количество и качество подобных работ растет (Polilov et al., 2021). Большая часть исследований выполнена с использованием сканирующей электронной микроскопии и описывает внешнюю морфологию антеннальных сенсилл (Merivee et al., 2002b; Skilbeck, Anderson, 1996).

Уменьшение размеров является одним из основных направлений эволюции насекомых (Minelli, Fusco, 2019; Polilov, 2015a). Размер тела - важный параметр, определяющий биологию, морфологию и физиологию животных (Polilov, 2016). Уменьшение размеров тела приводит к разнообразным морфологическим адаптациям антеннальной сенсорной системы. У Chalcidoidea было обнаружено наличие корреляции между размером тела и площадью антенн (Symonds, Elgar, 2013). Уменьшение числа антенномеров при уменьшении размера тела было показано для многих мелких насекомых (Polilov, 2015a). Внутривидовая вариация размеров и морфологии антеннальной сенсорной системы является предметом ряда исследований (Smallegange et al., 2008; Woude van der, Smid, 2016). Так, изучение размерных характеристик рабочих муравьев вида Solenopsis invicta Buren, 1972 (Hymenoptera: Formicidae) показало, что с увеличением размеров тела антенны становятся короче относительно длины тела (Tschinkel et al., 2003). До сих пор не было обзорных работ, исследующих и обобщающих принципы масштабирования сложно устроенных и высокочувствительных антенн насекомых. Структуризация и масштабный анализ данных, полученных в течение нескольких десятилетий, позволяют выявить закономерности масштабирования антеннальной сенсорной системы насекомых. Эти закономерности могут предоставить интересный материал для решений технических задач, связанных с миниатюризацией сенсорных устройств в робототехнике и бионике.

Влияние миниатюризации на антеннальную сенсорную систему мельчайших насекомых почти не было изучено. Редукция и оптимизация мультимодальных антенн насекомых

представляет особенный интерес у таких миниатюрных видов, как паразитические наездники рода Megaphragma с длиной тела всего 200 мкм (Makarova et я1., 2015), мельчайшие свободноживущие насекомые вида Scydosella musawasensis с длиной тела около 300 мкм (Polilov, 2015Ь), и мельчайшее из насекомых, чрезвычайно редуцированный самец Dicopomorpha echmepterygis с размером тела всего 139 мкм (Mockford, 1997). Изучение антеннальной сенсорной системы мельчайших видов насекомых позволяет понять принципы оптимизации органов чувств и определить возможные пределы их миниатюризации.

Объекты и проблематика работы

В данной работе исследуется влияние размеров тела на антеннальные сенсорные системы насекомых, в том числе влияние чрезвычайной миниатюризации на антенны паразитических наездников и свободноживущих жуков-перокрылок (Ptiliidae). Были детально изучены антенны таких представителей этих групп, как мельчайшее насекомое, самец Dicopomorpha echmepterygis (Hymenoptera: Mymaridae), миниатюрный паразитический наездник Megaphragma amalphitanum (Hymenoptera: Trichogrammatidae) и мельчайшее свободноживущее насекомое Scydosella musawasensis (Coleoptera: Ptiliidae), а также 2 вида рода Megaphragma и 12 видов семейства Ptiliidae. Использование современных методов СЭМ, реконструкция морфологических структур в трехмерном пространстве, а также проведение обширного аллометрического анализа с использованием данных о 483-х видах из 21-го отряда позволили сформулировать общие принципы адаптации антеннальных сенсорных систем насекомых к уменьшению размера тела, а также выявить уникальные адаптации к чрезвычайной миниатюризации насекомых.

Цели и задачи

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Строение и ультраструктурная организация антенн мельчайших насекомых»

Цель работы:

Изучить строение и ультраструктурную организацию антенн мельчайших насекомых и оценить влияние на них миниатюризации.

Задачи:

1. Изучить влияние размера тела на строение антенн и их сенсилл у миниатюрных жесткокрылых (Coleoptera).

1.1. Выполнить морфометрию и морфотипирование антеннальных сенсилл представителей семейства Ptiliidae, в том числе мельчайшего свободноживущего насекомого, жука-перокрылки Scydosella musawasensis (Coleoptera: Ptiliidae).

1.2. Провести аллометрический анализ влияния размеров тела на основные характеристики антеннальных сенсилл Coleoptera.

2. Изучить влияние размера тела на строение антенн и их сенсилл у миниатюрных перепончатокрылых (Hymenoptera).

2.1. Исследовать строение антенн и их сенсилл, а также хордотональных органов педицеллума одного из мельчайших насекомых, наездника Megaphragma amalphitanum (Hymenoptera: Trichogrammatidae).

2.2. Изучить строение антенн мельчайшего насекомого, самца Dicopomorpha echmepterygis (Hymenoptera: Mymaridae).

2.3. Провести аллометрический анализ влияния размеров тела на основные характеристики антеннальных сенсилл Hymenoptera.

3. Провести масштабный сравнительный анализ влияния размеров тела на строение

антенн и их сенсилл у насекомых.

3.1. Выделить связанные с миниатюризацией особенности строения антенн миниатюрных насекомых.

3.2. Провести сравнительный аллометрический анализ основных количественных характеристик антеннальных сенсилл у насекомых.

Научная новизна

Впервые изучены антеннальные сенсиллы мельчайших насекомых и свойственные им уникальные адаптации, особенности их ультраструктуры и иннервации. Также впервые было проведено исследование хордотональных органов у мельчайших насекомых, выполненное на материале изображений трехмерной электронной микроскопии с разрешением до 8 нм. Впервые для науки получена наглядная трехмерная реконструкция джонстонова и центрального органов насекомых, включающая также и органоидный уровень организации сколопидиев. Для исследования влияния размера тела, в том числе чрезвычайной миниатюризации, на антеннальную сенсорную систему насекомых впервые проведен обширный аллометрический анализ, включающий новые данные о 16-ти видах миниатюрных насекомых. Современные морфологические методы, уникальные объекты исследования и качество исходного материала, а также комплексный подход к поставленным задачам - использование данных о внешней морфологии, детальная реконструкция ультраструктуры и обширный анализ имеющихся данных по антеннам насекомых - позволили сформулировать основные принципы миниатюризации антеннальной сенсорной системы и сформировать прочную базу для будущих исследований в этой практически не разработанной ранее области науки.

Научно-практическая значимость

Исследование миниатюризации антеннальной сенсорной системы имеет фундаментальное значение для понимания эволюции миниатюрных животных, общих принципов масштабирования чувствительных органов и пределов подобного масштабирования, что в перспективе может иметь практическое применение при создании миниатюрных сенсорных устройств в робототехнике и бионике.

Методы исследования

Были применены различные морфологические методы: СЭМ, трехмерная электронная микроскопия, трехмерная реконструкция морфологических структур, морфометрия.

Положения, выносимые на защиту

• Размер тела, особенно предельно малый, оказывает значительное влияние на строение органов чувств насекомых, в том числе строение антенн и их сенсилл.

• Несмотря на размеры тела, сопоставимые с некоторыми одноклеточными организмами, большинство миниатюрных насекомых сохраняют сложно устроенные и функциональные антеннальные сенсорные системы.

• Значительные редукции и принципиальные упрощения в строении антенн наблюдаются только в единичных исключительных случаях и, очевидно, связанны не только с миниатюризацией, но и половым диморфизмом, и особенностями биологии видов.

Личный вклад автора

План исследования разработан автором диссертации совместно с научным руководителем. Автором выполнен анализ литературы. Автор участвовала в сборе, фиксации и пробоподготовке материала. Изучение образцов на сканирующих электронных микроскопах выполнено автором. Трехмерная реконструкция морфологических структур и последующая обработка изображений проведена автором. Аллометрические анализы выполнены автором совместно с научным руководителем. Подготовка публикаций выполнена автором совместно с соавторами. Вклад автора в научных трудах составляет % за исключением работы «Масштабирование органов чувств насекомых. 1. Введение. Сложные глаза» (Макарова А.А. и др., 2022), вклад в которую составил !А Автор принимала активное участие в постановке научных задач, анализе полученных результатов и представлении их в печати.

Апробация и степень достоверности работы

Основные положения работы представлены на российских и международных конференциях:

XXV Международная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов», Россия, 9-13 апреля 2018;

XI European Congress of Entomology, Неаполь, Италия, 2-6 июля 2018;

IV Евроазиатский симпозиум по перепончатокрылым насекомым, Владивосток, Россия, 9-15 сентября 2019;

XXVIII Международная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов», Россия, 12-23 апреля 2021.

В работе применены методы статистического анализа, которые соответствуют задачам и специфике полученных данных, объем данных достаточен для решения поставленных задач. Это позволяет говорить о высокой степени достоверности результатов исследования.

Публикации автора по теме диссертации

По результатам исследования опубликовано 5 статей в рецензируемых научных изданиях, индексируемых в базах данных Web of Science или Scopus.

1. Diakova A.V., Makarova A.A., Polilov A.A. Between extreme simplification and ideal optimization: antennal sensilla morphology of miniaturized Megaphragma wasps (Hymenoptera: Trichogrammatidae) // PeerJ. 2018. Т. 6: e6005.

2. Diakova A.V., Polilov, A.A. Sensation of the tiniest kind: the antennal sensilla of the smallest free-living insect Scydosella musawasensis (Coleoptera: Ptiliidae) // PeerJ. 2020. Т. 8: e10401.

3. Diakova A.V., Polilov A.A. Porous or non-porous? The challenge of studying unusual placoid sensilla of Megaphragma wasps (Hymenoptera: Trichogrammatidae) with electron microscopy // Journal of Hymenoptera Research. 2021. Т. 84. С. 69-73.

4. Макарова А.А., Дьякова А.В., Чайка С.Ю., Полилов А.А. Масштабирование органов чувств насекомых. 1. Введение. Сложные глаза // Зоологический журнал. 2022. Т. 101. № 3. С. 275-293.

5. Макарова А.А., Дьякова А.В., Чайка С.Ю., Полилов А.А. Масштабирование органов чувств насекомых. 2. Сенсиллы. Обсуждение. Заключение // Зоологический журнал. 2022. Т. 101. № 4. С. 386-408.

2. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

2.1. Общая характеристика сенсилл и краткий обзор основных работ

Исследование сенсилл насекомых, представителей самых разных групп и размерных классов, ведется давно, и с появлением и распространением новых возможностей и техник в микроскопии количество и качество подобных работ растет. В литературе фигурирует огромное количество информации о сенсиллах, зачастую авторы описывают такие характеристики, как количество сенсилл, их морфологию и типы, морфометрические параметры (Amornsak et al.,1998; Chiappini et al., 2001). При этом работы, посвященные изучению масштабирования сенсиллярного аппарата, крайне малочисленны. Среди насекомых среднего и крупного размерного класса всего в одной работе содержится межвидовой аллометрический анализ морфометрических параметров (Symonds, Elgar, 2013), в то время как еще три исследования посвящены внутривидовой вариации (Smallegange, et al., 2008; Tschinkel et al., 2003; Woude van der, Smid, 2016). Данные о миниатюризации сенсиллярного аппарата содержатся в обзорной статье, посвященной миниатюрным насекомым (Polilov, 2015a). Несмотря на большое количество работ, посвященных сенсиллам насекомых, тема масштабирования рецепторного аппарата сенсилл и его миниатюризации почти не изучена.

Тело насекомых покрыто большим числом кутикулярных чувствительных органов, сенсилл. Они зачастую состоят из небольшого числа клеток, но могут быть весьма многочисленны и обладать высокой чувствительностью. Сенсиллы особенно разнообразны и хорошо изучены на антеннах, также разнообразие сенсилл относительно велико на ногах, крыльях и ротовом аппарате насекомых, а также половых придатках (Hallberg et al., 2003). Внутренние хордотональные сенсиллы, гомологичные поверхностным сенсиллам, воспринимают движения и положения тела и его придатков, а группы высокоспециализированных хордотональных органов функционируют в качестве органов слуха (Field, Matheson, 1998).

Работы, посвященные сенсиллам, многочисленны и разнообразны. В результате исследования сенсорных систем насекомых было получено большое количество данных, обобщение и систематизацию которых можно найти во множестве обзоров и монографий.

Обобщение ранних работ, посвященных исследованию антенн, обонятельным антеннальным сенсиллам и эволюции сенсилл можно найти в работе Ф. С. Каллахана (Callahan, 1975). Монография «Руководство по физиологии органов чувств насекомых» посвящена строению и функциям органов чувств, и содержит главы о механорецепции и слухе, хеморецепции, восприятии температуры и влажности, а также реакции насекомых на электрические и магнитные поля (Жантиев и др., 1983). Обзор работ, посвященный внутренним

хордотональным сенсиллам и хордотональным органам можно найти в монографии Филда и Матесона (Field, Matheson, 199S). Морфологии и функционированию сенсорных систем членистоногих посвящена монография B. П. Иванова «Органы чувств насекомых и других членистоногих» (Иванов, 2000). Сенсорная система чешуекрылых рассмотрена в монографии «Lepidoptera, Moths and Butterflies» (Hallberg et al., 2003). Обзор, включающий ряд современных исследований хордотональных органов, содержится в работе Джейн Як (Yack, 2004). Атлас электронно-микроскопической морфологии хеморецепторных органов насекомых описывает разнообразие хеморецепторных органов с акцентом на наиболее характерные типы сенсилл, свойственные представителям основных отрядов (Синицина, Чайка, 200б). Подробное описание антеннальных сенсилл Trichoptera содержится в статьях С. И. Мельницкого и B. Д. Иванова (Ivanov, Melnitsky, 2011; Melnitsky et al., 201S). Обзор биомеханики сенсорных систем насекомых приведен в статье С. Сэйна и М. МакГенри (Sane, McHenry, 2009). Раздел, посвященный строению и функционированию сенсилл и хордотональных органов, содержится в монографии Чайки С. Ю. (Чайка, 2010). Разнообразие антеннальных сенсилл паразитических наездников и связь количества и морфофункциональных типов сенсилл с паразитическим образом жизни рассмотрены в обзорах (Baaren et al., 2007; Romani et al., 2010).

Антенны присутствуют у практически всех взрослых насекомых, и играют основополагающую роль в восприятии сенсорной информации об окружающей среде (Callahan, 1975; Schneider, 19б4). Антеннальная сенсорная система представляет из себя высокочувствительный мультимодальный орган, не имеющий аналогов в природе. У многих животных различная сенсорная информация может восприниматься одним органом, представляющим собой сложную структуру, в которой объединены рецепторы разных модальностей. Из известных науке органов чувств антенна, по-видимому, является наиболее универсальной, сочетая в себе четыре Аристотелевских чувства (обоняние, вкус, механорецепция, слух) и различные интеро- и экстерорецепторы (Altner et al., 1977; Kamikouchi et al., 2009). Bажным компонентом антеннальной сенсорной системы являются хордотональные органы, отвечающие за восприятие колебаний антенн - джонстонов орган и центральный орган. Джонстонов орган выполняет множество функций: восприятие воздушных или водных потоков, управление полетом (Sane et al., 2007), слух и восприятие гравитации (Kamikouchi et al., 2009). Также было отмечено, что джонстонов орган чувствителен к электрическим полям у медоносных пчел (Greggers et al., 2013). Хордотональные органы состоят из сенсорных единиц - сколопидиев, которые могут быть прикреплены к следующему сегменту либо широкой электронно-плотной шапочкой (мононематические сколопидии), либо тонким слоем электронно-плотного материала (амфинематические сколопидии). Как правило, сколопидии в составе джонстонова органа афинематические и содержат три сенсорных нейрона, окруженных тремя клетками -

вспомогательной, обкладочной и шапочковой клетками. Этот орган встречается практически у всех насекомых. В нем может содержаться до 7500 сколопидиев/35000 клеток (Boo, Richards, 1975). Мононематические сколопидии центрального органа обычно состоят из двух нейронов, обкладочной и шапочковой клеток. Центральный орган содержит до 50 сколопидиев/200 клеток (Toh, Yokohari, 1985), и присутствует не всегда.

Морфология джонстонова и центрального органов была тщательно изучена у многих насекомых: больше всего данных имеется по Diptera, у которых орган развит наиболее сильно (Boo, Richards, 1975; Fedorova, Zhantiev, 2009). При этом морфологические исследования отряда Hymenoptera немногочисленны: они включают работы по Neodiprion sertifer Geoffroy 1785 (Hymenoptera: Diprionidae), Camponotus vagus Scopoli 1763 (Hymenoptera: Formicidae) и краткое описание джонстонова органа у Apis mellifera Linnaeus 1758 (Hymenoptera: Apidae) (Ai et al., 2007). Есть несколько исследований, посвященных реконструкции и анализу слуховых нервных путей джонстонова органа (Ai et al., 2007; Kim et al., 2020). В ряде исследований изучен механизм работы джонстонова органа и обработка слуховых сигналов в центральной нервной системе. В этих исследованиях описаны процессы передачи сигналов и усиления звука, обнаруживающие поразительное сходство с таковыми в ушах позвоночных (Tsujiuchi et al., 2007; Coen, Murthy, 2016; Göpfert, Robert, 2001; Robert, 2009). Более того, исследования, посвященные изучению связанных со слухом генов D. melanogaster показали, что 1/5 из них имеет человеческие гомологи, ассоциированные с нарушениями слуха (Boekhoff-Falk, 2005; Senthilan et al., 2012). Такое поразительное сходство с органами слуха позвоночных делает насекомых интересным объектом для изучения основополагающих принципов слуха. При этом строение хордотональных органов антенн у микронасекомых не было изучено.

На одной антенне может находиться до ста тысяч поверхностных сенсилл (Shields, Hildebrand, 2001), а число различных морфофункциональных типов антеннальных сенсилл может достигать 17-ти (Giulio et al., 2012). Антенны насекомых задействованы в таких ключевых и сложных процессах, как полет, питание, размножение, в том числе поиск полового партнера, избегание неблагоприятных условий среды, конспецифическая коммуникация, и многое другое.

Сенсиллы всех модальностей содержат биполярные рецепторные клетки, а также три вспомогательные клетки - тормогенную, трихогенную и текогенную, выполняющие опорные, трофические и другие функции, в том числе секрецию кутикулы сенсиллы (Иванов, 2000). Между вспомогательными клетками и кутикулой находится внеклеточная полость сенсиллы, заполненная отличающейся по составу от гемолимфы жидкостью. Форма кутикулярного отдела сенсиллы напрямую зависит от выполняемой ее функции, так, механорецепторы характеризуются наличием кутикулярного волоска. Антеннальные сенсиллы чрезвычайно разнообразны морфологически, что зачастую затрудняет выделение морфофункциональных

типов и определение гомологических связей типов сенсилл у различных групп насекомых. Как правило, для описания сенсилл используются детали внешней морфологии, такие, как общая форма и скульптура кутикулярной поверхности. Особенное значение в характеристике сенсилл несут параметры, косвенно указывающие на их функции.

Так, отсутствие пор указывает на механочувствительность либо термо/гигрорецепцию, апикальные поры говорят о вкусовой чувствительности, поры по всей поверхности сенсиллы -об обонятельной (Елизаров, Чайка, 1972). Наличие кратера является признаком механочувствительной сенсиллы (Жантиев, 1969). Наличие рельефа на кутикулярной поверхности (бороздок, выростов и прочее) и значимой разницы в размерах также, как правило, рассматривается исследователями как достаточное основание для выделения отдельного морфофункционального типа сенсилл. Наиболее показательным для определения функции сенсилл и их гомологических связей с точки зрения морфологии является исследование их иннервации, однако, такие работы встречаются значительно реже, чем описание поверхностной морфологии.

Подавляющую часть работ представляют исследования внешней морфологии сенсилл, выполненных с применением сканирующего электронного микроскопа и посвященных антеннальным сенсиллам. Наибольшее количество работ выполнено на представителях отрядов Coleoptera, Diptera, Hymenoptera, Lepidoptera и Orthoptera, основательно изучены Hemiptera и Trichoptera. Работы по остальным отрядам малочисленны. Сенсорное вооружение антенн насекомых активно используется для видовой диагностики и различения полов, особенно у миниатюрных форм. Многие исследования выполнены на экономически значимых видах и вредителях (Greenwood, Chapman, 1984; Ochieng et al., 1998).

Внутреннее строение сенсилл в большинстве случаев исследуют с применением трансмиссионной электронной микроскопии. На основании серий поперечных срезов авторы реконструируют ультраструктуру сенсилл, что позволяет с высокой точностью определять их функциональную специализацию. Нередки описания сенсилл смешанного типа, совмещающих в себе несколько модальностей, например, хемо- и механорецепцию, что невозможно с точностью установить лишь по внешнему строению сенсиллы (Chiappini et al., 2001). Детальные морфологические исследования охватывают вопрос онтогенеза антеннальных сенсилл (Blochl, Selzer, 1988; Kuhbandner, 1985). Исследование ультраструктуры позволяет определить количество нейронов, иннервирующих каждый тип сенсилл. Благодаря этому становится возможным предположить уровень их чувствительности и сравнить его с уровнем чувствительности у близких видов с другой стратегией выживания (Ranieri et al., 2016). Также количество нейронов в некоторых случаях позволяет точнее определить специализацию

сенсиллы, так, термо-гигрорецептор с тремя чувствительными нейронами, как правило, чувствителен к холоду, сухости и влажности (Yokohari, 1999).

Новым и активно развивающимся направлением является изучение генов, вовлеченных в функционирование сенсилл. Гены одорант-связывающих белков обонятельных и вкусовых сенсилл были выявлены в геноме Drosophila melanogaster (Diptera: Drosophilidae) (Galindo, Smith, 2001). Анализ генов, вовлеченных в хеморецепцию у Tribolium castaneum (Coleoptera: Tenebrionidae), показал отсутствие полового диморфизма и наличие широкого спектра вкусовых и обонятельных рецепторов, необходимых для длительного выживания особи (вплоть до двух лет во взрослом состоянии), а также нахождение ольфакторного центра в подглоточном ганглии (Dippel et al., 2016). Исследование обонятельных рецепторов миниатюрного паразитического наездника Megaphragma amalphitanum (Hymenoptera: Trichogrammatidae) выявило сохранение консервативных хеморецепторных участков и появление новых уникальных рецепторов (Sharko et al., 2019). Происхождение и эволюция обонятельных рецепторов насекомых рассмотрены в работе Кристины Миссбах и соавторов (Missbach et al., 2014). Многие работы фокусируются на связи экологии вида и специализации рецепторов, а также влиянии среды на чувствительность антенны к специфическим одорантам (Farhadian et al., 2012; Rinker et al., 2013).

Работы, исследующие иннервацию антенн, описывают большое количество разнообразных афферентных путей, передающих сенсорную информацию в центральные отделы нервной системы. Изучение иннервации обонятельных сенсилл Tribolium castaneum (Coleoptera: Tenebrionidae) показало, что, в то время как информация, полученная от антеннальных сенсилл, обрабатывается в антеннальных долях, отростки хеморецепторных сенсилл ротового аппарата достигают других нейропилей, и их сигналы обрабатываются отдельно (Dippel et al.,). Помимо поверхностных сенсилл, также многочисленны работы, посвященные иннервации джонстонова органа, расположенного внутри второго членика антенны (Ai et al., 2007; Boekhoff-Falk, Eberl, 2014; Kamikouchi et al., 2006).

Физиологические исследования сенсилл посвящены выявлению сигналов, воспринимаемых сенсиллами, и определению пределов их чувствительности (Dreller, Kirchner, 1995; Klein et al., 1988). Значительная часть работ затрагивает восприятие половых феромонов и других аттрактантов (Anderson et al., 2000), в том числе насекомыми-вредителями, создавая необходимую базу для биологического контроля сельскохозяйственных вредителей и производства феромонных ловушек (Malo et al., 2004; Park, Hardie, 2004).

Так как антеннальная сенсорная система играет основополагающую роль в важнейших аспектах жизни насекомых, исследование антеннальных сенсилл тесно переплетено с исследованием экологии и поведения. Сравнение морфологии антенн и антеннальных сенсилл у двух различных экологических групп позволяет выявить значимые характеристики сенсилл

(типы, количество, морфология) для их выживания и сохранения приспособленности. Примером подобной работы может быть исследование антеннальных сенсилл у клептопаразитических и непаразитических видов пчел (Wcislo, 1995). Детально исследована конспецифическая коммуникация, осуществляемая за счет антеннальных сенсилл, в особенности роль сенсилл в половом поведении (Bin et al., 1989; Piersanti et al., 2017). Большое количество работ рассматривает значение антеннальных сенсилл для паразитических видов насекомых. Обширное исследование вариативности сенсорного вооружения антенн самок паразитических наездников выявило взаимосвязь между расположением сенсилл и их участием в обнаружении и оценке потенциальных хозяев (Baaren et al., 2007). Было показано использование проприоцептивных сенсилл паразитическим наездником Trichogramma minutum (Hymenoptera: Trichogrammatidae) для оценки пригодности яйца хозяина для заражения (Schmidt, Smith, 1986).

2.2. Номенклатура антеннальных сенсилл

Терминология, используемая для описания антеннальных сенсилл насекомых противоречива и непоследовательна. Так, существует как минимум четыре термина, описывающих один из морфофункциональных типов антеннальных сенсиллы у Trichogramma (Ruschioni et al., 2012): два основаны на внешнем виде сенсиллы («Falcate Sensilla», (Amornsak et al., 1998), «Multiporous Pitted Sensilla Trichoid C», (Olson, Andow, 1993)), еще один - на предполагаемых функциях («Multiporous Gustatory Sensilla», (Isidoro et al., 1996)), и еще в одном случае эти сенсиллы имеют буквенное обозначение («Sensilla type i», (Voegelé et al., 1975)). В данной работе мы используем терминологию, основанную на морфологических характеристиках сенсилл, наблюдаемых с помощью сканирующего электронного микроскопа (СЭМ). Использованная номенклатура названий сенсилл находится в соответствии с предыдущими исследованиями антеннальных сенсилл паразитических наездников и Staphyliniformia (Oliva, 2012; Skilbeck, Anderson, 1996). Сравнение терминов, принятых в этом исследовании, с терминологией более ранних исследований дано в таблице 1.

Таблица 1. Сравнение терминологии, принятой в данной работе, с терминологией некоторых ключевых работ по антеннальным сенсиллам Иушепор1ега и Со1еор1ега. Ми -Микротрихии.

Морфофункциональный тип

ChS-AP М TS-AP BS MPS1

(Das et al., 2011) ST - - SB 1 PL

(Baaren et al., 1999) TS - - SC 2 PS

(Zhou et al., 2013 a) TS-1 - CH-1 BS-4 PS

(Chiappini et al., 2001) TS - - AS SR

(Zhang et al., 2012a) ChS TS 3 - - PS

(Olson, Andow, 1993) AP trichodea B AP trichodea A - - MPP placodea A

(Amornsak et al., 1998) ChS 1 TS 2 - - PS

(Dweck, 2009a) ST1-NP ST2-NP Sc-NP - MSP

(Xi et al., 2010) ST SCh 1 SC II - SP

(Onagbola, Fadamiro, 2008a) ST2-AP - ST4-AP - MPS

(Woude van der, Smid, 2016) ATS SS - - MPS

(Giulio et al., 2012) Ch.3 - Bo Ba.2 -

(Handique et al., 2017) CHS - - - -

(Harbach, Larsen, 1977) C T - B2 -

(Merivee et al., 2002a) ch.1 - Bs b.1 -

(Merivee et al., 2002b) ch.1 - Bs b.1 -

(Oliva, 2012) Ch1b Ch1a - B3 -

2.3. Обзор работ, посвященных масштабированию сенсилл насекомых

Размер тела насекомых значительно влияет на размерные и количественные характеристики антенн и антеннальных сенсилл. Обширный морфологический анализ 126 видов паразитических наездников Chalcidoidea показал наличие корреляции между размером тела и площадью антенн (Symonds, Elgar, 2013). При этом длина тела видов, паразитирующих на представителях отряда Hemiptera, оказалась в большинстве случаев меньше длины тела видов, паразитирующих на представителях других отрядов, а площадь их антенн была больше относительно размера тела. Более узкая специализация в плане выбора хозяев и паразитирование на представителях отряда Coleoptera оказались ассоциированы с крупным размером тела (Symonds, Elgar, 2013).

Исследования особей одного вида с различной длиной тела, разброс значений которой может быть значительным у некоторых видов насекомых, освещают вопрос масштабирования антенн с позиции внутривидовой вариации. Одна из таких работ посвящена обонятельной системе паразитического наездника Trichogramma evanescens (Hymenoptera: Trichogrammatidae), размеры тела которого значительно изменяются в зависимости от размера яйца хозяина, в котором он развивался. Было установлено, что число и длина обонятельных антеннальных сенсилл, а также число гломерул в антеннальных долях зависят от размера тела особи. При этом была выявлена корреляция между абсолютными и относительными размерами гломерул и длиной тела (Woude van der, Smid, 2016). Значительный разброс размеров тела наблюдается у Musca domestica (Diptera: Muscidae): имаго из популяции личинок с высокой плотностью в 1,5 раза меньше имаго из популяции личинок с низкой плотностью. Было установлено, что размер антенн у M. domestica положительно коррелирует с размером тела. Также, наблюдалась корреляция с количеством сенсилл, антенны крупных и мелких мух были оснащены одинаковыми типами сенсилл, однако, на антеннах крупных мух их было обнаружено почти в 2 раза больше (Smallegange et al., 2008). Предметом еще одного исследования стало изучение размерных характеристик рабочих муравьев вида Solenopsis invicta (Hymenoptera: Formicidae). Было установлено, что с увеличением размеров тела антенны становятся короче относительно длины тела, при этом наибольший вклад в это относительное укорочение вносит булава (Tschinkel et al., 2003).

2.4. Влияние миниатюризации на морфологию насекомых

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Дьякова Анна Вадимовна, 2022 год

fl3 - - - -

M.c.,m fl1+2 - -

fl3 * - - ^^^H

TS-AP

Bug, non

M.m.

M.a.,f

M.a.,m

M.c.,f

M.c.,m

Bug, non

sc

M.m.

pd

sc

M.a.,f

pd

sc

M.a.,m

pd

M.c.,f

sc

M.c.,m

sc

sc

pd

sc

pd

sc

pd

sc

sc

132 MPS1

Bug, non M.m. M.a.,f M.a.,m M.c.,f M.c.,m

M.m. - -

M.a.,f - * *

M.a.m * -

M.c.,f - - -

M.c.,m - -

TS-UP

Bug, non M.m.f M.a.,f M.a.,m M.c.,f M.c.,m

M.m. - -

M.a.,f - - -

M.a.,m - *

M.c.,f - - *

M.c.,m - -

BS

MPS2

Bug, _non__

M.m.

M.a.,f

M.c.,f

M.m.

M.a.,f

M.c.,f

Таблица Приложение 3. Размеры антеннальных сенсилл Megaphragma. Бе - скапус, рё -педицеллум, А1 - 1й флагелломер, А2 - 2й флагелломер, Й1+2 - слитые 1й и 2ой флагелломеры, Й3 - 3й флагелломер. Указано M±SD для длин и диаметров сенсилл, измерения даны в мкм, п -число измерений, ан - антенномер, мин длина - минимальная длина, мин диаметр -минимальный диаметр, н/п - не применимо.

Тип ан Megaphragma amalphitanum

самка самец

Длина Мин длина Диаметр Мин диаме тр n Длина Мин длина Диаметр Мин диам етр n

ChS-AP sc 10,8±2,23 6,99 0,92±0,16 0,71 10 12,3±3,08 7,38 0,76±0,11 0,60 10

pd 10,2±2,04 6,99 0,86±0,17 0,65 11 8,79±1,94 7,12 0,65±0,09 0,53 10

fl1 13,7±2,33 9,93 0,93±0,16 0,69 10 8,57±1,95 6,01 0,72±0,11 0,52 10

все 11,5±2,62 6,99 0,9±0,16 0,65 31 9,89±2,88 6,01 0,71±0,11 0,52 30

Микрот рихии fl1 9,36±1,55 5,35 0,8±0,07 0,66 23 6,82±1,35 4,45 0,68±0,1 0,53 12

fl2 11,6±2,99 6,19 0,78±0,1 0,56 70 7,79±1,6 5,03 0,65±0,09 0,52 60

fl3 22,5±6,47 13,71 1,01±0,2 0,64 16 - - - - -

все 12,7±5,42 5,35 0,82±0,14 0,56 109 7,63±1,59 4,45 0,65±0,09 0,52 72

TS-UP fl2 37,1±5,59 10,91 1,36±0,23 0,88 14 - - - - -

fl3 - - - - - 33,6±4,46 22,00 1,34±0,16 0,93 21

все 37,1±5,59 10,91 1,36±0,23 0,88 14 33,6±4,46 22,00 1,34±0,16 0,93 21

SS fl2 - - - - - - - - - -

fl3 7±0,72 5,65 0,93±0,11 0,81 10 5,05±0,48 4,46 0,76±0,09 0,63 10

все 7±0,72 5,65 0,93±0,11 0,81 10 5,05±0,48 4,46 0,76±0,09 0,63 10

TS-AP sc 1,06±0,11 0,88 0,62±0,13 0,49 11 1,31±0,26 1,01 0,62±0,05 0,54 10

pd 0,68±0,09 0,48 0,47±0,12 0,32 10 0,74±0,18 0,50 0,44±0,09 0,29 10

все 0,88±0,22 0,48 0,55±0,14 0,32 21 1,03±0,36 0,50 0,53±0,12 0,29 20

BS fl3 17,1±2,04 8,23 1,96±0,19 1,71 10 - - - - -

MPS2 fl3 39,9±4,15 12,11 2,48±0,6 1,68 19 - - - - -

MPS2, вырост fl3 11,7±4,32 5,31 2,48±0,6 1,69 19 - - - - -

MPS1 fl3 37,3±3,58 16,42 2,62±0,27 2,12 10 21,9±5,61 20,39 1,82±0,38 1,11 16

MPS1, вырост fl3 3,69±1,36 1,93 2,62±0,27 2,12 10 3,76±4,51 1,11 1,8±0,39 1,11 15

Тип Ан Megaphragma caribea

самка самец

Длина Мин длина Диаметр Мин циа-метр n Длина Мин длина Диаметр Мин диаметр n

ChS-AP sc 8,06±2,07 5,35 0,78±0,12 0,60 11 6,91±0,94 5,51 0,62±0,07 0,52 9

pd 8,03±1,15 6,61 0,73±0,13 0,45 22 5,9±0,83 4,01 0,7±0,14 0,41 15

fl1+ 2 - - - - - - - - - -

все 8,04±1,49 5,35 0,75±0,12 0,45 33 6,28±0,99 4,01 0,67±0,13 0,41 24

Микро-трихии fl1+ 2 7,42±1,86 4,55 0,68±0,09 0,45 33 5,05±1,26 2,43 0,62±0,11 0,41 101

fl3 11,36±5,48 6,31 0,83±0,16 0,63 11 6,03±1,2 3,37 0,68±0,16 0,46 13

все 8,41±3,54 4,55 0,72±0,13 0,45 44 5,16±1,29 2,43 0,62±0,12 0,41 114

TS-UP fl1+ 2 33,03±5,97 24,06 1,19±0,12 1,01 12 - - - - -

fl3 - - - - - 20,42±2,87 14,52 1,28±0,2 1,02 21

все 33,03±5,97 24,06 1,19±0,12 1,01 12 20,42±2,87 14,52 1,28±0,2 1,02 21

SS fl1+ 2 4,01±0,65 3,31 1,06±0,03 1,03 3 4,45±0,98 3,30 1,01±0,16 0,73 8

fl3 5,23±0,54 4,37 0,94±0,11 0,83 5 4,74±1,54 2,89 0,98±0,16 0,88 6

все 4,78±0,83 3,31 0,99±0,11 0,83 8 4,58±1,2 2,89 1±0,15 0,73 14

TS-AP sc 0,89±0,21 0,60 0,57±0,03 0,52 6 0,97±0,23 0,50 0,61±0,27 0,39 17

pd н/п н/п н/п н/п н/п н/п н/п н/п н/п н/п

все 0,89±0,21 0,60 0,57±0,03 0,52 6 0,97±0,23 0,50 0,61±0,27 0,39 17

BS fl3 11,77±2 8,66 1,53±0,21 1,17 7 - - - - -

MPS2 fl3 28,25±3,44 22,21 1,87±0,19 1,59 11 - - - - -

MPS2, вырост fl3 6,83±1,86 4,24 1,88±0,19 1,59 8 - - - - -

MPS1 fl3 25,74±2,29 22,46 2,3±0,15 2,09 6 21,55±2,5 16,38 1,73±0,35 1,27 10

MPS1, вырост fl3 1,8±1,16 0,39 2,32±0,17 2,09 4 2,41±1,11 1,13 1,73±0,35 1,27 10

Тип ан Megaphragma mymaripenne

самка

Длина Мин. длина Диаметр Мин. диаметр n

ChS-AP sc 14,25±1,72 11,82 0,8±0,07 0,68 14

pd 13,65±1,75 10,29 1,44±3,39 0,54 35

fl1 15,33±2,46 10,65 1,48±2,25 0,72 16

все 14,2±2,03 10,29 1,3±2,68 0,54 65

Микротри-хии fl1 10,72±2,03 7,01 0,78±0,11 0,55 67

fl2 13,38±3,64 6,68 0,84±0,13 0,56 199

fl3 19,8±5,42 5,15 0,98±0,15 0,68 42

все 13,68±4,52 5,15 0,85±0,14 0,55 308

TS-UP fl2 29,93±4,78 21,84 1,36±0,19 0,75 32

fl3 - - - - -

все 29,93±4,78 21,84 1,36±0,19 0,75 32

SS fl2 6,3±1,78 4,48 0,87±0,1 0,62 22

fl3 5,34±1,04 3,37 0,85±0,25 0,53 27

все 5,78±1,48 4,48 0,86±0,2 0,53 49

TS-AP sc 1,1±0,26 0,75 0,51±0,06 0,46 10

pd 0,79±0,08 0,76 0,51±0,08 0,35 12

все 0,93±0,24 0,75 0,51±0,07 0,35 22

BS fl3 14,8±2,19 8,14 1,85±0,29 0,76 31

MPS2 fl3 29,77±3,84 18,37 2,22±0,51 0,83 49

MPS2, вырост fl3 9,17±4,08 3,46 2,22±0,42 1,57 62

MPS1 fl3 31,94±3,57 21,69 2,45±0,5 1,57 29

MPS1, вырост fl3 6,66±4,77 2,65 2,46±0,49 1,57 31

Благодарности

Выражаю благодарность своему научному руководителю А. А. Полилову и коллегам А. А. Макаровой, С. Ю. Чайке и П. Н. Петрову за плодотворное сотрудничество и всестороннюю помощь при проведении исследований и написании публикаций.

Выражаю благодарность Джону Хуберу за разрешение использовать его фотографии из базы данных МогрЬЬапк, и Эдварду Мокфорду за предоставленный материал Dicopomorpha echmepterygis.

Благодарю коллектив кафедры энтомологии МГУ им. Ломоносова за участие в обсуждении результатов исследования, ценные указания и советы.

Работа выполнена при поддержке грантов РФФИ (19-34-90162, 19-14-50621) и РНФ (19-1400045).