Роль клеточных стенок в поглощении ионов Cu2+ и Ni2+ корнями растений тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.05, кандидат наук Кушунина Мария Александровна

• Кушунина Мария Александровна
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Кушунина Мария Александровна

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Функции и токсические эффекты меди

1.2. Функции и токсические эффекты никеля

1.3. Механизмы поглощения меди и никеля клетками корней растений

1.4. Строение и функции полимеров клеточных стенок растений

1.4.1. Целлюлоза

1.4.2. Сшивочные гликаны

1.4.3. Пектины

1.4.4. Структурные белки

1.4.5. Лигнин и гидроксикоричные кислоты

1.5. Ионообменные группы в составе клеточных стенок растений, участвующие в связывании катионов тяжелых металлов

1.6. Роль клеточной стенки в защитных реакциях растений на присутствие в среде повышенных концентраций ионов меди

1.7. Роль клеточной стенки в защитных реакциях растений на присутствие в

среде повышенных концентраций ионов никеля

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Определение Си- и М-связывающей способности изолированных КС различных видов растений

2.1.1. Выращивание растений

2.1.2. Выделение клеточных стенок корней

2.1.3. Определение ионообменных групп в составе клеточных стенок корней

2.1.4. Определение Cu2+- и Ы12+-связывающей способности изолированных клеточных стенок

2.2. Поглощение ионов меди и никеля растениями маша и пшеницы и изолированными из их корней клеточными стенками

2.2.1. Выращивание растений

2.2.2. Поглощение ионов меди и никеля интактными растениями маша и пшеницы

2.2.2.1. Поглощение никеля разным количеством растений маша

2.2.2.2. Поглощение никеля растениями маша в присутствии ортованадата натрия

2.2.2.3. Поглощение никеля растениями маша с частично отсеченной надземной частью

2.2.3. Выделение клеточных стенок

2.2.4. Поглощение ионов меди и никеля изолированными клеточными стенками

2.2.4.1. Поглощение никеля клеточными стенками, выделенными из корней разного количества растений маша

2.2.4.2. Поглощение никеля клеточными стенками, выделенными из корней маша, в присутствии ортованадата натрия

2.2.5. Статистическая обработка результатов

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Си- и М-связывающая способность изолированных клеточных стенок

различных видов растений

3.2. Поглощение меди растениями маша и пшеницы и изолированными из их корней клеточными стенками

3.2.1. Влияние повышенных концентраций Си в среде на некоторые показатели роста растений. Накопление Си растениями маша и пшеницы при разных концентрациях Си в растворе

3.2.2. Адсорбция Си изолированными КС корней маша и пшеницы при разных концентрациях Си в растворе

3.2.3. Вклад клеточных стенок в поглощение Си корнями маша и пшеницы

3.3. Поглощение никеля растениями маша и пшеницы и изолированными из их корней клеточными стенками

3.3.1. Влияние повышенных концентраций N в среде на некоторые показатели роста растений

3.3.2. Адсорбция N изолированными КС корней маша и пшеницы при разных концентрациях N в растворе

3.3.3. Вклад клеточных стенок в поглощение никеля корнями маша и пшеницы

3.4. Сравнение поглощения ионов меди и никеля растениями маша и пшеницы и изолированными из их корней клеточными стенками

3.4.1. Влияние повышенных концентраций Си и N в среде на некоторые показатели роста растений. Накопление Си и N растениями маша и пшеницы при разных концентрациях этих металлов в растворе

3.4.2. Адсорбция Си и N изолированными КС корней и вклад КС в поглощение этих металлов корнями маша и пшеницы при их разных концентрациях

в растворе

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ГКК - гидроксикоричные кислоты КС - клеточная стенка ПГК - полигалактуроновая кислота ТМ - тяжелые металлы

Сси(№) - концентрация меди (никеля) в растворе

$пгК - содержание карбоксильных групп полигалактуроновой кислоты в изолированных клеточных стенках

3ГКК - содержание карбоксильных групп гидроксикоричных кислот в изолированных клеточных стенках

3Си(№) - медь(никель)-связывающая способность изолированных клеточных стенок

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль клеточных стенок в поглощении ионов Cu2+ и Ni2+ корнями растений»

ВВЕДЕНИЕ Актуальность темы исследования

Загрязнение почв тяжелыми металлами (ТМ) в настоящее время является серьезной экологической проблемой. Для растений ТМ в высоких концентрациях становятся мощными ингибиторами жизненных процессов, вызывают множественные нарушения метаболизма, снижение продукционного потенциала и даже гибель. Избыток ТМ в растительных клетках вызывает широкий спектр токсических реакций, среди которых образование активных форм кислорода, связывание ТМ с сульфгидрильными группами в составе белков, что приводит к деструкции клеточных мембран, нарушению организации цитоскелета и ингибированию ферментов и, как следствие, к ингибированию процессов фотосинтеза, дыхания, клеточного деления, ионного транспорта и т.д. (Ouzounidou et al., 1995; Pandey, Sharma, 2002; Gajewska et al., 2006; Lequeux et al., 2010; Ando et al., 2012). В то же время, некоторые из ТМ являются необходимыми для жизнедеятельности растений элементами. Так, медь является микроэлементом для всех растений. В качестве кофактора она входит в состав многих ферментов и белков, таких как цитохромоксидаза электрон-транспортной цепи митохондрий, пластоцианин, некоторые формы супероксиддисмутаз. А никель считается условно-необходимым микроэлементом, является активатором фермента уреазы, участвующего в азотном обмене.

Внутриклеточные защитные механизмы, реализуемые в ответ на металл-стресс широко изучаются и обсуждаются научным сообществом, и освещены в ряде обзоров (например, Burkhead et al., 2009; Klaumann et al., 2011; Pilon, 2011). В то же время, проблема детоксикации ТМ в апопласте изучена недостаточно, хотя стенка клеток корня первой вступает в контакт с ионами ТМ в почвенном растворе, и представляет собой барьер на пути их проникновения в протопласт. Наличие у клеточной стенки способности к связыванию ионов ТМ является движущей силой их поступления в корень из почвенного раствора и может создавать конкуренцию их поглощению симпластом, особенно при низких концентрациях металла в среде (Redjala et al., 2010).

Исследователи связывают адсорбционную способность КС в отношении ионов ТМ только с карбоксильными группами полигалактуроновой кислоты в составе пектинов (Krzeslowska, 2011; Kholodova et al., 2011). Однако, известно, что помимо них в КС присутствуют и другие функциональные группы, способные участвовать в связывании ионов металлов (Meychik, Yermakov, 1999, 2001), но роль этих групп в процессах адсорбции ионов ТМ клеточными стенками не установлена, как не установлена и динамика таких процессов при развитии реакций устойчивости целого организма.

Накопление меди и никеля в апопласте было показано для разных видов, как устойчивых к действию этих металлов в естественной среде обитания, так и чувствительных к избытку ТМ (например, Nishizono et al., 1987; Iwasaki et al., 1990). Однако имеющиеся в литературе экспериментальные данные, касающиеся накопления металлов в клеточных стенках, получены "непрямыми методами". Во всех известных исследованиях сначала выращивали растения на питательных растворах, содержащих ионы металла, затем выделяли клеточную стенку (например, Wei et al., 2008; Konno et al., 2010) или проводили фракционирование металла в корнях путем их обработки различными химическими реагентами, а затем оценивали содержание металла в стенке (Redjala et al., 2010). Такие методы оценки могут приводить как к завышенным, так и заниженным результатам. Прямых определений сорбционной способности клеточной стенки по ионам Cu2+ и Ni2+ в зависимости от рН, вида растения и в связи с количеством функциональных групп, способных участвовать в связывании данных ТМ, проведено не было.

Следует подчеркнуть, что на сегодняшний день информация о роли апопласта в поглощении ионов меди и никеля корнями растений крайне ограничена. Кроме того, в литературе отсутствуют данные о влиянии концентрации ионов Cu2+ и Ni2+ в растворе на эффективность клеточной стенки в качестве барьера для проникновения металла в цитоплазму.

Цель и задачи исследования Цель работы. Определить Cu- и Ni-связываюшую способность клеточных стенок, изолированных из корней растений разных видов, и оценить роль апопласта в поглощении Cu2+ и Ni2+ при их разной концентрации в среде растениями маша (Vigna radiata (L.) R.Wilczek) и пшеницы (Triticum aestivum L.), резко отличающихся содержанием катионообменных групп в КС.

Для достижения данной цели были поставлены следующие задачи:

1. Определить максимальную Cu- и Ni-связывающую способность клеточных стенок, изолированных из корней растений пшеницы (Triticum aestivum L.), кукурузы (Zea mays L.), сведы (Suaeda altissima Pall.), шпината (Spinacia oleracea L., сорт «Матадор»), маша (Vigna radiata (L.) R.Wilczek), нута (Cicer arietinum L., сорт «Bivanij») и вики нарбонской (Vicia narbonesis L.) при изменении рН среды;

2. Выяснить, только ли карбоксильные группы полигалактуроновой кислоты полимерного матрикса клеточных стенок принимают участие в связывании ионов меди и никеля;

3. Провести сравнительный анализ поглощения ионов меди и никеля интактными растениями маша и пшеницы и изолированными из их корней клеточными стенками и оценить вклад клеточных стенок в накопление Cu и Ni корнями растений в зависимости от их концентрации в среде.

Научная новизна

Впервые показано, что способность КС корней растений к связыванию Cu2+ и Ni2+ зависит от рН среды и вида растения. В интервале рН 3-4 для всех исследованных растений установлена прямая зависимость между содержанием карбоксильных групп полигалактуроновой кислоты и ^(М^связывающей способностью КС. Впервые установлено, что наряду с карбоксильными группами полигалактуроновой кислоты в адсорбции Cu2+ и Ni2+ клеточными стенками участвуют карбоксильные группы гидроксикоричных кислот. На примере пшеницы выявлено функционирование как апопластного, так и симпластного

механизмов накопления Си2+ и №2+ в корне в зависимости от концентрации металла и показано, что внутриклеточные механизмы «включаются», когда >90% карбоксильных групп полигалактуроновой кислоты заняты катионами Си2+ или М2+. Установлено, что у маша депонирование Си2+ и М2+ в КС корня является основным ответом на присутствие этих металлов в среде во всем исследованном диапазоне концентраций, что обеспечивается более высоким содержанием карбоксильных групп полигалактуроновой кислоты в КС маша по сравнению с пшеницей.

Теоретическая и практическая значимость работы

Разработан новый экспериментальный подход к оценке эффективности КС как барьера для проникновения металла в цитоплазму клеток корня растений. Данный подход позволил выявить функционирование как апопластного, так и симпластного механизмов накопления Си2+ и №2+ в корне, а также провести сравнительный анализ Си(М)-связывающей способности КС в зависимости от состава структурных полимеров и концентрации токсичного металла в среде. Полученные в работе данные расширяют фундаментальные знания о механизмах ионообменной адсорбции Си2+ и М2+ в КС, показывают роль этих механизмов в устойчивости растений к действию повышенных концентраций ионов меди и никеля в окружающей среде и могут быть использованы в исследовательской практике, а также включены в курсы лекций по минеральному питанию и стресс -устойчивости растений.

Методология диссертационного исследования

Диссертационная работа выполнена с использованием физиолого-биохимических, физико-химических и статистических методов, а также анализа данных литературы.

Положения, выносимые на защиту

1. В интервале рН от 3 до 4 единиц в связывание и Cu2+, и Ni2+ включаются только карбоксильные группы полигалактуроновой кислоты, при этом существует прямая корреляция между содержанием данных групп и содержанием металлов в КС корней различных видов растений.

2. При рН>5 наряду с карбоксильными группами полигалактуроновой кислоты в связывании ионов Cu2+ и Ni2+ могут принимать участие карбоксильные группы гидроксикоричных кислот.

3. Количество меди и никеля, связанных как в корнях интактных растений маша и пшеницы, так и в изолированных КС корней, прямо пропорционально содержанию карбоксильных групп полигалактуроновой кислоты в стенках клеток корня и возрастает при увеличении концентрации Cu2+ или Ni2+ в растворе.

4. Основным механизмом, предотвращающим накопление меди и никеля в симпласте корня у растений маша и пшеницы, является депонирование этих ионов в апопласт корня, и внутрь клеток корня данные металлы поступают только при самой высокой концентрации в среде, когда >90% карбоксильных групп полигалактуроновой кислоты заняты катионами Cu2+ или Ni2+.

Апробация работы

По теме диссертации опубликовано 5 статей в журналах, рекомендованных ВАК и включенных в базы данных Scopus (все статьи) и Web of Science (4 статьи), а также 6 тезисов докладов научных конференций.

Результаты работы были представлены в материалах конференций: Международная конференция «Клеточная биология и биотехнология растений» (Минск, Беларусь, 2013); XX Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов-2013» (секция «Биология», Москва, 2013); Всероссийская научная конференция с международным участием «Растения в условиях глобальных и локальных природно-климатических и антропогенных воздействий» (Петрозаводск, 2015); Всероссийская научная конференция с

международным участием «Факторы устойчивости растений и микроорганизмов в экстремальных природных условиях и техногенной среде» (Иркутск, 2016); Всероссийская научная конференция с международным участием «Экспериментальная биология растений: фундаментальные и прикладные аспекты» (Судак, 2017). Результаты и выводы работы докладывались и обсуждались на научных семинарах кафедры физиологии растений биологического факультета МГУ.

Публикации по теме диссертации

Статьи в журналах, индексируемых в базах данных Web of Science и Scopus

1. Meychik N., Nikolaeva Y., Kushunina M., Yermakov I. Are the carboxyl groups of pectin polymers the only metal-binding sites in plant cell walls? // Plant and Soil. -2014. - Vol. 381, № 1-2. - P. 25-34. Импакт-фактор журнала - 3,306.

2. Meychik N., Nikolaeva Y., Kushunina M., Yermakov I. Contribution of apoplast to short-term copper uptake by wheat and mung bean roots // Functional Plant Biology.

- 2016. - Vol. 43, № 5. - P. 403-412. Импакт-фактор журнала - 2,083.

3. Meychik N., Nikolaeva Yu., Kushunina M., Titova M., Nosov A. Ion-exchange properties of the cell walls isolated from suspension-cultured plant cells // Plant Cell, Tissue and Organ Culture. - 2017. - Vol. 129, № 3. - P. 493-500. Импакт-фактор журнала - 2,004.

4. Meychik N., Nikolaeva Yu., Kushunina M. The role of the cell walls in Ni binding by plant roots // Journal of Plant Physiology. - Vol. 234-235. - P. 28-35. Импакт-фактор журнала - 2,833.

Статъя в журнале, индексируемом в базе данных Scopus 1. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Кушунина М.А. Влияние дефицита азота на ионообменные свойства полимеров клеточных стенок корней пшеницы // Вестник Московского Университета. Серия 16. Биология. - 2017. - Т. 72, № 2.

- С. 87-91. (Meychik N.R., Nikolaeva Yu.I., Kushunina M.A. Effect of nitrogen

deficiency on the ion-exchange properties of cell wall polymers from wheat roots // Moscow University biological sciences bulletin. - 2017. - Vol. 72, № 2. - P. 74-78.)

Тезисы докладов конференций

1. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Ермаков И.П., Кушунина М.А. Барьерная функция клеточной стенки при поглощении Ni2+ // Клеточная биология и биотехнология растений: Тез. докл. - Минск: Изд. Центр БГУ, 2013. - С. 104.

2. Кушунина М.А. Роль клеточной стенки в поглощении Cu2+ корнями растений (на примере Triticum aestivum L. и Vigna radiata (L.) R.Wilczek) // Ломоносов-2013: ХХ Междунар. конф. студентов, аспирантов и мол. ученых: Тез. докл. / под ред. Е.Н. Темеревой. - М.: Макс-Пресс, 2013. - С. 305.

3. Кушунина М.А., Николаева Ю.И., Мейчик Н.Р. Влияние органических и синтетических лигандов на поглощение ионов меди клеточными стенками корней растений // Растения в условиях глобальных и локальных природно-климатических и антропогенных воздействий: Тез. докл. Всеросс. научн. конф. с междунар. участием / под ред. А.Ф. Титова. - Петрозаводск: КарНЦ РАН, 2015. - C. 301.

4. Кушунина М.А., Николаева Ю.И., Мейчик Н.Р. Влияние различных условий азотного питания на некоторые биохимические характеристики клеточных стенок корней пшеницы // Факторы устойчивости растений и микроорганизмов в экстремальных природных условиях и техногенной среде: Материалы Всерос. научн. конф. с междунар. участием. - Иркутск: Изд-во Института географии им. В.Б. Сочавы СО РАН, 2016. - С. 119-120.

5. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Кушунина М.А. Изменение состава ионообменных групп клеточных стенок корней пшеницы при различных условиях азотного питания // Экспериментальная биология растений: фундаментальные и прикладные аспекты: Годичное собрание ОФР, науч. конф. и школа для мол. уч. / под ред. В.В. Кузнецова. - М.: Изд-во АНО «Центр содействия научной, образовательной и просветительской деятельности «Соцветие», 2017. - С. 228.

6. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Кушунина М.А. Роль клеточных стенок в поглощении меди и никеля корнями растений // Экспериментальная биология растений: фундаментальные и прикладные аспекты: Годичное собрание ОФР, науч. конф. и школа для мол. уч. / под ред. В.В. Кузнецова. - М.: Изд-во АНО «Центр содействия научной, образовательной и просветительской деятельности «Соцветие», 2017. - С. 227.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Функции и токсические эффекты меди

Медь является необходимым элементом для всех растений. В качестве кофактора она входит в состав многих ферментов и белков, таких как цитохромоксидаза электрон-транспортной цепи митохондрий, пластоцианин, лакказы (апопластные пероксидазы) и некоторые формы супероксиддисмутаз. В среднем необходимая для нормального развития растения концентрация меди в вегетативных тканях побега находится в пределах 1-5 мкг (0,016-0,079 мкмоль) на 1 г сухой массы. Эти значения существенно различаются в зависимости от вида, возраста растения и факторов окружающей среды (например, при избыточном азотном питании потребность в Си резко возрастает). Токсические симптомы начинают проявляться при 20-30 мкг (0,3-0,5 мкмоль) Си на 1 г сухой массы надземной части (Магескпег, 1995). Даже двукратное превышение нормальной концентрации меди в клетке вызывает нарушение метаболизма, что может приводить к развитию хлороза, некроза, к остановке роста побега и корня. Токсические симптомы на уровне целого растения включают в себя снижение массы (особенно резко - корней) и межжилковый хлороз, вызванные в первую очередь недостаточностью элементов минерального питания (главным образом К, Са, Mg, Fe и Мп), а не прямым токсическим действием Си2+ (КорШке, Menzies, 2006). На клеточном уровне токсическое действие меди проявляется в (1) связывании Си2+ с SH-группами белков, приводящему среди прочего к ингибированию мембранного транспорта и недостатку элементов питания; (2) индукции образования активных форм кислорода, вызывающих окислительные повреждения (Kholodova et в1., 2011). Медь является одним из распространенных токсикантов. Загрязнение почв медью обычно является результатом деятельности человека (разработка месторождений, выплавка руд, сброс отходов с предприятий, использование пестицидов и т.д.). В почвенном растворе концентрация Си находится в нано- или микромолярном диапазоне, однако в загрязненных почвах она может достигать 10-5 М (Магескпег, 1995). Даже низкие концентрации свободных ионов Си2+ (1,9-2,7 мкМ) в питательном растворе приводят к появлению токсических симптомов у растений,

в первую очередь к укорочению и утолщению корней, их потемнению, разрывам эпидермиса и кортекса на концевых участках (Kopittke et al., 2011). У большинства растений накопление меди происходит в корнях, и содержание Cu в подземной части превосходит таковое в побегах как минимум в 10 раз (Bravin et al., 2010; Kopittke et al., 2011). Существует также около 30 видов-сверхнакопителей (hyperaccumulators) меди, отличающихся высоким содержанием металла в надземной части (более 1 мг Cu /г сухой массы), большая часть которых является эндемиками почв с высоким содержанием меди в ДР Конго (Krämer, 2010).

1.2. Функции и токсические эффекты никеля

Никель является необходимым микроэлементом для большинства растений. Он участвует в метаболизме азота и прорастании семян у некоторых злаков и бобовых, активируя фермент уреазу (Walker et al., 1985; Brown et al., 1987). С другой стороны, избыток никеля в растении вызывает нарушения в процессах фотосинтеза, дыхания (Yang et al., 1996), минерального питания (Kopittke et al., 2007), транспорта воды в побеги (Gajewska et al., 2006), ферментативной активности и функционирования мембран (Pandolfini et al., 1992), что провоцирует ингибирование роста и поглощения воды. Симптомы токсического действия Ni появляются при его содержании в тканях более 20 мкмоль/г сухой массы надземной части у чувствительных видов (например, пшеницы и ячменя; Davis, Beckett, 1978), и более 50 - у устойчивых (L'Huillier et al., 1996). Морфологически они проявляются в ингибировании роста корня, замедлении роста и увядании побегов и межжилковом хлорозе, который обусловлен влиянием Ni2+ на синтез хлорофилла (Kopittke et al., 2007). В отличие от меди, никель не меняет своей степени окисления, поэтому механизм его токсического действия в основном связан с замещением других микроэлементов, главным образом железа (Pandolfini et al., 1992; Yang et al., 1996), а также ингибированием ферментов, вероятно за счет образования устойчивых координационных связей с остатками гистидина в их составе (Серегин, Кожевникова, 2006). Необходимая для нормального развития растения концентрация никеля в надземных частях растения выше, чем для меди и

составляет от 0,1 до 10 мкг Ni/г сухой массы (Marschner, 1995). Число видов-сверхнакопителей Ni намного больше, чем сверхнакопителей Cu, и приближается к 400 (Krämer, 2010).

1.3. Механизмы поглощения меди и никеля клетками корней растений

Механизмы поглощения меди клетками корня до конца не изучены, однако очевидно их явное сходство с механизмами поглощения железа. У злаков не происходит восстановления Cu(II) перед ее переносом в цитоплазму, но имеет место связывание с органическими комплексообразователями (так же как в случае с Fe(III); Ryan et al., 2013). Двудольные и часть однодольных растений (кроме злаков), восстанавливают и железо Fe(III), и медь Cu(II) с помощью мембранных редуктаз. Восстановление Cu(II) осуществляют специфичные Cu(II)-хелатредуктазы FRO4 и FRO5, экспрессия генов которых усиливается при дефиците меди в среде (Bemal et al., 2012). Восстановленные ионы Cu+ переносятся в цитоплазму транспортерами, принадлежащими к семейству COPT/Ctr-подобных белков, из которых основным является COPT1. Это высокоаффинный транспортер, присутствующий во многих органах и у арабидопсис преимущественно располагающийся в клетках кончика корня. COPT/Ctr были обнаружены и у однодольных растений: у риса в этом семействе насчитывается 7 генов с тканеспецифичной экспрессией и разным ответом экспрессии на уровень металла в среде (Yuan et al., 2011). Роль ZIP транспортеров в низкоселективном поглощении Cu(II) не доказана, также как и роль H+/Cu2+ антипортеров плазмалеммы в выведении металла из клетки (Milner et al., 2013). Загрузку ионов меди в вакуоль и вывод их из клетки через плазмалемму осуществляют АТФ-азы Р1В-типа HMA5 (Deng et al., 2013; Migocka et al., 2015). На растениях риса было показано, что за загрузку меди в ксилему отвечает белок OsHMA5, переносящий ионы Cu+ (Deng et al., 2013).

Поскольку «свободные» (т.е. гидратированные) ионы Cu+ и Cu2+ обладают высокой реакционной способностью, внутри растительного организма их содержание ничтожно мало. В зависимости от степени окисления, медь внутри

растительного организма связывается с различными соединениями. В восстановленной форме, Cu(I), она в основном связана ковалентными или координационным связями с тиоловыми или тиоэфирными группами, а в окисленной - координируется атомами кислорода или восстановленного азота (Cohu, Pilon, 2010). О преобладании той или иной формы в растительных тканях существуют различные точки зрения. Так, на Vigna unguiculata было показано, что через 24 ч после пересадки растений на 1,5 мкМ раствор CuCl2 60% ионов Cu2+ связано с карбоксильными группами полигалактуроновой кислоты (ПГК) в КС клеток ризодермы и внешнем слое коры корня, остальные связаны с лимонной кислотой, цистеином, или находятся в свободной (гидратированной) форме. В то же время после трехчасового контакта распределение было иным - 45-60% связывалось с цистеином, остальное - с лимонной кислотой или гистидином. Авторы предположили, что в первоначальном связывании меди участвуют цистеин-содержащие соединения, а связывание с карбоксильными группами ПГК происходит после насыщения этих сайтов (Kopittke et al., 2011). У сверхнакопителя Cu Elsholtzia splendens медь в растении присутствует в основном в двухвалентной форме и связана преимущественно с атомами О и N, в составе полимеров клеточной стенки и гистидина, соответственно (Shi et al., 2008). У овса и томата и в корнях, и в побегах доминирующей внутриклеточной формой является Cu(I) (связана с глутатионом и цистеином), а подавляющая часть Cu(II) связана с гистидином (Ryan et al., 2013). При этом внутри сосудов ксилемы, по-видимому, происходит окисление Cu(I) до Cu(II), так как установлено, что транспортируемой в побег формой как у одно-, так и у двудольных растений являются комплексы Cu(II) с азотсодержащими соединениями (Ryan et al., 2013). Основными хелаторами, содержащимися в ксилемном соке и образующими наиболее стабильные комплексы с Cu(II), считаются гистидин, никотианамин и его производное мугеновая кислота (Pich, Scholz, 1996; Ando et al., 2012). Гистидин и никотианамин имеют очень высокое сродство к Cu: было показано, что при рН 5,6 гистидин способен связать 98,9% Cu2+ в растворе, никотианамин - 99,6% (Liao et al., 2000). Перед поступлением внутрь клеток Cu(II) в составе комплекса

восстанавливается мембранной редуктазой FRO4, и затем свободный ион Cu+ переносится через плазмалемму транспортерами COPT (Ryan et al., 2013). Возможен и перенос комплексов меди (а также железа) с хелаторами через плазмалемму, который осуществляют протонные симпортеры семейства YSL, принадлежащие к суперсемейству ОРТ транспортеров (DiDonato et al., 2004).

Внутри клетки Cu(I) связывается со специфичными белками-шаперонами и металлотионеинами, которые имеют высокое сродство к Cu(I) и предотвращают накопление свободных ионов меди в цитоплазме (Ryan et al., 2013). Металлотионеины (МТ) - это белки, содержащие большое количество цистеина, тиоловые группы которого связывают Cu(I), Zn(II) и Cd(II). У Arabidopsis thaliana выявлены четыре группы генов металлотионеинов, уровень экспрессии которых зависит от органа и ткани, а также от содержания меди в них (Guo et al., 2003). Показана роль этих белков в перераспределении Cu(I) между стареющими и растущими тканями, включающая в том числе транспорт Cu(I)-MT по проводящим тканям (Benatti et al., 2014). Металлошапероны - это гидрофильные цитоплазматические белки, имеющие в своем составе металлсвязывающие домены MxCxxC (HMA-домены; Del Pozo et al., 2010). На арабидопсис было показано, что белки-шапероны CCH и ATX1 осуществляют адресную доставку меди к располагающимся на тонопласте транспортеру COPT5 и АТФ-азе HMA5, а также к АТФ-азам HMA6 и HMA8 на внутренней мембране пластид (Abdel-Ghany et al., 2005; Del Pozo et a!., 2010). Во внутриклеточном хелатировании и транспорте Cu(I) также участвует глутатион. В частности, было показано, что он входит в комплекс Cu(I) с металлошапероном ATX1 (Miras et al., 2008).

О белках, участвующих в поглощении и транспорте никеля в растении известно немного. На растениях арабидопсис было показано, что за поглощение Ni2+ клетками ризодермы отвечает транспортер AtIRT1, относящийся к семейству ZIP транспортеров и также обеспечивающий вход Fe2+ и других двухвалентных катионов тяжелых металлов (Nishida et al., 2011). Внутри растения ионы Ni2+ координируются с атомами азота в составе никотианамина, гистидина, мугеновой кислоты, а также с атомами кислорода в составе органических кислот, главным

образом лимонной и яблочной (Vacchina et al., 2003; Krämer et al., 2000). В ксилемном экссудате никель хелатирован главным образом цитратом при pH 5, и гистидином - при pH 6,5 (Riesen, Feller, 2005). Трансмембранный перенос комплексов с азотсодержащими хелаторами внутрь клеток вероятно осуществляют транспортеры семейства YSL (Schaaf et al., 2004), хотя прямых экспериментальных данных получено пока не было. За загрузку никеля в ксилему у арабидопсис отвечает транспортер AtIREG1/FPN1, тогда как AtIREG2/FPN2 переносит Ni2+ через тонопласт в вакуоль (Morrissey et al., 2009). На тонопласте сверхнакопителя никеля Thlaspi goesingense (Noccaea goesingensis) обнаружены транспортеры TgMTPltl и TgMTP1t2, переносящие Ni (возможно, в комплексе с хелатором) в вакуоль и играющие ключевую роль в детоксикации Ni (Persans et al., 2001). У других сверхнакопителей, Alyssum lesbiacum и Psychotria gabriellae, схожую функцию выполняют, соответственно. пока не идентифицированные Ni2+/H+-антипортеры (Ingle et al., 2008) и транспортеры из семейств NRAMP и IREG/FPN (Merlot et al., 2014). Глутатион и металлотионеины не принимают участия во внутриклеточном связывании никеля, по причине низкого сродства этого металла к тиоловым группам (Серегин, Кожевникова, 2006).

Аминокислоты, мугеновая кислота и близкие соединения образуют комплексы с ионами ТМ не только внутри растения, но и в почвенном растворе. Несмотря на то, что они поглощаются почвенной микробиотой, высокие концентрации (по сравнению с концентрацией ТМ) этих соединений, локально поддерживаемые растением в приграничном с корнем слое, вероятно играют важную роль в увеличении доступности ТМ для корней (Brynhildsen, Rosswall, 1995; Fageria, Stone, 2006). Хелатирование определенными лигандами, такими как гистидин (Richau et al., 2009), никотианамин (Pich, Scholz, 1996) и цитрат (Senden et al., 1995), является предпосылкой для быстрого перемещения ионов ТМ в ксилему и затем в надземную часть растения, что стимулирует накопление ТМ в ней. Индукция синтеза гистидина, глутамина и никотианамина при увеличении концентрации меди в среде была показана для цикория и томатов (Liao et al., 2000), синтеза гистидина - у сверхнакопителей никеля Noccaea caerulescens и Alyssum

lesbiacum при увеличении его концентрации в среде (Kerkeb, Krämer, 2003; Richau et al., 2009). Следует отметить, что присутствие низкомолекулярных лигандов, образующих комплексы с катионами металлов, оказывает влияние на адсорбцию металлов клеточными стенками. Внутри сосудов ксилемы, по-видимому, существует рН-зависимое равновесие между свободной формой катиона ТМ, его комплексами с низкомолекулярными хелаторами, свободной формой этих веществ и металл-связывающими сайтами в КС (Clemens et al., 2002). С другой стороны, о возможности перемещения комплексов ТМ с низкомолекулярными лигандами по апопласту корня к ксилеме почти ничего не известно. Константы устойчивости комплексов Cu и других ТМ с органическими кислотами в среднем выше, чем комплексов ^(ТМ^ПГК (Field et al., 1974; Yadava et al., 1976; Davarski et al., 1994; Cataldo et al., 2012). Поэтому при достаточной концентрации в апопласте лиганды могут составлять сильную конкуренцию карбоксильным группам ПГК, но при этом возможна и адсорбция комплексов ТМ-лиганд в полимерном матриксе КС (Senden et al., 1995).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Кушунина Мария Александровна, 2019 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Андриянова Д.А., Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Галанина Л.А., Феофилова Е.П. Изучение состава функциональных групп клеточной стенки мицелиальных грибов // Иммунопатология, аллергология, инфектология. 2010. Т. 1. С. 17.

2. Воробьев Д.В., Мейчик Н.Р., Лобакова Е.С., Ермаков И.П., Матвеева Н.П. Ионообменные свойства клеточных стенок, изолированных из таллома лишайника Peltigera aphthosa (L.) Willd. // Микробиология. Т. 78, № 5. С. 702-708.

3. Ермаков Д.В., Свиридов А.В., Ибатулина Ю.Р. Извлечение катионов меди (II) с помощью коллоидных сорбентов // Известия Челябинского научного центра. 2004. № 1 (22). С. 164-168.

4. Либинсон Г.С. Физико-химические свойства карбоксильных катионитов. М.: Наука, 1969.

5. Марченко З. Фотометрическое определение элементов. М.: Мир, 1971.

6. Мейчик Н.Р., Ермаков И.П., Савватеева М.В. Ионогенные группы клеточной стенки корней пшеницы // Физиология растений. 1999. Т. 46, № 4. С. 742-747.

7. Мейчик Н.Р., Ермаков И.П. Ионообменные свойства выделенных клеточных оболочек из корней люпина // Биохимия. 2001. Т. 66, № 5. С. 688-697.

8. Мейчик Н.Р., Ермаков И.П., Прокопцева О.С. Диффузия органического катиона в клеточных стенках корня // Биохимия. 2003. Т. 68, № 7. С. 926-940.

9. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Ермаков И.П. Ионообменные свойства клеточных стенок корней Spinacia oleracea L. при разных условиях засоления внешней среды // Биохимия. 2006а. Т. 71, № 7. С. 961-971.

10. Мейчик Н.Р., Матвеева Н.П., Николаева Ю.И., Чайкова А.В., Ермаков И.П. Особенности состава ионогенных групп полимерного матрикса оболочки пыльцевого зерна лилии // Биохимия. 2006б. Т. 71, № 8. С. 1103-1111.

11. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Ермаков И.П. Неводное титрование аминогрупп в составе структурных полимеров клеточных стенок растений // Биохимия. 2009а. Т. 74, № 8. С. 1145-1151.

12. Мейчик Н.Р., Смирнова А.В., Матвеева Н.П., Николаева Ю.И., Ермаков И.П. Изменение состава ионогенных групп оболочки пыльцевого зерна лилии при активации прорастания // Физиология растений. 20096. Т. 56, № 2. С. 232-240.

13. Мейчик Н.Р., Попова Н.И., Николаева Ю.И., Ермаков И.П., Камнев А.Н. Ионообменные свойства клеточных стенок красной водоросли Phyllophora crispa // Прикладная биохимия и микробиология. 2011. Т. 47, № 2. С. 194-201.

14. Мейчик Н.Р., Воробьёв Д.В. Хитин-глюкановый комплекс в клеточных стенках лишайника Peltigera aphthosa // Прикладная биохимия и микробиология. 2012. Т. 48, № 3. С. 340-345.

15. Мейчик Н.Р., Николаева Ю.И., Кушунина М.А. Влияние дефицита азота на ионообменные свойства полимеров клеточных стенок корней пшеницы // Вестник Московского Университета. Серия 16. Биология. 2017. Т. 72, № 2. С. 87-91.

16. Серегин И.В., Кожевникова А.Д., Казюмина Е.М., Иванов В.Б. Токсическое действие и распределение никеля в корнях кукурузы // Физиология растений. 2003. Т. 50, № 5. С. 793-800.

17. Серегин И.В., Кожевникова А.Д. Физиологическая роль никеля и его токсическое действие на высшие растения // Физиология растений. 2006. Т. 53, № 2. С. 285-308.

18. Abdel-Ghany S.E., Muller-Moule P., Niyogi K.K., Pilon M., Shikanai T. Two P-type ATPases are required for copper delivery in Arabidopsis thaliana chloroplasts // Plant Cell. 2005. Vol. 17. P. 1233-1251.

19. Alejandro S., Lee Y, Tohge T., et al. AtABCG29 is a monolignol transporter involved in lignin biosynthesis // Current Biology. 2012. Vol. 22. P. 1207-1212.

20. Allan D.L., Jarrel W.M. Proton and copper adsorption to maize and soybean root cell walls // Plant Physiology. 1989. Vol. 89. P. 823-832.

21. Ando Y., Nagata S., Yanagisawa S., Yoneyama T. Copper in xylem and phloem saps from rice (Oryza sativa): the effect of moderate copper concentrations in the growth medium on the accumulation of five essential metals and a speciation analysis of copper-containing compounds // Functional Plant Biology. 2012. Vol. 40. P. 89-100.

22. Araujo G.C.L., Lemos S.G., Nabais C. Nickel sorption capacity of ground xylem of Quercus ilex trees and effects of selected ligands present in the xylem sap // Journal of Plant Physiology. 2009. Vol. 166. P. 270-277.

23. Aschmann S.G., Zasoski R.J. Nickel and rubidium uptake by whole oat plants in solution culture // Physiologia Plantarum. 1987. Vol. 71. P. 191-196.

24. Bashmakov D.I., Lukatkin A.S., Revin V.V., Duchovskis P., Brazaityte A., Baranauskis K. Growth of maize seedlings affected by different concentrations of heavy metals // Ekologija. 2005. Vol. 3. P. 22-27.

25. Benatti M.R., Yookongkaew N., Meetam M., Guo W. -J., Punyasuk N., Abu Qamar S., et al. Metallothionein deficiency impacts copper accumulation and redistribution in leaves and seeds of Arabidopsis // New Phytologist. 2014. Vol. 202. P. 940-951.

26. Bernal M., Casero D., Singh V., Wilson G.T., Grande A., Yang H., et al. Transcriptome sequencing identifies SPL7-regulated copper acquisition genes FRO4/FRO5 and the copper dependence of iron homeostas is in Arabidopsis // Plant Cell. 2012. Vol. 24. P. 738-761.

27. Boija E., Johansson G. Interactions between model membranes and lignin-related compounds studied by immobilized liposome chromatography // Biochimica et Biophysica Acta. 2006. Vol. 1758. P. 620-626.

28. Bonawitz N.D., Chapple C. The genetics of lignin biosynthesis: connecting genotype to phenotype // Annual Review of Genetics. 2010. Vol. 44. P. 337-363.

29. Brady J., Sadler I., Fry S. Pulcherosine, an oxidatively coupled trimer of tyrosine in plant cell walls: Its role in cross-link formation // Phytochemistry. 1998. Vol. 47. P. 349-353.

30. Bravin M.N., Marti A.L., Clairotte M., Hinsinger P. Rhizosphere alkalization - a major driver of copper bioavailability over a broad pH range in an acidic, copper contaminated soil // Plant Soil. 2009. Vol. 318. P. 257-268.

31. Bravin M., Le Merrer B., Denaix L., Schneider A., Hinsinger P. Copper uptake kinetics in hydroponically-grown durum wheat (Triticum turgidum durum L.) as compared with soil's ability to supply copper // Plant and Soil. 2010. Vol. 331. P. 91-104.

32. Brown P.H., Welch R.M., Cary E.E., Checkai R.T. Beneficial effects of nickel on plant growth // Journal of Plant Nutrition. 1987. Vol. 10. P. 2125-2135.

33. Brynhildsen L., Rosswall T. Effects of metals on the microbial mineralization of organic acids // Water Air Soil Pollution. 1995. Vol. 94. P. 45-57.

34. Burkhead J.L., Reynolds K.A., Abdel-Ghany S.E., Cohu C.M., Pilon M. Copper homeostasis // New Phytologist. 2009. Vol. 182. P. 799-816.

35. Caffall K.H., Mohnen D. The structure, function, and biosynthesis of plant cell wall pectic polysaccharides // Carbohydrate Research. 2009. Vol. 344. P. 1879-1900.

36. Callahan D.L., Baker A.J.M., Kolev S.D., Wedd A.G. Metal ion ligands in hyperaccumulating plants // Journal of Biological Inorganic Chemistry. 2006. Vol. 11. P. 2-12.

37. Carpita N.C. Structure and biogenesis of the cell walls of grasses // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. 1996. Vol. 47. P. 445-476.

38. Carpita N.C., Gibeaut D.M. Structural models of primary cell walls in flowering plants: consistency of molecular structure with the physical properties of the walls during growth // Plant Journal. 1993. Vol. 3. P. 1-30.

39. Cassab G.I. Plant cell wall proteins // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. 1988. Vol. 39. P. 321-353.

40. Cataldo D.A., Garland T.R., Wildung R.E. Nickel in plants. II. Distribution and chemical form in soybean plants // Plant Physiology. 1978. Vol. 62. P. 566-570.

41. Cataldo S., Gianguzza A., Pettignano A., Piazzese D., Sammartano S. Complex formation of copper(II) and cadmium(II) with pectin and polygalacturonic acid in aqueous solution. An ISE-H+ and ISE-Me2+ electrochemical study // International Journal of Electrochemical Science. 2012. Vol. 7. P. 6722-6737.

42. Chen Y.-T., Wang Y., Yeh K.-C. Role of root exudates in metal acquisition and tolerance // Current Opinion in Plant Biology. 2017. Vol. 39. P. 66-72.

43. Clemens S., Palmgren M.G., Krämer U. A long way ahead: understanding and engineering plant metal accumulation // Trends in Plant Science. 2002. Vol. 7, №7. P. 309-315.

44. Cohu C.M., Pilon M. Cell biology of copper // Cell Biology of Metals and Nutrients / eds.: H. Rüdiger, R.-R. Mendel. Heidelberg: Springer, 2010. P. 55-74.

45. Colzi I., Arnetoli M., Gallo A., Doumett S., Bubba M.D., Pignattelli S., Gabbrielli R., Gonnelli C. Copper tolerance strategies involving the root cell wall pectins in Silene paradoxa L. // Environmental and Experimental Botany. 2012. Vol. 78. P. 91-98.

46. Cosgrove D.J., Jarvis M.C. Comparative structure and biomechanics of plant primary and secondary cell walls // Frontiers in Plant Science. 2012. Vol. 22, № 3. P. 204.

47. Dalir N., Khoshgoftarmanesh A.H. Symplastic and apoplastic uptake and root to shoot translocation of nickel in wheat as affected by exogenous amino acids // Journal of Plant Physiology. 2014. Vol. 171. P. 531-536.

48. Dalir N., Khoshgoftarmanesh A.H. Root uptake and translocation of nickel in wheat as affected by histidine // Journal of Plant Physiology. 2015. Vol. 184. P. 8-14.

49. Darvill J.E., McNeil M., Darvill A.G., Albersheim P. Structure of plant cell walls. XI. Glucuronoarabinoxylan, a second hemicellulose in the primary cell walls of suspension-cultured sycamore cells // Plant Physiology. 1980. Vol. 66. P. 1135-1139.

50. Davarski K.A., Manolov S.N., Petrova I.N., Mavrov V.D. Complex equilibria in the system M2+-polygalacturonic acid (pectin) - H2O (M = Co, Ni, Cu, Zn, Cd and Pb) // Journal of Coordination Chemistry. 1994. Vol. 33. P. 75-81.

51. Davis R.D., Beckett P.H.T. Upper critical levels of toxic elements in plants. II. Critical levels of copper in young barley, wheat, rape, lettuce and ryegrass, and of nickel and zinc in young barley and ryegrass // New Phytologist. 1978. Vol. 80. P. 23-32.

52. Del Pozo T., Cambiazo V., González M. Gene expression profiling analysis of copper homeostasis in Arabidopsis thaliana // Biochemical and Biophysical Research Communications. 2010. Vol. 393. P. 248-252.

53. Deng F., Yamaji N., Xia J., Ma J.F. A member of the heavy metal P-Type ATPase OsHMA5 is involved in xylem loading of copper in rice // Plant Physiology. 2013. Vol. 163. P. 1353-1362.

54. DiDonato R.J., Roberts L.A., Sanderson T., Eisley R.B., Walker E.L. Arabidopsis Yellow Stripe-Like2 (YSL2): a metal-regulated gene encoding a plasma membrane

transporter of nicotianamine-metal complexes // Plant Journal. 2004. Vol. 39. P. 403414.

55. Doblin M.S., Pettolino F., Bacic A. Plant cell walls, the skeleton of the plant world // Functional Plant Biology. 2010. Vol. 37. P. 357-381.

56. Ebringerova A., Hromadkova Z., Heinze T. Hemicellulose // Advances in Polymer Science. 2005. Vol. 186. P. 1-67.

57. Eticha D., Stass A., Horst W.J. Cell-wall pectin and its degree of methylation in the maize root-apex: significance for genotypic differences in aluminium resistance // Plant Cell and Environment. 2005. Vol. 28. P. 1410-1420.

58. Fageria N.K., Stone L.F. Physical, chemical and biological changes in the rhizosphereand nutrient availability // Journal of Plant Nutrition. 2006. Vol. 29. P. 13271356.

59. Feiz L., Irshad M., Pont-Lezica R.F., Canut H., Jamet E. Evaluation of cell wall preparations for proteomics: a new procedure for purifying cell walls from Arabidopsis hypocotyls // Plant Methods. 2006. Vol. 2. P. 10.

60. Field T.B., McCourt J.L., McBryde W.A.E. Composition and stability of iron and copper citrate complexes in aqueous solution // Canadian Journal of Chemistry. 1974. Vol. 52, № 17. P. 3119-3124.

61. Fry S.C., York W.S., Albersheim P., Darvill A., Hayashi T., et al. An unambiguous nomenclature for xyloglucan-derived oligosaccharides // Physiologia Plantarum. 1993. Vol. 89, № 1. P. 1-3.

62. Fry S.C., Miller J.G., Dumville J.C. A proposed role for copper ions in cell wall loosening // Plant and Soil. 2002. Vol. 247. P. 57-67.

63. Gabbrielli R., Pandolfini T., Espen L., Palandri M.R. Growth, peroxidase activity and cytological modifications in Pisum sativum seedlings exposed to Ni2+ toxicity // Journal of Plant Physiology. 1999. Vol. 155. P. 639-645.

64. Gajewska E., Sklodowska M. Antioxidative responses and proline level in leaves and roots of pea plants subjected to nickel stress // Acta Physiologiae Plantarum. 2005. Vol. 27. P. 329-339.

65. Gajewska E., Sklodowska M., Slaba M., Mazur J. Effect of nickel on antioxidative enzyme activities, proline and chlorophyll contents in wheat shoots // Biologia Plantarum. 2006. Vol. 50. P. 653-659.

66. Grabber J.H. How do lignin composition, structure, and cross-linking affect degradability? A review of cell wall model studies // Crop Science. 2005. Vol. 45. P. 820831.

67. Grignon C., Sentenac H. pH and ionic conditions in the apoplast // Annual Review of Plant Physiology. 1991. Vol. 42. P. 103-128.

68. Guigues S., Bravin M., Garnier C., Masion A., Doelsch E. Isolated cell walls exhibit cation binding properties distinct from those of plant roots // Plant and Soil. 2014. Vol. 381. P. 367-379.

69. Guo W.-J., Bundithya W., Goldsbrough P.B. Characterization of the Arabidopsis metallothionein gene family: tissue-specific expression and induction during senescence and in response to copper // New Phytologist. 2003. Vol. 159. P. 369-381.

70. Hall J.L. Cellular mechanisms for heavy metal detoxification and tolerance // Journal of Experimental Botany. 2002. Vol. 53. P. 1-11.

71. Haynes R.J. Ion exchange properties of roots and ionic interactions within the root apoplasm: their role in ion accumulation by plants // Botanical Review. 1980. Vol. 46. P. 75-99.

72. Helfferich F. Ion exchange. New York: Mc Graw-Hill Publ, 1962.

73. Ingle R.A., Fricker M.D., Smith J.A. Evidence for nickel/proton antiport activity at the tonoplast of the hyperaccumulator plant Alyssum lesbiacum // Plant Biology. 2008. Vol. 10, № 6. P. 746-753.

74. Iwasaki K., Sakurai K., Takahashi E. Copper binding by the root cell walls of Italian ryegrass and red clover // Soil Science and Plant Nutrition. 1990. Vol. 36. P. 431439.

75. Jarvis M.C., Briggs S.P.H., Knox J.P. Intercellular adhesion and cell separation in plants // Plant Cell and Environment. 2003. Vol. 26. P. 977-989.

76. Jose-Estanyol M., Puigdomenech P. Plant cell wall glycoproteins and their genes // Plant Physiology and Biochemistry. 2000. Vol. 38. P. 97-108.

77. Kang X., Kirui A., Widanage M.C.D., Mentink-Vigier F., Cosgrove D.J., Wang T. Lignin-polysaccharide interactions in plant secondary cell walls revealed by solid-state NMR // Nature Communications. 2019. Vol. 10. P. 347.

78. Kartel M.T., Kupchik L.A., Veisov B.K. Evaluation of pectin binding of heavy metal ions in aqueous solutions // Chemosphere. 1999. Vol. 38, №11. P. 2591-2596.

79. Keegstra K., Talmadge K.W., Bauer W.D., Albersheim, P. The structure of plant cell walls: III. A model of the walls of suspension-cultured sycamore cells based on the interconnections of the macromolecular components // Plant Physiology. 1973. Vol. 51. P. 188-197.

80. Kerkeb L., Krämer U. The role of free histidine in xylem loading of nickel in

Alyssum lesbiacum and Brassica juncea // Plant Physiology. 2003. Vol. 131, №2. P. 716724.

81. Kholodova V.P., Ivanova E.M., Kuznetsov Vl.V. Initial steps of copper detoxification: outside and inside of plant cell // Detoxification of Heavy Metals / eds.: I. Sherameti, A. Varma. Berlin-Heidelberg: Springer, 2011. P. 143-167.

82. Kim S.H., Lee C.M., Kafle K. Characterization of crystalline cellulose in biomass: basic principles, applications, and limitations of XRD, NMR, IR, Raman, and SFG // Korean Journal of Chemical Engineering. 2013. Vol. 30. P. 2127-2141.

83. Kinraide T.B. Possible influence of cell walls upon ion concentrations at plasma membrane surfaces. Toward a comprehensive view of cell-surface electrical effects upon ion uptake, intoxication, and amelioration // Plant Physiology. 2004. Vol. 136. P. 38043813.

84. Kinraide T.B. Improved scales for metal ion softness and toxicity // Environmental Toxicology and Chemistry. 2009. Vol. 28. P. 525-533.

85. Kinraide T.B., Yermiyahu U. A scale of metal ion binding strengths correlating with ionic charge, Pauling electronegativity, toxicity, and other physiological effects // Journal of Inorganic Biochemistry. 2007. Vol. 101, № 9. P. 1201-1213.

86. Klaumann S., Nickolaus S.D., Fürst S.H., Starck S., Schneider S., Neuhaus H.E., Trentmann O. The tonoplast copper transporter COPT5 acts as an exporter and is required

for interorgan allocation of copper in Arabidopsis thaliana // New Phytologist. 2011. Vol. 192. P. 393-404.

87. Klavons J.A., Bennett R.D. Determination of methanol using alcohol oxidase and its application to methyl ester content of pectins // Journal of Agricultural and Food Chemistry. 1986. Vol. 34. P. 597-599.

88. Konno H., Nakato T., Nakashima S., Katoh K. Lygodium japonicum fern accumulates copper in the cell wall pectin // Journal of Experimental Botany. 2005. Vol. 56. P. 1923-1931.

89. Konno H., Nakashima S., Katoh K. Metal-tolerant moss Scopelophila cataractae accumulates copper in the cell wall pectin of the protonema // Journal of Plant Physiology. 2010. Vol. 167. P. 358-364.

90. Kopittke P.M., Menzies N.W. Effect of Cu toxicity on growth of cowpea (Vigna unguiculata) // Plant and Soil. 2006. Vol. 279. P. 287-296.

91. Kopittke P.M., Asher C.J., Kopittke R.A., Menzies N.W. Toxic effects of Ni2+ on growth of cowpea (Vigna unguiculata) // Plant and Soil. 2007. Vol. 292. P. 283-289.

92. Kopittke P.M., Blamey F.P.C., Menzies N.W. Toxicities of soluble Al, Cu, and La include ruptures to rhizodermal and root cortical cells of cowpea // Plant and Soil. 2008. Vol. 303. P. 217-227.

93. Kopittke P.M., Menzies N.W., de Jonge M.D., McKenna B.A., Donner E., et al. In situ distribution and speciation of toxic copper, nickel, and zinc in hydrated roots of cowpea // Plant Physiology. 2011. Vol. 156. P. 663-673.

94. Kramer U., Pickering I.J., Prince R.C., Raskin I., Salt D.E. Subcellular localization and speciation of nickel in hyperaccumulator and non-accumulator Thlaspi species // Plant Physiology. 2000. Vol. 122. P. 1343-1353.

95. Kramer U. Metal hyperaccumulation in plants // Annual Review of Plant Biology. 2010. Vol. 61, № 1. P. 517-534.

96. Krzeslowska M. The cell wall in plant cell response to trace metals: polysaccharide remodeling and its role in defense strategy // Acta Physiologiae Plantarum. 2011. Vol. 33. P. 35-51.

97. Lamport D., Kieliszewski M., Chen Y, Cannon M. Role of the extensin superfamily in primary cell wall architecture // Plant Physiology. 2011. Vol. 156. P. 1119.

98. Lee W.M., An Y.J., Yoon H., Kweon H.S. Toxicity and bioavailability of copper nanoparticles to the terrestrial plants mung bean (Phaseolus radiatus) and wheat (Triticum aestivum): plant agar test for water-insoluble nanoparticles // Environmental Toxicology and Chemistry. 2008. Vol. 27. P. 1915-1921.

99. Lequeux H., Hermans C., Lutts S., Verbruggen N. Response to copper excess in Arabidopsis thaliana: Impact on the root system architecture, hormone distribution, lignin accumulation and mineral profile // Plant Physiology and Biochemistry. 2010. Vol. 48. P. 673-682.

100. L'Huillier L., D'Auzac J., Durand M., Michaud-Ferriere N. Nickel effects on two maize (Zea mays) cultivars: growth, structure, Ni concentration, and location // Canadian Journal Botany. 1996. Vol. 74. P. 1547-1554.

101. Li Z., Wu L., Hu P., Luo Y., Christie P. Copper changes the yield and cadmium/zinc accumulation and cellular distribution in the cadmium/zinc hyperaccumulator Sedum plumbizincicola // Journal of Hazardous Materials. 2013. Vol. 261. P. 332-341.

102. Liao M.T., Hedley M.J., Woolley D.J., Brooks R.R., Nichols M.A. Copper uptake and translocation in chicory (Cichorium intybus L. cv Grasslands Puna) and tomato (Lycopersicon esculentum Mill. cv Rondy) plants grown in NFT system. II. The role of nicotianamine and histidine in xylem sap copper transport // Plant and Soil. 2000. Vol. 223. P. 243-252.

103. Lin C.-C., Chen L.-M., Liu Z.-H. Rapid effect of copper on lignin biosynthesis in soybean roots // Plant Science. 2005. Vol. 168. P. 855-861.

104. Liu D., Kottke I. Subcellular localization of chromium and nickel in root cells of Allium cepa by EELS and ESI // Cell Biology and Toxicology. 2003. Vol. 19. P. 299311.

105. Liu T., Shen C., Wang Y., Huang C., Shi J. New insights into regulation of proteome and polysaccharide in cell wall of Elsholtzia splendens in response to copper stress // PLoS ONE. 2014. Vol. 9. e109573.

106. Lou L., Shen Z., Li X. The copper tolerance mechanisms of Elsholtzia haichowensis, a plant from copper-enriched soils // Environmental and Experimental Botany. 2004. Vol. 51. P. 111-120.

107. Mangeon A., Junqueira R., Sachetto-Martins G. Functional diversity of the plant glycine-rich proteins superfamily // Plant Signaling & Behavior. 2010. Vol. 5. P. 99-104.

108. Marschner H. Mineral nutrition of higher plants, 2nd ed. London: Academic Press, 1995.

109. McNeil M., Darvill A.G., Fry S.C., Albersheim P. Structure and function of the primary cell walls of plants // Annual Review of Biochemistry. 1984. Vol. 53. P. 625663.

110. Merlot S., Hannibal L., Martins S., Martinelli L., Amir H., Lebrun M., Thomine S. The metal transporter PgIREG1 from the hyperaccumulator Psychotria gabriellae is a candidate gene for nickel tolerance and accumulation // Journal of Experimental Botany. 2014. Vol. 65, №6. P. 1551-1564.

111. Meychik N.R., Yermakov I.P. A new approach to the investigation on the ionogenic groups of root cell walls // Plant and Soil. 1999. Vol. 217. P. 257-264.

112. Meychik N.R., Yermakov I.P. Ion exchange properties of plant root cell walls // Plant and Soil. 2001. Vol. 234, № 2. P. 181-193.

113. Meychik N.R., Nikolaeva J.I., Yermakov I.P. Ion exchange properties of the root cell walls isolated from halophyte plants (Suaeda altissima L.) grown under conditions of different salinity // Plant and Soil. 2005. Vol. 277. P. 163-174.

114. Michaud A.M., Chappellaz C., Hinsinger P. Copper phytotoxicity affects root elongation and iron nutrition in durum wheat (Triticum turgidum durum L.) // Plant and Soil. 2008. Vol. 310. P. 151-165.

115. Migocka M., Posyniak E., Maciaszczyk-Dziubinska E., Papierniak A., Kosieradzka A. Functional and biochemical characterization of cucumber genes encoding

two copper ATPases CsHMA5.1 and CsHMA5.2 // Journal of Biological Chemistry. 2015. Vol. 290. P. 15717-15729.

116. Mihailovic N., Drazic G. Incomplete alleviation of nickel toxicity in bean by nitric oxide supplementation // Plant Soil and Environment. 2011. Vol. 57. P. 396-401.

117. Milner M. J., Seamon J., Craft E., Kochian L. V. Transport properties of members of the ZIP family in plants and their role in Zn and Mn homeostasis // Journal of Experimental Botany. 2013. Vol. 64. P. 369-381.

118. Miras R., Morin I., Jacquin O., Cuillel M., Guillain F., Mintz E. Interplay between glutathione, Atx1 and copper. 1. Copper(I) glutathionate induced dimerization of Atx1 // Journal of Biological Inorganic Chemistry. 2008. Vol. 13, № 2. P. 195-205.

119. Mohnen D. Pectin structure and biosynthesis // Current Opinion in Plant Biology.

2008. Vol. 11. P. 266-277

120. Moradi A.B, Swoboda S., Robinson B., Prohaska T., Kaestner A., Oswald S.E., Wenzel W.W., Schulin R. Mapping of nickel in root cross-sections of the hyperaccumulator plant Berkheya coddii using laser ablation ICP-MS // Environmental and Experimental Botany. 2010. Vol. 69. P. 24-31.

121. Morrissey J., Baxter I.R., Lee J., Li L., Lahner B., et al. The Ferroportin metal efflux proteins function in iron and cobalt homeostasis in Arabidopsis // The Plant Cell.

2009. Vol. 21. P. 3326-3338.

122. Morvan C., Demarty M., Thellier M. Titration of isolated cell walls ofLemna minor L. // Plant Physiology. 1979. Vol. 63. P. 1117-1122.

123. Nishida S., Tsuzuki C., Kato A, Aisu A, Yoshida J, Mizuno T. AtIRT1, the primary iron uptake transporter in the root, mediates excess nickel accumulation in Arabidopsis thaliana // Plant Cell Physiology. 2011. Vol. 52, № 8. P. 1433-1442.

124. Nishizono H., Ichikawa H., Suziki S., Ishii F. The role of the root cell wall in the heavy metal tolerance of Athyrium yokoscense // Plant and Soil. 1987. Vol. 101. P. 1520.

125. Oehme D.P., Downton M.T., Doblin M.S., Wagner J., Gidley M.J., Bacic A. Unique aspects of the structure and dynamics of elementary IP cellulose microfibrils revealed by computational simulations // Plant Physiology. 2015. Vol. 168. P. 3-17.

126. Ouzounidou G., Ciamporova M., Moustakas M., Karataglis S. Responses of maize (Zea mays L.) plants to copper stress. I. Growth, mineral content and ultrastructure of roots // Environmental and Experimental Botany. 1995. Vol. 35. P. 167-176.

127. Palacios G., Gómez I., Carbonell-Barrachina A., Navarro Pedreño J., Mataix J., Effect of nickel concentration on tomato plant nutrition and dry matter yield // Journal of Plant Nutrition. 1998. Vol. 21. P. 2179-2191.

128. Pandey N., Sharma C.P. Effect of heavy metals Co2+, Ni2+ and Cd2+ on growth and metabolism of cabbage // Plant Science. 2002. Vol. 163. P. 753-758.

129. Pandolfini T., Gabrielli R., Comparini C. Nickel toxicity and peroxidase activity in seedlings of Triticum aestivum L. // Plant Cell and Environment. 1992. Vol. 15. P. 719725.

130. Peña M.J., Kulkarni A.R., Backe J., Boyd M., O'Neill M.A., York W.S. Structural diversity of xylans in the cell walls of monocots // Planta. 2016. Vol. 244. P. 589-606.

131. Peng H., Yang X., Tian S. Accumulation and ultrastructural distribution of copper in Elsholtzia splendens // Journal of Zheijang University Science B. 2005. Vol. 6. P. 311318.

132. Persans M.W., Nieman K., Salt D.E. Functional activity and role of cation-efflux family members in Ni hyperaccumulation in Thlaspi goesingense // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2001. Vol. 98. P. 9995-10000.

133. Piccini D.F., Malavolta E. Effect of nickel on two common bean cultivars // Journal of Plant Nutrition. 1992. Vol. 15. P. 2343-2350.

134. Pich A., Scholz G. Translocation of copper and other micronutrients in tomato plants (Lycopersicon esculentum Mill.): nicotianamine-stimulated copper transport in the xylem // Journal of Experimental Botany. 1996. Vol. 47. P. 41-47.

135. Pilon M. Moving copper in plants // New Phytologist. 2011. Vol. 192. P. 305-307.

136. Popper Z.A., Fry S.C. Xyloglucan-pectin linkages are formed intra-protoplasmically, contribute to wall-assembly, and remain stable in the cell wall // Planta. 2008. Vol. 227. P. 781-794.

137. Rahman H., Sabreen S., Alam S., Kawai S. Effects of nickel on growth and composition of metal micronutrients in barley plants grown in nutrient solution // Journal of Plant Nutrition. 2005. Vol. 28. P. 393-404.

138. Ralet M.C., Andre-Leroux G., Quemener B., Thibault J.F. Sugar beet (Beta vulgaris) pectins are covalently cross-linked through diferulic bridges in the cell wall // Phytochemistry. 2005. Vol. 66. P. 2800-2814.

139. Redjala T., Sterckeman T., Skiker S., Echevarria G. Contribution of apoplast and symplast to short term nickel uptake by maize and Leptoplax emarginata roots // Environmental and Experimental Botany. 2010. Vol. 68. P. 99-106.

140. Renard C.M., Jarvis M.C. A cross-polarization, magic-angle spinning, 13C-nuclear-magnetic-resonance study of polysaccharides in sugar beet cell walls // Plant Physiology. 1999. Vol. 119. P. 1315-1322.

141. Rennie E.A., Scheller H.V. Xylan biosynthesis. Current Opinion in Biotechnology. 2014. Vol. 26. P. 100-107.

142. Rhodes D.I., Sadek M., Stone B.A. Hydroxycinnamic acids in walls of wheat aleurone cells // Journal of Cereal Science. 2002. Vol. 36. P. 67-81.

143. Richau K.H., Kozhevnikova A.D., Seregin I.V., Vooijs R., Koevoets P.L.M., Smith J.A.C., Ivanov V.B., Schat H. Chelation by histidine inhibits the vacuolar sequestration of nickel in roots of the hyperaccumulator, Thlaspi caerulescens // New Phytologist. 2009. Vol. 183. P. 106-116.

144. Richter C., Dainty L. Ion behavior in plant cell walls. I. Characterization of the Sphagnum russowii cell wall ion exchanger // Canadian Journal of Botany. 1989. Vol. 67. P. 451-459.

145. Ridley B.L., O'Neill M.A., Mohnen D. Pectins: structure, biosynthesis and oligogalaturonide-related signaling // Phytochemistry. 2001. Vol. 57. P. 929-967.

146. Riesen O., Feller U. Redistribution of nickel, cobalt, manganese, zinc and cadmium via the phloem in young and in maturing wheat // Journal of Plant Nutrition. 2005. Vol. 28. P. 421-430.

147. Robinson S.P., Downton W.J.S. Potassium, sodium, and chloride content of isolated intact chloroplasts in relation to ionic compartmentation in leaves // Archives of Biochemistry and Biophysics. 1984. Vol. 228. P. 197-206.

148. Ryan B.M., Kirby J.K., Degryse F., Harris H., McLaughlin M.J., Scheiderich K. Copper speciation and isotopic fractionation in plants: uptake and translocation mechanisms // New Phytologist. 2013. Vol. 199. P. 367-378.

149. Sattelmacher B. The apoplast and its significance for plant mineral nutrition // New Phytologist. 2001. Vol. 149. P. 167-192.

150. Saulnier L., Thibault J.-F. Ferulic acid and diferulic acids as components of sugar-beet pectins and maize bran heteroxylans // Journal of the Science of Food and Agriculture. 1999. Vol. 79. P. 396-402.

151. Schaaf G., Ludewig U., Erenoglu B.E., Mori S., Kitahara T., von Wiren N. ZmYS1 functions as a proton-coupled symporter for phytosiderophore- and nicotianamine-chelated metals // Journal of Biological Chemistry. 2004. Vol. 279, №10. P. 9091-9096.

152. Scheller H.V., Ulvskov P. Hemicelluloses // Annual Review of Plant Biology. 2010. Vol. 61. P. 263-289.

153. Schultink A., Liu L., Zhu L., Pauly M. Structural diversity and function of xyloglucan sidechain substituents // Plants. 2014. Vol. 3, №4. P. 526-542.

154. Senden M.H.M.N., Van der Meer A.J.G.M., Verburg T.G., Wolterbeek H.T. Citric acid in tomato plant roots and its effect on cadmium uptake and distribution // Plant and Soil. 1995. Vol. 171. P. 333-339.

155. Shi J., Wu B., Yuan X., Cao Y.Y., Chen X., Chen Y., Hu T. An x-ray absorption spectroscopy investigation of speciation and biotransformation of copper in Elsholtzia splendens // Plant and Soil. 2008. Vol. 302. P. 163-174.

156. Showalter A.M., Keppler B., Lichtenberg J., Gu D., Welch L.R. A bioinformatics approach to the identification, classification, and analysis of hydroxyproline-rich glycoproteins // Plant Physiology. 2010. Vol. 153. P. 485-513.

157. Straczek A., Sarret G., Manceau A., Hinsinger P., Geoffroy N., Jaillard B. Zinc distribution and speciation in roots of various genotypes of tobacco exposed to Zn // Environmental and Experimental Botany. 2008. Vol. 63. P. 80-90.

158. Talbot L.D., Ray P.M. Molecular size and separability features of pea cell wall polysaccharides // Plant Physiology. 1992. Vol. 98. P. 357-368.

159. Tan L., Showalter A., Egelund J., Hernandez-Sanchez A., Doblin M., Bacic A. Arabinogalactan-proteins and the research challenges for these enigmatic plant cell surface proteoglycans // Frontiers in Plant Science. 2012. Vol. 3. e140.

160. Taylor G.J., Foy C.D. Differential uptake and toxicity of ionic and chelated copper in Triticum aestivum // Canadian Journal of Botany. 1985. Vol. 63. P. 1271-1275.

161. Thompson J.E., Fry S.C. Evidence for covalent linkage between xyloglucan and acidic pectins in suspension-cultured rose cells // Planta. 2000. Vol. 211. P. 275-286.

162. Torres-Mancera M.T., Cordova-López J., Rodríguez-Serrano G., Roussos S., Ramírez-Coronel A., Favela-Torres E., Saucedo-Castañeda G. Enzymatic extraction of HAs from coffee pulp // Food Technology and Biotechnology. 2011. Vol. 49. P. 369-373.

163. Vacchina V., Mari S., Czernic P., Marques L., Pianelli K., Schaumlöffel D., Lebrun M., Lobinski R. Speciation of nickel in a hyperaccumulating plant by high-performance liquid chromatography-inductively coupled plasma mass spectroscopy and electrospray MS/MS assisted by cloning using yeast complementation // Analytical Chemistry. 2003. Vol. 75. P. 2740-2745.

164. Vogel J. Unique aspects of the grass cell wall // Current Opinion in Plant Biology. 2008. Vol. 11. P. 301-307.

165. Vuletic M., Hadzi-Taskovic S.V., Markovic K., Kravic N., Vucinic Z., Maksimovic V. Differential response of antioxidative systems of maize (Zea mays L.) roots cell walls to osmotic and heavy metal stress // Plant Biology. 2014. Vol. 16. P. 8896.

166. Walker C.D., Graham R.D., Madison J.T., Cary E.E., Welch R.M. Effects of Ni deficiency on some nitrogen metabolites in cowpeas (Vigna unguiculata L. Walp) // Plant Physiology. 1985. Vol. 79. P. 474-479.

167. Wang W., Zhao X.Q., Chen R.F., Dong X.Y, Lan P., Ma J.F., Shen R.F. Altered cell wall properties are responsible for ammonium-reduced aluminum accumulation in rice roots // Plant Cell and Environment. 2015. Vol. 38, № 7. P. 1382-1390.

168. Wei L., Luo Ch., Li X., Shen Zh. Copper accumulation and tolerance in Chrysanthemum coronarium L. and Sorghum sudanense L. // Archives of Environmental Contamination and Toxicology. 2008. Vol. 55. P. 238-246.

169. White P.J. The pathways of calcium movement to the xylem // Journal of Experimental Botany. 2001. Vol. 52. P. 891-899.

170. White P.J., Whiting S.N., Baker A.J.M., Broadley M.R. Does zinc move apoplastically to the xylem in roots of Thlaspi caerulescens? // New Phytologist. 2002. Vol. 153. P. 199-211.

171. Willats W.G.T., McCartney L., Mackie W., Knox P. Pectin: cell biology and prospects for functional analysis // Plant Molecular Biology. 2001. Vol. 47. P. 9-27.

172. Xiong J., Yang Y, Fu G., Tao L. Novel roles of hydrogen peroxide (H2O2) in regulating pectin synthesis and demethylesterification in the cell wall of rice (Oryza sativa) root tips // New Phytologist. 2015. Vol. 206. P. 118-126.

173. Yadava P.C., Ghose A.K., Yadava K.L., Dey A.K. Stability constants of oxalate complexes of copper (II) and nickel (II) by paper electrophoresis // Chromatographia. 1976. Vol. 9. P. 410.

174. Yang J.L., Zhu X.F., Peng YX., Zheng C., Li G.X., Liu Y., Shi Y.Z., Zheng S.J. Cell wall hemicellulose contributes significantly to Al adsorption and root growth in Arabidopsis // Plant Physiology. 2011. Vol. 155. P. 1885-1892.

175. Yang X., Baligar V.C., Martens D.C., Clark R.B. Plant tolerance to nickel toxicity: II. Nickel effects on influx and transport of mineral nutrients in four plant species // Journal of Plant Nutrition. 1996. Vol. 19. P. 265-279.

176. Yang X.E., Baligar V.C., Foster J.C., Martens D.C. Accumulation and transport of nickel in relation to organic acids in ryegrass and maize grown with different nickel levels // Plant and Soil. 1997. Vol. 196. P. 271-276.

177. Yuan M., Li X., Xiao J., Wang S. Molecular and functional analyses of COPT/Ctr-type copper transporter-like gene family in rice // BMC Plant Biology. 2011. Vol. 11. 69.

178. Zhang Q., Cheetamun R., Dhugga K.S., Rafalski J.A., Tingey S.V., et al. Spatial gradients in cell wall composition and transcriptional profiles along elongating maize internodes // BMC Plant Biology. 2014. Vol. 14. 27.

179. Zhao F.J., Hamon R.E., Lombi E., McLaughlin M.J., McGrath S.P. Characteristics of cadmium uptake in two contrasting ecotypes of the hyperaccumulator Thlaspi caerulescens // Journal of Experimental Botany. 2002. Vol. 53. P. 535-543.

180. Zykwinska A., Thibault J.F., Ralet M.C. Competitive binding of pectin and xyloglucan with primary cell wall cellulose // Carbohydrate Polymers. 2008. Vol. 74. P. 957-961.