Сравнительное изучение микросателлитной изменчивости лососевых рыб тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.07, кандидат наук Шайхаев, Евгений Гаджирамазанович

• Шайхаев, Евгений Гаджирамазанович
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Шайхаев, Евгений Гаджирамазанович

Оглавление

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Тихоокеанские лососи, систематика и происхождение

1.2. Микросателлиты: общее представление

1.3. Распространение микросателлитов в геномах разных организмов

1.4. Функции микросателлитов в геноме

1.5. Мутационный уровень и факторы, влияющие на мутационную динамику микросателлитов

1.6. Механизм микросателлитных мутаций

1.7. Происхождение микросателлитов в геноме

1.8. Модели микросателлитных мутаций

1.8.1. Модель бесконечного числа аллелей (Infinite Alleles Model-IAM)

1.8.2. Модель пошаговых мутаций (Stepwise Mutational Model - SMM)

1.8.3. Двухфазная модель (Two-Phase Model - TPM)

1.8.4. Балансовая модель (Proportional Slippage/Point Mutation - PS/PM)

1.9. Гомоплазия микросателлитов

1.10. Перекрестная амплификация

1.11. Филогенетические исследования

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Биологический материал

2.2. Анализ микросателлитной ДНК

2.3. Анализ генетических данных

ГЛАВА 3. ПОЛУЧЕННЫЕ РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЯ

3.1. Перекрестная амплификация микросателлитных локусов лососевых рыб

3.2. Сравнительное изучение полиморфизма микросателлитных локусов

3.3. Тетрануклеотидная изменчивость исследованных локусов

3.4. Внутривидовое разнообразие

3.5. Идентификации лососевых рыб с помощью микросателлитов

3.5.1. Межвидовая идентификация

3.5.2. Индивидуальная идентификация

3.5.3. Популяционная идентификация и популяционные исследования

2

3.6. Эволюция структуры микросателлитных локусов лососевых рыб

3.6.1. Эволюция микросателлитного локуса &а797

3.6.2. Эволюция микросателлитного локуса ОпеЮЗ

3.6.3. Эволюция микросателлитного локуса ОММЮ37

3.6.4. Эволюция микросателлитного локуса ОММ1050

3.6.5. Эволюция минасателлитного локуса ОкеЗ

3.6.6. Эволюция микросателлитного локуса 0^702

3.6.7. Эволюция микросателлитного локуса

3.6.8. Эволюция микросателлитного локуса ОпеЮ9

3.6.9. Эволюция микросателлитного локуса ОкИО

3.7. Общие особенности эволюции исследованных микросателлитных локусов

3.8. Филогенетический анализ исследованных видов по структуре микросателлитов

3.8.1. Фланкирующие регионы

3.8.2. Внутрилокусные перестройки

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

Список сокращений

Список литературы

Приложение 1

Приложение 2

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сравнительное изучение микросателлитной изменчивости лососевых рыб»

ВВЕДЕНИЕ

Лососевые рыбы являются ценнейшим водным биоресурсом российского Дальнего Востока. Природные популяции тихоокеанских лососей широко распространены в бассейне Тихого океана и имеют разные по протяженности нерестовые ареалы на азиатском и северо-американском континентах.

В настоящее время как в России, так и за рубежом, лососевые рыбы, в частности тихоокеанские лососи рода Oncorhynchus, являются привлекательным объектом для многих генетических исследований. Например, имеется большое количество данных, полученых на основании различных признаков, в том числе анализа ядерной и митохондриальной ДНК, которые затрагивают такие основополагающие вопросы как происхождение, эволюция, филогения и систематика лососевых рыб (Oleinik, 2000; Shed'ko et al., 2002; Crespi, Teo, 2002; Phillipsa, 2001; Crespi et al., 2003; Matveev et al., 2007; Thomas, Beckenbach, 1989; Murata et al.,1992; Takasaki et al., 1994; Murata et al., 1995; Hamada et al., 1996; Jong-Young Lee et al., 1998; Oakley et al., 1998; Murata et al., 1995; Matveev, Okada, 2008; Ying Wang et al., 2011, Глубоковский, 1995).

Лососевые рыбы образуют сложные многоуровневые системы нерестовых популяций, в связи с этим они представляют большой интерес для изучения их популяционно-генетической структуры (Beacham et al., 1999; Beacham et al. 2008; Gharrett et al., 2007; Banks et al., 2000; Chen et al., 2005; Yoon et al., 2005; Афанасьев и др., 2006; Small et al., 2006; Хрусталева, 2007; Афанасьев и др., 2008; Животовский и др., 2008, 2010; Каев и др., 2008; Рубцова и др., 2008; Шитова и др., 2009).

Последние два десятилетия наиболее популярными маркерами для популяционно-генетических исследований являются микросателлиты -последовательности, состоящие из большого количества коротких повторов и отличающиеся высоким уровнем аллельного полиморфизма (Ellegren, 2004;

Bhargava, Fuentes, 2009). Микросателлиты, ввиду высокого уровня полиморфизма, обильного распространения в геноме, простоте генотипирования и относительно невысокой стоимости анализа, приобрели большую популярность в различных областях биологии (Chistiakov et al., 2005). На их основе исследованы популяции человека, растений, животных. Если говорить об исследованиях лососевых рыб в нашей стране, то по данным о микросателлитах подробно описана популяционная организация одного из важнейших видов тихоокеанских лососей - кеты Дальнего Востока, а также заложены принципы решения таких важных прикладных задач, как генетическая идентификация стад и сертификация промысла лососей (Животовский и др. 2010).

Микросателлиты могут амплифицироваться не только у тех видов, у которых они были идентифицированы, но и у других филогенетически близких видов (Ellegren, 2004). Важно подчеркнуть возможность амплификации у разных видов с использованием одной и той же пары праймеров - т.н. перекрестная амплификация (трансферабельность). Хотя возможность перекрестной амплификации снижается с увеличением эволюционной дистанции между видами, тем не менее, при ее успешности можно получить универсальные праймеры сразу для нескольких видов. Такие универсальные праймеры могут быть полезными для решение некоторых прикладных задач.

Микросателлиты, вне зависимости от вида, могут сохранять свои свойства

высоко-полиморфных генетических маркеров. В связи с этим, универсальные

праймеры позволяют расширить уже известный набор локусов, избавив

исследователя от сложных и продолжительных по времени работ по

обнаружению и разработке новых локусов для популяционно-генетических

исследований и индивидуальной идентификации. В свою очередь, полиморфизм

одних и тех же локусов в зависимости от вида может отличаться - вплоть до

того, что локус, проявляющий высокий уровень полиморфизма у одного вида,

5

может быть мономорфным у другого, даже филогенетически близкого вида (Morin et al., 1998; Ellegren et al., 1995). Обнаруженные между видами различия в полиморфизме, а также интервалах размеров аллелей, могут использоваться для целей внутривидовой идентификации и выявления межвидовых гибридов (Routtu et al., 2003; Vanhaecke et al., 2012).

В связи с тем, что промысел и воспроизводство ценных видов лососевых рыб постоянно увеличивается, разработки генетических маркеров для их идентификации на видовом и внутривидовом уровне становятся особенно актуальными.

Микросателлитная изменчивость на межвидовом уровне характеризуется не только различиями в количестве повторов, но также и изменениями структуры повторов и фланкирующих регионов. Лососевые рыбы представляют большой интерес для филогенетических исследований. Несмотря на большое количество данных, полученных с помощью анализа различных признаков, как морфологических так и молекулярных, некоторые вопросы, касающиеся филогении лососевых рыб, остаются до конца не выясненными (Crespi, Тео, 2002; Crete-Lafreniere et al., 2012). С помощью универсальных праймеров, уже посредством секвенирования аллелей микросателлитных локусов, можно изучить их структуру у разных видов. Данные о структуре микросателлитов могут использоваться для филогенетических исследований, направленных на реконструкцию эволюционного процесса и установления родственных связей между таксонами (Zardoya et al., 1996; Martin et al., 2001; Zhao Jun Shao, Rivais et al., 2011).

Кроме того, сравнительное изучение структуры микросателлитов может внести вклад в понимание сложных мутационных процессов, происходящих в них в ходе эволюции (Taylor et al., 1999; Angers et al., 1997).

Целью данной работы является изучение изменчивости

микросателлитных локусов у разных видов рыб семейства Salmonidae и

6

применение полученных данных для эволюционных исследований, а также решения прикладных задач идентификации. В связи с этим были поставлены следующие задачи:

1. Разработать праймеры для перекрестной амплификации микросателлитов у разных видов лососевых рыб российского Дальнего Востока.

2. Провести фрагментный анализ выбранных нами локусов у исследуемых видов и оценить их полиморфизм.

3. Выявить локусы наиболее подходящие для внутри- и межвидовой идентификации лососевых рыб и проверить их на конкретных примерах.

4. Секвенировать аллели микросателлитных локусов и выявить филогенетические отношения исследуемых видов лососевых рыб по данным маркерам.

5. Определить характер эволюционных изменений в микросателлитных локусах: точковых замен, микросателлитных мутаций, протяженных делеций/инсерций.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Тихоокеанские лососи, систематика и происхождение

Тихоокеанские лососи рода Oncorhynchus являются чрезвычайно важной группой видов, занимающей огромный ареал бассейна Тихого океана азиатского и американского континентов. По существующей классификации тихоокеанские лососи вместе с представителями родов Salmo, Salvelinus, Brachymystax, Hucho и Parahucho принадлежат к подсемейству Salmoninae семейства Salmonidae, отряд Salmoniformes (Nelson, 1984; www.ncbi.nlm.nih.gov/taxonomy). К роду тихоокеанских лососей, обитающих на территории российского Дальнего Востока, относят кету О. keta Walbaum, горбушу О. gorbuscha Walbaum, нерку О. nerka Walbaum, чавычу О. tshawytscha Walbaum, кижуча O.kisutch Walbaum, симу О. masou Brevoot и микижу О.ту kiss Walbaum; последнюю раньше выделяли в отдельный род тихоокеанских Salmo -Parasalmo (Nelson, 1984; Vladykov, 1963; Behnke, 1972; Дорофеева, 1985, Глубоковский, Глубоковская, 1981; www.ncbi.nlm.nih.gov/taxonomy).

Считается, что род Oncorhynchus произошел от предка тихоокеанских Salmo (О. mykiss), по мнению Нива, конкретно от предка современного вида Oncorhynchus mykiss gairdneri (Salmo gairdneri) (Neave, 1958). По мнению Дорофеевой предковой формой мог быть эндемик Охотского моря близкий к О. mykiss (Дорофеева, 1985). Исследуя проблему эволюции тихоокеанских лососей, Neave и Глубоковский пришли к выводу, что благоприятные условия для дивергенции и быстрого видообразования в этом роде возникали в период плейстоценовых регрессий океана, вызывавших географическую изоляцию дальневосточных морей, а также в результате похолодания климата и оледенений, приводивших к значительным разрывам ареалов (Neave, 1958; Глубоковский, Глубоковская, 1981). Как считают Глубоковский и Глубоковская, ареалы смещались на юг, что способствовало обособлению

азиатских и американских стад. После разделения видов, внутривидовая дивергенция также была непрерывно связана с аналогичными процессами, происходящими в позднем плейстоцене и создавшими длительную изоляцию отдельных частей вида в ледниковых рефугиумах (Глубоковский, Глубковская, 1981; Waplesetal, 2007).

Филогения лососевых рыб является предметом интенсивных исследований. На основании самых разнообразных признаков, как морфологических так и молекулярных, с использованием различных методов филогенетического анализа, было получено множество вариантов филогенетических взаимоотношений тихоокеанских лососей и лососевых рыб в целом.

Из всех них следует, что среди представителей рода Oncorhynchus

наиболее филогенетически молодыми, является триада видов {нерка, кета, и

горбуша}, причем кета и горбуша по многим признакам является наиболее

эволюционно продвинутыми. По некоторым данным дивергенция данных видов

произошла 6-8 миллионов лет назад. Соседнюю с ними линию образуют чавыча

и кижуч. (Oleinik et al., 2000; Shed'ko et al., 2002; Crespi, Teo, 2002; Phillipsa,

2001; Matveev et al., 2007; Thomas, Beckenbach, 1989; Murata et al., 1992;

Takasaki et al., 1994; Murata et al., 1995; Hamada et al., 1996; Jong-Young Lee et

al., 1998; Oakley et al, 1998; Murata et al., 1995; Matveev, Okada, 2008; Ying,

Wang et al., 2011; Waples et al, 2007; www. time tree. org). Противоречия имеются в

связи с позицией симы. На пример, в работе Crespi and Fulton, согласно

объединенным данным по ядерным и митохондриальным генам, сима образует

сестринскую кладу с микижей и лососью Кларка (рис. 1.1.(в)) (Crespi, Fulton,

2003). В исследованиях Crete-Lafreniere et al, филогенетический анализ ядерных

и митохондриальных генов методом максимальной экономии показал, что сима

образуют отдельную эволюционную линию по отношению ко всем остальным

видам рода Oncorhynchus (рис. 1.1. (а)). Филогенетический анализ методом

9

максимального правдоподобия показал, что сима располагает внутри рода ОпсогЬ-упсЬиз отдельной линией, ближе к триаде кета, горбуша, нерка (рис. 1.1.(6)) (Сге1е-Ьай-ешеге е1 а1., 2012). Согласно морфологическим признаком сима входит в состав кластера {кижуч, чавыча} (Глубоковский, 1995).

Sr a'ptovt

tr malm* I»4i

1» еьпИчШи* <191 Jf Гопьп!*

\-

I 'OP |-

toe I С —f*l*tvt I Ctfapflfec I-с nfoi m

IBS

(в)

Jti

54

ft:

uu— О - О

O.myki»» OcltrVi O.masou O.tshawytscba O.kisutch О floituKha ket*

О. norki

12«- Sv.alpinus

aj I '- Sv.milmj

КЯЯ— Sw.fontlnaU*

Sv.na may tush Sv confluervtus Sv.ltucomaenls S.salar S orhidana S trutta

H.perryi

C.lavanctus

H.hucfro

Li.lonok

(Г)

у сЬив almoo I— ptakulmou

tn—«

1

cbioook salmoo cofeoaalmoa eel bead trail

(Д)

• brown trout

■ Atlantic nirson

• Doll j Virden

• white-ipotted dur

• Japanese badua

%7 и sj л* SJ o.: v

Рисунок 1.1. Филогенетические исследования лососевых рыб. (а) - филогенетический анализ ядерных и митохондриальных генов методом максимальной экономии (Crete-Lafreniere et al., 2012), (б) - филогенетический анализ ядерных и митохондриальных генов методом максимального правдоподобия (Crete-Lafreniere et al., 2012), (в) - филогенетический анализ ядерных и митохондриальных генов методом Байеса (Crespi, Fulton, 2003), (г)-филогенетических анализ SINE-элементов (Murata, et al, 1995), (д)- филогенетический анализ 45 морфологических признаков методом взвешанной средней связи (Глубоковский, 1995).

Также имеются противоречия в связи с позицией рода Oncorhynchus по отношению к другим родам лососевых рыб. Анализ SINE-элементов показал, что, сестринскую с родом Oncorhynchus кладу формирует род Salmo (рис. 1.1 (г))(МтаХа et al., 1995). Согласно большинству данных, в частности анализа ядерных и митохондриальных генов, род Oncorhynchus образует сестринскую кладу с родом Salvelinus (Crespi, Fulton, 2003; Crete-Lafreniere et al., 2012) (рис.

1.1. (а),(б)). Данные по морфологическим признакам показывают, что род Oncorhynchus, образует отдельную монофилетическую кладу по отношению к другим родам (рис. 1.1 (д)) (Глубоковский, 1995). О монофилии рода Oncorhynchus, также свидетельствуют и кариологические признаки (Викторовский и др., 1985).

В ещё большей степени тихоокеанские лососи являются интересным объектом для генетических исследований из-за их сложной внутривидовой популяционной структуры (Коновалов, 1980; Алтухов, 1974; Алтухов и др., 1997). Особенности формирования популяционной структуры лососей определяются их биологией. Мигрируя в разном возрасте из мест морского нагула в различные географические регионы, а затем, расходясь там по нерестилищам озер и рек, они создают сложную пространственную и временную систему нерестовых популяций. Изучение генетических характеристик стад лососей позволяет решить фундаментальную проблему выявления их популяционно-генетической структуры и в то же время создает фундамент для проведения практических мероприятий по воспроизводству и прогнозированию их численности, времени и мощности подходов.

1.2. Микросателлиты: общее представление

Среди генетических маркеров, использующихся для популяционно-генетических исследований, большую популярность приобрели микросателлиты (Goldstein, Schlotterer, 1999; Животовский и др., 2006). В

последние годы как в России, так и за рубежом, с помощью микросателлитов проведены крупномасштабные исследования по изучению генетической структуры популяций таких видов тихоокеанских лососей как кета, горбуша, нерка и др. (Beacham et al., 1999; Beacham et al., 2000; Gharrett et al., 2007; Banks et al., 2000; Chen et al., 2005; Yoon et al., 2005; Афанасьев и др., 2006; Small et al., 2006; Хрусталева, 2007; Афанасьев и др., 2008; Животовский и др., 2008; Каев и др., 2008; Рубцова и др., 2008; Шитова и др., 2009). В частности, с использованием микросателлитов создана глобальная база ДНК-данных по кете Дальнего Востока России, выявляющая различные уровни ее иерархии и дифференциации (Афанасьев и др., 2006, 2008, 2011; Животовский и др., 2008, 2009, 2010; Рубцова и др., 2008; Шитова и др., 2009).

Микросателлиты - это особый класс генетических маркеров, представляющих собой участки ДНК, состоящие из коротких (длиной 1 -6 п.н.) тандемно повторяющихся последовательностей, которые повсеместно распространены в геномах практически всех организмов, как эукариот так и прокариот (Field, Wills, 1998; Toth et al., 2000; Животовский, 2006).

Микросателлиты демонстрируют высокий уровень аллельного

полиморфизма, они мутируют путем увеличения или уменьшения количества

повторов, темп мутирования составляет 10"2-10"5 на локус за поколение, что

значительно превышает частоту точковых мутаций 10"6-10~9 (Ellegren, 2000;

Rose, Falush, 1998; Schlotterer, 2000; Sia, 2000). По длине повтора

микросателлиты классифицируют как моно-, ди-, -три, -тетра, -пента,

гексануклеотидные (Richard, Pâques, 2000). По структуре повторяющейся

последовательности, микросателлиты классифицируются как простые и

сложные. Простые микросателлиты состоят из одинаковых повторов, например

(СА)п. Однако повторяющиеся последовательности могут подвергаться

точковым мутациям, которые вносят в состав повторов прерывания, делая его

структуру более сложной, например - (СА)пСТ(СА)п, таким образом, простые

12

микросателлиты могут быть непрерывными и прерывистыми. Сложные микросателлиты состоят из разного типа повторов, например - (CA)n(GAA)n, которые также, могут иметь прерывания, например (CA)nCAA(GAA)n (Oliveira et al., 2006; Buschiazzo et al., 2008; Chambers, MacAvoy, 2000).

О существовании микросателлитов известно с восьмидесятых годов (Bruford et al., 1996). Посредством гибридизации зондов содержащих повторяющиеся последовательности, с геномной ДНК различных организмов, было обнаружено большое количество разных типов повторов (Tautz & Renz, 1984). На сегодняшний день, несмотря развитие других типов маркеров, например SNP и AFLP, микросателлиты не утратили своей актуальности для различных биологических дисциплин (Selkoe, Toonen, 2006; Okumus, Ciftci, 2003; Vignal, 2002; Liu, Cordes, 2004). Аллели микросателлитных локусов различаются по количеству повторов, они имеют относительно небольшие размеры и, таким образом, легко амплифицируются с помощью ПЦР и детектируются при фрагментном анализе (Zane, Patarnello, 2002). Для типирования микросателлитов требуется небольшое количество ДНК, которое можно экстрагировать даже из сильно деградированного биологического материала. Благодаря простоте генотипирования, высокому уровню полиморфизма, высокой воспроизводительности в различных лабораториях, относительно низкой стоимости и большому изобилию в геноме, микросателлиты нашли широкое применение в различных областях биологии и медицины. Микросателлиты активно используются в судебно-медицинских исследованиях, для популяционно-генетических исследований, как природных популяций так и популяций сельскохозяйственных животных и растений, для анализа ассоциаций, сцепления и картирования генов, в качестве маркеров наследственных заболеваний. (Estoup , Angers, 1998; Barker, 2002; Fuentes, 2009; Goldstein, Schlotterer, 1999; Everett, Wood, 2004; Kovtun et al., 2001; Calderón et

al., 2007; Andersen et al., 2005; Rosas et al., 2007; Bucklin et al., 2007; Glenn et al., 1998).

Несмотря на активное использование микросателлитов, вопросы касаемые их мутационных механизмов, эволюции, происхождения, а также возможных их функций в геноме, все еще требуют более детального изучения и понимания.

1.3. Распространение микросателлитов в геномах разных организмов

Микросателлиты повсеместно распространены в геномах практически всех организмов, они обнаружены даже в небольших бактериальных геномах (Gur-Arie et al., 2000). Например, у человека обнаружено более миллиона микросателлитных последовательностей, этот показатель может варьировать в зависимости от способов и параметров алгоритмов их поиска (Lander et al., 2001). Среди всех типов повторов, динуклеотидные встречаются наиболее часто, далее следуют моно- и тетрануклеотидные повторы (Toth et al., 2000). Например, в геноме рыбы Takifugu rubripes, частота динуклеотидных повторов составляет примерно 34%, далее следует тетрануклеотидные повторы с частотой 19%, мононуклеотиды - 16,5%, гексануклеотиды - 6% и пентануклеотиды - 3% (Edwards et al., 1998). Однако показано, что среди коротких повторов, по крайне мере меньше 12, наиболее часто встречающимися являются мононуклеотиды (Beckmann, Weber, 1992). Среди динуклеотидных повторов наиболее частыми являются СА-повторы, частота его встречаемости примерно в 2,3 раза превышает частоту повтора AT, второго по распространенности среди динуклеотидных повторов, далее следуют GA- и GC-повторы (Toth et al., 2000; Lander et al., 2001).

В геноме человека микросателлиты занимают приблизительно 3% от всей

длины последовательности ДНК (Lander et al., 2001). Данные, полученные при

анализе генома мыши, подтверждают массовую распространенность

14

микросателлитов в геноме, но демонстрируют некоторые отличия по сравнению с человеком. Показано, что геном мыши содержит, во-первых на порядок больше микростаеллитов, во-вторых эти микросателлиты более длинные, по сравнению с микросателлитами генома человека (Waterston et al., 2002 ). Похожая картина наблюдается при сравнении геномов человека и крысы (Gibbs et al., 2004).

При анализе геномов филогенетически близких видов рыб, таких как Takifugu rubripes и Tetraodon nigroviridis, было показано, что геном Takifugu rubripes содержит примерно 1,29% микросателлитов, а геном Tetraodon nigroviridis примерно 3.21%> (Crollius et al., 2000). Таким образом, между разными геномами, могут наблюдаться различия в количестве и длине микросателлитов. Например, это касается таких филогенетически близких видов как человек и шимпанзе или даже видов, представителей рода Drosophila (Webster, 2002; Pascual, 2000; Schlotterer, 2000). Вообще, при изучении геномов млекопитающих, было выявлено, что наибольшее количество микросателлитов содержат геномы грызунов. Было показано что, у позвоночных плотность микросателлитов прямо коррелирует с размерами геномов, однако у растений такой корреляции не обнаружено (Morgante, 2002). Также установлено, что среди полностью отсеквенированых геномов, наиболее высокой микросателлитной плотностью обладают геномы млекопитающих (Katti , et al., 2001; Lagercrantz et al., 1993).

Микросателлиты составляют довольно большую фракцию некодирующей

ДНК, и относительно редко встречаются в кодирующих областях (Toth et al,

2000; Metzgar et al.,2000). Примерно 7-10% микросателлитов, обнаруженных у

высших растений, и 9-15% у позвоночных, располагаются в кодирующих

областях, остальная часть приходится на некодирующие регионы (Wang et al.,

1994; Varshney et al., 2002; Moran, 1993; Jurka, Pethiyagoda, 1995; Van Lith, Van

Zutphen, 1996). Например, при исследовании генома Takifugu rubripes, было

15

выявлено, что только 11 % из всех обнаруженных 6042 микросателлитов приходится на кодирующие регионы (Edwards et al., 1998). Относительно низкая частота микросателлитов, а также их небольшие размеры в кодирующих регионах могут объясняться отбором против микросателлитных мутаций, приводящих к сдвигу рамки считывания в транслируемых областях. Некодирующие области, более толерантны как к точковым мутациям, так и к микросателлитным мутациям (Metzgar et al., 2000; Li et al., 2004). Таким образом, микросателлиты в некодирующих областях могут свободно мутировать как в сторону уменьшения, так и в сторону увеличения количества повторов, а также подвергаться точковым мутациям, которые вносят «прерывания» в повторы, делая их структуру более сложной (Dokholyan et al., 2000).

Ди- и тетрануклеотидные повторы - основные мотивы, кластеризованные в некодирующих регионах. У позвоночных частота встречаемости их в интронах и межгенных регионах может быть в 40 раз выше, чем в экзонах (Toth et al., 2000). Ди- и тетрануклеотидные повторы обнаружены также, в 5' и 3' нетранслируемых регионах генов (5'-3'-UTR) (Liu et al., 1999).

В отличие от других типов повторов, тринуклеотидные повторы с

высокой частотой представлены как в кодирующих, так и в некодирующих

регионах (Wren et al., 2000; Morgante et al., 2002). У позвоночных, GC-богатые

тринуклеотидные повторы, такие как С AG и CCG встречаются наиболее часто.

Более того, данные типы повторов чаще встречаются в экзонах, нежели в

интронах (Toth et al, 2000). У человека экспансия тринуклеотидов, кодирующих

полипролин (CCG)n, полиаргинин (CGG)n, полиаланин (GCC)n, (GCG)n и

полиглутамин (CAG)n, ассоциируется с нейродегенеративными и

нейромышечными расстройствами, такими как нейромышечная атаксия,

миотоническая дистрофия, болезнь Гентингтона, спиноцеребральная атаксия

(Jasinska et al., 2003; Brown and Brown, 2004). Изменчивость по количеству

16

тринуклеотидных повторов в кодирующих регионах была описана также у других организмов. Например, вариабельные CTG повторы, ассоциированные с развитием меланомы, были обнаружены в гене XMRK у рыб представителей рода Xiphophorus (Schartl et al., 1998). У рыб Ictalurus punctatus, вариабельные (ACC)n повторы, кодирующие политрианиновые тракты обнаружены в гене RAD23B, которому отводится важная роль в репарации ДНК (Liu et al., 2001). Полиморфные (САА)п повторы, кодирующие полиаланиновые последовательности, были обнаружены у рыб Dicentrarchus labrax в гене NROB1 (Chistiakov et al., 2005).

1.4. Функции микросателлитов в геноме

Многие данные указывают на функциональное значение микросателлитов в геноме. Микросателлиты участвуют в формировании структуры ДНК, хроматиновой организации, регуляции рекомбинации, транскрипции, трансляции и динамики клеточного цикла.

Микросателлиты вовлечены в формирование различных вариантов нестандартных структур ДНК, содержащих простые и сложные петлеобразующие участки. Известно, что двухцепочечные пурин- и пиримидин-богатые последовательности, такие как (dC-dA)x(dG-dT)32, in vitro формируют левозакрученные Z-ДНК структуры (Rich et al., 1984). Многие микросателлитные последовательности, такие как (GAA)n, (АС)п или комплексные (GT)n*(GA)n, также могут проявлять подобные не В-ДНК структурные свойства (Epplen et al., 1996).

Теломерные и центромерные регионы богаты различными моно, ди, три, тетра нуклеотидными повторами. Например, различные варианты RRY микросателлитных последовательностей в центромерных регионах акроцентрических хромосом были описаны у атлантического лосося Salmo salar. Также, у рыб семейства бычковых, последовательности, образующие

17

центромер ну ю ДНК, богаты АТ-повторами. Этим микросателлитным последовательностям отводится важная роль в компактизации хроматина (Canapa et al., 2002; Martinez et al., 2001). Протяженные участки микросателлитных повторов, таких как (TTAGGG)n, составляют большую часть повторяющейся ДНК, входящей в состав теломерных регионов хромосом эукариот (Henderson, 1995). Например, у нильской теляпии Oreochromis niloticus , длина теломерных повторов составляет от 4 до 10 тысяч п.н. (Chew et al., 2002). Было показано на микиже Oncorhynchus mykiss, гольце Salvelinus namaycush и других видах рыб, что теломерные микросателлитные последовательности входят в состав ядрышковых организаторов (Abuin et al., 1996; Reed, Phillips 1995; Foresti et al., 1993). Гексамерная последовательность (TTAGGG)n узнается рибонуклеопротеиновым ферментом теломеразой, которая синтезирует теломерные повторы на концах хромосом, что препятствует укорочению теломеров во время репликации (Fang and Sech, 1995; Martins et al., 2004). Таким образом, повторяющиеся последовательности играют важную роль в поддержании структуры хромосом.

Микросателлиты являются горячими точками рекомбинации (Jeffreys et

al., 1998). Было показано, что динуклеотидные мотивы имеют высокую

афинность к ферментам рекомбинации (Biet et al., 1999). Также, многие

микросателлитные последовательности могут влиять на рекомбинацию,

посредством влияния на ДНК структуру. Так, белки, связывающие GT, CA, CT,

GA, GC, AT повторы могут участвовать в рекомбинационных процессах путем

индуцирования Z-конформации и других альтернативных вторичных структур

ДНК (Biet et al., 1999). Ортологичные гены резус - факторов, ответственные за

детерминацию групп крови у высших позвоночных, содержат множество

микросателлитов в своих интронах (Okuda et al., 2000). Различные варианты

аллелей данных микросателлитов ассоциируются с различными резус-

фенотипами и вовлекаются в процессы молекулярной эволюции резус-фактор

18

генов у человека и других млекопитающих, посредством проскальзывания и рекомбинационных механизмов (Fujiwara et al., 1999; Okuda, Kajii, 2002).

Микросателлиты участвуют в процессах репликации. Например, как было показано на клетках грызунов, амплификация ДНК терминируется на специфических фрагментах содержащих d(GA)27><d(TC)27 последовательности. Последовательности, располагающиеся на концах ампликона, формируют петли, которые являются стоп-сигналами для ДНК-полимеразы (Li et al., 2002).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Шайхаев, Евгений Гаджирамазанович, 2013 год

Список литературы

1. Abuin М., Martinez P., Sanchez L. (1996). Localization of the repetitive telomeric sequence (TTAGGG)n in four salmonid species// Genome 39, 1035-1038.

2. Alba M. M., Santibanez-Koref M. F., Hancock J. M. (2001). The comparative genomics of polyglutamine repeats: Extreme difference in the codon organization of repeat-encoding region between mammals and Drosophila// Journal of Molecular Evolution, 52, 249-259.

3. Andersen D. H., Pertoldi C., Loeschcke V., & Scali V. (2005). Characterization of microsatellite loci in the stick insects Bacillus rossius rossius, Bacillus rossius redtenbacheri and Bacillus whitei (Insecta: Phasmatodea)// Molecular Ecology Notes, 5, 576-578.

4. Angers В., Bernatchez L. (1997). Complex evolution of a salmonid microsatellite locus and its consequences in inferring allelic divergence from size information// Molecular Biology and Evolution, 14, 230-238.

5. Arcot S. S., Wang Z., Weber J. L., Deininger L., & Batzer M. A. (1995). Alu repeats: A source for the genesis of primate microsatellites// Genomics, 29, 136144.

6. Bachtrog D., Weiss S., Zangerl В., Brem G., & Schlotterer C. (1999). Distribution of dinucleotide microsatellites in the Drosophila melanogaster genome// Mol. Biol. Evol. 16, 602-610.

7. Banks M. A., Rashbrook V. K., Calavetta M. J., Dean A., Hedgecock D. (2000). Analysis of microsatellite DNA resolves genetic structure and diversity of chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha) in California's Central Valley// Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 57, 915-927.

8. Barker G. C. (2002). Microsatellite DNA: A tool for population genetic analysis// Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygeine, 96, S21-S24.

9. Batzer M. A. and Deininger P. L. (2002). Alu repeats and human genomic Diversity// Nat. Rev. Genet. 3: 370-379.

10. Beacham T. D., Varnavskaya N. V., Le K. D., Wetklo M. (2008). Determination of population structure and stock composition of chum salmon (Oncorhynchus keta) in Russia determined with microsatellites// Fish. Bull. — 2008. — № 106 — P. 245-256.

11. Beckmann J. S., Weber J. L. (1992). Survey of human and rat microsatellites// Genomics 12, 627-631.

12. Bell G. I., Jurka J. (1997). The length distribution of perfect dimer repetitive DNA is consistent with its evolution by an unbiased single step mutation process// Journal of Molecular Evolution, 44, 414-421.

13. Berg I., Neumann R., Cederberg H., Rannug U. & Jeffreys A. J. (2003). Two modes of germline instability at human minisatellite MSI (locus D1S7): complex rearrangements and paradoxical hyperdeletion// Am. J. Hum. Genet. 72, 14361447.

14. Bertoni F., Codegoni A. M., Furlan D., Tibiletti M. G., Capella C., Broggini M. (1999). CHK1 frameshift mutations in genetically unstable colorectal and endometrial cancers// Genes Chromosomes Cancer, 26, 176-180.

15. Biet E., Sun J., Dutreix M. (1999). Conserved sequence preference in DNA binding among recombinant proteins: abnormal effect of ssDNA secondary structure// Nucleic Acids Res. 27, 596-600.

16. Blankenship S. M., May B., Hedgecock D. (2002). Evolution of a perfect simple sequence repeat locus in the context of its flanking sequence// Mol. Biol. Evol. 19, 1943-1951.

17. Brohede J., Primmer C. R., Moller A., Ellegren H. (2002). Heterogeneity in the rate and pattern of germline mutation at individual microsatellite loci// Nucleic Acids Res 30:1997-2003.

18. Brondani R. V., Brondani C., Tarchini R., Grattapaglia D. (1998). Development, characterization and mapping of microsatellite markers in Eucalyptus grandis and E. urophylla.il Theoretical and Applied Genetics 97:816-827.

19. Brown L. Y., Brown S. A. (2004). Alanine tracts: the expanding story of human illness and trinucleotide repeats// Trends Genet. 20, 51-58.

20. Bruford\ M. W., Cheesman, D. J., Coote, T., Green, H. A. A., Haines, S. A., Oryan, C., 1996. Microsatellites and their application to conservation genetics. In: Smith, T. B., Wayne, R. K. (Eds.)// Molecular Genetic Approaches in Conservation// Oxford University Press, Oxford, pp. 278-297.

21. Buchholz W. G., Miller S. J., and Spearman W. J. (2001). Isolation and characterization of chum salmon microsatellite loci and use across species// Anim. Genet. 32: 162-165.

22. Bucklin K. A., Banks M. A., & Hedgecock D. (2007). Assessing genetic diversity of protected coho salmon (Oncorhynchus kisutch) populations in California// Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 64, 30-42.

23. Buschiazzo E., & Gemmell N. J. (2006). The rise, fall and renaissance of microsatellites in eukaryotic genomes// Bioessays, 28, 1040-1050.

24. Calabrese P. P., Durrett R. T., & Aquadro C. F. (2001). Dynamics of microsatellite divergence// Genetics, 159, 839-852.

25. Calderon I., Ortega N., Duran S., Becerro M., Pascual M., & Turon X. (2007). Finding the relevant scale: Clonality and genetic structure in a marine invertebrate (Crambe crambe, Porifera)// Molecular Ecology, 16, 1799-1810.

26. Canapa A., Cerioni P. N., Barucca M., Olmo E., Caputo V. (2002). A centromeric satellite DNA may be involved in heterochromatin compactness in gobiid fishes// Chromosom. Res. 10, 297-304.

27. Cavalli-Sforza L., and Edwards A. (1967). Phylogenetic analysis models and estimation procedures// Evolution 32: 550-570.

28. Chambers G. K. and MacAvoy E. S. (2000) Microsatellites: consensus and controversy//Comp Biochem Physiol B Biochem Mol Biol 126 (4): 455-76.

29. Chang D. K., Metzgar D., Wills C., & Boland C. R. (2001). Microsatellites in the eukaryotic DNA mismatch repair genes as modulators of evolutionary mutation rate// Genome Research, 11,1145-1146.

30. Chen J. P., Sun D. J., Dong C. Z, Liang B., Wu W. H., Zhang S. Y. (2005). Genetic analysis of four wild chum salmon Oncorhynchus keta populations in China based on microsatellite markers// Environmental Biology of Fishes 73. P. 181-188.

31. Chew N. S. K., Oliveira C., Wright J. M., Dobson, M. J. (2002). Molecular and cytogenetic analysis of the telomeric (TTAGGG)n repetitive sequences in the Nile tilapia, Oreochromis niloticus (Teleostei: Cichlidae)// Chromosoma 111, 45-52.

32. Chistiakov D. A., Hellemans B., Volckaert F. (2005). Microsatellites and their genomic distribution, evolution, function and applications: A review with special reference to fish genetics// Aquaculture 255 1-29.

33. Cipriani G., Lot G., Huang W. G., Matarazzo M. T., Peterlunger E. and Testolin R. (1999). AC/GT and AG/CT microsatellite repeats in peach [Prunus persica (L)

Batsch]: Isolation, characterisation and cross species amplification in Prunusll Theoretical and Applied Genetics 99:65-72.

34. Clisson I., Lathuilliere M., Crouau-Roy B. (2000). Conservation and evolution of microsatellite loci in primate taxa// American Journal of Primatology, 50, 205214.

35. Codegoni A. M., Bertoni F., Collela G. et al. (1999). Microsatellite instability and frameshifit mutations in genes involved in cell cycle progression or apoptosis in ovarian cancer// Oncology Research, 11, 297-301.

36. Crollius H. R., Jaillon O., Dasilva C., Ozouf-Costaz C., Fizames C., Fischer C., Bouneau L., Billault A., Quetier F., Saurin W., Bernot A., Weissenbach J. (2000). Characterization and repeat analysis of the compact genome of the freshwater pufferfish Tetraodon nigroviridis. Genome Res. 10, 939-949.

37. Crespi B. J, Fulton M. J. (2003). Molecular systematics of Salmonidae: combined nuclear data yields a robust phylogeny// Mol Phylogenet Evol. 31:658-679.

38. Culver M., Menotti-Raymond M. A., O'Brien S. J. (2001). Patterns of size homoplasy at 10 microsatellite loci in pumas (Puma concolor)// Mol Biol Evol, 18(6): 1151-1156.

39. DeHaan P. W. and Ardren W. R. (2005). Characterization of 20 highly variable tetranucleotide microsatellite loci for bull trout (Salvelinus confluentus) and cross-amplification in other Salvelinus species// Molecular Ecology Notes 5(3):582-585.

40. Dettman J. R. & Taylor, J. W. (2004). Mutation and evolution of microsatellite loci in Neurospora// Genetics, 168, 1231-1248.

41. Di Rienzo A., Peterson A. C., Garza J. C., Valdes A. M., & Slatkin M. (1994). Mutational processes of simple-sequence repeat loci in human populations//

Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 91,3166-3170.

42. Dokholyan N. V., Buldyrev S. V., Havlin S., Stanley H. E. (2000). Distribution of dimeric tandem repeats in noncoding and coding DNA sequences// J. Theor. Biol. 202, 273-282.

43. Eck R. V. & DayhoffM. O. (1966). Atlas of Protein Sequence and Structure// National Biomedical Research Foundation, Silver Springs, Maryland.

44. Edwards Y. J., Elgar G„ Clark M. S., Bishop M. J. (1998). The identification and characterization of microsatellites in the compact genome of the Japanese pufferfish, Fugu rubripes: perspectives in functional and comparative genomic analysis// J. Mol. Biol. 278, 843-854.

45. Eisen J. A. (1999). Mechanistic basis for microsatellite instability. In D. B. Goldstein & C. Schlotterer (Eds.), Microsatellites: Evolution and applications (pp. 34-48)// Oxford: Oxford University Press.

46. Ellegren H., Primmer C. R. and Sheldon B. (1995). Microsatellite evolution: Directionality or bias in locus selection?// Nature Genetics 11:60-62.

47. Ellegren H. (2000). Heterogeneous mutation processes in humans microsatellite sequences//Nature Genetics, 24, 400^02.

48. Ellegren H. (2004). Microsatellites: simple sequences with complex evolution!I Nature Reviews. Genetics 5: 435^445.

49. Epplen J. T., Kyas A., Maueler W. (1996) Genomic simple repetitive DNAs are targets for differential binding of nuclear proteins// FEBS Lett. 389, 92-95.

50. Estoup A., & Angers B. (1998). Microsatellites and minisatellites for molecular ecology: Theoretical and empirical considerations// In G. R. Carvalho (Ed.), Advances in molecular ecology (pp. 55-86).

51. Estoup A., & Cornuet, J. M. (1999). Microsatellite evolution: Inferences from population data. In D. B. Goldstein & C. Schlotterer (Eds.), Microsatellites: Evolution and applications (pp. 49-65)// Oxford: Oxford University Press.

52. Estoup A., Jarne P., Cornuet J. M. (2002). Homoplasy and mutation model at microsatellite loci and their consequences for population genetics analysis// Mol Ecol. 11:1591-1604.

53. Everett C. M., & Wood N. W. (2004). Trinucleotide repeats and neurodegenerative disease// Pain, 127, 2385-2405.

54. Fabregat I., Koch K. S., Aoki T., Atkinson A. E., Dang H., Amosova O., Fresco J. R., Schildkraut C. L., Leffert H. L. (2001). Functional pleiotropy of an intramolecular triplex-forming fragment from the 3'-UTR of the rat Pigr gene// Physiol. Genomics 25, 53-65.

55. Fang G., Sech T. R. (1995). Telomere proteins// In: Blackburn E.H., Greider C.W. (Eds.), Telomeres// Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, NY, pp. 69-106.

56. Field, D., & Wills, C. (1998). Abundant microsatellite polymorphism in Saccharomyces cerevisiae, and the different distributions of microsatellites in eight prokaryotes and S. cerevisiae, result from strong mutation pressures and a variety of selective forces// Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 95, 1647-1652.

57. Fitch W. M. (1977). On the problem of discovering the most parsimonious tree// Am. Nat, 111: 223-257.

58. Foresti F., Oliveira C., Galetti Jr. P. M. Almeida-Toledo L. F. (1993). Synaptonemal complex analysis in spermatocytes of tilapia, Oreochromis niloticus (Pisces, Cichlidae)// Genome 36, 1124-1128.

59. Fuentes F. F., Martinez E. A., Hinrichsen P. V., Jellen E. N., & Maughan P. J. (2009). Assessment of genetic diversity patterns in Chilean quinoa (Chenopodium quinoa Willd.) germplasm using multiplex fluorescent microsatellite markers// Conservation Genetics, 10, 369-377.

60. Fujiwara H., Okuda H., Omi 71, Iwamoto S., Tanaka Y., Takahashi Y., Tani Y., Minakami H., Araki S., Sato I., Kajii E. (1999). The STR polymorphisms in intron 8 may provide information about the molecular evolution of RH haplotypes// Hum. Genet. 104, 301-306.

61. Gibbs et al. (2004). Rat Genome Sequencing Project Consortium. Genome sequence of the Brown Norway rat yields insights into mammalian evolution// Nature 428, 493-521.

62. Glenn T. C., Dessauer H. C., & Braun M. J. (1998). Characterization of microsatellite DNA loci in American alligators// Copeia, 3, 591-601.

63. Goldstein D., Linares A. R., Cavalli-Sforza L. L., & Feldman M. W. (1995). An evaluation of genetic distances for use with microsatellite loci// Genetics, 139, 463-471.

64. Goldstein D. B., & Schlotterer C. (1999). Microsatellites: Evolution and applications// Oxford: Oxford University Press.

65. Grimaldi M. C., & Crouau-Roy B. (1997). Microsatellite allelic homoplasy due to variable flanking sequences// Journal of Molecular Evolution, 44, 336-340.

66. Groot C. and L. Margolis (ed.). (2003). Pacific salmon life histories// UBC Press, Vancouver.

67. Guo S. W., Thompson E. A. (1992). Performing the exact test of Hardy-Weinberg proportion for multiple alleles// Biometrics 48 (1992) 361-372.

68. Gur-Arie R., Cohen C., Eitan L., Shelef E., Hallerman E., Kashi Y. (2000). Abundance, non-random genomic distribution, nucleotide composition, and polymorphism of simple sequence repeats in E. colill Genome Res. 10, 61-70.

69. Hamada M., Kido Y., Himberg M. D. Reist J., Yiig C., Hasegawas M., Okada N. (1997). A newly isolated family of short interspersed repetitive elements (SINEs) in coregonid fishes (Whitefish) with sequences that are almost identical to those of the smai family of repeats: possible evidence for the horizontal transfer of SINEs// Genetics 146: 355-367.

70. Hebert P. D. N., Cywinska A., Ball S. L., and de Waard J. R. (2003). Biological identifications through DNA barcodes// Proc. Royal Soc. London B. 270: 313— 321.

71. Hancock J. M. (1999). Microsatellites and other simple sequences: Genomic context and mutational mechanisms. In D. B. Goldstein & C. Schlotterer (Eds.), Microsatellites: Evolution and applications (pp. 1-9)// Oxford: Oxford University Press.

72. Hauge X. Y., Lift M. A. (1993). Study of the origin of 'shadow bands' seen when typing dinucleotide repeat polymorphisms by the PCR// Hum. Mol. Genet. 2, 411-415.

73. Harr B., Todorova J., & Schlotterer C. (2002). Mismatch repair-driven mutational bias in D. Melanogaster// Molecular Cell, 10, 199-205.

74. Henderson E. (1995). Telomere DNA structure// In: Blackburn, E.H, Greider, C.W. (Eds.), Telomeres. Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, NY, pp. 35-68.

75. Heyer E., Puymirat J., Dieltjes P., Bakker E. & de KnijffP. (1997) Estimating Y chromosome specific microsatellite mutation frequencies using deep rooting pedigrees// Hum. Mol. Genet. 6, 799-803.

76. Hew Y, Lau C„ Grzelczak Z, Keeley F. W. (2000). Identification of a GA-rich sequence as a protein-binding site in the 3'-untranslated region of chicken elastin mRNA with a potential role in the developmental regulation of elastin mRNA stability// J. Biol. Chem. 275, 24857-24864.

77. Huang Q. Y. et al. (1998) Mutation patterns at dinucleotide microsatellite loci in humans// Am. J. Hum. Genet. 70, 625-634 (2002).

78. Isagi Y., and Suhandono S. (1997). PCR primers amplifying microsatellite loci of Quercus myrsinifolia Blume and their conservation between oak species// Molecular Ecology 6:897-899.

79. Jarne P. and Lagoda P. J. L. (1996). Microsatellites, from molecules to populations and back// Trends in Ecology and Evolution 11:424-429.

80. Jarve M., L. A. Zhivotovsky S. Rootsi H. Help, E. I. Rogaev, E. K. Khusnutdinova, T. Kivisild, and J. J. Sanchez. (2009). Decreased rate of evolution in Y chromosome STR loci of increased size of the repeat unit. PLoS ONE 4: e7276 (open access).

81. Jasinska A., Michlewski G., de Mezer M., Sobczak K., Kozlowski P., Napierala M, Krzyzosiak W.J. (2003). Structures of trinucleotide repeats in human transcripts and their functional implications// Nucleic Acids Res. 31, 5463-5468.

82. Jeffreys A. J., Neil D. L., Neumann R. (1998). Repeat instability at human minisatellites arising from meiotic recombination// EMBO J. 17, 4147^157.

83. Jin L., Macaubas C., Hallmayer J., Kimura A., Mignot E. (1996). Mutation rate varies among alleles at a microsatellite locus: Phylogenetic evidence// Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 93, 15285-15288.

84. Jurka J., Pethiyagoda C. (1995). Simple repetitive DNA sequences from primates: compilation and analysis// J. Mol. Evol. 40, 120-126.

85. Johannsdottir J. T., Jonasson J. G., Bergthorsson J. T. et al. (2000). The effect of mismatch repair deficiency on tumourigenesis; microsatellite instability affecting genes containing short repeated sequences// International Journal of Oncology, 16, 133-139.

86. Katti M. V., Ranjekar P. K. & Gupta V. S. (2001). Differential distribution of simple sequence repeats in eukaryotic genome sequences// Mol. Biol. Evol. 18, 1161-1167.

87. Kayser M. et al. (2000). Characteristics and frequency of germline mutations at microsatellite loci from the human Y chromosome, as revealed by direct observation in father/son pairs// Am. J. Hum. Genet. 66, 1580-1588 (2000).

88. Kazazian H. H., Jr. (2004). Mobile elements: drivers of genome evolution// Science 303 (5664): 1626-32.

89. Kimura M., & Crow J. F. (1964). The number of alleles that can be maintained in a finite population// Genetics, 49, 725-738.

90. Kovtun I. V., Goellner, G., & McMurray, C. T. (2001). Structural features of trinucleotide repeats associated with DNA expansion// Biochemistry and Cell Biology, 79, 325-326.

91. Krebs C. J. (1999). Ecological methodology. 2nd edition. Addison Wesley Longman. MP CA. Pp 412-415.

92. Kruglyak S., Durrett R. T., Schug M. D., Aquadro C. F. (1998) Equilibrium distributions of microsatellite repeat length resulting from a balance between slippage events and point mutations// Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 95, 10774-10778.

93. Kruglyak S., Durrett R. T., Schug M. D., & Aquadro C. F. (2000). Distribution and abundance of microsatellites in the yeast genome can be explained by a

balance between slippage events and point mutations// Molecular Biology and Evolution, 17, 1210-1219.

94. Lagercrantz U., Ellegren H. & Andersson L. (1993) The abundance of various polymorphic microsatellite motifs differs between plants and vertebrates// Nucleic Acids Res. 21, 1111-1115.

95. Lander S. et al: International Human Genome Sequencing Consortium (2001) Initial sequencing and analysis of the human genome// Nature 409, 860-921.

96. Lee J-Y, Tada T., Hirono I., Aoki T. (1998). Molecular cloning and evolution of transferrin cDNAs in salmonids// Molecular Marine Biology and Biotechnology 7(4), 287-293

97. Lewis P. O., Zaykin D. (2001). Genetic Data Analysis: Computer program for the analysis of allelic data. Version 1.0 (dl6c). Free program distributed by the authors over the internet from http://lewis.eeb.uconn.edu/lewishome/software.html

98. Li Y. C., Korol A. B., Fahima T., Beiles A., Nevo E. (2002). Microsatellites: genomic distribution, putative functions and mutational mechanisms: a review// Mol. Ecol. 11,2453-2465.

99. Li Y. C., Korol A. B., Fahima T., Nevo, E., (2004). Microsatellites within genes: structure, function, and evolution// Mol. Biol. Evol. 21, 991-1007.

100. Lillandt B-G., Bensch S., Hansson B., Wennerberg L., Schantz T. (2002) Isolation and cross-species amplification of microsatellite loci in the Siberian jay (Perisoreus infaustus)// Hereditas 137: 157-160.

101. Lin X., et al. (1999). Sequence and analysis of chromosome 2 of the plant Arabidopsis thaliana//Nature, 402, 761-768.

102. Liu Z., Tan G., Li P., Dunham R.A., (1999a). Transcribed dinucleotide microsatellites and their associated genes from channel catfish Ictalurus punctatus// Biochem. Biophys. Res. Commun. 259, 190-194.

103. Liu Z., Karsi A., Dunham R.A., (1999b). Development of polymorphic EST markers suitable for genetic linkage mapping of catfish// Mar. Biotechnol. 1, 437447.

104. Liu Z., Li P., Kocabas A., Karsi A., Ju Z. (2001). Microsatellite containing genes from the channel catfish brain: evidence of trinucleotide repeat expansion in the coding region of nucleotide excision repair gene RAD23B// Biochem. Biophys. Res. Commun.289, 317-324.

105. Liu Z. J. and Cordes J. F. (2004). DNA marker technologies and their applications in aquaculture genetics// Aquaculture 238:1-37.

106. Majewski J. & Ott J. (200). GT repeats are associated with recombination on human chromosome 22// Genome Res. 10, 1108-1114 (2000).

107. Mansour M., Wright Jr., J. R., Pohajdak B. (1998). Cloning, sequencing and characterization of the tilapia insulin gene// Comp. Biochem. Physiol, B Biochem. Mol. Biol. 121, 291-297.

108. Martin A. P, Pardini A. T, Noble L. R, Jonesb C. S (2002). Conservation of a dinucleotide simple sequence repeat locus in sharks// Molecular Phylogenetics and Evolution 23, 205-213.

109. Martinez J. L., Moran P., Garcia-Vazquez E. (2001). A cryptic RRY(i) microsatellite from Atlantic salmon (Salmo salar): characterization and chromosomal location// J. Heredity 92, 287-290.

110. Martins C., Oliveira C., Wasko A. P., Wright J. M. (2004). Physical mapping of the Nile tilapia (Oreochromis niloticus) genome by fluorescent in situ

hybridization of repetitive DNAs to metaphase chromosomes—a review// Aquaculture 231, 37^19.

111. Matic I., Radman M., & Taddei F. (1997) Highly variable mutation rates in commensal and pathogenetic Escherichia coli// Science, 277, 1833-1834.

112. Matveev V., Nishihara H., Okada N. (2007). Novel SINE Families from Salmons Validate Parahucho (Salmonidae) as a Distinct Genus and Give Evidence that SINEs Can Incorporate LINE-related 3'-Tails of Other SINEs// Mol. Biol. Evol. 24(8): 1656-1666.

113. Matveev V., Okada #.(2009). Retroposons of salmonoid fishes (Actinopterygii: Salmonoidei) and their evolution// Gene 434 16-28 '

114. Maurer F., Tierney M., Medcalf R. (1999). An AU-rich sequence in the 3-UTR of plasminogen activator, inhibitortype (PAI-2) mRNA promotes PAI-3 mRNA decay and provides a binding site for nuclear HuR// Nucleic Acids Res. 27, 16641673.

115. Megle'cz E., Ne\e G., Biffin E., Gardner M. G. (2012). Breakdown of Phylogenetic Signal: A Survey of Microsatellite Densities in 454 Shotgun Sequences from 154 Non Model Eukaryote Species// PLoS ONE 7(7): e40861. doi:10.1371/journal.pone.0040861.

116. Melloul D., Marshak S., Cerasi E. (2002). Regulation of insulin gene transcription// Diabetologia 45, 309-326.

117. Messier M., Li S. H., & Stewart C. B. (1996). The birth of microsatellites// Nature, 381,483.

118. Metais I., Hamon B., Jalouzot R., Peltier D. (2002). Structure and level of genetic diversity in various bean types evidenced with microsatellite markers isolated from a genomic enriched library// Theoretical and Applied Genetics 104:13461352.

119. Metzgar, D., Bytof, J., Wills, C. (2000). Selection against frameshift mutations limits microsatellite expansion in coding DNA// Genome Res. 10, 72-80.

120. Moran C. (1993). Microsatellite repeats in pig (Sus domestica) and chicken (Gallus domesticus) genomes// J. Heredity 84, 274-280.

121. Morgante M., Hanafey M. & Powell W. (2002). Microsatellites are preferentially associated with nonrepetitive DNA in plant genomes. Nature Genet. 30, 194-200.

122. Morin P. A, Mahboubi P., Wedel S. and Rogers J. (1998). Rapid screening and comparison of human microsatellite markers in baboons: Allele size is conserved, but allele number is not.// Genomics 53:12-20.

123. Murata S., Takasaki N., Saitoh M., Okada N. (1993). Determination of the phylogenetic relationships among Pacific salmonids by using short interspersed elements (SINEs) as temporal landmarks of evolution// Proc. Natl. Acad. Sci. USA Vol. 90, pp. 6995-6999, Genetics.

124. Murata S., Takasaki N.. Saitoh M., Tachidat H., Okada N. (1996). Details of Retropositional Genome Dynamics That Provide a Rationale for a Generic Division: The Distinct Branching of All the Pacific Salmon and Trout (Oncorhynchus) From the Atlantic Salmon and Trout (Salmo)// Genetics 142 915926.

125. Murray V., Monchawin C. & England P. R. (1993). The determination of the sequences present in the shadow bands of a dinucleotide repeat PCR// Nucleic Acids Res. 21, 2395-2398.

126. Nadir E., Margalit H., Gallily T., & Ben-Sasson S. A. (1996). Microsatellites spreading in the human genome: Evolutionary mechanisms and structural implications// Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 93, 6470-6475.

127. Noor M., Kliman R., Machado C. (2001). Evolutionary History of Microsatellites in the Obscura Group of Drosophila//Mo/. Biol. Evol. 18(4):551-556.

128. ATaylor L. H., Clark E. M. (1990). d(TG)n-d(CA)n sequences upstream of the rat prolactin gene form Z-DNA and inhibit gene transcription// Nucleic Acids Res. 18, 1595-1601.

129. Neave F. (1958). The origin and speciation of "Oncorhynchus" (SALMON)// Transactions of the Royal Society of Canada Vol., LII, Series III, Section 5. pp. 25-39.

130. Nelson R. J., and Beacham T. D. (1999). Isolation and cross species amplification of micro-satellite loci useful for study of Pacific salmon// Anim. Genet. 30:228229.

131. Oakley T. H., Phillips R. B. (1999). Phylogeny of Salmonine Fishes Based on Growth Hormone Introns: Atlantic (Salmo) and Pacific (Oncorhynchus) Salmon Are Not Sister Taxa//Molecular Phylogenetics and Evolution Vol. 11, No. 3, April, pp. 381-393.

132. Ohta T. & Kimura M. (1973). A model of mutation appropriate to estimate the number of electrophoretically detectable alleles in a finite population// Genetics Research, 22, 201-204.

133. Okuda H., Suganuma H., Kamesaki T., Kumada M., Tsudo N., Omi T., Iwamoto S., Kajii E. (2000). The analysis of nucleotide substitutions, gaps, and recombination events between RHD and RHCE genes through complete sequencing//Biochem. Biophys.Res. Commun. 274, 670-683.

134. Okuda H., Kajii E. (2002). The evolution and formation of RH genes// Leg. Med. 4, 139-155.

135. Okumus I. and Ciftci Y. (2003). Fish population genetics and molecular markers: II- molecular markers and their applications in fisheries and aquaculture// Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 3:51-79.

136. Oleinik A. G. (2000). On the Mutation Rates of the Mitochondrial and Nuclear Genomes of Salmonid Fishes// Russian Journal of Marine Biology, Vol. 26, No. 6, pp. 432-438.

137. Oleinik A. G., Skurikhina L. A. (2008). Phylogenetic Relationships of Sakhalin Taimen Parahucho perryi Inferred from PCR-RFLP Analysis of Mitochondrial UNA// Russian Journal of Genetics, 2008, Vol. 44, No. 7, pp. 767-776.

138. Oliveira E. J. , Padua J. G, Zucchi M. I., Vencovsky R., and Vieira M. L. C. (2006). Origin, evolution and genome distribution of microsatellites// Genetics and Molecular Biology, 29, 2, 294-307.

139. Olsen J. B., Wilson S. L., Kretschmer E. J., Jones K. C., and Seeb J. E. (2000). Characterization of 14 tetranucleotide microsatellite loci derived from sockeye salmon// Molecular Ecology 9:2155-2234.

140. O'Reilly P. T, Hamilton L. C., McConnell S. K., Wright J. M. (1996). Rapid analysis of genetic variation in Atlantic salmon (Salmo salar) by PCR multiplexing of dinucleotide and tetranucleotide microsatellites// Can. J. Fish. Aquat. Sci, 53, 2292-2298.

141. Osinov A. G., Lebedev V. S (2000). Genetic divergence and phylogeny of the Salmoninae based on allozyme data// Journal of Fish Biology 57, 354-381.

142. Pascual M., Schug M. D. & Aquadro C. F. (2000). High density of long dinucleotide microsatellites in Drosophila subobscura// Mol. Biol. Evol. 17, 1259-1267.

143. Phillips R. B, Matsuoka M. P, Konkol N. R, McKay S. (2004). Molecular systematics and evolution of the growth hormone introns in the Salmoninae// Environmental Biology of Fishes 69: 433-440.

144. Pradet-Balade B., Schmitz M., Salmon C., Dufour S., Querat B. (1997). Down-regulation of TSH subunit mRNA levels by thyroid hormones in the European eel// Gen. Comp. Endocrinol. 108, 191-198.

145. Pradet-Balade B., Salmon C., Hardy A., Querat B. (1998). Heterogeneity of eel thyrotropin beta mRNAs is due to a minisatellite in the 3' untranslated region of the gene// Gene 215, 251-257.

146. Primmer C. R., & Ellegren H. (1998). Patterns of molecular evolution in avian microsatellites// Molecular Biology and Evolution, 15, 997-1008.

147. Primmer C. R., Saino N., Moller A. P., Ellegren H. (1998). Unraveling the processes of microsatellite evolution through analysis of germ line mutations in barn swallows Hirundo rustica// Molecular Biology and Evolution, 15, 10471054.

148. Rasmussen R. S., Morrissey M. T., and Hebert P. D. N. (2009). DNA Barcoding of Commercially Important Salmon and Trout Species (Oncorhynchus and Salmo) from North America// J. Agric. Food Chem., 57 (18): 8379-8385.

149. Reed K. M., Phillips R. B. (1995). Molecular characterization and cytogenetic analysis of highly repeated DNAs of lake trout, Salvelinus namaycush// Chromosoma 104, 242-251.

150. Rexroad III C. E., Coleman R. L., Gustafson A. L., Hershberger W. K, and Killefer J. (2002). Development of rainbow trout microsatellite markers from repeat enriched libraries// Marine Biotechnology 3:12-16.

151. Rich A., Nordheim A., Wang A. H. J. (1984). The chemistry and biology of left-handed Z-DNA// Ann. Rev. Biochem. 53, 791-846.

152. Rivals E., Shao Z. J, Zhao N., LekS., Chang J., Berrebi P. (2011). Evolutionary process of a tetranucleotide microsatellite locus in Acipenseriformes// Journal of Genetics, Vol. 90, No. 2, August 2011

153. Roa A. C., Chavarriaga-Aguirre P., Duque M. C., Maya M. M., Bonierbale M. W., Iglesias C. and Tohme J. (2000). Cross species amplification of cassava (Manihot esculenta) (Euphorbiaceae) microsatellites: Allelic polymorphism and degree of relationship// American Journal of Botany 87:1647-1655.

154. Rosas P. D. A. R., Segura E. L., & Garcia B. A. (2007). Microsatellite analysis of genetic structure in natural Triatoma infestans (Hemiptera: Reduviidae) populations from Argentina: Its implication in assessing the effectiveness of Chagas' disease vector control programmes//Molecular Ecology, 16, 1401-1412.

155. Rose O. and Falush D. (1998). A threshold size for microsatellite expansion// Molecular Biology and Evolution 15:613-615.

156. Routtu J., Hoikkala A., and Kankare M. (2007). Microsatellite-based species identification method for Drosophila virilis group species// Hereditas 144: 213221 (2007).

157. Rubinsztein D. C., Amos W., Leggo J., Goodburn S., Jain S., Li S. H., Margolis R. L., Ross C. A., Fergusonsmith M. A. (1995) Microsatellite evolution - Evidence for directionality and variation in rate between species// Nature Genetics 10:337343.

158. Sainudiin R., Durrett R. T., Aquadro C. F., & Nielsen R. (2004). Microsatellite mutation models insights from a comparison of humans and chimpanzees// Genetics, 168, 383-395.

159. Rzhetsky A., and Nei M. (1993). Theoretical foundation of the minimum-evolution method of phylogenetic inference// Mol. Biol. Evol. 10: 1073-1095.

160. Saitou N.. and Imanishi T. (1989). Relative efficiencies of the Fitch-Margoliash, maximum-parsimony, maximum-likelihood, minimum-evolution, and neighbor-joining methods of phylogenetic tree reconstruction in obtaining the correct tree// Mol. Biol. Evol. 6:514-525.

161. Saitou N. & Nei M. (1987). The neighbor-joining method: A new method for reconstructing phylogenetic trees. Molecular Biology and Evolution 4:406-425.

162. Schartl M., Wilde B., Hornung U. (1998). Triplet repeat variability in the signal peptide sequence of the Xmrk receptor tyrosine kinase gene in Xiphophorus fish// Gene 224, 17-21.

163. Schlotterer, C. (2000). Evolutionary dynamics of microsatellite DNA// Chromosoma, 109, 365-371.

164. Selkoe K. A., Toonen R. J. (2006). Microsatellites for ecologists: a practical guide to using and evaluating microsatellite markers// Ecology Letters, 9: 615-629

165. Shedko S. V., Ginatulina L. K, Parpura I. Z, Ermolenko A. V. (1996). Evolutionary and taxonomic relationships among Far-Eastern salmonid fishes inferred from mitochondrial DNA divergence// Journal of Fish Biology (1996) 49, 815-829.

166. Shedko S. V. (2002). Phylogeny of mitochondrial DNA in salmonids of the subfamily salmoninae: analysis of the cytochrome b gene sequences// Russian Journal of Genetics, Vol. 38, No. 3, pp. 277-285.

167. Shedko S. V, Miroshnichenko I. L, Nemkova G. A. (2012). Phylogeny of Salmonids (Salmoniformes: Salmonidae) and its Molecular Dating: Analysis of Nuclear RAG1 Gene// Russian Journal of Genetics, 2012, Vol. 48, No. 5, pp. 575-579.

168. Shepherd M., Kasem S., LeeDand Henry R. (2006). Construction of microsatellite genetic linkage maps for Corymbiall Silvae Genet 55:228-238.

169. Sia E. A., Jinks-Robertson S., Petes T. D. (1997). Genetic control of microsatellite instability// Mutation Research, 383, 61-70.

170. Sia E. A., Butler C. A., Dominska M., Greenwell P., Fox T. D., and Petes T. D. (2000). Analysis of microsatellite mutations in the mitochondrial DNA of Saccharomyces cerevisiaell Proceedings of the National Academy of Sciences 97:250-255.

171. Slatkin M. (1995). A measure of population subdivision based on microsatellite allele frequencies// Genetics, 139, 457^462.

172. Smith C. T., Koop B. F., and Nelson R. J. (1998). Isolation and characterization of coho salmon (Oncorhynchus kisutch) microsatellites and their use in other salmonids// Mol. Ecol. 7: 1613-1621.

173. Strand M., Prolla T. A., Liskay R. M., & Petes T. D. (1993). Destabilization of tracts of simple repetitive DNA in yeast by mutations affecting DNA mismatch repair//Nature, 365, 274-276.

174. Streelman J. T., Kocher T. D. (2002). Microsatellite variation associated with prolactin expression and growth of salt-challenged tilapia// Physiol. Genomics 9,

175. Symonds V. V., & Lloyd A. M. (2003). An analysis of microsatellite loci in Arabidopsis thaliana: Mutational dynamics and application// Genetics, 165, 14751488.

176. Takasaki N., Murata S., Saitoh M., Kobayashi T., Parks L., Okada N. (1994). Species-specific amplification of tRNA-derived short interspersed repetitive elements (SINEs) by retroposition: A process of parasitization of entire genomes during the evolution of salmonids// Proc. Natd. Acad. Sci. USA Vol. 91, pp. 10153-10157, Genetics.

177. Tamura K, Peterson D., Peterson N., Stecher G., Nei M., Kumar S. (2011). MEGA5: Molecular Evolutionary Genetics Analysis using Maximum Likelihood, Evolutionary Distance, and Maximum Parsimony Methods// Mol Biol Evol 28 (10): 2731-9.

178. Tautz D., Renz M. (1984). Simple sequences are ubiquitous repetitive components of eukaryote genomes//Nucleic Acids Res. 17, 4127-4138.

179. Taylor J. S, Durkin J., and Breden F. (1999). The Death of a Microsatellite: A Phylogenetic Perspective on Microsatellite Interruptions// Mol. Biol. Evol. 16(4):567-572.

180. Thomas W. K and Beckenbach A. T. (1989). Variation in Salmonid Mitochondrial DNA: Evolutionary Constraints and Mechanisms of Substitution// J. Mol. Evol. 29:233-245.

181. Thuillet A. C., Bru D., David J., Roumet P., Santoni S. et al. (2002). Direct estimation of mutation rate for 10 microsatellite loci in durum wheat, Triticum turgidum (L.) Thell. ssp durum desf// Mol. Biol. Evol. 19: 122-125.

182. Toth G., Gaspari Z., Jurka J. (2000). Microsatellites in different eukaryotic genomes: survey and analysis// Genome Res. 10, 967-981.

183. Treco D. & Arnheim N. (1986). The evolutionarily conserved repetitive sequence d(TG. AC)n promotes reciprocal exchange and generates unusual recombinant tetrads during yeast meiosis// Mol. Cell. Biol. 6, 3934-3947.

184. Vanhaecke D., Garcia de Leaniz C., Gajardo G., Young K., Sanzana J., et al. (2012). DNA Barcoding and Microsatellites Help Species Delimitation and Hybrid Identification in Endangered Galaxiid Fishes// PLoS ONE 7(3): e32939. doi:10.1371/journal.pone.0032939.

185. Van Lith H. A., Van Zutphen L. F. (1996). Characterization of rabbit DNA microsatellites extracted from the EMBL nucleotide sequence database// Anim. Genet. 27, 387-395.

186. Van Oppen J. H„ Rico C, Turner G. F., & Hewitt G. M. (2000). Extensive homoplasy, non-step mutations and ancestral polymorphism at a complex microsatellite locus in lake Malawi Ciclids// Molecular Biology and Evolution, 17,489^198.

187. Varshney R. K., Thiel T., Stein N., Langridge P., Graner A. (2002) In silico analysis on frequency and distribution of microsatellites in ESTs of some cereal species// Cell Mol. Biol. Lett. 7, 537-546.

188. Viard F., Franck P., Dubois M. P., Estoup A., & Jarne P. (1998). Variation of microsatellite size homoplasy across electromorphs, loci and populations in three vertebrate species// Journal of Molecular Evolution, 47, 42-51.

189. Vignal A., Milana D., SanCristobala M., Eggenb A. (2002). A review on SNP and other types of molecular markers and their use in animal genetics// Genet Sel Evol. 34:275-305.

190. Wang Z., Weber J. L., Zhong G., Tanksley S. D. (1994). Survey of plant short tandem repeats// Theor. Appl. Genet. 88, 1-6.

191. Wang X. B., Kakoulidou M., Giscombe R., Qiu Q., Huang D., Pirskanen R., Lefvert A. K. (2002). Abnormal expression of CTLA-4 by T cells from patients with Myasthenia gravis: effect of an AT-rich gene sequence// J. Neuroimmunol. 130, 224-232.

192. WangX., Rinehart T. A., Wadl P.A., Spiers J.M., Hadziabdic D., Windham M. T., and Trigiano R. N. (2009). A new electrophoresis technique to separate microsatellite alleles// African Journal of Biotechnology Vol. 8 (11), pp. 24322436.

193. Waterston R. H., et al. (2002). Mouse Genome Sequencing Consortium. Initial sequencing and comparative analysis of the mouse genome// Nature 420, 520-562 (2002).

194. Webster M. T„ Smith N. G. & Ellegren H. (2002) Microsatellite evolution inferred from human-chimpanzee genomic sequence alignments// Proc. Natl Acad. Sci. USA 99, 8748-8753 (2002).

195. Weir B.S. (1996). Genetic Data Analysis II// Methods for Discrete Population Genetic Data. Sinauer Associates, Sunderland, MA.

196. White G. and Powell W. (1997). Isolation and characterization of microsatellite loci in Swietenia humilis (Meliaceae): An endangeredtropical hardwood species// Molecular Ecology 6:851-860.

197. Wierdl M., Dominska M., Petes T. D. (1997). Microsatellite instability in yeast: Dependence on the length of the microsatellite// Genetics, 146, 769-779.

198. Wilder J., Hollocher H. (2001). Mobile elements and the genesis of microsatellites in dipterans// Molecular Biology and Evolution, 18, 384-392.

199. Williamson K. S., Cordes J. F., and May B. P. (2002). Characterization of microsatellite loci in Chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha) and cross-species amplification in other salmonids// Mol. Ecol. Notes 2:17-19.

200. Winter E., Varshavsky A. (1989). A DNA binding protein that recognizes oligo(dA)-oligo(dT) tracts// EMBO J. 8, 1867-1877.

201. Wren J. D., Forgoes E., Fondon J. W. (2000). Repeat polymorphism within gene regions: phenotypic and evolutionary implications// Am. J. Hum. Genet. 67, 345356.

202. Xu X., Peng M., Fang Z., & Xu X. (2000). The direction of microsatellite mutations is dependent upon allele length// Nature Genetics, 24, 396-399.

203. Zane L., Bargelloni L., Patarnello T. (2002). Strategies for microsatellite isolation: a review//Mol. Ecol. 11, 1-16.

204. Zardoya R., Vollmer D. M., Craddock C., Streelman, J. Т., Karl S., Meyer A., (1996). Evolutionary conservation of microsatellite flanking regions and their use in resolving the phylogeny of cichlid fishes (Pisces: Perciformes)// Proc. R. Soc. bond., В Biol. Sci. 263, 1589-1598.

205. Zaykin D., Zhivotovsky L., Weir B. S. (1995). Exact tests for association between alleles at arbitrary numbers of loci, in: B. Weir (Ed.), Human Identification: The Use of DNA Markers, Kluwer Academic Publishers, London, pp. 169-178.

206. Zhivotovsky L. A., L. Bennett A. M. Bowcock and M. W. Feldman. (2000). Human population expansion and microsatellite variation// Mol. Biol. Evol. 17: 757-767.

207. Zhivotovsky L. A., Feldman M. V. (1995). Microsatellite variability and genetic distances// Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92: 11549-11552.

208. Zhivotovsky L. A., Feldman M. W., & Grishechkin S. A. (1997). Biased mutations and microsatellite variation// Molecular Biology and Evolution, 14, 926-933.

209. Zhu Y., Strassmann J. E., & Queller D. C. (2000). Insertions, substitutions, and the origin of microsatellites// Genetics Research, 76, 227-236.

210. Zucchi M. I. , Brondani R. V. , Pinheiro J. В., Brondani C. and Vencovsky R. (2002). Transferability of microsatellite markers from Eucalyptus spp. to Eugenia dysenterica (Myrtaceae family)// Molecular Ecology Notes 2:512-514.

211. Алтухов Ю. 77. (1974). Популяционная генетика рыб// М.: «Пищевая промышленность», 1974, 248 с.

212. Алтухов Ю. П., Салменкова Е. А., Омелъченко В. Т. (1997). Популяционная генетика лососевых рыб// М., Наука. 288 с.

213. Афанасьев К. И., Рубцова Г. А., Малинина Т. В. и др.(2006). Микросателлитная изменчивость и дифференциация популяций кеты (Oncorhynchus keta Walbaum), воспроизводимых сахалинскими рыбоводными заводами// Генетика. - Т. 42, № 12. - С. 1694-1702.

214. Афанасьев К. И., Рубцова Г. А., Шитова М. В. и др. (2008). Межрегиональная дифференциация кеты Сахалина и Южных Курил по микросателлитным локусам // Генетика. Т. 44, № 7. - С. 956-963.

215. Афанасьев К. И., Г. А. Рубцова, Е. Г. Шайхаев, Л. А. Животовский. (2013). Микросателлитная изменчивость кунджи Salvelinus leucomaenis Сахалинской области. Генетика (в печати).

216. Афанасьев 77. К, Г. А. Рубцова, М. В. Шитова, Е. Г. Шайхаев, и Л. А. Животовский. 2011. Расширение набора микросателлитных маркеров с целью повышения точности идентификации кеты (Oncorhynchus keta Walbaum)//Генетика 47: 1473-1480.

217. Викторовский Р. М. Макоедов А.Н. Шевчишин A.A. Хромосомные наборы ленка и сибирского тайменя и дивергениции родов лососевых// Цитология. 1985. №6. С. 703-709.

218. Глубоковский М. К., Глубоковская Е. В. (1981). Пути эволюции тихоокеанских лососей рода Oncorhynchus Suckley// Рыбы в экосистемах лососевых рек Дальнего Востока// Владивосток: ДВНЦ АН СССР. С. 5-66.

219. Глубоковский М. К. (1995). Эволюционная биология лососевых рыб// М.: Наука. 343 с.

220. Дорофеева Е. А. (1985). Некоторые принципы классификации лососевыхрыб// Морфология и систематика лососевидных рыб. Л. С. 4-12.

221. Животовский Л. А., Афанасьев К. И., Рубцова Г. А. и др. (2008). О создании базы ДНК-данных для решения проблем воспроизводства, идентификации и

сертификации популяций тихоокеанских лососей на примере кеты о. Итуруп // Вопр. рыб-ва. — 2008. — Т. 9, № 1(33). — С. 96-109.

222. Животовский Л. А., Рубцова Г. И., Шитова М. В., Шевляков Е. А., Фёдорова Л. К, Афанасьев К. И. (2010). База микросателлитных ДНК-данных по кете Дальнего Востока России. В: Шунтов В.П. (ред.). Реализация «Концепции дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей»// Владивосток, ТИНРО-центр. Бюл. № 5. С. 53-63.

223. Каев А. М., Афанасьев К. И., Рубцова Г. А. и др. (2008). О генетической дифференциации кеты речного и озёрного экотипов на о. Итуруп (Курильские острова)// Современное состояние водных биоресурсов// Владивосток : ТИНРО-центр, С. 372-374.

224. Коновалов С. М. (1980). Популяционная биология тихоокеанских лососей// М. Наука, 937 с.

225. Кордичева С. Ю., Рубцова Г. А., Шитова М. В., Шайхаев Г. О., Афанасьев К. И., Животовский Л. А. (2010). Выявление нуль-аллелей в микросателлитном локусе кеты (Опсогкупскиэ к&а \¥а1Ьаит)// Генетика 46: 1143-1147.

226. Рубцова Г. И., Афанасьев К. И., Малинина Т. В. и др. (2008). Дифференциация популяций кеты (ОпсогЬупскш к&а \Уа1Ьаит) по микросателлитным и аллозимным маркерам: сравнительный ана-лиз// Генетика. - Т. 44, № 7. - С. 964-971.

227. Рубцова Г. А., К. И. Афанасьев 77. К, М. В. Шитова, Е. Г. Шайхаев, Л.А. Животовский. (2013). Нерка Южных Курильских островов// (рукопись)

228. Хрусталева А. М. (2007). Комплексный метод дифференциации нерки (Опсогкупскиз пегка) азиатских стад// монография. — М. : ВНИРО, 2007.165 с.

229. Шитова М. В., Афанасьев К. И., Рубцова Г. А. и др.(2008). Микросателлитная изменчивость заводских популяций кеты (Опсогкупскиз кега \Уа1Ьаит) о. Сахалин// Вопр. рыб-ва. - Т. 10, № 1. - С. 102-115.

230. Шитова М. В., А. А. Юрченко, Е. Г.Шайхаев, Л. А. Животовский. (2012). Панель микросателлитных локусов для популяционных исследований сахалинского тайменя Рагакискореггуг (Вгеуоог\)П Генетика 48: 976-982.