Роль марганец-бикарбонатных комплексов в каталазной и водоокисляющей активностях фотосистемы 2 тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.04, кандидат биологических наук Тихонов, Константин Геннадьевич

• Тихонов, Константин Геннадьевич
• кандидат биологических наук
• 2008

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Тихонов, Константин Геннадьевич

1. Введение.

2. Обзор литературы.

2.1. О строении фотосистемы 2.

2.2. О механизме фотосинтетического окисления воды.

2.3. Об участии бикарбоната в функционировании донорной стороны фотосистемы 2.

2.4. Об активности комплексов марганца с бикарбонатом в реакции разложении перекиси водорода.

2.5. О каталазной активности фотосистемы 2.

3. Методы и материалы.

4. Результаты и обсуждение.

4.1. Влияние бикарбоната, ацетата и формиата на реактивацию переноса электронов от Мп11 к реакционным центрам ФС-2.

4.2. Определение состава комплексов Мп111 с бикарбонатом, ацетатом и формиатом при окислении Мп11 на платиновом электроде.

4.3. Определение состава Мпп-бикарбонатных комплексов при восстановлении Мп11 на стационарном ртутном катоде.

4.4. Каталазная активность МпП-бикарбонатных комплексов.

4.5. Каталазная активность препаратов фотосистемы 2.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль марганец-бикарбонатных комплексов в каталазной и водоокисляющей активностях фотосистемы 2»

Актуальность темы. Способность окислять воду с выделением молекулярного кислорода за счёт энергии поглощённого света - одно из важнейших эволюционных приобретений живой природы. Фотосинтетическое окисление воды - основной источник как электронов, используемых для фиксации С02 при фотосинтезе, так и молекулярного кислорода в атмосфере. Окисление воды и выделение 02 при фотосинтезе осуществляется в фотосистеме 2 (ФС-2) - пигмент-белковом комплексе, погружённом в тилакоидную мембрану. ФС-2 состоит из трёх основных функциональных частей: 1) светособирающего комплекса, улавливающего кванты света и передающего энергию возбуждения хлорофилла на реакционный центр ФС-2, 2) реакционного центра, в котором происходит преобразование энергии возбуждённого хлорофилла в энергию разделённых зарядов, 3) водоокисляющего комплекса (ВОК), окисляемого реакционным центром и, в свою очередь, окисляющего воду с выделением 02. ВОК расположен на люменальной стороне тилакоидной мембраны. Он включает марганцевый кластер, состоящий из 4 атомов Мп и 1 атома Са, три водорастворимых белка с мол. м. 17, 23 и 33 кДа, ионы СГ и, возможно, НСОз". Механизм фотосинтетического разложения воды остаётся малоизученным, что во многом связано со сложностью строения ВОК и его неустойчивостью при попытках выделения из хлоропластов.

В ряде работ нашей лаборатории (см. обзор Klimov and Baranov, 2001) было показано стимулирующее влияние бикарбоната на устойчивость ВОК к повреждающим воздействиям, на восстановление переноса электронов и выделения 02 в препаратах ФС-2 с разрушенным ВОК при добавлении ионов Мп". Согласно одному из предположений, действие бикарбоната обусловлено образованием комплексов с ионами Мп, имеющим место в составе ВОК или при сборке ВОК из апо-ВОК и неорганических кофакторов [Klimov and Baranov, 2001]. Выяснение свойств и возможной роли Мпбикарбонатных комплексов во взаимодействии с ФС-2 может дать сведения как о строении и функционировании ВОК, так и о его эволюционном возникновении.

Модельной системой для изучения влияния бикарбоната на свойства ионов Мп в окислительно-восстановительных реакциях может служить известная каталитическая активность комплексов Мп11 с бикарбонатом в реакции разложения Н202 на 02 и воду (каталазная активность) [Сычёв, Исак, 1990]. Сведения о составе, константах устойчивости и каталазной активности Мп-бикарбонатных комплексов могут быть полезны также для выяснения природы каталазной активности ФС-2, предположительно связанной с переходами S-состояний. В пользу наличия каталазной активности у ВОК свидетельствовали колебания количества выделенного 02 из Н2О2 у тилакоидов с периодом в 2 вспышки при освещении короткими вспышками света в присутствии ингибитора каталазы NaN3 [Velthuys and Kok, 1978]. По другим данным, каталазная активность мембранных препаратов ФС-2 ВВУ-типа не обнаруживалась после обработки 3-амино-1,2,4-триазолом — ингибитором гемовой каталазы [Sheptovitsky and Brudvig, 1998]. Изучение взаимодействия ВОК с Н202 - возможным промежуточным соединением реакции окисления воды - важно для выяснения свойств S-состояний и их переходов и может помочь в раскрытии механизма фотосинтетического окисления воды.

Таким образом, изучение свойств Мп-бикарбонатных комплексов важно для понимания особенностей взаимодействия ФС-2 с ионами Мп11, выяснения роли бикарбоната в функционировании ФС-2 и источника каталазной активности ФС-2.

Цель и задачи. Цель работы - исследование роли марганец-бикарбонатных комплексов в окислительно-восстановительном взаимодействии ионов марганца с безмарганцевыми препаратами ФС-2, а также в каталазной активности ФС-2. Для достижения поставленной цели было необходимо решить следующие задачи:

1. Изучение влияния бикарбоната, ацетата и формиата на светозависимый перенос электронов от ионов Мп11 к реакционным центрам препаратов ФС-2, не содержащих неорганического кластера ВОК;

2. Определение потенциала окисления Мп" до Мп111 в присутствии бикарбоната, ацетата и формиата, а также состава и констант устойчивости образуемых комплексов Мп111 при электрохимическом окислении Мп11;

3. Определение состава и констант устойчивости комплексов Мп11 с бикарбонатом, ацетатом и формиатом при электрохимическом восстановлении Мп11;

4. Выяснение природы каталазной активности Мп"-бикарбонатных комплексов;

5. Изучение каталазной активности ВОК.

Научная новизна. Показано, что ацетат и формиат, в отличие от бикарбоната, не способствуют переносу электронов от ионов Мп11 к реакционным центрам препаратов ФС-2, не содержащих энзиматического Mn-содержащего центра ВОК. Показано, что в присутствии бикарбоната, формиата и ацетата потенциал электрохимического окисления (Е°) Мп11 до Мп111 (равный 1,18 В для аква-катиона Мп11) значительно понижается, причём бикарбонат вызывает более сильное (до 0,67 В) по сравнению с формиатом (до 0,77 В) и ацетатом (до 0,69 В) снижение Е°. Показано, что в присутствии бикарбоната кроме водного комплекса Мп11 окисляться электродом могут и МпП-бикарбонатные комплексы (MnnHC03+, E°i = 0,61B; Мпи(НС03)2, Е°ц = 0,52 В). Обнаружено, что бикарбонат образует с Мп111 электронейтральный комплекс Мп1П(НС03)з ((3 = 1,73x1014 М"3), тогда как формиат и ацетат - положительно заряженные комплексы Мпш(НСОО)2+ (Р = 2,86х1012 М"2) и Мпш(СН3СОО)2+ ф = 7,9х1013 М"2).

Вольтамперометрическим методом показано, что бикарбонат образует с Мпп комплексы состава МпНСОэ+ (при 10-100 мМ БК, р= ЮМ"1) и Мп(НС03)2 (при 100-600 мМ БК, Р = 350М"2). На основании сопоставления данных по светозависимому окислению Мп11 препаратами ФС-2 и электрохимических данных предположено, что фотоокислению безмарганцевыми препаратами ФС-2 подвергается водный комплекс Мп", и что необходимость бикарбоната в этом процессе может обуславливаться снижением потенциала окисления Мп11 при образовании комплекса с Мп111, электронейтральностью Мпш-бикарбонатного комплекса и участием бикарбоната в связывании ионов ИГ, образующихся при окислении воды или при гидролизе Мпш. Показано, что порядок каталазной активности Mn-бикарбонатных комплексов по НС03~ равен 4, а порядок по Мп равен 2 при рН 7,4. Показано, что комплексы Мп11 с формиатом и ацетатом не имеют каталазной активности. На основании кинетических закономерностей и электрохимических данных предложен новый механизм реакции разложения Н202 с участием двух молекул комплекса Мп(НС03)2. Предположено, что необходимость бикарбоната для каталазной активности Мп11 обусловлена как снижением потенциала окисления Мп , так и способностью связывать ионы выделяющиеся при окислении Н202.

Практическая значимость. Полученные результаты могут использоваться при исследовании механизма окислительно-восстановительных реакций с участием марганца, для создания искусственных химических систем, способных к светозависимому окислению воды, при разработке защиты биохимических систем от Н202.

Апробация. Материалы диссертации были представлены на 16-й зимней молодёжной научной школе «Перспективные направления физико-химической биологии и биотехнологии», Москва, 10-13 февраля 2004 г.; на 8-й международной пущинской школе-конференции молодых учёных, Пущино, 17-21 мая 2004 г.; на 18-х Пущинских чтениях по фотосинтезу и

Всероссийской конференции «Преобразование энергии света при фотосинтезе», Пущино, 19-23 июня 2005 г.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 6 печатных работ, в том числе 2 статьи: 1 статья в реферируемом научном российском журнале (из списка ВАК), 1 статья в реферируемом международном журнале и 4 тезисов конференций.

Личное участие автора в получении результатов, изложенных в диссертации, заключалось в проведении биохимических, электрохимических и физико-химических исследований, в обработке и интерпретации экспериментальных данных, теоретическом обобщении научной литературы и формулировке выводов. Основная часть результатов получена автором самостоятельно. Флуориметрические исследования переноса электронов в препаратах фотосистемы 2 были проведены совместно с к.б.н. С.К. Жармухамедовым. Электрохимические измерения были проведены совместно с к.х.н. Ю.Н. Козловым и к.б.н. А.А. Казаковой.

2. Обзор литературы

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Тихонов, Константин Геннадьевич

5. Выводы

Показано, что стандартный потенциал электрохимического окисления Мп11 до Мп111 в водном растворе (равный 1,18 В) снижается в присутствии бикарбоната до 0,67 В, что может лежать в основе известного эффекта стимуляции бикарбонатом фотопереноса электрона от экзогенного Мп11 к реакционному центру ФС-2 в субхлоропластных препаратах, не содержащих Мп-содержащего водоокисляющего комплекса.

Показано, что несмотря на значительное снижение стандартного потенциала окисления Мп11 в присутствии формиата и ацетата (до 0,77 В и 0,69 В, соответственно), ни один из этих анионов (в отличие от бикарбоната) не способен стимулировать фотоокисление Мп11 реакционным центром ФС-2.

Электрохимическим исследованием окисления Мп11 до Мпш и восстановления Мп11 до Мп° выявлено, что бикарбонат образует с Мп111 электронейтральный комплекс Мпш(НСОз)з (Р = 1,73x1014 М"3), тогда как формиат и ацетат - положительно заряженные комплексы Мпш(НСОО)2+ ф = 2,8 6х 1012 М"2) и Мпш(СН3СОО)2+ ((3 = 7,9x1013 М"2). С Мп11 бикарбонат образует заряженный комплекс МппНС03+ (Р = 10 М"1) и электронейтральный комплекс Мпи(НС03)2 ((3 = 350 М-"), тогда как в присутствии формиата и ацетата образуются только положительно заряженные комплексы Мпп(НСОО)+ и Мпп(СН3СОО)+.

Сравнение электрохимических данных с данными по восстановлению электронного транспорта в препаратах ФС-2 позволило выдвинуть предположение о том, что фотоокислению безмарганцевыми препаратами ФС-2 подвергается водный комплекс Мп11. Необходимость бикарбоната в этом процессе может обуславливаться: а) снижением потенциала окисления Мп11 вследствие образования комплекса Мпш(НСОз)з, б) электронейтральностью Мпш-бикарбонатного комплекса и в) участием бикарбоната в связывании протонов, освобождающихся при окислении воды или при гидролизе водного комплекса Мп111.

5. Показано, что комплекс Мпп(НСОз)2 обладает каталазной активностью, тогда как водный комплекс Мп11 и комплекс Мп1ГНС03+ (а также комплексы МппСН3СОО+ и МппНСОО+) не активны. Предложен механизм каталитического разложения Н202 Мп-бикарбонатными комплексами, предполагающий участие двух молекул Мпп(НС03)2. Предположено, что необходимость бикарбоната для проявления каталазной активности Мп11 обусловлена образованием в его присутствии электронейтрального комплекса Мпп(НС03)2, сопровождающимся снижением потенциала окисления Мп", а также способностью бикарбоната связывать ионы Н+, выделяющиеся на стадии окисления Н202.

6. Показано, что каталазная активность препаратов ФС-2 связана с присутствием в них связанной с мембраной гемовой каталазы, и не связана с функционированием Mn-содержащего водоокисляющего комплекса.

4.6. Заключение

Данные настоящей работы и других работ (Klimov et al., 1995; Allakhverdiev et al., 1997; Baranov et al., 2000) показывают, что перенос электронов от Мп11 к реакционному центру ФС-2 ускоряется при концентрациях НСОз", при которых, как следует из наших электрохимических данных, не происходит предварительного образования Мпп-бикарбонатных комплексов (рис. 23). Это означает, что перенос электронов происходит при окислении водного комплекса Мп11 до Мп111 в присутствии бикарбоната. В этом случае роль бикарбоната может состоять в его связывании с Мпш, образованным при фотоокислении Мп11 реакционным центром ФС-2, с образованием комплекса Мпш(НСОз)з, что приводит к снижению потенциала окисления Мп11 вследствие того, что константы устойчивости комплексов бикарбната с Мп111 и Мп11 различаются на 12 порядков. Не • исключено также, что в процессе реконструкции ВОК образуется тройной комплекс Мпп-НС03" -ФС-2, который подвергается светозависимому окислению [Baranov et al., 2004].

В нашей работе показано, что в присутствии ацетата и формиата также уменьшается потенциал окисления Мп11, но перенос электронов к ФС-2 не ускоряется. Мы предполагаем, что важным отличием бикарбоната от ацетата и формиата при взаимодействии с ФС-2 может быть способность связывать ионы Н1", освобождающиеся при окислении воды или при гидролизе водного комплекса Мп111 в области рН 6-7, в которой ФС-2 имеет наивысшую активность. Ещё одним отличием бикарбоната является способность образовывать электронейтральный комплекс Мп (НСОз)з при окислении Мп11, что может уменьшать электростатическое отталкивание ионов Мп11 и таким образом облегчить их доступ к реакционному центру ФС-2. шттттж рД е^тв ие^н а^р^^

ШШ мп^нсошШШр

ШШУ//У/Ш МгУ'НСО* ■щжж шшш

Каталазная активность Мп" —- ш

I-1-1—I—I I I I I I-1-1—I—I I I I I I-1-1—I—I I I I I I-1-1—I—I I I I I I

1СУ4 1СГ3 1СГ2 10~1 1

Бикарбонат, M

Рис. 23. Области концентраций бикарбоната, при которых наблюдались активация переноса электронов от экзогенного Мп11 в препаратах ФС-2, образование комплексов Мпш и Мп", и каталазная активность Мпп.

Несмотря на то, что бикарбонат необходим как для фотоокисления Мп11 реакционными центрами ФС-2, так и для проявления каталазной активности Мп11, в этих реакциях участвуют разные виды комплексов. Каталазная активность проявляется при концентрации бикарбоната выше 100 мМ, что, согласно нашим электрохимическим данным, соответствует образованию комплекса Мпп(НС03)2 (рис. 23). Комплексы Мпп(НС03)2 способны к донированию электронов на реакционные центры аноксигенных бактерий (Khorobrykh et al., 2008). В то же время, светозависимое окисление Мп11 в ФС-2 происходит без предварительного образования Мпп-бикарбонатных комплексов, но с последующим образованием Мпш-бикарбонатных комплексов, как описано выше.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Тихонов, Константин Геннадьевич, 2008 год

1. Ананьев Г.М., Закржевский Д.А. (1982) Избирательное подавление ингибиторами фотосинтеза отдельных фаз кинетики выделения 02 клетками хлореллы при импульсном освещении //Физиология растений, 29(6), 1114-1119.

2. Ананьев Г.М., Климов В.В. (1989) Взаимодействие системы люминол-пероксидаза с марганцем водоокисляющего комплекса фотосистемы II //Биохимия, 54, 1386-1393.

3. Ананьев Г.М., Климов В.В. (1989) Исследование фотообразования «связанного» пероксида водорода в донорной части фотосистемы II //Биохимия, 54, 1587-1596.

4. Бонд A.M. (1983) Полярографические методы в аналитической химии: Пер. с англ./Под ред. С.И. Жданова. М.: Химия, 1983. - 328 е., ил.

5. Гавриленко В.Ф. (2003) Большой практикум по фотосинтезу: Учеб. пособие для студ. вузов / В.Ф. Гавриленко, Т.В. Жигалова; под ред. И.П. Ермакова. М.: Издательский центр «Академия», 2003. - 256 с.

6. Гейровский Я., КутаЯ. (1965) Основы полярографии. М.: Мир, 1965. -559 с.

7. Гороновский И.Т., Назаренко Ю.П., НекрячЕ.Ф. (1974) Краткий справочник по химии. Киев: Наукова думка, 1974. - 991 с.

8. Жармухамедов С.К., Ширшикова Г.Н., Маевская З.В., Антропова Т.М., Климов В.В. (2007) Бикарбонат защищает водоокисляющий комплекс фотосистемы II от термоинактивации в интактных клетках Chlcimydomonas reinhardtii //Физиология растений, 54, 1-8.

9. Климов В.В., Аллахвердиев С.И., Шувалов В.А., Красновский А.А. (1982) Действие обратимой экстракции марганца на световые реакции препаратов фотосистемы 2 //Доклады Академии наук СССР, 263, 10011005.

10. Козлов Ю.Н., Казакова А.А., Климов В.В. (1997) Изменение окислительно-восстановительного потенциала и каталазной активности ионов Мп2+ при образовании Мп-бикарбонатных комплексов //Биологические мембраны, 14(1), 93-97.

11. Лурье Ю.Ю. (1971) Справочник по аналитической химии. 4-е изд., перераб. и доп. -М.: Химия, 1971. -456 с.

12. Россотти Ф., РоссоттиХ. (1965) Определение констант устойчивости и других констант равновесия в растворах. пер. с англ. - М., Мир, 1965. -564 с.

13. Справочник химика (1964), M.-JL: Химия, 1964. т. 3. - 756 с.

14. Сычёв А.Я., ИсакВ.Г., ЛапД.В. (1977) Каталитические свойства карбонатных комплексов Mn(II) и Co(II) в реакциях разложения Н202 //Журнал физической химии, 51, 363-366.

15. Сычёв А.Я., ИсакВ.Г., Дао Ван Лап (1978) Механизм реакции каталитического разложения перекиси водорода карбонатами Mn(II) //Журнал физической химии, 52(1), 107-112.

16. Сычёв А.Я., Пфанмеллер У., ИсакВ.Г. (1981) Термодинамика комплексообразования бикарбонатных комплексов марганца (II) //Журнал физической химии, 55, 365-368.

17. Сычёв А.Я., ИсакВ.Г., Пфаннмеллер У. (1983) Высокие состояния окисления комплексов марганца в катализе. II. Механизм распада Н202 в присутствии бикарбонатных комплексов марганца(П) //Журнал физической химии, 57(3), 760-762.

18. Сычёв А.Я., ИсакВ.Г. (1990) Координационные соединения марганца в катализе. Кишинёв: Штиинца, 1990. —320 с.

19. Сычёв А.Я., ИсакВ.Г. (1993) Каталазные, пероксидазные и оксидазные свойства координационных соединений марганца //Успехи химии, 62, 303-315.

20. Холл Д., Рао К. (1983) Фотосинтез: Пер. с англ. М.: Мир, 1983. - 134 е., ил.

21. Aebi Н. (1984) Catalase. In: Methods of enzymatic analysis, ed. Bergmeyer H.U., 1984, v. 3,273-285.

22. Allakhverdiev S., YruelaL, Picorel R. and Klimov V. (1997) Bicarbonate is an essential constituent of the water-oxidizing complex of photosystem II //Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 94, 5050-5054.

23. Ananyev G.M., ZaltsmanL., Vasko C. and Dismukes G.C. (2001) The inorganic biochemistry of photosynthetic oxygen evolution / water oxidation //Biochimica et Biophysica Acta, 1503, 52-68.

24. Aoyama C., Suzuki H., Sugiura M. and Noguchi T. (2007) Flash-induced FTIR difference spectroscopy shows no evidence for the structural coupling of bicarbonate to the oxygen-evolving Mn cluster in photosystem II //Biochemistry, 47, 2760-2765.

25. Berthold D.A., BabcockG.T. and Yocum C.F. (1981) A highly resolved, oxygen-evolving photosystem II preparation from spinach thylakoid membranes //FEBS Letters, 134, 231-234.

26. Clausen J., Beckmann K., Junge W., Messinger J. (2005) Evidence that bicarbonate is not the substrate in photosynthetic oxygen evolution //Plant Physiology, 139, 1444-1450.

27. Dasgupta J., Tyryshkin A.M., Kozlov Yu.N., Klimov V.V. and Dismukes G.C. (2006) Carbonate complexation with Mn in aqueous phase: redox behavior and ligand binding modes by electrochemistry and EPR //Journal of Physical Chemistry В, 110, 5099-5 111.

28. Dismukes G.C. (1996) Manganese enzymes with binuclear active sites //Chemical Reviews, 96(7), 2909-2926.

29. Dismukes G.C., Klimov V.V., Baranov S.V., Kozlov Yu.N., Dasgupta J. and Tyryshkin A. (2001) The origin of atmospheric oxygen on earth: the innovation of oxygenic photosynthesis //Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 98, 2170-2175.

30. Dounce A.L. (1983) A proposed mechanism for the catalatic action of catalase //Journal of Theoretical Biology, 105(4), 553-567.

31. DunahayT., Staehelin L.A., SeibertM., Ogilvie P.D. and Berg S.P. (1983) Structural, biochemical and biophysical characterization of four oxygen-evolving photosystem II preparations from spinach //Biochimica et Biophysica Acta, 764, 179-193.

32. Ferreira K.N., Iverson T.M., Maghlaoui K., Barber J., Iwata So (2004) Architecture of the photosynthetic oxygen-evolving center //Science, 303, 1831-1838.

33. Ford R.C. and Evans M.C.W. (1983) Isolation of a photosystem 2 preparation from higher plants with highly enriched oxygen evolution activity //FEBS Letters, 160, 159-164.

34. Frasch W.D. and Mei R. (1987) Hydrogen peroxide as an alternate substrate for the oxygen-evolving complex //Biochimica et Biophysica Acta, 891, 8-14.

35. Frash W.D. and Mei R. (1987) Kinetics of 02 evolution from H202 catalyzed by the oxygen-evolving complex: investigation of the S-dependent reaction //Biochemistry, 26, 7321-7325.

36. Hillier W., Messinger J., Wydrzynski T. (1998) Kinetic determination of the fast exchanging substrate molecule in the S3-state of photosystem II //Biochemistry, 37(48), 16908-16914.

37. Hillier W., Wydrzynski T. (2000) The affinities for the two water binding sites in the 02-evolving complex of photosystem II vary independently during S-state turnover//Biochemistry, 39(15), 4399-4405.

38. Hulsebosch R.J., Allakhverdiev S.I., Klimov V.V., Picorel R. and Hoff A.J. (1998) Effect of bicarbonate on the S2 multiline EPR signal of the oxygen-evolving complex in photosystem II membrane fragments //FEBS Letters, 424, 146148.

39. Khorobrykh A.A., Terentyev V.V., Zharmukhamedov S.K. and Klimov V.V. (2008) Redox interaction of Mn-bicarbonate complexes with reaction centres of purple bacteria //Philosophical Transactions of the Royal Society B, 363, 1245-1251.

40. Klimov V.V., Allakhverdiev S.I., Shuvalov V.A., Krasnovsky A.A. (1982) Effect of extraction and re-addition of manganese on light reactions of photosystem II preparations //FEBS Letters, 148, 307-312.

41. Klimov V., Ananyev G., Zastryzhnaya O., Wydrzynski Т., Renger G. (1993) Photoproduction of hydrogen peroxide in photosystem II membrane fragments: a comparison of four signals //Photosynthesis Research, 38, 409416.

42. Klimov V.V., Allakhverdiev S.I., Baranov S.V. and Feyziev Ya.M. (1995) Effects of bicarbonate and formate on the donor side of photosystem II //Photosynthesis research, 46, 219-225.

43. Klimov V.V., Allakhverdiev S.I., Feyziev Ya.M. and Baranov S.V. (1995) Bicarbonate requirement for the donor side of photosystem II //FEBS Letters, 363, 251-255.

44. Klimov V.V., Baranov S.V. and Allakhverdiev S.I. (1997) Bicarbonate protects the donor side of photosystem II against photoinhibition and thermoinactivation //FEBS Letters, 418, 243-246.

45. Klimov V.V., Hulsebosch R., Allakhverdiev S.I., Wincencjusz H, van Gorkom H. and Hoff A. (1997) Bicarbonate may be required for ligation of manganese in the oxygen evolving complex of photosystem II //Biochemistry, 36, 1627716281.

46. Klimov V.V., Baranov S.V. (2001) Bicarbonate requirement for the water-oxidizing complex of photosystem II //Biochimica et Biophysica Acta, 1503, 187-196.

47. Mano J., Takahashi M. and AsadaK. (1987) Oxygen evolution from hydrogen peroxide in photosystem II: flash-induced catalatic activity of water-oxidizing photosystem II membranes //Biochemistry, 26, 2495-2501.

48. Mano J., Kawamoto K., Dismukes G.C. and AsadaK. (1993) Inhibition of the catalase reaction of photosystem II by anions //Photosynthesis Research, 38, 433-440.

49. Nelson N., Yocum C.F. (2006) Structure and function of photosystems I and II //Annual Review of Plant Biology, 57, 521-565.

50. Ono T. and Inoue Y. (1984) Ca~ -dependent restoration of 02-evolving activity m CaCb-washed PS II particles depleted of 33, 24 and 16 kDa proteins //FEBS Letters, 168, 281-286.

51. Radmer R. and Ollinger O. (1980) Isotopic composition of photosynthetic 02 flash yield in the presence of H2180 and HC1803" //FEBS Letters, 110, 57-61.

52. Renger G. (2001) Photosynthetic water oxidation to molecular oxygen: apparatus and mechanism //Biochimica et Biophysica Acta, 1503, 210-228.

53. Sheptovitsky Ye.G. and BrudvigW.G. (1996) Isolation and characterization of spinach photosystem II membrane-associated catalase and polyphenol oxidase //Biochemistry, 35, 16255-16263.

54. Sheptovitsky Ye.G. and BrudvigW.G. (1998) Catalase-free photosystem II: the 02-evolving complex does not dismutate hydrogen peroxide //Biochemistry, 37, 5052-5059.

55. Shevela D.N., Khorobrykh A.A. and Klimov V.V. (2006) Effect of bicarbonate on the water-oxidizing complex of photosystem II in the super-reduced S-states //Biochimica et Biophysica Acta, 1757, 253-261.

56. Shevela D., Klimov V., Messinger J. (2007) Interactions of photosystem II with bicarbonate, formate and acetate //Photosynthesis Research, 94, 247-264.

57. Stadtman E.R., BerlettB.S., and Chock P.B. (1990) Manganese-dependent disproportionation of hydrogen peroxide in bicarbonate buffer //Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 87, 384-388.

58. StemlerA. (1986) Carbonic anhydrase associated with thylakoids and photosystem II particles from maize //Biochimica et Biophysica Acta, 850, 97-107.

59. Van Rensen J.J.S. and Klimov V.V. (2005) Bicarbonate interactions //in: Photosystem II: The light-driven water:plastoquinone oxidoreductase (Wydrzynski T. and Satoh K. eds), Springer, Dordrecht, 329-345.

60. Velthuys B. and KokB. (1978) Photosynthetic oxygen evolution from hydrogen peroxide //Biochimica et Biophysica Acta, 502, 211-221.

61. Wincencjusz H., Allakhverdiev S.I., Klimov V.V. and van GorkomH.J. (1996) Bicarbonate-reversible formate inhibition at the donor side of photosystem II //Biochimica et Biophysica Acta, 1273, 1-3.

62. Wintermans J.F., De Mots A. (1965) Spectrophotometric characteristics of chlorophylls a and b and their pheophytin in ethanol //Biochimica et Biophysica Acta, 109, 448-453.