Состав и свойства тонких нитей запирательных мышц мидии Crenomytilus Grayanus тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.04, кандидат наук Добржанская, Анна Валерьевна

• Добржанская, Анна Валерьевна
• кандидат наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат наук Добржанская, Анна Валерьевна

ОГЛАВЛЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Гладкие (запирательные) мышцы моллюсков

1.1.1. Структурно-функциональные особенности мышц двустворчатых моллюсков

1.1.2. Толстые нити запирательных мышц моллюсков

1.1.3. Тонкие нити запирательных мышц моллюсков

1.2. Особенности Са2+-регуляции сокращения мышц двустворчатых моллюсков

1.2.1. Миозиновый тип Са -регуляции

1.2.2. Актиновый тип

Са

-регуляции

1.3. Запирательное сокращение гладких мышц двустворчатых моллюсков

1.3.1. «Мостиковая» («миозиновая») гипотеза

1.3.2. «Твитчиновая» гипотеза

1.3.3. Возможное участие миорода в запирательном сокращении

1.4. Белки калыюнинового семейства

1.4.1. Кальпонин гладких мышц позвоночных

1.4.2. Кальпонин немышечных клеткок

1.4.3. Кальпонин беспозвоночных животных

Глава 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1. Выделение сократительных белков из гладких мышц моллюсков

2.2. Выделение сократительных белков из скелетных мышц кролика

2.3. Получение термостабильных белков из гладких мышц цыплёнка и мидии Грея

2.4. ДСН-электрофорез в полиакриламидном геле

2.5. Белковый иммуноблот

2.6. Измерение АТФазной активности

2.7. Матричная лазерная десорбционно-ионизационная времяпролетная тандемная масс-спектрометрия (МАЦМ/МБ-МБ)

2.8. Низкоскоростное и высокоскоростное осаждение белковых комплексов

2.9. Денситометрия

2.10. Теневые мышечные волокна

2.11. Измерение вязкости

2.12. Вспомогательные методы

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

3.1. Выделение и состав тонких нитей запирательных мышц мидии

3.2. Активирование тонкими нитями мидии М§-АТФазной активности миозина кролика

3.3. Идентификация кальпониноподобного белка в составе тонких нитей мидии

3.4. Поиск кальдесмоноподобного белка в гладких мышцах мидии

3.5. Свойства кальпонина гладких мышц мидии

3.5.1. Влияние кальпонина мидии на М§-АТФазную активность актомиозина

3.5.2. Взаимодействие кальпонина мидии с актином

3.5.3. Кальпонин мидии и Са - регуляция тонких нитей мидии

3.5.4. Влияние кальпонина мидии на гидролиз АТФ в теневых мышечных волокнах

3.5.5. Влияние кальпонина мидии на взаимодействие актиновых нитей

Глава 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

4.1. Тонкие нити гладких мышц мидии

4.1.1. Выделение тонких нитей мидии

4.1.2. Белковый состав тонких нитей мидии

4.2. Идентификация кальпонина в гладких мышцах мидии

4.3 Попытка идентификации кальдесмона в гладких мышцах мидии

4.4 Свойства кальпонина мидии

4.5 Са24-чувствительность тонких нитей мидии

4.6 Возможная функция кальпонина в запирательных мышцах

ВЫВОДЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Состав и свойства тонких нитей запирательных мышц мидии Crenomytilus Grayanus»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы исследования

Согласно предложенной в середине 50-х годов теории мышечного сокращения, в основе сокращения мышц лежит взаимодействие миозина и актина (Huxley, Hanson, 1954), которое стимулируется повышением концентрации кальция в саркоплазме. Последующее снижение концентрации кальция в фазных мышцах приводит к их быстрому расслаблению. Однако существуют состояния мышечной активности, которые не могут быть объяснены в рамках существующих представлений о молекулярном механизме мышечного сокращения. Например, в гладких тонических мышцах может наблюдаться особое замедленное расслабление, что позволяет мышцам долгое время поддерживать напряжение при незначительном расходе энергии. В случае гладких мышц позвоночных такое состояние называется latch (Dillon et al., 1981). В гладких мышцах двустворчатых моллюсков такое состояние известно как запирательный тонус (catch). Запирательные мышцы моллюсков могут часами находиться в сокращённом состоянии без затрат энергии АТФ (Twarog, 1967). Не исключено, что между явлениями catch и latch существует не только функциональное сходство, но и сходство в молекулярном механизме этих явлений.

Способность гладких мышц к замедленному расслаблению или к запирательному тонусу связывают с особенностями их структуры, отличной от структуры поперечно-полосатых мышц. Во-первых, отсутствуют саркомеры -строго упорядоченная система тонких и толстых нитей, что определяется иным соотношением толстых и тонких нитей. Так, в гладких мышцах соотношение тонких нитей к толстым составляет 15-18 : 1, а в поперечно-полосатых мышцах 2 :

1 (Morphy, 1976). Во-вторых, с уникальным строением и составом белков толстых

2+

нитей (Galler, 2008). В-третьих, с наличием в гладких мышцах двух систем Ca -регуляции сокращения. В гладких мышцах, наряду с регуляцией сокращения посредством толстой нити («миозиновая» регуляция), существует и актиновая регуляторная система (Chalovich, 1992), включающая белки тонких нитей, такие

как кальдесмон, тропомиозин и калыюнин (Szymanski, 2004). Напомним, что в поперечно-полосатых мышцах представлена только «актиновая» регуляция, включающая тропонин.

Белковый состав тонких нитей гладких мышц позвоночных хорошо изучен. В состав тонких нитей этих мышц входят актин, тропомиозин, кальдесмон и кальпонин (Winder, Walsh, 1996, Gimona, Small, 1996). Хотя кальпонин и рассматривается как белок тонких нитей гладких мышц, в составе изолированных тонких нитей его идентифициролвали далеко не все исследователи (Nishida et al., 1990; Lehman, 1991; Winder, Walsh, 1996). В то же время ассоциация кальпонина с нитями актина in vivo показана конфокальной иммунофлуоресценцией (Walsh et al, 1993).

Общепринято, что в тонких нитях гладких мышц позвоночных животных

2+

представлен кальдесмоновый тип Са -регуляции (Smith, Marston, 1985; Marston, 1995; Winder, Walsh, 1996). Есть также данные о том, что этот тип Са -регуляции представлен в тонких нитях гладких мышц двустворчатых моллюсков (Bennett, Marston, 1990). Однако в данной работе нам не удалось обнаружить кальдесмон ни в составе гладких мышц мидии, ни в составе Са2+-регулируемых изолированных тонких нитей из этих мышц. Таким образом, вопрос о составе белков тонких нитей мышц моллюсков, их свойствах, а также вопрос о природе Са2+-чувствительности остаётся открытым.

Цели и задачи исследования

Целью работы было выяснение роли тонких нитей гладких мышц двустворчатых моллюсков в запирательном тонусе. Были поставлены следующие задачи:

1. Разработать метод получения изолированных тонких нитей гладких мышц двустворчатых моллюсков на примере мышц мидии Crenomytilus grayanus.

2. Выяснить белковый состав изолированных тонких нитей.

3. Идентифицировать белковые компоненты в составе тонких нитей.

Научная новизна

Разработан принципиально новый метод получения Са -регулируемых тонких нитей из гладких мышц двустворчатых моллюсков. Предложенный метод позволяет получать изолированные тонкие нити с постоянным белковым составом и высоким выходом — 17-23 мг тонких нитей на 1 г свежей мышцы. Используемые в настоящее время методы получения изолированных тонких нитей, в случае гладких мышц позвоночных животных, позволяют получать 2-2.5 мг/г (Marston, Smith, 1984), а в случае гладких мышц моллюсков - 0.7-2.5 мг/г (Bennett, Marston, 1990).

Впервые показано присутствие кальпонина в составе тонких нитей из гладких мышц беспозвоночных животных.

Впервые, детально исследованы физико-химические свойства кальпонина из тканей беспозвоночных животных.

Обнаружена зависимость присутствия кальпонина мидии в составе изолированных тонких нитей от условий среды: температуры, ионной силы и рН. Принципиальным фактором, определяющим присутствие кальпонина в составе изолированных тонких нитей, является температура их осаждения. Так понижение температуры с 22°С до 2°С приводит к полной диссоциации кальпонина при сохранении всех остальных белков в составе тонких нитей и сохранении Са2+-регуляции тонких нитей.

В работе показано, что в Са -регуляция тонких нитей мидии не является кальдесмоновой, как это предполагалось ранее (Bennett, Marston, 1990).

Теоретическая и практическая значимость работы

Полученные результаты расширяют и конкретизируют наши представления о механизмах функционирования запирательных мышц. Они имеют фундаментальное значение для понимания роли тонких нитей гладких мышц двустворчатых моллюсков в запирательном тонусе этих мышц. Практическая значимость работы связана с разработкой принципиально нового метода выделения нативных тонких нитей из мышц моллюсков.

Апробация результатов и публикации

Основные результаты диссертационной работы были представлены на Международных симпозиумах «Биологическая подвижность» (Пущино, 2006, 2010, 2012), Конференции студентов, аспирантов и молодых учёных НОЦ ДВГУ (Владивосток, 2006), XII Всероссийской молодёжной школе-конференции по актуальным проблемам химии и биологии (Владивосток, 2009), Ежегодных научных конференциях Института биологии моря им. А.В. Жирмунского (Владивосток, 2010, 2011, 2012), Международной конференции Азиатско-тихоокеанской белковой ассоциации (Шанхай, Китай, 2011), 40-ой Европейской мышечной конференции (Берлин, Германия, 2011), Международной Пущинской школе-конференции молодых учёных (Пущино, 2012).

По теме диссертации опубликовано 12 работ, в том числе — 4 в журналах, индексируемых в международных системах цитирования.

Личный вклад соискателя

Экспериментальная часть работы была выполнена соискателем самостоятельно, за исключением масс-спектрометрии, проведенной в НИИ Физико-химической медицины Росздрава, и экспериментов на теневых волокнах, выполненных в лаборатории молекулярных основ клеточной подвижности Института цитологии РАН. Соискатель непосредственно участвовал в анализе и интерпретации полученных результатов, в представлении результатов на конференциях и подготовке публикаций по результатам исследований.

Структура и объём работы

Диссертация изложена на 103 страницах, состоит из «Введения», глав «Обзор литературы», «Материалы и методы исследования», «Результаты исследования» и «Обсуждение результатов», выводов, списка сокращений и условных обазначенией и списка цитируемой литературы, включающего 211 ссылок, из них 199 на иностранных языках. Рукопись содержит 20 рисунков и 2 таблицы.

Финансовая поддержка работы

Данная работа выполнена при финансовой поддержке Программы фундаментальных исследований Президиума РАН «Молекулярная и клеточная биология» Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 12-0433076) и Конкурса проектов ДВО РАН (проекты № 10-Ш-В-06-040, № 11-Ш-В-06-107, № 12-Ш-В-06-095).

Благодарности

Автор выражает признательность сотрудникам лаборатории биофизики клетки Института биологии моря за постоянную помощь на всех этапах исследования. Автор благодарит д.б.н. Ю.С. Боровикова и сотрудников лаборатории молекулярных основ клеточной подвижности Института цитологии РАН за участие в совместной работе.

Глава. 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1. Гладкие (запирательные) мышцы моллюсков

1.1. ¡.Структурно-функциональные особенности мышц двустворчатых моллюсков

Тип моллюсков, включающий более ста тридцати тысяч видов, представляет собой обширнейшую группу животных, уступающую по количеству видов только типу членистоногих. Наряду с достаточно чёткими критериями типа и наличием общих черт, животные этой группы, объединяемые в разные классы, характеризуются выраженными признаками специализации (Догель В.А., 1981). Так, почти для всех моллюсков характерно наличие раковины. При этом, строение раковины у представителей разных классов определяет строение тела животных, и в частности, строение мускулатуры. Общая структура мышц лучше всего изучена у класса двустворчатых моллюсков, где выделяют мантийную мускулатуру и мускулатуру ноги. Важнейшими производными мантийной мускулатуры являются аддукторы, мышцы закрывающие створки раковины. Типичным является наличие двух аддукторов - переднего и заднего, которые по гистологической классификации относятся к гладким мышцам. Однако у некоторых видов, например у представителей семейства Морские гребешки {Pectinidae), аддуктор имеет чёткое видимое глазу разделение на фазную мышцу (функционально более быструю), что соответствует скелетным мышцам позвоночных животных, и на тоническую (более медленную), что соответствует гладким мышцам.

Гладкие запирательные (catch) мышцы двустворчатых моллюсков по строению и функциональным свойствам не имеют аналогов среди различных систем биологической подвижности. Помимо особенностей молекулярного строения, о которых пойдёт речь ниже, уникальным свойством этих мышц является способность кроме обычных состояний — сокращение и расслабление — находиться в состоянии запирательного тонуса (catch). В этом состоянии мышца

способна поддерживать высокое напряжение в течение длительного времени при минимальном расходе энергии. При этом молекулярный механизм реализации состояния запирательного тонуса не может быть объяснён с точки зрения классической теории мышечного сокращения, предложенной в середине 50-х годов 20 века (Huxleya, Hanson, 1954 (94); Huxley, Niedergerke, 1954). Интересно, что для гладких (тонических) мышц позвоночных животных также известна способность к уникальному состоянию замедленного расслабления (latch-состоянию), при котором мышцы некоторое время могут поддерживать напряжение при незначительном расходе энергии (Dillon et al., 1981). Такое состояние длительного тонуса гладких мышц позвоночных также не может быть объяснено в рамках существующих представлений о механизмах биологической подвижности. Очевидно, что в гладких мышцах позвоночных и беспозвоночных животных может существовать не только функциональное сходство между явлениями catch и latch, но и сходство молекулярных механизмов реализации этих явлений. Здесь важно отметь принципиальное отличие гладких мышц от поперечно-полосатых - наличие у первых двух систем Са2+-регуляции сокращения. То есть, в гладких мышцах, наряду с регуляцией сокращения посредством толстой нити, осуществляемого через миозин, существует актиновая регуляторная система (Chalovich, 1992), включающая белки тонких нитей, такие как кальдесмон, тропомиозин и кальпонин (Szymanski, 2004). Напомним, что в случае поперечно-полосатых мышц, Са2+-регуляторная система мышечного сокращения связана только с тонкой (актиновой нитью). Наличие двух систем Са2+-регуляции сокращения в гладких мышцах в первую очередь связывают со способностью этих мышц к уникальным состояниям catch и latch.

1.1.2. Толстые нити запирателъных мышц моллюсков

Толстые нити запирателъных мышц моллюсков значительно отличаются от таковых из гладких мышц не только позвоночных, но и беспозвоночных животных, не способных поддерживать запирательный тонус (catch). Толстые нити запирательных мышц моллюсков имеют исключительно большие размеры

по сравнению с толстыми нитями из других мышц, как по диаметру (до 100 нм), так и по длине (до 50-100 мкм) (Lowy, Hanson, 1962).

Основой толстой нити запирательных мышц моллюсков является белок парамиозин. Общепринято считать, что он выполняет структурную роль, образуя остов, на котором располагаются поверхностные белки толстой нити — миозин (Szent-Gyorgyi et al., 1971), миород (Shelud'ko et al., 1999) и твитчин (Shelud'ko et al., 2004a, 2004b). Интересно, что парамиозин присутствует в составе толстых нитей мышц всех беспозвоночных животных, однако в catch мышцах содержание парамиозина во много раз больше, чем в мышцах не способных к catch, и может достигать 60% от общего содержания белков (Levine et al., 1976; Bennett, Elliott, 198; Elliot, Bennett, 1982). Предполагается, что высокое содержание парамиозина в гладких мышцах двустворчатых моллюсков связано с их функциональной особенностью (Riiegg, 1964), а именно, способностью поддерживать catch состояние. Действительно, существует положительная корреляция между длиной толстых нитей и содержанием парамиозина (Lowy et al., 1964) и способностью catch мышц генерировать высокий уровень напряжения.

Миозин моллюсков, как и миозины из других типов мышц, представляет собой гексамер (480 кДа), состоящий из одной пары тяжёлых цепей (МНС) и двух пар лёгких цепей (MLC) - регуляторных и существенных. Как в мышцах позвоночных, так и в мышцах беспозвоночных, миозиновые головки располагаются на поверхности толстой нити и формируют поперечные мостики между толстыми и тонкими нитями, обеспечивая процесс сокращения. Способ укладки миозиновых молекул универсален - биполярная агрегация, по типу «хвост к хвосту», в результате чего образуется так называемая «голая зона», не несущая поперечных мостиков. Важно отметить, что в гладких мышцах

моллюсков «миозиновый» тип регуляции реализуется несколько иначе, нежели в

2+

скелетных мышцах позвоночных. В случае гладких мышц моллюсков ионы Са , необходимые для инициации сокращения, связываются не с киназой лёгких цепей миозина (MLCK), а непосредственно миозиновой головкой (Szent-Gyougyi,

Chantier, 1994) в районе существенной лёгкой цепи миозина содержащей Са -связывающий участок.

Другой белок толстых нитей моллюсков — миород - полипептид с молекулярным весом 120 кДа, водонерастворимый, термостабильный и устойчивый к органическим растворителям. Его содержание в запирательных мышцах двустворчатых моллюсков составляет 5-6%, что сопоставимо с содержание миозина в этих мышцах (Shelud'ko et al., 1999). Миород является продуктом альтернативного сплайсинга гена тяжёлых цепей миозина (Yamada et al., 2000), а субструктура миорода аналогична субструктуре миозина (Shelud'ko et al., 2002). В С-концевой аминокислотной последовательности миорода существуют домены, имеющие высокое сродство к парамиозину (McLachlan, Karm, 1983). Миород способен фосфорилироваться киназой лёгких цепей миозина позвоночных (Sobieszek et al., 2006), а так же киназами, ассоциированными с миозином и твитчином гладких мышц моллюсков (Matusovsky et al., 2010). Показано, что фосфорилирование миорода приводит к увеличению Mg-АТФазной активности актомиозина, повышая активирующую способность миозина (Matusovsky et al., 2010).

Твитчин (520 кДа), белок гладких мышц моллюсков принадлежащий к семейству гигантских белков - титинов. Методом иммуноэлектронной микроскопии (Vibert et al., 1993; Funabara et al., 2007) и биохимическими методами (Shelud'ko et al., 2004b) было показано, что твитчин является компонентом толстой нити гладких мышц моллюсков и локализован на её поверхности, наряду с миозином и миородом. Твитчин, подобно титину позвоночных, является, по-видимому, мульти-функциональным белком и способен взаимодействовать со многими полипептидами, а именно: с миозином моллюсков (Yamada et al., 2001; Shelud'ko et al., 2007), с парамиозином, миородом, тонкими нитями и F-актином (Shelud'ko et al., 2007).

На сегодняшний день, общепринято, что миород и твитчин имеют прямое отношение к уникальному свойству запирательных мышц моллюсков и могут оказывать влияние на актин-миозиновое взаимодействие, замедляя или

приостанавливая расслабление мышцы после фазы активного сокращения (Vibert et al., 1993; Shelud'ko et al, 1998; Shelud'ko et al., 2007).

1.1.3. Тонкие нити запирателъных мышц моллюсков

Актин гладких мышц мидии (42,2 кДа), является основным белком тонких нитей. Название этот белок получил из-за способности активировать гидролиз АТФ, миозиновой АТФазой. Актин обнаружен практически во всех клетках животных и растений и является одним из самых консервативных белков в эукариотах (Pollard, Cooper, 1986). Мономеры белка (G-актин) могут взаимодействовать друг с другом, образуя фибриллярную форму актина (F-актин). В мышечных клетках весь актин находится в F-форме и связан с фибриллярным белком тропомиозином, который представляет собой вытянутый а-спиральный белок, состоящий из двух субъединиц, (Tobacman, 1996). Молекулы тропомиозина (ТМ), лежат вдоль актинового филамента, образуя единую нить за счёт взаимодействия N-конца одной молекулы с С-концом следующей. На одну молекулу ТМ приходится семь молекул актина (Stewart, McLachlan 1975). В случае тонких нитей гладких мышц мидии, на основании масс-спектрометрии, нами идентифицировано две изоформы тропомиозина, 50 и 33 кДа соответственно.

Как было сказано выше, гладкие мышцы, в том числе и моллюсков, обладают Ca -регуляцией ассоциированной с актиновыми филаментами (Chalovich, 1992), однако данных о том, какие белки тонких нитей принимают участие в Са2+-регуляции гладких мышц моллюсков немного и они противоречивы. С одной стороны, в этих мышцах на примере морских гребешков показано присутствие тропонинового комплекса (Lehman et al., 1980; Ojima, Nishita 1986; Nishita et al., 1997). С другой стороны, в составе белков тонких нитей из гладких мышц мидии и устрицы идентифицирован кальдесмон-подобный белок (Bennet, Marston, 1990). Авторы считают, что Са2+-чувствительность тонких нитей в этих мышцах имеет кальдесмоновую природу, как и в гладких мышцах позвоночных, а обнаруженные ранее компоненты тропонина являются

продуктами протеолитического распада. Однако мы показали, что в гладких мышцах моллюсков кальдесмон отсутствует (БоЬггЬапБкауа е! а1., 2013). По-видимому, авторы ошибочно приняли тогда ещё не идентифицированный белок запирательных мышц моллюсков — миород, за кальдесмон-подобный белок (ОоЬггЬапэкауа е! а1., 2013). Такая ошибка уже имела место быть, когда миород из гладких мышц гребешка был ошибочно идентифицирован как кальдесмон-подобный белок (Х^гтасИа е1 а1., 1994; 8Ье1исГко е1 а1., 1999, 2001; Уатаёа е1 а1., 2000).

Важно, что наряду с тем, что в гладких мышцах мидии мы показали отсутствие кальдесмона, нам не удалось идентифицировать компоненты тропонинового комплекса (БоЬггЬапБкауа е1 а1., 2013), которые были идентифицированы в составе гладких мышц гребешков (МэИка е! а1., 1997). Интересно, что авторы допускают, что гладкие мышцы гребешка могут быть исключением среди гладких мышц моллюсков. Действительно, тропонины обнаружены в гладких мышцах только двух видов гребешка (О^та, МэИка, 1986; МБЬНа е1 а1., 1997); иных примеров выделения тропонинов из гладких мышц моллюсков в литературе нет.

1.2. Особенность Са2+-регуляцнн сокращения мышц двустворчатых моллюсков

Сигналом к сокращению всех типов мышц является повышение внутриклеточной концентрации свободного Са2+ (выше 10"5 М) в саркоплазме, которое инициирует взаимодействие между тонкими (актиновыми) и толстыми

2+ п

(миозиновыми) нитями. Понижение концентрации Са (ниже 10" М) приводит к прекращению взаимодействия между толстыми и тонкими нитями. Теоретически, «инициатива» в этом может принадлежать как тонким, так и толстым нитям и обе возможности в природе реализованы. Все системы регуляции делятся на два класса - «актиновая» Са2+-регуляция, связанная с тонкими нитями, и «миозиновая» Са2+-регуляция, связанная с толстыми нитями.

1.2.1. Миозиновый тип Са -регуляции

Все гладкие мышцы, в том числе мышцы моллюсков обладают «миозииовым» типом Са -регуляции. Это значит, что способность мышцы развивать напряжение, зависит от способности миозина взаимодействовать с тонкой нитью в ответ на повышения концентрации Са2+ в клетке. Регуляция сокращения со стороны толстой нити контролируется, либо связыванием ионов Са2+ непосредственно с миозиновыми нитями, как в случае гладких мышц моллюсков (Kendrick-Jones, Lehman, 1970; Szent-Gyorgyi et al., 1973; Nyitray et al., 1991; Szent-Gyorgy, Chantier, 1994), либо Са2+-зависимым фосфорилированием регуляторных лёгких цепей миозина киназой лёгких цепей миозина (MLCK) (Sobieszek, Small, 1977; Hartshorne, 1987; Dabrowska, 1989; Tang et al., 1992). В результате фосфорилирования регуляторных лёгких цепей миозина (Ikebe et al., 1983) или прямого связывания Са с активным центром регуляторных лёгких цепей миозина, изменяется конфигурация головок миозина, что приводит к экспонированию актин-связывающих участков миозина, что, в свою очередь, приводит к активации Mg -АТФазы миозина актином и развитию сокращения.

До недавнего времени считалось, что гладкие мышцы, в том числе мышцы моллюсков, обладают только «миозиновым» типом Са -регуляции. Однако оказалось, что в гладких мышцах есть дополнительная Са2+-регуляторная система, ассоциированная с тонкими нитями - «актиновая». Впервые это было показано на мышцах двустворчатых моллюсков: гладкой части запирательной мышцы гребешка Chlamys nipponensis akazara (Ojima, Nishita, 1986) и ABRM мидии Mytilus edulis (Bennet, Marston, 1990). В дальнейшем эта регуляция была обнаружена и в гладких мышцах позвоночных животных (Chalovich, 1992).

1.2.2. Актиновый тип Са2+-регуляции

Регуляция сокращения посредством тонкой нити не является уникальным явлением. Она была обнаружена в скелетных и сердечных мышцах позвоночных животных. В этом случае актиновая нить скелетных мышц имеет белковый комплекс, состоящий из тропомиозина и трёх молекул тропонинов (TN) — TN-C,

TN-I, TN-T. Этот комплекс белков и осуществляют Са -зависимую регуляцию взаимодействия миозина и актина (Perry et al., 1966; Ebashi et al., 1969). Конформационные изменения, происходящие с TN-C при связывании Са , индуцируют конформационные изменения TN-I и TN-T (Hartshorne, Mueller, 1967; Ebashi et al,. 1978; Ebashi et al., 1982; Ohtsuki et al.,1986), что, в свою очередь, приводит к перемещению тропомиозина по актиновой нити, и, в конечном итоге, открывает участки взаимодействия с миозином на актиновой нити. Важно отметить, что миозин в скелетных мышцах позвоночных не является Са2+-регулируемым, то есть именно Са2+-чувствительный комплекс тонких нитей инициирует сокращение мышц.

Обнаруженный в гладких мышцах позвоночных «актиновый» тип Са -регуляции, отличается от такового в скелетных мышцах. Са2+-регуляторный комплекс тонких нитей гладких мышц включает в себя такие белки как

кальдесмон и тропомиозин, где кальдесмон играет роль тропонинов, способных

2+

связывать свободный Са и передавать конформационные изменения на тропомиозин, тем самым оказывая модулирующее действие на актин-миозиновое взаимодействие (Marston, El-Mezgueldi, 2008). При этом уровень Mg-АТФазной активности актомиозина с участием Са2+-регулируемых тонких нитей остаётся высоким (Dobrzhanskaya et al., 2013).

Интересна и неоднозначна ситуация в гладких мышцах моллюсков. С одной стороны, в качестве Са2+-регуляторных белков тонких нитей гладкой части запирательной мышцы гребешка Chlamys nipponensis akazara были обнаружены тропонины (Ojima, Nishita, 1986). С другой стороны, сделано предположение о кальдесмоновом типе «актиновой» регуляции, на примере ABRM мидии Mytilus edulis (Bennett, Marston, 1990). Однако полученные нами результаты продемонстрировали, что в гладких мышцах мидии Crenomylilus grayanus кальдесмон отсутствует, а содержание белков, претендующих на роль тропонинов, очень мало чтобы обеспечить Са -чувствительность тонких нитей (Dobrzhanskaya et al., 2013). Поэтому вопрос о природе Са -регуляции гладких мышц двустворчатых моллюсков остаётся открытым.

В этой связи важно упомянуть, что существует ряд работ, в которых показано, что Са2+-регуляция тонких нитей гладких мышц может быть реализована через тропомиозин и цитоскелетные белки, отличные от кальдесмона и тропонинов. Так, тонкие нити гладких мышц позвоночных сохраняют Са -чувствительность и без кальдесмона в их составе (Ngai et al., 1987). А присутствие минорных примесей цитоскелетных белков филамина и гельзолина, положительно коррелирует с Са -чувствительностью тонких нитей (Gusev et al., 1994). Авторы предполагают, что такое влияние цитоскелетных белков на Са -чувствительность опосредовано через тропомиозин.

1.3. Запирательное сокращение гладких мышц двустворчатых моллюсков

Активация сокращения в гладких мышцах моллюсков инициируется стимуляцией холинэргического нерва, в результате которой в саркоплазме

2_|_ п с

увеличивается концентрация свободного Са с 10" М до 10" М за счёт высвобождения нейромедиатора ацетилхолина, вызывающего деполяризацию мембраны мышечного волокна (Бегшоу, 1985). После фазы активного сокращения

О I п

и снижения концентрации Са до уровня покоя (10" М) запирательная мышца не расслабляется, как это наблюдается в обычных мышцах (Twarog, Muneoka, 1973), а переходит в особое состояние — catch (Twarog, 1976; Cohen, Castellani, 1988). Данное состояние длительного напряжения может поддерживаться часами после завершения стимуляции холинэргического нерва. Мышца остаётся в сокращённом состоянии и характеризуется сопротивлением к растяжению в покое, поддерживая высокое напряжение при незначительных энергетических затратах, несмотря на низкий уровень Ca2+(Twarog, Muneoka, 1973; Ishii et al., 1989). Расслабление из catch стимулируется сигналом от серотонинэргического нерва и опосредовано увеличением в саркоплазме концентрации цАМФ, активирующего цАМФ-зависимую протеинкиназу A (Cole, Twarog, 1972). Субстратом протеинкиназы А (РКА) является белок твитчин (Siegman et al., 1997, 1998 (175)), ассоциированный с толстыми нитями моллюсков (Vibert et al., 1993; Shelud'ko et al., 2004b), фосфорилирование которого приводит к быстрому расслаблению мышцы

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Добржанская, Анна Валерьевна, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Бегшоу К. Мышечное сокращение // М.: Мир. 1985. 126 с.

Боровиков Ю.С., Добровольский 3., Дабровска Р. Тропомиозин и субфрагмент-1 миозина индуцируют в тонких нитях мышечного волокна разные по характеру конформационные перестройки С-концевого участка полипептидной цепи актина//Цитология. 1988. Т. 30. С. 1014-1017.

Боровиков Ю.С., Аврова C.B., Ефимова H.H. и др. Кальпонин ингибирует сильную форму связывания миозина с актином // Биохимия. 1995. Т.60, № 10. С.1654-1657.

Добржанская A.B., Матусовская Г.Г., Матусовский О.С., Шелудъко Н.С. Тонкие нити запирательных мышц двустворчатых моллюсков могут содержать кальпонин-подобный белок // Биофизика. 2010. Т. 55, № 5. С. 785—789.

Догель В.А. Зоология беспозвоночных: Учебник для университетов. М.: Высшая школа. 1981. 606 с.

Иванов И.И., Юрьев В.А. Биохимия и патобиохимия мышц. Л.: Медгиз. Ленинград, отд-ние.1961. 274 с.

Матусовская Г.Г., Пермяков Т.В., Матусовский О.С., Шелудъко Н.С. N-этилмалеимид ингибирует полимеризацию миорода - сократительного белка толстых нитей гладких мышц моллюсков // Биофизика. 2004. Т. 49, № 6. С. 1003-1007.

Пермякова Т.В. Зависимость свойств синтетического актомиозина от условий его реконструкции // Автореф. канд. дис. Владивосток. 1997.

Сиренко В.В., Симонян А.О., Добржанская A.B. и др. 40 кДа-белок тонких нитей мидии ингибирует формирование сильных форм связывания миозина с актином в цикле гидролиза АТФ // Биохимия. 2012. Т. 77, № 8. С. 1080-1088.

Хайтлина С. Биофизические и биохимические методы исследования мышечных белков // Л.: Наука. 1978. 263 с.

Шелудъко Н.С. Белковый состав миофибрилл кролика, определённый методом электрофореза в присутствии додецилсцльфата натрия // Цитология. 1975. Т. 10. Р. 1148-1152.

Шелудъко Н. С., ПинаевГ. П. Активный компонент препаратов (З-актинина // ДАН СССР. Т. 224, № 3. 1975. С. 725-727.

Abe М., Takahashi К., Hiwada К. Simplified co-purification of vascular smooth muscle calponin and caldesmon // J. Biochem. 1990a. Vol. 107. P. 507-509.

Abe M., Takahashi K., Hiwada K. Effect of calponin on actin-activated myosin ATPase activity // J. Biochem. 1990b. Vol. 108, № 5. P. 835-838.

Andersen Q., Torgersen J.S., Pagander H.H. et al. Gene expression analyses of essential catch factors in the smooth and striated adductor muscles of larval, juvenile and adult great scallop (Pecten maximus) II J. Muscle Res. Cell. Motil. 2009. Vol. 30, № 5-6. P. 233-242.

Anderson J.F., Ferrandino F.J., Dingman D. W. et al. Control of mosquitoes in catch basins in Connecticut with Bacillus thuringiensis israelensis, Bacillus sphaericus, [corrected] and spinosad // J. Am. Mosq. Control Assoc. 2011. Vol. 27, № 1. P. 45-55.

2+

Ansari S., Alahyan M., Marston S., El-Mezgueldi M. Role of caldesmon in the Ca regulation of smooth muscle thin filaments: evidence for a cooperative switching mechanism // J. Biol. Chem. 2008. Vol. 283. P. 47-56.

Applegate D., Feng W., Green R.S., Taubman M.B. Cloning and expression of a novel acidic calponin isoform from rat aortic vascular smooth muscle // J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269, № 14. P. 10683-10690.

Bartegi A., Fattoum A., Dagorn C. et al. Isolation, characterization and immunocytochemical localization of caldesmon-like protein from molluscan striated muscle // Eur. J. Biochem. 1989. Vol. 185, № 3. P. 589-595.

Bennett P.M., Elliott A. The structure of the paramyosin core in molluscan thick filaments // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1981. Vol. 2, № 1. P. 65-81.

Bennett P.M., Marston S.B. Calcium regulated thin filaments from molluscan catch muscles contain a caldesmon-like regulatory protein // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1990. Vol. 11, №4. P. 302-312.

Bogatcheva N. V., Gusev N.B. Interaction of smooth muscle calponin with phospholipids //FEBS Lett. 1995. Vol. 371, №2. P. 123-126.

Borovikov Y.S., Gusev N.B. Effect of troponin-tropomyosin complex and Ca on conformational changes in F-actin induced by myosin subfragment-1 // Eur. J. Biochem. 1983. Vol. 136, № 2. P. 363-369.

Borovikov Y.S., Khoroshev M.I., Chacko S. Comparison of the effects of calponin and a 38-kDa caldesmon fragment on formation of the "strong-binding" state in ghost muscle fibers // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1996. Vol. 223, № 2. P. 240244.

Bretscher A. Smooth muscle caldesmon. Rapid purification and F-actin cross-linking properties // J. Biol. Chem. 1984. Vol. 259, № 20. P. 12873-12880.

Bretscher A., Lynch W. Identification and localization of immunoreactive forms of caldesmon in smooth and nonmuscle cells: a comparison with the distributions of tropomyosin and alpha-actinin // J. Cell Biol. 1985. Vol. 100, № 5. P. 1656-1663.

Butler T.M., Narayan S.R., Mooers S.U. et al. The myosin cross-bridge cycle and its control by twitchin phosphorylation in catch muscle // Biophys. J. 2001. Vol. 80. P. 415-426.

Castagnone-Sereno P., Leroy F., Abad P. cDNA cloning and expression analysis of a calponin gene from the plant-parasitic nematode Meloidogyne incognita II Mol. Biochem. Parasitol. 2001. Vol. 112, № 1. P. 149-152.

Castellani L., Cohen C. A calcineurin-like phosphatase is required for catch contraction // FEBS Lett. 1992. Vol. 309, № 3. P. 321-326.

Chalovich J.M. Actin mediated regulation of muscle contraction // Pharmacol. Ther. 1992. Vol. 55, №2. P. 95-148.

Chiba S., Ojima T., Nishita K. Absence of troponin in foot muscle of surf clam Pseudocardium sachalinensis// Nippon Suisan Gakkaishi. 1992. Vol. 58, № 10. P. 1919-1923.

Childs T.J., Watson M.H., Novy R.E. et al. Calponin and tropomyosin interactions II Biochim. Biophys. Acta. 1992. Vol. 1121, № 1-2. P. 41-46.

Cohen C., Castellani L. New perspectives on catch // Comp. Biochem. Physiol. C, Comp. Pharmacol. Toxicol. 1988. Vol. 91, № 1. P. 31-33.

Cole R.A., Twarog B.M. Relaxation of catch in a molluscan smooth muscle. I. Effects of drugs of which act on the adenyl cyclase system // Comp Biochem Physiol A Comp Physiol 1972. Vol. 43, № 1. P. 321-330.

Csizmadia A.M., Bonet-Kerrache A., Nyitray L., Mornet D. Purification and properties of caldesmon-like protein from molluscan smooth muscle // Comp. Biochem. Physiol. Biochem. Mol. Biol. 1994. Vol. 108, № 1. P. 59-63.

Dabrowska R. Regulation of smooth muscle contraction // Highlights Mod. Biochem: Proc. 14th Int. Congr. Biochem., Prague, 10-15 July, 1989. P. 1011-1020.

Dillon P.F., Aksoy M.O., Driska S.P., Murphy R.A. Myosin phosphorylation and the cross-bridge cycle in arterial smooth muscle // Science. 1981. Vol. 211. P. 495497.

Discher D.E., Janmey P., Wang Y.L. Tissue cells feel and respond to the stiffness of their substrate // Science. 2005. Vol. 310, №5751. P. 1139-1143.

Dobrzhanskaya A. V., Vyatchin I.G., Lazarev S.S. et al. Molluscan smooth catch muscle contains calponin but not caldesmon // J. Muscle Res. Cell. Motil. 2013. Vol. 34, № l.P. 23-33.

Draeger A., Gimona M., Stuckert A. et al. Calponin. Developmental isoforms and a low molecular weight variant // FEBS Lett. 1991. Vol. 291, № 1. P. 24-28. (187)

Dykes A.C., Wright G.L. Down-regulation of calponin destabilizes actin cytoskeletal structure in A7r5 cells // Can. J. Physiol. Pharmacol. 2007. Vol. 85, № 2. P. 225232.

Ebashi E., Endo M., Ohtsuki I. Control of muscle contraction // on Quart. Rev. Biophys. 1969. Vol. 2. P. 351-384.

Ebashi S., Mikawa T., Hirata M., Nonomura Y. The regulatory role of calcium in muscle //Ann. N. Y. Acad. Sei. 1978. Vol. 307. P. 451-461.

Ebashi S., Nonomura Y., Nakamura S. et al. Regulatory mechanism in smooth muscle: actin-linked regulation // Fed. Proc. 1982. Vol. 41, № 12. P. 2863-2867.

Elliott A., Bennett P.M. Structure of the thick filaments in molluscan adductor muscle // In: Basic Biology of muscle: a comparative approach, ed. by B. Twarog B., Levine R., Dewey M. N.-Y.: Raven Press. 1982. P. 11-27.

El-Mezgueldi M., Mendre C., Calas B. et al. Characterization of the regulatory domain of gizzard calponin. Interactions of the 145-163 region with F-actin, calcium-binding proteins, and tropomyosin // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270, № 15. P. 8867-8876.

El-Mezgueldi M., Marston S.B. The effects of smooth muscle calponin on the strong and weak myosin binding sites of F-actin // J. Biol. Chem. 1996. Vol. 271, № 45. P. 28161-28167.

Ferjani I., Fattoum A., Maciver S.K. et al. A direct interaction with calponin inhibits the actin-nucleating activity of gelsolin // Biochem. J. 2006a. Vol. 396, № 3. P. 461468.

Ferjani I., Fattoum A., Maciver S.K. et al. Calponin binds G-actin and F-actin with similar affinity // FEBS Lett. 2006b. Vol. 580, № 20. P. 4801-4806.

Finidori J., Friederich E., Kwiatkowski D.J., Louvard D. In vivo analysis of functional domains from villin and gelsolin // J. Cell Biol. 1992. Vol. 116, № 5. P.1145-1155.

Fiske C.H., Subbarow Y. The colorimetric determination of phosphorus // J. Biol. Chem. 1925. Vol. 66. P. 375-400.

Fujii T., Koizumi Y. Identification of the binding region of basic calponin on alpha and beta tubulins // J. Biochem. 1999. Vol. 125, № 5. P. 869-875.

Funabara D., N okay a M., Watabe S. Isolation and characterization of a novel 45 kDa calponin-like protein from anterior byssus retractor muscle of the mussel Mytilus galloprovincialis II Fisheries science. 2001. Vol. 67. P. 511-517.

Funabara D., Watabe S., Mooers S. U. et al. Twitchin from molluscan catch muscle: primary structure and relationship between site-specific phosphorylation and mechanical function // J. Biol. Chem. 2003. Vol. 278, № 31. P. 29308-29316.

Funabara D., Hamamoto C., Yamamoto K. et al. Unphosphorylated twitchin forms a complex with actin and myosin that may contribute to tension maintenance in catch // J. Exp. Biol. 2007. Vol. 210. P. 4399-4410.

Galkin V.E., Orlova A., Fattoum A. et al. The CH-domain of calponin does not determine the modes of calponin binding to F-actin // J. Mol. Biol. 2006. Vol. 359, №2. P. 478-485.

Galler S., Kogler H., Ivemeyer M., Rùegg J.C. Force responses of skinned molluscan catch muscle following photoliberation of ATP // Pflugers Arch. 1999. Vol. 438, № 4. P. 525-530.

Galler S., Hop/linger M.C., Andruchov O. et al. Effects of vanadate, phosphate and 2,3-butanedione monoxime (BDM) on skinned molluscan catch muscle // Pflugers Arch. 2005. Vol. 449, № 4. P. 372-383.

Galler S. Molecular basis of the catch state in molluscan smooth muscles: a catchy challenge // J. Muscle Res. Cell. Motil. 2008. Vol. 29, № 2-5. P. 73-99.

Gimona M, Sparrow M.P., Strasser P. et al. Calponin and SM 22 isoforms in avian and mammalian smooth muscle. Absence of phosphorylation in vivo // Eur. J. Biochem. 1992. Vol. 205, № 3. P. 1067-1075.

Gimona M., Small V. Calponin // In: Biochemistry of smooth muscle contraction // Academic Perss Inc. 1996. P. 91-103.

Goldberg A., Lehman W. Troponin-like proteins from muscles of the scallop, Aequipecten irradians II Biochem. J. 1978. Vol. 171, № 2. P. 413-418.

Graceffa P., Adam L.P., Morgan K.G. Strong interaction between caldesmon and calponin // J. Biol. Chem. 1996. Vol. 271, № 48. P. 30336-30339.

Griffin M.A., Sen S., Sweeney H.L., Discher D.E. Adhesion-contractile balance in myocyte differentiation // J. Cell. Sci. 2004. Vol. 117. Pt. 24. P. 5855-5863.

Gunst S.J., Zhang W. Actin cytoskeletal dynamics in smooth muscle: a new paradigm for the regulation of smooth muscle contraction // Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2008. Vol. 295, № 3. P. C576-C587.

Gusev N.B., PritchardK., Hodgkinson J.L., Marston S.B. Filamin and gelsolin influence Ca(2+) -sensitivity of smooth muscle thin filaments // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1994. Vol. 15, № 6. P. 672-681.

Haeberle J.R. Calponin decreases the rate of cross-bridge cycling and increases maximum force production by smooth muscle myosin in an in vitro motility assay //J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269, №17. P. 12424-12431.

Hartshorne D.J., Mueller H. Separation and recombination of the ethylene glycol bis (beta-aminoethyl ether)-N,N'-tetraacetic acid-sensitizing factor obtained from a low ionic strength extract of natural actomyosin // J. Biol. Chem. 1967. Vol. 242, № 13. P. 3089-3092.

Hartshorne D.J. Biochemistry of contractile process in smooth muscle // In: ed.by Johnson L.R. Physiology of the gastrointestinal tract, 2nd edition. N.-Y.: Raven Press. 1987. P. 423-468.

Heierhorst J., Probst W.C., Vilim F.S. et al. Autophosphorylation of molluscan twitchin and interaction of its kinase domain with calcium/calmodulin // J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269, № 33. P. 21086-21093.

Horowitz A., Clement-Chomienne O., Walsh M.P., Morgan K.G. Epsilon-isoenzyme of protein kinase C induces a Ca(2+)-independent contraction in vascular smooth muscle // Am. J. Physiol., Cell Physiol. 1996. Vol. 271, № 2. Pt. 1. P. C589-C594.

Hossain M.M., Hwang D.Y., Huang Q.Q. et al. Developmentally regulated expression of calponin isoforms and the effect of h2-calponin on cell proliferation // Am. J. Physiol., Cell Physiol. 2003. Vol. 284, № 1. P. C156-C167.

Hossain M.M., Crish J.F., Eckert R.L. et al. h2-Calponin is regulated by mechanical tension and modifies the function of actin cytoskeleton // J. Biol. Chem. 2005. Vol. 280, № 51. P. 42442-42453.

Hossain M.M., Smith P.G., Wu K., Jin J.P. Cytoskeletal tension regulates both expression and degradation of h2-calponin in lung alveolar cells // Biochemistry. 2006. Vol. 45, № 51. P. 15670-15683.

Huang Q.Q., Hossain M.M., Wu K. et al. Role of H2-calponin in regulating macrophage motility and phagocytosis // J. Biol. Chem. 2008. Vol. 283, № 38. P. 2588725899.

Huxley H.E., Niedergerke R. Structural changes in muscle during contraction; interference microscopy of living muscle fibres // Nature. 1954. Vol. 173, № 4412. P. 971-973.

Huxley H.E., Hanson J. Changes in the cross-striations of muscle during contraction and stretch and their structural interpretation // Nature. 1954. Vol. 173, № 4412. P. 973-976.

Ichikawa K., Ito M., Okubo S. et al. Calponin phosphatase from smooth muscle: a possible role of type 1 protein phosphatase in smooth muscle relaxation // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1993. Vol. 193, № 3. p. 827-833.

Ikebe M., Hinkins S., Hartshorne D.J. Correlation of enzymatic properties and conformation of smooth muscle myosin // Biochemistry. 1983. Vol. 22. P. 45804587.

Irvine M., Huima T., Prince A.M., Lustigman S. Identification and characterization of an Onchocerca volvulus cDNA clone encoding a highly immunogenic calponin-like protein // Mol. Biochem. Parasitol. 1994. Vol. 65, № 1. P. 135-146.

Ishii N., Mitsumori F., Takahashi K. et al. Intracellular metabolite and free calcium concentrations during the 'catch' contraction and relaxation in a molluscan smooth muscle // Prog. Clin. Biol. Res. 1989. Vol. 315. P. 463-464.

Jaworowski A., Anderson K.I., Arner A. et al. Calponin reduces shortening velocity in skinned taenia coli smooth muscle fibres // FEBS Lett. 1995. Vol. 365, № 2-3. P. 167-171.

Jensen M.H., Watt J., Hodgkinson J.L. et al. Effects of basic calponin on the flexural mechanics and stability ofF-actin// Cytoskeleton. 2012. Vol. 69. P. 49-58.

Jin J.P., Wu D., Gao J. et al. Expression and purification of the hi and h2 isoforms of calponin // Protein Expr. Purif. 2003. Vol. 31, № 2. P. 231-239.

Jin J.P., Zhang Z, Bautista J.A. Isoform diversity, regulation, and functional adaptation of troponin and calponin // Crit. Rev. Eukaryot. Gene Expr. 2008. Vol. 18, № 2. P. 93-124.

Jones M.K., Yang W., McManus D.P. Immunolocalization of the 38.3 kDa calponin-like protein in stratified muscles of the tail of Schistosoma japonicum cercariae II Parasitol. Int. 2001. Vol. 50, № 2. P. 129-133.

Jung H.S., Craig R. Ca -induced tropomyosin movement in scallop striated muscle thin filaments 11 J. Mol. Biol. 2008. Vol. 383, № 3. P. 512-519.

Kendrick-Jones J., Lehman W. Regulation in molluscan muscles // J. Mol. Biol. 1970. Vol. 54. P. 313-326.

Kim Y.M., Jeon E.S., Kim M.R. et al. Angiotensin II-induced differentiation of adipose tissue-derived mesenchymal stem cells to smooth muscle-like cells II Int. J. Biochem. Cell Biol. 2008. Vol. 40, № 11. P. 2482-2491.

Knox M.K., Szent-Gyorgyi A.G., Trueblood C.E. et al. The effect of low ATP concentrations on relaxtion in the myosin regulated myofibrils from scallop // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1986. Vol. 7, № 2. P. 110-114.

Kolakowski J., Makuch R., Stepkowski D., Dabrowska R. Interaction of calponin with actin and its functional implications // Biochem. J. 1995. Vol. 306, № l.P. 199204.

Kolakowski J., Dabrowska R. Insight into the kinetics and the mode of the interaction between smooth muscle calponin and F-actin // Acta Biochim. Pol. 2002. Vol. 49, №2. P. 471-479.

Kovacs M., Toth J., Hetenyi C. et al. Mechanism of blebbistatin inhibition of myosin II // J. Biol. Chem. 2004. Vol. 279, № 34. P. 35557-35563.

Laemmli V.K Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4 //Nature. 1970. Vol. 227, № 5259. P. 680-685.

Lehman W., Head J.F., Grant P. W. The stoichiometry and location of troponin I- and troponin C-like proteins in the myofibril of the bay scallop, Aequipecten irradians //Biochem. J. 1980. Vol. 187. P. 447-456.

Lehman W. The effect of calcium on the aggregation of chicken gizzard thin filaments // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1986. Vol. 7, № 6. P. 537-549.

Lehman W. Calponin and the filaments composition of smooth muscle thin filaments // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1991. Vol. 12. P. 221-224.

Leinweber B.D., Leavis P.C., Grabarek Z. et al. Extracellular regulated kinase (ERK) interaction with actin and the calponin homology (CH) domain of actin-binding proteins // Biochem. J. 1999. Vol. 344. Pt. 1. P. 117-123.

Levine R.J., Elfvin M., Dewey M.M., Walcott B. Paramyosin in invertebrate muscles. II. Content in relation to structure and function // J. Cell Biol. 1976. Vol. 71, № l.P. 273-279.

Lin Y., Ye L.H., Ishikawa R. et al. Stimulatory effect of calponin on myosin ATPase activity // J. Biochem. 1993. Vol. 113, № 6. P. 643-645.

Lowy J., Hanson J. Ultrastructure of invertebrate smooth muscle // Physiol. Rev. 1962. Vol. 42, № 5. P. 34-47.

Lowy J., Millman B.M., Hanson J. Structure and function in smooth tonic muscles of lamellibranch muscle molluscs // Proc. Roy. Soc. Part B. 1964. Vol. 160. P. 525536.

Lu F.W., Freedman M.V., Chalovich J.M. Characterization of calponin binding to actin //Biochemistry. 1995. Vol. 34, № 37. P. 11864-11871.

Mabuchi K., Li Y, Tao T., Wang C.L. Immunocytochemical localization of caldesmon and calponin in chicken gizzard smooth muscle // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1996. Vol. 17, № 2. P. 243-260.

Makuch R., Birukov K., Shirinsky V., Dabrowska R. Functional interrelationship between calponin and caldesmon // Biochem. J. 1991. Vol. 280. P. 33-38.

Margossian S.S., Lowey S. Preparation of myosin and its subfragments from rabbit skeletal muscle // Meth. Enzymol. 1982. Vol. 85. Pt. B. P. 55-71.

Marston S.B., Smith C. W. Purification and properties of Ca2+-regulated thin filaments and F-actin from sheep aorta smooth muscle 11 J. Muscle Res. Cell. Motil. 1984. Vol. 5, № 5. P. 559-575.

Marston S.B., Redwood C.S. The molecular anatomy of caldesmon // Biochem. J. 1991. Vol. 279. P. 1-16.

Marston S.B. Properties of calponin isolated from sheep aorta thin filaments // FEBS Lett. 1991. Vol. 292, № 1-2. P. 179-182.

Marston S.B. Ca(2+)-dependent protein switches in actomyosin based contractile systems // Int. J. Biochem. Cell Biol. 1995. Vol. 21, № 2. P. 97.-108.

Marston S.B., Huber P.A., Barany M., Barany K. Caldesmon // In: Biochemistry of smooth muscle contraction // Academic Press Inc. 1996. P. 77-90.

Marston S., El-Mezgueldi M. Role of tropomyosin in the regulation of contraction in smooth muscle // Adv. Exp. Med. Biol. 2008. Vol. 644. P. 110-12.

Martin R.M., Gasser R.B., Jones M.K., Lightowlers M.W. Identification and characterization of myophilin, a muscle-specific antigen of Echinococcus granulosus II Mol. Biochem. Parasitol. 1995. Vol. 70, № 1-2. P. 139-148.

Martin R.M., Chilton N.B., Lightowlers M. W., Gasser R.B. Echinococcus granulosus myophilin - relationship with protein homologues containing "calponin-motifs" // Int. J. Parasitol. 1997. Vol. 27, № 12. P. 1561-1567.

Masuda H., Tanaka K., Takagi M. et al. Molecular cloning and characterization of human non-smooth muscle calponin // J. Biochem. 1996. Vol. 120, № 2. P. 415424.

Matthew J.D., Khromov A.S., McDuffie M.J. et al. Contractile properties and proteins of smooth muscles of a calponin knockout mouse // J. Physiol. 2000. Vol. 529, Pt. 3. P. 811-824.

Matusovskii O.S., Permyakova T.V., Matusovskaya G.G. et al. Polymerization of myorod, a contractile protein of thick filaments of molluscan smooth muscle // Biofizika. 2005. Vol. 50, №. l.P. 69-74.

Matusovsky O.S., Shelud'ko N.S., Permyakova T.V. et al. Catch muscle of bivalve molluscs contains myosin- and twitchin-associated protein kinase phosphorylating myorod // Biochim. Biophys. Acta. 2010. Vol. 1804, № 4. P. 884-890.

Matusovsky O.S., Matusovskaya G. G., Dyachuk V.A., Shelud'ko N.S. Molluscan catch muscle myorod and its N-terminal peptide bind to F-actin and myosin in a phosphorylation-dependent manner // Arch Biochem. Biophys. 2011. Vol. 509, № l.P. 59-65.

McLachlan A.D., Karm J. Periodic features in the amino acid sequence of nematode myosin rod // J. Mol. Biol. 1983. Vol. 164, № 5. P. 605-626.

Mendez-Lopez L., Hell man U., Ibarguren I., Villamarin J. A. Filamin isoforms in molluscan smooth muscle // Biochim. Biophys. Acta. 2012. Vol. 1824, № 12. P. 1334-1341.

Menice C.B., Hulvershorn J., Adam L.P. et al. Calponin and mitogen-activated protein kinase signaling in differentiated vascular smooth muscle // J. Biol. Chem. 1997. Vol. 272, № 40. P. 25157-25161.

Meyer R.K., Aebi U. Bundling of actin filaments by alpha-actinin depends on its molecular length // J. Cell Biol. 1990. Vol. 110, № 6. P. 2013-2024.

Mino T., Yuasa U., Nakamura F. et al. Two distinct actin-binding sites of smooth muscle calponin // Eur. J. Biochem. 1998. Vol. 251, № 1-2. P. 262-268.

Murphy R.A. Structural proteins in the myofilaments and regulation of contraction in vertebrate smooth muscle // Fed. Proc. 1976. Vol. 35, № 6. P. 1302-1306.

Mukou M., Kishi H., Shirakawa I. et al. Marked load-bearing ability of Mytilus smooth muscle in both active and catch states as revealed by quick increases in load // J. Exp. Biol. 2004. Vol. 207, № 10. P. 1675-1681.

Naka M., Kureishi Y., Muroga Y. et al. Modulation of smooth muscle calponin by protein kinase C and calmodulin // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1990. Vol. 171, №3. P. 933-937.

Nakamura F., Mino T., Yamamoto J. et al. Identification of the regulatory site in smooth muscle calponin that is phosphorylated by protein kinase C // J. Biol. Chem. 1993. Vol. 268, № 9. P. 6194-6201.

2+

Ngai P.K., Scott-Woo G.C., Lim M.S. et al. Activation of smooth muscle myosin Mg -ATPase by native thin filaments and actin/tropomyosin // J. Biol. Chem. 1987. Vol. 262, № 11. P. 5352-5359.

Nigam R., Triggle C.R., Jin J.P. hi- and h2-calponins are not essential for norepinephrine- or sodium fluoride-induced contraction of rat aortic smooth muscle // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1998. Vol. 19, № 6. P. 695-703.

Nishida W., Abe M, Takahashi K., Hiwada K. Do thin filaments of smooth muscle contain calponin? A new method for the preparation // FEBS Lett. 1990. Vol. 268, № 1. P. 165-168.

Nishita K., Ojima T., Takahashi A., Inoue A. Troponin from smooth adductor muscle of Ezo-giant scallop // J. Biochem. 1997. Vol. 121. P. 419-424.

North A.J., Gimona M., Cross R.A., Small J.V. Calponin is localized in both the contractile apparatus and the cytoskeleton of smooth muscle // J. Cell. Sci. 1994. Vol. 107. Pt. 3. P. 437-444.

Nowak E., Borovikov Y.S., Dabrowska R. Caldesmon weakens the bonding between myosin heads and actin in ghost fibers // Biochim. Biophys. Acta. 1989. Vol. 999. P. 289-292.

Nyitray L., Goodwin E.B., Szent-Gyorgyi A.G. Complete primary structure of a scallop striated muscle myosin heavy chain. Sequence comparison with other heavy chains reveals regions that might be critical for regulation // J.Biol. Chem. 1991. Vol. 266. P. 18469-18476.

Ohtsuki I., Maruyama K., Ebashi S. Regulatory and cytoskeletal proteins of vertebrate skeletal muscle // Adv. Protein Chem. 1986. Vol. 38. P. 1-67.

Ojima T., Nishita K. Isolation of troponins from striated and smooth adductor muscles of Akazara scallop // J. Biochem. 1986. Vol. 100, № 3. P. 821-824.

Ojima T., Ohta T., Nishita K. Amino acid sequence of squid troponin C // Comp. Biochem. Physiol. B, Biochem. Mol. Biol. 2001. Vol. 129, № 4. P. 787-796.

Okamoto Y., Sekine T. A streamlined method of sub fragment one preparation from myosin // J. Biol. Chem. 1985. Vol. 98. P. 1143-1145.

Otani O., Hikichi S., Nishita K. et al. A loss of actin from shell-fish myofibrils and fish myosin B during wash-treatment // Bulletin of the Japanese society of scientific fisheries. 1983. Vol. 49, № 3. P. 415-424.

Parker C.A., Takahashi K., Tao T., Morgan K.G. Agonist-induced redistribution of calponin in contractile vascular smooth muscle cells // Am. J. Physiol. 1994. Vol. 267. P. 1262-1270.

Parker C.A., Takahashi K., Tang J.X. et al. Cytoskeletal targeting of calponin in differentiated, contractile smooth muscle cells of the ferret // J. Physiol. 1998. Vol. 508, Pt. l.P. 187-198.

Perry S.V., Davies V., Hayter D. "Natural" tropomyosin and the factor sensitizing actomyosin adenosine-triphosphatase to ethylenedioxybis-(ethyleneamino)-tetraacetic acid // Biochem. J. 1966. Vol. 99, № 1. P.1C-2C.

Pollard T.D., Cooper J.A. Methods to characterize actin filament networks // Methods Enzymol. 1982. Vol. 85. P. 211-233.

Pollard T.D., Cooper J.A. Actin and actin-binding proteins. A critical evaluation of mechanisms and functions // Ann. Rev. Biochem. 1986. Vol. 55. P. 987-1035.

Rami G., Caillard O., Medina I. et al. Change in the shape and density of dendritic spines caused by overexpression of acidic calponin in cultured hippocampal neurons // Hippocampus. 2006. Vol. 16, № 2. P. 183-197.

Rees M.K., Young M. Studies on the isolation and molecular properties of homogeneous globular actin. Evidence for a single polypeptide chain structure // J. Biol. Chem. 1967. Vol. 242, № 19. P. 4449-4458.

Royuela M, Fraile B., Picazo M.L., Paniagua R. Immunocytochemical electron microscopic study and Western blot analysis of caldesmon andcalponin in striated muscle of the fruit fly Drosophila melanogaster and in several muscle cell types of the earthworm Eisenia foetida II Eur. J. Cell Biol. 1997. Vol. 72, № l.P. 9094.

Royuela M., Fraile B., Arenas M.I., Paniagua R. Characterization of several invertebrate muscle cell types: a comparison with vertebrate muscles // Microsc. Res. Tech. 2000. Vol. 48, № 2. P. 107-115.

Rozenblum G.T., Gimona M. Calponins: adaptable modular regulators of the actin cytoskeleton // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2008. Vol. 40, № 10. P. 1990-1995.

Ru egg J.C. Tropomyosin-paramyosin system and "prolonged contraction" in a molluscan smooth muscle // Proc. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci. 1964. Vol. 160. P. 536-542.

RueggJ.C. Smooth muscle tone // Physiol. Rev. 1971. Vol. 51, № 1. P. 201-248. (185)

Shelud'ko N.S., Tuturova K.F., Permyakova T.V., Orlova A. A. Thick filaments in smooth muscles of bivalve molluscs contain an unknown protein // Biophys. J. 1998. Vol. 74. P. 262.

Shelud'ko N.S., Tuturova K.F., Permyakova T. V. et al. A novel thick filament protein in smooth muscles of bivalve molluscs // Comp. Biochem. Physiol. B, Biochem. Mol. Biol. 1999. Vol. 122. P. 277-285.

Shelud'ko N., Permjakova T., Tuturova K. et al. Myorod, a thick filament protein in molluscan smooth muscles: isolation, polymerization and interaction with myosin //J. Muscle Res. Cell. Motil. 2001. Vol. 122. P. 91-100.

Shelud'ko N., Tuturova K., Permyakova T. et al. Proteolytic substructure of myorod, a thick filament protein of molluscan smooth muscles // Comp. Biochem. Physiol. B, Biochem. Mol. Biol. 2002. Vol. 133. P. 69-75.

Shelud'ko N.S., Matusovskaya G.G., Permyakova T.V., Matusovsky O.S. Twitchin from molluscan catch muscle can interact with actin and thick filament paramyosin core. "Twitchin hypothesis" for the mechanism of catch // International Symposium "Biological Motility: New Trends in Research". 2004a. P. 101-102.

Shelud'ko N.S., Matusovskaya G.G., Permyakova T.V., Matusovsky O.S. Twitchin, a thick-filament protein from molluscan catch muscle, interacts with F-actin in a phosphorylation-dependent way // Arch. Biochem. Biophys. 2004b. Vol. 432, № 2. P. 269-77.

Shelud'ko N.S., Matusovsky O.S., Permyakova T.V., Matusovskaya G.G. "Twitchin-actin linkage hypothesis" for the catch mechanism in molluscan muscles: evidence that twitchin interacts with myosin, myorod, and paramyosin core and affects properties of actomyosin // Arch. Biochem. Biophys. 2007. Vol. 466. P.

'125-135.

Shirinsky V.P., Biryukov K.G., Hettasch J.M., Sellers J.R. Inhibition of the relative movement of actin and myosin by caldesmon and calponin // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267, № 22. P. 15886-15892.

Siegman M.J., Mooers S.U., Li C.Q. et al. Phosphorylation of a high molecular weight (similar to 600 kDa) protein regulates catch in invertebrate smooth muscle // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1997. Vol. 18, № 6. P. 655-670.

Siegman M.J., Funabara D., Kinoshita S. et al. Phosphorylation of a twitchin-related protein controls catch and calcium sensitivity of force production in invertebrate smooth muscle // Proc. Natl. Acad. Sei. U.S.A. 1998. Vol. 95, № 9. P. 5383-5388.

Smith C.W., Marston S.B. Disassembly and reconstitution of the Ca -sensitive thin filaments of vascular smooth muscle // FEBS Lett. 1985. Vol. 184, № 1. P. 115119.

Small J. V., Fürst D.O., De Mey J. Localization of filamin in smooth muscle // J. Cell Biol. 1986. Vol. 102. P. 210-220.

Small J. V., Gimona M. The cytoskeleton of the vertebrate smooth muscle cell // Acta Physiol Scand. 1998. Vol. 164, № 4. P. 341-348.

Sobieszek A. The fine structure of the contractile apparatus of the anterior byssus retractor muscle of Mytilus edulis II J. Ultrastruct. Res. 1973. Vol. 43, № 3. P. 313-343.

Sobieszek A., Small J. V. Regulation of the actin-myosin interaction in vertebrate smooth muscle: activation via a myosin light-chain kinase and the effect of tropomyosin //J. Mol. Biol. 1977. Vol. 112. P. 559-576.

Sobieszek A., Small J. V. Effect of muscle and non-muscle tropomyosins in reconstituted skeletal muscle actomyosin // Eur. J. Biochem. 1981. Vol. 118. P. 533-539.

Sobieszek A., Matusovsky O.S., Permyakova T. V. et al. Phosphorylation of myorod (catchin) by kinases tightly associated to molluscan and vertebrate smooth muscle myosin // Arch. Biochem. Biophys. 2006. Vol. 454, № 2. P. 197-205.

Spudich J.A., Watt S. The regulation of rabbit skeletal muscle contraction. I. Biochemical studies of the interaction of the tropomyosin-troponin complex with

actin and the proteolytic fragments of myosin // J. Biol. Chem. 1971. Vol. 246, № 15. P. 4866-4871.

Stafford W.F. 3rd, Mabuchi K., Takahashi K, Tao T. Physical characterization of calponin. A circular dichroism, analytical ultracentrifuge, and electron microscopy study//J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270, № 18. P. 10576-10579.

Stewart M., McLachlan A.D. Fourteen actin-binding sites on tropomyosin? // Nature. 1975. Vol. 257. P. 331-333.

Strasser P., Gimona M., Moessler H. et al. Mammalian calponin: identification and expression of genetic variants // FEBS Lett. 1993. Vol. 330. P. 13-18.

Szent-Gyorgyi A.G. Free-energy relations, contraction of actomyosin // Biol. Bull. 1949. Vol. 96, №2. P. 140-61.

Szent-Gyorgyi A.G., Cohen C., Kendrick-Jones J. Paramyosin and the filaments of molluscan 'catch' muscles. II. Native filaments: isolation and characterization // J. Mol. Biol. 1971. Vol. 56, № 2. P. 239-258.

Szent-Gyorgyi A.G., Szentkiralyi E.M., Kendrick-Jones J. The light chains of scallop myosin as regulatory subunits // J. Mol. Biol. 1973. Vol. 74, № 2. P. 179-203.

Szent-Gyorgyi A.G., Chantler P.D. Control of contraction by calcium binding to myosin // In: A. Engel, C. Franzini-Annstrong, C. (eds). Myology, McGraw-Hill, N.-Y. 1994. P. 506-528.

Szymanski P.T., Goyal R.K. Calponin binds to the 20-kilodalton regulatory light chain of myosin// Biochemistry. 1999. Vol. 38, № 12. P. 3778-3784.

Szymanski P. T. Calponin (CaP) as a latch-bridge protein - a new concept in regulation of contractility in smooth muscles // J. Muscle Res. Cell. Motil. 2004. Vol. 25, № l.P. 7-19.

Takahashi K, Hiwada K, Kokubu T. Isolation and characterization of a 34,000-dalton calmodulin- and F-actin-binding protein from chicken gizzard smooth muscle // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1986. Vol. 141, № 1. P. 20-26.

Takahashi K, Hiwada K, Kokubu T. Occurrence of anti-gizzard P34K antibody cross-reactive components in bovine smooth muscles and non-smooth muscle tissues // Life Sci. 1987. Vol. 41, № 3. P. 291-296.

Takahashi K., Abe M., Hiwada K., Kokubu T. A novel troponin T-like protein (calponin) in vascular smooth muscle: interaction with tropomyosin paracrystals // J. Hypertens. Suppl. 1988. Vol. 6. P 40-43.

Tang D.C., Stull J.S., Kubota Y., Kamm K.E. Regulation of the Ca dependence of the smooth muscle contraction // J. Biol. Chem. 1992. Vol. 267, № 12. P. 1183911845.

Tang J.X., Janmey P.A. The polyelectrolyte nature of F-actin and the mechanism of actin bundle formation // J. Biol. Chem. 1996. Vol. 271, № 15. P. 8556-8563.

Tang J.X., Szymanski P. T., Janmey P.A., Tao T. Electrostatic effects of smooth muscle calponin on actin assembly // Eur. J. Biochem. 1997. Vol. 247. P. 432-440.

Tang J., Hu G., Hanai J. et al. A critical role for calponin 2 in vascular development // J. Biol. Chem. 2006. Vol. 281, № 10. P. 6664-6672.

Taniguchi S. Suppression of cancer phenotypes through a multifunctional actin-binding protein, calponin, that attacks cancer cells and simultaneously protects the host from invasion // Cancer Sci. 2005. Vol. 96, № 11. P. 738-746.

Tobacman L.S. Thin filament-mediated regulation of cardiac contraction // Ann. Rev. Physiol. 1996. Vol. 58. P. 447-481.

Twarog B M. The regulation of catch in molluscan muscle // J. Gen. Physiol. 1967. Vol. 50, №6. P. 157-169.

Twarog B.M., Muneoka J. Calcium and the control of contraction and relaxation in a molluscan catch muscle // Cold Spring Harbor Symposium on Quantitative Biology. 1973. Vol. 37. P. 489-504.

Twarog B.M. Aspects of smooth muscle function in molluscan catch muscle // Physiol. Rev. 1976. Vol. 56, № 4. P. 829-838.

Vibert P., Edelstein S.M., Castellani L., Elliott B.W. Mini-titins in striated and smooth molluscan muscles: structure, location and immunological crossreactivity // J. Muscle Res. Cell. Motil. 1993. Vol. 14, № 6. P. 598-607.

Walsh M.P., Carmichael J.D., Kargacin G.J. Characterization and confocal imaging of calponin in gastrointestinal smooth muscle // Am. J. Physiol. 1993. Vol. 265, № 5, Pt. 1. P. 1371-1378.

Wang P., Gusev N.B. Interaction of smooth muscle calponin and desmin // FEBS Lett. 1996. Vol. 392, № 3. P. 255-258.

Wen K.K., Kuang B., Rubenstein P.A. Tropomyosin-dependent filament formation by a polymerization-defective mutant yeast actin (V266G, L267G) // J. Biol. Chem. 2000. Vol. 275, № 51. P. 40594-40600.

Wills F.L., McCubbin W.D., Kay C.M. Smooth muscle calponin-caltropin interaction: effect on biological activity and stability of calponin // Biochemistry. 1994. Vol. 33, № 18. P. 5562-5569.

Winder S.J., Walsh M.P. Smooth muscle calponin. Inhibition of actomyosin MgATPase and regulation by phosphorylation // J. Biol. Chem. 1990a. Vol. 265, № 17. P. 10148-55.

Winder S.J., Walsh M.P. Structural and functional characterization of calponin fragments // Biochem. Int. 1990b. Vol. 22, № 2. P. 335-341.

Winder S.J., Pato M.D., Walsh M.P. Purification and characterization of calponin phosphatase from smooth muscle. Effect of dephosphorylation on calponin function// Biochem. J. 1992a. Vol. 286. Pt. 1. P. 197-203.

Winder S.J., Sutherland C., Walsh M.P. A comparison of the effects of calponin on smooth and skeletal muscle actomyosin systems in the presence and absence of caldesmon // Biochem. J. 1992b. Vol. 288. P. 733-739.

Winder S.J., Walsh M.P., Vasulka C., Johnson J.D. Calponin-calmodulin interaction: properties and effects on smooth and skeletal muscle actin binding and actomyosin ATPases // Biochemistry. 1993a. Vol. 32, № 48. P. 13327-13333.

Winder S.J., Allen B.G., Fraser E.D. et al. Calponin phosphorylation in vitro and in intact muscle // Biochem. J. 1993b. Vol. 296. Pt. 3. P. 827-836.

Winder S.J., Walsh M.P. Calponin // Curr. Top. Cell. Regul. 1996. Vol. 34. P. 33-61.

Winder S.J., Allen B.G., Clément-Chomienne O., Walsh M.P. Regulation of smooth muscle actin-myosin interaction and force by calponin // Acta Physiol. Scand. 1998. Vol. 164, № 4. P. 415-426.

Wu K.C., Jin J.P. Calponin in non-muscle cells // Cell Biochem. Biophys. 2008. Vol. 52, №3. P. 139-148.

Yamada A., Yoshio M., Oiwa K., Nyitray L. Catchin, a novel protein in molluscan catch muscles, is produced by alternative splicing from the myosin heavy chain gene // J. Mol. Biol. 2000. Vol. 295, № 2. P. 169-178. Yamada A., Yoshio M., Kojima H., Oiwa K. An in vitro assay reveals essential protein components for the "catch" state of invertebrate smooth muscle // Proc. Nat. Acad. Sci. U.S.A. 2001. Vol. 98, № 12. P. 6635-6640. Yamada A., Yoshio M., Nakamura A. et al. Protein phosphatase 2B dephosphorylates twitchin, initiating the catch state of invertebrate smooth muscle // J. Biol. Chem. 2004. Vol. 279, № 39. P. 40762-40768. Yang IV., Zheng Y.Z., Jones M.K., McManus D.P. Molecular characterization of a calponin-like protein from Schistosoma japonicum II Mol. Biochem. Parasitol. 1999. Vol. 98, № 2. P. 225-237. Yoshimoto R., Hori M., Ozaki II.. Karaki H. Proteolysis of acidic calponin by mu-

calpain // J. Biochem. 2000. Vol. 128, № 6. P. 1045-1049. Yuasa H.J., Takagi T. The genomic structure of the scallop, Patinopecten yessoensis, troponin C gene: a hypothesis for the evolution of troponin C // Gene. 2000. Vol. 245. P. 275-281.