Сохранение и оптимизация генофонда популяций Apis mellifera L. на основе анализа полиморфизма SSR локусов и аллельного разнообразия пол-определяющего гена csd тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.07, кандидат наук Каскинова Миляуша Дамировна

• Каскинова Миляуша Дамировна
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Каскинова Миляуша Дамировна

Введение

Глава 1. Генетические основы селекции медоносной пчелы

1.1. Состояние генофонда тёмной лесной пчелы в России

1.2. Возможности полногеномных исследований и изучения однонуклеотидного полиморфизма в развитии методологии селекции медоносной пчелы

1.3. Полиморфизм пол-определяющего гена csd у медоносной пчелы

1.3.1. Генетические системы определения пола у отряда Hymenoptera

1.3.2. Каскад пол-определяющих генов и их эволюция

1.3.3. Полиморфизм гена csd медоносной пчелы и возможности его практического использования

Глава 2. Материалы и методы

2.1 Характеристика выборки А. т. твШ/вга из Бурзянского района за 20172018 гг

2.2 Характеристика выборок А. твШ/вга для анализа аллельного разнообразия гена csd

2.3 Молекулярно-генетические методы

2.4 Биоинформатическая обработка данных

2.4.1 Анализ полиморфизма локуса С01-С011 мтДНК и SSR локусов яДНК

2.4.2 Анализ полиморфизма исследуемых фрагментов гена csd

Глава 3. Результаты и обсуждения

3.1. Генетическая структура, динамика генофонда и ареал бурзянской популяции А. т. твШ/вга

3.1.1. Генетическая структура бурзянской популяции А. т. твШ/вга

3.1.2. Динамика генофонда бурзянской популяции А. т. твШ/вга

3.2. ББЯ-метод идентификации и дифференциации основных подвидов медоносной пчелы, распространённых в России

3.3. Контроль подвидовой принадлежности пчёл в бурзянской естественной популяции А. т. твШ/вга и на пасеках племенных хозяйств

Иглинского и Чишминского районов РБ

3.4. Аллельное разнообразие гена csd в семьях A. mellifera L. из Бурзянского, Иглинского и Чишминского районов РБ

3.5. Полиморфизм и анализ аллельных пар гена csd

3.6. Рекомендации по сохранению и оптимизации генетического разнообразия популяций A. mellifera L. на основе данных SSR анализа и

аллельного состава гена csd

Заключение

Выводы

Практические рекомендации

Благодарности

Библиографический список

Приложение А. Генетическая структура и аллели csd пасеки из

Чишминского района РБ

Приложение Б. Аллели пол-определяющего гена csd из базы данных

Genbank

Приложение В. Общие аллели гена csd у исследуемых семей и образцов

из базы данных Genbank

Приложение Г. Трансвидовые аллели гена csd , где d - A. dorsata, f - A.

florea, c - A. cerana, m - A. mellifera

Приложение Д. Сравнительный анализ аллельных пар в исследуемых семьях, где L1-L2 - разница в длине аминокислотной последовательности, кодируемой первым и вторым аллелем

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

яДНК - ядерная дезоксирибонуклеиновая кислота

мтДНК - митохондриальная дезоксирибонуклеиновая кислота

SSR (simple sequence repeat) - короткие тандемные повторы, микросателлиты

ПААГ - полиакриламидный гель

РБ - Республика Башкортостан

ООПТ - Особо Охраняемая Природная Территория

COI-COII - локус между генами 1 и 2 субъединицы цитохром оксидазы С

модель JTT - модель Jones-Taylor-Thornton

ГВУ - гипервариабельный участок

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Сохранение и оптимизация генофонда популяций Apis mellifera L. на основе анализа полиморфизма SSR локусов и аллельного разнообразия пол-определяющего гена csd»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность и степень разработанности темы исследования

Медоносная пчела Apis mellifera L. является важным звеном в экологической цепи. Также она имеет особое значение в хозяйственно-экономической деятельности человека как опылитель сельскохозяйственных культур и производитель пчеловодческой продукции. Кроме того, медоносная пчела стала одним из модельных организмов, не смотря на ее сложную биологическую организацию (Page et al., 2002; Cridge et al. 2017). Именно с нее начались исследования механизмов определения пола, в 1845 году польский пчеловод Ян Дзержон открыл явление партеногенеза у пчел (Dzierzon et al., 1845).

В 2006 году была опубликована полная геномная последовательность медоносной пчелы (Weinstock et al., 2006). С этого момента началось накопление полногеномных данных для разных популяций пчел. Большинство из этих исследований были направлены на поиск генетических маркеров, ассоциированных с устойчивостью к заболеваниям и адаптивностью (Liu et al., 2016; Spötter et al., 2016; Chen et al. 2016; Fuller et al., 2015), а также маркеров, позволяющих дифференцировать различные подвиды медоносной пчелы (Whitfield et al., 2006; Pinto et al., 2014; Munoz et al., 2015; Parejo et al., 2016). Последние стали необходимы в связи с возросшей угрозой потери генофонда аборигенных популяций, которые представляют главный материал для селекции пчел в каждом конкретном географическом ареале (Руттнер, 2006).

Медоносная пчела представляет собой довольно сложный объект для селекции - необходимо учитывать такие особенности биологии как эусоциальность, гаплодиплоидность и полиандрия. Медоносные пчелы, как большинство перепончатокрылых насекомых, являются гаплодиплоидными организмами - самки развиваются из оплодотворенных яиц и, следовательно, диплоидны, самцы же появляются из неоплодотворенных яиц и имеют гаплоидный набор хромосом, полученный от матери (партеногенез). Исследования последних лет с применением методов генетики показали, что пчелы имеют более сложный механизм определения пола (Beye et al., 2013;

Zareba et al., 2017). Гетерозиготное состояние одного гена, названного complementary sex determiner (csd), приводит у медоносной пчелы к развитию особей женского пола, тогда как гомозиготность вызывает формирование диплоидных трутней, которые уничтожаются рабочими пчелами. Нормальные трутни развиваются при гемизиготном состоянии гена csd. При низком аллельном разнообразии гена csd в семье появляется большая доля диплоидных трутней (явление генетического пестрого расплода), что приводит к снижению силы семьи. В связи с этим в генетике перепончатокрылых насекомых было введено такое понятие, как производство диплоидных самцов (diploid male production, DMP) (Zayed et al., 2005; Vollet-Neto et al., 2017). Одним из механизмов, препятствующих DMP, является брачное поведение матки. Как известно, в размножении колонии принимает участие только матка (эусоциальность), спаривающаяся с несколькими трутнями в зоне конгрегации трутней (полиандрия). Такое поведение позволяет повысить вероятность скрещивания с трутнями, имеющими отличные от матки аллели гена csd.

Следовательно, для успешной селекции пчел необходимо разработать комплекс рекомендаций по отбору желаемого признака (или признаков) с сохранением генетического разнообразия гена csd. Материалом для селекции должна служить аборигенная чистопородная популяция пчел, у которой уже сформирован генетический комплекс, обеспечивающий ее выживание и дающий ей преимущество перед интродуцированными подвидами.

Цель исследования

Цель работы заключалась в разработке методов для оценки, сохранения и оптимизации генетического разнообразия популяций медоносной пчелы на основе полиморфизма SSR локусов и пол-определяющего гена csd.

Задачи исследования

1) Провести анализ генетической структуры и динамики генофонда бурзянской популяции A. m. mellifera для оценки её состояния.

2) Разработать на основе полиморфизма SSR локусов метод идентификации и дифференциации основных распространённых в России подвидов медоносной пчелы (A. m. mellifera, A. m. carpatica, A. m. carnica и A. m. caucasica).

3) Провести контроль подвидовой принадлежности рабочих пчёл в бурзянской естественной популяции A. m. mellifera и в племенных хозяйствах в Иглинском и Чишминском районах РБ с использованием SSR локусов и межгенного локуса COI-COII мтДНК.

4) Проанализировать полиморфизм и эволюцию аллелей гена csd в исследуемых пасеках Бурзянского, Иглинского и Чишминского районов, а также установить минимальные эффективные различия в аллельных парах гена csd.

5) Выполнить сравнительный анализ аллелей гена csd разных видов рода Apis, доступных в Genbank, для проверки наличия трансвидового полиморфизма.

6) Разработать методы оценки и оптимизации генетического разнообразия популяций A. mellifera L. на основе данных SSR анализа и аллельного состава гена csd.

Научная новизна работы

В данной работе приведена усовершенствованная схема селекции пчел, основа которой заключается в отборе первичного племенного материала, на который впоследствии будет наложен отбор по хозяйственно-полезным признакам. Кроме того, данное исследование расширяет географические рамки исследования гена csd и позволяет установить генетический потенциал темной лесной пчелы A. m. mellifera, основной массив популяции которой находится на территории России. Впервые выявлен трансвидовой полиморфизм гипервариабельного участка. Ранее трансвидовой полиморфизм был зафиксирован только в первом участке (region 1) гена csd.

Теоретическая и практическая значимость работы

На основе анализа подвидовой принадлежности и аллельного разнообразия гена csd разработаны практические рекомендации по сохранению чистопородности и оптимизации числа семей для каждой отдельной популяции.

Показано, что комплексный анализ семей на чистопородность и аллельное разнообразие гена csd необходим для племенных пасек, специализирующихся на разведении разных пород и линий пчел и использующих искусственное осеменение маток. Такой подход позволяет комбинировать родительские пары без потери чистопородности семей.

Методология и методы исследования

В работе использовались стандартные молекулярно-генетические методы (Глава 2). Проведен анализ полиморфизма девяти SSR локусов (Ар243, 4А110, А24, А8, А43, А113, А88, Ар049 и А28, A079, Ab124, Ap256, Ap001, Ap207, Ap226 и Ap168). Для анализа генетической структуры использовалось программное обеспечение Structure 2.3.4., Structure harvester и CLUMPP 1.1.2. Для получения необходимого фрагмента гена csd проводилась гнездовая ПЦР, основанная на использовании двух пар праймеров - первая пара праймеров ограничивает 6-8 экзоны гена csd, а вторая пара - гипервариабельный участок (7 экзон). Это объясняется тем, что последовательности, фланкирующие гипервариабельный участок, аналогичны последовательностям, фланкирующим ген feminizer. Выравнивание последовательностей ДНК выполнили при помощи ClustalW в ПО MEGA v6.0. Экзоны определили при помощи BLAST (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi). Филогенетическое дерево нуклеотидных последовательностей построили в ПО MEGA v6.0.

Положения, выносимые на защиту:

1. Выявленная в ходе исследований высокая доля (47 из 70) редких аллелей подтверждает, что гипервариабельный участок гена csd является мутационной «горячей точкой» и испытывает влияние балансирующего отбора.

2. Впервые выявлен трансвидовой полиморфизм гипервариабельного участка для четырех видов Apis. Ранее трансвидовой полиморфизм был зафиксирован только в первом участке (region 1) гена csd для A. dorsata и A. cerana.

3. Доказано, что для формирования аллельной парой функционального белка csd достаточно 5 аминокислотных замен.

4. Установлены механизмы поддержания аллельного разнообразия гена csd в популяциях с разными типами контроля размножения.

Степень достоверности и апробация результатов

Степень достоверности результатов подтверждается использованием репрезентативных выборок и современных генетических и биоинформатических методов. Основные материалы диссертационной работы были доложены на научных конференциях: Научно-практическая конференция «Современное пчеловодство. Проблемы разведения и селекции» 17-18 сентября 2015 года, Рыбное; Международная научная конференция «ЭкоБиотех-2015» 13-16 октября 2015 года, Уфа; IV Международная конференция «Концептуальные и прикладные аспекты научных исследований и образования в области зоологии беспозвоночных» 26-28 октября 2015 года, Томск; IV международная научно-практическая конференция «Роль биоразнообразия пчелиных в поддержании гомеостаза экосистем», 2017 года, Ялта; Международная научная конференция, посвященная 80-летию со дня рождения акад. Ю.П. Алтухова. 17-21 апреля 2017 года, Москва; XV Съезд Русского энтомологического общества. 31 июля-7 августа 2017 года, Новосибирск; XXII Международный Конгресс Апиславия. 09-13 сентября 2018 года, Москва.

Личный вклад автора в проведенные исследования

Автором был выполнен сбор исследуемого материала и последующее выделение ДНК. Автор подготовил образцы для секвенирования и проводил анализ полиморфизма SSR локусов и аллельного разнообразия гена csd. Автором также были проведены все статистические и биоинформатические анализы.

Публикации

По материалам диссертации опубликовано 22 печатных работ, из них 8 статей в научных журналах и изданиях, в которых должны быть опубликованы основные научные результаты диссертаций на соискание

ученых степеней доктора и кандидата наук (перечень ВАК). Результаты диссертационного исследования были представлены на 7 конференциях.

Объем и структура диссертации

Диссертация состоит из введения, обзора литературы, материалов и методов, результатов и обсуждений, заключения и выводов, библиографического списка и приложений. Работа изложена на 132 страницах и содержит 25 таблиц, 21 рисунок и 5 приложений. Список литературы включает 200 источников, среди них 33 - отечественных, 164 -зарубежных и 3 ссылки на интернет источники.

Соответствие диссертации паспорту научной специальности

Диссертационная работа «Сохранение и оптимизация генофонда популяций Apis mellifera L. на основе полиморфизма SSR локусов и пол-определяющего гена csd» соответствует формуле специальности 03.02.07 -«Генетика». В диссертационной работе исследована возможность использования данных по чистопородности популяций медоносной пчелы, полученных на основе анализа SSR локусов яДНК, и аллельному составу пол-определяющего гена csd для разработки новой схемы селекции медоносной пчелы.

Глава 1. Генетические основы селекции медоносной пчелы

Селекция медоносной пчелы направлена на получение семей пчел с высокими показателями хозяйственно-полезных признаков (ХПП), таких как продуктивность, устойчивость к низким температурам и заболеваниям, гигиеническое поведение, яйценоскость матки и др. Медоносная пчела является довольно сложным объектом для селекции в силу особенностей ее биологии. Комплементарное определение пола, при котором пол зависит от аллельной комбинации гена complementary sex determiner (csd), усиливает последствия инбридинга, а полиандрия маток усложняет подбор родительских пар и контроль размножения. Кроме того, отбор ведется не на индивидуальном уровне, а на уровне пчелиной семьи. В связи с этим возникла необходимость в разработке метода, который бы объединил оценку ХПП и генетического потенциала пчелиных семей. К оценке генетического потенциала можно отнести генетическую идентификацию подвидовой принадлежности (Munoz et al., 2015; Hassett et al., 2018), поиск генетических вариантов, связанных с ХПП (Lozier, Zayed, 2017), а также анализ аллельного разнообразия гена csd, ответственного за определение пола у пчел (Hyink et al., 2013; Zareba et al., 2017).

1.1. Состояние генофонда тёмной лесной пчелы в России

Одним из главных принципов селекции пчел является чистопородное разведение (Руттнер, 2006; Jensen et al., 2005). На территории России аборигенным подвидом является темная лесная пчела Apis mellifera mellifera L. Она представляет собой главный источник племенного материала. Однако вследствие гибридизации с интродуцированными подвидами (Jensen et al., 2005; Oleksa et al., 2011; Ильясов и др., 2016; Hassett et al., 2018), осталось незначительное количество чистопородных популяций темной лесной пчелы. За последние годы на территории России было обнаружено несколько сохранившихся популяций A. m. mellifera: бурзянская и татышлинская - в Республике Башкортостан (РБ), вишерская - в Пермском крае, камбарская - в Республике Удмуртия (Ильясов и др., 2016). Поиск резерватов темной лесной

пчелы продолжается (Островерхова и др., 2015; Каскинова и др. 2015; Николенко и др., 2015а,^ Николенко и др. 2017Ь; Каскинова и др., 2018^^ Гатауллин и др., 2018). Так, анализ полиморфизма локуса COI-COII и морфометрических показателей в сибирских популяциях медоносной пчелы (Островерхова, 2018) не показал наличия однородного массива пчел, принадлежащих подвиду A. m. meШfera (Томская область, Алтайский край и Республика Алтай). В Кемеровской области большинство исследованных семей принадлежат эволюционной линии С. Чистопородные семьи A. m. meШfera (24 семьи из 6 пасек) были выявлены в Красноярском крае - ареале обитания так называемой енисейской популяции темной лесной пчелы (Островерхова, 2018). Согласно нашему исследованию, проведенным на основе анализа SSR локусов (Каскинова и др., 2018^^, в Алтайском крае также не было обнаружено чистопородного массива темной лесной пчелы, несмотря на преобладание аллеля PQQ локуса COI-COII мтДНК, соответствующего эволюционной линии М. Также при помощи SSR анализа нами была подтверждена принадлежность к темной лесной пчеле двух семей из енисейской популяции (неопубликованные данные).

Морфометрические и генетические исследования пчел из разных районов РБ показали, что гибридизация популяции темной лесной пчелы достигла такого уровня, что она не способна к естественному восстановлению чистопородности (Кугейко, 2002; Ильясов и др., 2016). В качестве одного из способов восстановления ее генофонда было предложено создание закрытых локальных популяций, то есть селекционных центров по разведению темной лесной пчелы.

Для создания селекционного центра требуется использовать пчел, включенных в государственный реестр селекционных достижений. По состоянию на 31 мая 2018 г. в реестр включены следующие породные типы среднерусской пчелы: Среднерусская (1993), Приокский (1993), Башкирская (2006), Орловский (2007), Бурзянская бортевая (2010), Татарский (2010). В скобках указан год включения в реестр. При этом испытания на соответствие заявленной породе проводит заявитель на основе измерений морфометрических

признаков. По решению ФГУП «Госсорткомиссия» испытания могут быть проведены уполномоченными организациями

(https://gossort.com/metodic/A0020.zip). Не смотря на то, что в реестре селекционных достижений включено несколько породных типов среднерусской пчелы, реальная возможность приобрести пчелопакеты со среднерусской пчелой ограничена. Поэтому одним из основных материалов для селекции являются сохранившиеся аборигенные популяции темной лесной пчелы, например, бурзянская популяция в РБ, пермская в Пермском Крае и татарская в Республике Татарстан.

В Республике Татарстан ведется работа с татарской популяцией среднерусских пчел и организован племенной завод «Татарский». На основании результатов, достигнутых при проведении селекционной работы с пчелами в 2011-2013 гг., в Республике Татарстан аттестован ряд репродукторов по производству пчелиных семей и маток среднерусской породы, а именно: ООО «Сабинский мед», ГБУ «Учебно-опытный Сабинский лесхоз», ООО «Берсутский», ООО АФ «Таканыш», ООО имени Тимирязева, ООО «Рапс» и другие (https://www.apiworld.ru/1397040551.html; Сафиуллин и др., 2010).

В Орловской опытной станции НИИ пчеловодства был выведен породный тип среднерусской пчелы «Орловский». Материалом для селекции этого типа послужили вологодская, орловская, мордовская, татарская, башкирская, марийская, пермская, кировская, кемеровская, красноярская и горно-алтайская популяции среднерусской пчелы (Гранкин, 2008). На сегодняшний день нет информации о функционировании данного хозяйства.

В Республике Башкортостан охраной и разведением темной лесной пчелы занимается также заповедник федерального значения «Шульган-таш», имеющий три экспериментальные товарно-репродуктивные пасеки (https://www.shulgan-tash.ru/hozaistvennaa-deatelnost). С целью охраны бурзянской популяции был также создан заказник регионального значения Алтын Солок. Помимо государственных природоохранных организаций, разведение темной лесной пчелы ведется в племенном хозяйстве «Куликовская дача» Иглинского района.

Поддержание чистопородности в данном хозяйстве осуществляется при помощи инструментального осеменения (Кугейко, 2002).

Обязательным условием создания племенных пасек по разведению темной лесной пчелы является подтверждение породной принадлежности. Для подтверждения породности применяют морфометрические и генетические методы анализа (Алпатов и др., 1948; Francoy et al. 2006; Николенко и др., 2002; Solignac et al., 2003; Munoz et al., 2015; Ильясов и др., 2016). Для включения породы в реестр достаточно морфометрического анализа. Морфометрические и генетические методы дают аналогичные результаты при правильном подборе измеряемых фенотипических признаков и генетических маркеров, однако, морфометрические методы не способны с достаточной точностью дифференцировать гибридные семьи (Miguel et al., 2011; Oleksa et al., 2015; Nawrocka et al., 2017).

Задача селекционных центров должна заключаться не только в создании экономически эффективных линий и породных типов, а в восстановлении генофонда. Первым этапом в сохранении и распространении генофонда популяции является мониторинг подвидовой принадлежности семей. Вторым -отбраковка и замена маток на чистопородных в семьях, имеющих значительный уровень гибридизации как на уровне митохондриального генома, так и на уровне ядерной ДНК. Данные меры позволят получить чистопородный массив для дальнейшей селекции на хозяйственно-полезные признаки.

1.2. Возможности полногеномных исследований и изучения однонуклеотидного полиморфизма в развитии методологии селекции

медоносной пчелы

Полногеномные исследования открывают большие перспективы для маркер-опосредованной селекции медоносных пчел (Каскинова и др. 2017b; Юнусбаев и др. 2019). С момента опубликования генома медоносной пчелы (Weinstock et al., 2006) было проведено несколько полногеномных исследований, посвященных изучению различных аспектов биологии пчелы. Часть этих исследований была сфокусирована на поиске маркеров,

дифференцирующих подвиды медоносной пчелы (Pinto et al., 2014; Munoz et al., 2015; Parejo et al., 2016; Henriques et al., 2018a, 2018b). Другая часть была направлена на установление генетических механизмов устойчивости к паразитам и патогенам (Holloway et al., 2012; Spötter et al., 2012; Liu et al., 2016; Spötter et al., 2016).

Чистопородность семей является важным показателем в селекции пчел. Согласно последним данным вид A. mellifera включает 31 подвид (Ruttner et al., 1988; Sheppard et al., 2003; Meixner et al., 2011; Chen et al., 2016), каждый из которых приспособлен к особенностям своего местообитания. На территории России распространены подвиды: A. m. mellifera, A. m. caucasica, A. m. carpatica и A. m. carnica. Первая попытка дифференцировать подвиды медоносной пчелы с помощью полногеномных данных (Whitfield et al., 2006) показала, что они разделяются на 4 эволюционные ветви: ветвь А (подвиды из Африки), ветвь М (подвиды из западной и северной Европы), ветвь С (подвиды из восточной Европы) и ветвь О (подвиды из Ближнего Востока и Центральной Азии). В работе Pinto и др. (2014) SNP-набор из предыдущего исследования (Whitfield et al., 2006) в комплексе с анализом межгенного локуса tRNAleu-cox2 мтДНК был использован для оценки генетического разнообразия и уровня гибридизации в популяциях темной лесной пчелы A. m. mellifera из охраняемых и неохраняемых территорий Северной Европы. SNP-генотипирование показало различные уровни интрогрессии, варьирующие практически от нуля в Норвегии и Шотландии до 14% в Дании. В следующей работе (Muñoz et al., 2015) была предпринята попытка уменьшить первоначальный SNP-набор (Whitfield et al., 2006) для рутинной идентификации популяций A. m. mellifera. Авторы разработали на его основе пять наборов из 48, 96, 144, 192 и 384 SNPs. Набор из 384 SNPs дал более статистически значимые результаты, однако панели с меньшим количеством SNPs также были способны определить происхождение и оценить уровень интрогрессии в популяциях темной лесной пчелы. В исследовании Parejo и др. (2016) были использованы полногеномные данные для трутней A. m. mellifera, A. m. carnica и гибридной породы Бакфаст, собранных в Швейцарии и Франции. Авторы протестировали наборы из 1000,

500, 100 и 50 SNPs и показали, что набор из 50 SNPs дифференцирует исследуемые подвиды.

С использованием полногеномного поиска ассоциаций (Genome-Wide Association Study, GWAS) были выявлены варианты, связанные с устойчивостью к аскосферозу (Liu et al., 2016) и варроатозу (Spötter et al., 2012; 2016). Обнаружены однонуклеотидные замены, ассоциированные с устойчивостью к клещу Varroa: AMB-00457689 (T—C), AMB-00386078 (C—T), AMB-00573174 (G—A), AMB-00913945 (A—G), AMB-01079196 (A—G) и AMB-00745078 (T—>C). Для четырех SNP были подобраны гены-кандидаты -Adenosine receptor, Cyclin-dependent kinase 5 activator, Octopamine receptor beta-2R и odorant binding protein 1. Varroa наносит большой ущерб пчеловодству тем, что он питается жировым телом и гемолимфой пчел, а также является переносчиком многих вирусных заболеваний. Использование акарицидов, к которым у клещей со временем вырабатывается резистентность, делает продукты пчеловодства непригодными для использования и экспорта, поскольку они накапливают остатки акарицидов. Решением этой проблемы является селекция пчел, устойчивых к клещу.

Другим распространенным заболеванием является аскосфероз, который вызывается грибом Ascosphaera apis. Анализ SNP, расположенных на 2 и 11 хромосомах, у восприимчивых и устойчивых к аскосферозу пчел, показал значимую ассоциацию между аллелем C локуса C2587245T и устойчивостью к аскосферозу (Liu et al., 2016). В данном случае под устойчивостью к аскосферозу понимают способность пчел обнаруживать и удалять зараженный расплод. 2 и 11 хромосомы были выбраны в связи с тем, что они несут локусы количественных признаков, связанные с устойчивостью к аскосферозу (Holloway et al., 2012).

В полногеномных исследованиях большое внимание уделено экологическим адаптациям различных подвидов медоносной пчелы, поскольку они являются фундаментом для селекции. Медоносная пчела является одной из лучших моделей для исследования локальных адаптаций, так как она возникла в тропическом/субтропическом климате и постепенно распространилась в

регионы с умеренным и резко-континентальным климатом. Также медоносные пчелы одного подвида, обитающие в разных географических зонах, образуют локальные экотипы, отличающиеся физиологическими и биохимическими признаками. Chen и др. (2016) ресеквенировали геномы 10 пчел недавно открытого подвида из эволюционной ветви М A. m. sinisxinyuan, обитающего в регионе Китая с умеренным климатом. При сравнительном анализе геномов популяций из регионов с умеренным и тропическим климатом было выявлено несколько генов-кандидатов, регулирующих синтез жирового тела и сигнальный путь Hippo. Fuller и др. (2015) проанализировали полногеномные данные пчел из Кении, собранных из разных экологических зон (саванная и пустынная популяции). Данная выборка показала разделение на две группы, соответствующие двум экологическим зонам. Было выявлено несколько генов, ассоциированных с адаптивной эволюцией. Многие из этих генов участвуют в контроле метаболизма (Foxo, NDUFB2, takeout), развитии нейропластичности и нервной системы (Neuroligin 3, RpA70, ZFYVE26), резистентности к паразитам (Foxo, peptidoglycan recognition protein-LC, relish, helicase 25E, hemolectin), а также развитии и секреции желез (Api M 6, MRJP1, thickveins). В работе (Wallberg et al., 2017) представлены результаты полногеномного секвенирования двух популяций пчел Кении подвида A. m. monticola, обитающих на высокогорье и равнинах. Несмотря на очень низкий уровень генетической дифференциации между этими популяциями, авторы выявили два локуса на 7 и 9 хромосомах, которые фиксировались для высокогорной и равнинной популяций. Локус на 7 хромосоме содержит почти все гены рецепторов октопамина. Henriques и др. (2018b) провели анализ полногеномных данных 87 пчел из Иберийского полуострова и выявили 670 генетических вариантов, ассоциированных с атмосферными осадками, широтой и долготой. Свыше 88.7% этих вариантов располагаются вне экзонов. Они выявили геномные признаки локальных адаптаций в 140 генах, многие из которых связаны с размножением, иммунитетом, обонянием, синтезом липидов и циркадными ритмами.

Результаты полногеномных исследований медоносной пчелы позволили выделить гены-кандидаты, контролирующие развитие того или иного признака. Анализ отдельных генетических вариантов (SNP) этих генов в выборках большего размера, имеющих альтернативные формы интересующего признака, позволит получить маркеры для ХПП.

1.3. Полиморфизм пол-определяющего гена csd у медоносной пчелы

Определение аллельного разнообразия пол-определяющего гена - одна из основных задач современной селекционной программы. Содержание пчел в условиях закрытого разведения чревато накоплением большого числа общих аллелей гена csd, и, следовательно, приводит к производству большого количества диплоидных трутней, выбраковке их рабочими пчелами и резкому снижению силы семьи. Для избегания таких последствий необходимо провести оценку аллельного состава гена csd в материнских и отцовских семьях.

1.3.1. Генетические системы определения пола у отряда Hymenoptera

Перепончатокрылые (Hymenoptera) - отряд насекомых, включающий в себя два подотряда (Symphyta и Apocrita), 132 семейства и 153088 современных описанных вида (Aguiar et al., 2013; Peters et al., 2017). Предполагаемое число видов достигает 300 000, среди них есть неописанные виды в научных коллекциях и еще не обнаруженные виды (Heraty et al., 2009). Наиболее древние представители этого отряда найдены в отложениях Триасового периода (Ronquist et al., 2012). Предположительно, их видообразование началось около 281 млн. лет назад между Каменноугольным и Триасовым периодами (Peters et al., 2017) и шло параллельно с эволюцией покрытосеменных растений (Dyer et al., 2012; Hu et al., 2008).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Каскинова Миляуша Дамировна, 2019 год

БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК

1. Алпатов, В. В. Породы медоносной пчелы и их использование в сельском хозяйстве / В. В. Алпатов. - Москва: Московское общество испытателей природы, 1948. - 183 с.

2. Гатауллин, А.Р. и др. Генетическая структура популяции медоносной пчелы Нуримановского района Республики Башкортостан / А.Р. Гатауллин, М.Д. Каскинова, Р.А. Ильясов // Вестник БГАУ. - 2018. - № 1. - С. 48-53.

3. Гиляров М. Экологические принципы эволюции наземных животных. Избранные труды / М. Гиляров. - Москва, 2012. - С.514 из 594 с.

4. Гохман, В.Е. и др. Сравнительная кариология насекомых: современное состояние и области применения / В.Е. Гохман, В.Г. Кузнецова // Энтомологическое обозрение. - 2006. - №.1. - С.235 - 256.

5. Гранкин, Н.Н. Тип среднерусских пчел «Орловский» / Н. Н. Гранкин // Пчеловодство. - 2008. - №4. - С. 8 - 9.

6. Журавлёва, Г.А. Рождение и смерть генов / Г.А. Журавлёва // Генетика. -2015. - Т.51. - № 1. - С. 14-27.

7. Ильясов, Р.А. Генетическая структура популяции и филогенетическое положение темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera L. Урала и Поволжья: дис. ...д-ра биол. наук: 03.02.07 / Ильясов Рустем Абузарович. -Уфа, 2016. - 326с.

8. Ильясов, Р.А. и др. Локальные популяции Apis mellifera mellifera L. на Урале / Р.А. Ильясов, А.В. Петухов, А.В. Поскряков, А.Г. Николенко // Генетика. -2007. - Т.43. - № 6. - С.855 - 858.

9. Каскинова, М.Д. и др. Анализ генетической структуры популяций медоносной пчелы (Apis mellifera L.) / М.Д. Каскинова, Р.А. Ильясов, А.В. Поскряков, А.Г. Николенко // Генетика. - 2015. - Т. 51. - № 10. - С. 11991202.

10. Каскинова, М.Д. и др. Оценка чистопородности семей темной лесной пчелы бурзянской популяции / М.Д. Каскинова, Р.А. Ильясов, А.В. Поскряков, М.Н. Косарев, А.Я. Шарипов, А.Г. Николенко // Пчеловодство. - 2016a. - № 6. -С. 20-23.

11.Каскинова, М.Д. и др. Генетические показатели бурзянской популяции Apis mellifera melifera L. / М.Д. Каскинова, Р.А. Ильясов, А.В. Поскряков, М.Н. Косарев, А.Я. Шарипов, А.Г. Николенко // Биомика. - 2016b. - Т. 8. - № 2. -С. 117-124.

12. Каскинова М.Д. и др. Аллельное разнообразие гена csd в локальной популяции Apis mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) / М.Д. Каскинова, А.В. Поскряков, А.Г. Николенко // XV Съезд Русского энтомологического общества. - Новосибирск, 2017a. - С.230-231.

13. Каскинова, М.Д. и др. Маркер-опосредованная селекция медоносных пчел / М.Д. Каскинова, А.В. Поскряков, А.Г. Николенко // Пчеловодство. - 2017b. -№ 2. - С.22-24.

14. Каскинова, М.Д. и др. Ген csd медоносной пчелы: структура, функционирование и эволюция / М.Д. Каскинова, А.Г. Николенко // Генетика. - 2017c. - Т.53. - № 3. - С. 279-283.

15.Каскинова, М.Д. и др. Генетическая структура внутрипородных типов карпатской породы / М.Д. Каскинова, А.В. Поскряков, А.Г. Николенко // IV международная научно-практическая конференция «Роль биоразнообразия пчелиных в поддержании гомеостаза экосистем» - Ялта, 2017d. - С.50-55.

16.Каскинова, М.Д. и др. Определение оптимального числа отцовских семей на племенной пасеке на основе полиморфизма гена csd / М.Д. Каскинова, А.Г. Николенко // Молекулярная биотехнология: материалы научных докладов участников Всероссийской школы-конференции молодых ученых. - Уфа, 2017e. - С. 102-105.

17.Каскинова, М.Д. и др. Оценка чистопородности популяции Apis mellifera mellifera L. на территории заказника Алтын-Солок / М.Д. Каскинова, А.Р. Гатауллин, М.В. Хасанов, Р.А. Ильясов, Квон Хюн Вук, А.Г. Николенко // Известия Уфимского Научного Центра РАН. - 2018a. - № 3(4). - С. 51-56.

18.Каскинова, М.Д. и др. Салтыкова Е.С., Гайфуллина Л.Р., Поскряков А.В., Шунк А.А., Николенко А.Г. Генетическое состояние алтайской популяции темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera L. / М.Д. Каскинова, Е.С.

Салтыкова, Л.Р. Гайфуллина, А.В. Поскряков, А.А. Шунк, А.Г. Николенко // Биомика. - 2018b. - Т.10(3). - С. 281-285.

19. Каскинова, М.Д. и др. Установление подвидовой принадлежности алтайской популяции Apis mellifera L. / М.Д. Каскинова, А.Г. Николенко // Тезисы докладов XXII Международного Конгресса Апиславия. - Москва, 2018c. -С.43.

20. Каскинова, М.Д. и др. Полиморфизм гипервариабельного участка гена csd в популяции Apis mellifera L. на Южном Урале / М.Д. Каскинова, А.Р. Гатауллин, Е.С. Салтыкова, Л.Р. Гайфуллина, А.В. Поскряков, А.Г. Николенко // Генетика. - 2019. - Т. 55. - № 2. - С. 239-242.

21.Кугейко, В.О. Морфофункциональные аспекты селекции среднерусских пчел в условиях Республики Башкортостан: дис. ...канд. биол. наук: 16.00.02. / Владимир Осипович Кугейко. - Уфа, 2002. - 151 с.

22.Николенко, А.Г. и др. Генетические исследования бурзянской бортевой пчелы / А.Г. Николенко, В.Н. Саттаров, М.Н. Косарев, Ф.Г. Юмагужин // Генетические аспекты сохранения биологического разнообразия. Уфа: БГУ, 2000. С. 71 - 76.

23.Николенко, А.Г. и др. Полиморфизм локуса COI-COII митохондриальной ДНК медоносной пчелы Apis mellifera L. на Южном Урале / А.Г. Николенко, А.В. Поскряков // Генетика. - 2002. - Т. 38. - №4. - С. 458 - 462.

24.Николенко, А.Г. и др. Генетическая структура уральской популяции тёмной лесной пчелы Apis mellifera mellifera L. / А.Г. Николенко, А.Р. Гатауллин, М.Д. Каскинова, Р.А. Ильясов // Научно-практическая конференция «Современное пчеловодство. Проблемы разведения и селекции». - Рыбное, 2015a. - C. 22-26.

25.Николенко, А.Г. и др. Уральские популяции тёмной лесной пчелы Apis mellifera mellifera L. / А.Г. Николенко, А.Р. Гатауллин, М.Д. Каскинова // IV Международная конференция «Концептуальные и прикладные аспекты научных исследований и образования в области зоологии беспозвоночных». - Томск, 2015b. - C. 112-115.

26.Николенко А.Г. и др. Молекулярно-генетическая система контроля племенной ценности темной лесной пчелы Apis mellifera mellifera L. (Hymenoptera: Apidae) для ускоренной селекции породных линий / А.Г. Николенко, М.Д. Каскинова, А.Р. Гатауллин, Е.С. Салтыкова // XV Съезд Русского энтомологического общества. - Новосибирск, 2017a. - С.359-360.

27.Николенко, А.Г. и др. Структура популяционной системы тёмной лесной пчелы в Волго-Уральском регионе / А.Г. Николенко, М.Д. Каскинова, А.Р. Гатауллин, Е.С. Салтыкова // «Генетика популяций: прогресс и перспективы». Материалы Международной научной конференции, посвященной 80-летию со дня рождения акад. Ю.П. Алтухова. - Москва, 2017b. - C.191-192.

28.Островерхова, Н.В. и др. Генетическое разнообразие локуса COI-COII мтДНК медоносной пчелы Apis mellifera L. в Томской области / Н. В. Островерхова, О. Л. Конусова, А. Н. Кучер, Т. Н. Киреева, А. А. Воротов, Е. А. Белых // Генетика. - 2015. - Т.1. - С.89-100.

29. Островерхова, Н.В. Медоносная пчела Apis mellifera L. в Сибири: биоразнообразие, эпидемиология болезней и аспекты селекции: дис. ... д-ра биол. наук: 03.02.04 / Надежда Васильевна Островерхова. - Томск, 2018. -361 с.

30.Руттнер, Ф. Техника разведения и селекционный отбор пчел: практическое руководство...: пер. с нем. / Фридрих Руттнер. — 7-е изд., перераб. - М.: ACT Астрель, 2006. - 166 с.

31.Сафиуллин, P.P. и др. Селекция среднерусских пчел в Республике Татарстан / P.P. Сафиуллин, Р.Г. Набиуллин, Н.И. Кривцов, А.В. Бородачев, Л.Н. Савушкина // Пчеловодство. - 2010. - №4. - С.12 - 14.

32.Шаскольский, Д.В. Генетический пестрый расплод / Д.В. Шаскольский // Пчеловодство. - 1968. - № 1.

33.Юнусбаев У.Б., Каскинова М.Д., Ильясов Р.А., Гайфуллина Л.Р., Салтыкова Е.С., Николенко А.Г. Роль полногеномных исследований в изучении биологии медоносной пчелы // Генетика. - 2019. - Т.55. - № 7. - С. 778-787.

34.Adachi-Hagimori, T. et al. A new cytogenetic mechanism for bacterial endosymbiont-induced parthenogenesis in Hymenoptera / T. Adachi- Hagimori, K. Miura, R. Stouthamer // Proceedings. Biological Sciences. - 2008. - V. 275 (1652). - P. 2667-2673. doi: 10.1098/rspb.2008.0792

35.Aguiar, A. P. et al. Order hymenoptera / A.P. Aguiar, A.R. Deans, M.S. Engel, M. Forshage, J.T. Huber, J.T. Jennings, N.F. Johnson, A.S. Lelej, J.T. Longino, V. Lohrmann, I. Miko, M. Ohl, C. Rasmussen, A. Taeger, D. Sick Ki Yu // Zootaxa. -2013. - V.3703 (1). - doi: 10.11646/zootaxa.3703.1.12

36.Aldrich, J.C. et al. Genome silencing and elimination: insights from a "Selfish" B chromosome / J.C. Aldrich, P.M. Ferree // Frontiers in Genetics. - 2017. - V. 8(50). - doi: 10.3389/fgene.2017.00050

37.Baudry, E. et al. Whole-genome scan in thelytokous-laying workers of the cape honeybee (Apis mellifera capensis): central fusion, reduced recombination rates and centromere mapping using half-tetrad analysis / E. Baudry, P. Kryger, M. Allsopp, N. Koeniger, D. Vautrin, F. Mougel, J.-M. Cornuet, M. Solignac // Genetics. - 2004. - V.167. - №1. - P.243-252. - doi: 10.1534/genetics.167.1.243

38.Beukeboom, L.W. et al. Sex determination in the haplodiploid wasp Nasonia vitripennis (Hymenoptera: Chalcidoidea): a critical consideration of models and evidence / L.W. Beukeboom, A. Kamping, L. van de Zande // Semin Cell Dev Biol. - 2007. - V. 18(3). - P. 3718.

39.Beye, M. et al. Gradual molecular evolution of a sex determination switch through incomplete penetrance of femaleness / M. Hasselmann, X. Vekemans, M.K. Fondrk , R.E.Jr. Page // Current Biology. - 2013. - V.23. - P.2559-2564. - doi: 10.1016/j.cub.2013.10.070

40.Beye, M. et al. Mapping the Sex Locus of the Honeybee (Apis mellifera) / M. Beye, R.F.A. Moritz // Naturwissenschaften. - 1996. - № 83. - P. 424 - 426.

41.Beye, M. et al. Sex linkage in the honeybee Apis mellifera detected by multilocus DNA fingerprinting / M. Beye, R.F.A. Moritz, C. Epplen // Naturwissenschaften. -1994. - № 81. - P.460-462. - doi: 10.1007/BF01136650

42.Beye, M. et al. Specific developmental gene silencing in the honey bee using a homeobox motif / M. Beye, S. Härtel, A. Hagen, M. Hasselmann, S.W. Omhol // Insect Molecular Biology. - 2002. - V. 11(6). - P. 527-532.

43.Beye, M. et al. The gene csd is the primary signal for sexual development in the Honeybee and encodes an SR-type protein / M. Beye, M. Hasselmann, M. Fondrk, R.E. Page, S.W. Omholt // Cell. - 2003. - V. 114. - P.419-429. doi: 10.1016/S0092-8674(03)00606-8

44. Beye, M. et al. Unusually high recombination rate detected in the sex locus region of the honey bee (Apis mellifera) / M. Beye, G.J. Hunt, R.E. Page, M.K. Fondrk, L. Grohmann, R.F. Moritz // Genetics. - 1999. - № 153. - P.1701-1708.

45.Beye, M. The dice of fate: the csd gene and how its allelic composition regulates sexual development in the honey bee, Apis mellifera / M. Beye // BioEssays. -2004. - V.26. - P. 1131-1139. doi: 10.1002/bies.20098

46.Biewer, M. et al. Similar but not the same: insights into the evolutionary history of paralogous sex-determining genes of the dwarf honey bee Apis florea / M. Biewer, S. Lechner, M. Hasselmann // Heredity (Edinb). - 2016. - V. 116(1). - P. 12-22. -doi: 10.1038/hdy.2015.60

47. Biewer, M. et al. The evolutionary dynamics of major regulators for sexual development among Hymenoptera species / M. Biewer, F. Schlesinger, M. Hasselmann // Frontiersin Genetics. - 2015. - V.6. - P.11. - doi: 10.3389/fgene.2015.00124

48. Blackmon, H. et al. Sex determination, sex chromosomes, and karyotype evolution in Insects / H. Blackmon, L. Ross, D. Bachtrog // Journal of Heredity. -2016. - P.1-16. - doi:10.1093/jhered/esw047

49.Bratus, A. et al. DMRT1/Dmrt1, the sex determining or sex differentiating gene in Vertebrata / A. Bratus, E. Slota // Folia Biol. - 2006. - V.54. - P. 81 - 86.

50.Burghardt, G. et al. The transformed gene in Musca domestica is required for selecting and maintaining the female pathway of development / G. Burghardt, M. Hediger, C. Siegenthaler, M. Moser, A. Dübendorfer, D. Bopp // Development Genes and Evolution. - 2005. - V. 215(4). - P.165 - 176. - doi: 10.1007/s00427-004-0464-7

51. Butcher, R.D.J. et al. Complementary sex determination in the genus Diadegma (Hymenoptera: Ichneumonidae) / R.D.J. Butcher, W.G.F. Whitfield, S.F. Hubbard // J. Evol. Biol. - 2000. - P. 13593 - 13606.

52. Chapman, N.C. et al. Inheritance of thelytoky in the honey bee Apis mellifera capensis / N.C. Chapman, M. Beekman, M.H. Allsopp, T.E. Rinderer, J. Lim, P.R. Oxley, B.P. Oldroyd // Heredity (Edinb). - 2015. - V. 114(6). - P. 584 - 592. -doi: 10.1038/hdy.2014.127

53.Charlesworth, D. et al. Plant self-incompatibility systems: a molecular evolutionary perspective. / D. Charlesworth, X. Vekemans, V. Castric, S. Glemin // New Phytologist. - 2005. - V.168 (1). - P. 61-69. - doi:10.1111/j.1469-8137.2005.01443.x.

54.Charlesworth, D. Sex determination: Balancing selection in the honey bee / D. Charlesworth // Curr. Biol. - 2004. - V.14. - P. R568-R569.

55.Chen, C. et al. Genomic Analyses Reveal Demographic History and Temperate Adaptation of the Newly Discovered Honey Bee Subspecies Apis mellifera sinisxinyuan n. ssp // Mol. Biol. EV. - 2016. - V. 33. - № 5. - P. 1337-1348. doi:10.1093/molbev/msw017

56. Cho, S. et al. Evolution of the complementary sex-determination gene of honey bees: Balancing selection and trans-species polymorphisms / S. Cho, Z.Y. Huang, D.R. Green, D.R. Smith, J. Zhang // Genome Research. - 2006. - № 2. - P. 1366 -1375. - doi: 10.1101/gr.4695306

57. Cho, S. et al. Sex-specific splicing of the honeybee doublesex gene reveals 300 million years of evolution at the bottom of the insect sex-determination pathway / S. Cho, Z.Y. Huang, J. Zhang // Genetics. - 2007. - V.177. - P. 1733-1741.

58. Cole-Clark, M.P. et al. Cytogenetic basis of thelytoky in Apis mellifera capensis / M.P. Cole-Clark, D.A. Barton, M.H. Allsopp, M. Beekman, R.S. Gloag, T.C. Wossler, I. Ronai, N. Smith, R.J. Reid, B.P. Oldroyd // Apidologie. - 2017. - V. 48(5). - P.623-634. - doi: 10.1007/s13592-017-0505-7

59.Cridge, A. G. et al. The honeybee as a model insect for developmental genetics / A.G. Cridge, M.R. Lovegrove, J.G. Skelly, S.E. Taylor, G.E.L. Petersen, R.C.

Cameron, P.K. Dearden // Genesis. - 2017. - V.55(5). - e23019. - doi: 10.1002/dvg.23019

60. Cristino, A.S. et al. A comparative analysis of highly conserved sex-determining genes between Apis mellifera and Drosophila melanogaster / A.S. Cristino, A.M. Nascimento, L.F. Costa, Z.L.P. Simoes // Genetics and Molecular Research. -2006. - V. 5(1). - P.154 - 168.

61. de Boer, J.G. et al. Experimental support for multiple-locus complementary sex determination in the parasitoid Cotesia vestalis / J.G. de Boer, P. J. Ode, A.K. Rendahl, A.K. Rendahl, L.E. M. Vet, J.B. Whitfield, G.E. Heimpel // Genetics. -2008. - V.180 (3). - P.1525-1535. - doi: 10.1534/genetics.107.083907

62. de Boer, J.G. et al. Sex determination meltdown upon biological control introduction of the parasitoid Cotesia rubecula? / J.G. de Boer, B. Kuijper, G.E. Heimpel, L.W. Beukeboom // Evol Appl. - 2012. - V. 5. - P. 444-454. - doi: 10.1111/j.1752- 4571.2012.00270.x

63. Dobata, S. et al. Cheater genotypes in the parthenogenetic ant Pristomyrmex punctatus / S. Dobata, T. Sasaki, H. Mori, E. Hasegawa, M. Shimada, K. Tsuji // Proceedings of the Royal Society London Series B. - 2009. - V.276. - P. 567574.

64. Doums, C. et al. Facultative use of thelytokous parthenogenesis for queen production in the polyandrous ant Cataglyphis cursor / C. Doums, A.L. Cronin, C. Ruel, P. Federici, C. Haussy, C. Tirard, T. Monnin // J Evol Biol. - 2013. - V. 26(7). - P. 143 - 144. - doi:10.1111/jeb.12142

65. Dyer, A.G. et al. Parallel evolution of angiosperm colour signals: common evolutionary pressures linked to hymenopteran vision / A.G. Dyer, S. Boyd-Gerny, S. McLoughlin, M.G. Rosa, V. Simonov, B.B. Wong // Proc. R. Soc. B. -2012. - V. 279. - P. 3606-3615. - doi:10.1098/rspb.2012.0827

66. Dzierzon, J. Gutachten über die von Herrn Direktor Sto'hr im ersten und zweiten Kapitel des General-Gutachtens aufgestellten Fragen / J. Dzierzon // Eichsta'dter Bienenzeitung. - 1845. - V. 1. P. 109-113, 119-121.

67.Edgar, R.C. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput / R.C. Edgar // Nucleic Acids Res. - 2004. - T. 32. - № 5. - C. 17921797.

68.Eirin-Lopez, J.M. et al. The comparative study of five sex-determining proteins across insects unveils high rates of evolution at basal components of the sex determination cascade / J.M. Eirin-Lopez, L. Sanchez // Dev Genes Evol. - 2015. - V. 225(1). - P.23 - 30. - doi:10.1007/s0042701504916

69.Elias, J. et al. No Need to Discriminate? Reproductive Diploid Males in a Parasitoid with Complementary Sex Determination / J. Elias, D. Mazzi, S. Dorn // PLoS ONE. - 2009. - V. 4(6). - e6024. - doi:10.1371/journal.pone.0006024

70. Escriba, M. C. et al. Histone H3 phosphorylation and non-disjunction of the maternal X chromosome during male meiosis in sciarid flies / M.C. Escriba, M.C. Giardini, C. Goday // Journal of Cell Science. - 2011. - V. 124(10). - P. 17151725. - doi: 10.1242/jcs.083022

71. Espinosa, M.S. et al. Wolbachia infections responsible for thelytoky in Dryinid wasps. The case of Gonatopus bonaerensis Virla (Hymenoptera: Dryinidae) / M.S. Espinosa, E.G. Virla, S. Cuozzo // Neotrop Entomol. - 2017. - V. 46(4). - P. 409413. - doi:10.1007/s137440160475x

72. Felsenstein, J. Confidence limits on phylogenies: An approach using the bootstrap / J. Felsenstein // Evolution. - 1985. - V.39. - P.783-791.

73.Francoy, T.M. et al. Morphometric differences in a single wing cell can discriminate Apis mellifera racial types / T.M. Francoy, P.R.R. Prado, L.S. Goncalves, L.F. Costa, D. DeJong // Apidologie. - 2006. - V. 37. - P. 91-97.

74.Fuller, Z.L. et al. Genome-wide analysis of signatures of selection in populations of African honey bees (Apis mellifera) using new web-based tools // BMC Genomics. - 2015. - V. 16. - P. 518. - doi:10.1186/s12864-015-1712-0

75. Gadau, J. et al. A linkage analysis of the sex determination in Bombus terrestris (L.) (Hymenoptera: Apidae) / // Heredity - 2001. - V.87. - 234-242.

76. Gempe, T. et al. Sex determination in honeybees: two separate mechanisms induce and maintain the female pathway / T. Gempe, M. Hasselmann, M. Schiott,

G. Hause, M.Otte, M. Beye // PLoS Biology - 2009. - V.7 (10). -doi:10.1371/journal.pbio.1000222

77. Geuverink, E. et al. Maternal provision of non sex-specific transformer messenger RNA in sex determination of the wasp Asobara tabida / E. Geuverink, E.C. Verhulst, M. van Leussen, L. van de Zande, L.W. Beukeboom // Insect Mol Biol. -2017. - doi:10.1111/imb.12352

78.Geuverink, E. et al. Phylogenetic distribution and evolutionary dynamics of the sex determination genes doublesex and transformer in insects / E. Geuverink, L.W. Beukeboom // Sex Dev. - 2014. - № 8. - P. 38-49. - doi: 10.1159/000357056

79.Gloag, R. et al. An invasive social insect overcomes genetic load at the sex locus / R. Gloag, G.L. Ding, J.R. Christie, G. Buchmann, M. Beekman, B.P. Oldroyd // Nature Ecology & Evolution. 2016. - V. 1. - doi: 10.1038/s41559-016-0011

80.Gotoh, H. et al. Identification and functional analyses of sex determination genes in the sexually dimorphic stag beetle Cyclommatus metallifer // H. Gotoh, R.A. Zinna, I. Warren, M. DeNieu, T. Niimi, I. Dworkin, D.J. Emlen, T. Miura, L.C. Lavine // BMC Genomics. - 2016. - P.17. - doi: 10.1186/s12864-016-2522-8

81.Graham , P. et al. Masters change, slaves remain / P. Graham, J.K. Penn, P. Schedl // Bioessays, 2003. - V.25. - P. 1-4.

82. Gu, H. et al. Mating system and sex allocation in the gregarious parasitoid Cotesia glomerata / H. Gu, S. Dorn // Anim Behav. - 2003. - V.66. - P. 259- 264.

83. Harpur, B.A. et al. A review of the consequences of complementary sex determination and diploid male production on mating failures in the Hymenoptera / B.A. Harpur, M. Sobhani, A. Zayed // The Netherlands Entomological Society Entomologia Experimentalis et Applicata. - 2012. - P.1-9. - doi: 10.1111/j.1570-7458.2012.01306.x

84. Hasselmann, M. et al. Evidence for convergent nucleotide evolution and high allelic turnover rates at the complementary sex determiner gene of Western and Asian honeybees / M. Hasselmann, X. Vekemans, J. Pflugfelder // Mol. Biol. Evol. - 2008b. - V.25(4). - P.696-708. - doi:10.1093/molbev/msn011

85.Hasselmann, M. et al. Evidence for the evolutionary nascence of a novel sex determination pathway in honey bees / M. Hasselmann, T. Gempe, M. Schiott,

C.G. Nunes-Silva, M. Otte, M. Beye // Nature. - 2008a. - V.454. - P. 519 - 523. -doi: 10.1038/nature07052

86. Hasselmann, M. et al. Fine scale mapping in the sex locus region of the honey bee (Apis mellifera) / M. Hasselmann, M.K. Fondrk, R.E. Page, M. Beye // Insect Molecular Biology. - 2001. - V. 10(6). - P. 605-608. - doi: 10.1046/j.0962-1075.2001.00300.x

87.Hasselmann, M. et al. Origin of a function by tandem gene duplication limits the evolutionary capability of its sister copy / M. Hasselmann , S. Lechner, C. Schulte, M. Beye // PNAS. - 2010. - V. 107. - №30. - P. 13378-13383.

88.Hasselmann, M. et al. Pronounced differences of recombination activity at the sex determination locus of the honeybee, a locus under strong balancing selection / M. Hasselmann, M. Beye // Genetics. - 2006. - V.174. - P.1469-1480.

89.Hasselmann, M. et al. Signatures of selection among sex-determining alleles of the honey bee / M. Hasselmann, M. Beye // Proc. Natl. Acad. Sci. - 2004. - V. 101. -P. 4888-4893. - doi: 10.1073/pnas.0307147101

90.Hassett, J. et al. A significant pure population of the dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) remains in Ireland / J. Hassett, K.A. Browne, G.P. McCormack, E. Moore, Native Irish Honey Bee Society, G. Soland, M. Geary // Journal of Apicultural Research. - 2018. - V.57(3). - P. 337-350. - doi: 10.1080/00218839.2018.1433949

91.Heimpel, G. E. et al. Sex determination in the Hymenoptera / G. E. Heimpel, J.G. de Boer // Annu. Rev. Entomol. - 2008. - V.53. - P. 209-230. - doi: 10.1146/annurev.ento.53.103106.093441

92.Henriques, D. et al. Developing reduced SNP assays from whole-genome sequence data to estimate introgression in an organism with complex genetic patterns, the Iberian honeybee (Apis mellifera iberiensis) // Evolutionary Applications. - 2018b. - №.11. - P. 1270-1282. - doi: 10.1111/eva. 12623

93. Henriques, D. et al. High sample throughput genotyping for estimating C-lineage introgression in the dark honeybee: an accurate and cost effective SNP-based tool /

D. Henriques, K.A. Browne, M.W. Barnett, M. Parejo, P. Kryger, T.C. Freeman, I.

Muñoz, L. Garnery, F. Highet, J.S. Jonhston, G.P. McCormack, M.A. Pinto // Scientific Reports. - 2018a. - V.8:8552. - doi:10.1038/s41598-018-26932-1

94. Heraty, J.M. et al. Fossil Eucharitidae and Perilampidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) from Baltic Amber / J.M. Heraty, D.C. Darling // Zootaxa. - 2009. -V.2306. - P.1 - 16.

95. Hodgkin, J. The remarkable ubiquity of DM domain factors as regulators of sexual phenotype: ancestry or aptitude? / J. Hodgkin // Genes Dev. - 2002. -V. 16.

- P.2322-2326.

96. Holloway, A.K. et al. Linkage analysis of sex determination on Bracon sp. near hebetor (Hymenoptera: Braconidae) / A.K. Holloway, M.R. Strand, W.C.I. Black, M.F. Antolin // Genetics. - 2000. - V. 154. - P. 205-212.

97.Holloway, B. et al. Association of single nucleotide polymorphisms to resistance to chalkbrood in Apis mellifera // J. Apic. Res. Taylor & Francis. - 2012. - V. 51.

- № 2. - P. 154-163. - doi:10.3896/IBRA.1.51.2.02

98. Hu, S. et al. Early steps of angiosperm-pollinator coevolution / S. Hu, D.L. Dilcher, D.M. Jarzen, D.W. Taylor // PNAS. - 2008. - V. 10. - № 1. - P. 240245. - doi: 10.1073/ pnas.0707989105

99.Hunt, G. J. et al. Linkage analysis of sex determination in the honey bee (Apis mellifera) / G. J. Hunt, R.E. Page // Mol Gen Genet. - 1994. - V. 244. - P. 512 -518.

100. Hyink, O. et al. Genetic tests for alleles of complementary-sex-determiner to support honeybee breeding programmes / O. Hyink, F. Laas, P. Dearden // Apidologie, Springer Verlag. - 2013. - V.44 (3). - P. 306 - 313. doi:10.1007/s13592-012-0181-6

101. Jensen, A.B., et al. Varying degrees of Apis mellifera ligustica introgression in protected populations of the black honeybee, Apis mellifera mellifera, in northwest Europe / A.B. Jensen, K.A. Palmer, J.J. Boomsma, B.V. Pedersen // Molecular Ecology. - 2005. - V. 14. - P. 93-106.

102. Jones, D.T. et al. The rapid generation of mutation data matrices from protein sequences / D.T. Jones, W.R. Taylor, J.M. Thornton // Computer Applications in the Biosciences. - 1992. - V.8. - P.275-282.

103. Kellner, K. et al. Sex at the margins: parthenogenesis vs. facultative and obligate sex in a Neotropical ant / K. Kellner, J.N. Seal, J. Heinze // J Evol Biol. -2013. - V. 26(1). - P. 108 - 117. - doi: 10.1111/jeb.12025

104. Kerr, W. E. Multiple alleles and genetic load in bees / W. E. Kerr // J. Apic. Res. - 1967. - № 6. - P. 61-64.

105. Koch, V. et al. Independent evolutionary origin of fem paralogous genes and

complementary sex determination in hymenopteran insects / V. Koch, I. Nissen, B.D. Schmitt, M. Beye // PLOS ONE. - 2014. - V. 9. - P.11. - doi: 10.1371/journal.pone.0091883

106. Koukidou, M. et al. Practical applications of insects' sexual development for pest control / M. Koukidou, L. Alphey // Sex Dev. - 2014. - V.8(13). - 127 - 136. - doi: 10.1159/000357203

107. Laidlaw, H.H. et al. Estimation of the number of lethal alleles in a panmictic population of Apis mellifera / H.H. Laidlaw, JR.F.P. Gomes, W.E. Kerr // Genetics. - 1956. - V. 41. - P. 179 - 188.

108. Lechner, S. et al. Nucleotide variability at its limit? Insights into the number and evolutionary dynamics of the sex-determining specificities of the honey bee Apis mellifera / S. Lechner, L. Ferretti, C. Schöning, W. Kinuthia, D. Willemsen, M. Hasselmann // MBE Advance Access published. - 2014. - V.29. -doi:10.1093/molbev/mst207

109. Ledon-Rettig, C.C. et al. Asymmetric interactions between doublesex and tissue- and sex-specific target genes mediate sexual dimorphism in beetles / C.C. Ledon-Rettig, E.E. Zattara, A.P. Moczek // Nat Commun. - 2017. - V.8. - doi: 10.103 8/ncomms14593

110. Liu, G. et al. RNAi-mediated knock-down of transformer and transformer 2 to generate male-only progeny in the oriental fruit fly, Bactrocera dorsalis (Hendel) / G. Liu, Q. Wu, J. Li, G. Zhang, F. Wan // PloS ONE. - 2015. - V. 10(6). -doi:10.1371/journal.pone.0128892

111. Liu, Y. et al. Larva-mediated chalkbrood resistance-associated single nucleotide polymorphism markers in the honey bee Apis mellifera // Insect Mol. Biol. 2016. V. 25. № 3. P. 239-250. - doi:10.1111/imb.12216

112. Liu, Z.Y. et al. Csd alleles in the red dwarf honey bee (Apis florea, Hymenoptera: Apidae) show exceptionally high nucleotide diversity / Z.Y. Liu, Z.L. Wang, X.B. Wu, Z. J. Zeng // Insect Sci. - 2011. - V.18. - P. 645-651. -doi:10.1111/j.1744-7917.2011.01437.x

113. Liu, Z.Y. et al. The sex determination gene shows no founder effect in the giant honey bee, Apis dorsata / Z.Y. Liu, Z.L. Wang, W.Y. Yan, X. B. Wu, Z.J. Zeng, Z.Y. Huang // PloS One. - 2012. - V.7. - e34436. -doi:10.1371/journal.pone.0034436

114. Lozier, J.D., Zayed, A. Bee conservation in the age of genomics / J.D. Lozier, A. Zayed // Conserv Genet. - 2017. - V.18. - P.713-729. - doi:10.1007/s10592-016-0893-7

115. Ma, W.J. et al. Diploid males support a twostep mechanism of endosymbiont-induced thelytoky in a parasitoid wasp/ W.J. Ma, B.A. Pannebakker, L. van de Zande, T. Schwander, B. Wertheim, L. W. Beukeboom // BMC Evol Biol. - 2015. - V.15. - P.84. - doi: 10.1186/s12862-015-0370-9

116. Mackensen, O. Viability and sex determination in the honey bee (Apis mellifera L.) / O. Mackensen // Genetics. - 1951. - № 36. - P. 500 - 509.

117. Masuko, K. Thelytokous parthenogenesis in the ant Myrmecina nipponica (Hymenoptera: Formicidae) / K. Masuko // Zoolog Sci. - 2014. - V. 31(9). - P. 5826. - doi:10.2108/zs140050

118. Matsuda, M. et al. DMY is a Y-specific DM-domain gene required for male development in the medaka fish / M. Matsuda, Y. Nagahama, A. Shinomiya , T. Sato, C. Matsuda, T. Kobayashi, C. E. Morrey, N. Shibata, S. Asakawa, N. Shimizu, H. Hori, S. Hamaguchi, M. Sakaizumi // Nature. - 2002. - V. 417. - P. 559-563.

119. Meixner, M.D. et al. The honeybees of Ethiopia represent a new subspecies of Apis mellifera - Apis mellifera simensis n. ssp. / M.D. Meixner, M.A. Leta, N. Koeniger, S. Fuchs // Apidologie. - 2011. - V.42. - P. 425-437. -doi:10.1007/s13592-011-0007-y

120. Mine, S. et al. Identification and functional characterization of the sex-determining gene doublesex in the sawfly, Athalia rosae (Hymenoptera:

Tenthredinidae) / S. Mine, M. Sumitani, F. Aoki, M. Hatakeyama, M.G. Suzuki // Appl Entomol Zool. - 2017. - doi: 10.1007/s13355-017-0502-3

121. Miyakawa, M.O. et al. QTL mapping of sex determination loci supports an ancient pathway in ants and honey bees / M.O. Miyakawa, A.S. Mikheyev // PLOS Genetics. - 2015. - doi:10.1371/journal.pgen.1005656

122. Miyakawa, M.O. et al. The doublesex gene integrates multi-locus complementary sex determination signals in the Japanese ant, Vollenhovia emeryi / M.O. Miyakawa, K. Tsuchida, H. Miyakawa // Insect Biochem Mol Biol. - 2018. - V.94. - P.42 - 49. - doi: 10.1016/j.ibmb.2018.01.006

123. Muñoz, I. et al. Reduced SNP panels for genetic identification and introgression analysis in the dark honey bee (Apis mellifera mellifera) / I. Muñoz, D. Henriques, J.S. Johnston, J. Chávez-Galarza, P. Kryger, M.A. Pinto// PLoS One. - 2015. - V. 10. - № 4. - P. e0124365. - doi:10.1371/journal.pone.0124365

124. Nagaraju, J. et al. Lepidopteran sex determination: a cascade of surprises / J. Nagaraju, G. Gopinath, V. Sharma, J.N. Shukla // Sex Dev. - 2014. - V. 8(1-3). -P.104-112. - doi: 10.1159/000357483

125. Naito, T. et al. Two-locus multiple-allele sex determination in the rose sawfly Arge nigrinodosa / T. Naito, M. Ishikawa, Y. Nishimoto // Presented at 3rd Int. Hymenopt. Congr., Canberra, Aust. 2000.

126. Narendra, U. et al. Sex-specific gene regulation. The Doublesex DM motif is a bipartite DNA-binding domain / U. Narendra, L. Zhu, B. Li, J. Wilken, M.A. Weiss // J Biol Chem. - 2002. - V. 277 (45). - P.43463-43473. - doi 10.1074/jbc.M204616200

127. Nguyen, T.M. et al. Heat stress affects male reproduction in a parasitoid wasp / T.M. Nguyen, C. Bressac, C. Chevrier // J Insect Physiol. - 2013. - V. 59(3). - P. 248-254. - doi:10.1016/j.jinsphys.2012.12.001

128. Nissen, I. et al. The Am-tra2 gene is an essential regulator of female splice regulation at two levels of the sex determination hierarchy of the honeybee / I. Nissen, M. Müller, M. Beye // Genetics. - 2012. - V. 192. - P. 1015-1026. - doi: 10.1534/genetics. 112.143925

129. Normark, B.B. et al. Genetic conflict, kin and the origins of novel genetic systems / B.B. Normark, L. Ross // Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. - 2014. -V. 369(1642). - P. - doi: 10.1098/rstb.2013.0364

130. Normark, B.B. The evolution of alternative genetic systems in insects / B.B. Normark // Annu. Rev. Entomol. - 2003. - V. 48. - P. 397-423.

131. Nugnes, F. et al. Genetic diversity of the invasive gall wasp Leptocybe invasa (Hymenoptera: Eulophidae) and of its Rickettsia endosymbiont, and associated sex-ratio differences / F. Nugnes, M. Gebiola, M.M. Monti, L. Gualtieri, M. Giorgini, J.Wang, U. Bernardo // PLoS One. - 2015. - V. 10(5). - e0124660. -doi:10.1371/journal.pone.0124660

132. Okonechnikov, K. Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit / K. Okonechnikov, O. Golosova, M. Fursov // Bioinformatics. - 2012. - T. 28. - № 8.

- C. 1166-1167.

133. Oleksa, A., et al. Nuclear and mitochondrial patterns of introgression into native dark bees (Apis mellifera mellifera) in Poland / A. Oleksa, I. Chybicki, A. Tofilski, J. Burczyk // Journal of Apicultural Research. - 2011. - V. 50(2). -P.116-129.

134. Oliveira, D.C. et al. Identification and characterization of the doublesex gene of Nasonia / D.C. Oliveira, J.H. Werren, E.C. Verhulst, J.D. Giebel, A. Kamping, L.W. Beukeboom, L. van de Zande // Insect Mol Biol. - 2009. - V.18(3). - P. 315

- 324. - doi: 10.1111/j.1365-2583.2009.00874.x

135. Page, R.E. et al. The Emergence of Hymenopteran Genetics / R.E. Page, J. Gadau, M. Beye // Genetics. - 2002. - V.160. - P. 375-379.

136. Paladino, L.C. et al. Complementary sex determination in the parasitic wasp Diachasmimorpha longicaudata / L.C.Paladino, I. Muntaabski, S. Lanzavecchia, Y.L. Bagousse-Pinguet, M. Viscarret, M. Juri, L. Fueyo-Sanchez, A. Papeschi, J. Cladera, M.J. Bressa // PLOS ONE. - 2015. - 17 p. -doi:10.1371/journal.pone.0119619

137. Parejo M. et al. Using Whole-Genome Sequence Information to Foster Conservation Efforts for the European Dark Honey Bee, Apis mellifera mellifera //

Frontiers in Ecology and Evolution. - 2016. - V. 4. - P. 583. -doi:10.3389/fevo.2016.00140

138. Pearcy, M. et al. Thelytokous parthenogenesis and its consequences on inbreeding in an ant / M. Pearcy, O. Hardy, S. Aron // Heredity (Edinb). - 2006. -V. 96(5). - P. 377 - 382. DOI: 10.1038/sj.hdy.6800813

139. Peters, R.S. et al. Evolutionary History of the Hymenoptera / R. S. Peters, L. Krogmann, C. Mayer, P. Carlo, S. Thomas, L. Shanlin, Z. Xin, W. Torsten, J. Rust, B. Misof, O. Niehuis // Current Biology. - 2017. - V.27 - P.1013-1018 doi:10.1016/j.cub.2017.01.027

140. Pinto, M.A. et al. Genetic integrity of the Dark European honey bee (Apis mellifera mellifera) from protected populations: a genome-wide assessment using SNPs and mtDNA sequence data / M.A. Pinto, D. Henriques, J. Chávez-Galarza , P. Kryger, L. Garnery, R. van der Zee, B. Dahle, G. Soland-Reckeweg, P. de la Rúa, R. Dall'Olio, N. L Carreck, J.S. Johnston // J. Apic. Res. Taylor & Francis. -2014. - V. 53. - № 2. - P. 269-278. - doi:10.3896/IBRA.1.53.2.08

141. Price, D.C. et al. The ubiquity and ancestry of insect doublesex / D.C. Price, A. Egizi, D.M. Fonseca // Scientific Reports. - 2015. - V.5. - 13068. - doi: 10.1038/srep13068

142. Rabeling, C. et al. Thelytokous parthenogenesis in eusocial Hymenoptera / C. Rabeling, D.J. Kronauer // Annu Rev Entomol. - 2013. - V. 58. - P. 273 - 292.

143. Rabeling, C. et al. Thelytokous parthenogenesis in the fungus-gardening ant Mycocepurus smithii (Hymenoptera: Formicidae) / C. Rabeling, J. Lino-Neto, S.C. Cappellari, I.A. Dos-Santos, U.G. Mueller, M. Bacci // PLoS ONE. - 2009. -4:e6781.

144. Ravary, F. et al. Absence of individual sterility in thelytokous colonies of the ant Cerapachys biroi Forel (Formicidae, Cerapachyinae) / F. Ravary, P. Jaisson // Insectes Sociaux. - 2004. - V. 51. - P. 67-73. - doi:10.1007/s00040-003-0724-y

145. Roberts, W.C. et al. Sex determination and bee breeding / W.C. Roberts, O. Mackensen // American bee journal. - 1951. - V. 91. - № 9. - P.382 - 384.

146. Ronquist, F. et al. A total-evidence approach to dating with fossils, applied to the early radiation of the Hymenoptera / F. Ronquist, S. Klopfstein, L. Vilhelmsen,

S. Schulmeister, D.L. Murray, A.P. Rasnitsyn // Syst. Biol. - 2012. - V. 61. - P. 973-999.

147. Ross, L. et al. How to make a haploid male / L. Ross, N.G. Davies, A. Gardner // Evolution Letters. - 2019. - doi:10.1002/evl3.107

148. Ruttner, F. Biogeography and Taxonomy of Honeybees / F. Ruttner // SpringerVerlag, 1988. - P.165-257.

149. Saccone, G. et al. The transformer gene of Ceratitis capitata: a paradigm for a conserved epigenetic master regulator of sex determination in insects / G. Saccone, M. Salvemini, L.C. Polito // Genetica. - 2011. - V. 139(1). - P. 99-111. doi: 10.1007/s10709-010-9503-7

150. Sanchez, L. Sex-determining mechanisms in insects / L. Sanchez // Int. J. Dev. Biol. - 2008. - V.52. - P. 837 - 856. - doi: 10.1387/ijdb.072396ls

151. Saupe, S.J. et al. Allelic specificity at the Het-C heterokaryon incompatibility locus of Neurospora crassa is determined by a highly variable domain / S.J. Saupe, N.L. Glass // Genetics. - 1997. - V. 146(4). - P. 1299-1309.

152. Sawanth, S.K. et al. The autoregulatory loop: A common mechanism of regulation of key sex determining genes in insects / S.K. Sawanth, G. Gopinath, N. Sambrani, K.P. Arunkumar // J Biosci. - 2016. - V. 41(2). - P. 283 - 294.

153. Schneider, M.V. et al. Gene flow between arrhenotokous and thelytokous populations of Venturia canescens (Hymenoptera) / M.V. Schneider, G. Driessen, L.W. Beukeboom, R. Boll, K. van Eunen, A. Selzner, J. Talsma, L. Lapchin // Heredity. - 2003. - V. 90. - P. 260-267.

154. Schurko, A.M. To "Bee or not to bee" male or female? An educational primer for use with "The Am-tra2 gene is an essential regulator of female splice regulation at two levels of the sex determination hierarchy of the honeybee" / A.M. Schurko // Genetics. - 2013. - V.193(4). - P.1019-1023. - doi: 10.1534/genetics. 113.150417

155. Sheppard, W. S. et al. Apis mellifera pomonella, a new honeybee subspecies from Central Asia / W. S. Sheppard, M. D. Meixner // Apidologie, 2003. - V. 34. -P. 367-375.

156. Shukla, J. N. et al. Doublesex: a conserved downstream gene controlled by diverse upstream regulators / J.N. Shukla, J. Nagaraju // Journal of Genetics. -2010. - V. 89. - № 3. - P. 341-356.

157. Shukla, J.N. et al. Sex determination in beetles: production of all male progeny by parental RNAi knockdown of transformer / J.N. Shukla, S.R. Palli // Sci Rep. - 2012. - doi: 10.1038/srep00602

158. Solignac, M. et al. Five hundred and fifty microsatellite markers for the study of the honeybee (Apis mellifera L.) genome / M. Solignac, D. Vautrin, A. Loiseau, F. Mougel, E. Baudry, A. Estoup, L. Garnery, M. Haberl, J.-M. Cornuet // Molecular Ecology Notes. - 2003. - V.3. - P. 307-311. doi: 10.1046/j.1471-8286.2003.00436.x

159. Spötter, A. et al. Development of a 44K SNP assay focussing on the analysis of a varroa-specific defence behaviour in honey bees (Apis mellifera carnica) / A. Spötter, P. Gupta, G. Nürnberg, N. Reinsch, K. Bienefeld // Mol. Ecol. Resour. -2012. - V. 12. - № 2. - P. 323-332. - doi:10.1111/j.1755-0998.2011.03106.x

160. Spötter, A. et al. Genome-Wide Association Study of a Varroa-Specific Defense Behavior in Honeybees (Apis mellifera) / A. Spötter, P. Gupta, M. Mayer, N. Reinsch, K. Bienefeld // J. Hered. 2016. - V. 107. - № 3. - P. 220-227. -doi:10.1093/jhered/esw005

161. Stahlhut, J.K. et al. Inbreeding in a natural population of Euodynerus foraminatus (Hymenoptera: Vespidae), a solitary wasp with single-locus complementary sex determination / J.K. Stahlhut, D.P. Cowan // Molecular Ecology. - 2004. - V.13. - P.631- 638. - doi: 10.1046/j.1365-294X.2004.02090.x

162. Sun, D. et al. Progress and prospects of CRISPR/Cas systems in insects and other arthropods / D. Sun, Z. Guo, Y. Liu, Y. Zhang // Front Physiol. - 2017. -V.8. - P. 608. - doi: 10.3389/fphys.2017.00608

163. Takahata, N. et al. Polymorphism and balancing selection at major histocompatibility complex loci / N. Takahata, Y. Satta, J. Klein // Genetics. -1992. - V.130:. - P.925-938.

164. Tanaka, A. et al. Conserved domains in the transformer protein act complementary to regulate sex-specific splicing of its own pre-mRNA / A. Tanaka, F. Aoki, M. G. Suzuki // Sex Dev. - 2018. - doi: 10.1159/000489444

165. Tarpy, D.R. et al. Mating Frequencies of Honey Bee Queens (Apis mellifera L.) in a Population of Feral Colonies in the Northeastern United States / D.R. Tarpy, D.A. Delaney, T.D. Seeley // PLoS One. - 2015. - V.10(3). - e0118734. - doi: 10.1371/journal.pone.0118734

166. Tesicky, M., Vinkler, M. Trans-Species Polymorphism in Immune Genes: General Pattern or MHC-Restricted Phenomenon? / M. Tesicky, M.Vinkler // Journal of Immunology Research. - 2015. - Article ID 838035. - p. 10 http://dx.doi.org/10.1155/2015/838035

167. Tram, U. et al. Paternal chromosome segregation during the first mitotic division determines Wolbachia-induced cytoplasmic incompatibility phenotype / U. Tram, K. Fredrick, J. H. Werren, W. Sulliva // Journal of Cell Science. - 2006. - V. 119. - P.3655- 3663. - doi :10.1242/j cs.03095

168. Trukhina, A.V. et al. The variety of vertebrate mechanisms of sex determination / A.V. Trukhina, N.A. Lukina, N.D. Wackerow-Kouzova, A.F. Smirnov // Biomed Res Int. - 2013. - doi: 10.1155/2013/587460

169. Tsutsui, Y. et al. Apomictic parthenogenesis in a parasitoid wasp Meteorus pulchricornis, uncommon in the haplodiploid order Hymenoptera / Y. Tsutsui, K. Maeto, K. Hamaguchi, Y. Isaki, Y. Takami, T. Naito, K. Miura // Bull Entomol Res. - 2014. - V. 104(3). - P. 307- 313. - doi: 10.1017/S0007485314000017

170. van de Zande, L. et al. Genomic imprinting and maternal effect genes in haplodiploid sex determination / L. van de Zande, E.C. Verhulst // Sex Dev. -2014. - V.8. - P.74-82. - doi: 10.1159/0003571

171. van Wilgenburg, E. et al. Single locus complementary sex determination in Hymenoptera: an "unintelligent" design? / E. van Wilgenburg, G. Driessen, L.W. Beukeboom // Frontiers in Zoology. - 2006. - V. 3(1).

172. Vavre, F. et al. Cytogenetic mechanism and genetic consequences of thelytoky in the wasp Trichogramma cacoeciae / F. Vavre, J.H. de Jong, R. Stouthamer // Heredity (Edinb). - 2004. - V. 93(6). - P. 5926.

173. Verhulst, E.C. et al. Double nexus - Doublesex is the connecting element in sex determination / E.C. Verhulst, L. van de Zande // Briefings in Functional Genomics. - 2015. - P. 1-11. - doi: 10.1093/bfgp/elv005

174. Verhulst, E.C. et al. Insect sex determination: a cascade of mechanisms / E.C. Verhulst, L. van de Zande // Sex Dev. - 2014. - V. 8(13). - P. 56. - doi: 10.1159/000358405

175. Verhulst, E.C. et al. Insect sex determination: it all evolves around transformer / E.C. Verhulst, L. van de Zande, L.W. Beukeboom // Current Opinion in Genetics & Development. - 2010b. - V. 20. - P. 376-383. - doi:10.1016/j.gde.2010.05.001

176. Verhulst, E.C. et al. Maternal control of haplodiploid sex determination in the wasp Nasonia / E.C. Verhulst, L.W. Beukeboom, L. van de Zande // Science. -2010a. - 328. - P. 620 - 623.

177. Vollet-Neto, A. et al. Diploid male production results in queen death in the stingless bee Scaptotrigona depilis / A.Vollet-Neto, R.C. Oliveira, S. Schillewaert, D.A. Alves, T. Wenseleers, F.S. Nascimento, V.L. Imperatriz-Fonseca, F.L.W. Ratnieks // J Chem Ecol. - 2017. - V.43(4). - P.403 - 410. - doi: 10.1007/s10886-017-0839-7

178. Wallberg A. et al. Two extended haplotype blocks are associated with adaptation to high altitude habitats in East African honey bees / A. Wallberg, C. Schöning, M.T. Webster, M. Hasselmann // PLoS Genet. - 2017. - V. 13. - № 5. -P. e1006792. - doi:10.1371/journal.pgen.1006792

179. Wang, H. et al. Nucleotide diversity based on csd gene of the black giant honey bee, Apis laboriosa (Hymenoptera: Apidae) / H. Wang , Z. Wang, Z. Zeng, X-B. Wu, W-Y. Yan // Eur. J. Entomol. - 2013. - V. 110(2). - P. 215-220. -doi:10.14411/eje.2013.095

180. Wang, X.X. et al. Incomplete removal of Wolbachia with tetracycline has two-edged reproductive effects in the thelytokous wasp Encarsia formosa (Hymenoptera: Aphelinidae) / X.X. Wang, L.D. Qi, R. Jiang, Y-Z. Du, Y-X. Li // Sci Rep. - 2017. - V.7. - P.440 - 414. - doi:10.1038/srep44014

181. Wang, Z. et al. Polymorphism analysis of csd gene in six Apis mellifera subspecies / Z. Wang, Z. Liu, X. Wu, W. Yan, Z. Zeng // Mol Biol Rep. - 2012. -V. 39. - P. 3067-3071. - doi 10.1007/s11033-011-1069-7

182. Weinstock, G.M. et al. Insights into social insects from the genome of the honeybee Apis mellifera / The Honeybee Genome Sequencing Consortium // Nature. - 2006. - V.443. - doi:10.1038/nature05260

183. Weis, J.J. et al. Balancing selection maintains sex determining alleles in multiple-locus complementary sex determination / J.J. Weis, P.J. Ode, G.E. Heimpel // Evolution. - 2017. - V. 71(5). - P.1246- 1257. -doi:10.1111/evo.13204

184. Werren, J.H. et al. PSR (paternal sex ratio) chromosomes: the ultimate selfish genetic elements / J.H. Werren, R. Stouthamer // Genetica. - 2003. - V. 117(1). -P. 85 - 101. - doi:10.1023/A:1022368700752

185. Whitfield, C.W. et al. Thrice out of Africa: ancient and recent expansions of the honey bee, Apis mellifera / Whitfield C.W., Behura S.K., Berlocher S.H., A.G. Clark, J.S. Johnston, W.S. Sheppard, D.R. Smith, A.V. Suarez, D. Weaver, N.D. Tsutsui // Science. - 2006. - V. 314. - № 5799. - P. 642-645. -doi:10.1126/science. 1132772

186. Whiting, P.W. Multiple alleles in complementary sex determination of Habrobracon / P.W. Whiting // Genetics. - 1943. - V.24. - P. 110-111.

187. Wilgenburg, E. et al. Single locus complementary sex determination in Hymenoptera: an "unintelligent" design? / E. Wilgenburg, G. Driessen, L.W. Beukeboom // Frontiers in Zoology. - 2006. - V.3. - doi:10.1186/1742-9994-3-1

188. Wilson, E.B. The chromosomes in relation to determination of sex in insects / E.B. Wilson // Science. - 1905. - V. 22. - P. 500-502.

189. Woyke, J. Sex alleles and controlled mating / J. Woyke // Controlled mating and selection of the honey bee. Intern.Symp., Lunz am See. - 1972. - P.55 - 60.

190. Woyke, J. What happens to diploid drone larvae in a honeybee colony? / J. Woyke // J. Apic. Res. - 1963. - №2. - P.73-75. - doi: 10.1080/00218839.1963.11100063

191. Wu, J. et al. Evidence for balancing selection operating at the het-c heterokaryon incompatibility locus in a group of filamentous fungi / J. Wu, S.J. Saupe, N.L. Glass // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1998. - V.95. - P. 1239812403.

192. Xu, J. et al. Bombyx mori P-element somatic inhibitor (BmPSI) is a key auxiliary factor for silkworm male sex determination / J. Xu, S. Chen, B. Zeng, A.A. James, A. Tan, Y. Huang // PLoS Genet. - 2017. - V. 13(1). - e1006576. -doi:10.1371/journal.pgen.1006576

193. Yokoyama, S. et al. Population dynamics of sex-determining alleles in honey bees and self-incompatibility alleles in plants / S. Yokoyama, M. Nei // Genetics.

- 1979. - № 91. - P. 609-636.

194. Zareba, J. et al. Uneven distribution of complementary sex determiner (csd) alleles in Apis mellifera population / J. Zareba, P. Blazej, A. Laszkiewicz, L. Sniezewski, M. Majkowski, S. Janik, M. Cebrat // Scientific Reports. - 2017. - V. 7. - doi: 10.1038/s41598-017-02629-9

195. Zaviezo, T. et al. Effects of inbreeding on a gregarious parasitoid wasp with complementary sex determination / T. Zaviezo, R. Retamal, T. Urvois, X. Fauvergue, A. Blin, T. Malausa // Evol Appl. - 2017. - V.11(2). - P. 243 - 253. -doi:10.1111/eva.12537

196. Zayed, A. et al. Complementary sex determination substantially increases extinction proneness of haplodiploid populations / A. Zayed, L. Packer // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America.

- 2005. - V. 102(30). - P. 10742-10746. - doi:10.1073/pnas.0502271102

197. Zhang, W. et al. Regulation of sexual dimorphism: mutational and chemogenetic analysis of the doublesex DM domain / W. Zhang, B. Li, R. Singh, U. Narendra, L. Zhu, M.A. Weiss // Mol Cell Biol. - 2006. - V. 26(2). - P. 535547.

198. https://www.shulgan-tash.ru/hozaistvennaa-deatelnost

199. https://www.apiworld.ru/1397040551.html

200. https://gossort.com/metodic/A0020.zip

Генетическая структура и аллели csd пасеки из Чишминского района РБ

№ образца Доля С Доля М Аллель еъй № образца Доля С Доля М Аллель еъй

8Ьш1.1, 8Ьш1.2 0.82 0.18 Ь8, Ь19 8Ьш23.1, 8Ьш23.2 0.82 0.18 Ь4б, И47

8Ьш2.1, 8Ьш2.1 0.99 0.01 Ь8, Ь2б 8Ьш24 0.99 0.01 И48

8Ьш3.1, 8Ьш3.2 0.91 0.09 Ь2б, И35 8Ьш25 0.91 0.09 И49

8Ьш4.1, 8Ьш4.2 0.99 0.01 Ь19, И23 8Ьш2б 0.99 0.01 И47

8Ьш5.1, 8Ьш5.2 0.99 0.01 Ь41, И42 8Ьш27.1, 8Ьш27.2 0.99 0.01 И23, И24

8Ьшб.1, 8Ьшб.2 0.99 0.01 Ь8, Ь2б 8Ьш28.1, 8Ьш28.2 0.99 0.01 И23, И39

8Ьш7.1, 8Ьш7.2 0.99 0.01 Ь8, И29 8Ьш29.1, 8Ьш29.2 0.99 0.01 И24, И48

8Ьш8.1, 8Ьш8.2 0.99 0.01 И43, И44 8Ьшр30.1, 8Ьшр30.2 0.99 0.01 Ь8, И24

8Ьш9.1, 8Ьш9.2 0.99 0.01 И22, И45 8Ьш31.1, 8Ьш31.2 0.99 0.01 И47, И50

8Ьш10.1, 8Ьш10.2 0.99 0.01 Ь8, И20 8Ьш32.1, 8Ьш32.2 0.99 0.01 И2, И39

8Ьш11.1, 8Иш11.2 0.99 0.01 Ь21, И22 8Ьш33.1, 8Ьш33.2 0.99 0.01 Ь51, И52

8Иш12.1, 8Ьш12.2 0.99 0.01 И23, И24 8Ьш34.1, 8Ьш34.2 0.99 0.01 Ь10, И53

8Иш13.1, 8Ьш13.2 0.99 0.01 И23, И25 8Ьш35 0.99 0.01 И54

8Иш14.1, 8Ьш14.2 0.98 0.02 И25, Ь2б 8Ьш3б 0.98 0.02 Ь2б

8Ьш15 0.93 0.07 И27 8Ьш37 0.93 0.07 Ь3б

8Иш1б.1, 8Ьш1б.2 0.80 0.20 И23, И28 8Ьш38 0.80 0.20 Ь8

8Иш17.1, 8Ьш17.2 0.99 0.01 Ь19, И23 8Ьш39.1, 8Ьш39.2 0.99 0.01 И24, И37

8Ьш18.1, 8Ьш18.2 0.99 0.01 И29, И30 8Ьш40.1, 8Ьш40.2 0.99 0.01 Ь17, И38

8Ьш19.1, 8Ьш19.2 0.97 0.03 И25, Ь31 8Ьш41 0.97 0.03 И23

8Иш20.1, 8Ьш20.2 0.93 0.07 И23, Ь2б 8Иш42.1, 8Ьш42.2 0.93 0.07 И39, И45

8Ьш21.1, 8Ьш21.2 0.89 0.11 И32, И33 8Ьш43.1, 8Ьш43.2 0.89 0.11 Ь19, И40

8Иш22.1, 8Ьш22.2 0.99 0.01 Ь2б, И34 8Ьш44.1, 8Ьш44.2 0.99 0.01 Ь8, Ь11

Аллели пол-определяющего гена csd из базы данных Genbank

Reference Используемые особи Число аллелей GenbankID Локализация выборки

Beye et al., 2003 трутни 4 AY350615 -AY350618

Hassellmann et al., 2004 личинки рабочих пчел 13 AY569694 -AY569721 Калифорния, Германия, Южная Африка и Бразилия

Cho et al., 2006 рабочие пчелы 24 PopSet: 86610650 США и Канада

Hassellmann et al., 2008 личинки рабочих пчел 15 PopSet: 157428228 Словения и Южная Африка

Hassellmann et al., 2010 трутни 28 HM588917-HM588944 Техас, Северная Каролина и Австралия

Munk et al., 2011 личинки рабочих пчел 73 HE648838-HE648912 Швейцария

Wang et al., 2012 рабочие пчелы 26 HQ915780-HQ915863 Китай

Lechner et al., 2014 личинки рабочих пчел 98 KF730850-KF730860, KG701648-KG701839 США, Бразилия, Израиль, Австралия и Восточная Африка

Hyink et al., 2013 личинки трутней 16 JX915851-JX915866 Новая Зеландия

Beye et al., 2013 10 PopSet: 569555910 Калифорния

Liu et al., 2015 рабочие пчелы 11 KM199790-KM199802 Китай

Zareba et al., 2017 личинки и куколки трутней 134 KY008252-KY008391 Польша

KacKHHOBa u gp., 2019 трутни и куколки трутней 70 KY502199-KY502249 MK531891 - MK531990 Россия

ПРИЛОЖЕНИЕ В

Общие аллели гена csd у исследуемых семей и образцов из базы данных Genbank

Аллели Образцы из Genbank

Ь2 ЛЯТ88485.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь4 ЛВУ56220.1 (Л.твШ/вга), ЛЯТ88574.1(Л.те////ега, Польша)

Ь5 ЛВБ14116.1 (Л.твШ/вга), ЛЯТ885бб.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ьб ЛВБ14097.1 (Л.твШ/вга, Онтарио, Канада), ART88605.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь7 ЛЯТ88577.1 (.Л.твШ/вга, Польша)

ССБ23484.1 (Л. твШ/вга, бакфаст, Дания), АОА84525.1 (Л. твШ/вга, Новая Зеландия), АБ73042.1 (Л. т. ^ыэПса, Китай), ЛЯТ88586.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь9 ЛВУ56216.1 (Л.твШ/вга), ЛЯТ88555.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь10 ЛЯТ88580.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь11 ЛВБ14104.1 (Л.твШ/вга, США), ADJ57958.1 (Л.твШ/вга), ЛОЛ84523.1 (Л. твШ/вга, Новая Зеландия), АКТ88542.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь12 ЛЯТ88513.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь15 ССБ23509.1 (Л.твШ/вга, бакфаст, Дания)

Ь1б ЛВБ14144.1 (Л.твШ/вга, США), АОА84531.1 (Л. твШ/вга, Новая Зеландия),AGZ61875.1 (Л.твШ/вга), ЛЯТ88537.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь17 ЛВУ56218.1 (Л.твШ/вга), ЛЯТ88493.1 (Л.твШ/вга, Польша)

h19 ABD14124.1 (A.mellifera), AEI99746.1 (A. m. ligustica, Китай), ART88558.1 (A .mellifera, Польша)

h20 ART88579.1 (A.mellifera, Польша)

h22 ABD14096.1 (A.mellifera, США), ART88581.1 (A.mellifera, Польша)

h23 ABD14119.1 (A.mellifera, Канада), ART88518.1 (A.mellifera, Польша), AAQ67418.1 ( (A.mellifera)

h24 AEI99776.1 (A. m. carnica, Китай), ART88534.1 (A.mellifera, Польша)

h25 CCF23532.1 (A. m. anatoliaca, Турция)

h26 AEI99757.1 (A. m. caucasica, Китай), AEI99766.1 (A. m. carnica, Китай)

h27 AEI99762.1 (A. m. carnica, Китай), ART88521.1 (A.mellifera, Польша)

h29 CCF23491.1 (A. m. mellifera, Швейцария), ART88598.1 (A.mellifera, Польша)

h30 CCF23480.1 (A.mellifera, бакфаст, Дания), ART88490.1 (A.mellifera, Польша)

h32 ADJ57935.1 (A.mellifera), ART88529.1 (A.mellifera, Польша)

h33 CCF23467.1 (A.mellifera, бакфаст, Дания), ART88496.1 (A.mellifera, Польша)

h34 ABD14137.1 („A.mellifera, Канада), ADJ57949.1 (A.mellifera), ART88525.1 (A.mellifera, Польша)

h35 CCF23510.1 (A.mellifera, бакфаст, Дания)

h36 ART88483.1 (A.mellifera, Польша)

h38 CCF23490.1 (A. m. caucasica, Турция), AGA84533.1 (A.mellifera, Польша), ART88563.1 (A.mellifera, Польша)

h39 ART88612.1 (A.mellifera, Польша)

h40 CCF23528.1 (A. m. carnica, Венгрия)

h41 ART88586.1 (A.mellifera, Польша)

h42 ADJ57937.1 (A.mellifera), AEI59465.1 (Apis florea, Китай), ART88543.1 (A.mellifera, Польша)

h44 CCF23497.1 (A. m. caucasica, Турция), ART88546.1 (A.mellifera, Польша)

h45 AEI99737.1 (A.mellifera, Китай), AEI99737.1 (A. m. caucasica, Китай), AEI99761.1 (A. m. carnica, Китай), ART88475.1 (A.mellifera, Польша)

h46 ART88602.1 (A.mellifera, Польша)

h47 AGZ61868.1 (A.mellifera), ART88533.1 (A.mellifera, Польша), ABD14098.1 (A.mellifera, США)

h48 ART88489.1 (A.mellifera, Польша)

h49 CCF23519.1 (A. m. macedónica, Македония), ART88491.1 (A.mellifera, Польша)

h50 ADJ57955.1 (A.mellifera), ART88582.1 (A.mellifera, Польша)

h52 CCF23476.1 (A. m. anatoliaca, Турция)

h53 ART88553.1 (A.mellifera, Польша)

h54 AAS86652.1 (A.mellifera), ABV56228.1 (A.mellifera), CCF23463.1 (A. m. anatoliaca, Турция), ADJ57948.1 (A.mellifera), AEI99758.1 (A. m. caucasica, Китай), ART88508.1 (A.mellifera, Китай)

h55 ART88584.1 (A.mellifera, Польша)

h57 CCF23530.1 (A. m. anatoliaca, Турция), ART88583.1 (A.mellifera, Польша)

h59 CCF23487.1 (A.mellifera, бакфаст, Дания), ART88505.1 (A.mellifera, Польша)

Ь62 ЛЛ88бб50.1 (Л.твШ/вга), ЛБ15793б.1 (Л.твШ/вга)

Ь64 ЛБ157943.1 (Л.твШ/вга)

Ь65 ССБ23485.1 (Л. т. macвdonica, Македония), ЛЯТ88592.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ьбб Л1873038.1 (Л. т. /igustica), ЛЯТ88503.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь67 ССБ23512.1 (Л.твШ/вга, бакфаст, Дания), ART88560.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ьб8 ССБ23474.1 (Л. т. caгnica, Германия), ЛЯТ88591.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ьб9 ЛЯТ88520.1 (Л.твШ/вга, Польша)

Ь70 ЛЯТ88519.1 (Л.твШ/вга, Польша), CCF23487.1 (Л. твШ/вга, бакфаст, Дания)

Трансвидовые аллели гена csd , где d - A. dorsata, f - A. florea, c - A. cerana, m - A. mellifera

№ Последовательность аминокислот, кодируемых гипервариабельным участком csd (от SLS- до IEQI-мотива) GenBank ID

ti NNYNYNNNYNNYNNNNYNNNNYNNKHYNKHLYYNINY AEI99663 (d), AEI59468 (f), AEI99622 (c)

t2 NNYNCNNNNYNNNYKHYNHYNKHYNHYNKHYNKHLYYNINY AEI99674 (d), AEI59469 (f), AEI99626 (c)

t3 NNYNCNNNYNKHYNHYNKHYNKLYYNINY AEI99708 (d), AEI59470 (f), AEI99649 (c)

t4 NNYNCNNNNYEHNHYNKHYNKYCNLYYNINY AEI99660 (d), AEI59471 (f), AEI99621 (c)

t5 NNYNCNNNYYKHNHYNKHNHYNKHYNKHNHYNKHLYYNINY AEI99679 (d), AEI59473 (f)

t6 NNYNCNNNNYNNNNYKHYNHYNKHLYYNINY AEI99707 (d), AEI99625 (c)

t7 NNYNCNNNNYNNNYKHYNHYNKHNHYNKLYYNINY AEI99677 (d), AEI99630 (c)

t8 NNYNCNNNNYNHYNHYNKHNHYNKHYNHYNKHLYYNINY AEI99685 (d), AEI99632 (c)

t9 NNYNCNNNNYNNNYKHYNYKPNKHYNKHLYYNINY AEI99705 (d), AEI99633 (c)

t10 NNYNYKNYNNKHYNNKHCNNNYNKQYYNINY AEI99671 (d), AEI99638 (c)

til NNYNYKNYNNNYNNYKQLCYNINY AEI59462 (f), ART88530 (m)

t12 NNYNYNNYNNNYKPLYYNINY AEI59463 (f), ART88481 (m)

t13 NNTIHNNNNYKYNYNNNYNNYNNYNNKKLYYNINY AEI59465 (f), ADJ57937 (m)

t14 NNYNYNNYNNNYNKKLYYNINY ABV58882 (c), KG701739 (m)

t15 NNYKYSNYNNYNNNYNNYNNNYKKLYYNINY AEI99648 (c), AEI99754 (m)

Сравнительный анализ аллельных пар в исследуемых семьях, где L1-L2 - разница в длине аминокислотной

последовательности, кодируемой первым и вторым аллелем

1 аллель 2 аллель Ь1-Ь2 Число АК замен

Виге2.1 Виге2.2 9 18

Вига 11.1 Виг211.2 10 13

Виге8.1 Виге8.2 14 20

ВиГС10.1 Виге10.2 4 14

Лшше1_143.4 Лшше1_143.5 9 11

ВиГС13.1 Виге13.2 10 17

8Ьш1.1 8Ьш1.2 б 15

8Ьш10.1 8Ьш10.2 17 25

8Ьш11.1 8Ьш11.2 18 22

8Ьш12.1 8Ьш12.2 1б 21

8Ьш13.1 8Ьш13.2 9 15

8Ьш14.1 8Ьш14.2 10 10

8Ьш1б.1 8Ьш1б.2 5 10

8Ьш17.1 8Ьш17.2 5 10

Shm18.1 Shm18.2 3 10

Shm19.1 Shm19.2 5 7

Shm2.1 Shm2.2 0 13

Shm20.1 Shm20.2 1 s

Shm21.1 Shm21.2 15 15

Shm22.1 Shm22.2 2 8

Shm3.1 Shm3.2 5 11

Shm39.1 Shm39.2 15 21

Shm4.1 Shm4.2 5 10

Shm40.1 Shm40.2 4 9

Shm42.1 Shm42.2 б 19

Shm43.1 Shm43.2 3 14

Shm44.1 Shm44.2 1 9

Shm5.1 Shm5.2 10 15

Shmб.1 Shmб.2 0 13

Shm7.1 Shm7.2 3 10

Shm8.1 Shm8.2 1 13

Shm9.1 Shm9.2 1 15

Shm23.1 Shm23.2 б 8

Shm27.1 Shm27.2 1б 21

Shm28.1 Shm28.2 б 14

Shm29.1 Shm29.2 11 12

Shm30.1 Shm30.2 17 24

Shm31.1 Shm31.2 11 1б

Shm32.1 Shm32.2 1 б

Shm33.1 Shm33.2 4 9

Shm34.1 Shm34.2 б 17

Ammel_13.1 Ammel_13.2 7 10

Ammel_27.1 Ammel_27.3 10 13

Ammel_45.1 Ammel_45.2 7 1б

Ammel_б1.2 Ammel б1.3 8 14

Ammel_б3.2 Ammel б3.3 2 5

Ammel_79.1 Ammel_79.2 б 10

Ammel_82.1 Ammel_82.2 7 12

Ammel_13б.1 Ammel_13б.3 1 7