Сравнительный иммуно-флуоресцентный анализ рекомбинационных характеристик геномов млекопитающих тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.04, кандидат биологических наук Башева, Екатерина Андреевна

• Башева, Екатерина Андреевна
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Башева, Екатерина Андреевна

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность исследования

Цель и задачи исследования

Научная новизна

Научно-практическая ценность

Личный вклад автора

Апробация работы

Публикации

Структура и объём работы

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Основные события мейоза

Молекулярные механизмы синапсиса и рекомбинации

Методы изучения частоты и распределения рекомбинации

Распределение сайтов рекомбинации по геному

Факторы, контролирующие общий уровень рекомбинации

Эволюция уровня рекомбинации

Выбор видов для исследования рекомбинации

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Животные

Приготовление препаратов распластанных сперматоцитов

Подготовка препаратов для электронной микроскопии

Подготовка препаратов для флуоресцентной микроскопии

Анализ и обработка изображений

Статистическая обработка результатов

РЕЗУЛЬТАТЫ

Рекомбинационные характеристики аутосом

Домашняя собака (Canis familiaris)

Американская норка (Mustela vison)

Красная лисица ( Vulpes vulpes)

Полевки подсемейства АпасоНпае

Синапсис и рекомбинация половых хромосом

ОБСУЖДЕНИЕ

Эволюция синапсиса и рекомбинации в половых хромосомах

Вовлеченность В-хромосом в рекомбинацию

Клеточные механизмы, определяющие число и распределение точек рекомбинаций в аутосомах млекопитающих

Адаптивное значение межвидовых различий по числу рекомбинаций в аутосомах млекопитающих

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сравнительный иммуно-флуоресцентный анализ рекомбинационных характеристик геномов млекопитающих»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность исследования

Сравнительный анализ рекомбинационных характеристик геномов млекопитающих и выявление клеточных механизмов и эволюционных факторов, обеспечивающих межвидовые различия в частоте и распределении рекомбинационных событий, являются актуальной проблемой клеточной и эволюционной биологии.

Рекомбинация вносит значительный вклад в процессы генерации генетического разнообразия у организмов. Связанные с ней механизмы обеспечивают спаривание гомологов в мейозе и гарантирует их правильную сегрегацию, а нарушения этих механизмов ведут к образованию анеуплоидных гамет, что в свою очередь может приводить к бесплодию или рождению потомков с хромосомными аномалиями.

В настоящее время эволюционный смысл рекомбинации активно обсуждается в теоретических работах (Otto, Barton, 1997; Otto, Lenormand, 2002; Coop, Przeworski, 2007). Одни авторы видят в этих различиях адаптивный смысл (Otto, Barton, 2001), другие считают их нейтральными (Dumont, Payseur, 2008). Однако качество данных, на которых базируются эти дискуссии, вызывает ряд сомнений:

1. Сравнительно-эволюционный анализ рекомбинации в основном базируется на данных, полученных при генетическом картировании. Такой подход часто дает смещенные оценки частоты рекомбинации. Длины генетических карт, оцененные по частоте кроссинговера между отдельными маркерами, могут оказаться заниженными за счет недостатка информативных маркеров.

2. Довольно большой объем данных для сравнительного анализа частот рекомбинации был накоплен при подсчете общего числа хиазм на стадии диакинеза-метафазы мейоза I. Применимость данного подхода к млекопитающим ограничивается трудностями получения достаточного количества пригодных для анализа клеток на стадии диакинеза.

3. При анализе эволюции рекомбинации, как правило, используется произвольный набор видов, не сбалансированный ни по происхождению, ни по экологии.

В настоящее время разработаны цитологические методы, которые позволяют надежно локализовать точки кроссинговера на пахитенных хромосомах млекопитающих. Эти методы базируются на использовании меченных флуорохромами антител к SCP3, белку боковых элементов синаптонемного комплекса (CK) и MLH1, эукариотическому гомологу бактериального белка мисматч репарации. Было показано, что MLH1 входит в состав зрелых рекомбинационных узелков. Число и распределение точек локализации MLH1 в пахитенных клетках точно соответствует числу и распределению хиазм в диакинезе мейоза (Baker et al, 1996; Barlow, Hulten, 1998; Anderson et al., 1999; Froenicke et al, 2002; Lynn et al., 2002; Codina-Pascual et al., 2004). Установлено, что частота рекомбинации между двумя сцепленными генами, оцененная на основе частоты точек локализации MLH1 между FISH-пробами к этим генам, совпадает с оценкой частоты кроссинговера между ними, полученной в генетическом эксперименте (Froenicke et al., 2002). С использованием иммунолокализации MLH1 до начала нашей работы было проанализировано 19 видов млекопитающих (Rubes et al., 2005; Sun et al, 2005b; Borodin et al., 2007; Borodin et al, 2008; Hart et al, 2008; Garcia-Cruz et al, 2009; Hassold et al., 2009; Dumont, Payseur, 2011; Yang et al, 2011). Мы использовали данный метод для анализа рекомбинации 17 видов млекопитающих.

Объектами исследования в данной работе были 3 представителя отряда хищных млекопитающих: домашняя собака (Canis familiaris), красная лисица (Vulpes vulpesj, американская норка (.Mustela vison) и 14 представителей отряда грызунов (подсемейство Arvicolinae). Эти виды млекопитающих различаются как по числу и морфологии хромосом, так и по целому ряду особенностей их биологии (плодовитость, время смены поколений, экологическая пластичность и др.) и представляют собой удобную модель для исследования эволюции синапсиса и рекомбинации хромосом.

Цель и задачи исследования

Целью данного исследования был сравнительный иммуно-флуоресцентный анализ рекомбинационных характеристик геномов у 17 видов млекопитающих и выявление эволюционных факторов и клеточных механизмов, обеспечивающих межвидовые различия.

Было намечено выполнение следующих задач:

1.С использованием иммунолокализации MLH1 оценить общее число кроссоверных событий на клетку у данных видов.

2. Оценить особенности распределения кроссинговеров по бивалентам.

3. Исследовать вовлеченность В-хромосом лисиц в рекомбинационный процесс и их влияние на рекомбинацию в А-хромосомах.

4. Исследовать особенности синапсиса и рекомбинации половых хромосом в профазе мейоза самцов млекопитающих.

5. Оценить относительную роль таких факторов, как число хромосом, число плеч хромосом, размер СК, сила интерференции в определении общего числа рекомбинационных событий на клетку и их распределения по хромосомам.

6. Попытаться выявить адаптивный смысл межвидовых различий в уровне рекомбинации.

Научная новизна

•Впервые получены точные оценки общего числа рекомбинаций на клетку для трех видов хищных млекопитающих и 14 видов грызунов.

•Обнаружена высокая положительная корреляция между количеством рекомбинационных обменов на клетку и длиной СК у всех млекопитающих, числом хромосом у грызунов и числом хромосомных плеч у трех видов хищных млекопитающих.

•Установлена высокая положительная корреляция между количеством рекомбинационных обменов на клетку и временем смены поколений.

•Впервые установлено, что В-хромосомы лисицы вовлекаются в процесс рекомбинации.

•Анализ синапсиса и рекомбинации половых хромосом серых полевок в контексте их филогении впервые позволил установить, что утрата способности к синапсису произошла независимо и параллельно в нескольких филогенетических линиях серых полевок.

Научно-практическая ценность

Результаты данной работы расширяют представления о факторах, определяющих уровень рекомбинации, и механизмах эволюции этого признака у млекопитающих.

Полученные в работе данные о частоте и распределении рекомбинационных событий по хромосомам красной лисицы и американской норки могут быть использованы для построения генетических карт данных объектов, пушного звероводства и предсказания эффективности селекционных программ.

Личный вклад автора

Автор самостоятельно приготовил препараты распластанных синаптонемных комплексов (СК) для проведения иммуно-цитохимических исследований 14 представителей отряда грызунов подсемейства АппсоНпае, провел иммуноокрашивание всех препаратов, фотографирование и анализ изображений на электронном и флуоресцентном микроскопе, а также обработку экспериментальных данных.

Апробация работы

Результаты данной работы были представлены и обсуждены на отчётной сессии ИЦиГ СО РАН в 2010 году, IV школе молодых ученых ВОГиС по экологической генетике: "Экологическая генетика и теория эволюции" (Санкт-Петербург, 2007), II международной конференции: "Происхождение и эволюция биосферы" (Лутраки, Греция, 2008), ХЬУ1 международной научной студенческой конференции "Студент и научно-технический прогресс" (Новосибирск, 2008), международной конференции "Эволюция видов группы Богех агапеш: цитогенетические и молекулярные аспекты" (Йорк, Великобритания, 2008), симпозиуме памяти Г.А. Левитского: "Хромосомы и эволюция" (Санкт-Петербург, 2008), V Всероссийском съезде Вавиловского общества генетиков и селекционеров (Москва, 2009), международных конференциях ЕМВО по мейозу (Исле-Сюр-Ла-Сорг, Франция, 2009 и Пестум, Италия 2011), конференции "Целостность вида у млекопитающих: изолирующие барьеры и гибридизация" (Петергоф, 2010), Международной конференции ЕМВО по анеуплоидии и сегрегации (Эдинбург, Великобритания, 2010), Международном совещании IX съезда териологического общества при РАН "Териофауна России и сопредельных территорий" (Москва, 2011).

Публикации

Материал диссертации представлен в 20 публикациях, в том числе в 8 статьях в отечественных (3) и зарубежных (5) реферируемых журналах.

Структура и объём работы

Работа включает следующие разделы: введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты, обсуждение, выводы, список использованной литературы (190 источников). Общий объем составляет 106 страниц. Представлено 17 рисунков и 6 таблиц.

Заключение диссертации по теме «Клеточная биология, цитология, гистология», Башева, Екатерина Андреевна

ВЫВОДЫ

1. Впервые получены точные оценки общего числа рекомбинационных обменов на клетку для трех видов хищных млекопитающих и 14 видов грызунов.

2. С помощью мета-анализа показано, что число рекомбинационных обменов на клетку положительно коррелирует с числом хромосом у 14 видов полевок и числом хромосомных плеч у 21 вида млекопитающих.

3. Обнаружена высокая положительная корреляция между превышением числа рекомбинационных обменов над гаплоидным числом хромосом и продолжительностью генерации у всех включенных в мета-анализ млекопитающих, за исключением полевок.

4. Впервые установлено, что В-хромосомы лисицы вовлекаются в процесс рекомбинации.

5. Анализ синапсиса и рекомбинации половых хромосом серых полевок в контексте их филогении впервые позволил установить, что утрата способности к синапсису в ходе мужского мейоза произошла независимо и параллельно в нескольких филогенетических линиях.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Башева, Екатерина Андреевна, 2011 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Белоногова НМ, Бородин ПМ. Частота мейотической рекомбинации в G- и R-районах хромосом обыкновенной бурозубки (Sorex araneus) // Доклады РАН. 2010. Т. 433(4). С. 563-565.

Беляев Д.К., Волобуев В.Т., Раджабли С.И., Трут JT.H. Исследование природы и роли добавочных хромосом серебристо-черных лисиц. Сообщ. II. Добавочные хромосомы при селекции животных по поведению // Генетика. 1974а. Т. 10, №8. С. 83-91.

Беляев Д.К., Волобуев В.Т., Раджабли С.И., Трут JI.H. Полиморфизм и мозаицизм по добавочным хромосомам у серебристо-черных лисиц // Генетика. 19746. Т. 10, № 2. С. 58-67.

Бородин П.М., Башева Е.А., Белоногова Н.М., Торгашева А.А. (2008). Рекомбинация и эволюция. Вестник ВОГиС, 12, №1/2, 197-205. Левенкова Е.С., Малыгин В.М., Сафронова Л.Д. Синаптонемный комплекс восточной полевки Microtus fortis (Rodentia, Cricetidae) // Зоологический журнал. 1997. 76, N 8, с. 948-953.

Раджабли С.И., Исаенко А.А., Волобуев В.Т. Исследование природы и роли добавочных хромосом серебристо-черных лисиц. Сообщ. 4. Поведение добавочных хромосом в мейозе // Генетика. 1978. Т. 14, № 3. С. 438-443. Abramson N.I., Lebedev V.S., Bannikova А.А. et al. Radiation events in the subfamily Arvicolinae (Rodentia): evidence from nuclear genes // Dokl Biol Sci. 2009. V. 428. P. 458-461.

Acosta M.J., Romero-Fernandez I., Sanchez A. et al. Comparative analysis by chromosome painting of the sex chromosomes in arvicolid rodents I I Cytogenetic and genome research. 2011. V. 132. P. 47-54.

Albini S.M., Jones G.H. Synaptonemal complex spreading in Allium сера and A. fistulosum. The initiation and sequence of pairing // Chromosoma. 1987. V. 95. P. 324-338.

Anderson L.K., Reeves A., Webb L.M. et al. Distribution of crossing over on mouse synaptonemal complexes using immunofluorescent localization of MLH1 protein//Genetics. 1999. V. 151. P. 1569-1579.

Anistoroaei R., Ansari S., Farid A. et al. An extended anchored linkage map and virtual mapping for the American mink genome based on homology to human and dog//Genomics. 2009. V. 94. P. 204-210.

Arana P., Santos J.L., Giraldez R. The analysis of chiasma interference and centromere coorientation in a spontaneous translocation heterozygote of Euchorthippus pulvinatus gallicus (Acrididae; Orthoptera) // Chromosoma. 1980. V. 78. P. 327-340.

Ashley T., Fredga K. The curious normality of the synaptic association between

the sex chromosomes of two arvicoline rodents: Microtus oeconomus and

Clethrionomys glareolus // Hereditas. 1994. V. 120. P. 105-111.

Ashley T., Jaarola M., Fredga K. Absence of synapsis during pachynema of the

normal sized sex chromosomes of Microtus arvalis // Hereditas. 1989. V. 111. P.

295-304.

Ashley T., Jaarola M., Fredga K. The behavior during pachynema of a normal and an inverted Y chromosome in Microtus agrestis // Hereditas. 1990. V. 111. P. 281.

Baarends W.M., Grootegoed J.A. Chromatin dynamics in the male meiotic prophase//Cytogenetic and genome research. 2003. V. 103. P. 225-234. Baker S.M., Plug A.W., Prolla T.A. et al. Involvement of mouse Mlhl in DNA mismatch repair and meiotic crossing over//Nat Genet. 1996. V. 13. P. 336-342. Banaszek A., Jadwiszczak K. B-chromosomes behavior during meiosis of yellow-necked mouse, Apodemus flavicollis. // Folia Zool. 2006. V. 55. P. 113-122. Bannikova A.A., Lebedev V.S., Lissovsky A.A. et al. Molecular phylogeny and evolution of the Asian lineage of vole genus Microtus (Rodentia: Arvicolinae)

inferred from mitochondrial cytochrome b sequence // Biol. J. Linnean Soc. 2010. V. 99. P. 595-613.

Barlow A.L., Hulten M.A. Crossing over analysis at pachytene in man // Eur J Hum Genet. 1998. V. 6. P. 350-358.

Basheva E.A., Bidau C.J., Borodin P.M. General pattern of meiotic recombination in male dogs estimated by MLH1 and RAD51 immunolocalization // Chromosome Res. 2008. V. 16. P. 709-719.

Bell G., Burt A. B-chromosomes: germ-line parasites which induced changes in host recombination//Parasitology. 1990. V. 100 Suppl. P. S19-26. Belonogova N.M., Karamysheva T.V., Biltueva L.S. et al. Identification of all pachytene bivalents in the common shrew using DAPI-staining of synaptonemal complex spreads // Chromosome Res. 2006. V. 14. P. 673-679. Berend S.A., Hale D.W., Engstrom M.D. et al. Cytogenetics of collared lemmings (Dicrostonyx groenlandicus). I. Meiotic behavior and evolution of the neo-XY sex-chromosome system // Cytogenet Cell Genet. 1997. V. 79. P. 288-292. Bidau C.J., Rosato M., MartH D.A. FISH detection of ribosomal cistrons and assortment-distortion for X and B chromosomes in Dichroplus pratensis (Acrididae) // Cytogenetic and genome research. 2004. V. 106. P. 295-301. Bishop D.K. RecA homologs Dmcl and Rad51 interact to form multiple nuclear complexes prior to meiotic chromosome synapsis // Cell. 1994. V. 79. P. 10811092.

Bishop D.K., Park D., Xu L. et al. DMC1: a meiosis-specific yeast homolog of E. coli recA required for recombination, synaptonemal complex formation, and cell cycle progression//Cell. 1992. V. 69. P. 439-456.

Bishop D.K., Zickler D. Early decision; meiotic crossover interference prior to stable strand exchange and synapsis // Cell. 2004. V. 117. P. 9-15.

Bogdanov Y.F., Kolomiets O.L., Lyapunova E.A. et al. Synaptonemal complexes and chromosome chains in the rodent Ellobius talpinus heterozygous for ten Robertsonian translocations // Chromosoma. 1986. V. 94. P. 94. Borodin P.M., Basheva E.A., Zhelezova A.I. Immunocytological analysis of meiotic recombination in the American mink (Mustela vison) // Anim Genet. 2009. V. 40. P. 235-238.

Borodin P.M., Karamysheva T.V., Belonogova N.M. et al. Recombination map of the common shrew, Sorex araneus (Eulipotyphla, Mammalia) // Genetics. 2008. V. 178. P. 621-632.

Borodin P.M., Karamysheva T.V., Rubtsov N.B. Immunofluorescent analysis of meiotic recombination and interference in the domestic cat // Cell and Tissue Biology. 2007. V. 1. P. 503-507.

Borodin P.M., Rogatcheva M.B., Koyasu K. et al. Pattern of X-Y chromosome pairing in the Japanese field vole, Microtus montebelli // Genome. 1997. V. 40. P. 829-833.

Borodin P.M., Sablina O.V., Rodionova M.I. Pattern of X-Y chromosome pairing in microtine rodents//Hereditas. 1995. V. 123. P. 17-23.

Brandham P.E., Bhattarai S. The effect of B chromosome number on chiasma frequency within and between individuals of Gibasis linearis (Commelinaceae) // Chromosoma. 1977. V. 64. P. 343-348.

Broman K.W., Murray J.C., Sheffield V.C. et al. Comprehensive human genetic maps: individual and sex-specific variation in recombination // American journal of human genetics. 1998. V. 63. P. 861-869.

Broman K.W., Rowe L.B., Churchill G.A. et al. Crossover interference in the mouse // Genetics. 2002. V. 160. P. 1123-1131.

Broman K.W., Weber J.L. Characterization of human crossover interference // American journal of human genetics. 2000. V. 66. P. 1911-1926.

Burgoyne P.S., Sutcliffe M.J., Mahadevaiah S.K. The role of unpaired sex chromosomes in spermatogenic failure//Andrologia. 1992. V. 24. P. 17-20. Burt A., Bell G. Mammalian chiasma frequencies as a test of two theories of recombination//Nature. 1987. V. 326. P. 803-805.

Camacho J.P., Bakkali M., Corral J.M. et al. Host recombination is dependent on the degree of parasitism // Proc Biol Sei. 2002. V. 269. P. 2173-2177. Camacho J.P., Sharbel T.F., Beukeboom L.W. B-chromosome evolution // Philos Trans R Soc Lond B Biol Sei. 2000. V. 355. P. 163-178.

Carnero A., Jimenez R., Burgos M. et al. Achiasmatic sex chromosomes in Pitymys duodecimcostatus: mechanisms of association and segregation // Cytogenet Cell Genet. 1991. V. 56. P. 78-81.

Carpenter A.T. Electron microscopy of meiosis in Drosophila melanogaster females: II. The recombination nodule~a recombination-associated structure at pachytene? // Proc Natl Acad Sei USA. 1975. V. 72. P. 3186-3189. Carpenter A.T. Gene conversion, recombination nodules, and the initiation of meiotic synapsis//Bioessays. 1987. V. 6. P. 232-236.

Chaline J., Brunet-Lecomte P., al M.S.e. Anatomy of the arvicoline radiation (Rodentia): palaeogeographical,palaeoecological history and evolutionary data // Ann. Zool. Fenn. 1999. V. 36. P. 239-267.

Chen Y., Dong Y., Xiang X. et al. Sex determination of Microtus mandarinus mandarinus is independent of Sry gene//Mamm Genome. 2008. V. 19. P. 61-68. Codina-Pascual M., Kraus J., Speicher M.R. el al. Characterization of all human male synaptonemal complexes by subtelomere multiplex-FISH // Cytogenet Genome Res. 2004. V. 107. P. 18-21.

Cohen P.E., Pollard J.W. Regulation of meiotic recombination and prophase I progression in mammals//Bioessays. 2001. V. 23. P. 996-1009. Coop G., Przeworski M. An evolutionary view of human recombination //Nat Rev Genet. 2007. V. 8. P. 23-34.

Crow J.F., Kimura M. Evolution in sexual and asexual populations // American Naturalis. 1965. V. 99. P.

de Massy B. Distribution of meiotic recombination sites // Trends Genet. 2003. V. 19. P. 514-522.

Dietrich W.F., Miller J., Steen R. et al. A comprehensive genetic map of the mouse genome//Nature. 1996. V. 380. P. 149-152.

Dumont B.T., Payseur B.A. Evolution of the genomic rate of recombination in mammals//Evolution. 2008. V. 62. P. 276-294.

Dumont B.L., Payseur B.A. Evolution of the genomic recombination rate in murid rodents // Genetics. 2011. V. 187. P. 643-657.

Dutrillaux B. [Role of chromosomes in evolution: a new interpretation] // Ann Genet. 1986. V. 29. P. 69-75.

Egel-Mitani M., Olson L.W., Egel R. Meiosis in Aspergillus nidulans: another example for lacking synaptonemal complexes in the absence of crossover interference//Hereditas. 1982. V. 97. P. 179-187.

Falque M., Mercier R., Mezard C. et al. Patterns of recombination and MLH1 foci density along mouse chromosomes: modeling effects of interference and obligate chiasma//Genetics. 2007. V. 176. P. 1453-1467.

Felsenstein J. The evolutionary advantage of recombination // Genetics. 1974. V. 78. P. 737-756.

Fisher R.A. 1930. The Genetical Theory of Natural Selection. Oxford University Press London/New York.

Froenicke L., Anderson L.K., Wienberg J. et al. Male mouse recombination maps for each autosome identified by chromosome painting // Am J Hum Genet. 2002. V. 71. P. 1353-1368.

Fullerton S.M., Bernardo Carvalho A., Clark A.G. Local rates of recombination are positively correlated with GC content in the human genome // Mol Biol Evol. 2001. V. 18. P. 1139-1142.

Garcia-Cruz R., Pacheco S., Brieno M. et al. A comparative study of the recombination pattern in three species of Platyrrhini monkeys (primates) // Chromosoma. 2011. V. P. 1-10.

Garcia-Cruz R., Robles P., Steinberg E.R. et al. Pairing and recombination features during meiosis in Cebus paraguayanus (Primates: Platyrrhini) // BMC Genet. 2009. V. 10. P. 25.

Graphodatsky A.S., Kukekova A.V., Yudkin D.V. et al. The proto-oncogene C-KIT maps to canid B-chromosomes // Chromosome Res. 2005. V. 13. P. 113-122. Graves J.A., Wakefield M.J., Toder R. The origin and evolution of the pseudoautosomal regions of human sex chromosomes // Hum Mol Genet. 1998. V. 7. P. 1991-1996.

Gu W., Wang T., Zhu B. Study on the morphology of sex chromosomes pairing of the synaptonemal complexs in Mandarin vole (Microtus mandarinus). II Acta Theriol. Sin. 1999. V. 19. P. 150-154 (In Chinese).

Haddrill P.R., Halligan D.L., Tomaras D. et al. Reduced efficacy of selection in regions of the Drosophila genome that lack crossing over // Genome Biol. 2007. V. 8. P.R18.

Harper L., Golubovskaya I., Cande W.Z. A bouquet of chromosomes // J Cell Sci. 2004. V. 117. P. 4025-4032.

Hart E.J., Pinton A., Powell A. et al. Meiotic recombination in normal and clone bulls and their offspring // Cytogenetic and genome research. 2008. V. 120. P. 97101.

Hartl D., Jones E. 2001. Genetics: analysis of genes and genomes. Massachusetts: Jones and Bartlett Publishers.

Hassold T., Hansen T., Hunt P. et al. Cytological studies of recombination in rhesus males // Cytogenetic and genome research. 2009. V. 124. P. 132-138. Hassold T., Judis L., Chan E.R. et al. Cytological studies of meiotic recombination in human males // Cytogenetic and genome research. 2004. V. 107. P. 249-255.

Henderson K.A., Keeney S. Tying synaptonemal complex initiation to the formation and programmed repair of DNA double-strand breaks // Proc Natl Acad SciUSA. 2004. V. 101. P. 4519-4524.

Heyer W.D. Recombination: Holliday junction resolution and crossover formation // Curr Biol. 2004. V. 14. P. R56-58.

Hill W.G., Robertson A. The effect of linkage on limits to artificial selection // Genet Res. 1966. V. 8. P. 269-294.

Hulten M. Chiasma distribution at diakinesis in the normal human male // Hereditas. 1974. V. 76. P. 55-78.

Iwasa M.A., Obara Y., Kitahara E. et al. Synaptonemal complex analyses in the XY chromosomes of six taxa of Clethrionomys and Eothenomys from Japan. // Mammal Study. 1999. V. 24. P. 103-113.

Jaarola M., Martinkova N., Gunduz I. et al. Molecular phylogeny of the speciose vole genus Microtus (Arvicolinae, Rodentia) inferred from mitochondrial DNA sequences // Mol Phylogenet Evol. 2004. V. 33. P. 647-663. Jensen-Seaman M.I., Furey T.S., Payseur B.A. et al. Comparative recombination rates in the rat, mouse, and human genomes // Genome Res. 2004. V. 14. P. 528538.

Jimenez G., Manzanero S., Puertas M.J. Relationship between pachytene synapsis, metaphase I associations, and transmission of 2B and 4B chromosomes in rye // Genome. 2000. V. 43. P. 232-239.

Jimenez R, Carnero A., Burgos M. et al. Achiasmatic giant sex chromosomes in the vole Microtus cabrerae (Rodentia, Microtidae) // Cytogenet Cell Genet. 1991. V. 57. P. 56-58.

Jones R., Rees H. Genotypic control of chromosome behaviour in rye. XI. The influence of B-chromosomes on meiosis.//Heredity. 1967. V. 22. P. 333-347. Jones R.N. B-chromosome drive //American Naturalist. 1991. V. 137. P. 430442.

Jones R.N. B chromosomes in plants // New Phytologist. 1995. V. 131. P. 411434.

Jones R.N., Rees H. B chromosomes. London; New York: Academic Press. 1982. Kaback D.B., Barber D., Mahon J. et al. Chromosome size-dependent control of meiotic reciprocal recombination in Saccharomyces cerevisiae: the role of crossover interference//Genetics. 1999. V. 152. P. 1475-1486. Karamysheva T.V., Andreenkova O.V., Bochkaerev M.N. et al. B chromosomes of Korean field mouse Apodemus peninsulae (Rodentia, Murinae) analysed by microdissection and FISH // Cytogenet Genome Res. 2002. V. 96. P. 154-160. Keats B.J., Sherman S.L., Morton N.E. et al. Guidelines for human linkage maps. An International System for Human Linkage Maps (ISLM, 1990) // Ann Hum Genet. 1991. V. 55. P. 1-6.

Keeney S., Giroux C.N., Kleckner N. Meiosis-specific DNA double-strand breaks are catalyzed by Spoil, a member of a widely conserved protein family // Cell. 1997. V. 88. P. 375-384.

Kleckner N. Meiosis: how could it work? // Proc Natl Acad Sci USA. 1996. V. 93. P. 8167-8174.

Kleckner N., Storlazzi A., Zickler D. Coordinate variation in meiotic pachytene SC length and total crossover/chiasma frequency under conditions of constant DNA length // Trends Genet. 2003. V. 19. P. 623-628.

Koehler K.E., Millie E.A., Cherry J.P. et al. Meiotic exchange and segregation in female mice heterozygous for paracentric inversions//Genetics. 2004. V. 166. P. 1199-1214.

Kolodner R.D., Marsischky G.T. Eukaryotic DNA mismatch repair // Curr Opin Genet Dev. 1999. V. 9. P. 89-96.

Kolomiets O.L., Borbiev T.E., Safronova L.D. et al. Synaptonemal complex analysis of B-chromosome behavior in meiotic prophase I in the East-Asiatic

mouse Apodemus peninsulae (Muridae, Rodentia) // Cytogenet Cell Genet. 1988. V. 48. P. 183-187.

Kondrashov A.S. Deleterious mutations and the evolution of sexual reproduction // Nature. 1988. V. 336. P. 435-440.

Kong A., Gudbjartsson D.F., Sainz J. et al. A high-resolution recombination map

of the human genome // Nature genetics. 2002. V. 31. P. 241 -247.

Kukekova A. V., Trut L.N., Oskina I.N. et al. A meiotic linkage map of the silver

fox, aligned and compared to the canine genome // Genome Res. 2007. V. 17. P.

387-399.

Lawrie N.M., Tease C., Hulten M.A. Chiasma frequency, distribution and interference maps of mouse autosomes // Chromosoma. 1995. V. 104. P. 308-314. Lemskaya N.A., Romanenko S.A., Golenishchev F.N. et al. Chromosomal evolution of Arvicolinae (Cricetidae, Rodentia). III. Karyotype relationships of ten Microtus species//ChromosomeRes. 2010. V. 18. P. 459-471. Lichten M., Goldman A.S. Meiotic recombination hotspots // Annu Rev Genet. 1995. V. 29. P. 423-444.

Lynn A., Koehler K.E., Judis L. et al. Covariation of synaptonemal complex length and mammalian meiotic exchange rates // Science. 2002. V. 296. P. 2222-2225. Makinen A. The standard karyotype of the blue fox (Alopex lagopus L.). Committee for the standard karyotype of Alopex lagopus L // Hereditas. 1985. V. 103. P. 33-38.

Mandahl N., Fredga K. Q-, G- and C-band patterns of the mink chromosomes // Hereditas. 1975. V. 81. P. 211-220.

Marcon E., Moens P.B. The evolution of meiosis: recruitment and modification of somatic DNA-repair proteins // Bioessays. 2005. V. 27. P. 795-808. Mather K. Crossing over. // Biol Rev Camb Philos Soc. 1938. V. 13. P. 252-292. Matsubara K., Yamada K., Umemoto S. et al. Molecular cloning and characterization of the repetitive DNA sequences that comprise the constitutive

heterochromatin of the A and B chromosomes of the Korean field mouse (Apodemus peninsulae, Muridae, Rodentia)//Chromosome Res. 2008. V. 16. P. 1013-1026.

Maynard Smith J. 1971. The origin and maintenance of sex. In: Williams GC, editor. Group Selection. Chicago, USA: Aldine-Atherton.

Megias-Nogales B., Marchal J.A., Acosta M.J. et al. Sex chromosomes pairing in two Arvicolidae species: Microtus nivalis and Arvicola sapidus // Hereditas. 2003. V. 138. P. 114-121.

Mekada K., Harada M., Lin L.K. et al. Pattern of X-Y chromosome pairing in the Taiwan vole, Microtus kikuchii// Genome. 2001. V. 44. P. 27-31. Mekada K., Koyasu K., Harada M. et al. Karyotype and X-Y chromosome pairing in the Sikkim vole (Microtus(Neodon) sikimensis) // Journal of Zoology. 2002. V. 257. P. 417-423.

Muller H.J. The Relation of Recombination to Mutational Advance // Mutat Res. 1964. V. 106. P. 2-9.

Muller H.J. Some genetic aspects of sex // American Naturalis. 1932. V. 8. P. Myers S., Bottolo L., Freeman C. et al. A fine-scale map of recombination rates and hotspots across the human genome//Science. 2005. V. 310. P. 321-324. Olivier M., Breen M., Binns M.M. et al. Localization and characterization of nucleotide sequences from the canine Y chromosome // Chromosome Res. 1999. V. 7. P. 223-233.

Orr-Weaver T.L., Szostak J.W. Yeast recombination: the association between double-strand gap repair and crossing-over // Proc Natl Acad Sci USA. 1983. V. 80. P. 4417-4421.

Otto S.P., Barton N.H. The evolution of recombination: removing the limits to natural selection//Genetics. 1997. V. 147. P. 879-906.

Otto S.P., Barton N.H. Selection for recombination in small populations // Evolution. 2001. V. 55. P. 1921-1931.

Otto S.P., Lenormand T. Resolving the paradox of sex and recombination // Nat Rev Genet. 2002. V. 3. P. 252-261.

Page J., Berrios S., Rufas J.S. et al. The pairing of X and Y chromosomes during meiotic prophase in the marsupial species Thylamys elegans is maintained by a dense plate developed from their axial elements // J Cell Sci. 2003. V. 116. P. 551-560.

Page S.L., Hawley R.S. Chromosome choreography: the meiotic ballet // Science. 2003. V. 301. P. 785-789.

Pardo-Manuel de Villena F., Sapienza C. Recombination is proportional to the number of chromosome arms in mammals // Mamm Genome. 2001a. V. 12. P. 318-322.

Pardo-Manuel de Villena F., Sapienza C. Recombination is proportional to the number of chromosome arms in mammals // Mamm Genome. 2001b. V. 12. P. 318-322.

Pathak S., Van Tuinen P., Merry D.E. Heterochromatin, synaptonemal complex, and NOR activity in the somatic and germ cells of a male domestic dog, Canis familiaris (Mammalia, Canidae) // Cytogenetics and cell genetics. 1982. V. 34. P. 112-118.

Patton J.L. B-chromosome systems in the pocket mouse, Perognathus baileyi:

meiosis and C-band studies//Chromosoma. 1977. V. 60. P. 1-14.

Patton J.L. A complex system of chromosomal variation in the pocket mouse,

Perognathus baileyi Merriam // Chromosoma. 1972. V. 36. P. 241-255.

Perfectti F., Corral J.M., Mesa J.A. et al. Rapid suppression of drive for a parasitic

B chromosome //Cytogenet Genome Res. 2004. V. 106. P. 338-343.

Peters A.H., Plug A.W., van Vugt M.J. et al. A drying-down technique for the

spreading of mammalian meiocytes from the male and female germline //

Chromosome Res. 1997. V. 5. P. 66-68.

Peterson D.G., Stack S.M., Healy J.L. et al. The relationship between synaptonemal complex length and genome size in four vertebrate classes (Osteicthyes, Reptilia, Aves, Mammalia) // Chromosome Res. 1994. V. 2. P. 153162.

Petes T.D. Meiotic recombination hot spots and cold spots // Nature reviews. Genetics. 2001. V. 2. P. 360-369.

Petronczki M., Siomos M.F., Nasmyth K. Un menage a quatre: the molecular biology of chromosome segregation in meiosis // Cell. 2003. V. 112. P. 423-440. Plug A.W., Xu J., Reddy G. et al. Presynaptic association of Rad51 protein with selected sites in meiotic chromatin // Proc Natl Acad Sci USA. 1996. V. 93. P. 5920-5924.

Polani P.E. Centromere localization at meiosis and the position of chiasmata in the male and female mouse // Chromosoma. 1972. V. 36. P. 343-374. Radzhabli S.I., Isaenko A.A., Volobuev V.T. [Nature and role of accessory chromosomes in silver-gray foxes. IV. The behavior of accessory chromosomes in meiosis]//Genetika. 1978. V. 14. P. 438-443.

Rees H., Dale P.J. Chiasmata and variability in Lolium and Festuca populations. // Chromosoma. 1974. V. 47. P. 335-351.

Rice W.R. Degeneration of a nonrecombining chromosome // Science. 1994. V. 263. P. 230-232.

Robinson W.P. The extent, mechanism, and consequences of genetic variation, for recombination rate//American journal of human genetics. 1996. V. 59. P. 11751183.

Rockmill B., Sym M., Scherthan H. et al. Roles for two RecA homologs in promoting meiotic chromosome synapsis // Genes Dev. 1995. V. 9. P. 2684-2695. Ross-Ibarra J. The evolution of recombination under domestication: a test of two hypotheses//Am Nat. 2004. V. 163. P. 105-112.

Rouyer F., Simmler M.C., Johnsson C. et al. A gradient of sex linkage in the pseudoautosomal region of the human sex chromosomes // Nature. 1986. V. 319. P. 291-295.

Rovatsos M.T., Mitsainas G.P., Stamatopoulos C. et al. First reports of XXY aneuploidy in natural populations of Thomas' pine vole Microtus thomasi (Rodentia : Arvicolidae) from Greece // Mamm. Biol. 2008. V. 73. P. 342-349. Rubes J., Vozdova M., Oracova E. et al. Individual variation in the frequency of sperm aneuploidy in humans // Cytogenetic and genome research. 2005. V. 111. P. 229-236.

Rubtsov N.B., Karamysheva T.V., Andreenkova O.V. et al. Comparative analysis of micro and macro B chromosomes in the Korean field mouse Apodemus peninsulae (Rodentia, Murinae) performed by chromosome microdissection and FISH//Cytogenet Genome Res. 2004. Y. 106. P. 289-294. Samollow P.B., Kammerer C.M., Mahaney S.M. et al. First-generation linkage map of the gray, short-tailed opossum, Monodelphis domestica, reveals genome-wide reduction in female recombination rates // Genetics. 2004. V. 166. P. 307329.

Santos J.L., Del Cerro A.L., Fernandez A. et al. Meiotic behaviour of B chromosomes in the grasshopper Omocestus burri: A case of drive in females // Hereditas. 1993. V. 118. P. 139.

Sargan D.R., Aguirre-Hernandez J., Galibert F. et al. An extended microsatellite set for linkage mapping in the domestic dog // J Hered. 2007. V. 98. P. 221-231. Scherthan H., Weich S., Schwegler H. et al. Centromere and telomere movements during early meiotic prophase of mouse and man are associated with the onset of chromosome pairing//J Cell Biol. 1996. V. 134. P. 1109-1125. Schwacha A., Kleckner N. Interhomolog bias during meiotic recombination: meiotic functions promote a highly differentiated interhomolog-only pathway // Cell. 1997. V. 90. P. 1123-1135.

Sharp P. Sex chromosome pairing during male meiosis in marsupials // Chromosoma. 1982. V. 86. P. 27-47.

Shi L., Tang L., Ma K. et ah Synaptonemal complex formation among

supernumerary B chromosomes: an electron microscopic study on spermatocytes

of Chinese raccoon dogs // Chromosoma. 1988. V. 97. P. 178.

Shifman S., Bell J.T., Copley R.R. et al. A high-resolution single nucleotide

polymorphism genetic map of the mouse genome // PLoS Biol. 2006. V. 4. P.

e395.

Soriano P., Keitges E.A., Schorderet D.F. et ah High rate of recombination and double crossovers in the mouse pseudoautosomal region during male meiosis // Proc Natl Acad Sci USA. 1987. V. 84. P. 7218-7220.

Stack S.M. Heterochromatin, the synaptonemal complex and crossing over // J Cell Sci. 1984. V. 71. P. 159-176.

Stack S.M., Anderson L.K. A model for chromosome structure during the mitotic and meiotic cell cycles // Chromosome Res. 2001. V. 9. P. 175-198. Stavnezer J., Schrader C.E. Mismatch repair converts AID-instigated nicks to double-strand breaks for antibody class-switch recombination // Trends Genet. 2006. V. 22. P. 23-28.

Sun F., Oliver-Bonet M., Liehr T. et ah Human male recombination maps for individual chromosomes // American journal of human genetics. 2004. V. 74. P. 521-531.

Sun F., Oliver-Bonet M., Liehr T. et ah Analysis of non-crossover bivalents in pachytene cells from 10 normal men // Hum Reprod. 2006a. V. 21. P. 2335-2339. Sun F., Oliver-Bonet M., Liehr T. et ah Variation in MLH1 distribution in recombination maps for individual chromosomes from human males // Hum Mol Genet. 2006b. V. 15. P. 2376-2391.

Sun F., Trpkov K., Rademaker A. et ah Variation in meiotic recombination frequencies among human males // Hum Genet. 2005a. V. 116. P. 172-178.

Sun F., Trpkov K., Rademaker A. et al. Variation in meiotic recombination frequencies among human males // Hum Genet. 2005b. V. 116. P. 172-178. Sung P., Robberson D.L. DNA strand exchange mediated by a RAD51-ssDNA nucleoprotein filament with polarity opposite to that of RecA // Cell. 1995. V. 82. P. 453-461.

Switonsky M., Gustavsson I., Hoejer K. et al. Synaptonemal complex analysis of the B chromosomes in spermatocytes of the silver fox (Vulpes fulvus Desm.) // Cytogenet Cell Genet. 1987. V. 45. P. 84-92.

Szostak J.W., Orr-Weaver T.L., Rothstein R.J. et al. The double-strand-break repair model for recombination // Cell. 1983. V. 33. P. 25-35. Tanic N., Dedovic N., Vujosevic M. et al. DNA profiling of B chromosomes from the yellow-necked mouse Apodemus flavicollis (Rodentia, Mammalia) // Genome Res. 2000. V. 10. P. 55-61.

Tarsounas M., Morita T., Pearlman R.E. et al. RAD51 and DMC1 form mixed complexes associated with mouse meiotic chromosome cores and synaptonemal complexes//J Cell Biol. 1999. V. 147. P. 207-220.

Tienari P.J., Terwilliger J.D., Ott J. et al. Two-locus linkage analysis in multiple sclerosis (MS)//Genomics. 1994. V. 19. P. 320-325.

Toder R., Glaser B., Schiebel K. et al. Genes located in and near the human pseudoautosomal region are located in the X-Y pairing region in dog and sheep // Chromosome Res. 1997. V. 5. P. 301-306.

Trifonov V.A., Perelman P.L., Kawada S.I. et al. Complex structure of B-chromosomes in two mammalian species: Apodemus peninsulae (Rodentia) and Nyctereutes procyonoides (Carnivora) // Chromosome Res. 2002. V. 10. P. 109116.

Trut L., Oskina I., Kharlamova A. Animal evolution during domestication: the domesticated fox as a model // Bioessays. 2009. V. 31. P. 349-360. Villeneuve A.M., Hillers K.J. Whence meiosis? // Cell. 2001. V. 106. P. 647-650.

Wada M.Y., Imai H.T. Theoretical analyses of chiasmata using a novel chiasma graph method applied to Chinese hamsters, mice, and dog // Jpn J Genet. 1995. V. 70. P. 233-265.

Ward E.J. The effect of accessory chromatin on chiasma distribution in maize // Can J Genet Cytol. 1976. V. 18. P. 479-484.

Wettstein R.M., Appelbaum P.S. Legal liability for tardive dyskinesia // Hosp Community Psychiatiy. 1984. V. 35. P. 992-994.

Williams G.C., Mitton J.B. Why reproduce sexually? // J Theor Biol. 1973. V. 39. P. 545-554.

Wilson D.E., Reeder D.M. Mammal species of the world : a taxonomic and geographic reference. Baltimore: Johns Hopkins University Press. 2005a. 2 v. (xxxv, 2142 p.) p.

Wilson D.E., Reeder D.M. Mammal species of the world: a taxonomic and geographic reference. Johns Hopkins Univ. Press. 2005b. 2142 p. Wipf L., Shackelford R.M. Chromosomes of the Red Fox // Proc Natl Acad Sei U S A. 1942. V. 28. P. 265-268.

Wolf K.W., Baumgart T., Winking H. Meiotic association and segregation of the achiasmatic giant sex chromosomes in the male field vole (Microtus agrestis). II Chromosoma. 1988. V. 97. P. 124-133.

Wolf K.W., Winking H., Fredga K. Relationship between nucleoli and sex chromosomes during meiosis of the male wood lemming Myopus schisticolor: a fine-structure study//Biol Cell. 1987. V. 60. P. 15-24.

Wong A.K., Ruhe A.L., Dumont B.L. et al. A comprehensive linkage map of the dog genome//Genetics. 2010. V. 184. P. 595-605.

Wu T.C., Lichten M. Meiosis-induced double-strand break sites determined by yeast chromatin structure//Science. 1994. V. 263. P. 515-518. Wurster-Hill D.H., Ward O.G., Davis B.H. et al. Fragile sites, telomeric DNA sequences, B chromosomes, and DNA content in raccoon dogs, Nyctereutes

procyonoides, with comparative notes on foxes, coyote, wolf, and raccoon // Cytogenetics and cell genetics. 1988. V. 49. P. 278-281.

Yang F., O'Brien P.C.M., Milne B.S. et al. A Complete Comparative Chromosome Map for the Dog, Red Fox, and Human and Its Integration with Canine Genetic Maps//Genomics. 1999. V. 62. P. 189.

Yang Q., Zhang D., Leng M. et al. Synapsis and meiotic recombination in male Chinese muntjac (Muntiacus reevesi) // PLoS One. 2011. V. 6. P. el9255. Yu A., Zhao C., Fan Y. et al. Comparison of human genetic and sequence-based physical maps //Nature. 2001. V. 409. P. 951-953.

Yudkin D.V., Trifonov V.A., Kukekova A.V. et al. Mapping of KIT adjacent sequences on canid autosomes and B chromosomes // Cytogenet Genome Res. 2007. V. 116. P. 100-103.

Zhu B., Dong Y., Gao J. et al. Numerical and structural variations of the X chromosomes and no. 2 autosomes in mandarin vole, Microtus mandarinus (Rodentia)//Hereditas. 2006. V. 143. P. 130-137.

Zhu B., Gao H., Wang H. et al. The origin of the genetical diversity of Microtus

mandarinus chromosomes // Hereditas. 2003. V. 139. P. 90-95.

Zickler D. Development of the synaptonemal complex and the "recombination

nodules" during meiotic prophase in the seven bivalents of the fungus Sordaria

macrospora Auersw // Chromosoma. 1977. V. 61. P. 289-316.

Zickler D., Kleckner N. Meiotic chromosomes: integrating structure and function //

Annu Rev Genet. 1999. V. 33. P. 603-754.