Роль цитоскелета в упорядоченной локализации и распределении органелл клеток высших растений тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.04, кандидат биологических наук Ван Вэньчжу

• Ван Вэньчжу
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ван Вэньчжу

ОГЛАВЛЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Сравнение функций цитоскелета в клетках животных и растений

1.2. Клетки растений, используемые для изучения роли цитоскелета в транспорте и упорядоченной локализации органелл

1.2.1. Пыльцевые трубки

1.2.2. Культивируемые суспензионные клетки

1.2.3. Клетки листа

1.2.4. Клетки корня

1.3. Моторные белки растений

1.3.1. Кинезины и динеин

1.3.2. Миозины

1.4. Роль цитоскелета в упорядоченной локализации внутриклеточных органелл

1.5. Особенности организации аппарата Гольджи растений

1.6. Особенности организации ЭПР в клетках растений

1.7. Постановка цели исследования

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКИ

2.1. Объект исследования

2.2. Инкубация с колхицином

2.3. Инкубация с латрункулином

2.4. Иммуноцитохимическое и цитохимическое выявление элементов цитоскелета и клеточных органелл

2.4.1. Двойное окрашивание на микротрубочки и ЭПР

2.4.2. Двойное окрашивание на микротрубочки и аппарат Гольджи

2.4.3. Двойное окрашивание на актиновые филаменты и аппарат Гольджи

2.4.4. Двойное окрашивание на актиновые филаменты и ЭПР

2.5. Электронная микроскопия

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ

3.1. РОЛЬ МИКРОТРУБОЧЕК В РАСПОЛОЖЕНИИ АППАРАТА ГОЛЬДЖИ

3.1.1. Локализация аппарата Гольджи относительно микротрубочек в контрольных клетках

3.1.2. Локализация аппарата Гольджи после разрушения микротрубочек колхицином

3.1.3. Локализация аппарата Гольджи при ингибировании сборки микротрубочек

3.1.4. Ультраструктура аппарата Гольджи

3.2. РОЛЬ МИКРОТРУБОЧЕК В РАСПОЛОЖЕНИИ ЭПР

3.2.1. Локализация ЭПР относительно микротрубочек в контрольных клетках

3.2.2. Локализация ЭПР после разрушения микротрубочек

3.2.3. Локализация ЭПР при ингибировании сборки микротрубочек

3.2.4. Ультраструктура ЭПР

3.3. РОЛЬ АКТИНОВЫХ ФИЛАМЕНТОВ В РАСПОЛОЖЕНИИ АППАРАТА ГОЛЬДЖИ

3.3.1. Локализация аппарата Гольджи и актиновых филаментов в контрольных клетках

3.3.2. Локализация аппарата Гольджи после разрушения актиновых филаментов

3.3.3. Ультраструктура аппарата Гольджи

3.4. РОЛЬ АКТИНОВЫХ ФИЛАМЕНТОВ В РАСПОЛОЖЕНИИ ЭПР

3.4.1. Локализация ЭПР относительно актиновых филаментов в контрольных клетках

3.4.2. Локализация ЭПР после разрушения актиновых филаментов

3.4.3. Ультраструктура ЭПР

ГЛАВА 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

4.1. Сравнение объектов исследования и методических подходов

4.2. Цитоскелет и внутриклеточная организация

4.3. Сравнительный анализ полученных результатов

4.3.1. Микротрубочки: аппарат Гольджи и ЭПР

4.3.2. Актиновые филаменты: аппарат Гольджи и ЭПР

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль цитоскелета в упорядоченной локализации и распределении органелл клеток высших растений»

ВВЕДЕНИЕ

Цитоплазма клеток эукариот представляет собой сложно организованную систему функционирующих комплексов, от взаимного расположения которых зависят многие внутиклеточные процессы, влияющие на рост, морфогенез и дифференцировку тканей многоклеточных организмов. Хорошо известно, что цитоплазма подразделяется на специализированные структурно-функциональные домены или компартменты (Cheung and Wu, 2007; van Zutphen and van der Klei, 2011), и расположение органелл в тех или иных компартментах зависит от функциональной нагрузки, характера роста клеток, стадий дифференцировки, от поступающих в клетку сигналов. Изменение этих параметров вызывает перемещение органелл, реорганизацию цитоплазмы и формирование новых доменов. Перемещение органелл происходит в ходе внутриклеточного транспорта при участии элементов цитоскелета - микротрубочек и актиновых филаментов, и связанных с ними моторных белков. Актиновые филаменты и ассоциированные с ними моторные белки миозины вносят вклад в движение везикулярных органелл (Hehnly and Stamnes, 2007). Координированное действие плюс- и минус-конец ориентированных моторных белков микротрубочек (кинезинов и динеина) создает направленное перемещение и сортировку в цитоплазме митохондрий, лизосом, эндосом, аппарата Гольджи, цистерн ЭПР, пероксисом, движение хромосом во время анафазы А и расхождении полюсов веретена во время анафазы В в митозе (Vale, 2003).

Следовательно, транспорт сопровождается перераспределением органелл, изменением их расположения в цитоплазме, и, следовательно, ведет к реорганизации всей цитоплазмы, в том числе и ее структурно-функциональных доменов. Однако, возникает вопрос, какие механизмы удерживают органеллы в определенных цитоплазматических доменах. Цитоплазма содержит множество мегамолекулярных ансамблей, которые специализируются для выполнения разных метаболических и биохимических процессов, и расположение этих ансамблей является неслучайным. В связи с этим, важной научной задачей является изучение механизмов, которые обеспечивают и поддерживают упорядоченную локализацию органелл в цитоплазме, а также регулируют реорганизацию цитоплазматических доменов и компартментов в ответ на внутренние или внешние сигналы, в ходе роста и дифференцировки клеток.

В клетках животных транспорт органелл на длинные расстояния обеспечивают микротрубочки, а актиновые филаменты поддерживают локальные перемещения. При этом, все элементы цитоскелета животных клеток, включая промежуточные филаменты, принимают участие в поддерживании упорядоченной локализации органелл в цитоплазме (Hehnley and Stamnes, 2007). Цитоскелет также играет важную роль в процессах роста,

развития и дифференцировки клеток и тканей высших растений. Однако организация цитоскелета в клетках растений имеет ряд существенные отличий и особенностей. Так, например, в клетках растений отсутствует структурно выраженная сеть промежуточных филаментов. Микротрубочки формируют несколько систем, которые последовательно сменяют друг друга в ходе клеточного цикла (Mineyuki, 2007). Еще одним важным отличием является отсутствие в клетках высших растений центросомы и иных типов дискретных ЦОМТ (Smirnova and Bajer, 1992). Организация системы актиновых филаментов в клетках растений также меняется в ходе клеточного цикла, но, в отличие от микротрубочек, ее поведение в клетках во многом зависит от типа ткани и стадии дифференцировки (Blancaflor et al., 2006). Также как и в клетках животных, у растений транспорт органелл осуществляется по фибриллам цитоскелета при участии моторных белков. Однако у растений перемещение органелл на длинные расстояния происходит по актиновым филаментам (Boevinek et al., 1998; VanGestel et al., 2002; Kim et al., 2005), в то время как роль микротрубочек состоит в поддерживании транспорта на более короткие расстояния. Так, например, во время интерфазы, аппарат Гольджи перемещается вдоль цистерн ЭПР при участии актино-миозинового комплекса (Boevinek et al., 1998), а транспорт целлюлоза-синтазных комплексов во время синтеза целлюлозной клеточной стенки идет по кортикальным микротрубочкам (Sommerville, 2006). Следовательно, в клетках растений и животных треки для транспорта функционально поменялись местами. Это ставит вопрос о том, в чем состоит биологический смысл обмена функциональной роли между микротрубочками и актиновыми филаментами. Еще одной особенностью клеток растений является то, что у них ярко выражена компартментализация цитоплазмы. Характерная локализация клеточных структур и проявление их функциональной активности лежит в основе процессов поляризованного роста клеток. Во время роста и развития растений, клетки должны поддерживать функциональные компартменты или проходить через переходные этапы реорганизации этих компартментов для того, чтобы выполнять пространственно-ограниченные процессы, или реагировать на пространственно ориентированные сигналы. Одним из ярких проявлений такой поляризации является растущая пыльцевая трубка покрытосемянных (цветковых) растений (Cheung and Wu, 2007; Cai and Cresti, 2009). Но даже в слабо поляризованных или неполяризованных клетках растений органеллы располагаются в тех или иных зонах цитоплазмы неслучайным образом: у них различают кортикальную цитоплазму и околоядерную область во время интерфазы, экваториальную зону кортекса, зону веретена, интерзону (область между расходящимися хромосомами) во время митоза (Evans and Hawes, 2010).

Таким образом, в клетках идет постоянное чередование процессов перемещения, то есть изменения локализации, с необходимостью поддерживания упорядоченной организации цитоплазмы. В результате этих процессов, цитоплазма клеток подразделяется на систему взаимосвязанных структурно-функциональных доменов, и эту организацию необходимо не только обеспечивать, что собственно делает цитоскелет, но и поддерживать. Однако до сих пор неясно, что происходит после доставки органелл «по адресу», каким образом органеллы удерживаются в том месте, где им «предназначено» находиться, участвует ли цитоскелет в поддерживании упорядоченной локализации органелл в составе структурно-функциональных доменов. Следует подчеркнуть, что в научной литературе принято разделять три разных события: транспорт органелл (перемещении из одного места в другое), локализацию или расположение (указывает, где находятся органеллы), и распределение (указывает, как располагаются органеллы в составе домена).

Целью нашего исследования являлось изучение роли цитоскелета клеток в упорядоченной локализации и распределении органелл клеток высших растений.

В связи с этим, были поставлены следующие задачи: используя в качестве объекта исследования клетки корешков проростков пшеницы ТгШсит аев^ит Ь.

1) Исследовать расположение и распределении компонентов вакуолярной системы (аппарата Гольджи и ЭПР) относительно системы микротрубочек и актиновых филаментов в клеточном цикле.

2) Проанализировать локализацию и распределение аппарата Гольджи и ЭПР после разрушения микротрубочек колхицином.

3) Проанализировать локализацию и распределение аппарата Гольджи и ЭПР после разрушения актиновых филаментов латрункулином В.

Заключение диссертации по теме «Клеточная биология, цитология, гистология», Ван Вэньчжу

ВЫВОДЫ

1. Микротрубочки и актиновые филаменты в клетках корешков проростков пшеницы Т. аеяМтт Ь. образуют упорядоченные системы, которые последовательно сменяют друг друга во время клеточного цикла. Локализация и распределение аппарата Гольджи и ЭПР также меняется в ходе клеточного цикла, и их расположение относительно элементов цитоскелета носит неслучайный характер.

2. Разрушение/подавление сборки микротрубочек в интерфазных клетках вызывает перераспределение диктиосом аппарата Гольджи из околоядерной зоны и их агрегацию с образованием скоплений и кластеров, в кортикальной цитоплазме. Отсутствие митотического веретена вызывает вступление клеток в К-митоз, во время которого диктиосомы аппарата Гольджи аккумулируются вокруг К-митотических хромосом.

3. При подавлении сборки микротрубочек нарушается не только распределение, но и структурная целостность диктиосом.

4. Разрушение/подавление сборки микротрубочек в интерфазных клетках вызывает гипертрофическую агрегацию ЭПР (наиболее выраженную в околоядерной зоне), которая связана с формированием крупных локальных скоплений упорядоченно уложенных цистерн. В К-митотических клетках скопления ЭПР располагаются вокруг хромосом.

5. Разборка актиновых филаментов значительно не влияет на расположение и распределение аппарата Гольджи в ходе клеточного цикла. Однако, наблюдается увеличение числа и размеров ассоциированных с диктиосомами везикулярных элементов ТОМ компартмента.

6. Разборка актиновых филаментов нарушает компактное расположение ЭПР в околоядерной зоне интерфазных клеток, и подавляет перераспределение ЭПР в зону формирования фрагмопласта во время анафазы-телофазы.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Сравнение расположения аппарата Гольджи и ЭПР в клетках с интактными микротрубочками и после их разрушения/подавления сборки выявило следующие закономерности:

Отсутствие микротрубочек в интерфазных клетках вызывает перераспределение аппарата Гольджи из околоядерной зоны в периферическиую цитоплазму и изменение характера выявления диктиосом антителами к белку-маркеру аппарата Гольджи с гранулярного, как в клетках контрольных образцов, на мелкодисперсный. В то же время, диктиосомы агрегируют и образуют скопления и кластеры в кортикальной цитоплазме. Электронно-микроскопические исследования ультраструктуры аппарата Гольджи показали, что с одной стороны, диктиосомы содержат меньше цистерн, а с другой стороны, длина диктиосом увеличивается, и в кортикальной цитоплазме присутствуют длинные диктиосомы, которые не встречаются в клетках контрольных образцов. В митотических клетках отсутствие веретена деления вызывает вступление клеток в К-митоз, во время которого диктиосомы аппарата Гольджи агрегирует вокруг К-митотических хромосом.

Что касается ЭПР, то отсутствие микротрубочек в интерфазных клетках вызывает гипертрофическую агрегацию ЭПР, наиболее выраженную в околоядерной зоне цитоплазмы. Электронно-микроскопические исследования показали, что это связано с формированием крупных локальных скоплений цистерн ЭПР, упорядоченно уложенных в виде стопок. В митотических клетках скопления ЭПР аккумулируется вокруг К-митотических хромосом, но не всегда с ними контактируют. Удаленное от хромосом расположение ЭПР может быть связано с начальными стадиями процесса распада ядерной оболочки, с которой ЭПР непосредственно связан и является ее продолжением.

Таким образом, можно сделать заключение, что микротрубочки обеспечивают: 1) независимое (разобщенное) расположение диктиосом в цитоплазме интерфазных клеток и смещение диктиосом от хромосом и из зоны веретена в митозе; кроме этого, микротрубочки поддерживают структурную целостность диктиосом; 2) распространение и распределение цистерн сети ЭПР из околоядерной зоны в периферическую цитоплазму интерфазных клеток, а также смещение ЭПР из зоны веретена во время митоза.

Сравнение расположения аппарата Гольджи и ЭПР в клетках с интактными актиновыми филаментами и после их разрушения выявило следующие закономерности:

Отсутствие актиновых филаментов не вызывает значительных изменений в расположении аппарата Гольджи во время клеточного цикла, однако электронно-микроскопический анализ показал, что происходит увеличение числа и размеров ассоциированных с диктиосомами везикулярных элементов ТОМ компартмента. Это может быть связано с нарушением транспорта секреторных везикул от диктиосом. В отличие от аппарата Гольджи, локализация ЭПР на некоторых стадиях клеточного цикла после разрушения актиновых филаментов меняется. Во время интерфазы ЭПР равномерно распределен по всей цитоплазме и не образует компактных скоплений в околоядерной зоне. Дезорганизация системы ЭПР прослеживается и на ультрастуктурном уровне, что выражается в изменении форма цистерн ЭПР и их расположения относительно друг друга. Во время митоза, локализация ЭПР меняется на стадии анафазы-телофазы, когда, в отличие от контрольных клеток, не происходит аккумуляции ЭПР в зоне формирования фрагмопласта.

На основании полученных данных можно предположить, что актиновые филаменты поддерживают транспорт секреторных продуктов от аппарата Гольджи в разные «пункты назначения» в цитоплазме, компактную околоядерную локализацию ЭПР во время интерфазы и доставку элементов ЭПР в область формирования фрагмопласта во время завершающих стадий митоза.

Обобщая полученные данные, можно предположить, что микротрубочки обеспечивают «диспергированное» распределение диктиосом аппарата Гольджи и ЭПР, а актиновые филаменты, наоборот, поддерживаюют компактное состояние ЭПР, и кроме этого, обеспечивают транспорт секреторных везикул от диктиосом.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ван Вэньчжу, 2012 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Avisar, D., Prokhnevsky, A.I., Makarova, K.S., Koonin, E.Y. and Dolja V.V. 2008. Myosin XI-K is required for rapid trafficking of Golgi stacks, peroxisomes, and mitochondria in leaf cells of Nicotiana benthamiana. Plant Physiol. 146:1098-1108.

2. Bajer A.S., Mole-Bajer J. 1972. Spindle dynamics and chromosome movements. Int. Rev Cytol. Suppl. 1. Acad. Press, NY and London. 271p.

3. Baskin, T.I., and Cande, W.Z. 1990: The structure and function of the mitotic spindle in flowering plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41:277-315.

4. Bashour A. M. and Bloom G. S. 1998. 58K, a microtubule-binding Golgi protein, is a formiminotransferase cyclodeaminase. J. Biol. Chem. 273:19612-7.

5. Bisgrove S.R., Hable W.E. and Kropf D. L. 2004. +TIPs and microtubule regulation, the beginning of the plus end in plants. Plant Physiol. 136:3855-3863.

6. Blancaflor E.B., Wang Y-S. and Motes C.M. 2006. Organization and function of the actin cytoskeleton in developing root cells. Int. Rev. Cytol. 252:219-264.

7. Boevinek P., Oparka K., Santa Cruz S., Martin В., Betteridge A. and Hawes C. 1998. Stacks on tracks: the plant Golgi apparatus traffics on an actin/ER network. Plant J. 15:441-447.

8. Brandizzi F., Snapp E.L., Roberts A.G., Lippincott-Schwartz J. and Hawes C. 2002. Membrane protein transport between the endoplasmic reticulum and the Golgi in tobacco leaves is energy dependent but cytoskeleton independent: evidence from selective photobleaching. Plant Cell. 14:1293-1309.

9. Cai G. and Cresti M. 2009. Organelle motility in the pollen tube: a tale of 20 years. J Exp Bot. 60:495-508.

10. Chabin-Brion K., Marceiller J., Perez F., Settegrana C., Drechou A., Durand G. and Pous C. 2001. The Golgi complex is a microtubule organizing center. Mol. Biol. Cell. 12:2047-2060.

11. Chen Т., Teng N., Wu X., Wang Y., Tang W., Samaj J., Baluska F. and Lin J. 2007. Disruption of actin filaments by latrunculin В affects cell wall construction in Picea meyeri pollen tube by disturbing vesicle trafficking. Plant Cell Physiol. 48:19-30.

12. Cheung A.Y. and Wu H-M. 2007. Structural and functional compartmentalization in pollen tubes. J. Exp. Bot. 58:75-82.

13. Choung S.D., Park N.I., Freeman M.C., Mullen R.T. and Muench D.G. 2005. The peroxisomal multifunctional protein interacts with cortical microtubules in plant cells. BMC Cell Biol. 28:6-40.

14. Cole N.B. and Lippincott-Schwartz J. 1995. Organization of organelles and membrane traffic by microtubules. Curr. Opin. Cell Biol. 7:55-64.

15. Collings D.A., Harper J.D. and Vaughn K.C. 2003. The association of peroxisomes with the developing cell plate in dividing onion root cells depends on actin microfilaments and myosin. Planta. 218:204-216.

16. Crowell E.F., Bischoff V., Desprez T., Rolland A., Stierhof Y.-D., Schumacher K., Gonneau M., Hofte G. and Vernhettesa S. 2009. Pausing of Golgi Bodies on Microtubules Regulates Secretion of Cellulose Synthase Complexes in Arabidopsis. The Plant Cell. 21:1141-1154.

17. daSilva LLP, Snapp E.L, Denecke J., Lippincott-Schwartz J., Hawes C. and Brandizzi F. 2004. Endoplasmic reticulum export sites and Golgi bodies behave as single mobile secretory units in plant cells. Plant Cell. 16:1753-1771.

18. Dhonukshe P., Mathur J., Hiilskamp M. and Gadella TW Jr. 2005. Microtubule plus-ends reveal essential links between intracellular polarization and localized modulation of endocytosis during division-plane establishment in plant cells. BMC Biol. 14:3-11.

19. Dixit R. and Cyr R. 2002. Golgi secretion is not required for marking the preprophase band site in cultured tobacco cells. Plant J. 29:99-108.

20. Donohoe B.S., Byung-Ho Kang B-H. and Staehelin A.L. 2007. Identification and characterization of COPIa- and COPIb-type vesicle classes associated with plant and algal Golgi. PNAS. 104:163-168.

21. Egea G., Lazaro-Dieguez F. and Vilella M. 2006. Actin dynamics at the Golgi complex in mammalian cells. Curr Opin Cell Biol. 18:168-78.

22. Evans D.E. and Hawes C. 2010. Organelle Biogenesis and Positioning in Plants Biochem. Soc. Trans. 38:729-732.

23. Faso C., Boulaflous A. and Brandizzi F. 2009. The plant Golgi apparatus: Last 10 years of answered and open questions. FEBS Letters. 583:3752-3757.

24. Golomb L., Abu-Abied M., Belausov E. and Sadot E. 2008. Different subcellular localizations and functions of Arabidopsis myosin VIII. BMC Plant Biol. 8: 3.

25. Griffing L.R. 2010. Networking in the Endoplasmic reticulum. Biochem. Soc. Trans. 38:747-753.

26. Gupton S.L., Collings D.A. and Allen N.S. 2006. Endoplasmic reticulum targeted GFP reveals ER organization in tobacco NT-1 cells during cell division. Plant Physiol, and Biochem. 44:95-105.

27. Hawes C. 2005. Cell biology of the plant Golgi apparatus. NewPhytol. 165:29-44.

28. Hehnly H. and Stamnes M. 2007. Regulating cytoskeleton-based vesicle motility. FEBS Lett. 581:2112-8.

29. Hepler P.K., Valster A., Molchan T. and Vos J.M. 2002. Roles for kinesin and myosin during cytokinesis. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. 357: 761-766

30. Higaki T., Kutsuna N., Okubo E., Sano T. and Hasezawa S. 2006. Actin microfilaments regulate vacuolar structures and dynamics: dual observation of actin microfilaments and vacuolar membrane in living tobacco BY-2 cells. Plant Cell Physiol. 47:839-852.

31. Hwang I. 2008. Sorting and Anterograde Trafficking at the Golgi Apparatus. Plant Physiol. 148: 673-683.

32. Kandasamy M.K. and Meager R.B. 1999. Actin-organelle interaction: association with chloroplast in Arabidopsis mesophyll cells. Cell Motil. Cytoskel. 44:110-118.

33. Karahara L., Staehelin L.A. and Mineyuki Y. 2010. A Role of Endocytosis in Plant Cytokinisis. Commun Inteqr Biol. 3:36-8

34. Kim H., Park M., Kim S.J. and Hwang I. 2005. Actin filaments play a critical role in vacuolar trafficking at the Golgi complex in plant cells. Plant Cell. 17:888-902.

35. Kumagai F. and Hasezawa S. 2001. Dynamic organization of microtubules and microfilaments during cell cycle progression in higher plant cells. Plant Biol. 3:4-16.

36. Kumatani T., Sakurai-Ozato N., Miyawaki N., Yokota E., Shimmen T., Terashima I. and Takagi S. 2006. Possible association of actin filaments with chloroplasts of spinach mesophyll cell in vivo and in vitro. Protoplasma. 229:45-52.

37. Kwok E.Y. and Hanson M.R. 2003. Microfilaments and microtubules control the morphology and movement of non-green plastids and stromules in Nicotiana tabacum. Plant J. 35:16-26.

38. Langhans M., Niemes S., Pimpl P. and Robinson D.G. 2009. Oryzalin bodies: in addition to its anti-microtubule properties, the dinitroaniline herbicide oryzalin causes nodulation of the endoplasmic reticulum. Protoplasma. 236:73-84.

39. Latijnhouwers M., Hawes C. and Carvalho C. 2005. Holding it all together? candidate proteins for the plant golgi matrix. Current Opinion in Plant Biol. 8:1-8.

40. Lazareva E.M., Polyakov V.Y., Chentsov Y.S. and Smirnova E.A. 2003. Time and cell-cycle dependent formation of heterogeneous tubulin arrays induced by colchicine in Triticum aestivum root meristem. Cell Biol Int. 27:633-646.

41. Lee Y-R.J. and Liu B. 2004. Cytoskeletal motors in Arabidopsis. Sixty one kinesins and seventeen myosins. Plant Physiol. 136:3877-3883.

42. Li Y. and Yen L.F. 2001. Plant Golgi-associated vesicles contain a novel alpha-actinin-like protein. Eur. J. Cell Biol. 80:703-710.

43. Liebe S. and Menzel D. 1995. Actomyosin-based motility of endoplasmic reticulum and chloroplasts in Vallisneria mesophyll cells. Biol. Cell. 85:207-222.

44. Lovy-Wheeler A., Cárdenas L., Kunkel J.G. and Hepler P.K. 2007. Different organelle movement on the actin cytoskeleton in lily pollen tubes. Cell Motil. Cytoskel. 64:217-232.

45. Lu L., Lee Y.R., Pan R., Maloof J.N. and Liu B. 2005. An internal motor kinesin is associated with the Golgi apparatus and plays a role in trichome. Mol. Biol.Cell. 16:811-823.

46. Matheson L.A., Sally L Hanton S.L. and Brandizzi F. 2006. Traffic between the plant endoplasmic reticulum and Golgi apparatus: to the Golgi and beyond. Curr. Opin. Plant Biol. 9:601-609.

47. Mathur J., Mathur N., Kernebeck B. and Srinivas B.P. 2003. A novel localization pattern for an EBl-like protein links microtubule dynamics to endomembrane organization. Current Biol. 13:1991-1997.

48. Mathur J., Mathur N. and Hülscamp M. 2002. Simultaneous visualization of peroxisomes and cytoskeletal elements reveals actin and microtubule-based peroxisome motility in plants. Plant Physiol. 128:1031-1045.

49. McCurdy D.W. and Gunning B.E.S. 1990. Reorganization of cortical actin microfilaments and microtubules at preprophase and mitosis in wheat root-tip cells: a double label immunofluorescence study. Cell Motil. Cytoskel. 15:76-87.

50. Mimori-Kiyosue Y. 2011. Shaping Microtubules Into Diverse Patterns: Molecular Connections for Setting Up Both Ends. Cytoskeleton. 68:603-618.

51. Mineyuki Y. 2007. Plant Microtubule studies: past and present. J Plant Res. 120:45-51.

52. Molé-Bajer J. and Bajer A. 1988. Relation of F-actin organization to microtubules in drug treated Haemanthus mitosis. Protoplasma Suppl. 1:99-112.

53. Molé-Bajer J., Bajer, A.S., and Inoué, S. 1988. 3-D localization and redistribution of F-actin in higher plant mitosis and cell plate formation. Cell Motil. Cytosk. 10:217-228.

54. Moscatelli A., Del Casino C., Lozzi L„ Cai G., Scali M., Tiezzi A. and Cresti M. 1995. High molecular wieght polypeptides related to dynein heavy chains in Nicotiana tabacum pollen tubes. J. Cell Sci. 108:1117-1125.

55. Nebenführ A., Frohlick J.A. and Staehelin L.A. 2000. Redistribution of Golgi stacks and other organelles during mitosis and cytokinesis in plant cells. Plant Physiol. 124:135-151.

56. Nebenführ A., Gallagher L.A., Dunahay T.G., Frohlick J.A., Mazurkiewicz A.M., Meehl J.B. and Staehelin L.A. 1999. Stop-and-go movements of plant Golgi stacks are mediated by the acto-myosin system. Plant Physiol. 121:1127-1142.

57. Nebenführ A. and Staehelin A. 2001. Mobile factories: Golgi dynamics in plant cells. Trends Plant Sci. 6:160-167.

58. Neumann U., Brandizzi F. and Hawes C. 2003. Protein transport in plant cells: in and out of the Golgi. Annals Bot. 92:167-180.

59. Ni C.Z., Wang H.O., Xu T., Qu Z. and Liu G.O. 2005. AtKPl, a kinesin-like protein, mainly localizes to mitochondria in Arabidopsis thaliana. Cell Res. 15:725-733.

60. Peremyslov V.V., Prokhnevsky A.I., Avisar D. and Dolja V.V. 2008. Two class XI myosins function in organelle trafficking and root hair development in Arabidopsis. Plant Physiol. 146:1109-16.

61. Pickett-Heaps J.D. 1967. The effect of colchicine on the ultrastructure of dividing plant cells, xylem wall differentiation and distribution of cytoplasmic microtubules. Dev. Biol. 15:206-236.

62. Preuss M.L., Kovar D.R., Lee Y.R., Staiger C.J., Delmer D.P. and Liu B. 2004. A plant-specific kinesin binds to actin microfilaments and interacts with cortical microtubules in cotton fibers. Plant Physiol. 136:3945-3955.

63. Reddy A.S. and Day I.S. 2001. Analysis of the myosins encoded in the recently completed Arabidopsis thaliana genome sequence. Genome Biol. 2:0024.1-0024.17.

64. Reichelt, S., Knight A.E., Hodge T.P., Baluska F., Samaj J., Volkmann D., and Kendrick-Jones J. 1999. Characterization of the unconventional myosin VIII in plant cells and its localization at the post-cytokinetic cell wall. Plant J. 19:555-567.

65. Ridge R.W., Uozumi Y., Plazinski J., Hurley U.A. and Williamson R.E. 1999. Developmental Transitions and Dynamics of the Cortical ER of Arabidopsis Cells Seen with Green Fluorescent Protein. Plant CellPhysiol. 40:1253-1261.

66. Rieder C.L. and Palazzo R.E. 1992. Colcemid and the mitotic cycle. J Cell Sci. 102:38792.

67. Ritzenthaler C., Nebenfuhr A., Movafeghi A., Stussi-Garaud C., Behnia L., Pimpl P., Staehelin L.A. and Robinson D.G. 2002. Réévaluation of the effects of brefeldin A on plant cells using tobacco Bright Yellow 2 cells expressing Golgi-targeted green fluorescent protein and COPI antisera. Plant Cell. 14:237-61.

68. Robinson D. 2003. Vesicle trafficking in plants. Zellbiologie aktuell. 2:29-32.

69. Romagnoli S., Cai G. and Cresti M. 2003. In vitro assays demonstrate that pollen tube organelles use kinesin-related motor proteins to move along microtubules. Plan Cell. 15:251269.

70. Romagnoli S., Cai G., Faleri C., Yokota E., Shimmen T. and Cresti M. 2007. Microtubule and actin filament-dependent motors are distributed on pollen tube mitochondria and contribute differently to their movement. Plant Cell Physiol. 48:345-361.

71. Saint-Jore C.M., Evins J., Batoko H., Brandizzi F., Moore I. and Hawes C. 2002. Redistribution of membrane proteins between Golgi apparatus and endoplasmic reticulum in plants is reversible and not dependent on cytoskeletal network. Plant J. 29:661-678.

72. Sano T., Higaki T., Oda Y., Hayashi T. and Hasezawa S. 2005. Appearance of actin microfilament 'twin peaks' in mitosis and their function in cell plate formation, as visualized in tobacco BY-2 cells expressing GFP-fimbrin. Plant J. 44:595-605.

73. Satiat-Jeunemaitre B. and Hawes C. 1992. Redistribution of a Golgi glycoprotein in plant cells treated with Brefeldin A. J Cell Sci. 103:1153-1166.

74. Sato Y., Wada M. and Kadota A. 2001. Choice of tracks, microtubules and/or actin filaments for chloroplast photo-movement is differentially controlled by phytochrome and a blue light receptor. J. Cell Sci. 114:269-279.

75. Segui-Simarro J.M. and Staehelin A.L. 2006. Cell cycle-dependent changes in Golgi stacks, vacuoles, clathrin-coated vesicles and multivesicular bodies in meristematic cells of Arabidopsis thaliancï. A quantitative and spatial analysis. Planta. 223:223-236.

76. Semenova I., Burakov A., Berardone, N., Zaliapin I., Slepchenko B., Svitkina T., Kashina A. and Rodionov V. 2008. Report Actin Dynamics Is Essential for Myosin-Based Transport of Membrane Organelles. Current Biol. 18:1581-1586.

77. Shanina N.A., Lazareva E.M., Skorova E.Y., Chentsov Y.S. and Smirnova E.A. 2009. A high molecular weight polypeptide cross-reacting with the antibodies to the dynein heavy chain localizes to the subset of Golgi complex in higher plant cells. Cell Biol. Intern. 33:290-300.

78. Sheahan M.B., Rose R.J. and McCurdy D.W. 2004. Organelle inheritance in plant cell division: the actin cytoskeleton is required for unbiased inheritance of chloroplasts, mitochondria and endoplasmic reticulum in dividing protoplasts. Plant J. 37:379-390.

79. Slepchenko B.M., Semenova I., Zaliapin I. and Rodionov V. 2007. Switching of membrane organelles between cytoskeletal transport systems is determined by regulation of the

microtubule-based transport. J Cell Biol. 179:635-41.2007.

80. Smirnova E.A. and Bajer A.S. 1992. Spindle poles in higher plant mitosis. Cell Motil. Cytoskel. 23:1-7.

81. Smith L.G. 1999. Divide and conquer: cytokinesis in plant cells. Curr Opin Plant Biol. 2:447-53.

82. Soldati T. and Schliwa M. 2006. Powering membrane traffic in endocytosis and recycling. Nat Rev Mol Cell Biol. 7:897-908.

83. Sommerville C. 2006. Cellulose synthesis in higher plants. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 22:53-78.

86. Sparkes I.A., Frigerio L., Tolley N. and Hawes C. 2009b. The plant endoplasmic reticulum: a cell-wide web. Biochem. J. 423:145-155.

87. Sparkes I.A., Runions J., Hawes C. and Griffing L. 2009a. Movement and Remodeling of the Endoplasmic Reticulum in Nondividing Cells of Tobacco Leaves. Plant Cell. 21: 3937— 3949.

88. Staehelin L.A. 1997. The plant ER: a dynamic organelle composed of a large number of discrete functional domains. Plant J. 11:1151-1165.

89. Staehelin L.A. and Hepler P.K. 1996. Cytokinesis in higher plants. Cell. 84:821-824.

90. Staehelin L.A. and Kang B.H. 2008. Nanoscale architecture of endoplasmic reticulum export sites and of Golgi membranes as determined by electron tomography. Plant Physiol. 147:1454-1468.

91. Sutterlin C. and Colanzi A. 2010. The Golgi and the centrosome: building a functional partnership. J. Cell Biol. 5:621-628.

92. Takagi S. 2003. Actin-based photo-orientation movement of chloroplasts in plant cells. J. Exp. Bot. 206:1963-1969.

94. Thyberg J. and Moskalewski S. 1999. Role of microtubules in the organization of the Golgi complex. Exp Cell Res. 246:263-79.

93. Toyooka K., Goto Y., Asatsuma S., Koizumi M., Mitsui T. and Matsuoka K. 2009. A mobile secretory vesicle cluster involved in mass transport from the Golgi to the plant cell exterior. Plant Cell. 21:1212-1229.

95. Ueda H., Yokota E., Kutsuna N., Shimada T., Tamura K., Shimmen T., Hasezawa S., Dolja V.V. and Hara-Nishimura I. 2010. Myosin-dependent endoplasmic reticulum motility and F-actin organization in plant cells. PNAS. 107:6894-6899.

96. Vale R.D. 2003. The molecular motor toolbox for intracellular transport. Cell. 112:467480.

97. Van Gestel K., Kohler R.H. and Verbelen J.P. 2002. Plant mitochondria move on F-actin, but their positioning in the cortical cytoplasm depends on both F-actin and microtubules. J. Exp. Bot. 53:659-667.

98. van Zutphen T. and van der Klei IJ. 2011. Quantitative analysis of organelle abundance, morphology and dynamics. Curr Opin Biotechnol. 22:127-132.

99. Vaughn K.C., and Harper JDI. 1998. Microtubule-organizing centers and nucleating sites in land plants. Int Rev Cytol. 181:75-149.

100. Wei L., Zhang W., Liu Z. and Li Y. AtKinesin-13A is located on Golgi-associated vesicle and involved in vesicle formation/budding in Arabidopsis root-cap peripheral cells. 2009. BMC Plant Biol. 138 doi: 10.1186/1471 -2229-9-138.

101. Wick S.M., Seagull R.W., Osborn M, Weber K. and Gunning B.E. 1981. Immunofluorescence microscopy of organized microtubule arrays in structurally stabilized meristematic plant cells. J Cell Biol. 89:685-90.

102. Xu Shan, Qian Jie, Song Xin and Zhu Jian. 2008. Localization and secretory pathways of a 58K-like protein in multi-vesicular bodies in callus of Arabidopsis thaliana. Sci China Ser C-LifeSci. 51:827-832.

103. Yu M.M., Yuan M. and Ren H.Y. 2006. Visualization of actin cytoskeletal dynamics during the cell cycle in tobacco (Nicotiana tabacum L. cv Bright Yellow) cells. Biol. Cell. 98:295-306.