Синапсис и рекомбинация у млекопитающих - носителей хромосомных перестроек тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.04, кандидат биологических наук Торгашева, Анна Александровна

• Торгашева, Анна Александровна
• кандидат биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Торгашева, Анна Александровна

СОДЕРЖАНИЕ

СОДЕРЖАНИЕ

СПИСОК ИСПОЛЬЗУЕМЫХ СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность проблемы

Цель и задачи работы

Научная новизна

Научно-практическая ценность

Основные положения, выносимые на защиту

Личный вклад автора

Апробация работы

Публикации

Структура и объём работы

Благодарности

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Введение

Основные события мейоза

Регуляция распределения сайтов рекомбинации

«Горячие точки» рекомбинации

Особенности организации хроматина

Регуляция синапсиса и рекомбинации на хромосомном уровне

Интерференция

Размер СК

Влияние хромосомных перестроек на синапсис и рекомбинацию

хромосом млекопитающих

Роль перестроек в кариотипической эволюции

Влияние робертсоновских транслокаций

Влияние инверсий

Синапсис и рекомбинация хромосом у межвидовых гибридов

Обоснование модели

Метод

Робертсоновские транслокации

Инверсии

Гибриды

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Животные

Приготовление препаратов распластанных хромосом

Иммуноокрашивание

Приготовление гибридизационной пробы для хромосомы 1 мыши

Получение C0t-1 ДНК мыши

Переосаждение меченого зонда с C0t-1 ДНК мыши

Флуоресцентная гибридизация in situ

Микроскопический анализ и обработка изображений

Идентификация бивалентов

Измерение и статистический анализ

РЕЗУЛЬТАТЫ

Синапсис и рекомбинация хромосом у носителей робертсоновских

транслокаций (на примере обыкновенной бурозубки Sorex araneus)

Введение

Характеристика СК аутосом

Частота сайтов MLH1 в аутосомах обыкновенной бурозубки

Распределение сайтов MLH1 в инвариантных хромосомах

Влияние гомо- и гетерозиготности по робертсоновским

транслокациям на распределение сайтов MLH1

Синапсис и рекомбинация у гомо- и гетерозигот по парацентрическим

инверсиям (на примере домовой мыши Mus musculus)

Введение

Идентификация бивалента 1 и границ инверсии

Влияние пола на синаптические и рекомбинационные

характеристики бивалента 1

Влияние порядка генов на синаптические и рекомбинационные характеристики бивалента 1 (у нормальных гомозигот и гомозигот

по инверсии)

Синаптические конфигурации бивалента 1 у самок, гетерозиготных по инверсии

Вариации синаптических характеристик бивалента 1 у самок,

гетерозиготных по инверсии в течение пахитены

Влияние гетерозиготности по инверсии 1п(1)1Ш< на частоту сайтов

МЬН1в биваленте 1 у самок

Влияние гетерозиготности по инверсии 1п( 1) 1 Як на распределение

сайтов МЬН1 в биваленте 1 у самок

Синапсис и рекомбинация хромосом у гетерозигот по перицентрическим инверсиям (на примере муйской полевки МгсгоШя

т,и]апет18)

Введение

Синапсис хромосом муйской полевки

Частота и распределение сайтов МЬН1 в биваленте 14 муйской

полевки

Синапсис и рекомбинация у гибридов между видами-близнецами, различающимися по кариотипам (на примере гибридов М1сгоШ

атаШ атаИз и МгсгоШБ гохя'шетепсИопаШ)

Введение

Особенности мейоза у самцов гибридов М. а. агуаШ и

М.го851аетепсИопаИ8

Характеристика синапсиса у самок гибридов М. а. агуайз и

М.говзгаетепШопаШ

Характеристика рекомбинации у самок гибридов М. а.агуаИя и

М.го8$1аетег1(ИопаИз

ОБСУЖДЕНИЕ

Пространственная организация хромосом в профазе мейоза и синапсис

хромосом у гетерозигот по перестройкам

Замена гомологичного синапсиса на негомологичный в результате

синаптической подгонки

Нарушения спаривания хромосом у межвидовых гибридов

Изменение паттернов рекомбинации у носителей хромосомных

перестроек, его причины и эволюционные последствия

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК ИСПОЛЬЗУЕМЫХ СОКРАЩЕНИЙ

СК - синаптонемный комплекс сМ - сантиморган

DSB - double strand break (двунитевой разрыв) СО - crossover site (сайт кроссинговера) NCO - noncrossover sites (некроссоверный сайт)

DSBR - double strand break repair (путь репарации двунитевых разрывов) SDSA - synthesis dependent strand annealing (путь синтез-зависимого отжига цепи ДНК)

MMRM - meiotic mismatch repair machinery (комплекс белков мейотической мисс-матч репарации)

dHj - double Holliday junction (двойной холидеевский перекрест)

MSUC - meiotic silencing of unpaired chromatin (мейотический сайленсинг

неспаренного хроматина)

FITC - fluorescein isothiocyanate (флуоресцеинизотиоционат) DAPI - 4',6-diamidino-2-phenylindole (4,6-диамидино-2-фенилиндол) PBS - phosphate buffered saline (фосфатно-солевой буфер) BSA - Bovine Serum Albumin (бычий сывороточный альбумин) Tris - trishydroxymethylaminomethane (тригидроксиметиламинометан)

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Синапсис и рекомбинация у млекопитающих - носителей хромосомных перестроек»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность проблемы

Анализ синапсиса и рекомбинации хромосом у гомо- и гетерозиготных носителей хромосомных перестроек позволяет решить ряд актуальных проблем клеточной и эволюционной биологии.

На сегодняшний день, благодаря использованию мейотических мутантов, молекулярные механизмы синапсиса и рекомбинации достаточно хорошо изучены. Однако не до конца ясным остается то, каким образом осуществляется контроль и регуляция этих процессов, какие факторы определяют неравномерное и неслучайное распределение рекомбинационных событий вдоль хромосомы.

На молекулярном уровне положение сайтов рекомбинации определяется положением «горячих точек», активность которых зависит как от последовательности ДНК, так и от свойств хроматина (8та§и1оуа а1., 2011). В этих точках с высокой вероятностью происходит образование двунитевых разрывов - событий, инициирующих рекомбинационный процесс.

Однако регуляция этих процессов осуществляется также на хромосомном уровне. На это указывают общие черты в распределении сайтов рекомбинации по хромосомам, обнаруженные на множестве изученных организмов. По всей вероятности, существенную роль в этой регуляции играют особенности морфологии хромосом и динамические преобразования их пространственной организации в профазе мейоза.

Использование хромосомных перестроек, меняющих морфологию хромосом и их расположение в ядре, таких как робертсоновские транслокации, парацентрические и перицентрические инверсии, в сочетании с современными методами иммунолокализации белков, вовлеченных в

синаписис и рекомбинацию хромосом, позволит приблизиться к пониманию хромосомного уровня регуляции этих процессов.

Использование этого подхода представляется перспективным для анализа другой важной проблемы - роли хромосомных перестроек в эволюции кариотипов млекопитающих.

Разные отряды млекопитающих, отдельные рода и виды внутри отрядов могут значительно отличаться друг от друга по количеству и типам зафиксированных хромосомных перестроек (O'Brien et al., 1999). Однако фиксация перестроек сопряжена с трудностями прохождения через мейоз у гетерозигот, поскольку они могут вызывать нарушения синапсиса и рекомбинации, приводящие к неправильной сегрегации хромосом и анеуплоидии, стерильности, инактивации транскрипции и апоптозу (Turner et. al. 2005; Баранов, Кузнецова, 2007). Степень этих нарушений зависит от характеристик конкретной перестройки. Изменения рекомбинационного паттерна, вызванные хромосомными перестройками, могут менять приспособленность их носителей.

Детальное изучение синапсиса и рекомбинации хромосом у представителей разных видов млекопитающих - носителей хромосомных перестроек позволит понять, чем определяется вероятность фиксации разных типов перестроек и какую роль они играют в видообразовании и в формировании репродуктивных изолирующих барьеров.

В данной работе эффекты робертсоновских транслокаций были изучены на животных из гибридной зоны между двумя хромосомными расами обыкновенной бурозубки. Популяции данного вида отличаются значительным полиморфизмом и политипизмом по робертсоновским транслокациям с различным сочетанием хромосомных плеч (Searle et al., 1991).

Эффекты инверсий мы исследовали на самцах и самках мышей, гомо- и гетерозиготных по парацентрической инверсии в хромосоме 1, а также

самцах муйской полевки, гетерозиготных по перицентр ическим полноплечевым инверсиям в хромосомах 8 и 14.

Анализ синапсиса и рекомбинации хромосом у межвидовых гибридов проводился на самцах и самках гибридов между видами-близнецами серых полевок, которые отличались несколькими робертсоновскими и тандемными транслокациями, перицентрическими инверсиями, образованием неоцентромер и добавочных блоков гетерохроматина (Магигок et ей., 2001; ЬешБкауа ей., 2010). Одновременное присутствие в кариотипе гибридов нескольких перестроек разных типов позволяет оценить их кумулятивный вклад в возникновение мейотических нарушений и гибридной стерильности.

Цель и задачи работы.

Целью данного исследования было изучение роли морфологии хромосом в регуляции распределения сайтов инициации синапсиса и точек рекомбинации с помощью иммунофлуоресцентного анализа мейотических клеток у гомо- и гетерозиготных носителей хромосомных перестроек (робертсоновских транслокаций, пара- и перицентрических инверсий) и у межвидовых гибридов, гетерозиготных по нескольким хромосомным перестройкам.

Для выполнения цели были поставлены следующие задачи:

1. Оценить распределение точек рекомбинации в инвариантных и вариабельных хромосомах обыкновенной бурозубки, определить влияние гомо- и гетерозиготности по робертсоновским транслокациям на рекомбинационные паттерны отдельных плеч хромосом, вовлеченных в перестройки.

2. На основе анализа мейоза у домовых мышей - носителей парацентрической инверсии в хромосоме 1 и муйских полевок - носителей перицентрических инверсий в хромосомах 8 и 14, определить влияние гетерозиготности по инверсиям на частоту и распределение сайтов

рекомбинации по хромосомам, проанализировать зависимость синаптической подгонки инверсионных петель от локализации сайтов кроссинговера внутри инверсий.

3. Установить характер и степень нарушений синапсиса хромосом у самцов и самок гибридов между видами-близнецами серых полевок, различающимися по серии хромосомных перестроек, оценить роль хромосомной дивергенции в возникновении и поддержании в природе гибридной стерильности у данных видов.

Научная новизна

С использованием метода иммунолокализации ключевых белков синаписа и рекомбинации впервые установлены особенности распределения сайтов кроссинговера у бурозубок, мышей и полевок - носителей хромосомных перестроек:

- у обыкновенной бурозубки установлено смещение пиков рекомбинации по направлению к теломерам метацентрических хромосом, возникших за счет робертсоновских транслокаций, по сравнению с акроцентрическими вариантами хромосом;

- выявлено существенное перераспределение рекомбинационного паттерна у мышей, гетерозиготных по парацентрической инверсии в хромосоме 1, и полное подавление рекомбинации в инвертированных участках хромосом 8 и 14 в природной популяции муйской полевки;

- получены данные, свидетельствующие о зависимости степени синаптической подгонки от локализации сайтов кроссинговера в пределах инверсии.

Впервые проведен детальный анализ нарушений синапсиса и рекомбинации, приводящих к гибридной стерильности у гибридов двух видов полевок, выявлен половой диморфизм и значительный мозаицизм в степени проявления этих нарушений.

Научно-практическая ценность

Результаты данной работы расширяют представления о клеточных механизмах, регулирующих распределение сайтов инициации синапсиса хромосом и точек рекомбинации.

Полученные в работе данные проливают новый свет на механизмы поддержания полиморфизма по хромосомным перестройкам в популяциях млекопитающих, они используются в курсе лекций по эволюционной биологии в Новосибирском государственном университете.

Основные положения, выносимые на защиту

1. Изменение морфологии хромосом при хромосомных перестройках приводит к изменению распределения сайтов инициации синапсиса и точек рекомбинации.

2. Гетерозиготность по инверсиям у домовых мышей приводит к ослаблению кроссоверной интерференции и вызывает существенное перераспределение рекомбинационного паттерна как в инвертированных, так и в неперестроенных районах хромосом.

3. Степень синаптической подгонки инверсионных петель у домовых мышей зависит от локализации сайтов кроссинговера внутри инверсии.

4. Стерильность межвидовых гибридов (МгсШт агхаИБ и М. гозягаетепсИопаНз) обусловлена полной остановкой мейоза на стадии лептотены-зиготены у самцов и нарушениями синапсиса и рекомбинации хромосом на стадии пахитены у самок.

Личный вклад автора

Автор самостоятельно приготовил препараты распластанных синаптонемных комплексов (СК) ооцитов эмбрионов мышей, провел иммунофлуоресцентное окрашивание препаратов всех исследованных

животных, флуоресцентную гибридизацию in situ (FISH), фотографирование и анализ изображений на флуоресцентном микроскопе, а так же обработку экспериментальных данных.

Апробация работы

Результаты данной работы были представлены и обсуждены: на отчётной сессии ИЦиГ СО РАН в 2010, IV школе молодых ученых ВОГиС по экологической генетике: «Экологическая генетика и теория эволюции» (Санкт-Петербург, 2007), II международной конференции: «Происхождение и эволюция биосферы» (Лутраки, Греция, 2007), международной конференции «Эволюция видов группы Sorex araneus: цитогенетические и молекулярные аспекты» (Йорк, Великобритания, 2008), симпозиуме памяти Г.А Левитского: «Хромосомы и эволюция» (Санкт-Петербург, 2008), V Всероссийском съезде Вавиловского общества генетиков и селекционеров (Москва, 2009), международной конференции ЕМВО по мейозу (Исль-Сюр-Ла-Сорг, Франция, 2009), международной конференции ЕМВО по анеуплоидии и сегрегации хромосом (Эдинбург, Великобритания, 2010), международной конференции ЕМВО по мейозу (Капаччо-Паестум, Италия, 2011).

Публикации

Материал диссертации представлен в 17 публикациях, в том числе в 9 статьях в отечественных (6) и зарубежных (3) реферируемых журналах.

Структура и объём работы

Работа включает следующие разделы: введение, обзор литературы, материалы и методы, результаты, обсуждение, выводы, список использованной литературы (179 источников). Общий объем составляет 133 страницы. Представлено 22 рисунка и 10 таблиц.

Благодарности

Автор искренне признателен научному руководителю П.М. Бородину за руководство и всестороннюю помощь; Н.Б. Рубцову за приготовление микродиссекционной пробы; Т.В. Карамышевой и М.И. Родионовой за приготовление препаратов распластанных CK для анализа мейотических клеток обыкновенной бурозубки, муйской, обыкновенной и восточноевропейской полевок и гибридов между ними; H.A. Лемской за выполнение флуоресцентной гибридизации in situ на наших препаратах муйской полевки; Н.В. Рубцовой за анализ метафазных хромосом муйской полевки; А.И. Железовой, Ф.Н. Голенищеву и И.В. Картавцевой за предоставление животных; ЦКП микроскопического анализа биологических объектов за предоставление доступа к микроскопическому оборудованию, а также всем сотрудникам лаборатории рекомбинационного и сегрегационного анализа за помощь и поддержку.

Заключение диссертации по теме «Клеточная биология, цитология, гистология», Торгашева, Анна Александровна

ВЫВОДЫ

1. Впервые с использованием иммунолокализации белков синаптонемного комплекса (SCP3, SCP1) и рекомбинационных узелков (RAD51, MLH1) в сочетании с флуоресцентной гибридизацией in situ с ДНК зондами был проведен детальный анализ синапсиса и рекомбинации хромосом у гомо- и гетерозиготных носителей хромосомных перестроек (робертсоновских транслокаций, парацентрической и перицентрических инверсий) у обыкновенной бурозубки, домовой мыши и муйской полевки, а также у гибридов между двумя видами серых полевок, различающимися по нескольким хромосомным перестройкам. Установлено, что изменение морфологии хромосом при хромосомных перестройках приводит к изменению распределения сайтов инициации синапсиса и точек рекомбинации.

2. Впервые охарактеризованы рекомбинационные паттерны хромосом обыкновенной бурозубки, инвариантных и вариабельных по робертсоновским транслокациям, получена оценка общей длины рекомбинационной карты этого вида (1145 сМ). У гомо- и гетерозигот по метацентрическим вариантам хромосом установлено смещение пиков рекомбинации по направлению к теломерам по сравнению с акроцентрическими вариантами хромосом.

3. У мышей, гетерозиготных по парацентрической инверсии в хромосоме 1, выявлено увеличение частоты и изменение распределения сайтов кроссинговера по данной хромосоме, связанное с ослаблением интерференции. Впервые показано, что степень синаптической подгонки инверсионных петель зависит от локализации сайтов кроссинговера внутри инверсии.

4. Установлена инверсионная природа полиморфизма по хромосомам 8 и 14 в природной популяции муйской полевки. Обнаружено полное подавление рекомбинации в инвертированных участках этих хромосом, обусловленное негомологичным спариванием.

5. Впервые описаны нарушения синапсиса хромосом, обусловливающие стерильность гибридов между видами-близнецами МюгоШя агуаШ и М. гоя$1аетег1с1юпаНз, различающимися по серии хромосомных перестроек. У самцов нарушения выражены сильнее и приводят к остановке мейоза уже на стадии лептотены-зиготены, у самок наблюдается мозаицизм по степени нарушений в пахитене, которые выражаются в образовании унивалентов и мультивалентов, включающих как перестроенные, так и неперестроенные хромосомы.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Торгашева, Анна Александровна, 2011 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Баранов B.C., Кузнецова Т.В. Цитогенетика эмбрионального развития человека: научно-практические аспекты. Санкт-Петербург: H-JI. 2007. 640 с.

Богданов Ю.Ф. Изменчивость и эволюция мейоза// Генетика. 2003. Т. 39. С. 453-473.

Богданов Ю.Ф., Коломиец O.JI. Кариотипирование на основе синаптонемных комплексов и применение этого метода в цитогенетике // Генетика. 1985. Т. 21. № 15. С. 793-802.

Богданов Ю.Ф., Коломиец O.J1. Синаптонемный комплекс - индикатор динамики мейоза и изменчивости хромосом. Москва: Товарищество научных изданий КМК. 2007. 358 с.

Бородин П.М. Хромосомные и генетические механизмы гибридной стерильности // Проблемы эволюции. 2003. Т. 5. С. 55-61.

Бородин П.М., Ладыгина Т., Родионова М.И. и др. Генетический контроль синапсиса хромосом у мышей, гетерозиготных по парацентрической инверсии // Генетика. 2005. Т. 41. С. 602-608.

Булатова Н.Ш., Голенищев Ф.Н., Ковальская Ю.М. и др. Цитогенетическое изучение парапатрической зоны контакта двух 46-хромосомных форм обыкновенной полевки в Европейской России // Генетика. 2010. Т. 46. № 4. С. 502-508.

Горлов И.П. Цитогенетическое исследование синапсиса и кроссинговера у самцов мышей, гетерозиготных по реципрокной транслокащш Т(14;15)6Са// Генетика. 1990. Т. 26 С. 1178-1186.

Кикнадзе И.И., Михайлова П., Истомина А.Г., Голыгина В.В., Инт Панис Л., Крастанов Б. 2006. Хромосомный полиморфизм и дивергенция популяций у Chironomus nuditarsis Str. (Díptera, Chironomidae) // Цитология. Т.48. № 7. С. 595-609.

Мейер М.Н., Голенищев Ф.Н., Булатова Н.Ш., Артоболевский Г.В. Материалы к распространению двух хромосомных форм обыкновенной

полевки (Arvicolinae, Microtus) в Европейской России // Зоол. жури. 1997. Т. 76. С. 487-493.

Мейер М.Н., Голенищев Ф.Н., Раджабли С.И., Саблина О.В. Серые полевки (подрод Microtus) фауны России и сопредельных территорий. Санкт-Петербург: Зоологический институт РАН. 1996. 320 с.

Орлов В.Н., Ковальская Ю.М. Microtus mujanensis sp. п. (Rodentia, Cricetidae) из бассейна реки Витим // Зоол. журн. 1978. Т. 57. 1224-1232.

Allers Т., Lichten М. Differential timing and control of noncrossover and crossover recombination during meiosis // Cell. 2001. V. 106. P. 47-57.

Anderson L.K., Doyle G.G., Brigham B. et al. High-resolution crossover maps for each bivalent of Zea mays using recombination nodules // Genetics. 2003. V. 165. P. 849-865.

Anderson L.K., Reeves A., Webb L.M. et al. Distribution of crossing over on mouse synaptonemal complexes using immunofluorescent localization of MLH1 protein // Genetics. 1999. V. 151. P. 1569-1579.

Anton E., Blanco J., Egozcue J. et al. Sperm studies in heterozygote inversion carriers: a review // Cytogenet Genome Res. 2005. V. 111. P. 297-304.

Arnheim N., Calabrese P., Tiemann-Boege I. Mammalian meiotic recombination hot spots // Annu Rev Genet. 2007. V. 41. P. 369-399.

Ashley T. G-band position effects on meiotic synapsis and crossing over // Genetics. 1988. V. 118. P. 307-317.

Ashley Т., Cacheiro N.L., Russell L.B. et al. Molecular characterization of a pericentric inversion in mouse chromosome 8 implicates telomeres as promoters of meiotic recombination//Chromosoma. 1993. V. 102. P. 112-120.

Ashley Т., Moses M.J., Solari A.J. Fine structure and behaviour of a pericentric inversion in the sand rat, Psammomys obesus IIJ Cell Sci. 1981. V. 50. P. 105-119.

Baker S.M., Plug A.W., Prolla T.A. et al. Involvement of mouse Mlhl in DNA mismatch repair and meiotic crossing over // Nature genetics. 1996. V. 13. P. 336-342.

Bardhan A., Sharma T. Sequential meiotic prophase development in the pubertal Indian pygmy field mouse: synaptic progression of the XY chromosomes, autosomal heterochromatin, and pericentric inversions // Genome. 2000. V. 43. P. 172-180.

Barlow A.L., Hulten M.A. Crossing over analysis at pachytene in man // Eur J Hum Genet. 1998. V. 6. P. 350-358.

Basheva E.A., Bidau C.J., Borodin P.M. General pattern of meiotic recombination in male dogs estimated by MLH1 and RAD51 immunolocalization //Chromosome Res. 2008. V. 16. P. 709-719.

Basheva E.A., Torgasheva A.A., Sakaeva G.R. et al. A- and B-chromosome pairing and recombination in male meiosis of the silver fox (Vulpes vulpes L., 1758, Carnivora, Canidae) // Chromosome Res. 2010. V. 18. P. 689-696.

Baudat F., Buard J., Grey C. et al. PRDM9 is a major determinant of meiotic recombination hotspots in humans and mice // Science. 2010. V. 327. P. 836-840.

Baudat F., de Massy B. Regulating double-stranded DNA break repair towards crossover or non-crossover during mammalian meiosis // Chromosome Res. 2007. V. 15. P. 565-577.

Beadle G.W. A Possible Influence of the Spindle Fibre on Crossing-Over in Drosophila // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1932. V. 18. P. 160-165.

Belonogova N.M., Karamysheva T.V., Biltueva L.S. et al. Identification of all pachytene bivalents in the common shrew using DAPI-staining of synaptonemal complex spreads // Chromosome Res. 2006. V. 14. P. 673-679.

Berchowitz L.E., Copenhaver G.P. Genetic interference: don't stand so close to me//Curr Genomics. 2010. V. 11. P. 91-102.

Bergerat A., de Massy B., Gadelle D. et al. An atypical topoisomerase II from Archaea with implications for meiotic recombination // Nature. 1997. V. 386. P. 414-417.

Bidau C.J., Gimenez M.D., Palmer C.L. et al. The effects of Robertsonian fusions on chiasma frequency and distribution in the house mouse {Mus musculus domesticus) from a hybrid zone in northern Scotland // Heredity. 2001. V. 87. P. 305-313.

Birdsell J.A. Integrating genomics, bioinformatics, and classical genetics to study the effects of recombination on genome evolution // Mol Biol Evol. 2002. V. 19. P. 1181-1197.

Bishop D.K., Zickler D. Early decision; meiotic crossover interference prior to stable strand exchange and synapsis // Cell. 2004. V. 117. P. 9-15.

Blat Y., Protacio R.U., Hunter N. et al. Physical and functional interactions among basic chromosome organizational features govern early steps of meiotic chiasma formation//Cell. 2002. V. 111. P. 791-802.

Boddy M.N., Gaillard P.H., McDonald W.H. et al. Mus81-Emel are essential components of a Holliday junction resolvase // Cell. 2001. V. 107. P. 537-548.

Bojko M. Synaptic adjustment of inversion loops in Neurospora crassa // Genetics. 1990. V. 124. P. 593-598.

Bonvicino C.R., Dandrea P.S., Borodin P.M. Pericentric inversion in natural populations of Oligoryzomys nigripes (Rodentia: Sigmodontinae) // Genome. 2001. V. 44. P. 791-796.

Borde V., Robine N., Lin W. et al. Histone H3 lysine 4 trimethylation marks meiotic recombination initiation sites // Embo J. 2009. V. 28. P. 99-111.

Borner G.V., Kleckner N., Hunter N. Crossover/noncrossover differentiation, synaptonemal complex formation, and regulatory surveillance at the leptotene/zygotene transition of meiosis // Cell. 2004. V. 117. P. 29-45.

Borodin P.M., Basheva E.A., Zhelezova A.I. Immunocytological analysis of meiotic recombination in the American mink (.Mustela vison) // Anim Genet. 2009. V. 40. P. 235-238.

Borodin P.M., Gorlov I.P., Agulnik A.I. et al. Chromosome pairing and recombination in mice heterozygous for different translocations in chromosomes 16 and 17 // Chromosoma. 1991. V. 101. P. 252-258.

Borodin P.M., Gorlov I.P., Ladygina T. Double insertion of homogeneously staining regions in chromosome 1 of wild Mus musculus musculus: effects on chromosome pairing and recombination // J Hered. 1990a. V. 81. P. 91-95.

Borodin P.M., Gorlov I.P., Ladygina T. Synapsis in single and double heterozygotes for partially overlapping inversions in chromosome 1 of the house mouse//Chromosoma. 1990b. V. 99. P. 365-370.

Borodin P.M., Karamysheva T.V., Belonogova N.M. et al. Recombination map of the common shrew, Sorex araneus (Eulipotyphla, Mammalia) // Genetics. 2008. V. 178. P. 621-632.

Broman K.W., Murray J.C., Sheffield V.C. et al. Comprehensive human genetic maps: individual and sex-specific variation in recombination // American journal of human genetics. 1998. V. 63. P. 861-869.

Brown J.D., O'Neill R.J. Chromosomes, conflict, and epigenetics: chromosomal speciation revisited // Annu Rev Genomics Hum Genet. 2010. V. 11. P. 291-316.

Buard J., Barthes P., Grey C. et al. Distinct histone modifications define initiation and repair of meiotic recombination in the mouse // Embo J. 2009. V. 28. P. 2616-2624.

Burgoyne P.S., Mahadevaiah S.K., Turner J.M. The consequences of asynapsis for mammalian meiosis // Nat Rev Genet. 2009. V. 10. P. 207-216.

Burton P.R., Tiller K.J., Gurrin L.C. et al. Genetic variance components analysis for binary phenotypes using generalized linear mixed models (GLMMs) and Gibbs sampling//Genet Epidemiol. 1999. V. 17. P. 118-140.

Calderón P.L., Pigozzi M.I. MLH1-focus mapping in birds shows equal recombination between sexes and diversity of crossover patterns // Chromosome Res. 2006. V. 14(6). P. 605-612.

Chandley A.C. A pachytene analysis of two male-fertile paracentric inversions in chromosome 1 of the mouse and in the male-sterile double heterozygote // Chromosoma. 1982. V. 85. P. 127-135.

Chandley A.C., McBeath S., Speed R.M. et al. Pericentric inversion in human chromosome 1 and the risk for male sterility // J Med Genet. 1987. V. 24. P. 325-334.

Cheng E.Y., Chen Y.J., Disteche C.M. et al. Analysis of a paracentric inversion in human oocytes: nonhomologous pairing in pachytene // Hum Genet. 1999. V. 105. P. 191-196.

Coyne J.A., Elwyn S., Kim S.Y. et al. Genetic studies of two sister species in the Drosophila melanogaster subgroup, D. yakuba and D. santomea // Genet Res. 2004. V. 84. P. 11-26.

Coyne J.A., Orr H.A. The evolutionary genetics of speciation // Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 1998. V. 353. P. 287-305.

Cromie G.A., Hyppa R.W., Taylor A.F. et al. Single Holliday junctions are intermediates of meiotic recombination // Cell. 2006. V. 127. P. 1167-1178.

Davisson M.T., Roderick T.H. Chromosomal banding patterns of two paracentric inversions in mice // Cytogenet Cell Genet. 1973. V. 12. P. 398-403.

de Boer E., Dietrich A.J., Hoog C. et al. Meiotic interference among MLH1 foci requires neither an intact axial element structure nor full synapsis // J Cell Sci. 2007. V. 120. P. 731-736.

de Boer E., Stam P., Dietrich A.J. et al. Two levels of interference in mouse meiotic recombination // Proc Natl Acad Sci USA. 2006. V. 103. P. 9607-9612.

de Jong P.W., Nielsen J.K. Host plant use of Phyllotreta nemorum: do coadapted gene complexes play a role? // Entomología Experimentalis et Applicata. 2002. V. 104. P. 207-215.

de los Santos T., Hunter N., Lee C. et al. The Mus81/Mms4 endonuelease acts independently of double-Holliday junction resolution to promote a distinct subset of crossovers during meiosis in budding yeast // Genetics. 2003. V. 164. P. 81-94.

de Perdigo A., Gabriel-Robez O., Rumpler Y. Correlation between chromosomal breakpoint positions and synaptic behaviour in human males heterozygous for a pericentric inversion // Hum Genet. 1989. V. 83. P. 274-276.

Dobzhansky T. Studies on Hybrid Sterility. II. Localization of Sterility Factors in Drosophila Pseudoobscura Hybrids // Genetics. 1936. V. 21. P. 113135.

Donis-Keller H., Green P., Helms C. et al. A genetic linkage map of the human genome//Cell. 1987. V. 51. P. 319-337.

Dumas D., Britton-Davidian J. Chromosomal rearrangements and evolution of recombination: comparison of chiasma distribution patterns in standard and robertsonian populations of the house mouse // Genetics. 2002. V. 162. P. 13551366.

Egel R. Synaptonemal complex and crossing-over: structural support or interference?//Heredity. 1978. V. 41. P. 233-237.

Ellermeier C., Higuchi E.C., Phadnis N. et al. RNAi and heterochromatin repress centromeric meiotic recombination // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2010. V. 107. P. 8701-8705.

Erlich H.A., Mack S.J., Bergstrom T. et al. HLA class II alleles in Amerindian populations: implications for the evolution of HLA polymorphism and the colonization of the Americas //Hereditas. 1997. V. 127. P. 19-24.

Foss E., Lande R., Stahl F.W. et al. Chiasma interference as a function of genetic distance//Genetics. 1993. V. 133. P. 681-691.

Foss E.J., Stahl F.W. A test of a counting model for chiasma interference // Genetics. 1995. V. 139. P. 1201-1209.

Froenicke L., Anderson L.K., Wienberg J. et al. Male mouse recombination maps for each autosome identified by chromosome painting // Am J Hum Genet. 2002. V. 71. P. 1353-1368.

Gabriel-Robez O., Ratomponirina C., Croquette M. et al. Synaptonemal complexes in a sub fertile man with a pericentric inversion in chromosome 21. Heterosynapsis without previous homosynapsis // Cytogenet Cell Genet. 1988. V. 48. P. 84-87.

Gabriel-Robez O., Ratomponirina C., Rumpler Y. et al. Synapsis and synaptic adjustment in an infertile human male heterozygous for a pericentric inversion in chromosome 1 // Hum Genet. 1986. V. 72. P. 148-152.

Gaskell L.J., Osman F., Gilbert R.J. et al. Mus81 cleavage of Holliday junctions: a failsafe for processing meiotic recombination intermediates? // Embo J. 2007. V. 26. P. 1891-1901.

Giagia-Athanasopoulou E.B., Searle J.B. Chiasma localisation in male common shrews Sorex araneus, comparing Robertsonian trivalents and bivalents // Mammalia. 2003. V. 67. P. 295-300.

Gorlov I.P., Ladygina T.Y., Serov O.L. et al. Positional control of chiasma distribution in the house mouse. Chiasma distribution in mice homozygous and heterozygous for an inversion in chromosome 1 // Heredity. 1991. V. 66 ( Pt 3). P. 453-458.

Greenbaum I.F., Reed M.J. Evidence for heterosynaptic pairing of the inverted segment in pericentric inversion heterozygotes of the deer mouse (.Peromyscus maniculatus) II Cytogenet Cell Genet. 1984. V. 38. P. 106-111.

Guichaoua M.R., Delafontaine D., Taurelle R. et al. Loop formation and synaptic adjustment in a human male heterozygous for two pericentric inversions // Chromosoma. 1986. V. 93. P. 313-320.

Guillon H., Baudat F., Grey C. et al. Crossover and noncrossover pathways in mouse meiosis 11 Mol Cell. 2005. V. 20. P. 563-573.

Haldane J.B.S. Sex ratio and unisexual sterility in hybrid animals // J. Genet. 1922. V. 12. P. 101-109.

Hernandez-Hernandez A., Rincon-Arano H., Recillas-Targa F. et al. Differential distribution and association of repeat DNA sequences in the lateral element of the synaptonemal complex in rat spermatocytes // Chromosoma. 2008. V. 117. P. 77-87.

Hernandez-Hernandez A., Vazquez-Nin G.H., Echeverria O.M. et al. Chromatin structure contribution to the synaptonemal complex formation // Cell Mol Life Sci. 2009. V. 66. P. 1198-1208.

Heyting C. Synaptonemal complexes: structure and function // Curr Opin Cell Biol. 1996. V. 8. P. 389-396.

Hulten M.A. On the origin of crossover interference: A chromosome oscillatory movement (COM) model // Mol Cytogenet. 2011. V. 4. P. 10.

Hunter N., Borts R.H. Mlhl is unique among mismatch repair proteins in its ability to promote crossing-over during meiosis // Genes Dev. 1997. V. 11. P. 1573-1582.

Hunter N., Kleckner N. The single-end invasion: an asymmetric intermediate at the double-strand break to double-holliday junction transition of meiotic recombination//Cell. 2001. V. 106. P. 59-70.

Jaarola M., Martinkova N., Gunduz I. et al. Molecular phylogeny of the speciose vole genus Microtus (Arvicolinae, Rodentia) inferred from mitochondrial DNA sequences // Mol Phylogenet Evol. 2004. V. 33. P. 647-663.

Jensen-Seaman M.I., Furey T.S., Payseur B.A. et al. Comparative recombination rates in the rat, mouse, and human genomes // Genome Res. 2004. V. 14. P. 528-538.

Kaelbling M., Fechheimer N.S. Synaptonemal complex analysis of a pericentric inversion in chromosome 2 of domestic fowl, Gallus domesticus II Cytogenet Cell Genet. 1985. V. 39. P. 82-86.

Kauppi L., Jeffreys A.J., Keeney S. Where the crossovers are: recombination distributions in mammals //Nature reviews. Genetics. 2004. V. 5. P. 413-424.

Khush G.S., Rick C.M. Novel compensating trisomies of the tomato: cytogenetics, monosomic analysis, and other applications // Genetics. 1967. V. 56. P. 297-307.

King J.S., Mortimer R.K. A polymerization model of chiasma interference and corresponding computer simulation//Genetics. 1990. V. 126. P. 1127-1138.

King M. Chromosomal rearrangements, speciation and the theoretical approach // Heredity. 1987. V. 59 (Pt 1). P. 1-6.

Kingswood S.C., Kumamoto A.T., Sudman P.D. et al. Meiosis in chromosomally heteromorphic goitered gazelle, Gazella subgutturosa (Artiodactyla, Bovidae) // Chromosome Res. 1994. V. 2. P. 37-46.

Kirkpatrick M., Barton N. Chromosome inversions, local adaptation and speciation//Genetics. 2006. V. 173. P. 419-434.

Kleckner N., Zickler D., Jones G.H. et al. A mechanical basis for chromosome function // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2004. V. 101. P. 12592-12597.

Koehler K.E., Cherry J.P., Lynn A. et al. Genetic control of mammalian meiotic recombination. I. Variation in exchange frequencies among males from inbred mouse strains // Genetics. 2002. V. 162. P. 297-306.

Koehler K.E., Millie E.A., Cherry J.P. et al. Meiotic exchange and segregation in female mice heterozygous for paracentric inversions // Genetics. 2004. V. 166. P. 1199-1214.

Koszul R., Kleckner N. Dynamic chromosome movements during meiosis: a way to eliminate unwanted connections? // Trends Cell Biol. 2009. V. 19. P. 716724.

Krai B., Radjabli S.I. Banding patterns and Robertsonian fusions in the western Siberian population of Sorex araneus (Insectívora, Soricidae) // Folia Zool. 1974. V. 23. P. 217-227.

Kukekova A.V., Trut L.N., Oskina I.N. et al. A meiotic linkage map of the silver fox, aligned and compared to the canine genome // Genome Res. 2007. V. 17. P. 387-399.

Lambie E.J., Roeder G.S. Repression of meiotic crossing over by a centromere (CEN3) in Saccharomyces cerevisiae II Genetics. 1986. V. 114. P. 769-789.

Lawrie N.M., Tease C., Hulten M.A. Chiasma frequency, distribution and interference maps of mouse autosomes // Chromosoma. 1995. V. 104. P. 308-314.

Lemskaya N.A., Romanenko S.A., Golenishchev F.N. et al. Chromosomal evolution of Arvicolinae (Cricetidae, Rodentia). III. Karyotype relationships of ten Microtus species // Chromosome Res. 2010. V. 18. P. 459-471.

Lenormand T., Dutheil J. Recombination difference between sexes: a role for haploid selection // PLoS Biol. 2005. V. 3. P. e63.

Li X.C., Barringer B.C., Barbash D.A. The pachytene checkpoint and its relationship to evolutionary patterns of polyploidization and hybrid sterility // Heredity. 2009. V. 102. P. 24-30.

Liu J.Y., Wang X.R., Zeng X.L. et al. [Analysis of synaptonemal complex from a carrier with 46,XY,t(ll;18) balanced translocation] // Yi Chuan Xue Bao. 2004. V. 31. P. 125-131.

Lynn A., Koehler K.E., Judis L. et al. Covariation of synaptonemal complex length and mammalian meiotic exchange rates // Science. 2002. V. 296. P. 22222225.

Lynn A., Schrump S., Cherry J. et al. Sex, not genotype, determines recombination levels in mice // American journal of human genetics. 2005. V. 77. P. 670-675.

Lynn A., Soucek R, Borner G.V. ZMM proteins during meiosis: crossover artists at work // Chromosome Res. 2007. V. 15. P. 591-605.

Maguire M.P. Crossover site determination and interference // J Theor Biol. 1988. V. 134. P. 565-570.

Mahadevaiah S., Mittwoch U., Moses M.J. Pachytene chromosomes in male and female mice heterozygous for the Is(7;l)40H insertion // Chromosoma. 1984. V. 90. P. 163-169.

Marais G. Biased gene conversion: implications for genome and sex evolution // Trends Genet. 2003. V. 19. P. 330-338.

Marti D.A., Bidau C.J. Synapsis in Robertsonian heterozygotes and homozygotes of Dichroplus pratensis (Melanoplinae, Acrididae) and its relationship with chiasma patterns // Hereditas. 2001. V. 134. P. 245-254.

Martini E., Diaz R.L., Hunter N. et al. Crossover homeostasis in yeast meiosis//Cell. 2006. V. 126. P. 285-295.

Massip K., Yerle M., Billon Y. et al. Studies of male and female meiosis in inv(4)(pl.4;q2.3) pig carriers // Chromosome Res. 2010. V. 18. P. 925-938.

Mather K. Crossing over and Heterochromatin in the X Chromosome of Drosophila Melanogaster// Genetics. 1939. V. 24. P. 413-435.

Mazurok N.A., Rubtsova N.V., Isaenko A.A. et al. Comparative chromosome and mitochondrial DNA analyses and phylogenetic relationships within common voles (Microtus, Arvicolidae) // Chromosome Res. 2001. V. 9. P. 107-120.

McPeek M.S., Speed T.P. Modeling interference in genetic recombination // Genetics. 1995. V. 139. P. 1031-1044.

Merico V., Pigozzi M.I., Esposito A. et al. Meiotic recombination and spermatogenic impairment in Mus musculus domesticus carrying multiple simple Robertsonian translocations // Cytogenetic and Genome Research. 2003. V. 103. P. 321-329.

Mikhailova E.I., Sosnikhina S.P., Kirillova G.A. et al. Nuclear dispositions of subtelomeric and pericentromeric chromosomal domains during meiosis in asynaptic mutants of rye (Secale cereale L.) // Journal of cell science. 2001. V. 114. P. 1875-1882.

Moens P.B. Zebrafish: chiasmata and interference // Genome / National Research Council Canada = Genome / Conseil national de recherches Canada. 2006. V. 49. P. 205-208.

Morel F., Laudier B., Guerif F. et al. Meiotic segregation analysis in spermatozoa of pericentric inversion carriers using fluorescence in-situ hybridization // Hum Reprod. 2007. V. 22. P. 136-141.

Moses M.J., Poorman P.A. Synaptosomal complex analysis of mouse chromosomal rearrangements. II. Synaptic adjustment in a tandem duplication // Chromosoma. 1981. V. 81. P. 519-535.

Moses M.J., Poorman P.A., Roderick T.H. et al. Synaptonemal complex analysis of mouse chromosomal rearrangements. IV. Synapsis and synaptic adjustment in two paracentric inversions // Chromosoma. 1982. V. 84. P. 457474.

Murphy W.J., Stanyon R., O'Brien S.J. Evolution of mammalian genome organization inferred from comparative gene mapping // Genome Biol. 2001. V. 2. P. REVIEWS0005.

Myers S., Bottolo L., Freeman C. et al. A fine-scale map of recombination rates and hotspots across the human genome // Science. 2005. V. 310. P. 321-324.

Myers S., Bowden R., Tumian A. et al. Drive against hotspot motifs in primates implicates the PRDM9 gene in meiotic recombination // Science. 2010. V. 327. P. 876-879.

Myers S., Freeman C., Auton A. et al. A common sequence motif associated with recombination hot spots and genome instability in humans // Nature genetics. 2008. V. 40. P. 1124-1129.

Navarro A., Barton N.H. Accumulating postzygotic isolation genes in parapatry: a new twist on chromosomal speciation // Evolution. 2003. V. 57. P. 447-459.

O'Brien S.J., Eisenberg J.F., Miyamoto M. et al. Genome maps 10. Comparative genomics. Mammalian radiations. Wall chart // Science. 1999. V. 286. P. 463-478.

Oliver-Bonet M., Benet J., Sun F. et al. Meiotic studies in two human reciprocal translocations and their association with spermatogenic failure // Hum Reprod. 2005. V. 20. P. 683-688.

Pack S.D., Borodin P.M., Serov O.L. et al. The X-autosome translocation in the common shrew (Sorex araneus L.): late replication in female somatic cells and pairing in male meiosis // Chromosoma. 1993. V. 102. P. 355-360.

Page S.L., Hawley R.S. The genetics and molecular biology of the synaptonemal complex // Annu Rev Cell Dev Biol. 2004. V. 20. P. 525-558.

Paigen K., Petkov P. Mammalian recombination hot spots: properties, control and evolution // Nature reviews. Genetics. 2010. V. 11. P. 221-233.

Paques F., Haber J.E. Multiple pathways of recombination induced by double-strand breaks in Saccharomyces cerevisiae II Microbiol Mol Biol Rev. 1999. V. 63. P. 349-404.

Parvanov E.D., Petkov P.M., Paigen K. Prdm9 controls activation of mammalian recombination hotspots // Science. 2010. V. 327. P. 835.

Peters A.H., Plug A.W., van Vugt M.J. et al. A drying-down technique for the spreading of mammalian meiocytes from the male and female germline // Chromosome Res. 1997. V. 5. P. 66-68.

Petkov P.M., Broman K.W., Szatkiewicz J.P. et al. Crossover interference underlies sex differences in recombination rates 11 Trends Genet. 2007. V. 23. P. 539-542.

Pfeifer C., Scherthan H., Thomsen P.D. Sex-specific telomere redistribution and synapsis initiation in cattle oogenesis // Dev Biol. 2003. V. 255. P. 206-215.

Pigozzi M.I. Distribution of MLH1 foci on the synaptonemal complexes of chicken oocytes // Cytogenet Cell Genet. 2001. V. 95. P. 129-133.

Pigozzi M.I., Solari A.J. Extreme axial equalization and wide distribution of recombination nodules in the primitive ZW pair of Rhea americana (Aves, Ratitae) //Chromosome Res. 1997. V. 5. P. 421-428.

Pigozzi M.I., Solari A.J. Recombination nodule mapping and chiasma distribution in spermatocytes of the pigeon, Columba livia // Genome. 1999. V. 42. P. 308-314.

Polani P.E. Centromere localization at meiosis and the position of chiasmata in the male and female mouse//Chromosoma. 1972. V. 36. P. 343-374.

Qumsiyeh M.B. Evolution of number and morphology of mammalian chromosomes//J Hered. 1994. V. 85. P. 455-465.

Reeves A. MicroMeasure: a new computer program for the collection and analysis of cytogenetic data // Genome. 2001. V. 44. P. 439-443.

Rick C.M. Controlled Introgression of Chromosomes of Solatium pennelli into Lycopersicon esculentum: Segregation and Recombination // Genetics. 1969. V. 62. P. 753-768.

Rieseberg L.H. Chromosomal rearrangements and speciation // Trends Ecol Evol. 2001. V. 16. P. 351-358.

Roberts P.A. Difference in the Behavior of Eu- and Hetero-Chromatin: Crossing-Over//Nature. 1965. V. 205. P. 725-726.

Rubtsov N.B., Karamisheva T.V., Astakhova N.M. et al. Zoo-FISH with region-specific paints for mink chromosome 5q: delineation of inter- and intrachromosomal rearrangements in human, pig, and fox // Cytogenet Cell Genet. 2000. V. 90. P. 268-270.

Saadallah N., Hulten M. EM investigations of surface spread synaptonemal complexes in a human male carrier of a pericentric inversion inv(13)(pl2ql4): the role of heterosynapsis for spermatocyte survival // Ann Hum Genet. 1986. V. 50. P. 369-383.

Sablina O.V., S.I. R., A.S. G. 2006. Microtus Mujensis. In: O'Brien SJ, Menninger JC, W.G. N, editors. Atlas of Mammalian Chromosomes. Chichester: Wiley, p 266.

Scherthan H. Telomere attachment and clustering during meiosis // Cell Mol Life Sci. 2007. V. 64. P. 117-124.

Schwacha A., Kleckner N. Interhomolog bias during meiotic recombination: meiotic functions promote a highly differentiated interhomolog-only pathway // Cell. 1997. V. 90. P. 1123-1135.

Searle J.B. Meiotic studies of Robertsonian heterozygotes from natural populations of the common shrew, Sorex araneus L // Cytogenet Cell Genet. 1986. V. 41. P. 154-162.

Searle J.B., Fedyk S., Fredga K. et al. Nomenclature for the chromosomes of the common shrew (Sorex araneus) // Mem. Soc. vaud. Sc. Nat. .1991. V. 19. P. 13-22.

Shan J., Zhang C., Sun J. et al. [Synaptonemal complex analysis of 13/17 Robertsonian translocation in the domestic pig] // Yi Chuan Xue Bao. 1994. V. 21. P. 96-103.

Shifman S., Bell J.T., Copley R.R. et al. A high-resolution single nucleotide polymorphism genetic map of the mouse genome // PLoS Biol. 2006. V. 4. P. e395.

Smagulova F., Gregoretti I.V., Brick K. et al. Genome-wide analysis reveals novel molecular features of mouse recombination hotspots // Nature. 2011. V. 472. P. 375-378.

Solari A.J. Equalization of Z and W axes in chicken and quail oocytes // Cytogenet Cell Genet. 1992. V. 59. P. 52-56.

Stack S.M. Heterochromatin, the synaptonemal complex and crossing over// Journal of cell science. 1984. V. 71. P. 159-176.

Sun F., Oliver-Bonet M., Liehr T. et al. Human male recombination maps for individual chromosomes // American journal of human genetics. 2004. V. 74. P. 521-531.

Sun F., Oliver-Bonet M., Liehr T. et al. Variation in MLH1 distribution in recombination maps for individual chromosomes from human males // Hum Mol Genet. 2006. V. 15. P. 2376-2391.

Sun H., Treco D., Szostak J.W. Extensive 3'-overhanging, single-stranded DNA associated with the meiosis-specific double-strand breaks at the ARG4 recombination initiation site // Cell. 1991. V. 64. P. 1155-1161.

Sung P., Robberson D.L. DNA strand exchange mediated by a RAD51-ssDNA nucleoprotein filament with polarity opposite to that of RecA // Cell. 1995. V. 82. P. 453-461.

Szostak J.W., Orr-Weaver T.L., Rothstein R.J. et al. The double-strand-break repair model for recombination // Cell. 1983. V. 33. P. 25-35.

Taylor E.R., McGowan C.H. Cleavage mechanism of human Mus81-Emel acting on Holliday-junction structures // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2008. V. 105. P. 3757-3762.

Tease C., Fisher G. Further examination of the production-line hypothesis in mouse foetal oocytes. I. Inversion heterozygotes // Chromosoma. 1986. V. 93. P. 447-452.

Tease C., Hartshome G.M., Hulten M.A. Patterns of meiotic recombination in human fetal oocytes // American journal of human genetics. 2002. V. 70. P. 1469-1479.

Tomita K., Cooper J.P. The telomere bouquet controls the meiotic spindle // Cell. 2007. V. 130. P. 113-126.

Torgasheva A.A., Borodin P.M. Synapsis and recombination in inversion heterozygotes // Biochem Soc Trans. 2010. V. 38. P. 1676-1680.

Tsaneva I.R., Muller B., West S.C. RuvA and RuvB proteins of Escherichia coli exhibit DNA helicase activity in vitro // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1993. V. 90. P. 1315-1319.

Turner J.M., Mahadevaiah S.K., Fernandez-Capetillo O. et al. Silencing of unsynapsed meiotic chromosomes in the mouse // Nat Genet. 2005. V. 37. P. 4147.

Vazquez-Nin G.H., Echeverria O.M., Ortiz R. et al. Fine structural cytochemical analysis of homologous chromosome recognition, alignment, and pairing in Guinea pig spermatogonia and spermatocytes // Biol Reprod. 2003. V. 69. P. 1362-1370.

Wojcik J.M., Borodin P.M., Fedyk S. et al. The list of the chromosome races of the common shrew Sorex araneus (updated 2002) // Mammalia. 2003. V. 67. P. 169-178.

Woods L.M., Hodges C.A., Baart E. et al. Chromosomal influence on meiotic spindle assembly: abnormal meiosis I in female Mihi mutant mice // J Cell Biol. 1999. V. 145. P. 1395-1406.

Wu C.I., Palopoli M.F. Genetics of postmating reproductive isolation in animals // Annu Rev Genet. 1994. V. 28. P. 283-308.

Zickler D., Kleckner N. The leptotene-zygotene transition of meiosis // Annu Rev Genet. 1998. V. 32. P. 619-697.