Рибонуклеопротеиды и структурно-модифицированные частицы вирусов растений: строение и свойства тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.02, кандидат наук Никитин Николай Александрович

• Никитин Николай Александрович
• кандидат наук
• 2019

Оглавление диссертации кандидат наук Никитин Николай Александрович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Изучение процесса сборки вирионов и вирусоподобных частиц у потексвирусов

1.1. Сборка вирионов и ВПЧХ-вируса картофеля

1.2. Сборка вирионов и ВПЧ вируса мозаики папайи

1.3. Сборка вирионов и ВПЧ других представителей потексвирусов

1.4. Поиск сигнала упаковки генома потексвирусов

1.5. Роль клеточных компонентов в упаковке генома потексвирусов

1.6. Диссоциация вирионов потексвирусов под влиянием физических воздействий и химических агентов

1.7. Феномен линейной дестабилизации вирионов ХВК при взаимодействии с ТБ1

1.8. Дестабилизация и разборка ХВК при фосфорилировании БО в составе вириона

2. Изучение межклеточного транспорта потексвирусов

2.1. Роль вирусных белков в транспорте потексвирусов

2.2. Вероятные транспортные формы потексвирусов

3. Структурно-модифицированные вирусные частицы

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Вирусные препараты и их компоненты

Получение вирусных рибонуклеопротеидов (вРНП)

Получение сферических частиц (СЧ)

Электрофоретический анализ

Электронная микроскопия

Атомно-силовая микроскопия

Метод динамического рассеяния света

Метод анализа траекторий наночастиц

Обработка препаратов трипсином

Обработка вРНП микрококковой нуклеазой

Трансляция в бесклеточной белоксинтезирующей системе из

экстракта зародышей пшеницы

Фосфорилирование in vitro

Ферментативный гидролиз РНК РНКазой Н

Вестерн-блот анализ

Фар-вестерн-блот

Иммунопреципитация

Гидролизрекомбинантных белков протеазой фактором Ха

Получение конструкций, содержащих гены мутантов БО и ТБ1... 69 Создание конструкций для получения 5'-концевых транскриптов

ХВК и ВМАльт

Получение рекомбинантных белков

Транскрипция in vitro

Кэпирование и декэпирование РНК in vitro

Обработка РНК дрожжевой экзорибонуклеазой XRN-1

Гидролиз протеиназой К

Изучение антигенных свойств СЧ

Спектроскопия комбинационного рассеяния

Измерение спектров кругового дихроизма (КД)

Флуоресцентная спектроскопия

Связывание белков с флуоресцеин изотиоционатом (ФИТЦ)

Создание комплексов СЧ с модельными белками

Флуоресцентная микроскопия

Метод тритиевой планиграфии

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

1. Изучение структуры и свойств вирусных рибонуклеопротеидов (вРНП), полученных при инкубации РНК ХВК, БО и ТБ1

1.1. Изучение структуры вРНП, собранного in vitro из РНК ХВК, БО и ТБ1

1.2. Сборка вРНП начинается с 5-конца РНК ХВК

1.3. Трансляционная активация РНК ХВК в составе вРНП

1.4. Роль N-концевой части БО ХВК в трансляционной активации РНК в составе вРНП

2. Поиск участков БО и ТБ1, ответственных за связывание ТБ1 с вРНП

2.1. Локализация участка БО, вовлеченного в связывание ТБ1 с вРНП

2.2. Локализация участка ТБ1, ответственного за взаимодействие с вирусной частицей и активацию трансляции инкапсидированной РНК

3. Поиск сигнала упаковки вирусной РНК в вРНП

3.1. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации

БО ХВК с гетерологичными вирусными РНК

3.2. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации

БО ХВК с компонентами генома ВМК

3.3. И Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации БО ХВК с кэпированным Sh-фрагментом 4 РНК ВМК

3.4. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации БО ХВК с некэпированным и кэпированным 5'-концевым транскриптом РНК ХВК длиной 1320 нуклеотидов

3.5. Влияние кэп-аналога, добавленного в инкубационную смесь in trans, на образование вРНП

3.6. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации БО ХВК с некэпированным и кэпированным транскриптом ХВК с делецией первых 96 нуклеотидов с 5'-конца

3.7. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации

БО ХВК с декэпированной геномной РНКХВК

3.8. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации БО ХВК с транскриптами, соответствующими 5'-концу молекулы геномной РНК ВМАльт

3.9. Структура и свойства вРНП, образованных при инкубации

БО ХВК с транскриптом ВМАльт с делецией 99 нт с 5'-конца

4. Изучение структурно-модифицированных частиц, образующихся при термической перестройке вирусов растений

4.1 Частицы, полученные при термической обработке вируса табачной мозаики

4.2. Биохимический состав СЧ

4.3. Изучение СЧ, полученных при термической обработке различных форм белка оболочки ВТМ

4.4. Сравнительный анализ структуры и свойств СЧ и нативного ВТМ

4.5. Адсорбционные свойства СЧ

5. Структурно-модифицированные частицы вирусов растений с различными типами симметрии

5.1. Термическая перестройка вирусов растений с вирионами палочковидной формы

5.2. Термическая перестройка вирусов растений нитевидной формы

5.3. Термическая перестройка вирусов растений с

икосаэдрическим типом симметрии

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

Названия вирусов

АВК - А вирус картофеля (РУА - Potato virus А)

ВАМК - вирус аукубы мозаики картофеля (РАМУ - potato aucuba mosaic virus)

ВМАльт - вирус мозаики альтернантеры (AltMV - Alternanthera mosaic virus)

ВМБ - вирус мозаики бамбука (BaMV - Bamboo mosaic virus)

ВМБК - вирус мозаики белого клевера (WClMV - White clover mosaic

virus)

ВМЖК - вируса мозаики жёлтого клевера (CYMV - Clover yellow mosaic virus)

ВМК - вирус мозаики костра (BMV - Brome mosaic virus)

ВМН - вирус мозаики нарцисса (NMV - Narcissus mosaic virus)

ВМЦК - вирус мозаики цветной капусты (CaMV - cauliflower mosaic virus)

ВМП - вирус мозаики папайи (PapMV - Papaya mosaic virus)

ВСК - вирус стволовидности кактуса (ВСК - Barrel Cactus Virus)

ВТМ - вирус табачной мозаики (TMV - Tobacco mosaic virus)

ВХККГ - вирус хлоротической крапчатости коровьего горошка (CCMV

Cowpea chlorotic mottle virus)

ВШМЯ - вирус штриховатой мозаики ячменя

ХВК - Х-вирус картофеля (PVX - Potato virus X)

Другие сокращения

DABCO - 1,4 диазобицикло-[2,2,2] октан

Hsc - heat shock cognate protein (гомолог белка теплового шока) Hsp - heat shock protein (белок теплового шока)

NTA - nanoparticle tracking analysis (метод анализа траекторий наночастиц) O-GlcNAc - O-linked N-acetylglucosamine (О-^ацетилглюкозамин)

PBS - фосфатный буфер pI - изоэлектрическая точка STP - single tailed particle

TLS - tRNA-like structure (тРНК-подобная структура) а. о. - аминокислотный остаток АСМ - атомно-силовая микроскопия АТФ - аденозинтрифосфат

ББС - бесклеточная белоксинтезирующая система

БО - белок оболочки

БСА - бычий сывороточный альбумин

ВПЧ - вирусоподобная частица

вРНП - вирусный рибонуклеопротеид

ДНК - дезоксирибонуклеиновая кислота

ДРС - динамического рассеяния света

ДСН - додецилсульфат натрия

ДТТ - дитиотреитол

ЗФБ - зеленый флуоресцентный белок

ИФА - иммуноферментный анализ

КД - круговой дихроизм

кДа - килодальтон

кДНК - комплементарная ДНК

КК2 - казеинкиназа 2 (СК2 - casein kinase II)

КР - комбинационное рассеяние

МБ - модельный белок

МН - микрококковая нуклеаза

нм - нанометр

нт - нуклеотид

НТФ - нуклеозидтрифосфат;

ОРС - открытая рамка считывания

ПААГ - полиакриламидный гель;

ПД - плазмодесма

ПКС - протеинкиназа С

ПЦР - полимеразная цепная реакция

ПЭМ - просвечивающая электронная микроскопия

РНК - рибонуклеиновая кислота

РНП - рибонуклеопротеид

рНТФ - рибонуклеозидтрифосфат

СЧ - сферическая частица

ТАР - tobacco acid pyrophosphatase (кислая пирофосфатаза табака)

ТБ - транспортный белок

ТБГ - тройной блок генов

Трис — трис(гидроксиметил)аминометан

УФ - ультрафиолет

ФИТЦ - флуоресцеин изотиоционат

ХВКдегрРНК - обработанная РНКазами частица ХВК;

ЦТАБ - цетилтриметиламмонийбромид

ЦФ - центрифугирование

ЭГТА - этиленгликоль тетрауксусной кислоты

ЭДТА - этилендиаминтетрауксусная кислота

ЭЗП - экстракт зародышей пшеницы

ЭПР - эндоплазматический ретикулум

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Рибонуклеопротеиды и структурно-модифицированные частицы вирусов растений: строение и свойства»

ВВЕДЕНИЕ

В ходе вирусной инфекции в клетках могут образовываться вирионы, вирусные рибонуклеопротеиды и вирусоподобные частицы, состоящие из вирусного белка оболочки. Процесс сборки частиц является одним из основных этапов репликации вирусов, в том числе и вирусов растений. Его начали изучать с момента осуществления первой реконструкции вирусной частицы вируса табачной мозаики (ВТМ) in vitro (Fraenkel-Conrat and Williams, 1955).

Более сорока лет назад впервые была продемонстрирована сборка in vitro нитевидного вируса растений, это был Х вирус картофеля (ХВК), относящийся к роду Potexvirus (Новиков и др., 1972) Далее аналогичные эксперименты были проведены с другими представителями группы потексвирусов (Erickson et al., l97Sa; Abouhaidar and Bancroft, 19S0; Erickson and Bancroft, 19S0). После данных публикаций процесс образования вирионов спиральных нитевидных фитовирусов не привлекал внимание исследователей практически тридцать лет.

Все это время основным вопросом при изучении этапа образования вирусных частиц оставался вопрос определения специфического сигнала сборки, который окончательно не определен для большинства растительных вирусов (Rao, 2006). Наибольшие успехи в этом вопросе при изучении РНК-содержащих вирусов были достигнуты для вируса табачной мозаики (ВТМ). Zimmern с соавторами (1977) показали, что сигналом формирования частицы является участок последовательности в открытой рамке считывания транспортного белка длиной 69 нуклеотидов. Кроме того, специфические сигналы начала формирования частиц были определены для икосаэдрических вирусов растений: вируса морщинистости турнепса (Qu and Morris, 1997) и вируса мозаики костра (ВМК) (Choi and Rao, 200З; Damayanti et al., 200З; Newburn and White, 2015; Gopal et al., 2014; Rao and Cheng, 2015).

Гипотеза о том, что 5'- конец РНК ХВК играет ключевую роль в репликации, транспорте инфекции и сборке вириона была высказана впервые в 1996 году (Kim and Hemenway,1986). Позднее, в различных работах были определены области на 5'-конце геномной РНК, необходимые для связывания РНК с белком оболочки (Kwon et al., 2005; Lough et al., 2006). Для близкого родственника ХВК, вируса мозаики папайи (ВМП), также было продемонстрировано, что упаковка ВМП начинается с 5'-конца (Sit et al., 1994). Но вопрос об участке инициации образования ХВК до сих пор оставался открытым.

Изучение принципов сборки вирионов и вирусных рибонуклеопротеидов в случае потексвирусов имеет важное значение в связи с тем, что по литературным данным существуют две версии образования транспортной формы ХВК, противоречащих друг другу. По мнению одних, транспортной формой ХВК для передачи инфекции из клетки в клетку могут являться полностью собранные вирусные частицы (Oparka et al., 1996; Santa Cruz et al., 1998). Другие считают транспортной формой рибонуклеопротеиды невирионного типа, образованные геномной РНК, белком оболочки (БО) и транспортным белком (ТБ1) (Lough et al., 1998; 2000).

В связи с этим, в первой части работы проведено исследование свойств и охарактеризована структура комплексов, состоящих из РНК, БО и ТБ1 ХВК. Кроме того, осуществлен поиск сигнала или необходимого структурного элемента, оказывающих влияние на упаковку генома ХВК в вирусный рибонуклеопротеид (вРНП) при инкубации с БО ХВК.

Вторая часть работы посвящена изучению структурно-модифицированных частиц, образующихся при термической перестройке вирусов с различным типом симметрии и их белков оболочки. Изучение влияния различных агентов (в том числе температуры), изменяющих структуру вириона, позволяет получить дополнительную информацию об архитектуре вирусной частицы и ее свойствах. Первые работы по влиянию

температуры на вирион были публикованы более 70 лет назад. Lauffer и Price (1940) показали, что частица ВТМ высоко термостабильна, а денатурация белка оболочки приводит к потере инерционности вирионом, то есть, к его инактивации. Структурно-модифицированные вирусы могут кардинально отличаться по форме, размерам и свойствам от исходных вирионов, приобретая ряд особенностей, которые могут позволить им стать основой для разработки новых биотехнологий в ряде областей, в том числе и в медицине.

В ходе работы были поставлены и решены следующие задачи:

1. Изучение структуры и трансляционных свойств вРНП, состоящего из БО и РНК ХВК и комплекса вРНП с ТБ1 (РНК-БО-ТБ1). В рамках этой задачи были проведены:

- Анализ условий образования, порядка сборки и структуры рибонуклеопротеидных комплексов РНК-БО-ТБ1 ХВК.

- Изучение возможности подавления трансляции РНК в составе вРНП и перехода во вновь транслируемую форму путем фосфорилирования БО в составе вРНП или при образовании комплекса вРНП-ТБ1.

- Исследование роли N-концевого полипептида БО ХВК при подавлении и активации трансляции инкапсидированной РНК в составе вРНП.

- Поиск участков БО и ТБ1, необходимых для связывания вРНП с ТБ1 и активации трансляции инкапсидированной РНК в составе вРНП и вирионов ХВК.

2. Поиск специфического сигнала или необходимого структурного элемента, влияющего на взаимодействие РНК с БО и ее упаковку в вРНП. В рамках этой задачи были проведены:

- Исследование структуры и трансляционных свойств вРНП, образованных при инкубации БО ХВК с гетерологичными вирусными РНК.

- Изучение влияния кэп-структуры на формирование сигнала упаковки РНК с использованием компонентов генома вируса мозаики костра (ВМК), функционально активным фрагментом РНК 3 ВМК, а также с 5'-концевыми некэпированными, кэпированными и декэпированными транскриптами потексвирусов различной длины.

3. Анализ структуры и свойств структурно-модифицированных частиц (сферические частицы - СЧ), полученных при термической перестройке вирусов растений со спиральной структурой. В рамках этой задачи были проведены:

- Изучение возможности образования СЧ при термической перестройке БО ВТМ из вирионов и различных форм БО.

- Изучение свойств СЧ с использованием физико-химических, иммунохимических и иммунологических методов.

- Проведение сравнительного анализа структуры белка в составе нативного вируса и СЧ, а также различий в аминокислотном составе их поверхностей.

- Изучение адсорбционных свойств СЧ и возможности создания на их основе комплексов с белками различного аминокислотного состава и молекулярной массы.

- Получение структурно-модифицированных частиц, образованных при термической перестройке вирионов ХВК.

- Сравнительный анализ свойств и структурных особенностей структурно-модифицированных частиц ХВК (СЧ ХВК).

- Исследование возможности образования структурно-модифицированных частиц при термической перестройки вирусов растений с икосаэдрическим типом симметрии.

Научная новизна, теоретическая и практическая значимость работы

Впервые изучена структура и трансляционные свойства вероятной транспортной формы потексвирусов.

Показано, что в растворе, содержащем ТБ1, РНК и БО ХВК, независимо от молярного соотношения и последовательности добавления компонентов, образуется вирусный рибонуклеопротеид (вРНП), состоящий из РНК и БО, имеющий спиральную «головку», идентичную по своей структуре белковой спирали вирионов ХВК и «хвост» - РНК, свободную от БО («однохвостые» частицы, single tailed particles - STP). ТБ1 взаимодействует с вРНП, присоединяясь к концу спиральной «головки» «однохвостых» частиц, соответствующему 5'-концу РНК.

В результате проведенных экспериментов при инкубации РНК, БО и ТБ1 ХВК рибонуклеопротеидов невирионной природы обнаружено не было.

Впервые показано, что РНК в составе вРНП, так же как и в составе вириона, может исключаться из процесса трансляции, и вновь трансляционно активироваться путем фосфорилирования БО в составе вРНП или при взаимодействии вРНП с ТБ1.

На основании полученных данных высказана гипотеза, что РНК ХВК равновероятно может транспортироваться в виде частично (вРНП -«однохвостые» частицы) или полностью одетого вириона.

Продемонстрирована роль N-концевого полипептида БО ХВК как регулятора трансляции РНК в составе вРНП.

Определены участки молекул ТБ1 и БО, необходимые для образования вРНП и взаимодействия вРНП и вирионов с ТБ1. Обнаружено, что участок ТБ1 ХВК, обеспечивающий его взаимодействие с вирусной частицей, находится между 112 и 173 аминокислотными остатками ТБ1.

Впервые показано, что связывание ТБ1 ХВК с вирусной частицей необходимо, но не достаточно для активации трансляции инкапсидированной РНК.

Изучены и охарактеризованы структура и свойства вРНП, образованных при инкубации БО ХВК с гетерологичными геномными РНК вирусов растений и животных. Показано, что гетерологичные вРНП морфологически, структурно и по трансляционным свойствам идентичны гомологичным вРНП и нативным вирионам ХВК. Впервые продемонстрировано, что взаимодействие БО ХВК с РНК и образование вРНП не зависит от нуклеотидной последовательности 5'-конца РНК.

Впервые показано, что 5'-концевые некэпированные транскрипты РНК потексвирусов не образуют вРНП при инкубации с БО ХВК in vitro. При этом инкубация БО ХВК с кэпированными транскриптами приводит к формированию вРНП, идентичных по структуре и свойствам гомологичным вРНП и нативным вирионам ХВК, в том числе и при инкубации БО ХВК с кэпированными транскриптами с делецией предполагаемого участка инициации сборки на 5'-конце молекулы РНК.

Впервые продемонстрировано, что кэп-структура сама по себе не является сигналом, необходимым для взаимодействия РНК с БО ХВК при формировании вРНП, так как ее удаление после предварительного кэпирования РНК в дальнейшем не препятствует образованию вРНП, а добавление in trans к некэпированным транскриптам не приводит к сборке. Высказана гипотеза, что кэп-структура способна оказывать влияние на структуру 5'-конца вирусной РНК, образуя конформационный сигнал упаковки, который узнаёт вирусный БО при сборке вРНП.

Полученные результаты вносят определенный вклад в изучение процессов образования вирионов и вРНП и носят фундаментальный характер. Поскольку вирионы и/или вРНП, вероятно, являются транспортными формами и играют роль при распространении вирусной инфекции по растению, исследование сигнала упаковки и механизмов

образования вирусных частиц необходимо для разработки новых методов безвирусного растениеводства. Также создание искусственных вРНП, содержащих БО вирусов растений и генетический материал различной природы, может стать основой при создании новых биотехнологий для медицины и сельского хозяйства.

Впервые изучены структура и свойства структурно-модифицированных частиц, полученных при термической перестройке вирусов растений со спиральной структурой. Впервые показано, что при нагревании ВТМ до 94°С происходит денатурация БО, и формируются структурно-модифицированные частицы сферической формы (сферические частицы - СЧ) контролируемого размера и свободные от вирусной РНК.

С использованием ряда физико-химических методов получены данные о структурных различиях БО ВТМ в составе нативного вируса и белка в составе СЧ. Продемонстрирована высокая стабильность и биодеградируемость СЧ.

Впервые продемонстрированы уникальные адсорбционные свойства СЧ. Показана возможность СЧ адсорбировать на своей поверхности различные по аминокислотному составу и молекулярной массе белки, а также полноразмерные изометрические вирионы вирусов растений и животных.

На основе СЧ in vitro созданы комплексы с функционально активными белками различной природы, в том числе антигенами ряда патогенов. Продемонстрировано, что связанные с поверхностью СЧ чужеродные белки способны реагировать со специфическими антителами к ним и, следовательно, сохраняют свои антигенные свойства в составе полученных комплексов.

Впервые получен и проведен сравнительный анализ структуры и свойств структурно-модифицированных частиц, полученных при термической перестройке вируса растений нитевидной формы - ХВК (СЧ

ХВК).

Впервые продемонстрирована возможность образования структурно-модифицированных частиц при термической перестройке вирусов растений с различными типами симметрии.

Комплексы, полученные на основе СЧ, могут стать основой для создания функционально активных биологических частиц, в том числе кандидатных вакцин нового типа.

Все полученные результаты работы могут быть применены в практике научных исследований в области молекулярной биологии и вирусологии. Материалы работы используются при чтении курсов лекций на Биологическом факультете МГУ имени М.В.Ломоносова.

Методология диссертационного исследования

Работа выполнена с использованием современного оборудования и методов исследования (вирусологических, молекулярно-биологических, физико-химических методов).

Положения, выносимые на защиту

1. В результате инкубации РНК, БО и ТБ1 ХВК in vitro происходит сборка вирусных рибонуклеопротеидов (вРНП), представляющих собой РНК, частично одетую в БО, собранный в спиральную структуру (головку) вокруг 5'- конца РНК («однохвостые» частицы»). При этом молекулы ТБ1 связываются с торцом спиральной «головки» вРНП.

2. РНК ХВК в составе вРНП недоступна для рибосом, но приобретает способность транслироваться в результате фосфорилирования БО в составе вРНП или образования комплекса вРНП с ТБ1.

3. Предложена гипотеза о том, что вероятной транспортной формой ХВК может являться как вирион, так и вирусная РНК частично одетая белком оболочки («однохвостые» частицы).

4. N-концевой участок БО ХВК играет ключевую роль в регуляции трансляции РНК в составе вРНП.

5. С-концевой участок БО ХВК необходим для образования вРНП и обеспечивает взаимодействие ТБ1 с вРНП.

6. Участок ТБ1 между 112 и 172 аминокислотными остатками отвечает за связывание с вирусной частицей ХВК.

7. Для активации трансляции инкапсидированной РНК не достаточно связывания ТБ1 с вирусной частицей. Важную роль в этом процессе играет целостность полипептидной цепи ТБ1 и ее укладка во вторичную и третичную структуру.

8. Образование вРНП при инкубации РНК с БО ХВК in vitro не зависит от нуклеотидной последовательности 5'-конца РНК.

7. Кэп-структура РНК не является сигналом инициации сборки, но влияет на эффективность взаимодействия РНК с БО потексвирусов in vitro и образование вРНП.

9. Термическая обработка вирионов ВТМ приводит к образованию структурно-модифицированных частиц сферической формы (СЧ) контролируемого размера.

10. В процессе термической перестройки белок ВТМ претерпевает значительные структурные изменения, включая изменение состава аминокислотных остатков, экспонированных на поверхности структурно-модифицированных частиц.

11. Уникальные адсорбционные свойства СЧ, а также их высокая стабильность, позволяют создавать комплексы СЧ с функционально активными белками различной природы, включая антигены патогенов, способные сохранять свою антигенную специфичность на поверхности СЧ.

12. Возможность термической структурной перестройки показана не только для ВТМ, но и для других представителей групп вирусов растений со спиральной структурой.

Степень достоверности и апробация результатов

Достоверность результатов определяется комплексным подходом к проведению исследований, выполненных с использованием современных методов. Все эксперименты были повторены несколько раз и хорошо воспроизводимы, результаты статистически обработаны в соответствии с существующими критериями.

Результаты диссертационной работы были представлены на Международной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов» (Москва, 12-15 апреля 2005 г.; 11- 14 апреля 2007 г.; 13-18 апреля 2009 г.; 12-15 апреля 2010 г.; 8-13 апреля 2013 г.), Конгрессе Федерации европейских биохимических обществ (FEBS) (Будапешт, Венгрия, 2-7 июля 2005 г; Вена, Австрия, 7-12 июля 2007 г.; Турин, Италия, 25-30 июня 2011 г.; Севилья, Испания, 4-9 сентября 2012 г.; Париж, Франция, 30 августа - 4 сентября 2014 г.; Берлин, Германия, 4-9 июля 2015 г.), Международной школе-конференции молодых ученых «Системная биология и биоинженерия» (Москва, 28 ноября-2 декабря 2005 г.), Международной конференции In Vitro Biology Meeting (Миннеаполис, Миннесота, 3-7 июня 2006 г.; Тусон, США, 30 мая - 3 июня 2015 г.), Международном симпозиуме по эпидемиологии вирусов растений (Хайдарабад, Индия, 15-19 октября 2007 г.), Международной школе-конференции молодых ученых «Биология - наука ХХ1 века» (Пущино, 29 октября - 2 ноября 2007 г.; 28 сентября - 2 октября 2009 г.; 19 - 23 апреля 2010 г.; 18 - 22 апреля 2011 г.), конференции «Биомедицинская инженерия - 2007» (Пущино, 10-12 декабря 2007 г), Съезде Российского общества биохимиков и молекулярных биологов (Новосибирск, 11-15 мая 2008 г.), Всероссийской конференции "От наноструктур, наноматериалов и нанотехнологий к Наноиндустрии" (Ижевск, 8-10 апреля 2009 г.; 6-8 апреля 2011 г.), Международной конференции «Современные достижения бионаноскопии» (Москва, 16-18 июня 2009 г.; 15-17 июня 2011 г.; 18-20 июня 2012 г.), Международной научной школы "Наноматериалы и

нанотехнологии в живых системах" (Москва, 29 июня - 4 июля 2009 г.; 1924 сентября 2011 г.), научной конференции «Химическая биология -Фундаментальные проблемы бионанотехнологии» (Новосибирск, 10-14 июня 2009 г.), Международного форума по нанотехнологиям (Москва, 1-3 ноября 2010 г.), Международной научно-практической конференции «Фармацевтические и медицинские биотехнологии» (Москва, 20-22 марта 2012 г.), Международном конгрессе «Биотехнология: состояние и перспективы развития» (Москва, 19-22 марта 2013 г.), Международном междисциплинарном конгрессе по микроскопии (ЩТЕЯМ) (Анталия, Турция, 10-13 октября 2013 г.), Съезде биохимиков России (Сочи, 4-9 октября 2016 г.).

Основные результаты диссертационной работы отражены в печати, в том числе, в 25 статьях в рецензируемых научных журналах. Материалы диссертации были также представлены в виде тезисов на конференциях, в том числе на 27 международных.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1. Изучение процесса сборки вирионов и вирусоподобных частиц у потексвирусов

Изучение принципов сборки вирионов и рибонуклеопротеидов (РНП) потексвирусов имеет важное значение в связи с тем, что по литературным данным транспортной формой Х-вируса картофеля (ХВК) для передачи инфекции из клетки в клетку могут являться вирионы или вирусные рибонуклеопротеиды (вРНП) (Oparka et al., 1996; Santa Cruz et al., 1998; Lough et al., 1998; 2000). Поскольку одной из задач работы было изучение структуры и свойств комплексов, образующихся при инкубации РНК, белка оболочки (БО) и транспортного белка 1 (ТБ1) ХВК, а также поиск сигнала или структурного элемента, необходимого для упаковки вирусного генетического материала в вРНП, то в литературном обзоре будут рассмотрены работы по изучению сборки вирионов и вирусоподобных частиц ХВК и других представителей потексвирусов, а также работы по стабильности вирионов ХВК и условий их диссоциации in vitro.

Следует отметить, что большинство работ, посвященных изучению процессов сборки и разборки у вирусов растений, выполнены in vitro, при этом полученные результаты нельзя напрямую экстраполировать на процессы in vivo. Изучение процесса формирования вирусных частиц in vivo имеет ряд ограничений. Так, например, направленный мутагенез может задеть важные гены как вируса, так и зараженной клетки, или повлиять на ранние этапы репликации вирусного генома. Помимо этого, не всегда удаётся разделить процессы репликации и упаковки вирусного генетического материала. Также необходимо учитывать, что in vivo невозможно подавить/ослабить действие некоторых клеточных компонентов без повреждения самой клетки (Rao, 2006). Например, в работе Choi с соавторами (2002) in vitro показано, что присутствие тРНК-

подобной структуры (tRNA-like structure - TLS) необходимо для эффективной упаковки в вирионы РНК ВМК. При этом все четыре РНК ВМК с делециями по 3'-концу были не способны образовать вирусные частицы in vitro. Для подтверждения этих наблюдений in vivo, Annamalai и Rao (2007) провели эксперименты с использованием агробактериальной системы экспрессии вирусных РНК и БО, в которых показали, что в отличие от экспериментов in vitro, РНК 1 и РНК 2 ВМК с делециями TLS упаковываются в вирионы in vivo. Авторы предположили, что способность упаковки не содержащих TLS РНК in vivo комплементируется за счет РНК 4 ВМК или клеточных тРНК. К сожалению, подтвердить данное предположение in vivo на данный момент не представляется возможным, поскольку нельзя полностью исключить воздействие клеточных тРНК. В другой работе, посвященной поиску сигнала упаковки у икосаэдрического вируса жёлтой мозаики турнепса были обнаружены две шпильки, расположенные в 5'-нетранслируемой области (Bink et al., 2003), которые, вероятно, могут влиять на формирование вириона, но они, однако, являются недостаточными сигналами (Rao, 2006). По аналогии с ВМК, для вируса жёлтой мозаики турнепса было показано, что наличие TLS не влияет на эффективность упаковки геномной РНК in vivo. Однако исключить возможность влияния клеточных тРНК на упаковку в данном случае тоже нельзя (Cho and Dreher, 2006). Для икосаэдрического вируса хлоротической крапчатости коровьего горошка (ВХККГ) продемонстрировано, что упаковка его РНК in vitro не зависит от первичной нуклеотидной последовательности. При этом образуются частицы с морфологией вирионов, однако зрелые вирусные частицы ВХККГ не содержат клеточную РНК. Механизм селективной упаковки вирусной РНК ВХККГ in vivo до сих пор неизвестен (Annamalai and Rao, 2005). В связи с тем, что в данной работе мы изучали возможные сигналы сборки вирионов и вРНП ХВК, в литературном обзоре будут рассмотрены

работы по поиску сигнала сборки и роли клеточных компонентов в упаковке генома потексвирусов.

1.1. Сборка вирионов и ВПЧ Х-вируса картофеля

Объектом исследования является типичный представитель рода Potexvirus семейства Alfaflexiviridae - Х вирус картофеля (ХВК), вирионы которого представляют собой гибкие нитевидные частицы длиной 515 нм и диаметром 13.5 нм. Вирион ХВК содержит около, упакованных в виде спирали, которой заключена Вирусная (+)РНК ХВК размером от 5.8 до 7.0 х 106 (Atabekov, 1995), заключенная между оборотами спирали, состоящей из примерно 1300 идентичных субъединиц белка оболочки (БО), состоит из 6435 нуклеотидов (нт) и содержит кэп-структуру на 3'-конце, поли-А-последовательность на 3'-конце, и кодирует пять белков: вирусную репликазу (165 кДа), три транспортных белка (ТБ1, ТБ2, ТБ3 - продукты «тройного блока генов» (ТБГ) (25 кДа, 12 кДа и 8 кДа, соответственно) и БО (25 кДа) (Tollin and Wilson, 1988; Skryabin et al., 1988; Morozov et al., 1991; Atabekov et al., 2007).

Показано, что для транспорта ХВК из клетки в клетку требуются БО (Chapman et al., 1992) и три транспортных белка (Morozov et al., 1991). Из всех продуктов ТБГ наиболее изученным является ТБ1 (25 кДа), который способен увеличивать пропускную способность плазмодесм (Lough et al.,

2000); содержит последовательности, характерные для хеликаз (Gorbalenya

2+

et al., 1988); кроме того этот белок обладает активностью Mg -зависимой НТФазы и РНК-связывающей активностью (Kalinina et al., 1996, 2002). Также ТБ1 подавляет посттранскрипционное умолкание генов в растениях (Voinnet et al, 2000).

Одной из особенностей вирусов является их способность к самосборке in vitro. Развитие исследований в этом направлении стало возможным после публикации классических результатов реконструкции вируса табачной мозаики (ВТМ) in vitro (Fraenkel-Conrat and Williams,

1955; Gierer and Schramm, 1956). Позднее был реконструирован нитевидный потексвирус - Х вирус картофеля (ХВК) и другие потексвирусы (Новиков и др., 1972, Kaftanova et al., 1975; Goodman, 1977; Dobrov and Atabekov, 1989; Erickson et al., 1978; Abouhaidar and Bancroft, 1980; Erickson and Bancroft, 1980). Реконструкция вирусных частиц была наиболее эффективной при рН от 6.5 до 7.0 и температуре в интервале от 20 до 25°С и низкой ионной силе инкубационного буфера (0.01 М). В этих условиях выход реконструированных частиц ХВК составлял 40-60%. При повышении ионной силы при добавлении в инкубационную смесь NaCl или KCl до концентрации 0.1 М сборка не происходила. По данным электронной микроскопии полученные реконструированные частицы отличались от нативного вируса более рыхлой структурой и меньшей длиной частиц по сравнению с вирионами ХВК (Новиков и др., 1972). Однако в работе Kaftanova с соавторами (1975) не были обнаружены различия в структуре вириона и вРНП, полученного при инкубации РНК и БО ХВК. Инфекционность таких частиц была ниже нативного ХВК (Dobrov and Atabekov, 1989).

Goodman с соавторами, работая со штаммом XnR ХВК продемонстрировали, что наиболее эффективно реконструкция идет при более низких рН (6.0-6.2), а в течение первых минут реконструкции мутность раствора увеличивается более чем на 50% (OD310) (Goodman et al, 1975, 1976, 1977).

Следует отметить, что основные результаты по реконструкции потексвирусов были получены несколько десятилетий назад. В ранних работах инфекционность реконструируемых вирусных частиц была довольно низкой, что, по-видимому, связано с технологией очистки РНК и БО, используемых в опытах. С тех пор изменились методы получения очищенных препаратов компонентов вируса, не содержащих примеси клеточных компонентов. Показано, что в случае, если в инкубационную смесь, содержащую РНК и БО вируса, добавляли ингибитор РНКаз,

уровень инфекционности на растениях Chenopodium amaranticor, зараженных реконструированным ХВК, собранным в 10 мМ трис-HCl, рН 7.0-7.5, был сопоставим с нативным ХВК (Atabekov et al., 2007).

В отсутствие РНК БО ХВК присутствует в водном растворе при рН 6.8 в виде смеси небольших 2S-5S и 10-15S агрегатов (Новиков и др., 1972; Kaftanova et al, 1975), а согласно Goodman с соавторами - в форме 2.3S мономерных субъединиц (Goodman et al., 1975). Было предпринято несколько попыток полимеризации БО ХВК в отсутствие РНК in vitro. Однако обнаружить полимеры БО со спиральной структурой, идентичной структуре вириона не удалось (Новиков и др., 1972; Kaftanova et al., 1975; Goodman et al., 1975). Тем не менее, частичная полимеризация БО ХВК оказалась возможной при добавлении фосфатного буфера в инкубационную смесь, содержащую диализованный белок, до конечной концентрации 0.2 М (рН 7.0-7.5) и выдерживании раствора в течение 24 ч при 4-20°C. Образование одно- и двухслойных белковых дисков можно наблюдать методом электронной микроскопии (Kaftanova et al., 1975). Диаметр дисков и диаметр центрального канала был аналогичен размерам интактных частиц ХВК. При дальнейшей инкубации раствора, содержащего БО в фосфатном буфере, диски начинали агрегировать в стопки, состоящие из 14-16 дисков, при этом спиральная структура практически не образовывалась (Kaftanova et al., 1975).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Никитин Николай Александрович, 2019 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Abouhaidar M., Bancroft J.B. Sequential encapsidation of heterologous RNAs with papaya mosaic virus protein // Virology. - 1979. - Vol. 93 (1). - P. 253-255.

2. Abouhaidar M., Bancroft J.B. The initiation of papaya mosaic virus assembly // Virology. - 1978. - Vol. 90 (1). - P. 54-59.

3. Abouhaidar M., Erickson J.W., Bancroft J.B. The inhibition of papaya mosaic virus assembly related to the effect of cations on its RNA // Virology. - 1979. - Vol. 98 (1). - P. 116-120.

4. Abouhaidar M.G., Bancroft J.B. The polarity of assembly of papaya mosaic virus and tobacco mosaic virus RNAs with PMV-protein under conditions of nonspecificity // Virology. - 1980. - Vol. 107 (1). - P. 202207.

5. Abouhaidar M.G., Erickson J.W. Structure and in vitro assembly of papaya mosaic virus // Molecular Plant Virology. - 1985. - Vol. 1. - P. 85-121.

6. Agranovsky A.A., Boyko V.P., Karasev A.V., Koonin E.V., Dolja V.V. Putative 65 kDa protein of beet yellows closterovirus is a homologue of HSP70 heat shock proteins // J. Mol. Biol. - 1991. - Vol. 217 (4). - P. 603-610.

7. Anderer F.A. Recent studies on the structure of tobacco mosaic virus // Adv. Protein Chem. - 1963. - Vol. 18. - P. 1-35.

8. Angell S.M., Davies C., Baulcombe D.C. Cell-to-cell movement of potato virus X is associated with a change in the size-exclusion limit of plasmodesmata in trichome cells of Nicotiana clevelandii // Virology. -1996. - Vol. 216 (1). - P. 197-201.

9. Annamalai P., Rao A.L. Delivery and expression of functional viral RNA genomes in planta by agroinfiltration // Curr. Protoc. Microbiol. - 2006. -Vol. 1. - P. 16B. 2.1-2.15.

10. Annamalai P., Rao A.L. Dispensability of 3' tRNA-like sequence for packaging cowpea chlorotic mottle virus genomic RNAs // Virology. -2005. - Vol. 332 (2). - P. 650-658.

11. Annamalai P., Rao A.L. In vivo packaging of brome mosaic virus RNA 3, but not RNAs 1 and 2, is dependent on a cis-acting 3'-tRNA-like structure // J. Virol. - 2007. - Vol. 81 (1). - P. 173-181.

12. Ashton L., Lau K., Winder C.L., Goodacre R. Raman spectroscopy: lighting up the future of microbial identification // Future Microbiol. -2011. - Vol. 6 (9). - P. 991-997.

13. ASTM Standard E2834. Standard Guide for Measurement of Particle Size Distribution of Nanomaterials in Suspension by Nanoparticle Tracking Analysis (NTA) // ASTM International, West Conshohocken, PA. DOI: 10.1520/E2834-12. www.astm.org.

14. Atabekov I.G., Rodionova N.P., Karpova O.V., Kozlovsky S.V., Novikov V.K., Arkhipenko M.V. Translational activation of encapsidated potato virus X RNA by coat protein phosphorylation // Virology. - 2001. - Vol. 286 (2). - P. 466-474.

15. Atabekov J., Dobrov E., Karpova O., Rodionova N. Potato virus X: structure, disassembly and reconstitution // Mol. Plant Pathol. - 2007. -Vol. 8 (5). - P. 667-675.

16. Atabekov J., Nikitin N., Arkhipenko M., Chirkov S., Karpova O. Thermal transition of native tobacco mosaic virus and RNA-free viral proteins into spherical nanoparticles // J. Gen. Virol. - 2011. - Vol. 92 (Pt. 2). - P. 453-456.

17. Atabekov J.G. Potexvirus. In: Murphy F.A., Fauquet C.M., Bishop D.H.L., Ghabrial S.A., Martelli G.P., Mayo M.A., Summers M.D. (eds) Virus Taxonomy. Classification and Nomenclature of Viruses. Sixth Report of the International Commitee on Taxonomy of Viruses. Springer, Wien New York. - 1995. - P. 479-482.

18. Atabekov J.G., Novikov V.K., Vishnichenko V.K., Kaftanova A.S. Some properties of hybrid viruses reassembled in vitro // Virology. - 1970. -Vol. 41 (3). - P. 519-32.

19. Atabekov J.G., Rodionova N.P., Karpova O.V., Kozlovsky S.V., Poljakov V.Y. The movement protein-triggered in situ conversion of potato virus X virion RNA from a nontranslatable into a translatable form // Virology. -2000. - Vol. 271 (2). - P. 259-263.

20. Bancroft J.B., Abouhaidar M., Erickson J.W. The assembly of clover yellow mosaic virus and its protein // Virology. - 1979. - Vol. 98 (1). - P. 121-130.

21. Bancroft J.B., Hills G. J., Richardson J. F. A re-evaluation of the structure of narcissus mosaic virus and polymers made from its protein // J. Gen. Virol. - 1980. - Vol. 50. - P. 451-454.

22. Baratova L.A., Efimov A.V., Dobrov E.N., Fedorova N.V., Hunt R., Badun G.A., Fedoseev V.M., Fedorova N.V., Ksenofontov A.L., Baratova L.A., Dobrov E.N. In situ spatial organization of Potato virus A coat protein subunits as assessed by tritium bombardment // J. Virol. - 2001. -Vol. 75 (20). - P. 9696-702.

23. Baratova L.A., Fedorova N.V., Dobrov E.N., Lukashina E.V., Kharlanov A.N., Nasonov V.V., Serebryakova M.V., Kozlovsky S.V., Zayakina O.V., Rodionova N.P. N-terminal segment of potato virus X coat protein subunits is glycosylated and mediates formation of a bound water shell on the virion surface // Eur. J. Biochem. - 2004. - Vol. 271 (15). - P. 31363145.

24. Baratova L.A., Grebenshchikov N.I., Dobrov E.N., Gedrovich A.V., Kashirin I.A., Shishkov A.V., Efimov A.V., Jarvekulg L., Radavsky Y.L., Saarma M. The organization of potato virus X coat proteins in virus particles studied by tritium planigraphy and model building // Virology. -1992a. - Vol. 188 (1). - P. 175-180.

25. Baratova L.A., Grebenshchikov N.I., Shishkov A.V., Kashirin I.A., Radavsky J.I., Jarvekulg L., Saarma M. The topography of the surface of potato virus X: tritium planigraphy and immunological analysis // J.Gen. Virol. - 1992b. - Vol. 73 (Pt. 2). - P. 229-235.

26. Batten J.S., Yoshinari S., Hemenway C. Potato virus X: a model system for virus replication, movement and gene expression // Mol. Plant Pathol.

- 2003. - Vol. 4 (2). - P. 125-131.

27. Baulcombe D.C., Chapman S., Santa Cruz S. Jellyfish green fluorescent protein as a reporter for virus infections // Plant J. - 1995. - Vol. 7 (6). -P. 1045-1053.

28. Bawden F.C., Pirie N.W. The isolation and some properties of liquid crystalline substances from solanaceous plants infected with three strains of tobacco mosaic virus // Proc. Roy. Soc. London B. - 1937. - Vol. 123.

- P. 274.

29. Bayne E.H., Rakitina D.V., Morozov S.Y., Baulcombe D.C. Cell-to-cell movement of potato potexvirus X is dependent on suppression of RNA silencing // Plant J. - 2005. - Vol. 44 (3). - P. 471-482.

30. Betti C., Lico C., Maffi D., D'Angeli S., Altamura M.M., Benvenuto E., Faoro F., Baschieri S. Potato virus X movement in Nicotiana benthamiana: new details revealed by chimeric coat protein variants // Mol. Plant Pathol. - 2012. - Vol. 13 (2). - P. 198-203.

31. Bink H.H., Schirawski J., Haenni A.L., Pleij C.W. The 5'-proximal hairpin of turnip yellow mosaic virus RNA: its role in translation and encapsidation // J. Virol. - 2003. - Vol. 77 (13). - P. 7452-7458.

32. Bleykasten C., Gilmer D., Guilley H., Richards K.E., Jonard G. Beet necrotic yellow vein virus 42 kDa triple gene block protein binds nucleic acid in vitro // J. Gen. Virol. - 1996. - Vol. 77 (Pt. 2). - P. 889897.

33. Bruckman M. A., Steinmetz N. F. Development and Application of a Rod and Sphere-Shaped Viral Nanoparticle MRI Contrast Agent for

Atherosclerosis Diagnosis // Biotech Conference&Expo. - Washington, DC. - 2013.

34. Bruckman M.A. Development of a viral nanoparticle for biomedical applications // Abstracts 244th ACS National Meeting & Exposition. Philadelphia. PA. USA. - 2012. - P. AEI-12.

35. Bruckman M.A., Hern S., Jiang K., Flask C., Yu X., Steinmetz N. Tobacco mosaic virus and spheres as supramolecular high-relaxivity MRI contrast agents // J. Mat. Chem. B. - 2013. - Vol. 1. (10) - P. 1482-1490.

36. Butler P.J. Self-assembly of tobacco mosaic virus: the role of an intermediate aggregate generating both specificity and speed // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. - 1999. - Vol. 354 (1383). - P. 537-550.

37. Butler P.J.J., Klug, A. The assembly of a virus // Sci. Am. - 1978. - Vol. 239. - P. 62-69.

38. Callaway A., Giesman-Cookmeyer D., Gillock E.T., Sit T.L., Lommel S.A. The multifunctional capsid proteins of plant RNA viruses // Annu. Rev. Phytopathol. - 2001. - Vol. 39. - P. 419-460.

39. Carocci M., Bakkali-Kassimi L. The encephalomyocarditis virus // Virulence. - 2012. - Vol. 3 (4). - P. 351-67.

40. Carrington J.C., Kasschau K.D., Mahajan S.K., Schaad M.C. Cell-to-Cell and Long-Distance Transport of Vimses in Plants // Plant Cell. - 1996. -Vol. 8 (10). - P. 1669-1681.

41. Catty D. (ed.) Antibodies. A Practical Approach // Oxford University Press, IRL Press, Oxford. - 1989. - Vol. 2. - P.259.

42. Chapman S., Hills G., Watts J., Baulcombe D. Mutational analysis of the coat protein gene of potato virus X: effects on virion morphology and viral pathogenicity // Virology. - 1992. - Vol. 191 (1). - P. 223-230.

43. Chen D., Hartweck J.L., Alamillo J.M., Mateo C.S., Perez J.J., Fernandez-Fernandez M.R., Olszewski N.E., Garcia J.A. Identification of secret agent as the O-GlcNAc transferase that participates in plum pox virus infection // J. Virology. - 2005. - Vol. 79. - P. 9381-9387.

44. Cho S.Y., Cho W.K., Sohn S.H., Kim K.H. Interaction of the host protein NbDnaJ with Potato virus X minus-strand stem-loop 1 RNA and capsid protein affects viral replication and movement // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 2012. - Vol. 417 (1). - P. 451-456.

45. Cho T.J., Dreher T.W. Encapsidation of genomic but not subgenomic Turnip yellow mosaic virus RNA by coat protein provided in trans // Virology. - 2006. - Vol. 356 (1-2). - P. 126-135.

46. Choi Y.G., Dreher T.W., Rao A.L. tRNA elements mediate the assembly of an icosahedral RNA virus // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2002. - Vol. 99 (2). - P. 655-660.

47. Choi Y.G., Rao A.L. Packaging of brome mosaic virus RNA3 is mediated through a bipartite signal // J. Virol. - 2003. - Vol. 77 (18). - P. 97509757.

48. Choi Y.G., Rao A.L. Packaging of tobacco mosaic virus subgenomic RNAs by Brome mosaic virus coat protein exhibits RNA controlled polymorphism // Virology. - 2000. - Vol. 275 (2). - P. 249-257.

49. Chou Y.L., Hung Y.J., Tseng Y.H., Hsu H.T., Yang J.Y., Wung C.H., Lin N.S., Meng M., Hsu Y.H., Chang B.Y. The stable association of virion with the triple-gene-block protein 3-based complex of Bamboo mosaic virus // PLoS Pathog. - 2013. - Vol. 9 (6). - e1003405.

50. Christensen N., Tilsner J., Bell K., Hammann P., Parton R., Lacomme C., Oparka K. The 5'cap of Tobacco Mosaic Virus (TMV) is required for virion attachment to the actin/ER network during early infection // Traffic.

- 2009. - Vol. 10 (5). - P. 536-551.

51. Clare D.K., Pechnikova E.V., Skurat E.V., Makarov V.V., Sokolova O.S., Solovyev A.G., Orlova E.V. Novel Inter-Subunit Contacts in Barley Stripe Mosaic Virus Revealed by Cryo-Electron Microscopy // Structure.

- 2015. - Vol. 23 (10). - P. 1815-1826.

52. Comer F.I., Hart G.W. Reciprocity between O-GlcNAc and O-phosphate on the carboxyl terminal domain of RNA polymerase II // Biochemistry. -2001. - Vol. 40 (26). - P. 7845-7852.

53. Cowan, G.H., Lioliopoulou, F., Ziegler, A., Torrance, L. Subcellular localisation, protein interactions, and RNA binding of potato mop-top virus triple gene block proteins // Virology. - 2002. - Vol. 298 (1). - P. 106-115.

54. Damayanti T.A., Tsukaguchi S., Mise K., Okuno T. Cis-acting elements required for efficient packaging of brome mosaic virus RNA3 in barley protoplasts // J. Virol. 2003. - Vol. 77 (18). - P. 9979-9986.

55. Denis J., Majeau N., Acosta-Ramirez E., Savard C., Bedard M.C., Simard S., Lecours K., Bolduc M., Paré C., Willems B., Shoukry N., Tessier P., Lacasse P., Lamarre A., Lapointe R., Lopez Macias C., Leclerc D. Immunogenicity of papaya mosaic virus - like particles fused to a hepatitis C virus epitope: evidence for the critical function of multimerization // Virology. - 2007. - Vol. 363 (1). - P. 59-68.

56. Diaz-Avalos R., Caspar D. L. D. Structure of the stacked-disk aggregate of tobacco mosaic virus protein // Biophys. J. - 1998. - Vol. 74 (1). - P. 595-603.

57. Diaz-Avalos R., Caspar D.L. Hyperstable stacked-disk structure of tobacco mosaic virus protein: electron cryomicroscopy image reconstruction related to atomic models // J. Mol. Biol. - 2000. - Vol. 297 (1). - P. 67-72.

58. Dobrov E.N., Atabekov J.G. Reconstitution of plant viruses // In: Plant Viruses (Mandahar, C.L., ed.). CRC Press, Inc. Boca Raton, FL. - 1989. -Vol. 1. - P. 173-205.

59. Dobrov E.N., Badun G.A., Lukashina E.V., Fedorova N.V., Ksenofontov A.L., Fedoseev V.M., Baratova L.A. Tritium planigraphy comparative structural study of tobacco mosaic virus and its mutant with altered host specificity // Eur. J. Biochem. - 2003 - Vol. 270 (16). - P. 3300-3308.

60. Donald, R.G.K., Lawrence, D.M. Jackson, A.O. The barley stripe mosaic virus 58-kilodalton B-protein is a multifunctional RNA binding protein // J. Virol. - 1997. - Vol. 71 (2). - P. 1538-1546.

61. Donis-Keller H. Site specific enzymatic cleavage of RNA // Nucleic Acids Res. - 1979. - Vol. 7 (1). - P. 179-192.

62. Duke G.M., Hoffman M.A., Palmenberg A.C. Sequence and structural elements that contribute to efficient encephalomyocarditis virus RNA translation // J. Virol. - 1992. - Vol. 66 (3). - P. 1602-1609.

63. Ebeling W., Hennrich N., Klockow M., Metz H., Orth H.D., Lang H. Proteinase K from Tritirachium album Limber // Eur. J. Biochem. - 1974.

- Vol. 47 (1). - P. 91-97.

64. El Moustaine D., Perrier V., Smeller L., Lange R., Torrent J. Full-length prion protein aggregates to amyloid fibrils and spherical particles by distinct pathways // FEBS J. - 2009. - Vol. 275 (9). - P. 2021-2031.

65. Erickson J.W., Bancroft J.B. The assembly of papaya mosaic virus coat protein with DNA // Prog. Clin. Biol. Res. - 1980. - Vol. 40. - P. 293300.

66. Erickson J.W., Bancroft J.B. The kinetics of papaya mosaic virus assembly // Virology. - 1978b. - Vol. 90 (1). - P. 47-53.

67. Erickson J.W., Bancroft J.B. The self-assembly of papaya mosaic virus // Virology. - 1978a. - Vol. 90 (1). - P. 36-46.

68. Erickson J.W., Bancroft J.B., Horne R.W. The assembly of papaya mosaic virus protein // Virology. - 1976. - Vol. 72 (2). - P. 514-517.

69. Erickson J.W., Bancroft J.B., Stillman M.J. Circular dichroism studies of papaya mosaic virus coat protein and its polymers // J. Mol. Biol. - 1981.

- Vol. 147 (2). - P. 337-349.

70. Erickson J.W., Hallett F.R., Bancroft J.B. Subassembly aggregates of papaya mosaic virus protein // Virology. - 1983. - Vol. 129 (1). - P. 207211.

71. Fan J., Liang X., Horton M.S., Perry H.C., Citron M.P., Heidecker G.J., Fu T.M., Joyce J., Przysiecki C.T. Keller P.M., Garsky V.M., Ionescu R., Rippeon Y., Shi L., Chastain M.A., Condra J.H., Davies M.E., Liao J., Emini E.A., Shiver J.W. Preclinical study of influenza virus A M2 peptide conjugate vaccines in mice, ferrets, and rhesus monkeys // Vaccine. -2004. - Vol. 22 (23-24). - P. 2993-3003.

72. Fedorkin O., Solovyev A., Yelina N., Zamyatnin A.Jr., Zinovkin R., Makinen K., Schiemann J., Morozov S.Yu. Cell-to-cell movement of potato virus X involves distinct functions of the coat protein // J. Gen. Virol. - 2001. - Vol. 82 (Pt. 2). - P. 449-458.

73. Fedorkin O.N., Merits A., Lucchesi J., Solovyev A.G., Saarma M., Morozov, S.Y. Makinen K. Complementation of the movement-deficient mutations in Potato virus X: Potyvirus coat protein mediates cell-to-cell trafficking of C-terminal truncation but not deletion mutant of potexvirus coat protein // Virology. - 2000. - Vol. 270 (1). - P. 31-42.

74. Fernandez-Fernandez M.R., Camafeita E., Bonay P., Mendez E., Albar J.P., Garcia J.A. The capsid protein of a plant single-stranded RNA virus is modified by O-linked N-acetylglucosamine // J. Biol. Chem. - 2002. -Vol. 277 (1). - P. 135-140.

75. Filipe V., Hawe A., Jiskoot W. Critical evaluation of Nanoparticle tracking analysis (NTA) by Nanosight for the measurement of nanoparticles and protein aggregates // Pharm. Res. - 2010. - Vol. 27 (5).

- P. 796-810.

76. Forster R.L.S., Beck D.L., Guilford P.J., Voot D.M., Van Dolleweerd C.J., Andersen M.T. The coat protein of white clover mosaic potexvirus has a role in facilitating cell-to-cell transport in plants // Virology. - 1992.

- Vol. 191 (1). - P. 480-484.

77. Fraenkel-Conrat H, Williams RC. Reconstitution of active tobacco mosaic virus from its inactive protein and nucleic acid components // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1955. - Vol. 41 (10). - P. 690-698.

78. Fraenkel-Conrat H. Degradation of tobacco mosaic virus with acetic acid // Virology. -1957. -Vol. 4 (1). - P. 1-4.

79. Fraenkel-Conrat H., Singer B. Virus reconstitution and the proof of the existence of genomic RNA // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. -1999. - Vol. 354 (1383). - P. 583-586.

80. Fraenkel-Conrat H., Singer B., Tsugita A. Purification of viral RNA by means of bentonite // Virology. - 1961. - Vol. 14. - P. 54-58.

81. Geering A.D., Thomas J.E. Characterisation of a virus from Australia that is closely related to papaya mosaic potexvirus // Arch. Virol. - 1999. -Vol. 144 (3). - P. 577-592.

82. Gerken T.A., Butenhof K.J. Shogren R. Effects of glycosylation on the conformation and dynamics of O-linked glycoproteins: carbon-13 NMR studies of ovine submaxillary mucin // Biochemistry. - 1989. - Vol. 28 (13). - P. 5536-5543.

83. Ghoshroy S., Lartey R., Sheng J., Citovsky V. Transport of proteins and nucleic acids through plasmodesmata // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. - 1997. - Vol. 48. - P. 27-49.

84. Goodman R.M. Reconstitution of potato virus X in vitro. I. Properties of the dissociated protein structural subunits // Virology. - 1975. - Vol. 68 (2). - P. 287-298.

85. Goodman R.M. Reconstitution of potato virus X in vitro. III. Evidence for a role for hydrophobic interactions // Virology. - 1977. - Vol. 76 (1). - P. 72-78.

86. Goodman R.M., Horne R.W., Hobart J.M. Reconstruction of potato virus X in vitro. II. Characterization of the reconstituted product // Virology. -1975. - Vol. 68 (2). - P. 299-308.

87. Goodman R.M., McDonald J.G., Horne R.W., Bancroft J.B. Assembly of flexuous plant viruses and their proteins // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. - 1976. - Vol. 276 (943). - P. 173-179.

88. Gopal A., Egecioglu D.E., Yoffe A.M., Ben-Shaul A., Rao A.L., Knobler C.M., Gelbart W.M. Viral RNAs are unusually compact // PLoS One. -2014. - Vol. 9 (9). - e105875.

89. Gorbalenya A.E., Koonin E.V., Donchenko A.P., Blinov V.M. A conserved NTP-motif in putative helicases // Nature. - 1988. - Vol. 333 (6168). - P. 22.

90. Gorbalenya A.E., Koonin E.V. Helicases: amino acid sequence comparisons and structure-function relationships // Curr. Opin. Struct. Biol. - 1993. - Vol. 3 (3). - P. 419-429.

91. Griffith J., Manning M., Dunn K. Filamentous bacteriophage contract into hollow spherical particles upon exposure to a chloroform-water interface // Cell. - 1981. - Vol. 23 (3). - P. 747-753.

92. Hafez E.E., Abdel Aleem E.E., Fattouh F. Comparison of Barley Stripe Mosaic Virus Strains // Z. Naturforsch. C. - 2008. - Vol. 63 (3-4). - P. 271-276.

93. Hafren A., Hofius D., Ronnholm G., Sonnewald U., Makinen K. HSP70 and its cochaperone CPIP promote potyvirus infection in Nicotiana benthamiana by regulating viral coat protein functions // Plant Cell. -2010. - Vol. 22 (2). - P. 523-535.

94. Hammer N.D., Wang X., McGuffie B.A., Chapman M.R. Amyloids: Friend or Foe? // Journal of Alzheimer's Disease. - 2008. - Vol. 13. - P. 407-419.

95. Han Y.T., Tsai C.S., Chen Y.C., Lin M.K., Hsu Y.H., Meng M. Mutational analysis of a helicase motif-based RNA 5'-triphosphatase/NTPase from Bamboo mosaic virus // Virology. - 2007. -Vol. 367 (1). - P. 41-50.

96. Hart R.G. Morphological changes accompanying thermal denaturation of Tobacco mosaic virus // Biochim. Biophys. Acta. - 1956. - Vol. 20 (2). -P. 388-389.

97. Haupt S., Cowan G. H., Ziegler A., Roberts A. G., Oparka K. J., Torrance L. Two plant-viral movement proteins traffic in the endocytic recycling pathway // Plant Cell. - 2005. - Vol. 17 (1). - P. 164-181.

98. Howard A. R., Heppler M. L., Ju H. J., Krishnamurthy K., Payton M. E., Verchot-Lubicz J. Potato virus X TGBp1 induces plasmodesmata gating and moves between cells in several host species whereas CP moves only in N. benthamiana leaves // Virology. - 2004. - Vol. 328 (2). - P. 185197.

99. Hsu H. T., Chou Y. L., Tseng Y. H., Lin Y. H., Lin T. M., Lin N. S., Hsu Y.H., Chang B.Y. Topological properties of the triple gene block protein 2 of Bamboo mosaic virus // Virology. - 2008. - Vol. 379 (1). - P. 1-9.

100. Hsu H. T., Tseng Y. H., Chou Y. L., Su S. H., Hsu Y. H., Chang B. Y. Characterization of the RNA-binding properties of the triple-gene-block protein 2 of Bamboo mosaic virus // Virol. J. - 2009. - Vol. 6. - P. 50.

101. Hull R., Shepherd R.J. Cauliflower mosaic virus: an improved purification procedure and some properties of the virus particles // J. Gen. Virol. - 1976. - Vol. 31. - P. 93-100.

102. Hwang D.J., Tumer N.E., Wilson T.M.A. Chaperone protein GrpE and the GroEL/GroES complex promote the correct folding of tobacco mosaic virus coat protein for ribonucleocapsid assembly in vivo // Arch. Virol. -1998. - Vol. 143 (11). - P. 2203-2214.

103. Ivanov K.I., Ivanov P.A., Timofeeva E.K., Dorokhov Y.L., Atabekov J.G. The immobilized movement proteins of two tobamoviruses form stable ribonucleoprotein complexes with full-length viral genomic RNA // FEBS Lett. - 1994. - Vol. 346 (2-3). - P. 217-20.

104. Ivanov K.I., Mäkinen K. Coat proteins, host factors and plant viral replication // Curr. Opin. Virol. - 2012. - Vol. 2 (6). - P. 712-718.

105. Ivanov K.I., Puustinen P., Merits A., Saarma M., Mäkinen K. Phosphorylation down-regulates the RNA binding function of the coat

protein of potato virus A // J. Biol. Chem. - 2001. - Vol. 276 (17). - P. 13530-13540.

106. Ivanov K.I., Puustinen P., Gabrenaite R., Vihinen H., Ronnstrand L., Valmu L., Kalkkinen N., Makinen K. Phosphorylation of the potyvirus capsid protein by protein kinase CK2 and its relevance for virus infection // Plant Cell. - 2003. - Vol. 15 (9). - P. 2124-2139.

107. Jackson A.O., Lim H.S., Bragg J., Ganesan U., Lee M.Y. Hordeivirus replication, movement, and pathogenesis // Annu. Rev. Phytopathol. -2009. - Vol. 47. - P. 385-422.

108. Jakubiec A., Jupin I. Regulation of positive-strand RNA virus replication: the emerging role of phosphorylation // Virus Res. - 2007. - Vol. 129 (2).

- P. 73-79.

109. Jemielity J., Fowler T., Zuberek J., Stepinski J., Lewdorowicz M., Niedzwiecka A., Stolarski R., Darzynkiewicz E., Rhoads R.E. Novel "anti-reverse" cap analogs with superior translational properties // RNA. -2003. - Vol. 9 (9). - P. 1108-1122.

110. Jeong J.K., Yoon G.S., Ryu W.S. Evidence that the 5'-end cap structure is essential for encapsidation of hepatitis B virus pregenomic RNA // J. Virol. - 2000. - Vol. 74 (12). - P. 5502-5508.

111. Kadare G., Haenni A.L. Virus-encoded RNA helicases // J. Virol. - 1997.

- Vol. 71 (4). - P. 2583-2590.

112. Kaftanova A.S., Kiselev N.A., Novikov V.K., Atabekov J.G. Structure of products of protein reassembly and reconstruction of potato virus X // Virology. - 1975. - Vol. 67 (1). - P. 283-287.

113. Kalinina N.O., Fedorkin O.N, Samuilova O.V, Maiss E, Korpela T, Morozov S.Yu, Atabekov J.G. Expression and biochemical analyses of the recombinant potato virus X 25K movement protein // FEBS Lett. -1996. - Vol. 397 (1). - P. 75-78.

114. Kalinina N.O., Rakitina D.V., Solovyev A.G., Schiemann J., Morozov S.Y. RNA helicase activity of the plant virus movement proteins encoded

by the first gene of the triple gene block // Virology. - 2002. - Vol. 296 (2). - P. 321-329.

115. Karpova O., Nikitin N., Chirkov S., Trifonova E., Sheveleva A., Lazareva E., Atabekov J. Immunogenic compositions assembled from tobacco mosaic virus-generated spherical particle platforms and foreign antigens // J. Gen. Virol. - 2012. - Vol. 93 (Pt. 2). - P. 400-407.

116. Karpova O.V., Ivanov K.I., Rodionova N.P., Dorokhov Yu.L., Atabekov J.G. Nontranslatability and dissimilar behavior in plants and protoplasts of viral RNA and movement protein complexes formed in vitro // Virology. - 1997. - Vol. 230 (1). - P. 11-21.

117. Karpova O.V., Tyulkina L.G., Atabekov K.J., Rodionova N.P., Atabekov J.G. Deletion of the lntercistronic Poly(A) Tract from Brome Mosaic Virus RNA 3 by Ribonuclease H and Its Restoration in Progeny of the Religated RNA 3 // J. Gen. Virol. - 1989. - Vol. 70. - P. 2287-2297.

118. Karpova O.V., Zayakina O.V., Arkhipenko M.V., Sheval E.V., Kiselyova O.I., Poljakov V.Y., Yaminsky I.V., Rodionova N.P., Atabekov J.G. Potato virus X RNA-mediated assembly of single-tailed ternary coat protein-RNA-movement protein' complexes // J. Gen. Virol. - 2006. -Vol. 87 (9). - P. 2731-2740.

119. Kavanagh T., Goulden M., Santa-Cruz S., Chapman S., Barker I., Baulcombe D. Molecular analysis of a resistance-breaking strain of potato virus X // Virology. - 1992. - Vol. 189 (2). - P. 609-617.

120. Kaye N.M., Emmett K.J., Merrick W.C., Jankowsky E. Intrinsic RNA binding by the eukaryotic initiation factor 4F depends on a minimal RNA length but not on the m7G cap // J. Biol. Chem. - 2009. - Vol. 284 (26). -P. 17742-17750.

121. Kim K.H., Hemenway C. The 5' nontranslated region of potato virus X RNA affects both genomic and subgenomic RNA synthesis // J. Virol. -1996. - Vol. 70 (8). - P. 5533-5540.

122. Kim S.H., Kalinina N.O., Andreev I., Ryabov E.V., Fitzgerald A.G., Taliansky M.E., Palukaitis P. The C-terminal 33 amino acids of the cucumber mosaic virus 3a protein affect virus movement, RNA binding and inhibition of infection and translation // J. Gen. Virol. - 2004. - Vol. 85 (Pt. 1). - P. 221-230.

123. Kiselyova O.I., Yaminsky I.V., Karger E.M., Frolova O.Yu, Dorokhov Y.L., Atabekov J.G. Visualization by atomic force microscopy of tobacco mosaic virus movement protein-RNA complexes formed in vitro // J. Gen. Virol. - 2001. - Vol. 82 (Pt. 6). - P. 1503-1508.

124. Kiselyova O.I., Yaminsky I.V., Karpova O.V., Rodionova N.P., Kozlovsky S.V., Arkhipenko M.V., Atabekov J.G. AFM study of potato virus X disassembly induced by movement protein // J. Mol. Biol. - 2003. - Vol. 332 (2). - P. 321-325.

125. Klug A. The tobacco mosaic virus particle: structure and assembly // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. - 1999. - Vol. 354 (1383). - P. 531-535.

126. Koenig R., Tremaine J.H., Shepard J.F. In situ Degradation of the Protein Chain of Potato Virus X at the N- and C-termini // J. Gen. Virol. - 1978. -Vol. 38 (2). - P. 329-337.

127. Komatsu K., Yamaji Y., OzekiM Y., HashimotoS, M., Kagiwada S., Takahashi S., Namba S. Nucleotide sequence analysis of seven Japanese isolates of Plantago asiatica mosaic virus (PlAMV): a unique potexvirus with significantly high genomic and biological variability within the species // Arch. Virol. - 2008. - Vol. 153 (1). - P. 193-198.

128. Krebs M.R., Devlin G.L., Donald A.M. Amyloid fibril-like structure underlies the aggregate structure across the pH range for beta-lactoglobulin // Biophys. J. - 2009. - Vol. 96 (12). - P. 5013-2019.

129. Krishnamurthy K., Heppler M., Mitra R., Blancaflor E., Payton M., Nelson R.S., Verchot-Lubicz J. The Potato virus X TGBp3 protein

associates with the ER network for virus cell-to-cell movement // Virology. - 2003. - Vol. 309 (1). - P. 135-151.

130. Kwon S.J., Park M.R., Kim K.W., Plante C.A., Hemenway C.L., Kim K.H. cis-Acting sequences required for coat protein binding and in vitro assembly of Potato virus X // Virology. - 2005. - Vol. 334 (1). - P. 83-97.

131. Laemmli U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4 // Nature. - 1970. - Vol. 227 (5259). - P. 680685.

132. Laliberté Gagné M.E., Lecours K., Gagné S., Leclerc D. The F13 residue is critical for interaction among the coat protein subunits of papaya mosaic virus // FEBS J. - 2008. - 275 (7). - 1474-1484.

133. Lane L.C. Brome mosaic virus // CMI/AAB. Description of Plant Viruses.

- 1977. - No. 180.

134. Langer F., Eisele Y.S., Fritschi S.K., Staufenbiel M., Walker L.C., Jucker M. Soluble Aß Seeds Are Potent Inducers of Cerebral ß-Amyloid Deposition // J. Neurosci. - 2011. - Vol. 31 (41). - P. 14488 -14495.

135. Lauffer M. A., Stevens C. L. Structure of the tobacco mosaic virus particle; polymerization of tobacco mosaic virus protein // Adv. Vir. Res.

- 1968. - Vol. 13. - P. 1-63.

136. Lauffer M.A., Price W.C. Thermal denaturation of tobacco mosaic virus // J. Biol. Chem. - 1940. - Vol. 133. - P. 1-15.

137. Lecours K., Tremblay M.H., Gagné M.E., Gagné S.M., Leclerc D. Purification and biochemical characterization of a monomeric form of papaya mosaic potexvirus coat protein // Protein Expr. Purif. - 2006. -Vol. 47 (1). - P. 273-280.

138. Lee C.C., Ho Y.N., Hu R.H., Yen Y.T., Wang Z.C., Lee Y.C. Hsu Y.H., Meng M. The interaction between bamboo mosaic virus replication protein and coat protein is critical for virus movement in plant hosts // J. Virol. - 2011. - Vol. 85 (22). - P. 12022-12031.

139. Lee Y.F., Nomoto A., Detjen B.M., Wimmer E. A protein covalently linked to poliovirus genome RNA // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1977. - Vol. 74 (1). - P. 59-63.

140. Lee Y.S., Lin B.Y., Hsu Y.H., Chang B.Y., Lin N.S. Subgenomic RNAs of bamboo mosaic potexvirus-V isolate are packaged into virions // J. Gen. Virol. - 1998. - Vol. 79 (7). - P. 1825-1832.

141. Leshchiner A.D., Solovyev A.G., Morozov S.Y., Kalinina N.O. A minimal region in the NTPase/helicase domain of the TGBp1 plant virus movement protein is responsible for ATPase activity and cooperative RNA binding // J. Gen. Virol. - 2006. - Vol. 87 (Pt. 10). - P. 3087-3095.

142. LeVine III H. Thioflavine T interactions with amyloid ß-sheet structures // Amyloid. - 1995. - Vol. 2 (1). - P. 1-6.

143. Lico C., Capuano F., Renzone G., Donnini M., Marusic C., Scaloni A., Benvenuto E., Baschieri S. Peptide display on Potato virus X: molecular features of the coat protein-fused peptide affecting cell-to-cell and phloem movement of chimeric virus particles // J. Gen. Virol. - 2006. - Vol. 87 (Pt. 10). - P. 3103-3112.

144. Lim H.S., Vaira A.M., Domier L.L., Lee S.C., Kim H.G., Hammond J. Efficiency of VIGS and gene expression in a novel bipartite potexvirus vector delivery system as a function of strength of TGB1 silencing suppression // Virology. - 2010b. - Vol. 402 (1). - P. 149-163.

145. Lim H.S., Vaira A.M., Reinsel M.D., Bae H., Bailey B.A., Domier L.L., Hammond J. Pathogenicity of Alternanthera mosaic virus is affected by determinants in RNA-dependent RNA polymerase and by reduced efficacy of silencing suppression in a movement-competent TGB1 // J. Gen. Virol. -2010a. - Vol. 91 (1). - P. 277-287.

146. Lin M.K., Chang B.Y., Liao J.T., Lin N.S., Hsu Y.H. 2004. Arg-16 and Arg-21 in the N-terminal region of the triple-gene-block protein 1 of Bamboo mosaic virus are essential for virus movement // J. Gen. Virol. -2004. - Vol. 85 (Pt. 1). - P. 251-259.

147. Liou D.Y., Hsu Y.H., Wung C.H., Wang W.H., Lin N.S., Chang B.Y. Functional analyses and identification of two arginine residues essential to the ATP-utilizing activity of the triple gene block protein 1 of bamboo mosaic Potexvirus // Virology. - 2000. - Vol. 277 (2). - P. 336-344.

148. Lok S., Abouhaidar M.G. The nucleotide sequence of the 5' end of papaya mosaic virus RNA: site of in vitro assembly initiation // Virology. - 1986.

- Vol. 153 (2). - P. 289-296.

149. Lough T.J., Lee R.H., Emerson S.J., Forster R.L., Lucas W.J. Functional analysis of the 5' untranslated region of potexvirus RNA reveals a role in viral replication and cell-to-cell movement // Virology. - 2006. - Vol. 351 (2). - P. 455-465.

150. Lough T.J., Netzler N.E., Emerson S.J., Sutherland P., Carr F., Beck D.L., Lucas W.J., Forster R.L. Cell-to-cell movement of potexviruses: evidence for a ribonucleoprotein complex involving the coat protein and first triple gene block protein // Mol. Plant-Microbe Interact. - 2000. - Vol. 13 (9). -P. 962-974.

151. Lough T.J., Shash K., Xoconostle-Cazares B., Hofstra K.R., Beck D.L., Balmori E., Forster R.L.S., Lucas W.J. Molecular dissection of the mechanism by which potexvirus triple gene block proteins mediate cell-to-cell transport of infectious RNA // Mol. Plant-Microbe Interact. - 1998.

- Vol. 11 (8). - P. 801-814.

152. Lu H.C., Chen C.E., Tsai M.H., Wang H.I., Su H.J., Yeh H.H. Cymbidium mosaic potexvirus isolate-dependent host movement systems reveal two movement control determinants and the coat protein is the dominant // Virology. - 2009. - Vol. 388 (1). - P. 147-159.

153. Lu L., Du Z., Qin M., Wang P., Lan H., Niu X., Jia D., Xie L., Lin Q., Xie L., Wu Z. Pc4, a putative movement protein of Rice stripe virus, interacts with a type I DnaJ protein and a small Hsp of rice // Virus Genes. - 2009. - Vol. 38 (2). - P. 320-327.

154. Lukashina E., Ksenofontov A., Fedorova N., Badun G., Mukhamedzhanova A., Karpova O., Rodionova N., Baratova L., Dobrov E. Analysis of the role of the coat protein N-terminal segment in Potato virus X virion stability and functional activity // Mol. Plant. Path. - 2012.

- Vol. 13 (1). - P. 38-45.

155. Maidment B.W.Jr., Papsidero L.D., Chu T.M. Isoelectric focusing - a new approach to the study of immune complexes // J. Immunol. Methods.

- 1980. - Vol. 35 (3-4). - P.297-306.

156. Makin O.S., Atkins E., Sikorski P., Johansson J., Serpell L.C. Molecular basis for amyloid fibril formation and stability // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 2005. - Vol. 102 (2). - P. 315-320.

157. Makinen K.M., Ivanov K.I. Phosphorylation analysis of plant viral proteins // Methods Mol. Biol. - 2008. - Vol. 451. - P. 339-359.

158. Manning M., Chrysogelos S., Griffith J. Mechanism of coliphage M13 contraction: intermediate structures trapped at low temperatures // J. Virol. - 1981. - Vol. 40 (3). - P. 912-919.

159. Mathioudakis M.M., Veiga R., Ghita M., Tsikou D., Medina V., Canto T., Makris A.M., Livieratos I.C. Pepino mosaic virus capsid protein interacts with a tomato heat shock protein cognate 70 // Virus Res. - 2012. - Vol. 163 (1). - P. 28-39.

160. McCormick A.A., Palmer K.E. Genetically engineered tobacco mosaic virus as nanoparticle vaccines // Expert Rev. Vaccines. - 2008. - Vol. 7 (1). - P. 33-41.

161. Mckinney R.M., Spillane J.T., Pearce G.W. A simple method for determining the labeling efficiency of fluorescein isothiocyanate products // Analytical biochemistry. - 1966. - Vol. 14 (3). - P. 421-428.

162. Miki T., Oshima N. Chemical studies on the structural protein of potato aucuba mosaic virus // Virology. - 1972. - Vol. 48 (2). - P. 386-393.

163. Miller E.D., Plante C.A., Kim K.H., Brown J.W., Hemenway C. Stem-loop structure in the 5' region of potato virus X genome required for plus-

strand RNA accumulation // J. Mol. Biol. - 1998. - Vol. 284 (3). - P. 591-608.

164. Miroshnichenko N.A., Karpova O.V., Morozov S.Yu., Rodionova N.P., Atabekov J.G. Translation arrest of potato virus X RNA in Krebs-2 cellfree system: RNase H cleavage promoted by complementary oligodeoxynucleotides // FEBS Lett. - 1988. - Vol. 234 (1). - P. 65-68.

165. Mitra R., Krishnamurthy K., Blancaflor E., Payton M., Nelson R.S., Verchot-Lubicz J. The Potato virus X TGBp2 protein association with the endoplasmic reticulum plays a role in but is not sufficient for viral cell-to-cell movement // Virology. - 2003. - Vol. 312 (1). - P. 35-48.

166. Morozov S.Y., Solovyev A.G. Triple gene block: modular design of a multifunctional machine for plant virus movement // J. Gen. Virol. -2003. - Vol. 84 (Pt. 6). - P. 1351-1366.

167. Morozov S.Y., Solovyev A.G., Kalinina N.O., Fedorkin O.N., Samuilova O.V., Schiemann J., Atabekov J.G. Evidence for two nonoverlapping functional domains in the potato virus X 25K movement protein // Virology. - 1999. - Vol. 260 (1). - P. 55-63.

168. Morozov S.Yu., Miroshnichenko N.A., Zelenina D.A., Fedorkin O.N., Solovyev A.G., Lukasheva L.I., Karasev A.V., Dolja V.V., Atabekov J.G. Expression strategy of the potato virys X triple gene block // J. Gen. Virol. - 1991. - Vol. 72 (Pt. 8). - P. 2039-2043.

169. Mukhamedzhanova A.A., Smirnov A.A., Arkhipenko M.V., Ivanov P.A., Chirkov S.N., Rodionova N.P., Karpova O.V., Atabekov J.G. Characterization of Alternanthera mosaic virus and its Coat Protein // Open Virol. J. - 2011. - Vol. 5. - P. 136-140.

170. Murray A.A., Wang C., Fiering S., Steinmetz N.F. In Situ Vaccination with Cowpea vs Tobacco Mosaic Virus against Melanoma // Mol. Pharm. - Vol. 15 (9). - P. 3700-3716.

171. Namba K., Pattanayek R., Stubbs G. Visualization of protein-nucleic acid interactions in a virus. Refined structure of intact tobacco mosaic virus at

2.9 À resolution by X-ray fiber diffraction // J. Mol. Biol. - 1989. - Vol. 208 (2). - P. 307-325.

172. Namba K., Stubbs G. Structure of tobacco mosaic virus at 3.6 Â resolution: implications for assembly // Science. - 1986. - Vol. 231 (4744). - P. 1401-1406.

173. Nemykh M.A., Efimov A.V., Novikov V.K., Orlov V.N., Arutyunyan A.M., Drachev V.A., Lukashina E.V., Baratova L.A., Dobrov E.N. One more probable structural transition in potato virus X virions and a revised model of the virus coat protein structure // Virology. - 2008. - Vol. 373 (1). - P. 61-71.

174. Newburn L.R., White K.A. Cis-acting RNA elements in positive-strand RNA plant virus genomes // Virology. - 2015. - Vol. 479-480. - P. 434443.

175. Ngo-Duc T.T., MZaman M.S., Moon C.H., Haberer E.D. Morphology manipulation of M13 bacteriophage template for nanostructure assembly // Proc. SPIE 9171, Nanobiosy stems: Processing, Characterization, and Applications VII. - 2014. - 91710X.

176. Ngo-Duc T.T., Plank J.M., Chen G., Harrison R.E., Morikis D., Liu H., Haberer E.D. M13 bacteriophage spheroids as scaffolds for directed synthesis of spiky gold nanostructures // Nanoscale. - 2018. - Vol. 10 (27). - P. 13055-13063.

177. Niehl A., Heinlein M. Cellular pathways for viral transport through plasmodesmata // Protoplasma. - 2011. - Vol. 248 (1). - P. 75-99.

178. Nilsen TW. RNA structure determination using nuclease digestion // Cold Spring Harb. Protoc. - 2013. - Vol. 2013 (4). - P. 379-382.

179. Nilsson M.R. Techniques to study amyloid fibril formation in vitro // Methods. - 2004. - Vol. 34 (1). - P. 151-160.

180. Novikov V.K., Atabekov J.G. A study of the mechanism controlling the host range of plant virus. I. Virus-specific receptors of Chenopodium amaranticolor // Virology. - 1970. - Vol. 41 (1). - P. 101-107.

181. Nurkiyanova K.M., Ryabov E.V., Kalinina N.O., Fan Y., Andreev I., Fitzgerald A.G., Palukaitis P., Taliansky M. Umbravirus-encoded movement protein induces tubule formation on the surface of protoplasts and binds RNA incompletely and non-cooperatively // J. Gen. Virol. -2001. -. Vol. 82 (Pt. 10). - P. 2579-2588.

182. Oparka K.J., Roberts A.G., Roberts I.M., Prior D.A.M., Santa Cruz S. Viral coat protein is targeted to, but does not gate, plasmodesmata during cell-to-cell movement of potato virus X // Plant J. - 1996. - Vol. 10 (5). -P. 805-813.

183. Orlov V.N., Kust S.V., Kalmykov P.V., Krivosheev V.P., Dobrov E.N., Drachev V.A. A comparative differential scanning calorimetric study of tobacco mosaic virus and of its coat protein ts mutant // FEBS Lett. -1998. - Vol. 433 (3). - P. 307-311.

184. Oster G. The isoelectric points of some strains of tobacco mosaic virus // J. Biol. Chem. - 1951. - Vol. 190 (1). - P. 55-59.

185. Ozeki J., Hashimoto M., Komatsu K., Maejima K., Himeno M., Senshu H., Kawanishi T., Kagiwada S., Yamaji Y., Namba S. The N-terminal region of the Plantago asiatica mosaic virus coat protein is required for cell-to-cell movement but is dispensable for virion assembly // Mol. Plant-Microbe Interact. - 2009. - Vol. 22 (6) - P. 677-685.

186. Pallansch M.A., Roos R. Enteroviruses: polioviruses, coxsackievi-ruses, echoviruses, and newer enteroviruses // In Knipe DM, et al., editors. Fields virology. Lippincott, Williams & Wilkins, Philadelphia, PA. -2007. - P. 839-893

187. Parker L., Kendall A., Stubbs G. Surface features of potato virus X from fiber diffraction // Virology. - 2002. - Vol. 300 (2). - P. 291-295.

188. Pérez J. de J., Udeshi N.D., Shabanowitz J., Ciordia S., Juárez S., Scott C.L., Olszewski N.E., Hunt D.F., García J.A. O-GlcNAc modification of the coat protein of the potyvirus Plum pox virus enhances viral infection // Virology. - 2013. - Vol. 442 (2). - P. 122-131.

189. Pilipenko E.V., Blinov V.M., Chernov B.K., Dmitrieva T.M., Agol V.I. Conservation of the secondary structure elements of the 5'-untranslated region of cardio- and aphthovirus RNAs // Nucleic Acids Res. - 1989. -Vol. 17 (14). - P. 5701-5711.

190. Qu F., Morris T.J. Encapsidation of turnip crinkle virus is defined by a specific packaging signal and RNA size // J. Virol. 1997. - Vol. 71 (2). -P. 1428-1435.

191. Ramanathan A., Robb G.B., Chan S.H. mRNA capping: biological functions and applications // Nucleic Acids Res. - 2016. - Vol. 44 (16). -P. 7511-7526.

192. Rao A.L. Genome packaging by spherical plant RNA viruses // Annu. Rev. Phytopathol. - 2006. - Vol. 44. - P. 61-87.

193. Rao A.L., Cheng K.C. The brome mosaic virus 3' untranslated sequence regulates RNA replication, recombination, and virion assembly // Virus Res. - 2015. - Vol. 206. - P. 46-52.

194. Ready K.F., Bancroft J.B. The assembly of barrel cactus virus protein // Virology. - 1985. - Vol. 141 (2). - P. 302-305.

195. Rodionova N.P., Karpova O.V., Kozlovsky S.V., Zayakina O.V., Arkhipenko M.V., Atabekov J.G. Linear remodeling of helical virus by movement protein binding // J. Mol. Biol. - 2003. - Vol. 333 (3). - P. 565-572.

196. Rodriguez-Galvan A., Martinez-Loran E., Naveja J.J., Ornelas-Soto N., Basiuk V., Contreras-Torres F. In-Situ Metallization of Thermally-Treated Tobacco Mosaic Virus Using Silver Nanoparticles // J. Nanosci. Nanotechnol. - 2017. - Vol. 17 (7). - P. 4740-4747(8).

197. Rouleau M., Smith R.J., Bancroft J.B., Mackie G.A. Purification, properties, and subcellular localization of foxtail mosaic potexvirus 26-kDa protein // Virology. - 1994. - Vol. 204 (1). - P. 254-265.

198. Rouleau M., Smith R.J., Bancroft J.B., Mackie G.A. Subcellular immunolocalization of the coat protein of two potexviruses in infected Chenopodium quinoa // Virology. - 1995. - Vol. 214 (1). - P. 314-318.

199. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis // Molecular Cloning a Laboratory Manual, 2nd edn. Cold Spring Harbor, New York: Cold Spring Harbor Laboratory. 1989.

200. Sambrook J., Russell D. Molecular Cloning: A Laboratory Manual, 3rd edn. Cold Spring Harbor, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press. 2001.

201. Samuels T.D., Ju H.J., Ye C.M., Motes C.M., Blancaflor E.B., Verchot-Lubicz J. Subcellular targeting and interactions among the Potato virus X TGB proteins // Virology. - 2007. - Vol. 367 (2). - P. 375-389.

202. Santa Cruz S., Roberts A.G., Prior D.A.M., Chapman S., Oparka K.J. Cell-to-cell and phloem-mediated transport of potato virus X: the role of virions // Plant Cell. -1998. - Vol. 10 (4). - P. 495-510.

203. Satyanarayana T., Gowda S., Mawassi M., Albiach-Marti M.R., Ayllon M.A., Robertson C., Garnsey S.M., Dawson W.O. Closterovirus encoded HSP70 homolog and p61 in addition to both coat proteins function in efficient virion assembly // Virology. - 2000. - Vol. 278 (1). - P. 253265.

204. Schepetilnikov M.V., Manske U., Solovyev A.G., Zamyatnin A.A., Schiemann J., Morozov S.Y. The hydrophobic segment of Potato virus X TGBp3 is a major determinant of the protein intracellular trafficking // J. Gen. Virol. - 2005. - Vol. 86 (Pt. 8). - P. 2379-2391.

205. Schoelz J.E., Harries P.A., Nelsonc R.S. Intracellular Transport of Plant Viruses: Finding the Door out of the Cell // Mol. Plant. - 2011. - Vol. 4 (5). - P. 813-831.

206. Sehgal O.P., Jean J., Bhalla R.B., Soong M.M., Krause G.F. Correlation between buoyant density and ribonucleic acid content in viruses // Phytopathology. - 1959. - Vol. 60 (12). - P. 1778-1784.

207. Semenova A.A., Goodilin E.A., Brazhe N.A., Ivanov V.K., Baranchikov A.E., Lebedev V.A., Goldt A.E., Sosnovtseva O.V., Savilov S.V., Egorov A.V., Brazhe A.R., Parshina E.Y., Luneva O.G., Maksimov G.V., Tretyakov Y.D. Planar SERS nanostructures with stochastic silver ring morphology for biosensor chips // J. Mater. Chem. - 2012. - Vol. 22. - P. 24530-24544.

208. Senshu H., Ozeki J., Komatsu K., Hashimoto M., Hatada K., Aoyama M., Kagiwada S., Yamaji Y., Namba S. Variability in the level of RNA silencing suppression caused by triple gene block protein 1 (TGBpl) from various potexviruses during infection // J. Gen. Virol. - 2009. - Vol. 90 (Pt. 4). - P. 1014-1024.

209. Shah S., Shah S., Heddle J. Wild-type Tobacco Mosaic Virus (TMV) as a Scaffold for Gold Nanoparticle Fabrication // The 6th International Conference Gold-2012. - 2012.

210. Shaw J.G. Tobacco mosaic virus and the study of early events in virus infections // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. - 1999. - Vol. 354 (1383). - P. 603-611.

211. Shie M., Dobrov E.N., Tikchonenko T.I. A comparative study of tobacco mosaic virus and cucumber virus 4 by laser raman spectroscopy // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 1978. - Vol. 81 (3). - P. 907-914.

212. Shimizu T., Yoshii A., Sakurai K., Hamada K., Yamaji Y., Suzuki M., Namba S., Hibi T. Identification of a novel tobacco DnaJ-like protein that interacts with the movement protein of tobacco mosaic virus // Arch. Virol. - 2009. - Vol. 154 (6). - P. 959-967.

213. Short M.N., Davies J.W. Narcissus mosaic virus: a potexvirus with an encapsidated subgenomic messenger RNA for coat protein // Biosci. Rep. - 1983. - Vol. 3 (9). - P. 837-846.

214. Siegal A., Hudson W. Equilibrium centrifugation of two strains of tobacco mosaic virus in density gradients // Biochim. Biophys. Acta. -1959. - Vol. 34. - P. 254-255.

215. Sit T.L., Leclerc D., Abouhaidar M.G. The minimal 5' sequence for in vitro initiation of papaya mosaic potexvirus assembly // Virology. - 1994.

- Vol. 199 (1). - P. 238-242.

216. Skryabin K.G., Morozov S.Yu., Kraev A.S., Rozanov M.N., Chernov B.K., Lukasheva L.I., Atabekov J.G. Conserved and variable elements in RNA genomes of potexviruses // FEBS Lett. - 1988. - Vol. 240 (1-2). -P. 33-40.

217. Slawson C., Housley M.P., Hart G.W. O-GlcNAc cycling: how a single sugar post-translational modification is changing the way we think about signaling networks // J. Cell Biochem. - 2006. - Vol. 97 (1). - P. 71-83.

218. Smith K.M., Lauffer M.A. Structure of the tobacco mosaic virus particle; polymerization of tobacco mosaic virus protein // Adv. Virus Res. - 1968.

- Vol. 13. - P. 42-45.

219. Solovyev A.G., Kalinina N.O., Morozov S.Y. Recent advances in research of plant virus movement mediated by triple gene block // Front. Plant Sci. - 2012. - Vol. 3. - P. 276.

220. Solovyev A.G., Makarov V.V. Helical capsids of plant viruses: architecture with structural lability // J. Gen. Virol. - 2016. - Vol. 9(8). -P. 1739-1754.

221. Solovyev A.G., Savenkov E.I., Grdzelishvili V.Z., Kalinina N.O., Morozov S.Y., Schiemann J., Atabekov J.G. Movement of hordeivirus hybrids with exchanges in the triple gene block // Virology. - 1999. -Vol. 253 (2). - P. 278-287.

222. Sullivan C.S., Pipas J.M. The virus-chaperone connection // Virology. -2001. - Vol. 287 (1). - P. 1-8.

223. Sureshbabu N., Kirubagaran R., Jayakumar R. Surfactant-induced conformational transition of amyloid beta-peptide // Eur. Biophys. J. -2009. - Vol. 38 (4). - P. 355-367.

224. Tamai A., Meshi T. Cell-to-cell movement of Potato virus X: the role of p12 and p8 encoded by the second and third open reading frames of the

triple gene block // Mol. Plant Microbe Interact. - 2001. - Vol. 14 (10). -P. 1158-1167.

225. Tollin P., Wilson H.R. Particle structure // In: The Filamentous Plant Viruses in the Plant Viruses 4 (Milne, R.C., ed.). - 1988. - P. 51-83.

226. Tozzini A.C., Ek B., Palva E.T., Hopp H.E. Potato virus X coat protein: a glycoprotein // Virology. - 1994. - Vol. 202 (2). - P. 651-658.

227. Tremblay M.H., Majeau N., Gagné M.E., Lecours K., Morin H., Duvignaud J.B., Bolduc M., Chouinard N., Paré C., Gagné S., Leclerc D. Effect of mutations K97A and E128A on RNA binding and self assembly of papaya mosaic potexvirus coat protein // FEBS J. - 2006. - Vol. 273 (1). - P. 14-25.

228. Trofimova L., Ksenofontov A., Mkrtchyan G., Graf A., Baratova L., Bunik V. Quantification of Rat Brain Amino Acids: Analysis of the Data Consistency // Curr. Anal. Chem. - 2016. - Vol. 12 (4). - P. 349-356.

229. Tseng Y.H., Hsu H.T., Chou Y.L., Hu C.C., Lin N.S., Hsu Y.H., Chang B.Y. The two conserved cysteine residues of the triple gene block protein 2 are critical for both cell-to-cell and systemic movement of Bamboo mosaic virus // Mol. Plant Microbe Interact. - 2009. - Vol. 22 (11). - P. 1379-1388.

230. Tsugita A., Scheffler J.J. A rapid method for acid hydrolysis of protein with a mixture of trifluoroacetic acid and hydrochloric acid // Eur. J. Biochem. - 1982. - Vol. 124 (3). - P. 585-588.

231. Tyulkina L.G., Karpova O.V., Rodionova N.P., Atabekov J.G. Site-specific cleavage and religation of viral RNAs I. Infectivity of barley stripe mosaic virus RNA religated from functionally active segments and restoration of the internal poly(A) tract in progeny // Virology. - 1987. -Vol. 159 (2). - P. 312-320.

232. Varma A., Gibbs A.J., Woods R.D., Finch J.T. Some observations on the structure of the filamentous particles of several plant viruses // J. Gen. Virol. - 1968. - Vol. 2 (1). - P. 107-114.

233. Verchot J. Cellular chaperones and folding enzymes are vital contributors to membrane bound replication and movement complexes during plant RNA virus infection // Front Plant Sci. - 2012. - Vol. 3. - P. 275.

234. Verchot-Lubicz J. A new cell-to-cell transport model for Potexviruses // Mol. Plant Microbe Interact. - 2005. - Vol. 18 (4). - P. 283-290.

235. Verchot-Lubicz J., Torrance L., Solovyev A.G., Morozov S.Y., Jackson A.O., Gilmer D. Varied movement strategies employed by triple gene block-encoding viruses // Mol. Plant-Microbe Interact. - 2010. - Vol. 23 (10). - P. 1231-1247.

236. Voinnet O., Lederer C., Baulcombe D.C. A viral movement protein prevents spread of the gene silencing signal in Nicotiana benthamiana // Cell. - 2000. - Vol. 103 (1). - P. 157-167.

237. Vosseller K., Sakabe K., Wells L., Hart G.W. Diverse regulation of protein function by O-GlcNAc: a nuclear and cytoplasmic carbohydrate post-translational modification // Curr. Opin. Chem. Biol. - 2002. - Vol. 6. - P. 851-857.

238. Waigmann E., Chen M.H., Bachmaier R., Ghoshroy S., Citovsky V. Regulation of plasmodesmal transport by phosphorylation of tobacco mosaic virus cell-to-cell movement protein // EMBO J. - 2000. - Vol. 19 (18). - P. 4875-4884.

239. Wang R.Y.-L., Stork J., Pogany J., Nagy P.D. A temperature sensitive mutant of heat shock protein 70 reveals an essential role during the early steps of tombusvirus replication // Virology. - 2009. - Vol. 394 (1). - P. 28-38.

240. Wilson T.M.A. Cotranslational disassembly of tobacco mosaic virus in vitro // Virology. - 1984. - Vol. 137. - P. 255-265.

241. Wilson T.M.A., Shaw J.G. Cotranslational disassembly of filamentous plant virus nucleocapsids in vitro and in vivo. In: Brinton M.A., Rueckert R.R. (eds) Positive strand RNA viruses // UCLA Symp. Molec. Cell. Biol. - 1987. - Vol. 54. - Alan Liss, NY. - P. 159.

242. Wittmann H.G. Darstellung und physikochemiche Peptidketten des Tabakmosaikvirus // Experientia. - 1959. - Vol. 15. - P. 174-175.

243. Wu C.H., Lee S.C., Wang C.W. Viral protein targeting to the cortical endoplasmic reticulum is required for cell-cell spreading in plants // J. Cell Biol. - 2011. - Vol. 193 (3). - P. 521-535.

244. Wung, C.-H., Hsu, Y.-H., Liou, D.-Y., Hyang, W.-C., Lin, N.-S., Chang, B.-Y. Identification of the RNA-binding sites of the triple gene block protein 1 of bamboo mosaic potexvirus // J. Gen. Virol. - 1999. - Vol. 80 (Pt. 5). - P. 1119-1126.

245. Yang, Y., Ding, B., Baulcombe, D.C., Verchot, J. Cell-to-cell movement of the 25K protein of potato virus X is regulated by three other viral proteins // Mol. Plant Microbe Interact. - 2000. - Vol. 13 (6). - P. 599605.

246. Yogo Y., Wimmer E. Polyadenylic acid at the 3'-terminus of poliovirus RNA // Proc Natl Acad Sci USA. - 1972. - Vol. 69 (7). - P. 1877-1882.

247. Zaitlin M., Israel H.W. Tobacco mosaic virus (type strain) // CMI/AAB Descriptions of Plant Viruses. 1975. № 151.

248. Zayakina O., Arkhipenko M., Smirnov A., Rodionova N., Karpova O., Atabekov J. Restoration of potato virus X coat protein capacity for assembly with RNA after His-tag removal // Arch. Virol. - 2009. - Vol. 154 (2). - P. 337-341.

249. Zhu D.M., Evans R.K. Molecular mechanism and thermodynamics study of plasmid DNA and cationic surfactants interactions // Langmuir. - 2006. - Vol. 22 (8). - P. 3735-3743.

250. Zimmern D. The nucleotide sequence at the origin for assembly on tobacco mosaic virus RNA // Cell. 1977. - Vol. 11 (3). - P. 463-482.

251. Zuidema D., Linthorst H.J., Huisman M.J., Asjes C.J., Bol J.F. Nucleotide sequence of narcissus mosaic virus RNA // J. Gen Virol. - 1989. - Vol. 70 (Pt. 2). - P.267-276.

252. Козловский С.В., Карпова О.В., Архипенко М.В., Заякина О.В., Родионова Н.П., Атабеков И.Г. Влияние N-концевой области белка оболочки Х вируса картофеля на структуру вирусных частиц // ДАН. - 2003. - Т. 391 (1). - С. 1-3.

253. Лукашина Е.В., Бадун Г.А., Федосеев В.М., Федорова Н.В., Ксенофонтов А.Л., Баратова Л.А., Добров Е.Н. Различия в пространственной структуре белка оболочки в составе вируса табачной мозаики и его мутанта, обнаруживаемые методом тритиевой планиграфии // Молек. Биол. - 2001. - Т. 35 (3). - С. 504509.

254. Макаров В.В., Калинина Н.О. Структура и неканонические активности белков оболочки спиральных вирусов растений // Биохимия. - 2016. - Т. 81 (1). - С. 35-68.

255. Морозов С.Ю., Захарьев В.М., Чернов Б.К., Просолов В.С., Козлов Ю.В., Скрябин К.Г., Атабеков И.Г. Анализ первичной структуры и локализация гена белка оболочки в геномной РНК Х-вируса картофеля // ДАН. - 1983. - Т. 271 (1). - С. 211-215.

256. Немых М.А., Новиков В.К., Арутюнян А.М., Калмыков П.В., Драчёв

B. А., Добров Е.Н. Сравнительное исследование стабильности структуры субъединиц белка оболочки Х-вируса картофеля в растворе и в составе вирусных частиц // Молек. Биол. - 2007. - Т. 41 (4). - С. 697-705.

257. Новиков В.К., Кимазев В.З., Атабеков И.Г. Реконструкция рибонуклеопротеида вируса Х картофеля // ДАН. - 1972. - T. 204. -

C. 1259-1262.

258. Серазев T.B., Надеждина E C., Шанина H.A., Лещинер А Д., Калинина Н.О, Морозов С.Ю. Вирионы и белок оболочки Х-вируса картофеля взаимодействуют с микротрубочками и способствуют полимеризации тубулина in vitro // Молек. Биол. - 2003. - T. 37 (6). -C. 1080-1088.

259. Ярославов А.А., Каплан И.Б., Ерохина Т.Н., Морозов С.Ю., Лещинер А.Г., Рахнянская А.А., Малинин А.С., Степанова Л.А., Киселев О.И., Атабеков И.Г. Новый способ получения биологически активных нанокомплексов путём нековалентной коньюгации белков с вирусными частицами // Биоорганическая химия. - 2011. - Т. 37 (4). - С. 496-503.