Регуляция экспрессии генов субъединиц A и B изоферментов сукцинатдегидрогеназы в растениях Zea mays L. и Arabidopsis thaliana L. тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.01.04, кандидат биологических наук Селиванова, Наталия Владимировна

• Селиванова, Наталия Владимировна
• кандидат биологических наук
• 2013

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Селиванова, Наталия Владимировна

СОДЕРЖАНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА I. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

I. Характеристики сукцинатдегидрогеназной системы

1.1. Структурная организация и механизм действия СДГ

1.2. Физиологическая роль комплекса II в растениях

II. Генетическая детерминация сукцинатдегидрогеназы

2.1. Структурные особенности организации

генетического материала

2.2. Сравнительная эволюция сукцинатдегидрогеназных генов

III. Регуляторные аспекты функционирования СДГ в

живых организмах

3.1. Экспрессионная регуляция сукцинатдегидрогеназы

3.2. Эпигенетические механизмы регуляции СДГ

3.2.1. Метилирование ДНК

3.2.2. Регуляция метилирования ДНК в

эукариотических клетках

3.2.3. Срв островки

3.2.4. Регуляция экспрессии с помощью метилирования ДНК

3.3. Регуляция функционирования сукцинатдегидрогеназы факторами среды

3.3.1. Влияние света на СДГ растений

3.3.2. Функционирование СДГ под действием

стрессовых факторов

IV. Рецепторные системы растений

4.1. Фитохромная система

4.1.1. Структура и свойства

4.1.2. Распространение и локализация

4.2. Криптохромы

4.2.1. Структура и свойства

4.2.1. Распространение и локализация

ГЛАВА 2. ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНАЯ ЧАСТЬ

2.1. ЦЕЛЬ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.2. ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.2.1. Объекты исследования

2.2.2 Постановка эксперимента по созданию

светового режима

2.2.3. Метод выделения фермента

2.2.4. Определение активности сукцинатдегидрогеназы

2.2.5. Определение количества белка

2.2.6. Определение изоферментного состава

сукцинатдегидрогеназы

2.2.7. Выделение ядер из листьев кукурузы

2.2.8. Определение содержания катионов кальция

2.2.9. Определение степени загрязнения фракции ядер

2.2.10. Выделение суммарной клеточной РНК

2.2.11. Определение концентрации суммарной клеточной РНК

2.2.12. Получение кДНК методом обратной транскрипции

2.2.13. Аналитический электрофорез нуклеиновых кислот в агарозном геле

2.2.14. Проведение ПЦР в реальном времени

2.2.15. Выделение геномной ДНК

2.2.16. Модификация ДНК бисульфитом натрия

2.2.17. Анализ промоторов сукцинатдегидрогеназных генов и подбор праймеров для метил-специфичной ПЦР

-к

и

2.2.18. Проведение метил-специфичной полимеразной

цепной реакции

2.2.19. Секвенирование ПЦР-продукта

2.2.20. Измерение концентрации хлорофилла

2.2.21. Статистическая обработка данных

2.3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

2.3.1. Биохимические аспекты функционирования сукцинатдегидрогеназы в онтогенезе растений

2.3.1.1. Анализ активности СДГ в различных

органах растений

2.3.1.2. Исследование изоферментного состава СДГ

2.3.2. Молекулярные аспекты функционирования сукцинатдегидрогеназы в онтогенезе растений

2.3.2.1. Экстракция суммарной РНК из щитков кукурузы

2.3.2.2. Амплификация кДНК

2.3.2.3. Изменение экспрессии генов, кодирующих субъединицу А сукцинатдегидрогеназы

2.3.2.4. Изменение экспрессии генов, кодирующих субъединицу В СДГ

2.3.3. Регуляция функционирования сукцинатдегидрогеназы

2.3.3.1. Исследование роли метилирования промоторов в

регуляции экспрессии генов сукцинатдегидрогеназы

2.3.3.1.1. Анализ промоторов генов, кодирующих каталитический субкомплекс СДГ

2.3.3.1.2. Изменение степени метилирования промоторов генов и з(1М-2 субъединицы А сукцинатдегидрогеназы при прорастании семян кукурузы и смене типов питания

К

2.3.3.2.Механизм регуляции функционирования

СДГ фоторецепторными системами

2.3.3.2.1. Трансдукция фитохромного сигнала при светорегуляции сукцинатдегидрогеназы в

листьях кукурузы

2.3.3.2.2. Динамика экспрессии гена 8(1к1-2 в листьяхАгаЫс1ор818 ЖаНапа дефицитных

по генам фитохрома А и В

2.3.3.2.3.Действие синего света на активность сукцинатдегидрогеназы в листьях кукурузы

2.3.3.2.4. Влияние синего света на активность СДГ из

зеленых листьев арабидопсиса

2.3.3.2.5. Влияние синего света на экспрессию гена субъединицы А сукцинатдегидрогеназы растений

2.3.3.3. Изучение роли кальция в трансдукции

рецепторного сигнала

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ИСТОЧНИКОВ ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ АДГ - алкогольдегидрогеназы; АТР - аденозинтрифосфат; АФК - активные формы кислорода; ДКС - дальний красный свет; ДНК - дезоксирибонуклеиновая кислота; ДХФИФ - дихлорфенолиндофенол; ИЦЛ - изоцитратлиаза; КС - красный свет; ЛДГ - лактатдегидрогеназы; НАД+ - никотинамидадениндинуклеотид; ПЦР - полимеразная цепная реакция; РНК - рибонуклеиновая кислота; СДГ - сукцинатдегидрогеназа; СДГА - флавопротеин; СДГВ - железо-серный белок;

СДГС и СДГО - субъединицы С и D сукцинатдегидрогеназы,

соответственно;

СС - синий свет;

СУР - сукцинат-убихинон оксидоредуктаза;

УФ - ультрафиолетовый свет;

ФАД - флавинадениннуклеотид;

Фдк - фитохром дальний красный;

Фк - фитохром красный;

ФМН - флавинмононуклеотид;

ФМС - феназинметасульфат;

ЦТК - цикл трикарбоновых кислот;

ЭТЦ - электронтранспортная цепь;

GTP - гуанозинтрифосфат.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Регуляция экспрессии генов субъединиц A и B изоферментов сукцинатдегидрогеназы в растениях Zea mays L. и Arabidopsis thaliana L.»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность проблемы.

Одним из главных направлений развития биохимии является изучение механизмов регуляции метаболических процессов, осуществляемых в живых организмах. Среди множества проблем данной области науки важное место занимает изучение ферментативных систем, их роли и механизмов действия при передаче и реализации генетической информации организма [29].

Знание структуры и характеристик ферментных комплексов, механизмов регуляции их активности имеет как фундаментальное, так и практическое значение.

Сукцинатдегидрогеназа (СДГ, КФ 1.3.99.1) представляет собой мультифункциональный фермент и по этой причине имеет практически универсальное распространение среди живых организмов. Данный фермент занимает ключевое положение в регуляции аэробного дыхания. Кроме того СДГ является мембрансвязанным ферментом, что обуславливает его полифункциональность - участие в функционировании ЦТК и работе электрон-транспортной цепи (комплекс И) [7]. Несмотря на то, что сукцинатдегидрогеназа из объектов различного происхождения хорошо изучена, исследование этого фермента из растений представляет особую значимость.

В последнее время усилился интерес к выявлению роли эпигенетических факторов в регуляции экспрессии генов. Данные о влиянии метилирования промоторов на инактивацию сукцинатдегидрогеназы человека и животных весьма многочисленны [94; 64]. Также в последнее время произошел значительный прорыв в понимании процесса метилирования ДНК у растений, особенно у АгаЫс^орягя ЖаПапа [2], однако работ, посвященных выяснению механизмов эпигенетической регуляции функционирования генов, обеспечивающих энергетический метаболизм (в

том числе и сукцинатдегидрогеназных генов) в растительных организмах, нами обнаружено не было.

Не до конца изученным остается вопрос о механизме переключения метаболизма растительной клетки при прорастании семян и переходе к фотосинтетической активности. Исследование отдельных ферментативных структур и способов их регуляции необходимо для создания целостной картины процессов, происходящих в клетке.

Цель и задачи исследования.

Целью данной работы являлось изучение регуляции экспрессии генов субъединиц А и В изоферментов СДГ в растениях Arabidopsis thaliana и Zea mays.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи:

1. Провести анализ активности и изоферментного состава сукцинатдегидрогеназы в разных органах исследуемых растений;

2. Определить уровень транскрипции генов субъединиц А и В СДГ в онтогенезе арабидопсиса и кукурузы методом ПЦР в реальном времени, на основании результатов исследования установить генетическую детерминацию форм фермента;

3. Проанализировать нуклеотидный состав промоторов генов, кодирующих субъединицы А и В СДГ на наличие CpG-островков и разработать праймеры для метил-специфичной ПЦР;

4. Изучить роль метилирования промоторов генов sdhl-1 и sdhl-2 субъединицы А сукцинатдегидрогеназы на уровень экспрессии этих генов при прорастании семян кукурузы и смене типов питания;

5. Определить действие красной (X = 640-680 нм и X =710-750 нм) и синей (X, = 465-470 нм) части спектра на функционирование исследуемого фермента в листьях растений;

6. Выявить роль катионов кальция в трансдукции рецепторного сигнала фитохромной и криптохромной систем.

Научная новизна и значимость работы.

Анализ нуклеотидного состава промоторов показал, что гены ьйМ-! и кукурузы и гены и зс0г2-2 арабидопсиса имеют в

составе промоторов Срв-островки, что обуславливает регуляцию работы данных генов за счет изменения степени их метилирования. Впервые обнаружена корреляция между уровнем транскрипции генов зс1М-1 и $сНг1-2 и степенью метилирования их промоторов. При прорастании семян повышался уровень метилирования промоторов генов 8(1М-1 и $с1М-2, что играет важную роль в регуляции экспрессии исследуемых генов в тканях растений.

Показано, что экспрессия гена 8с1И1-2 в зеленых листьях 2.тауз и АлкаНапа находится под контролем фитохромной системы, при этом выявлена важная роль кальция как мессенджера фитохромного сигнала.

Полученные результаты расширяют и углубляют знания о механизмах регуляции СДГ в листьях растений в условиях изменения светового режима при прорастании семян и переходе к фотосинтетической активности.

Практическая значимость.

Анализ нуклеотидных последовательностей промоторов сукцинатдегидрогеназных генов, впервые проведенный в работе, позволил синтезировать метил-специфичные праймеры, что открывает новые перспективы для их использования в научно-исследовательских лабораториях при изучении эпигенетического контроля за функциональным состоянием ферментных систем.

Полученные результаты по механизмам трансдукции фитохромного и криптохромного сигналов при различных условиях освещения открывают возможности для создания светильников на основе светодиодов, которые обладают оптимальными спектральными характеристиками и могут быть внедрены в практику выращивания растений в светокультуре.

Материалы диссертационной работы используются в учебном процессе на биолого-почвенном факультете Воронежского государственного университета при чтении лекций по «Физиологии растений», «Биохимии», в спецкурсах «Дыхание растений», «Фотосинтез», «Метаболизм органических кислот», а также при проведении практикумов и выполнении курсовых и дипломных работ.

Положения, выносимые на защиту.

1. В щитках и листьях кукурузы присутствуют конститутивные и индуцибельные формы сукцинатдегидрогеназы, что связано с ее полифункциональностью (помимо участия фермента в функционировании ЦТК и комплекса II в ЭТЦ, СДГ осуществляет утилизацию сукцината в глюконеогенезе и обеспечивает каталитическое превращение сукцината в оксалоацетат -предшественник аспартата).

2. В геномах кукурузы и арабидопсиса субъединицы А и В сукцинатдегидрогеназы кодируются несколькими генами, характеризующимися дифференциальной экспрессией в разные периоды развития растения, то есть имеет место чёткая регуляция экспрессии генов сукцинатдегидрогеназы при прорастании растений и их физиологическом переходе от органотрофного к автотрофному типу питания.

3. Метилирование Св-динуклеотидов промоторов генов сукцинатдегидрогеназного ферментного комплекса является механизмом регуляции экспрессии исследуемого фермента в прорастающих семенах кукурузы.

4. Функционирование сукцинатдегидрогеназы в зеленых листьях растений контролируется фитохромной системой, при этом катионы кальция, выступая в качестве вторичного мессенджера, обеспечивают трансдукцию фитохромного сигнала.

Апробация работы.

Материалы диссертации докладывались и обсуждались на международных, региональных и университетских конференциях. Они были представлены на 12-ой, 13-ой, 14-ой и 16-ой международных Пущинских конференциях молодых учёных «Биология - наука 21-ого века» (Пущино, 2008, 2009, 2010, 2012); Международной научной конференции «Ломоносов-2010» и «Ломоносов-2011» (Москва, 2010, 2011); Международной конференции «Рецепция и внутриклеточная сигнализация» (Пущино, 2009, 2011); Всероссийской конференции «Закономерности распространения, воспроизведения и адаптации растений и животных» (Махачкала, 2010г.);

Всероссийском симпозиуме «Растение и стресс» (Москва 2010); МЭСК-2010 «Экология России и сопредельных территорий» (Новосибирск, 2010г.); XLIX Международной научной студенческой технической конференции «Студент и научно прогресс» (Новосибирск, 2011); 1-ой Международной Интернет-Конференция «Растения и Микроорганизмы» (Казань, 2011); IV Всероссийского с международным участием конгресса студентов и аспирантов-биологов «Симбиоз Россия 2011» (Воронеж, 2011); VI съезде общества физиологов растений России «Физиология растений — фундаментальная основа экологии и инновационных технологий» (Нижний Новгород, 2011г.); межрегиональных конференциях, посвященных памяти A.A. Землянухина "Организация и регуляция физиолого-биохимических процессов" (Воронеж, 2009, 2010, 2011, 2012).

Публикации.

Основные результаты настоящей диссертационной работы изложены в 17 публикациях - 7 статьях и 10 тезисах.

Объем и структура диссертации.

Диссертация изложена на 148 страницах машинописного текста и состоит из введения, обзора литературы, экспериментальной части и обсуждения результатов, заключения, выводов, списка литературы (195 источников). Иллюстрационный материал включает 43 рисунка и 3 таблицы.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Селиванова, Наталия Владимировна

ВЫВОДЫ

1. Установленная вариабельность активности и изоферментного состава (выявлены индуцибельные и конститутивные формы) сукцинатдегидрогеназы может быть связана с ее полифункциональностью: помимо традиционного участия фермента в функционировании ЦТК и комплекса II ЭТЦ, СДГ осуществляет каталитическое превращение сукцината в глюконеогенезе и закисление запасных веществ путем синтеза органических кислот. Максимальная активность СДГ наблюдалась на 4-5-е дни, что сопровождалось появлением наибольшего числа изоформ (4 изоформы).

2. Анализ экспрессии генов, кодирующих субъединицы А и В сукцинатдегидрогеназы показал, что гены бс1М-2 и транскрибируются во все периоды прорастания семян, и, вероятно, принимают участие в формировании конститутивных форм СДГ. Транскрипция генов зйЫ-1, зй}й-1 и б^2-2 четко совпадают с активацией процессов метаболизации запасных жиров, и предположительно кодируют соответствующие изоферменты.

3. В результате анализа структуры промоторов показано, что гены 5б//г7-7 и 8с1М-2 кукурузы и гены 8йЫ-2, $с1Ь2-1 и 5с//г2-2 арабидопсиса имеют в составе промоторов СрО-островки, что может обуславливать их регуляцию за счет изменения степени их метилирования. Впервые проведена амплификация промоторной области геномной ДНК кукурузы и ее сиквенс, на основе которого разработаны специфические праймеры для метил-специфичной ПЦР.

4. Впервые показана важная роль метилирования СО-динуклеотидов промоторов генов СДГ-комплекса в регуляции экспрессии фермента, на что указывает прямая корреляция между степенью метилирования промоторов и активностью и изоферментным составом СДГ при прорастании семян кукурузы.

5. Выявлена зависимость скорости функционирования СДГ от состояния рецепторных систем кукурузы и арабидопсиса. Показано, что активная форма фитохрома А участвует в регуляции экспрессии гена в,йк1-2, вызывая уменьшение скорости синтеза мРНК. Криптохромная система не оказывает влияния на работу генетического аппарата клетки.

6. Выявлена прямая корреляция между экспрессией гена СДГ и изменением содержания катионов кальция в ядрах клеток листьев кукурузы в условиях различного светового режима. Перераспределение внутриклеточного кальция между органоидами, осуществляемое фитохромной системой, является тонким механизмом контроля функционирования сукцинатдегидрогеназы.

7. На основе полученных данных представлена гипотетическая схема регуляции экспрессии сукцинатдегидрогеназы в онтогенезе растений, в которой рассматривается роль рецепторных систем, влияющих на функционирование СДГ при физиологическом переходе и смене типа питания с гетеротрофного на автотрофный.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Полученные данные по динамике активности сукцинатдегидрогеназы при прорастании семян кукурузы позволяют оценить изменение скорости функционирования данного фермента и выдвинуть предположение о его физиологической роли в метаболизме прорастающих семян при изменении типа их питания.

Исследование изоферментного состава сукцинатдегидрогеназы в онтогенезе кукурузы позволило выявить индуцибельные и конститутивные формы СДГ в щитках и листьях кукурузы.

Выявленное изменение интенсивности экспрессии генов 5СЙ/-У и яс1Ы-2 сукцинатдегидрогеназы при прорастании семян арабидопсиса и кукурузы может свидетельствовать о переключении энергетического метаболизма растительной клетки при переходе к фотосинтетической активности.

Исследование экспрессии генов субъединицы В сукцинатдегидрогеназы позволило выявить неоднородность их экспрессии в разные периоды развития семян кукурузы.

В процессе развития растения происходит выключение интенсивности транскрипции генов вс1к2-2 и Б(Вг2-1} вероятно, обусловленное снижением количества сукцината, образующегося в глиоксилатном цикле. Однако, небольшой уровень активности генов 8(}Ы-2 и СДГ сохраняется, свидетельствуя о функционировании ЦГК в зеленых проростках для обеспечения протекания биосинтетических реакций [10].

Анализ промоторов показал, что гены яс1к1-1 и яс1к1-2 кукурузы и гены 8<Нг2-1 и зсИг2-2 арабидопсиса имеют в составе промоторов СрО-островки, что обуславливает их регуляцию за счет изменения степени метилирования. Обнаружена корреляция между уровнем транскрипции генов яйМ-! и $йМ-2 и степенью метилирования их промоторов. При прорастании семян наблюдалось повышение уровня метилирования промоторов генов, кодирующих субъединицу А СДГ, что приводило к снижению их транскрипции. Предполагается, что этот механизм может играть важную роль в регуляции экспрессии генов 8(1М-1 и яс1И1-2 в тканях растений.

На основании анализа данных изменения экспрессии гена сукцинатдегидрогеназы и динамики концентрации катионов кальция в ядрах растений в условиях освещения светом разного спектрального состава, можно предположить, что экспрессия гена 8с1И1-2 находится под контролем фитохромной системы и, вероятно, катионы кальция выступают в качестве мессенджера фитохромного сигнала, запуская каскадные механизмы регуляции экспрессии генетического материала клетки. Поскольку выявлена прямая корреляция между экспрессией генов СДГ и ее ферментативной активностью, перераспределение внутриклеточного кальция между органоидами, осуществляемое фитохромной системой, является тонким механизмом контроля функционирования сукцинатдегидрогеназы.

Таким образом, на основе полученных данных можно представить гипотетическую схему регуляции функционирования сукцинатдегидрогеназы в онтогенезе растений (рис. 43).

Известно, что на начальных этапах прорастания семена осуществляют гетеротрофный тип питания, используя в качестве субстратов запасные вещества [95]. В том числе, функционирует процесс превращения запасных жиров в углеводы через глиоксилатный цикл, являющийся звеном глюконеогенеза. В данном случае сукцинатдегидрогеназа выполняет биосинтетическую роль, осуществляя метаболизацию сукцината, образующегося в результате работы глиоксилатного цикла [84]. Вероятно, в метаболизации образующегося сукцината принимает участие одна из индуцибельных форм исследуемого фермента. Интересно отметить, что степень метилирования промоторов я(1М-1 и $с0г1-2 обуславливает редукцию количества изоферментов СДГ. Максимальный уровень метилирования генов наблюдается на 5 (5й?/г7-7) и 7 (зйМ-!), что сопряжено с исчезновением двух дополнительных форм фермента.

По мере развития проростка происходит смена основного типа питания с гетеротрофного на автотрофный. Основную долю углеводов растение начинает получать за счет фотосинтетических процессов, в связи с чем необходимость мобилизации запасных липидов отпадает. Перестройка метаболизма в растении при физиологическом переходе (смене типа питания) сопровождается изменением состава энзимов сукцинатдегидрогеназной системы. Регуляция функционирования СДГ при помощи фитохромной системы может являться одним из важнейших механизмов контроля за энергетическими процессами в клетке.

Известно, что фитохром А и фитохром В, после их индукции светом, способны активно транспортироваться в клеточное ядро [142]. Регулирование экспрессии гена ъ<1М-2 фитохромом возможно осуществляется путем перемещения Фк в ядро, где индуцируется изменение концентрации Са2+, являющегося вторичным мессенджером, регулирующим функционирование экспрессии светозависимого гена сукцинатдегидрогеназы. гетеротрофный тип питания липиды

Ч^етил-КоА \ цитоплазма малат /

ОА / пвк гексозы аспартат интермедиа™ АТФ ьш тип питания синіш

Рис.43. Гипотетическая схема регуляции экспрессии сукцииатдегидрогеназы в онтогенезе растений.

Фббо - неактивная форма фитохрома; Ф730 - активная форма фитохрома; ГЦ - глиоксилатный цикл; АлАТ сн3 аланинаминотрансфераза; С

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Селиванова, Наталия Владимировна, 2013 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Болдырев A.A. Биомембранология: учеб. пособие / A.A. Болдырев, Е.И. Кяйвяряйнен, В.А. Илюха. — Петрозаводск: Изд-во Кар НЦ РАН, 2006. - 226с.

2. Ванюшин Б.Ф. Материализация эпигенетики, или небольшие изменения с большими последствиями / Б.Ф. Ванюшин // Химия и жизнь. 2004. № 2. С. 32-37.

3. Ванюшин Б.Ф. Метилирование ДНК и эпигенетика / Б.Ф. Ванюшин // Генетика. - 2006. - Т. 42. - № 9. - с. 1186-1199.

4. Волотовский И.Д. Фитохром - регуляторный фоторецептор растений / И.Д. Волотовский. - Минск: Навука i тэхшка, 1992. -168 с.

5. Епринцев А. Т. Идентификация и исследование экспрессии генов / А. Т. Епринцев, В. Н. Попов, Д. Н. Федорин. - Воронеж: Изд-во Воронеж, ун-та, 2008. - 63 с.

6. Епринцев А. Т. Роль дифференциальной экспрессии генов sdhl-1 и sdhl-2 в изменении изоферментного состава сукцинатдегидрогеназы в прорастающих семенах кукурузы / А. Т.Епринцев, Д. Н.Федорин, Н. В.Селиванова, Дж. А.Ахмад, В. Н. Попов // Известия РАН. Серия биологическая. - 2010. - № 3. - с. 324-332.

7. Епринцев А.Т. Сукцинадегидрогеназа высших растений / А.Т.Епринцев, В.Н.Попов, Д.Н. Федорин // Воронеж: Центр. Черн. Книжное изд-во, 2010. 184 с.

8. Епринцев А.Т. Ферментативная регуляция метаболизма ди- и трикарбоновых кислот в растениях / А.Т. Епринцев, В.Н. Попов-Воронеж: Из-во Воронеж, ун-та, 1999. - 192 с.

9. Епринцев А.Т. Физико-химические и кинетические характеристики изоформ изоцитратлиазы из кукурузы / А.Т. Епринцев, Е.В.Маслова, Д.Н.Федорин, В.Н. Попов // Биохимия. 2009. Т. 74. С. 651-656.

10. Епринцев А.Т. Экспрессия и регуляция ферментов глиоксилатного цикла. / А.Т.Епринцев, В.Н.Попов, М.Ю. Шевченко // Воронеж: Центр. Черн. Книжн. Изд-во, 2005. - 224с.

11. Ермаков А.И. Методы биохимического исследования растений. / А.И.Ермаков и др. // Л.: Колос, 1972. С. 107-108.

12. Зайчикова М.В. Регуляторные и кинетические характеристики цитоплазматической аконитатгидратазы из растительных и животных тканей / М.В.Зайчикова, А.Альнассер, А.О.Королькова, А.Т.Епринцев // Вестн. ВГУ. Серия: Химия, Биология, Фармация. 2010. Вып. 2. С. 81-84.

13. Заленский О.В. О метаболических связях между циклом Кальвина и циклом Кребса / О.В. Заленский, Е.К. Зубкова // Физиол. и биохим. культурных растений. - 1985. - Т. 17. - С. 253256.

14. Климова М. А. Епринцев А. Т., Очистка ферментов и методы исследования их каталитических свойств / А. Т. Епринцев, М. А. Климова // Воронеж: Изд-во Воронеж, ун-та, 2008. 26 с.

15. Кузнецов Е. Д. Роль фитохрома в растениях / Е. Д. Кузнецов, JI.K. Сечняк, H.A. Киндрук, O.K. Слюсаренко. - М.: Агропромиздат, 1986. - 288 с.

16. Лакин Г.Ф. Биометрия / Г.Ф. Лакин. - Москва: Высш. шк., 1990. - 351с.

17. Мауэр Г. Диск-электрофорез / Г. Мауэр. - М.: Мир, 1971. -222с.

18. Медведев С.С. Биология развития растений. Начала биологии развития растений. Фитогормоны / С. С. Медведев, Е.И. Шарова - СПб.: Изд-во СПбУ, 2008. -Т.1.- 247 с.

19. Медведев С.С. Генетическая и эпигенетическая регуляция развития растительных организмов (обзор) / С.С. Медведев, Е.И. Шарова // Сибирский федеральный унтверситет. Биология. - 2010. -№3 - С. 109-129.

20. Меньшиков В.В., Делекторская JI.H., Золотницкая Р.П. Лабораторные методы исследования в клинике // Москва: Медицина. - 1987. - 266 с.

21. Особенности структурной организации и экспрессионной регуляции изоформ малатдегидрогеназы из Rhodobacter sphaeroides штамма 2R / Епринцев [др.] // Биохимия. 2009. Т. 74. С. 977-984.

22. Попов В. Н. Влияние света на активность сукцинатдегидрогеназы в листьях кукурузы / В. Н.Попов, А. Т.Епринцев, Д. Н.Федорин, Ю. А. Леонова // J. of Stress Physiology & Biochemistry — 2005. - Vol. 1. - No. 1. - pp. 30-36.

23. Попов В. H. Основы современных методов изучения нуклеиновых кислот / В. Н. Попов, А. Т. Епринцев, Д. Н. Федорин. - Воронеж: Изд-во Воронеж, ун-та, 2006. - 47 с.

24. Попов В.Н. Роль фитохромной системы в регуляции активности сукцинатдегидрогеназы зеленых листьев Arabidopsis thaliana L. / В.Н.Попов [и др.] // Международная школа-конференция молодых ученых. Биотехнология будущего. Сборник статей. - 2006. - С. 75-76.

25. Попов В.Н. Световая регуляция экспрессии сукцинатдегидрогеназы в листьях Arabidopsis thaliana / В.Н. Попов, Д.Н. Федорин, А.Т. Епринцев // Физиология растений. -2007. - Т. 54. - № 3. - С. 409-415.

26. Ракитин А.В. Действие красного света в смешанном светопотоке на продукционный процесс растений: учеб. Пособие. Томск: Изд-во ТГУ, 2001. - 21 с.

27. Тихомиров А.А. Специфика реакций растений разных видов на спектральный состав ФАР при искусственном освещении/ А.А.Тихомиров, И.Г.Золотухин, Г.М.Лисовский, Ф.Я.Сидько // Физиология растений. - 1987. - Т.34. - С.774-785.

28. Тонкая структура хлоропластов листьев огурца и гороха, сформировавшихся на красном свету / Е.Н.Заворуева [и др.] // Физиология растений. - 2000. - Т.34. С.843-851.

29. Физиология растений / И. П. Ермаков [и др.]. - М. : Издательский центр «Академия», 2005. - 640 с.

30. 13-Nitropropionic Acid is a Suicide Inhibitor of Mitochondrial Respiration that, Upon Oxidation by Complex II, Forms a Covalent Adduct with a Cataliticbase Arginine in the Active Site of the Enzyme / L. Huang [et al.] // J Biol Chem. - 2006. - Vol. 281.- No. 9. - P. 5965-5972.

31. A Deficiency in the Flavoprotein of Arabidopsis Mitochondrial Complex II Results in Elevated Photosynthesis and Better Growth in Nitrogen-Limiting Conditions / D. Fuentes // Plant Physiology. - 2011. -Vol. 157.-P. 1114-1127.

32. A mammalian protein with specific demethylase activity for mCpG DNA / S.K. Bhattacharya [et al.] // Nature. - 1999. - Vol.397. -P. 579-583.

33. Antequera F. Number of CpG islands and genes in human and mouse / F. Antequera, A. Bird // Proc Natl Acad Sci USA. - 1993. -V.90.-P. 11995-11999.

34. A Nuclear Gene Encoding the Iron-Sulfur Subunit of Mitochondrial Complex II Is Regulated by B3 Domain Transcription

Factors during Seed Development in Arabidopsis / H.Roschzttardtz [et al.] // Plant Physiology. - 2009. - Vol. 150. - P. 84-95.

35. A Salmonella enterica Serovar Typhimurium Succinate Dehydrogenase/Fumarate Reductase Double Mutant Is Avirulent and Immunogenic in BALB/c Mice / R.Mercado-Lubo [et al.] // Infection and Immunity. - 2008. - Vol. 76. - No. 3. - p. 1128-1134.

36. A single nuclear transcript encoding RPS14 and SDHB of rice is processed by alternative splicing: common use of the same mitochondrial targeting signal for different proteins / N. Kubo [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. - 1999. - Vol.96. - P. 9207-9211.

37. A targeting sequence directs DNA methyltransferase to sites of DNA replication in mammalian nuclei / H. Leonhardt [et al.] // Cell. -1992.-Vol.71-P. 865-873.

38. Accumulation of Krebs cycle intermediates and over-expression of HIFla in tumours which result from germline FH and SDH mutations / P. J. Pollard [et al.] // Hum. Mol. Genet. - 2005. - Vol. 14. -P. 2231-2239.

39. Ackrell B. A. C. Structure and function of succinate dehydrogenase and fumarate reductase / B. A. C. Ackrell [et al.] // Chemistry and biochemistry of flavoenzymes. - 1992. - Vol.3. -P.229-297.

40. Age Influences DNA Methylation and Gene Expression of COX7A1 in Human Skeletal Muscle / T.Runn [et al.] // Diabetologia. 2008. V. 7. P. 1159-1168.

41. Ahmad M. HY4 gene of A. thaliana encodes a protein with characteristics of a blue-light photoreceptor / M. Ahmad, A.R. Cashmore //Nature. 1993. V. 366. P. 162-166.

42. Alcohol dehydrogenase 1 of barley modulates susceptibility to the parasitic fungus Blumeria graminis f.sp. hordei / Pathuri I.P. [et al.] II J. Exp. Bot. 2011. - V. 10. - P. 1093.

43. Aliverdieva D.A. Molecular Characteristics of Transporters of C4-Dicarboxylates and Mechanism of Translocation / D.A. Aliverdieva, D.V. Mamaev // Zhurnal Evolyutsionnoi Biokhimii i Fiziologii. - 2009. - Vol. 45. - No. 3. - P. 263-276.

44. Alterations in DNA methylation: a fundamental aspect of neoplasia / S.B. Baylin [et al.] // Adv. Cancer. Res - 1998. - Vol.72. -P. 141-196.

45. An ancestral mitochondrial DNA resembling a eubacterial genome in miniature / B.F. Lang [et al.] // Nature. - 1997. - Vol. 387. - P. 493-497.

46. Antequera F. Number of CpG islands and genes in human and mouse / F. Antequera, A. Bird // Proc Natl Acad Sei USA. - 1993. -V.90. - P. 11995-11999.

47. Arabidopsis thaliana NADP-malic enzyme isoforms: high degree of identity but clearly distinct propeties / M.C. Gerrard Wheeler [et al.] // Plant. Mol. Biol. - 2008. - Vol. 67. - P. 231-242.

48. Architecture of Succinate Dehydrogenase and Reactive Oxygen Species Generation / V. Yancovskaya [et al.] // Science. - 2003. - Vol. 299. -No. 5607.-P. 700-704.

49. Atlante A. Fumarate Permeation in Normal and Acidolic Rat Kidney Mitochondria: Fumarate/Malate and Fumarate/Aspartate Translocators / A.Atlante, S.Gagliardi, S.Passarella // Biochem. Biophys. Res. Commun. - 1998. - Vol. - 243. - P. 711-718.

50. Atpenins, potent and specific inhibitors of mitochondrial complex II (succinateubiquinone oxidoreductase) / H.Miyadera [et al.] // PNAS . - 2003. - Vol.100. - No. 2. - pp. 473-477.

51. Avenot H. F. Characterization of Mutations in the Iron-Sulphur Subunit of Succinate Dehydrogenase Correlating with Boscalid Resistance in Alternaría alternate from California Pistachio / H. F.Avenot, A.Sellam, G.Karaoglanidis, T. J. Michailides // Phytopathology. - 2008. - Vol. 98, No. 6. - P. 736-742.

52. Bird A.P. Gene number, noise reduction and biological complexity / A.P. Bird // Trends. Genet. - 1995a. - Vol.11. - P. 94100.

53. Bird A.P. Functions for DNA methylation in vertebrates / A.P. Bird // Cold Spring. Harb. Symp. Quant. Biol. - 1993. - Vol.58. - P. 281-285.

54. Blue light differently modulates cell survival and growth / J. Watacha [et al.] // Research reports. - 2004. - V. 83(2). - P. 104 -108.

55. Bonen L. Comparative analysis of bacterial-origin genes for plant mitochondrial ribosomal proteins / L.Bonen, S.Calixte // Mol Biol Evol. - 2006. - Vol. 23. - P. 701-712.

v 56. Bonnet E. The small RNA world of plants / E.Bonnet, Y.Van de Peer,

P.Rouze // New Phytologist - 2006. - Vol. 171. - P. 451-468.

57. Bullis B. L. Isolation and characterization of the Saccharomyces cerevisiae SDH4 gene encoding a membrane anchor subunit of succinate dehydrogenase / B. L.Bullis, B. D.Lemire // J. Biol. Chem. - 1994. - Vol. 269. - P. 6543-6549.

58. Burger G. Genes encoding the same three subunits of respiratory complex II are present in the mitochondrial DNA of two phylogenetically distant eukaryotes / G. Burger, B.F. Lang, M. Reith, M.W. Gray // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1996. - Vol. 93. - P. 2328-2332.

i

i

59. Burke J. J. Succinate Dehydrogenase. A Partial Purification from Mung Bean Hypocotyls and Soybean Cotyledons / J. J.Burke, J. N.Siedow, D. E.Moreland // Plant Physiol. - 1982. - Vol. 70. pp. 1577-1581.

60. Calcium and cGMP target distinct phytochrome-responsive elements / Y. Wu [et al.] // Plant J. - 1996. - V. 10. - P. 1149-1154.

61. Casati P. Regulation of the expression of NADP-malic enzyme by UV-B, red and far-red light in maize seedlings /P. Casati, M. F. Dricovieh, G. E. Edwards // Brazilian journal of medical and biological research. -1999.-V. 32.-P. 1187-1193.

62. Cashmore A. Cryptochromes: blue light receptors for plants and animals / Antony Cashmore, Jose A. Jarillo, Ying-Jie Wu, Dongmei Liu // Science. - 1999. - V. 284. - P. 760 - 765.

63. Cell-Permeating a-Ketoglutarate Derivatives Alleviate Pseudohypoxia in Succinate Dehydrogenase-Deficient Cells / E. D. MacKenzie [et al] // Molecular and cellular biology. - 2007. - Vol. 27. - No. 9. - P. 3282-3289.

64. Cervera A. M. Inhibition of succinate dehydrogenase dysregulates histone modification in mammalian cells / A. M.Cervera, J.-P.Bayley, P.Devilee, K. J. McCreath// Mol. Cancer. - 2009. - Vol. 8. - pp.21-25.

65. Chapman K. B. SDH1, the gene encoding the succinate dehydrogenase flavoprotein subunit from Saccharomyces cerevisiae / K. B.Chapman, S. D.Solomon, J. D.Boeke//Gene. - 1992. - Vol. 118. -P. 131-136.

66. Chen X. HUA1 and HUA2 are two members of the floral homeotic AGAMOUS pathway / X.Chen, E.M. Meyerowitz // Molecular Cell - 1999 -Vol.3.-P. 349-360.

67. Choi C. Evolutionary transfers of mitochondrial genes to the nucleus in the Populus lineage and coexpression of nuclear and

mitochondrial Sdh4 genes / C.Choi, Z. Liu, K.L. Adams // New Phytol. - 2006. - Vol. 172. - P. 429-439.

68. Cimini D. Global transcriptional response of Saccharomyces cerevisiae to the deletion of SDH3 / D.Cimini, K. R.Patil, Ch.Schiraldi, J.Nielsen// BMC Systems Biology. - 2009. - Vol. 3. No. 17 - P.3-17.

69. Cloning and sequencing of a cDNA encoding DNA methyltransferase of mouse cells. The carboxyl-terminal domain of the mammalian enzymes is related to bacterial restriction methyltransferases / T.H. Bestor [et al.] // J. Mol. Biol. - 1988. -Vol.203. - P. 971-983.

70. Cloning, expression and chromosome locations of the human DNMT3 gene family / S. Xie [et al.] // Gene - 1999. - Vol.236 - P. 87-95.

71. Comb M. CpG methylation inhibits proenkephalin gene expression and binding of the transcription factor AP-2 / M. Comb, H.M. Goodman // Nucleic. Acids. Res. - 1990. - Vol.18. - P. 39753982.

72. Complex II from phototrophic purple bacterium Rhodoferax fermentans displays rhodoquinol-fumarate reductase activity / H. Miyadera [et al.] // Eur. J. Biochem. - 2003. - Vol. 270. P. 1863-1874.

73. Cryptochrome 3 from Arabidopsis thaliana: structural and functional analysis of its complex with a folate light antenna / Klar T. [et al.] // J. Mol. Biol. - 2007. - Vol. 366. - P.954-964.

74. Cryptochromes: blue light receptors for plants and animals / A. Cashmore [et al.] // Science. - 1999. - V. 284. - P. 760 - 765.

75. Crystallization of mitochondrial rhodoquinolfumarate reductase from the parasitic nematode Ascaris suum with the specific inhibitor flutolanil / A.Osanai [et al.] // Acta Cryst. - 2009. - Vol. F65. - P. 941-944.

76. Davis B J. A new high resolution electrophoresis method / B.J. Davis, L. Ornstein // Society for the study at the New York Academy of medicine. - 1959. -P. 112-118.

77. De novo DNA cytosine methy transferase activities in mouse embryonic stem cells / H. Lei [et al.] // Development. - 1996 -Vol.122-P. 3195-3205.

78. Dennis E.S. Epigenetic regulation of flowering / E.S. Dennis, W.J. Peacock // Current Opinion in Plant Biology - 2007 - Vol. 10. - P. 520-527.

79. DNA methyltransferases Dnmt3a and Dnmt3b are essential for de novo methylation and mammalian development / M. Okano [et al.] //Cell. - 1999. - Vol.99 - P. 247-257.

80. Dnmt2 is not required for de novo and maintenance methylation of viral DNA in embryonic stem cells / M. Okano [et al.] // Nucleic. Acids. Res. - 1998. - Vol.26 - P. 2536-2540.

81. Dual action of the active oxygen species during plant stress responses / J.Dat [et al.] // Cellular and Molecular Life Sciences. -2000.-Vol. 57.-P. 779-795.

82. Elorza A. A nuclear gene for the iron-sulfur subunit of mitochondrial complex II is specifically exspressed during Arabidopsis seed development and germination / A. Elorza, H. Roschzttardtz, X. Jordana // Plant cell physiology. - 2006. - V. 47. -P. 14-21.

83. EPR characterization of an archaeal succinate dehydrogenase in the membrane-bound state / S.Anemuller [et al.] // Eur. J. Biochem. -1995. - Vol. 232. - pp. 563-568.

84. Escherichia coli fumarate reductase frdC and frdD mutants: Identification of amino acid residues involved in catalytic activity

with quinines / D.J. Westenberg [et al.]_// J. Biol. Chem. - 1993. -Vol. 268. - P. 815-822.

85. Exner V. Chromatin rearrangements in development / V. Exner, L. Hennig // Current Opinion in Plant Biology. - 2008 - Vol. 11. - P. 64-69.

86. Fernandes A.S./ A.S.Fernandes, A.A. Konstantinov, M. Teixeira, M.M. Pereira // Biochem Biophys Res Commun. - 2005. - Vol. 330. -№ 2. - P.565-570.

87. Figueroa P. Three different genes encode the iron-sulfur subunit of succinate dehydrogenase in Arabidopsis thaliana / P. Figueroa [et al] // Plant Molecular Biology - 2001. - Vol. 46. - P. 241-250.

88. Figueroa P. Transfer of rpsl4 from the mitochondrion to the nucleus in maize implied integration within a gene encoding the iron-sulphur subunit of succinate dehydrogenase and expression by alternative splicing / P. Figueroa [et al] // Plant J. - 1999a. - Vol.18. -P. 601-609.

^ 89. Finnegan EJ. DNA methylation in plants / E.J. Finnegan, R.K. Genger, W.J. Peacock, E.S. Dennis // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology - 1998 - Vol. 49 - P. 223-247.

90. Fraga M.F. Genomic DNA methylation-demethylation during aging and reinvigoration of Pinus radiate / M.F. Fraga, R. Rodriguez, M.J. Canal // Tree Physiol. - 2002. - Vol.22. - P.813-816.

91. Furuya M. Phytochrom distribution in living organisms / M. Furuya // Plant physiol. - 1968. - Vol. 41. - P. 1242 - 1246.

92. Genomic DNA methylation of juvenile and mature Acacia mangium micropropagated in vitro with reference to leaf morphology as a phase change marker / F.C. Baurens [et al.] // Tree Physiol. - 2004. - Vol.24. -P.401^107.

y,

j'«

93. Germline SDHD mutation in familial phaeochromocytoma / D.Astuti [et al.] // Lancet. - 2001. - Vol. 357. - P. 1181-1182.

94. Giegu P. Complex II subunit 4 (sdh4) homologous sequences in plant mitochondrial genomes / P. Giegu, V. Knoop, A.Brennicke // Curr. Genet. - 1998. - Vol. 34. - P. 313-317.

95. Guo H. Regulation of flowering time by Arabidopsis photoreceptors / Hongwei Guo, Hongyun Yang, Chentao Lin // Science. - 1998. - Vol. 279. - P. 1360 - 1363.

96. Hagerhall C. Succinate:quinone oxidoreductases. Variations on a conserved theme / C. Hagerhall // Biochim Biophys Acta. - 1997. -Vol. 1320. - P. 107-141.

97. Hannon G.J. RNA interference / G.J. Hannon // Nature - 2002. - Vol. 418-P. 244-251.

98. Heim S. Thiol:fumarate reductase (Tfr) from Methanobacterium thermoautotrophicum Identification of the catalytic sites for fumarate reduction and thiol oxidation / S.Heim, A.Kiinkel, R. K.Thauer, R.Hedderich // Eur. J. Biochem. - 1998. - Vol. 253. - P. 292-299.

99. Hendrich B. Identification and characterization of a family of mammalian methyl-CpG binding proteins / B. Hendrich, A.P. Bird // Mol. Cell. Biol. -1998. - Vol.18 - P. 6538-6547.

100. Herrington C.S. Diagnostic Molecular Pathology: A Practical AProach / C.S. Herrington, J.O.D. McGee. - Oxford: Oxford Univ. Press, 1992. - P. 296.

101. Hershey H.P. Analysis of cloned cDNA and genome sequences for phytochrom: complete amino acid sequences for two genes prodacts expressed in etiolated Avena / H.P. Hershey // Nucl. Acids Res. - 1985. - V. 13. - № 23. - P. 8543 - 8559.

102. Hsieh C.L. In vivo activity of murine de novo methyltransferases, Dnmt3a and Dnmt3b / C.L. Hsieh // Mol. Cell. Biol. -1999. - Vol.19 - P. 8211-8288.

103. http://www.molbiol.ru/aPendix.html

104. Huang K.T. No Evidence for Promoter Region Methylation of the Succinate Dehydrogenase and Fumarate Hydratase Tumour SuPressor Genes in Breast Cancer / K.T.Huang, A.Dobrovic, S.B. Fox // BMC Res. Notes. 2009. V. 2. P. 194-202.

105. Identification and resolution of artifacts in bisulfite sequencing / P. M. Warnecke [et al.]. //Methods. - 2002. - V. 27, № 2. - P. 101107.

106. Identification of a mammalian protein that binds specifically to DNA containing methylated CpGs / R.R. Meehan [et al.] // Cell. -1989.-Vol.58-P. 499-507.

107. Identification of domains involved in the allosteric regulation of cytosolic Arabidopsis thaliana NADP-malic enzymes / M.C. Gerrard Wheeler [et al.] // FEBS Journal. - 2009. - Vol. 276. - No. 19. - P. 5665-5677.

108. Igamberdiev A. U. The role of mitochondrial electron transport during photosynthetic induction. A study with barley (Hordeum vulgare) protoplasts incubated with rotenone and oligomycin / A. U.Igamberdiev, V.Hurry, S.Krumer, P.Gardestrum // Physiol. Plant. -1998.-Vol. 104.-P. 431-439.

109. Imaizumi T. Cryptochrome nucleocytoplasmic distribution and gene expression are regulated by light quality in the fern Adiantum capillus-veneris / T. Imaizumi, T. Kanegae, M. Wada // Plant Cell, January 2000. V. 12. P.81-96.

110. Intracellular gene transfer in action: dual transcription and multiple silencing of nuclear and mitochondrial cox2 genes in legume

/ K.L. Adams [et al.] // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. - 1999. - Vol. 96. -P. 13863-13868.

111. Isolation and characterization of the cDNA encoding human DNA methyltransferase / R.W. Yen [et al.] // Nucleic. Acids. Res. -1992. - Vol.20. - P. 2287-2291.

112. Isolation and expression of a chicken DNA methyltransferase cDNA / S.Tajima [et al.] // J. Biochem. - 1995. - Vol.117. - P. 10501057.

113. Jonson M.K. Magnetic circular clicloism studies of succinate dehydrogenase evidence for (2 Fe-2S), (3Fe-S) and (4 Fe-4S) in reconstitutively active enzyme / M.K. Jonson, J.E. Morningstar, D.E. Bennet // J. Biol. Chem. - 1985. - V. 260. - №2. - P. 7368 - 7378.

114. Jost J.P. The repressor MDBP-2 is a member of the histone HI family that binds preferentially in vitro and in vivo to methylated nonspecific DNA sequences./ J.P. Jost, J. Hofsteenge // Proc. Natl. Acad. Sei. USA - 1992. - Vol. 89 - P. 9499-9503.

115. Kass S.U. DNA methylation directs a time-dependent repression of transcription initiation / S.U. Kass, N. Landsberger, A.P. Wolffe // Curr Biol. - 1997. - Vol.7. - P.157-165.

116. Kinetic Outlier Detection (KOD) in real-time PCR / / B. Tzachi [et al.] // Nucleic Acids Research. - 2003. - Vol. 31. - pp. 105-109.

117. Köhler C. Epigenetic mechanisms governing seed development in plants / C.Köhler, G.Makarevich // EMBO reports. - 2006. -Vol. 7. - No. 12. - P. 1223-1227.

118. Kubo N. A single nuclear transcript encoding mitochondrial RPS14 and SDHB of rice is processed by alternative splicing: common use of the same mitochondrial targeting signal for different proteins / N.Kubo, K.Harada, A.Hirai, K.Kadowaki // Proc. Natl. Acad. Sei. USA. - 1999. - Vol. 96. - P. 9207-9211.

119. Laird P.W. Oncogenic mechanisms mediated by DNA methylation / P.W. Laird // Mol. Med. Today. - 1997. - Vol.3 - P. 223-229.

120. Large-scale identification of microRNA from basal eudicot (Eschscholzia californica) and conservation in flowering plants / A.Barakat [et al.] // The Plant Journal - 2007 - Vol. 51. - P. 991 -1003.

121. Lee H.-C. Isolation of Plant Nuclei Suitable for Flow Cytometry From Recalcitrant Tissue by Use of a Filtration Column / H.-C.Lee, T.-Y. Lin // Plant Molecular Biology Reporter. - 2005. - Vol. 23. - P. 53-58.

122. Lemire B. D. The mitochondrial succinate :ubiquinone reductase / B. D. Lemire, B. D. Oyedotun // Biochim. Biophys. Acta. - 2002. -Vol. 1553. - P.102-116.

123. Leon G. Mitochondrial complex II is essential for gametophyte development in Arabidopsis / G. Leon, L. Holuigue, X.Jordana // Plant Physiol. - 2007.-Vol. 143.-P. 1534-1546.

124. Light influence on succinate dehydrogenase activity in maize leaves / Popov V.N. [et al.] // Journal of Stress Physiology & Biochemistry, 2005. - V. 1. - N 1. - P. 30-36.

125. Light Regulation of the Arabidopsis Respiratory Chain. Multiple Discrete Photoreceptor Responses Contribute to Induction of Type II NAD(P)H Dehydrogenase Genes / A.E. Matthew [et al.] // Plant Physiol. - 2004. - Vol. 136. - P. 2710-2721.

126. Lisch D. Epigenetic regulation of transposable elements in plants / D. Lisch // Annual Review of Plant Biology - 2009 - Vol. 60. P. 43-66.

127. Liu Sh.-L. Comparative Analysis of Structural Diversity and Sequence Evolution in Plant Mitochondrial Genes Transferred to the Nucleus / Sh.-L. Liu, Y.Zhuang, P.Zhang, K. L. Adams // Mol. Biol. Evol. - 2009. - Vol. 26. - No. 4. - P. 875-891.

128. Lombardo A. Cloning and characterization of the iron-sulfur subunit gene of succinate dehydrogenase from Saccharomyces cerevisiae / A. Lombardo, K.Carine, I. E. Scheffler // J. Biol. Chem. -1990. - Vol. 265. - P.10419-10423.

129. Lowry T. Protein measurement with the folin phenol reagent // J. Biol. Chem. - 1951. - Vol. 193. - pp. 265-275.

130. Lusser A. Acetylated, methylated, remodeled: chromatin states for gene regulation / Lusser A. // Current Opinion in Plant Biology/- 2002.-Vol. 5.-P. 437-443.

131. Maher Investigation of the role of SDHB inactivation in sporadic phaeochromocytoma and neuroblastoma / D.Astuti [et al.] // Br J Cancer. -2004. - Vol. 91. - No. 10. - P. 1835-1841.

132. Maklashina E. Anaerobic Expression of Escherichia coli Succinate Dehydrogenase: Functional Replacement of Fumarate Reductase in the Respiratory Chain during Anaerobic Growth / E.Maklashina, D. A. Berthold, G.Cecchini // J. of Bacteriology. - 1998. - Vol. 180. - No. 22. - P. 5989-5996.

133. McClintock B. The origin and behavior of mutable loci in maize / B.McClintock // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1950. - Vol. 36 (6). - P. 344-355.

134. McComb R.B. The measurement of lactate dehydrogenase / R.B. McComb, H.A. Homburger, I.L. Skokie // Clinical and Analytical Concepts in Enzymology. College of American Pathologists. - 1983. -P. 157-171.

135. Methylation-specific PCR: a novel PCR assay for methylation status of CpG islands / J. G. Herman [et al.]. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. - 1996. -V. 93,№ 18.-P. 9821-9826.

136. Mitochondrial cytochrome c oxidase and succinate dehydrogenase complexes contain plant specific subunits / A.H. Millar [et al.] // Plant Mol Biol. - 2004. - Vol. 56. P. 77-90.

137. Mlotshwa S. Small RNAs in viral infection and host defense / S.Mlotshwa, G.J.Pruss, V.Vance // Trends in Plant Science - 2008 - Vol. 13. P. 375-382.

138. Monk M. Changes in DNA methylation during mouse embryonic development in relation to X-chromosome activity and imprinting / M. Monk // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. - 1990 -Vol.326-P. 299-312.

139. Multiple losses and transfers to the nucleus of two mitochondrial succinate dehydrogenase genes during angiosperm evolution / K.L. Adams [et al.] // Adams Genetics. - 2001. - Vol. 158. - P. 1289-1300.

140. Multiprotein complex containing succinate dehydrogenase confers mitochondrial ATP-sensitive K+ channel activity / H.Ardehali // PNAS. -2004.- Vol. 101.- No. 32.-P. 11880-11885.

141. Mutations in the RET proto-oncogene and the von HiPel-Lindau disease tumour suPressor gene in sporadic and syndromic phaeochromocytomas / C.Eng [et al.] // J Med Genet. - 1995. - Vol. 32. - P. 934-937.

142. Nagy F. Nuclear and cytosolic events of light-induced, phytochrome-regulated signaling in higher plants / F. Nagy, E. Schafer // EMBO J. - 2000. - V. 19. - P. 157-163.

143. New insights into the regulation of plant succinate dehydrogenase / C. Affourtit [et al.] // J. Biol. Chem. - 2001. -Vol. 276. - No. 35. - P. 32567-32574.

144. Obesity Induced by a Pair-Fed High Fat Sucrose Diet: Methylation and Expression Pattern of Genes Related to Energy Homeostasis / A. Lomba [et al.] // Lipids Health Dis. 2010. Vol. 9. P. 60-65.

*

145. On the impossibility of the 5-methylcytosine and its nucleosides incorporation into DNA of higher plants / Sulimova G.E. [et al.] // Biochemistry (Mosc). - 1978. - Vol.43. - P.240-245.

146. Oyedotun K. S. The Quaternary Structure of the Saccharomyces cerevisiae Succinate Dehydrogenase / K. S. Oyedotun, B. D. Lemire // J. Biol. Chem. - 2004. -Vol. 279. - No. 10. - P. 9424-9431.

147. Pallotta M.L. Metabolite Transport in Isolated Yeast Mitochondria: Fumarate/Malate and Succinate/Malate Antiports / M.L.Pallotta, A.Fratianni, S.Passarella // FABS Lett. - 1999. - Vol. 462.-No. 3.-P. 313-316.

148. Pastore D. New Insights into the Regulation of Plant Succinate Dehydrogenase on the Role of the Protonmotive Fore / D.Pastore, D.Trono, M. N. Laus // The Journal Of Biological Chemistry 2001. - Vol. 276. - No. 35. - P. 32567-32574.

149. Pfluger J. Histone modifications and dynamic regulation of genome accessibility in plants / J.Pfluger , D.Wagner // Current Opinion in Plant Biology - 2007 - Vol. 10. -P. 645-652.

150. Potent and specific genetic interference by double-stranded RNA in Caenorhabditis elegans / A.Fire [et al.] // Nature -1998. Vol. 391- P. 806811.

151. Pratt L. H. Localisation within the plants / L. H. Pratt // Photomorphogenesis in plants. - 1986. - P. 61 - 81.

152. Production, characterization and determination of the real catalytic properties of the putative 'succinate dehydrogenase' from Wolinella succinogenes / H. D. Juhnke[et al.] // Molecular Microbiology. - 2009. - Vol. 71.-No. 5.-P. 1088-1101.

153. Proteomic analysis of succinate dehydrogenase and ubiquinol-cytochrome c reductase (Complex II and III) isolated by immunoprecipitation from bovine and mouse heart mitochondria / B.

Schillinga [et al.] // Biochimica et Biophysica Acta. - 2006. - Vol.1762. -P.213 -222.

154. Qureshi M. H. Succinate:Quinone Oxidoreductase (Complex II) Containing a Single Heme b in Facultative Alkaliphilic Bacillus sp. Strain YN-2000 / M. H.Qureshi, T.Fujiwara, Y.Fukumori // J. Bacteriol. - 1996. -Vol. 178.-No. 11.-P. 3031-3036.

155. Razin A. DNA methylation and embryogenesis /A. Razin, H. Cedar // EXS - 1993. - Vol.64. - P.343-357.

156. Robinson K.M. Covalent attachment of FAD to the yeast succinate dehydrogenase flavoprotein requires import into mitochondria, presequence removal, and folding / K.M. Robinson, B.D. Lemire // J. Biol. Chem. -1996. - Vol. 271. - P. 4055-4060.

157. Roos M.H. Differential expression of two succinate dehydrogenase subunit-B genes and a transition in energy metabolism during the development of the parasitic nematode Haemonchus contortus / M.H. Roos, A.G.M. Tielens // Mol. Biochem. Parasitol. - 1994. - Vol. 66. - P. 273-281.

158. Roux S.J. Roul of calcum ions in phytochrom responses: an apdate / S.J. Roux, R.O. Mayne, M. Datta // Plant Physiol. - 1986. -V. 66. -№2.-P. 344-348.

159. Salmon A. Polyploidy and DNA methylation: new tools available / A. Salmon, M.L. Ainouche // Molecular Ecology. - 2010. - Vol.19. - P. 213215.

160. Saxena C. Ultrafast dynamics of resonance energy transfer in cryptochrome. / C Saxena, H Wang, IH Kavakli. // J. Am. Chem. Soc. -2005.- Vol.127.-P.7984-7985.

161. Scheffler I.E. Molecular genetics of succinate:quinone oxidoreductase in eukaryotes / I.E. Scheffler // Progr. Nucl. Acid Res. Mol. Biol. - 1998. - Vol. 60. - P. 267-315.

162. Schnarrenberger C. Evolution of the enzymes of the citric acid cycle and the glyoxylate cycle of higher plants. A case study of endosymbiotic gene transfer / C.Schnarrenberger, W.Martin // Eur. J. Biochem. - 2002. - Vol. 269. - P. 868-883.

163. Shawn J.C. Shotgun bisulphite sequencing of the Arabidopsis genome reveals DNA methylation patterning / J.C. Shawn [et al] // Nature Letters. -2008. - Vol. 452. - P. 215-219.

164. Simon G. Muller. P7 Is a Positive Regulator of Blue Light Signaling in Arabidopsis / Simon G. Muller,Youn-Sung Kim,Tim Kunkel,and Nam-Hai Chua // The Plant Cell. - 2003. - Vol. 15. - P. 1111-1119.

165. Singer T.P. Covalent attachment of flavin to flavoproteins: Occurrence, assay, and synthesis / T.P. Singer, W.S. Mclntire // Methods in Enzymology Methods Enzymol. - 1984. - Vol. 106. - P. 369-378.

166. Singer-Sam J. X chromosome inactivation and DNA methylation. / J. Singer-Sam, A. Riggs // EXS - 1993. - Vol.64 -P.358-384.

167. Smith H. Phytochromes and light signal perception by plants -an emerging synthesis / H. Smith // Nature. - 2000. - V. 407. - P. 585 -590.

168. Spl binding is inhibited by (m)Cp(m)CpG methylation./ S.J. Clark [et al.] // Gene. -1997. - Vol. 195 - P. 67-71.

169. Sporadic and familial pheochromocytomas are associated with loss of at least two discrete intervals on chromosome lp / D.E. Benn [et al.] // Cancer Res. - 2000. - Vol. 60. - P.7048-7051.

170. Structural and Computational Analis of the Quinone-binding Site of Complex II (Succinate-Ubiquinone Oxidoreductase). A mechanism of electron transfer and proton conduction during

ubiquinone reduction / R.Horsefield [et al] // J. Biol. Chem. - 2006. -Vol. 281. - No. 11.-P. 7309-7316.

171. Studies of DNA methylation in animals / A.P. Bird // J. Cell. Sei. SuPl. - 1995. - Vol.19.- P. 37-39.

172. Tazi J. Alternative chromatin structure at CpG islands / J. Tazi, A. Bird // Cell. - 1990. - Vol.60 - P.909-920.

173. Terry M.J. Analysis of the association of phytochrome whisin weat leaf plasma membranes by quantitative immuno-assay and western blotting / M.J. Terry, B. Thomas, J.L. Hall // Abstr. Eur. Symp. "Photomorphogenesis in plants". - 1989. -P. 22.

174. The Deletion of the Succinate Dehydrogenase Gene K1SDH1 in Kluyveromyces lactis Does Not Lead to Respiratory Deficiency / M.Saliola [et al.] // Eucariotic Cell. - 2004. - Vol. 3. - No. 3. - P. 589597.

175. The Hfq-Dependent Small Noncoding RNA NrrF Directly Mediates Fur-Dependent Positive Regulation of Succinate Dehydrogenase in Neisseria meningitidis / M. M. E. Metruccio [et al.] //J. of Bacteriology. -2009. - Vol. 191. - No. 4. - P. 1330-1342.

176. The impact of oxidative stress on Arabidopsis mitochondria / L.J. Sweetlove [et al.] // The Plant Journal. - 2002. - Vol. 32. P. 891904.

177. The molecular topography of phytochrom: chromophor and apoprotein / P. S. Song [et al.] // Photochem. Photobiol. Ser. D. -1988.-V. 2.-№ l.-P. 43 -57.

178. The oxidative inactivation of mitochondrial electron transport chain components and ATPase / Y.Zhang [et al.] // Journal of Biological Chemistry. - 1990. - Vol. 265. - P. 16330-16336.

179. The Quinone Binding Site in Escherichia coli Succinate Dehydrogenase Is Required for Electron Transfer to the Heme b / Q.

I

1

iV,

M. Tran [et al.] // J. Biol. Chem. - 2006. -Vol. 281. - No. 43. - P. 32310-32317.

180. The unusual iron sulfur composition of the Acidianus ambivalens succinate dehydrogenase complex / C.M. Gomes [et al.] // Biochim. Biophys. Acta-Bioenergetics. - 1999. - Vol.1411. -P. 134-141.

181. Tomitsuka B. E. Regulation of succinate-ubiquinone reductase and fumarate reductase activities in human complex II by phosphorylation of its flavoprotein subunit / B. E. Tomitsuka, K. Kita, H. Esumi // Proc. Jpn. Acad. Ser. B 85. - 2009. - Vol. 85. - P. 258-265.

182. Transfer of RPS14 and RPL5 from the mitochondrion to the nucleus in grasses / P.Sandoval [et al.] // Gene. - 2004. - Vol. 324. -P. 139-147.

183. Tsukaho H. Mechanism of the increase in succinate dehydrogenase activity in wounded sweet potato root tissue / H. Tsukaho, A. Tadashi // Plant and Cell Physiology. - 1982. - Vol. 23. - №3. - P. 525-532.

184. Unseld M. The mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana contains 57 genes in 366,924 nucleotides / M.Unseld, J.R.Marienfeld, P.Brandt, A.Brennicke // Nature Genet. -1997. - Vol.15. - P. 57-61.

185. Vaillant I. Role of histone and DNA methylation in gene regulation / Vaillant I., Paszkowski J. // Current Opinion in Plant Biology - 2007 - Vol. 10,-P. 528-533.

186. Vanyushin B. F. DNAMethylation in Plants / B. F.Vanyushin // CTMI. - 2006. - Vol.301. - P.67-122.

187. Vaucheret H. Plant ARGONAUTES / H.Vaucheret / Trends in Plant Science - 2008 - Vol. 13. P. 350-357.

188. Vazques F. Arabidopsis endogenous small RNAs: highways and byways / F.Vazques // Trends in Plant Science - 2006 - Vol. 11. P. 460-468.

189. Vernalization requires epigenetic silencing of FLC by histone methylation / R.Bastow [et al.] // Nature - 2004. - Vol. 427. - P. 164-167.

190. Viehmann S. Genes for two subunits of succinate dehydrogenase form a cluster on the mitochondrial genome of Rhodophyta / S.Viehmann, O.Richard, C.Boyen, K.Zetsche // Curr. Genet. - 1996. -Vol. 29.-P. 199-201.

191. Waddington C.H. The Strategy of the Genes / C.H. Waddington // London: Geo Allen & Unwin - 1957. - P. 154.

192. Xiong L.Z. Patterns of cytosine methylation in an elite rice hybrid and its parental lines, detected by a methylation-sensitive amplification polymorphism technique / L.Z.Xiong, C.G.Xu, M.A.Saghai-Maroof, Q.Zhang // Mol Gen Genet. - 1999. - Vol.261. - P.439^46.

193. Yeast Mitochondrial Carriers: Bacterial Expression, Biochemical Identification and Metabolic Significance / L.Palmieri [et al.] // Journal of Bioenergetics and Biomembranes. - 2010. - Vol. 32. -No. l.-P. 67-77.

194. Yoder J.A. A candidate mammalian DNA methyltransferase related to pmtlp of fission yeast / J.A. Yoder, T.H. Bestor // Hum. Mol. Genet. - 1998. - Vol.7. - P. 279-84.

195. Zeylemaker W.P. Studies on succinate dehydrogenase: VII. The effect of temperature on the succinate oxidation / W.P.Zeylemaker, HJansen, C.Veeger, E.C. Slater // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) -Enzymology.- 1971. - Vol. 242.-No. 1. - P. 14-22.