Роль ионов кальция в экспрессионной регуляции сукцинатдегидрогеназы при адаптивной реакции клеточного метаболизма у растений и животных тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат биологических наук Ал-Саади Али С Махмуд

• Ал-Саади Али С Махмуд
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Ал-Саади Али С Махмуд

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Функционирование сукцинатдегидрогеназы в растительной

и животной клетках

1.2. Регуляция функционирования ферментов окислительного метаболизма

1.2.1. Функционирования ферментов дыхания и фотодыхания

1.2.2. Особенности организации митохондрий в фотосинтезирующих тканях

1.3. Биохимические и молекулярные механизмы регуляции клеточного метаболизма

1.3.1. Фитохром-опосредованная регуляция первичного метаболизма

1.3.1.1. Фитохром-зависимое световое ингибирование сукцинатдегидрогеназы

1.3.1.2. Градиент красного и дальнего красного света в листьях

1.3.2. Регуляторная функция внутриклеточного кальция

1.3.2.1. Кальциевые сигналы и гомеостаз в ядрах

1.3.2.2. Механизмы ядерной кальциевой сигнализации

1.3.2.3. Механизмы реализации клеточных сигналов в ядрах

1.3.2.3.1. Роль фактора P1F в регуляции экспрессии генов растений

1.3.2.3.2. Роль CREB фактора в регуляции транскрипции генов животных

Глава 2. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

2.1. Объекты и методы исследования

2.1.1. Объекты исследования

2.1.2. Методы исследования

2.1.2.1. Определение активности сукцинатдегидрогеназы

2.1.2.2. Очистка сукцинатдегидрогеназы из растительных и животных тканей

2.1.2.3. Определение молекулярной массы нативного фермента

2.1.2.4. Определение молекулярной массы субъединиц СДГ

2.1.2.5. Аналитический электрофорез

2.1.2.6. Определение гомогенности препаратов изоформ сукцинатдегидрогеназы

2.1.2.7. Специфическое проявление сукцинатдегидрогеназы

2.1.2.8. Выделение ядер из растительных и животных тканей

2.1.2.9. Определение концентрации свободных катионов Са

2.1.2.10. Влияние ингибиторов

2.1.2.11 .Определение перекрестного загрязнения фракций

2.1.2.12. Определение активности маркерных ферментов глиоксилатного цикла

2.1.2.13. Выделение РНК

2.1.2.14. Обратная транскрипция

2.1.2.15. Аналитический электрофорез нуклеиновых кислот

в геле агарозы

2.1.2.16. Полимеразная цепная реакция в реальном времени

2.1.2.17. Статистическая обработка экспериментальных данных

2.3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

2.3.1. Выделение и очистка сукцинатдегидрогеназы

2.3.1.1. Выделение сукцинатдегидрогеназы из зеленых листьев кукурузы и арабидопсиса

2.3.1.2. Выделение сукцинатдегидрогеназы из печени крыс

2.3.1.3. Исследования на гомогенность полученных препаратов сукцинатдегидрогеназы

2.3.1.4. Исследование четвертичной структуры сукцинатдегидрогеназы

из растений и животных

2.3.2. Регуляция гомогенных препаратов сукцинатдегидрогеназы

из животных и растительных тканей ионами кальция

2.3.3. Биохимический механизм действия светового режима

на растительную сукцинатдегидрогеназу

2.3.3.1. Роль катионов кальция в трансдукции фитохромного сигнала в листьях арабидопсиса

2.3.3.2. Роль катионов кальция в трансдукции фитохромного сигнала в листьях кукурузы

2.3.3.3. Роль катионов кальция в трансдукции сигнала в клетках печени крыс в норме и при пищевой депривации

2.3.3.4. Изоферментный состав сукцинатдегидрогеназы в печени крыс

в норме и при пищевой депривации

2.3.3.5. Содержание свободного кальция в ядрах клеток печени крыс

в норме и при пищевой депривации

2.3.3.6. Экспрессия гена sdha субъединицы А сукцинатдегидрогеназы

в норме и при пищевой депривации

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ИСТОЧНИКОВ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Роль ионов кальция в экспрессионной регуляции сукцинатдегидрогеназы при адаптивной реакции клеточного метаболизма у растений и животных»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность проблемы. Сукцинатдегидрогеназа (СДГ, КФ 1.3.99.1) обеспечивает выполнение нескольких важнейших функций. Фермент обеспечивает протекание реакций цикла трикарбоновых кислот, который, как известно, поддерживает энергетический баланс клетки. Катализ ферментов окисления сукцината до фумарата необходим не только для протекания цикла Кребса, но и является важной реакцией одного из этапов глюконеогенеза. СДГ является уникальным ферментом, который одновременно обеспечивает функционирование, как дыхательной цепи митохондрий, так и цикла трикарбоновых кислот. Регуляция сукцинатдегидрогеназной активности на экспрессионном уровне осуществляется под действием факторов транскрипции, кроме того, важную роль в этом процессе играют различные вторичные мессенджеры, такие как Са2+, G-белки, ц-АМФ. В последнее время значительный интерес исследователей был сосредоточен на важной роли универсального посредника двухвалентного иона кальция (Са2+) в механизмах передачи внутриклеточных сигналов, начиная с восприятия начального стимула и заканчивая окончательным адаптивным ответом. Многочисленные наблюдения свидетельствуют, что концентрация кальция, в основном, цитозольная, изменяется в ответ на множество абиотических или биотических стрессов [144; 155; 208]. Большой интерес вызывает роль ионов кальция и других факторов, оказывающих действие на экспрессию генов сукцинатдегидрогеназной системы. Особое место в механизме влияния вторичного мессенджера кальция на ферментативную активность сукцинатдегидрогеназы занимает его внутриклеточный транспорт, в частности, перемещение из цитоплазматических и других фондов в ядро для создания действующей концентрации этого иона. Малоизученными остаются вопросы трансдукции фитохромного сигнала, активирующего сукцинатдегидрогеназную активность в растениях, а также реализация

стрессовых стимулов (пищевая депривация, аллоксановый диабет и др.), вызывающих активирование глкжонеогенеза и повышение активности сукцинатдегидрогеназы в животных клетках. В связи с этим необходимы исследования биохимических механизмов, осуществляющих экспрессионную регуляцию сукцинатдегидрогеназы в растениях и животных в стрессовых условиях. Отдельного внимания требует изучение роли внутриядерных транскрипционных факторов, индуцируемых изменением концентрации кальция и обуславливающих скорость образования энзима сукцинатдегидрогеназы.

Целью данной работы являлось исследование роли ионов кальция и транскрипционных факторов в регулировании активности сукцинатдегидрогеназы при адаптивной реакции в клетках растений и животных.

В соответствии с заданной целью были поставлены следующие задачи:

1. Получить с помощью многостадийной очистки электрофоретически гомогенные препараты сукцинатдегидрогеназы из листьев Zea mays L., Arabidopsis thaliana L. и печени Rattus rattus L. и исследовать с помощью гель-хроматографии на сефадексе G-200 и денатурирующего электрофореза четвертичную структуру фермента.

2. Изучить возможное прямое действие различных концентраций двухвалентных катионов кальция на функциональную активность препаратов сукцинатдегидрогеназы из животных и растительных объектов.

3. Выяснить роль катионов кальция в биохимическом механизме трансдукции фитохромного сигнала в листьях кукурузы и арабидопсиса.

4. Исследовать действие специфического ингибитора ионных каналов -рутения красного и хелатирующего блокатора ЭГТА на изменение концентрации кальция в ядерной фракции растений под действием стрессовых факторов.

5. Установить возможную коррелятивную зависимость между величиной концентрации ионов кальция и экспрессией гена, кодирующего транскрипционный фактор PIF3 у растений.

6. Исследовать скорость функционирования сукцинатдегидрогеназы в печени крыс и ее изоферментный состав в норме и при пищевой депривации.

7. Изучить зависимость между изменением концентрации двухвалентных ионов кальция и экспрессией гена, кодирующего сукцинатдегидрогеназу, в печени крыс в норме и при пищевой депривации.

Научная новизна. Показано, что катионы Са2+ являются посредником в реализации ответа от стресс-индуцирующих факторов. Изменение содержания кальция в ядрах клеток растений Zea mays L. и Arabidopsis thaliana L. вызывает активацию фитохром-индуцирующего фактора PIF3, осуществляющего контроль уровня экспрессии гена субъединицы А сукцинатдегидрогеназы. Установлено, что в условиях пищевой депривации изоферментный состав сукцинатдегидрогеназы постоянен и представлен одной формой. В трансдукции внутриклеточного сигнала, вызванного депривацией, принимают участие катионы кальция, активирующие транскрипцию гена sdha посредством ядерных факторов транскрипции. Показано, что индукция активности СДГ в условиях пищевой депривации обусловлена увеличением скорости его синтеза.

Практическая значимость. Данные, полученные в диссертационной работе, углубляют знания о структурных характеристиках

сукцинатдегидрогеназы из растений и животных. Получение электрофоретически гомогенных препаратов исследуемого энзима может использоваться в научно-исследовательских лабораториях, как вспомогательный фермент при каскадном способе определения других ферментов. Кроме того, препараты СДГ можно применять для аналитического определения концентрации янтарной кислоты в биологических образцах. Использование чистых препаратов фермента может

найти применение в пищевой промышленности при исследовании качества продуктов.

Материалы диссертационной работы используются в учебном процессе на биолого-почвенном факультете Воронежского государственного университета при чтении лекций по биохимии, по физиологии растений, по спецкурсам по энзимологии, биоэнергетике, а также при проведении практикумов и выполнении курсовых и дипломных работ.

Положения, выносимые на защиту.

1. На гомогенных препаратах сукцинатдегидрогеназы, очищенных из арабидопсиса, кукурузы и печени крыс показано, что исследуемый энзим является гетеротетрамером, состоящим из четырех различных по молекулярной массе субъединиц.

2. На высокоочищенных препаратах сукцинатдегидрогеназы было показано, что Са2+ в физиологических концентрациях не оказывали прямого регулирующего действия на ферментативную активность фермента.

3. В механизме трансдукции фитохромного сигнала в листьях кукурузы и арабидопсиса играет важную роль кальциевая сигнальная система. Внутриядерная реализация фитохромного сигнала обеспечивается транскрипционным фактором Р1РЗ, индукция экспрессии которого коррелирует с изменением концентрации катионов кальция.

4. Пищевая депривация вызывает усиление активности сукцинатдегидрогеназы в печени крыс. Установлено, что при этом наблюдается внутриклеточное перераспределение Са2+, обеспечивающее его накопление в ядрах клеток печени. В трансдукции внутриклеточного сигнала, вызванного депривацией, принимают участие катионы кальция, активирующие транскрипцию гена ясИча.

Апробация работы. Материалы диссертации докладывались и обсуждались на международных, региональных и университетских конференциях. Они были представлены на 14-ой международной Пущинской конференции молодых учёных «Биология - наука 21-ого века» (Пущино,

2010); Международной научной конференции «Ломоносов-2011» (Москва,

2011); Международной конференции «Рецепция и внутриклеточная сигнализация» (Пущино, 2011); IV Всероссийского с международным участием конгресса студентов и аспирантов-биологов «Симбиоз Россия 2011» (Воронеж, 2011); VI съезде общества физиологов растений России «Физиология растений - фундаментальная основа экологии и инновационных технологий» (Нижний Новгород, 2011); межрегиональных конференциях, посвященных памяти A.A. Землянухина "Организация и регуляция физиолого-биохимических процессов" (Воронеж, 2011, 2012, 2013).

Публикации. Основные результаты настоящей диссертационной работы изложены в 11 публикациях - 8 статьях и 3 тезисах.

Структура и объем работы. Диссертация изложена на 147 страницах машинописного текста и состоит из введения, обзора литературы, экспериментальной части и обсуждения результатов, заключения, выводов, списка литературы (251 источник). Иллюстрационный материал включает 6 таблиц и 25 рисунков.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Ал-Саади Али С Махмуд

выводы

1. С помощью многостадийной схемы очистки получены электрофоретически гомогенные препараты сукцинатдегидрогеназы из разных объектов. Величина удельной активности очищенных препаратов ферментов составляет 4,02 Е/мг белка, выход ферментативной активности равняется 31%, степень очистки 54 раза для арабидопсиса; значение удельной активности 4,6 Е/мг белка, выход ферментативной активности 27%, степень очистки 96,5 раза для листьев кукурузы; для печени крыс удельная активность равняется 6,27 Е/мг белка, выход ферментативной активности равняется 18%, степень очистки 89,5 раза.

2. Установлено, что сукцинатдегидрогеназа, выделенная из разных организмов, является олигомерным белком, состоящим из четырех разных по значению молекулярной массы субъединиц. Величина молекулярной массы нативного фермента составляет 131 кДа для кукурузы, 145 кДа - для арабидопсиса и 133 кДа - для печени крыс. Комплекс II состоит из четырех классических субъединиц СДГ с разной молекулярной массой. Величина этого показателя для субъединицы А колеблется от 68,6 до 75 кДа; для субъединицы В -от 27,3 до 32,5 кДа; для субъединицы С - от 15,6 до 28,3 кДа; для субъединицы О - от 12,5 до 19,5 кДа. Следовательно, сукцинатдегидрогеназа является гетерополимером.

3. Выявлено на электрофоретически гомогенных препаратах сукцинатдегидрогеназы из растений и животных, что двухвалентные катионы кальция в физиологических концентрациях не оказывали прямого регулирующего действия на ферментативную активность. При значительных количествах (превышающих 100 мкМ) наблюдалась незначительная инактивация функционирования фермента.

4. При трансдукции фитохромного сигнала в листьях Zea mays L. и Arabidopsis thaliana L. наблюдается увеличение концентрации ионов двухвалентного кальция в ядерной фракции почти в 2 раза.

5. Выявлена прямая корреляция между изменением величины концентрации ионов кальция и экспрессией гена, кодирующего фактор транскрипции PIF3 в растительной клетке.

6. Специфические ингибиторы рутений и ЭГТА ингибировали увеличение концентрации ионов кальция в ядрах растительных клеток под действием активного фитохрома, что приводило к торможению экспрессии PIF3 транскрипционного фактора.

7. Стресс-фактор (пищевая депривация) индуцировал сукцинатдегидрогеназную активность в печени крыс. Увеличение активности СДГ обусловлено ее синтезом de novo и не связано с изменением изоферментного состава фермента.

8. В условиях пищевой депривации выявлено перераспределение внутриклеточного кальция, обуславливающего его накопление в ядерной фракции печени крыс.

9. Увеличение содержания свободного кальция в ядрах клеток печени крыс коррелирует с возрастанием скорости транскрипции гена sdha, что может достигаться с помощью транскрипционного фактора CREB или другими активаторами.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Для получения электрофоретически гомогенных ферментных препаратов сукцинатдегидрогеназы из листьев кукурузы, арабидопсиса и печени крыс использовали пятистадийную очистку. Практически все этапы очистки были аналогичны схемам, используемым для получения высокоочищенных препаратов ферментов ЦТК и глиоксилатного пути [10]. Высокоочищенные препараты сукцинатдегидрогеназы характеризовались высокой удельной активностью, которая составляла: для листьев кукурузы 4,6 Е/мг белка, для листьев арабидопсиса - 4,02 Е/мг белка и для печени крыс - 6,27 Е/мг белка. Интересно отметить, что выход ферментативной активности был значительным и равнялся от 27 до 31 %. Основные показатели очищенных энзимов позволяют утверждать, что они соответствуют значениям аналогичных очисток сукцинатдегидрогеназы из других источников (бактерий, животных и растений) [9,10,12]. На электрофоретически гомогенных препаратах сукцинатдегидрогеназы исследовали ее четвертичную структуру. С помощью гель-хроматографии на сефадексе в-200 были определены значения молекулярной массы СДГ из листьев кукурузы, арабидопсиса и печени крыс. Получены точные величины молекулярной массы нативной молекулы СДГ, которые составили 131 кДа для кукурузы, 145 кДа - для арабидопсиса и 133 кДа - для печени крыс. Варьирование полученных значений укладывается в ранее описанные показатели для молекулярной массы СДГ из других объектов. Величина молекулярной массы СДГ, по данным других авторов, колеблется от 90 до 141 к Да.

Проведение денатурирующего электрофореза в присутствии додецилсульфата натрия обеспечило точное определение значений молекулярной массы субъединиц исследуемого фермента из разных объектов. Полученные величины данного показателя составили: 72,4; 32,5; 15,6; 12,5 для кукурузы, 68,6; 34,7; 28,3; 15,1 - для арабидопсиса. Величины молекулярной массы субъединиц из печени крыс составили: 75,4; 27,3; 19,5; 12,3. Сравнение данного показателя исследуемого фермента из разных объектов позволяет сделать вывод, что молекула СДГ является гетерополимером. Расчеты свидетельствуют, что все выделенные препараты сукцинатдегидрогеназы состоят из четырех субъединиц, молекулярная масса которых меняется от 75,4 до 12,3 кДа. Можно заметить, что значение молекулярной массы нативного фермента у исследуемых объектов колеблется незначительно. Так, для кукурузы оно составляет 131, арабидопсиса - 145, печени крысы - 133 кДа. Некоторые авторы указывают, что сукцинатдегидрогеназа является единственным ферментом ЦТК, встроенным во внутреннюю мембрану митохондрий [15, 10]. Комплекс 11 состоит из четырех классических субъединиц СДГ. Особое значение отводится большой субъединице СДГ - субъединице А. Считается, что эта субъединица ферментного комплекса, скорее всего, не является трансмембранным белком и располагается в матриксе митохондрий [10].

Наиболее распространенными регуляторами метаболических и особенно экспрессионных процессов у эукариот являются двухвалентные ионы кальция. Огромное количество физиологических и биохимических процессов в растительной и животной клетке зависит от концентрации этих ионов. Кальций обладает уникальными химическими и физическими свойствами и обеспечивает наиболее быстрый механизм сигнализации, чем любой другой двухвалентный ион из окружающей среды. Для кальция характерна высокая эффективность связывания с анионами, что может оказывать серьезное влияние на физиологическое состояние организма. В нашей работе проведено изучение прямого действия кальция в физиологических и более высоких концентрациях на функционирование сукцинатдегидрогеназы из разных организмов. В качестве источника ионов кальция использовали его соль - сульфат кальция. Ранее было показано, что ионы сульфата в физиологических концентрациях не вызывают регулирующего действия на молекулу энзима [101]. Особенно наглядно это продемонстрировано для эксперимента, где фермент инкубировался с ионами кальция в течение 5 минут. Незначительное ингибирование активности СДГ вызывала большая концентрация двухвалентного катиона (1 мМ). Более продолжительная экспозиция приводила к снижению активности исследуемого фермента. Экспозиция в течение 60 минут приводила к снижению функционирования сукцинатдегидрогеназы почти в 2 раза при концентрации ионов кальция 1 мМ.

Таким образом, получение в электрофоретически гомогенном состоянии препаратов СДГ из растительных и животных объектов позволило исследовать прямое действие ионов кальция в физиологических концентрациях на функционирование этой ферментной системы. Физиологические концентрации кальция не оказывали сколь-нибудь значимого воздействия на функциональную активность фермента из разных объектов. При значительных количествах (превышающих 100 мкМ) наблюдали при длительных экспозициях определенную инактивацию функционирования фермента. Такая модификация молекулы энзима могла объясняться сильным воздействием двухвалентного кальция, в частности, связыванием его с отрицательно заряженными радикалами, что могло приводить к изменению конформации сукцинатдегидрогеназы. Следовательно, можно предполагать, что двухвалентные ионы кальция могут осуществлять контроль за сукцинатдегидрогеназной активностью исключительно как вторичный мессенджер [250]. Известно, что кальций может оказывать регулирующее воздействие на экспрессию генов, детерминирующих синтез новых молекул СДГ.

Механизм фитохром-зависимой регуляции клеточного метаболизма может осуществляться с помощью специализированных сигнальных путей, регулирующих экспрессию генов. Известно, что генетический аппарат клетки регулируется изменением содержания цАМФ, катионов кальция или их совместным действием. Перераспределение Са2+ может привести к активации или подавлению активности Са2+-зависимых белков (например, протеинкиназы и фосфатазы), а также он может подавлять или усиливать присоединение транскрипционных факторов, и таким образом регулировать транскрипцию генов-мишеней [82].

Полученные в работе данные по содержанию катионов кальция в ядрах листьев арабидопсиса показывают зависимость данного показателя от состояния фитохромной системы. После облучения растений красным светом уровень Са2+ в ядрах увеличился в 2,1 раза по сравнению с растениями, инкубируемыми в темноте. Однако, инсоляция растений A.thaliana в условиях дальнего красного и последовательного действия красного и дальнего красного света не приводила к изменению содержания катионов кальция относительно варианта «темнота».

Посредником фитохромного сигнала в ядре может выступать фактор транскрипции PIF, контролирующий уровень экспрессии генов-мишеней, в частности, sdhl-2 [223]. Выяснению участия PIF3 в регуляции экспрессии гена sdhl-2 способствует анализ скорости, экспрессии соответствующего гена piß в условиях разного светового режима. Выявлено, что интенсивность транскрипции гена piß имеет определенную зависимость от состояния фитохромной системы. Изменение концентрации кальция и скорости экспрессии гена piß указывает на то, что именно кальций является внутриклеточным интермедиатом, обеспечивающим перенос фитохромного сигнала к геному клетки. Проникая в ядро, катионы кальция активируют транскрипцию гена piß, регулирующего экспрессию ряда генов, в том числе гена sdhl-2 [36]. После обработки растений A.thaliana рутением красным и ЭГТА интенсивность экспрессии гена piß во всех вариантах светового режима оставалась на уровне контрольного варианта (темнота).

Кроме того, в присутствии рутения красного не наблюдалось существенного различия в уровне экспрессии гена sdhl-2 во всех вариантах светового режима. Аналогичные результаты были получены с применением комплексона ЭГТА на перераспределение внутриклеточного Са2+. Во всех вариантах эксперимента никаких существенных различий исследуемых показателей не наблюдали, что свидетельствует о важной роли кальция в трансдукции фитохромного сигнала в ядро растительной клетки.

Исследование внутриклеточного перераспределения катионов кальция показало, что его содержание в ядрах зависит от состояния фитохромной системы. Активная форма фитохрома А, образующаяся в цитоплазме под действием красного света, вызывает активацию кальциевых каналов в ядерной мембране, что приводит к его закачиванию в ядро из цитоплазмы. Следовательно, можно говорить о том, что катионы кальция выполняют роль вторичного мессенджера фитохромного сигнала в растительной клетке.

Кроме того, высокое содержание Са2+ в ядре вызывает изменение уровня экспрессии генов фактора PIF3, выполняющего роль фактора транскрипции. Установлено, что именно фитохром А контролирует экспрессию гена piß, о чем свидетельствуют данные, полученные с нокаутными растениями A.thaiiana. Активная форма фитохрома А активирует транспорт катионов кальция в ядро, вызывая его накопление.

2+

Высокое содержание Ca приводит к активации транскрипции гена piß, который блокирует экспрессию гена sdhl-2. Свое действие PIF3 проявляет, благодаря специфическому сайту связывания (G-участку). Анализ промотора гена sdhl-2 показал наличие в его составе G-участка, что свидетельствует о возможности взаимодействия исследуемого гена с промотором гена sdhl-2 и регуляции уровня его транскрипции.

Таким образом, на основании результатов исследования можно предложить гипотетическую схему регуляции функционирования сукцинатдегидрогеназы в листьях растений посредством фитохромной системы (рис. 24). Активация фитохрома красным светом приводит к запуску каскадного механизма трансдукции сигнала в растительной клетке, где в качестве вторичного мессенджера выступают катионы кальция. Активная форма фитохрома А передает свой сигнал в ядро путем внутриклеточного перераспределения свободного кальция между цитоплазмой и ядром. Увеличение содержания катионов кальция в ядре приводит к активации внутриклеточных протеинкиназ и фосфатаз, осуществляющих фосфорилирование факторов транскрипции. Одним из факторов, регулирующих уровень экспрессии ряда генов, может выступать фитохром-индуцирующий фактор PIF3. Фосфорилированная форма PIF3 присоединяется к специфическому сайту в составе промотора гена sdhl-2, блокируя свободное присоединение к последнему РНК-полимеразы, что проявляется в уменьшении скорости транскрипции исследуемого гена. Блокирование работы гена sdhl-2 приводит к снижению количества его матричной РНК в клетке, что четко коррелирует с уменьшением активности данного фермента.

Гипотетическая схема регуляции экспрессии гена sdha субъединицы А сукцинатдегидрогеназы при участии Са2+ в качестве вторичного внутриклеточного мессенджера сигнала представлена на рис.25. В условиях нормы в клетках печени крыс наблюдается определенный уровень экспрессии исследуемого гена, что необходимо для нормального функционирования ЦТК. В этих условиях роль цикла Кребса заключается в обеспечении клеток энергетическими эквивалентами в ходе окислительных процессов.

Однако, в стрессовых условиях (пищевая депривация) клетки организма испытывают нехватку субстратов для окислительного метаболизма [47, 48, 51]. В этих условиях происходит индукция глюконеогенетических процессов. Данный факт, вероятно, приводит к изменению гормонального статуса, что затрагивает весь организм, в том числе и печень [13]. Одним из механизмов внутриклеточной трансдукции гормонального сигнала может выступать кальциевая система сигнализации. В условиях пищевой депривации наблюдается перераспределение внутриклеточного Са2+, что приводит к его накоплению в ядерной фракции. Увеличение содержания свободного Са2+ в ядре активирует кальмодулины, вероятно САМ IV [89] и различные протеинкиназы. Активная форма кальмодулина совместно с протеинкиназой осуществляет фосфорилирование транскрипционного фактора, вероятно СИБВ, что приводит к его димеризации. Активированная форма фактора СЯЕВ обеспечивает увеличение уровня транскрипции гена зйка, связываясь с его промотором, благодаря наличию сайт-специфического участка в своем составе. Это приводит к интенсификации скорости транскрипции исследуемого гена, что, в свою очередь, является механизмом увеличения активности СДГ в условиях пищевой депривации. сдг митохондрия

Рис. 24. Гипотетическая схема механизма трансдукции фитохромного сигнала в растениях с помощью ионов Са2+ для регуляции экспрессии гена сукцинатдегидрогеназы

Норма

Пищевая депривация

Рис. 25. Гипотетическая схема передачи сигнала стресс-фактора (пищевая депривация) в печени крыс для регуляции экспрессии гена сукцинатдегидрогеназы

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Ал-Саади Али С Махмуд, 2013 год

СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ИСТОЧНИКОВ

1. Блюменфельд Л.А. Единичные циклы прямой ферментативной реакции на примере МДГ/ Л.А. Блюменфельд, П.Г. Плешанов // Биофизика. - 1986. -Т. 30, вып. 5.- С. 760-763.

2. Вилков Л.В. Физические методы исследования в химии - Структурные методы и оптическая спектроскопия / Л.В. Вилков, Ю.А. Пентин. - М.: Высшая школа, 1987. -484 с.

3. Виноградов А.Д. Сукцинат-убихинон редуктазный участок дыхательной цепи / А.Д. Виноградов, В.Г. Головешкина // Биохимия. - 1986. - Т. 51, №12. - С. 1944-1973.

4. Выделение с помощью ионообменной хроматографии ферментного препарата СДГ из летательных мышц шмелей ВотЬиз /еггез/г/з / Т.М. Горбачева [и др.] // Сорбционные и хроматографические процессы.-2011.-Т.П.- Вып.5. - С. 649-653.

5. Гааль Э. Электрофорез в разделении биологических макромолекул / Э. Гааль, Г. Медьеши, Л. Верецкеи. - М. : Мир, 1982. -446 с.

6. Гудвин Т. Введение в биохимию растений: В 2 т. / Т. Гудвин, Э. Мерсер; Пер. с англ. А.О. Ганаго и др., Под ред. В.А. Кретовича. - М. : Мир, 1986. -Т. 1 - 392с., Т. 2-312с.

7. Детерман Г. Гель-хроматография / Г. Детерман. - М. : Мир, 1970. - 173 с.

8. Диксон М. Ферменты / М. Диксон, Э. Уэбб - М. : Мир, 1982. - Т. 3. -216 с.

9. Епринцев А.Т. Глиоксилатный цикл. Универсальный механизм адаптации? / А.Т. Епринцев, В.П. Попов, М.Ю. Шевченко // Москва: Академкнига. - 2007. - 231 с.

10.Епринцев А.Т. Сукцинадегидрогеназа высших растений / А.Т. Епринцев, В.П. Попов, Д.Н. Федорин // Воронеж: Центр. Черн. Книжное изд-во, 2010. - 184 с.

П.Епринцев А.Т. Углеводный метаболизм в печени крыс при пищевой депривации и экспериментальном диабете/ А.Т. Епринцев, М.Ю. Шевченко, В.Н. Попов // Известия РАН, серия биологическая. - 2008. -№ 1. -С. 115-118.

12.Епринцев А.Т. Ферментативная регуляция метаболизма ди- и трикарбоновых кислот в растениях / А.Т. Епринцев, В.Н. Попов // Воронеж: Из-во Воронеж, ун-та, 1999. - 192 с.

П.Епринцев А.Т. Экспрессия и регуляция ферментов глиоксилатного цикла / А.Т. Епринцев, В.Н. Попов, М.Ю. Шевченко. - Воронеж. : Центр. Черн. Книжное изд-во, 2005. - 224с.

14.Землянухин A.A. Большой практикум по физиологии растений / A.A. Землянухин, J1.A. Землянухин. - Учеб. пособие. Воронеж: Изд-во Воронеж, ун-та., 1996. - 188с.

15.Игамбердиев А.У. Выделение и характеристика сукцинатдегидрогеназного комплекса митохондрий растений / А.У. Игамбердиев, М.И. Фалалеева // Биохимия. - 1994. - Т. 59. - № 8. - С. 1198-1199.

16.Игамбердиев А.У. Микротельца в метаболизме растений. Воронеж: Изд-во ВГУ, 1990,- 148 с.

17.Индукция изоформ малатдегидрогеназы в печени крыс при пищевой депривации / В.Н. Попов [и др.] // Биохимия. - 2001. - Т.66, № 5. - С.617-623.

18.Индукция ферментов глиоксилатного цикла в различных тканях голодающих крыс / В.Н. Попов [и др.] // Известия РАН. Биологическая серия. - 2000. - № 6. - С.663-667.

19.Климова М.А. Очистка ферментов и методы исследования их каталитических свойств / М.А. Климова, А.Т. Епринцев // Воронеж: Изд-во Воронеж, ун-та, 2008. - 36 с.

20.Кондрашова М.Н. Гомеостазирование физиологических функций на уровне митохондрий / М.Н. Кондрашова, Е.Б. Григоренко, A.M. Бабский // Молекулярные механизмы клеточного гомеостаза. - 1987. - С. 40-66.

21.Кондрашова М.Н. Терапевтическое действие янтарной кислоты. -Пущино, 1996. - 162с.

22.Кузнецов Е.Д. Роль фитохрома в растениях / Е. Д. Кузнецов, JI.K. Сечняк, H.A. Киндрук, O.K. Слюсаренко. - М.: Агропромиздат, 1986. - 288 с.

23.Курганов Б.И. Аллостерические ферменты / Б.И. Курганов. - М., 1978. -248 с.

24. Лакин Г.Ф. Биометрия / Г.Ф. Лакин. - М.: Высшая школа, 1990. - 352 с.

25.Лебкова Н.П. Субклеточная локализация карнитинацилтрансферазы в клетках различных органов интактных и голодающих крыс / Н.П. Лебкова // Бюлл. экспер. и биол. медицины. - 1983. - №7. - С.32-35.

26.Лебкова Н.П. Субстратное обеспечение энергетического гомеостаза при голодании // Н.П. Лебкова // Бюлл. экспер. и биол. медицины. - 1991. - № 11.- С.475-479.

27.Меньшиков В.В. Лабораторные методы исследования в клинике / В.В. Меньшиков, Л.Н. Делекторская, Р.П. Золотницкая // Москва: Медицина. -1987.-С. 266.

28. Мауэр Г. Диск-электрофорез / Г. Мауэр. - М.: Мир, 1971. - 222 с.

29.Мецлер Д. Биохимия / Д. Мецлер. - М.: Мир, 1980. - 442 с.

30.Мешкова Н.П. Практикум по биохимии / Н.П. Мешкова; Под ред. Н.П. Мешковой и С.Е. Северина. - М. : 1979. - 430 с.

31.Основы молекулярной спектроскопии / К. Беннуэл; пер. с англ. Е.Б. Гордона, B.C. Павленко. - М.: Мир, 1985. - 384 с.

32.0стерман Л.А. Исследование биологических макромолекул / Л.А. Остерман. - М. : Мир, 1983. - 297 с.

33.Попов В.Н. Световая регуляция экспрессии сукцинатдегидрогеназы в листьях Arabidopsis thaliana / В.Н. Попов, Д.Н. Федорин, А.Т. Епринцев // Физиология растений. -2007. - Т. 54, № 3. - С.409-415.

34.Попов Е.М. Структурно-функциональная организация белков / Е.М. Попов. - М. : Наука, 1992. - 358 с.

35.Ребриков Д.В. ПЦР «в реальном времени»: подходы к анализу данных / Д.В. Ребриков, Д.Ю. Трофимов // Прикладная биохимия и микробиология. -2006. - №5. - С. 520-528.

36.Роль катионов кальция в механизме фитохром-завиеимой регуляции экспрессии гена sdhl-2 и активности сукцинатдегидрогеназы в листьях кукурузы / Епринцев А.Т. [и др.] // Биологические мембраны. - 2012. -Т.29, № 3. - С. 165-168.

37. Роль дифференциальной экспрессии генов sdhl-1 и sdhl-2 в изменении изоферментного состава сукцинатдегидрогеназы в прорастающих семенах кукурузы / А.Т. Епринцев [и др.] // Известия РАН. Серия биологическая. - 2010. - № 3. - С. 324-332.

38.Саакян И.Р. Активация и ингибирование сукцинатзависимого транспорта кальция в митохондриях печени при развитии адаптационных реакций / И.Р. Саакян, С.Г. Саакян, М.Н. Кондрашова // Биохимия. - 2001. - Т. 66, №7. - С.976-984.

39.Синещеков В.А. Система фитохромов: фотобиофизика и фотобиохимия in vivo / В.А. Синещеков // Биол. мембраны. - 1998. - Т. 15. - С.549-571.

40.Скоупс Р. Методы очистки белков / Р. Скоупс. - М. : Мир, 1985. - 358 с.

41.Скулачев В.П. Биоэнергетика. Мембранные преобразователи энергии. Биохимия мембран / В.П. Скулачев. - М. : Высш. Школа. - 1989. - 271с.

42.Справочник биохимика / Р. Досон [и др.]. - М. : Мир, 1991. - 544 с.

43.Страйер Л. Биохимия : в 3-х т. / Л. Страйер ; перевод с англ. М.Д. Гроздовой; под ред. С.Е. Северина. - М. : Мир, 1984. - Т. 1. - 232 с.

44.Феденко Е.П. Система цАМФ как посредник фитохрома в действии света / Е.П. Феденко, К.К. Касумов, В.Н. Лапко // Физиология и биохимия культурных растений. - 1995. - Т. 27, № 1-2. - С.3-11.

45.Физиология растений: Учебник для студ, Вузов / [под ред. И.П. Ермакова]. - М. : Издат. центр Академия, 2005. - 640с.

46.Фридрих П. Ферменты: четвертичная структура и надмолекулярные комплексы. - М. : Мир, 1986. - 376 с.

47.Хочачка П. Биохимическая адаптация / П. Хочачка, Дж. Сомеро. -М. : Мир. - 1988. - 568 с.

48.Хочачка П. Стратегия биохимической адаптации / П. Хочачка, Дж. Сомеро. - М. : Мир. - 1977. - 398 с.

49.Чернышев Г.А. Вероятность и статистика в биологии и химии / Г.А. Чернышев, В.Н. Стариков. - Воронеж : Изд-во Воронеж, ун-та, 1998. -270 с.

50.Шульц Г. Принципы структурной организации белков / Г. Шульц, Р. Ширмер. - М. : Мир, 1982. - 354 с.

51.Шустов Е.Б. Физиология экстремальных состояний. - СПб. : Наука. 1998. -247 с.

52.Якубке Х.Д. Аминокислоты, пептиды, белки / Х.Д. Якубке, X. Ешкайт. -М. : Мир, 1985.-456 с.

53.А Са2+ / calmodulin-dependent protein kinase required for symbiotic nodule development: Gene identification by transcript-based cloning / R..M. Mitra [et al. | // Proc Natl Acad Sci USA. - 2004. - V. 101. - P.4701-4705.

54.A comparison of fluorescent Ca indicator properties and their use in measuring elementary and global Ca2+ signals / D. Thomas [et al.] // Cell Calcium. - 2000. - V. 28. - P.213-223.

55. A defined range of guard cell calcium oscillation parameters encodes stomatal movements / G. J. Allen [et al.] // Nature. - 2001. - V. 411, N. 6841. - pp 1053-1057.

56.A novel calmodulin-binding protein functions as a negative regulator of osmotic stress tolerance in Arabidopsis thaliana seedlings / E. Perruc [et al.] // Plant J.-2004,-V. 38.-P.410^120.

57.A novel family of calmodulinbinding transcription activators in multicellular organisms. / N. Bouche' [et al.J // J. Biol Chem. 2002. - V. 277. - P.21851-21861.

58.A novel nuclear protein interacts with the symbiotic DMI3 calcium- and calmodulin-dependent protein kinase of Medicago truncatula / E. Messinese [et al.] // Mol Plant Microbe interact. - 2007. - V. 20. - P.912-921.

59.A nucleartargeted cameleon demonstrates intranuclear Ca2+ spiking in Medicago truncatula root hairs in response to rhizobial nodulation factors / B.J. Sieberer [et al.] // Plant Physiol. - 2009. - V. 151. - P. 1197-1206.

60.A pivotal role of the basic leucine zipper transcription factor bZIP53 in the regulation of Arabidopsis seed maturation gene expression based on heterodimerization and protein complex formation / R. Alonso [et al.] // Plant Cell. - 2009. - V. 21. - P.1747-1761.

61.Affourtit C. Control of plant mitochondrial respiration / C. Affourtit, K. Krab, A.L. Moore//Biochim. Biophys. Acta. - 2001. - V. 1504.-P. 58-69.

62.Alcohol dehydrogenase 1 of barley modulates susceptibility to the parasitic fungus Blumeria graminis f.sp. hordei / LP. Pathuri [et al.] // J. Exp. Bot. -2011.-V. 10. - P.3449-3457.

63.An integrated genetic, genomic and systems approach defines gene networks regulated by the interaction of light and carbon signaling pathways in Arabidopsis. / K.E. Thum [et al.] // BMC Syst Biol. - 2008. - V. 2. - P.31.

64.Analysis and effects of cytosolic free calcium increases in response to elicitors in Nicotiana plumbaginifolia cells / D. Lecourieux [et al.] //Plant Cell. - 2002. -V. 14. - P.2627-2641.

65.Analysis of calcium spiking using a cameleon calcium sensor reveals that nodulation gene expression is regulated by calcium spike number and the developmental status of the cell / H. Miwa [et al.] // Plant J. - 2006. - V. 48. -P.883-894.

66.Analysis of EF-hand-containing proteins in Arabidopsis / l.S. Day [et al.] // Genome Biol. - 2002. - V. 3. - P.56.

67.Anderson K.A. Defective signaling in a subpopulation of CD4(+) T cells in the absence of Ca(2+)/calmodulin-dependent protein kinase IV / K.A. Anderson, A.R. Means // Mol. Cell. Biol. - 2002. - V. 22. - P.23-29.

68.Arabidopsis genes encoding mitochondrial type II NAD(P)H dehydrogenases have different evolutionary origin and show distinct responses to light / A.M. Michalecka [et al.] // Plant Physiol. - 2003. - V. 133. - P.642-652.

69.Arabidopsis Transcription Factor ELONGATED HYPOCOTYL5 Plays a Role in the Feedback Regulation of Phytochrome A Signaling // J. Li [et al.] // The Plant Cell November. - 2010. - Vol. 22, N. 11. - P.3634-3649.

70.Atkin O.K. Relationship between the inhibition of leaf respiration by light and enhancement of leaf dark respiration following light treatment / O.K. Atkin, J.R. Evans, K. Siebke // Aust J Plant Physiol. - 1998. - V. 25. - P. 437-443.

71 .Autonomous regulation of free Ca2+ concentrations in isolated plant cell nuclei: a mathematical analysis / C. Brieve [et al.] // Cell Calcium. - 2004. - V. 39. -P.293-303.

72.Bading FI. Regulation of gene expression in hippocampal neurons by distinct calcium signaling pathways / H. Bading, D.D. Ginty, M.E. Greenberg // Science. - 1993. - V. 260. - P.181-186.

73.Bae G. Decoding of light signals by plant phytochromes and their interacting proteins / G. Bae, G. Choi // Annu. Rev. Plant Biol. - 2008. - V. 59. - P. 281— 311.

74.Batistic O. Plant calcineurin B-like proteins and their interacting protein kinases / O. Batistic, J. Kudla // Biochim Biophys Acta. - 2009. - V. 1793. - P.985-992.

75.Breaking the code: Ca2+ sensors in plant signaling / T.A. DeFalco, K.W. Bender, W.A. Snedden//J. Biochem. - 2010. - V. 425.-P.27^10.

76.Brownlee C. Ion fluxes and phytochrome protons in mung bean hypocotvl segments: II. Fluxes of chloride, protons, and orthophosphate in apical and subhook segments / C. Brownlee. R.E. Kendrick //Plant Physiol. - 1979. -V. 64.-P.211-213.

77.Ca2+ transfer from the ER to mitochondria: when, how and why / R. Rizzuto [et al. | // Biochim. Biophys. Acta. - 2009. - V. 1787. - P. 1342-1351.

78.Calcineurin/NFAT signaling is required for neuregulin-regulated Schwann cell differentiation / S.C. Kao [et al.] 11 Science. - 2009. - V.323. - P.651-654.

79.Calcium and calmodulin-mediated regulation of gene expression in plants / M.C. Kim [et al.] // Mol Plant. - 2009. - V. 2. - P. 13-21.

80.Calcium homeostasis in plant cell nuclei / C. Mazars [et al.] // New Phytol. -2009,-V. 181. - P.261-274.

81.Calcium microdomains in mitochondria and nucleus / M.T. Alonso [et al.] // Cell Calcium. - 2006. - V.40. - P.513-525.

82.Calcium regulation of basic helix-loophelix transcription factors / S. Hermann [et al.] // Cell Calcium. - 1998. - V.23. - P.135-142.

83.Calcium regulation of gene expression in neuronal cells / A. Ghosh [et al.] // J Neurobiol. - 1994. - V. 25, N. 3. - P.294-303.

84.Calcium regulation of gene expression in neuronal cells / A.J. Ghosh [et al.] // Neurobiol. - 1994. - V. 25, N. 3. - P.294-303.

85.Characterization of mitochondrial alternative NAD(P)H dehydrogenases in Arabidopsis: intraorganelle location and expression / D. Elhafez [et al.] // Plant Cell Physiol. - 2006. - V. 47. - P. 43-54.

86.Cho W. Membrane binding and subcellular targeting of C2 domains / W. Cho, R.V. Stahelin//Biochim Biophys Acta. - 2006. - V. 1761. - P.838-849.

87.Chomczynski P. Single-step method of RNA isolation by acid guanidinium thiocyanate-Phenol-chloroform extraction / P. Chomczynski, N. Sacchi // Anal. Biochem. - 1987,-V. 162. - P.156-159.

88.Classical nuclear localization signals: definition, function, and interaction with importin alpha / A. Lange [et al.] // J Biol Chem. - 2007. - V. 282. - P.5101-5105.

89.CREB transcriptional activity in neurons is regulated by multiple, calcium-specific phosphorylation events / J.M. Kornhauser [et al.] // Neuron. - 2002. -V. 34. - P.221-233.

90.Cui M. Chlorophyll and light gradients in sun and shade leaves of Spinacia oleracea / M. Cui, T.C. Vogelmann, W.K. Smith // Plant, Cell and Environment. - 1991. - V. 14. - P. 493-500.

91.Development of photorespiration during chloroplast biogenesis in wheat leaves / A.K. Tobin [et al.] //. J.Exp.Bot. - 1988. - V. 39. - P. 833-843.

92.Developmental regulation of respiratory activity in pea leaves / A.M. Lennon [et al.]//Plant Physiol. - 1995. - V. 107. - P. 925-932.

93.Differential innate immune signalling via Ca2+ sensor protein kinases / M. Boudsocq [et al.] // Nature. - 2010. - V.464. - P.418-422.

94.Discrete and essential roles of the multiple domains of Arabidopsis FHY3 in mediating phytochrome A signal transduction / R. Lin [et al.] // Plant Physiol. -2008.-P. 981-992.

95.Distinct calcium signaling pathways regulate calmodulin gene expression in tobacco / Van Der Luit [et al.] // Plant Physiol. - 1999. - V.121. - P.705-714.

96.Downton W.J.S. Stomatal closure fully accounts for the inhibition of photosynthesis by abscisic acid /W.J.S. Downton, B.R. Loveys, W.J.R. // New Phytol. - 1988. - V. 108. - P. 263-266.

97.Dynamic antagonism between phytochromes and PIF family basic helix-loop-helix factors induces selective reciprocal responses to light and shade in a rapidly responsive transcriptional network in Arabidopsis / P. Leivar [et al.] // Plant Cell.-2012.-V. 24.-P. 1398-1419.

98.Edwards J.W. Photorespiration and light act in concert to regulate the expression of the nuclear gene for chloroplast glutamine synthetase / J.W. Edwards, G.M. Coruzzi // Plant Cell. - 1989. - V. 1. - P. 241-248.

99.Evidence for chloroplast control of external Ca2+-induced cytosolic Ca2+ transients and stomatal closure / H. Nomura [et al.] // Plant J. - 2008. - V.53. -P.988-998.

100. Expression profiling of phyB mutant demonstrates substantial contribution of other phytochromes to red-light-regulated gene expression during seedling de-etiolation / J.M. Tepperman [et al.] // Plant J. - 2004. - V. 38. - P. 725-739.

101. Ezawa I., Ogata, E. Ca requirement in ATP-induced activation of uncoupled oxidation of succinate in isolated rat-liver mitochondria // Eur. J. Biochem. -1977.-V. 77.-P. 427-435.

102. Fankhauser C. Transposing phytochrome into the nucleus / C. Fankhauser, M. Chen // Trends Plant Sci. - 2008. - V. 13. - P.596-601.

103.Fernie A.R. Respiratory metabolism: glycolysis, the TCA cycle and mitochondrial electron transport / A.R. Fernie, F. Carrari, L.J. Sweetlove // Curr Opin Plant Biol. - 2004. - V. 7. - P. 254-261.

104. Ferreri K. The cAMP-regulated transcription factor CREB interacts with a component of the TFIID complex // K. Ferreri, G. Gill, M. Montminy // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1994. -V. 91. - P.1210-1213.

105.Fiserova J. Nuclear envelope and nuclear pore complex structure and organization in tobacco BY-2 cells / J. Fiserova, E. Kiseleva, M.W. Goldberg // Plant J. 2009. - V. 59. - P.243-255.

106. Franceschi V.R. Calcium oxalate in plants: formation and function / V.R. Franceschi, P.A. Nakata // Ann. Rev. Plant Biol. - 2005. - V.56. - P.41-71.

107. Galon Y. Calcium-Regulated Transcription in Plants / Y. Galon, A. Finkler and, H. Fromm // Molecular Plant. - 2010. - V. 3, № 4. - P.653-669.

108. Galon Y. Calmodulin-binding transcription activator (CAMTA) 3 mediates biotic defense responses in Arabidopsis / Galon Y. [et al.| // FEBS Lett. - 2008. - Vol. 582. - P. 943-948.

109.Gemel J. Light regulation of leaf mitochondrial pyruvate dehydrogenase complex: role of photorespiratory carbon metabolism / J. Gemel, D.D. Randall // Plant Physiol. - 1992. - V. 10. - P. 908-914.

110. Genome-wide analysis of genes targeted by PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR3-LIKE5 during seed germination in Arabidopsis / E. Oh [et al.] // Plant Cell. - 2009. - V. 21. - P.403-419.

111. Genome-wide investigation of light and carbon signaling interactions in Arabidopsis / K.E. Thum [et al.] // Genome Biol. - 2004. - V. 5. - P. 10.

112. Glycine metabolism by plant mitochondria / D.J. Oliver [et al.J // Physiol. Plant.- 1990.-V. 80. - P.487-491.

113. Goldberg M.W. The nuclear pore complex and lamina: three-dimensional structures and interactions determined by field emission in-lens scanning electron microscopy / M.W. Goldberg, T.D. Allen // J Mol Biol. - 1996. - V. 257.-P.848-865.

114.Gotow K. Photosynthetic carbon fixation in guard cell protoplasts of Vicia faba L. / K. Gotow, S. Taylor, E. Zeiger // Plant Physiol. - 1988. - V. 86. -P.700-705.

115. Griffiths E.J. Mitochondrial calcium as a key regulator of mitochondrial ATP production in mammalian cells / E.J. Griffiths, G.A. Rutter // Biochim. Biophys. Acta. -2009. - V.1787. - P. 1324-1333.

116. Grygorczyk C. A Ca - and voltage-dependent cation channel in the nuclear envelope of red beet / C. Grygorczyk, R.Grygorczyk // Biochim Biophys Acta Biomembr . - 1998. - V. 1375. - P.l 17-130.

117. Hager G.L. Transcription dynamics / G.L. Hager, J.G. McNally, T. Misteli // Mol Cell. - 2009. - V. 35. - P.741-753.

118. Manning I. On the function of mitochondrial metabolism during photosynthesis in spinach leaves (Spinacia oleracea L.). Partitioning between respiration and export of redox equivalents and precursors for nitrate assimilation products / 1. Hanning, H.W. Heldt // Plant Physiol. - 1993. -V.103. - P.l 147-1154.

119. Hardingham G.E. Nuclear calcium signaling controls CREB-mediated gene expression triggered by synaptic activity / G.E. Hardingham, F.J. Arnold, H. Bading H. // Nat. Neurosci. - 2001. - V. 4. - P.261-267.

120.Hepler P.K. Calcium: a central regulator of plant growth and development / P.K. Hepler //Plant Cell.- 2005. - V. 17. - P.2142-2155.

121.ITetmann A. Nucleoside diphosphate kinase isoforms regulated by phytochrome A isolated from oat coleoptiles / A. Hetmann, S. Kowalczyk // Acta Biochim Pol. - 2009. - V. 56. - P. 143-153.

122.Hoecker U. SPA1, a WD-repeat protein specific to phytochrome A signal transduction / U. Hoecker, J.M. Tepperman, P.H. Quail // Science. - 1999. - V. 284. - P. 496-499.

123. Horn M.E. Photoautotrophic growth of soybean cells in suspension culture / M.E. Horn, J.H. Sherrard, J.M. Widholm // Plant Physiol. - 1983. - V. 72. -P.426-429.

124. Housekeeping gene selection for real-time RT-PCR normalization in potato during biotic and abiotic stress / M.J. Nicot [et al.] // Exp. Bot. - 2005. - V.56. -P.2907-2914

125. Hu J. Light control of peroxisome proliferation during Arabidopsis photomorphogenesis / J. Hu, M. Desai // Plant Signal Behav. - 2008. - V. 3. -P. 801-803.

126. iao Y. Light-regulated transcriptional networks in higher plants / Y. iao, O.S. Lau, X.W. Deng // Nat. Rev. Genet. - 2007. - V. 8. - P.217-230.

127. lgamberdiev A.U. Alternative system of succinate oxidation in glyoxysomes of higher plants / A.U. lgamberdiev, V.N. Popov, M.I. Falaleeva // FEBS Letters. - 1995. - V. 367. - P. 287-290.

128. lgamberdiev A.U. Isolation and characterization of the succinate-dehydrogenase complex from plant mitochondria / A.U. lgamberdiev, M.I. Falaleeva // Biochemistry-Moscow. - 1994. - V. 59. - P. 895-900.

129. lgamberdiev A.U. Regulation of NAD- and NADP-dependent isocitrate dehydrogenases by reduction levels of pyridine nucleotides in mitochondria and cytosol of pea leaves / A.U. lgamberdiev, P. Gardestrom // Biochimica et Biophysica Acta - Bioenergetics. - 2003. - V. 1606. - P. 117-125.

130. lgamberdiev A.U. Spatial organization of photosynthetic metabolism in the spinach leaf./ A.U. lgamberdiev, N.V. Bykova, J.N. Nishio // Bulgarian Journal of Plant Phjysiology 24 (Sp. Iss., Proceedings of the 11th FESPP Congress, Varna, Bulgaria - 1998).

131. Ikuko EZAWA. Ca2+-Induced Activation of Succinate Dehydrogenase and the Regulation of Mitochondrial Oxidative Reactions / EZAWA Ikuko, OGATA Etsuro / J. Biochem. - 1979. - Vol. 85, N. 1. - P.65-74.

132. In folio respiratory fluxomics revealed by ljC isotopic labeling and H/D isotope effects highlight the noncyclic nature of the tricarboxylic acid "cycle" in illuminated leaves / G. Tcherkez [et al.] // Plant Physiol. - 2009. - V. 151. -P.620-630.

133.1naba T. Bilateral communication between plastid and the nucleus: plastid protein import and plastid-to-nucleus retrograde signaling / T. Inaba // Biosci Biotechnol Biochem. - 2010. - V. 74. - P.471^176.

134. Inhibition of aconitase by nitric oxide leads to induction of the alternative oxidase and to a shift of metabolism towards biosynthesis of amino acids / K.J. Gupta [et al.] // Journal of Experimental Botany. - 2012. - V. 63. - P. 17731784.

135. Inhibition of the shade avoidance response by formation of non-DNA binding bHLH hctcrodimers / Hornitschek P.- [et al.] // EOMB J. -2009,- V. 28. -P.3893-3902.

136. Integrated temporal regulation of the photorespiratory pathway. Circadian regulation of two Arabidopsis genes encoding serine hydroxymethyltransferase / C.R. McClung [et al.] // Plant Physiol. - 2000. - V. 123. - P.381-392.

137. Interactions between light and the circadian clock in the regulation of CAT2 expression in Arabidopsis / H.H. Zhong [et al.] // Plant Physiol. - 1994. - V. 104.-P.889-898.

138. Ion transporters in the nucleus? / M. Matzke [et al.] // Plant Physiol. - 2001. -V. 127.-P.10-13.

139. Isolation and characterization of a novel calmodulin-binding protein from potato / A.S. Reddy [et al.] // J Biol Chem. - 2002. - V. 277. - P.4206^1214.

140. JAZ repressor proteins are targets of the SCF(COIl) complex during jasmonate signaling / B. Thines [et al.] // Nature. - 2007. - V. 448. - P.661-665.

141. Kinetic analysis of the lactate dehydrogenase coupled reaction process and measurement of alanine transaminase by an integration strategy / X. Yang [et al.] // Jpn. Soc. Anal. Chem. - 2010. - V.26. - P. 1193 - 1198.

142.Kisaki T. Effect of the age on tobacco leaves on photosynthesis and photorespiration / T. Kisaki, S. Hirabayashi, N. Yano // Plant Cell Physiol. -1973,-V. 14. - P.505-514.

143. Krishtal O. The ASICs: signaling molecules? Modulators? / O. Krishtal // Trends Neurosci. - 2003. - V. 26. - P.477-483.

144. Kudla J. Calcium signals: the lead currency of plant information Processing / J. Kudla, O. Batistic, K. Hashimoto // Plant Cell. 2010. - V. 22. - P.541-563.

145. Laude A.J. Compartmentalized signalling: Ca compartments, microdomains and the many facets of Ca2+ signaling / A.J. Laude, A.W. Simpson // FEBS J. -2009. - V. 276. - P.1800-1816.

146. Lee H.C. Isolation of Plant Nuclei Suitable for Flow Cytometry From Recalcitrant Tissue by Use of a Filtration Column / H.C. Lee, T.Y. Lin // Plant Molecular Biology Reporter. - 2005. - V. 23. - P.53-58.

147. Light Regulation of the Arabidopsis Respiratory Chain. Multiple Discrete Photoreceptor Responses Contribute to Induction of Type II NAD(P)H Dehydrogenase Genes / A.E. Matthew [et al.] // Plant Physiol. - 2004. - V.l 36. -P. 2710-2721.

148. Light-dependent translocation of a photochrome B-GFP fusion protein lo the nucleus in transgenic Arabidopsis / R.J. Yamaguchi [et al.] // Cell Biol. - 1999. -V. 145. - P.437-445.

149. Livak K.J. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2"AAQ method / K.J. Livak, T.D. Schmittgen // Methods. - 2001. - V. 25. - P. 402^108.

150. Lonze B.E. Function and Regulation of CREB Family Transcription Factors in the Nervous System / B.E. Lonze, D.D. Ginty // Neuron. - 2002. - Vol. 35, N. 4. - P. 605-623.

151. Lorrain S. Let there be light in the nucleus! / S. Lorrain, T. Genoud, C. Fankhauser // Curr Opin Plant Biol. - 2006. - V. 9. - P. 509 -514.

152. Lotus japonicus CASTOR and POLLUX are ion channels essential for perinuclear calcium spiking in legume root endosymbiosis / M. Charpentier [et al.] // Plant Cell. - 2008. - V. 20. - P.3467-3479.

153. Luan S. The CBL-CIPK network in plant calcium signaling / S. Luan [et al.] // Trends Plant Sci. - 2009. - V. 14. - P.37^12.

154. Margulis L. The chimeric eukaryote: origin of the nucleus from the karyomastigont in amitochondriate protists / L. Margulis, M.F. Dolan, R. Guerrero // Proc. Natl Acad. Sci. USA. - 2000. - V. 97. - P.6954-6959.

155. McAinsh M.R. Shaping the calcium signature / M.R. McAinsh, J.K. Pittman // New Phytologist. - 2009. - V. 181. - P.275-294.

156. Measurement of dynamic protein binding to chromatin in vivo, using photobleaching microscopy / R.D. Phair, S.A. Gorski, T. Misteli // Methods Enzymol. - 2004. - V. 375. - P.393-^14.

157. Mechanisms controlling gene expression by nuclear calcium signals / G.E. Hardingham [et al.]//Cell Calcium. - 1998. - Vol. 23, N 2-3. - P.131-134.

158. Meier I. Composition of the plant nuclear envelope: theme and variations / 1. Meier // J Exp Bot. - 2007. - V.58. - P.27-34.

159. Meier I. The nuclear pore and plant development / I. Meier, J. Brkljacic // Curr Opin Plant Biol. - 2009. - V.12. - P.87-95.

160. Mitochondrial cytochrome c oxidase and succinate dehydrogenase complexes contain plant specific subunits / A.H. Millar [et al.] // Plant Mol. Biol. - 2004. -V. 56. - P.77-90.

161. Monitoring of intracellular calcium in Saccharomyces cerevisiae with an apoaequorin cDNA expression system. / J. Nakajima-Shimada [et al.] // Proc Natl Acad Sci. USA - 1991. V. 88. - P.6878-6882.

162. Movements/G.J. Allen [et al.]// Nature. - 2001. -№ 411. - P.1053-1057.

163.Nakayama S. Evolution of the EF-hand family of proteins / S. Nakayama, R.H. Kretsinger//Annu Rev Biophys Biomol Struct. - 1994. - V. 23. - P.473-507.

164.Ni M. Binding of phytochrome В to its nuclear signalling partner PIF3 is reversibly induced by light / M. Ni, J.M. Tepperman, P.H. Quail // Nature. -

1999,-V. 400,-P.781-784.

165.Nishio J. Carbon fixation gradients across spinach leaves do not follow internal light gradients / J. Nishio, J. Sun, T.C. Vogelmann // Plant Cell. - 1993. -V. 5. - P.953-961.

166.Nodulation independent of rhizobia induced by a calcium-activated kinase lacking autoinhibition / C. Gleason [et al.] // Nature. - 2006. - V. 441. -P.l 149-1152.

167. Non-protein-coding RNAs and their interacting RNA-binding proteins in the plant cell nucleus / C. Charon [et al.] // Mol Plant. - 2010. - V. 3. - P.729-739.

168.Norichito K. Phytochrome regulation of nuclear gene expression in plants / K. Norichito, F. Masaki // Cell Devel. Biol. - 2000. - V. 11. - P.485-493.

169.NSP1 of the GRAS protein family is essential for rhizobial Nod factor-induced transcription / P. Smit [et al.] // Science. 2005. - V. 308. - P. 17891791.

170. Nuclear Ca2+ concentration measured with specifically targeted recombinant aequorin / M. Brini [et al.]//EMBO J. - 1993,-V. 12. - P.4813-4819.

171. Nuclear calcium controls the apoptotic-like cell death induced by D-erythro-sphinganine in tobacco cells / C. Lachaud [et al.] // Cell Calcium. - 2010. - V. 47. - P.92-100.

172. Nuclear calcium signaling / M.D. Bootman [et al.] // Cell Mol Life Sci. -

2000,-V. 57. - P.371-378.

173. Nuclear Calcium Signaling Controls Expression of a Large Gene Pool: Identification of a Gene Program for Acquired Neuroprotection Induced by Synaptic Activity / S.J. Zhang [et al.] // PLoS Genet. - 2009. - Vol. 5, N. 8. -el 000604.

174. Nuclear calcium signaling: a cell within a cell. / M.A. Rodriguez [et al.] // Braz. J. Med. and Biol. Res. - 2009. - V.42. - P. 17-20.

175. Nuclear inositol 1,4,5-trisphosphate receptors regulate local Ca2+ transients and modulate cAMP response element binding protein phosphorylation / C. Cardenas [et al.] // J Cell Sci. - 2005. - V. 118. - P.3131-3140.

176. Nuclear membrane ion channels mediate root nodule development / M. Matzke [et al.] // Trends Plant Sci. - 2009. - V. 14. - P.295-298.

177. Nuclear membranes control symbiotic calcium signaling of legumes / W. Capoen [et al.]//PNAS. -2011. - V. 108, № 34. - P. 14348-14353.

178. Nuclear protein CBP is a coactivator for the transcription factor CREB / R.P.S. Kwok [et al.] // Nature. - 1994. - V.370. - P.223-226.

179. Nuclear protein kinases: still enigmatic components in plant cell signaling / J. Dahan [et al.] // New Phytol. - 2010. - V. 185. - P.355-368.

180. Oldroyd GED Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in Legumes / GED Oldroyd, J.A. // Annu Rev Plant Biol. 2008. - V. 59. - P.519-546.

181.Panov A.V. Influence of calcium on NADH and succinate oxidation by rat heart submitochondrial particles / A.V. Panov, R.C. Scaduto // Arch Biochem Biophys. - 1995. - V. 316, N 2. - P.815-820.

182. Pascal N. Comparison of the kinetic behavior toward pyridine nucleotides of NAD-linked dehydrogenases from plant mitochondria / N. Pascal, R. Dumas, R. Douce//Plant Physiol. - 1990,-V. 94. - P.l 89-193.

183. Perez-Terzic C. Nuclear calcium and the regulation of the nuclear pore complex / C. Perez-Terzic, M. Jaconi, D.E. Clapham // Bioessays. - 1997. - V. 19. - P.787-792.

184. Phytochrome A-specific signaling in Arabidopsis thaliana / S. Kircher [et al.] // Plant Signal Behav. -2011. - V. 6. - P. 1714-1719.

185. Phytochrome B binds with greater apparent affinity than phytochrome A to the basic helix-loop-helix factor PIF3 in a reaction requiring the PAS domain of

PIF3 / Y. Zhu [et al.] // Proc Natl Acad Sci USA. - 2000. - V. 97. - P. 1341913424.

186. Phytochrome induces photoreversible calcium fluxes in a purified mitochondrial fraction from oats / S.J. Roux [et al.] // Proc Natl Acad Sci USA. - 1981. -V. 78.-P. 283-287.

187. Phytochrome signal transduction pathways are regulated by reciprocal control mechanisms / C. Bowler [et al.] // GENES & DEVELOPMENT. - 1994. - V. 8. -P.2188-2202.

188. Phytochrome-driven changes in respiratory electron transport partitioning in soybean (Glycine max L.) cotyledons / M. Ribas-Carbo [et al.] // Plant Biol. -2008.-V. 10.-P. 281-287.

189.Poovaiah B.W. Calcium and signal transduction in plants / B.W. Poovaiah, A.S. Reddy // CRC Crit Rev Plant Sci. - 1993. - V. 12, № 3. - P. 185-211.

190. Popov V.N. Light regulation of succinate dehydrogenase expression in Arabidopsis thaliana leaves / V.N. Popov, D.N. Fedorin, A.T. Eprintsev // Russian Journal of Plant Physiology. - 2007. - V. 54. - P.360-365

191. Presence of a nucleoplasm^ complex composed of the inositol 1,4,5-trisphosphate receptor/Ca2+ channel, chromogranin B, and phospholipids / S.FI. Yoo [et al.] // Biochemistry. - 2005. - V. 44. - P.9246-9254.

192. Proteinaceous and oligosaccharidic elicitors induce different calcium signatures in the nucleus of tobacco cells / D. Lecourieux [et al.] // Cell Calcium. - 2005. - V. 38. - P.527-538.

193. Purugannan M.D. The molecular genetics of regulatory genes / M.D. Purugannan //Mol. Ecol. - 2000. - V. 9. - P.1451-1462.

194. Quail P.H. Phytochome-interacting factors. In Light and Plant Development. Edited by: Whitelam GC, Halliday KJ. Oxford: Blackwell Publishing Ltd. -2007.-P.81-105.

195. Rapid transcriptome changes induced by cytosolic Ca2+ transients reveal ABRE-related sequences as Ca2+ -responsive cis elements in Arabidopsis / B. Kaplan [et al.] // Plant Cell. - 2006. - V. 18. - P.2733-2748.

196. Rasmusson A.G. Light and diurnal regulation of plant respiratory gene expression / A.G. Rasmusson, M.Escobar // Physiologia Plantarum. - 2007. -V. 129.-P. 57-67.

197. Redox transfer across the inner chloroplast envelope membrane / D. Heineke [et al.]//Plant Physiol. - 1991.-V. 95.-P. 1131-1137.

198. Regulation of actin-depcndent cytoplasmic motility by type II phytochrome occurs within seconds in Vallisneria gigantea epidermal cells / S. Takagi [et al.] // Plant Cell. - 2003. - V. 15. - P.331-345.

199. Regulation of calcium signals in the nucleus by a nucleoplasmic reticulum / W. Echevarria [et al.] // Nat Cell Biol. - 2003. - V. 5. - P.440-446.

200. Regulation of the expression of the glycine decarboxylase complex during pea leaf development / P. Vauclare [et al.] // Plant Physiol. - 1996. - V. 112. -P.1523-1530.

201. Respiratory carbon fluxes in leaves / G. Tcherkez [et al.] // Curr Opin Plant Biol.-2012,-V. 15. - P.308-314.

202. Rhythmic transcriptionthe molecular basis of circadian melatonin synthesis / N.S. Foulkes [et al.] // Trends Neurosci. - 1997. - V.20. - P.487-492.

203.Rizzuto R. Intracellular targeting of the photoprotein aequorin: a new approach for measuring, in living cells, Ca2+ concentrations in defined cellular compartments / R. Rizzuto, M. Brini, T. Pozzan // Cytotechnology 1 l(Suppl 1). - 1993.-P.44^I6.

204. Rockwell N.C. Phytochrome structure and signaling mechanisms / N.C. Rockwell, Y.S. Su, J.C. Lagarias // Annu. Rev. Plant Biol. - 2006. - V.57. - P. 837-858.

205. Role of differential expression of sdhl-1 and sdhl-2 genes in alteration of isoenzyme composition of succinate dehydrogenase in germinating maize seeds / A.T. Eprintsev [et al.] // Biology Bulletin. - 2010. - V. 37. - P. 268-276.

206. Saez-Vasquez J. Genome organization and function: a view from yeast and Arabidopsis / J. Saez-Vasquez, O. Gadal // Mol Plant. - 2010. - V. 3. - P.678-690.

207. Sai J. Dark-stimulated calcium ion fluxes in the chloroplast stroma and cytosol / J. Sai, C.H. Johnson // Plant Cell. - 2002. - V. 14. - P. 1279-1291.

208. Scrase-Field S.A. Calcium: just a chemical switch? / S.A. Scrase-Field, M.R. Knight // Curr Opin Plant Biol. - 2003. - V. 6. - P.500-506.

209. Serlin B.S. Light-induced import of the chromoprotein, phytochrome, into mitochondria / B.S. Serlin, S.K. Sopory, S.J. Roux // Biochim Biophys Acta. -1986.-V. 848. - P.372-377.

210. Serlin B.S. Modulation of oat mitochondrial ATPase activity by Ca2+ and phytochrome / B.S. Serlin, S.K. Sopory, S.J. Roux // Plant Physiol. - 1984. - V. 74. - P.827-833.

211.Shasha D.E. Light- and carbon-signaling pathways. Modeling circuits of interactions / K.E. Thum [et al.J // Plant Physiol. - 2003. - V. 132. - P. 440452.

212. Shaw P.J. Plant nuclear bodies / P.J. Shaw, J.W. Brown // Curr Opin Plant Biol. - 2004. - V. 7. - P.614-620.

213. Shin J. PIF3 regulates anthocyanin biosynthesis in an HY5-dependent manner with both factors directly binding anthocyanin bios\nthetic gene promoters in Arabidopsis / J. Shin, E. Park. G. Choi // Plant J. - 2007. - V. 49. - P.981-994.

214. Signaling to the nucleus by an L-type calcium channel-calmodulin complex through the MAP kinase pathway / R.E. Dolmetsch [et al.J // Science. - 2001. -V.294. - P. 333-339.

215. Smith H. Physiological and ecological function within the phytochrome family / H. Smith //Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1995. - V. 46. - P.289-315.

216. Snedden W.A. Calmodulin as a versatile calcium signal transducer in plants / W.A. Snedden, H. Fromm//New Phytologist. - 2001. - V. 151. - P.35-66.

217. Spatial and temporal influences on the cell-specific distribution of glycine decarboxylase in leaves of wheat (Triticum aestivum L.) and pea (Pisum sativum L.) / A.K. Tobin [et al.] // Plant Physiol. - 1989. - V. 91. - P.1219-1225.

218. Sphingolipid metabolites selectively elicit increases in nuclear calcium concentration in cell suspension cultures and in isolated nuclei of tobacco / T.C. Xiong [et al.] // Cell Calcium. - 2008. - V. 43. - P.29-37.

219. Staswick P.E. JAZing up jasmonate signaling / P.E. Staswick // Trends Plant Sci. 2008,-V. 13. - P.66-71.

220. Structural requirements ofjasmonates and synthetic analogues as inducers of Ca2+ signals in the nucleus and the cytosol of plant cells / A. Walter [et al.] // Angew Chem Int Ed. - 2007. - V. 46. - P.4783-4785.

221. Structure of a mitochondrial supercomplex formed by respiratory-chain complexes I and III / N.V. Dudkina [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. -2005. - V. 102. - P. 3225-3229.

222. Subcellular targeting of nine calcium-dependent protein kinase isoforms from Arabidopsis / C. Dammann [et al.] // Plant Physiol. - 2003. - V. 132. - P. 18401848.

223. Succinate dehydrogenase in Arabidopsis thaliana is regulated by light via phytochrome A. / V.N. Popov [et al.] // FEBS Lett. - 2010. - V. 584. - P. 199202.

224. Svensson A.S. Light-dependent gene expression for proteins in the respiratory chain of potato leaves / A.S. Svensson, A.G. Rasmusson // Plant J. -2001.-V. 28. - P.73-82.

225. Symbiotic hostspecificity of Rhizobium meliloti is determined by a sulphated and acylated glucosamine oligosaccharide signal / P. Lerouge [et al.] // Nature. - 1990.-V. 344.-P.781-784.

226. Tepperman J.M. PhyA dominates in transduction of red-light signals to rapidly responding genes at the initiation of Arabidopsis seedling de-etiolation /

J.M. Tepperman, Y.S. Hwang, P.H. Quail // Plant J. - 2006. - V. 48. - P. 728742.

227. The Ca2+-dependent protein kinase CPK3 is required for MAPK-independent salt-stress acclimation in Arabidopsis / N. Mehlmer [et al.] // Plant J. - 2010. -V. 63. - P.484^198.

228. The nucleus together with the cytosol generates patterns of specific cellular calcium signatures in tobacco suspension culture cells / N. Pauly [et al.] // Cell Calcium.-2001,-V. 30. - P.413-421.

229. The organization and expression of the gene encoding the mitochondrial glycine decarboxylase complex and serine hydroxymethyltransferase in pea (Pisum sativum) / S.R. Turner [et al.] // Mol.Gen.Genet. - 1993. - V. 236. -P.402-408.

230. The role of calcium cations in the mechanism of phytochrome-dependent regulation of gene expression sdhl-2 and succinate dehydrogenase activity in maize leaves / A.T. Eprintsev [et al.] // Biologicheskie Membrany. - 2012a. -V. 29. - P.165-168.

231. The role of photorespiration in redox and energy balance of photosynthetic plant cells: A study with a barley mutant deficient in glycine decarboxylase / A.U. Igamberdiev [et al.] // Physiologia Plantarum. - 2001. - V. Ill (4). - P. 427 - 438.

232. The role of promoter methylation in the regulation of genes encoding succinate dehydrogenase in maize seedlings / A.T. Eprintsev [et al.] // Russian Journal of Plant Physiology. - 2012b. - V. 59. - P. 299-306.

233. The subcellular localization of an unusual rice calmodulin isoform, OsCaM61, depends on its prenylation status / A. Dong [et al.] // Plant Mol. Biol. - 2002. -V. 48. - P.203-210.

234. Tisa L.S. Cytoplasmic free-Ca2+ level rises with repellents and falls with attractants in Escherichia coli chemotaxis / L.S. Tisa, J. Adler // Proc. Natl Acad. Sci. USA. - 1995.-V. 92. - P. 10777-10781.

235.Tobin A.K. Metabolic interactions of organelles during leaf development / A.K. Tobin, W.J. Rogers //Soc. Exp. Biol. Semin. - 1992. - Ser. 50. - P.293-323.

236. Transgenic plant aequorin reports the effects of touch and cold-shock and elicitors on cytoplasmic calcium / M.R. Knight [et al.] // Nature. - 1991. - V. 352. -P.524-526.

237. Tretin A. The Effect of Calcium-Channel Antagonist, Nifedipin and Agonist, Bay K-8644 on the Phytochrom-Controlled Swelling of Etiolated Wheat Protoplasts / A. Tretin, R.E. Kendrick, V.E. Bossen // Plant Physiol. - 1990. -V. 78. - P.230-235.

238. Trewavas A.J. How plants learn / A.J. Trewavas // PNAS. - 1999. - V.96. -P.4216-4218.

239. Trewavas A.J. Mechanical signalling, calcium and plant form / A.J. Trewavas, M. Knight // Plant Mol Biol. - 1994. - V. 26. - P. 1329-1341.

240. Trewavas A.J. The language of calcium signaling / A.J. Trewavas // Annu. Rev. Plant Biol. - 1999.- V.61. - P.4.1-4.28.

241. Untangling metabolic and spatial interactions of stress tolerance in plants. 1. Patterns of carbon metabolism within leaves / K.Y. Biel [et al.] // Protoplasma. -2010.-V. 245.-P. 49-73.

242. Vogelmann T.C. Plant tissue optics / T.C. Vogelmann // Ann. Rev. Plant Phvsiol. Plant Mol. Biol. - 1993. - V. 44. - P. 231-251.

243. Walker S.A. Dissection of nodulation signaling using pea mutants defective for calcium spiking induced by Nod factors and chitin oligomers / S.A. Walker, V. Viprey, J.A. Downie // Proc Natl Acad Sci USA. - 2000. - V. 97. -P.13413-13418.

244. Wang H. Dissecting the phytochrome A-dependent signaling network in higher plants / H. Wang, X.W.Deng // Trends Plant Sci.- 2003. - V. 8. - P. 172-178.

245. Wang W.Y. Photoactivation of chlorophyll synthesis and cytochrome oxidase activity in anaerobically germinated seedlings of Echinochloa crus-galli var. oryzicola / W. Y. Wang//Plant Physiol. - 1980. - V. 65. - P.451-454.

246. Wasternack C. Jasmonates: an update on biosynthesis, signal transduction and action in plant stress response, growth and development / C. Wasternack // Ann Bot. - 2007. - V. 100. - P.681-697.

247. Weinl S. The CBL-CIPK Ca2+-decoding signaling network: function and Perspectives / S. Weinl, J. Kudla//New Phytol. - 2009. - V. 184. - P.517-528.

248. Williams R.J.P. The evolution of calcium biochemistry / R.J.P. Williams // BBA. - 2006. V.1763. - P.l 139-1146.

249. Xu X.M. The nuclear pore comes to the fore / X.M. Xu, I. Meier // Trends Plant Sci.-2008.-V. 13.-P.20-27.

250. Yamaguchi M. Effect of calcitonin on exchangeable calcium transport in isolated rat hepatocytes / M. Yamaguchi // Mol Cell Endocrinol. - 1989. - V.62, N. 2. - P.313-318.

251. Yang S.W. Independent and interdependent functions of LAF1 and HFR1 in phytochrome A signaling / I.C. Jang [et al.] // Genes Dev. - 2007. - V. 21. -P.2100-2111.