Разделение каталитического цикла цитохром bc1-комплекса в хроматофорах Rhodobacter capsulatus на отдельные стадии с помощью ионов цинка тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.04, кандидат биологических наук Клишин, Сергей Сергеевич

• Клишин, Сергей Сергеевич
• кандидат биологических наук
• 2005

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Клишин, Сергей Сергеевич

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ.

ВВЕДЕНИЕ.

1.ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

1.1. Общее строение и функции цитохром 6сгкомплекса.

1.2. Структура и функции цитохрома Ъ.

1.3. Структура и функции железносерного белка Риске.

1.4. Структура и функции цитохрома С\.

1.5. Ингибиторы цитохром Ъс\-комплекса.

1.6. Влияние ионов цинка на цитохром Ъс\-комплекс.

1.7. Возможные механизмы функционирования цитохром

Ьс\-комплекса.

2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ.

2.1. Культивирование бактерий Rhodobacter capsulatus.

2.2. Получение хроматофоров.

2.3. Измерение концентрации бактериохлорофилла.

2.4. Оборудование для импульсной спектрофотометрии.

2.5. Среды и условия измерений.

2.6. Измерение зависимостей от рН.

2.7. Регистрация индуцированных вспышкой изменений рН внутри хроматофоров.

2.8 Измерение температурной зависимости.

2.9. Приготовление пробы для изучения влияния тяжёлой воды (D2O) на цитохром Ьс\- комплекс.

2.10. Регистрация изменений A\j/.

2.11. Регистрация окислительно-восстановительных реакций в цитохроме b.

2.12. Регистрация окислительно-восстановительных реакций в цитохромах с\ и с2.

2.13. Расчет корректировочных коэффициентов.

2.14. Измерение концентрации реакционных центров.

2.15 Измерение концентрации Ьс\-комплекса.

3. РЕЗУЛЬТАТЫ.

3.1. Характеристика окислительно-восстановительных условий во время измерений.

3.2. Индуцируемые вспышкой реакции в цитохром Ъс\-комплексе

Rb.capsulatus.

3.3. Ингибируещее действие Zn

3.4. Зависимость редокс реакций гема bh и генерации Д\|/ цитохром Ъс\-комплексом от концентрации Zn

3.5. Сравнение действия Zn2+ на каталитический цикл цитохром be | -комплекса в условиях насыщающей и слабой вспышек, соответственно.

3.6. Каталитический цикл цитохром be\-комплекса при различных значениях рН.

3.7. Индуцируемые вспышкой изменения рН внутри хроматофоров Rb.capsulatus.

3.8. Каталитический цикл цитохром be\-комплекса при разных значениях температуры.

3.9. Влияние D20 на каталитический цикл цитохром бсркомплекса.

4. ОБСУЖДЕНИЕ.

5. ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Разделение каталитического цикла цитохром bc1-комплекса в хроматофорах Rhodobacter capsulatus на отдельные стадии с помощью ионов цинка»

Убихинол: цитохром с оксидоредуктаза, называемая также комплексом III или цитохром be 1 -комплексом, является ключевым компонентом энерго-преобразующих электрон-транспортных цепей. Этот фермент занимает центральное место в энергетическом обмене митохондрий и большинства бактерий. У цианобактерий и зелёных растений фунцию, аналогичную цитохром be 1 -комплексу, выполняет цитохромный /^комплекс. Цитохром be i-комплекс включает в себя один цитохром b с двумя темами -высокопотенциальным bh и низкопотенциальным Ь\, один железосерный центр, один цитохром с, и варьирующее количество субъединиц разной молекулярной массы, не содержащих простетических групп. Убихинол и водорастворимый цитохром с (в фототрофных бактериях цитохром с2) служат соответственно восстановителем и окислителем цитохром be J -комплекса. Цитохром Ъс\ -комплекс осуществляет перенос электрона с убихинола на цитохром с2, создавая электрохимический протонный градиент, использующийся для синтеза АТФ или транспорта метаболитов. По современным представлениям убихинол окисляется в сайте Q0, локализованом между железносерным белком Риске и гемом Ь\, после чего первый электрон переходит на железносерный кластер белка Риске и далее последовательно переносится через цитохром с\ на цитохром с, тогда как второй электрон идёт сквозь мембрану через гем Ь\ и гем bh в другой хинон-связывающий сайт Qj, где образуется семихинон анион Q* .

Окисление второго убихинола в сайте Q0 приводит к образованию QH2 в сайте Qj.Образование убихинола в сайте Qj связано с захватом двух протонов с отрицательно заряженной стороны мембраны, а окисление убихинола в сайте Q0 с выбросом протонов с положительно заряженной стороны мембраны.

Детально механизм электрон-протонного сопряжения в цитохром be\-комплексе не понятен и требует более детального изучения. Одним из наиболее удобных объектов исследования цитохром Ьс\ -комплекса являются хроматофоры фотосинтезирующих бактерий - замкнутые мембранные везикулы, образующиеся в результате инвагинации цитоплазматической мембраны у многих видов этих бактерий и получаемые в виде гомогенного препарата при разрушении этих бактерий. В данной работе использовались хроматофоры из несерных пурпурных фототрофных бактерий Rhodobacter capsulatus, цитохром Ъс\-комплекс которых имеет минимальный 3-х субединичный состав. Наличие реакционных центров в хроматофорах Rhodobacter capsulatus позволяет генерировать трансмембранную разность электрических потенциалов и запускать фермент вспышкой света. Кроме того, каротиноидные пигменты светособирающего комплекса этой бактерии являются природным индикатором Д\|/, что позволяет оптическими методами регистрировать трансмембранный перенос протонов в миллисекундной шкале и изучать его корреляции с редокс превращениями цитохромов. Из литературных источников известно, что в окислительных условиях, когда убихинол в мембране окислен, воостановление гема bh происходит быстрее, чем генерация Д\|/. Аналогичное сравнение кинетик в условиях близких к нативным, т.е. когда убихинон в мембране наполовину восстановлен, провести было затруднительно, поскольку в этом случае окисление гема bh быстрее его восстановления, так что индуцированные вспышкой редокс превращения гема bh спектрально не разрешимы. В силу этого исследования цитохром be 1-комплекса в восстановительных условиях проводились обычно в присутствии такого ингибитора, как антимицин А. Антимицин А блокирует окисление гема Ьь, что позволяет наблюдать его восстановление. Однако необратимо связавшись с цитохром Ьс\-комплексом, антимицин А позволяет перенести электрон только до гема Ь^ нарушая, таким образом цикличность переноса электронов. Скулачёвым с соавторами было впервые показано, что ионы Zn2+ оказывают ингибирующее воздействие на цитохром be у-комплекс. Добавление ионов Zn2+ к митохондриям в микромолярной концентрации увеличивало степень восстановленности цитохрома b и уменьшало степень восстановленности цитохрома с. Действие цинка обращалось добавкой ЭДТА. Обратимость ингибирующего действия цинка позволяла надеяться, что его малые концентрации могут быть использованы для «притормаживания» индуцированных вспышками реакций в цитохром be i-комплексе Rb.capsulatus и выявления отдельных стадий каталитического цикла без нарушения целостности работы фермента. В основную задачу данной работы входило изучение индуцируемых

Л I вспышкой реакций в цитохром be 1-комплексе в присутствии ионов Zn . Цель настоящей работы состояла в изучении механизма сопряжения окислительно-восстановительных (редокс) реакций в цитохром Ьс\-комплексе Rb. capsulatus как друг с другом, так и с генерацией мембранного потенциала.

Заключение диссертации по теме «Биохимия», Клишин, Сергей Сергеевич

5. ВЫВОДЫ

1. Установлено, что ионы Zn2+, добавленные в концентрации менее 100 мкМ, не нарушают целостности работы цитохром be j -комплекса, а только замедляют его, делая возможным наблюдение редокс превращений высокопотенциального гема bh цитохрома b в ответ на вспышку и их соотнесение с электрогенными реакциями.

2. Выдвинуто предположение о том, что трансмембранный перенос электрона к гему bh электростатически компенсируется перераспределением протонов и диэлектрической релаксацией белка, поскольку не сопровождается заметной генерацией А\|/.

3. Обнаружено, что генерация Д\|/ и ДрН цитохром Ьс\-комплексом сопряжены с восстановлением цитохрома с\ убихинолом и коррелируют с окислением гема bh.

4. Сделан вывод, что каталитический цикл цитохром bcv-комплекса включает в себя, по крайней мере, две стадии. На первом этапе молекула убихинола окисляется в центре Q0, приводя, соответственно, к восстановлению и протонированию FeS-домвна белка Риске и восстановлению низкопотенциального гема bi, с которого электрон переносится на гемм b/,. На следующей стадии происходят окисление гема bh, восстановление цитохрома с\, выброс протонов внутрь хроматофоров и генерация Ду.

5. На основе имеющихся структурных данных предложена механическая модель сопряжения электрогенного выброса протонов цитохром Ъс\-комплексом (генерации Д\{/) с восстановлением цитохрома с\ подвижным FeS-доменом белка Риске.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Клишин, Сергей Сергеевич, 2005 год

1. Блюменфельд Л.А. (1977) Проблемы биологической физики, М., Наука

2. Каменский Ю.А., Константинов А.А., Ясайтис А.А. (1975) Исследование цитохромов b в субмитохондриальных частицах сердца быка в присутствии окислительно-восстановительного буфера сукцинат/фумарат, Биохимия 40,1022-1031

3. Самуилов В.Д. (1983) Фотосинтетический аппарат бактерий как преобразователь световой энергии в электрическую, М., ВИНИТИ

4. Скулачёв В.П. (1972) Трансформация энергии в биомембранах, М., Наука

5. Скулачёв В.П. (1988) Энергетика биологических мембран, М., Наука

6. Aagaard A., Namslauer A., Brzezinski Р. (2002) Inhibition of proton transfer in cytochrome с oxidase by zinc ions: delayed proton uptake during oxygen reduction, Biochimica et Biophysica Acta-Bioenergetics 1555, 133-139

7. Aagaard J., Sistrom W.R. (1972) Control of synthesis of reaction center bacteriochlorophyll in photosynthetic bacteria, Photochem Photobiol 15, 209-225

8. Ambler R.P., Daniel M., Hermoso J., Meyer Т.Е., Bartsch R.G., Kamen M.D. (1979) Cytochrome c2 sequence variation among the recognised species of purple nonsulphur photosynthetic bacteria, Nature 278, 659-60

9. Ambler R.P. (1991) Sequence variability in bacterial cytochromes c, Biochim Biophys Acta 1058,42-7

10. Andrews K.M., Crofts A.R., Gennis R.B. (1990) Large-scale purification and characterization of a highly active four- subunit cytochrome bcl complex from Rhodobacter sphaeroides, Biochemistry 29, 2645-2651

11. Baccarini-Melandri A., Jones O.T., Hauska G. (1978) Cytochrome c2- an electron carrier shared by the respiratory and photosynthetic electron transport chain of Rhodopseudomonas capsulata, FEBS Lett. 86,151-4

12. Baccarini-Melandri A., Melandri B.A. (1977) A role for ubiquinone-10 in the b~c2 segment of the photosynthetic bacterial electron transport chain, FEBS Lett. 80,459-464

13. Baciou L., Michel H. (1995) Interruption of the water chain in the reaction center from Rhodobacter sphaeroides reduces the rates of the proton uptake and of the second electron transfer to QB, Biochemistry 34,7969-72

14. Berden J. A., Slater E.C. (1972) The allosteric binding of antimycin to cytochrome b in the mitochondrial membrane, Biochimica et Biophysica Acta 256, 199-215

15. Berry E.A., Guergova-Kuras M., Huang L.S., Crofts A.R. (2000a) Structure and function of cytochrome be complexes, Annual Review of Biochemistry 69,1005-1075

16. Berry E.A., Huang L.S. (2003) Observations concerning the quinol oxidation site of the cytochrome bcl complex, FEBS Lett. 555, 13-20

17. Berry E.A., Zhang Z., Bellamy H.D., Huang L. (2000b) Crystallographic location of two Zn(2+)-binding sites in the avian cytochrome bc(l) complex, Biochim Biophys Acta 1459, 440-448

18. Bowyer J.R., Crofts A.R. (1981) On the mechanism of photosynthetic electron transfer in Rhodopseudomonas capsulata and Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim Biophys Acta 636, 218-233

19. Bowyer J.R., Edwards C.A., Ohnishi Т., Trumpower B.L. (1982) An analogue of ubiquinone which inhibits respiration by binding to the iron-sulfur protein of the cytochrome b-cl segment of the mitochondrial respiratory chain, J Biol Chem 257, 8321-8330

20. Bowyer J.R., Meinhardt S.W., Tierney G.V., Crofts A.R. (1981) Resolved difference spectra of redox centers involved in photosynthetic electron flow in Rhodopseudomonas capsulata and Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim Biophys Acta 635,167-186

21. Brandt U, von Jagow G. (1991) Analysis of inhibitor binding to the mitochondrial cytochrome с reductase by fluorescence quenches titration. Evidence for a 'catalytic switch' at the Qo center, Eur. J. Biochem. 195, 163-70

22. Brandt U., Haase U., Schagger H.,von Jagow G. (1991) Significance of the "Rieske" iron-sulfur protein for formation and function of the ubiquinol-oxidation pocket of mitochondrial cytochrome с reductase (bcl complex), J. Biol. Chem. 266, 19958-19964

23. Brandt U., Schagger H., von Jagow G. (1988) Characterisation of binding of the methoxyacrylate inhibitors to mitochondrial cytochrome с reductase, Eur. J. Biochem. 173,499-506

24. Brandt U. (1998) The chemistry and mechanics of ubihydroquinone oxidation at center P (Q(o)) of the cytochrome bc(l) complex, Biochimica et Biophysica Acta-Bioenergetics 1365, 261-268

25. Brasseur G., Saribas A.S., Daldal F. (1996) A compilation of mutations located in the cytochrome b subunit of the bacterial and mitochondrial bcl complex, Biochim Biophys Acta -Bioenergetics 1275, 61-69

26. Broger C., Salardi S., Azzi A. (1983) Interaction between isolated cytochrome cl and cytochrome c, Eur. J. Biochem. 131, 349-52

27. Brugna M., Rodgers S., Schricker A., Montoya G., Kazmeier M., Nitschke W., Sinning I. (2000) A spectroscopic method for observing the domain movement of the Rieske iron-sulfur protein, Proc. Acad. Sci. USA 97, 20692074

28. Bulychev A.A., Andrianov V.K., Kurella G.A., Litvin F.F. (1976) Photoinduction kinetics of electrical potential in a single chloroplast as studied with micro-electrode technique, Biochim. Biophys. Acta. 430, 336-51.

29. Clark L.C. (1956) Monitor and control of blood and tissue oxygen tensions, Trans. Am. Soc. Art. Int. Organs 2,41-45

30. Clark A.J., Jackson J.B. (1981) The measurement of membrane potential during photosynthesis and during respiration in intact cells of Rhodopseudomonos capsulata by both electrochromism and by permeant ion redistribution, Biochem. J. 200, 389-397

31. Clayton R.K. (1973) The absolute quantum efficiency of bacteriochlorophyll photooxidation in reaction centers of Rhodopseudomonas spheroids, Biochim Biophys Acta 333, 246-260

32. Cooley W., Daldal F. (2005) Spectroscopic observation of structurally mediated cross-talk between the quinone reduction and hydroquinone oxidation sites of the cytochrome be 1 complex, Biophys. J. 88, 326a

33. Crofts A.R., Berry E.A. (1998) Structure and function of the cytochrome bcl complex of mitochondria and photosynthetic bacteria, Curr. Opin. Struct. Biol. 8, 501-509

34. Crofts A.R., Hong S., Ugulava N., Barquera В., Gennis R., Guergova-Kuras M., Berry E.A. (1999b) Pathways for proton release during ubihydroquinone oxidation by the bcl complex, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A 96, 1002110026

35. Crofts A.R., Hong S., Zhang Z., Berry E.A. (1999c) Physicochemical aspects of the movement of the rieske iron sulfur protein during quinol oxidation by the bc(l) complex from mitochondria and photosynthetic bacteria, Biochemistry 38,15827-15839

36. Crofts A.R., Meinhardt S.W., Jones K.R., Snozzi M. (1983) The role of the quinone pool in the cyclic electron transfer chain of Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim Biophys Acta 723, 202-218

37. Crofts A.R., Shinkarev V.P., Kolling D.R., Hong S. (2003) The modified Q-cycle explains the apparent mismatch between the kinetics of reduction of cytochromes cl and bH in the bcl complex, J. Biol. Chem. 278, 3619136201

38. Crofts A.R., Wraight C.A. (1983) The electrochemical domain of photosynthesis, Biochim. Biophys.Acta 726,149-185

39. Daldal F., Cheng S., Applebaum J., Davidson E., Prince R.C. (1986) Cytochrome-c2 is not essential for photosynthetic growth of Rhodopseudomonas capsulata, Proc. Acad. Sci. USA 83, 2012-2016

40. Darrouzet E., Daldal F. (2002) Movement of the iron-sulfur subunit beyond the ef loop of cytochrome b is required for multiple turnovers of the be 1 complex but not for single turnover Q(o) site catalysis, J. Biol. Chem. 277, 3471-3476

41. Darrouzet E., Daldal F. (2003) Protein-Protein Interactions between cytochrome b and the Fe-S protein subunits during QH(2) oxidation and large-scale domain movement in the bc(l) complex, Biochemistry 42,14991507

42. Darrouzet E., Moser C.C., Dutton P.L., Daldal F. (2001) Large scale domain movement in cytochrome bc(l): a new device for electron transfer in proteins, Trends in Biochemical Sciences 26, 445-451

43. Darrouzet E., Valkova-Valchanova M., Daldal F. (2000a) Probing the role of the Fe-S subunit hinge region during Q(o) site catalysis in Rhodobacter capsulatus bc(l) complex, Biochemistry 39,15475-15483

44. Darrouzet E., Valkova-Valchanova M., Daldal F. (2002b) The 2Fe-2S. cluster E-m as an indicator of the iron-sulfur subunit position in the ubihydroquinone oxidation site of the cytochrome bc(l) complex, J. Biol. Chem. 277, 3464-3470

45. Darrouzet E., Valkova-Valchanova M., Moser C.C., Dutton P.L., Daldal F. (2000) Uncovering the 2Fe2S. domain movement in cytochrome bc(l) and its implications for energy conversion, Proc. Acad. Sci. USA 97, 4567-4572

46. Davidson E., Ohnishi Т., Atta-Asafo-Adjei E., Daldal F. (1992) Potential ligands to the 2Fe-2S. Rieske cluster of the cytochrome bcl complex of Rhodobacter capsulatus probed by site-directed mutagenesis, Biochemistry 31,3342-3351

47. De la Rosa F. F., Palmer G. (1983) Reductive titration of CoQ-depleted Complex III from Baker's yeast. Evidence for an exchange-coupled complex between QH . and low-spin ferricytochrome b, FEBS Lett. 163, 140-143.

48. De Vries S., Albracht S.P., Berden J.A., Slater E.C. (1982) The pathway of electrons through OH2:cytochrome с oxidoreductase studied by pre-steady -state kinetics, Biochim Biophys Acta 681, 41-53

49. DeCoursey Т.Е., Cherny V.V. (2000) Common themes and problems of bioenergetics and voltage-gated proton channels, Biochim. Biophys. Acta. 1458, 104-119

50. Deul D.H., Thorn M.B. (1962) Effects of 2,3-dimercaptopropanol and antimycin on absorption spectra of heart-muscle preparations, Biochim. Biophys. Acta. 59,426-36

51. Dickerson R.E., Timkovich R., Almassy R. J. (1976) The cytochrome fold and the evolution of bacterial energy metabolism, J. Mol. Biol. 100, 473-91

52. Ding H., Daldal F., Dutton P.L. (1995) Ion pair formation between basic residues at 144 of the Cyt b polypeptide and the ubiquinones at the Qo site of the Cyt bcl complex, Biochemistry 34, 15997-16003

53. Drachev L.A., Mamedov M.D. (1989) Flash-induced electrogenic events in the photosynthetic reaction center and cytochrome bcl-complex of Rhodobacter sphaeroides chromatophores, Biochim Biophys Acta 973, 189197

54. Dutton P.L., Jackson J.B. (1972) Thermodynamic and kinetic characterization of electron transfer components in situ in Rhodopseudomonas spheroides and Rhodospirillum rubrum, Eur. J. Biochem. 30,495-510

55. Dutton P.L., Prince R.C. (1978) Reaction center driven cytochrome interactions in electron and proton translocation and energy conservation, in: (Eds. Clayton R.K., Sistrom W.R.) The Photosynthetic Bacteria, New York: Academic Press, 525-570

56. Feher G., Okamura M.Y. (1989) Structure and function of the reaction center from Rhodopseudomonas sphaeroides, Nature 339, 155-164

57. Gennis R.B., Barquera В., Hacker В., Van Doren S.R., Arnaud S., Crofts A.R., Davidson E., Gray K.A., Daldal F. (1993) The bcl complexes of Rhodobacter sphaeroides and Rhodobacter capsulatus, J. Bioenerg. Biomembr. 25, 195-209

58. Glaser E.G., Crofts A.R. (1984) A new electrogenic step in the ubiquinol:cytochrome c2 oxidoreductase complex of Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta.766,322-333

59. Gopta O.A., Feniouk B.A., Junge W., Mulkidjanian A.Y. (1998) The cytochrome bcl complex of Rhodobacter capsulatus: ubiquinol oxidation in a dimeric Q-cycle?, FEBS Lett. 431, 291-296

60. Gray K.A., Dutton P.L., Daldal F. (1994) Requirement of histidine 217 for ubiquinone reductase activity (Qi site) in the cytochrome bcl complex, Biochemistry 33, 723-733

61. Guerrieri F., Nelson B.D. (1975) Studies on the characteristics of a proton pump in phospholipid vesicles inlayed with purified complex III from beef heart mitochondria, FEBS Lett. 54, 339-42

62. Hacker В., Barquera В., Crofts A.R., Gennis R.B. (1993) Characterization of mutations in the cytochrome b subunit of the bcl complex of Rhodobacter sphaeroides that affect the quinone reductase site (Qc), Biochemistry 32, 4403-4410

63. Hansen K.C., Schultz B.E., Wang G., Chan S.I. (2000) Reaction of Escherichia coli cytochrome bo(3) and mitochondrial cytochrome bc(l) with a photoreleasable decylubiquinol, Biochim. Biophys. Acta. 1456, 121-137

64. Harnisch U., Weiss H., Sebald W. (1985) The primary structure of the iron-sulfur subunit of ubiquinol-cytochrome с reductase from Neurospora, determined by cDNA and gene sequencing, Eur. J. Biochem. 149, 95-99

65. Hong S.J., Ugulava N., Guergova-Kuras M., Crofts A.R. (1999) The energy landscape for ubihydroquinone oxidation at the Q(o) site of the bc(l) complex in Rhodobacter sphaeroides, J. Biol. Chem. 274, 33931-33944

66. Hunte С. (2001) Insights from the structure of the yeast cytochrome bc(l) complex: crystallization of membrane proteins with antibody fragments, FEBS Lett. 504, 126-132

67. Hunte C., Koepke J., Lange C., Rossmanith Т., Michel H. (2000) Structure at 2.3 A resolution of the cytochrome bc(l) complex from the yeast Saccharomyces cerevisiae co-crystallized with an antibody Fv fragment, Structure Fold Des 8 , 669-684

68. Jackson J.B. (1988) Bacterial photosynthesis in: (Eds:Anthony C.) Bacterial energy transduction, London: Academic Press, 317-376

69. Jackson J.B., Crofts A.R. (1969) High energy state in chromatophores of Rhodopseudomonas speroides, FEBS Lett. 4,185-189

70. Jackson J.B., Crofts A.R. (1971) The kinetics of light induced carotenoid changes in Rhodopseudomonas spheroides and their relation to electrical field generation across the chromatophore membrane, Eur. J. Biochem. 18, 120-130

71. Jackson J.B., Goodwin M.G. (1993) Electrochromic responses of bacteriochlorophyll absorbance bands in purified light-harvesting complexes of Rhodobacter capsulatus reconstituted into liposomes, Biochim. Biophys. Acta. 1144,199-203

72. Jones M.R., Jackson J.B.(1990) Proton efflux from right-side-out membrane vesicles of Rhodobacter sphaeroides after short flashes, Biochim. Biophys. Acta. 1019,51-58

73. Junemann S., Heathcote P., Rich P.R. (1998) On the mechanism of quinol oxidation in the bcl complex, J. Biol. Chem. 273, 21603-21607

74. Junge W. (1976) Flash kinetic spectrophotometry in the study of plant pigments, in: (Eds: Goodwin T.W.) Chemistry and Biochemistry of Plant Pigments, London: Academic Press, 233-333

75. Junge W., Witt H.T. (1969) Analysis of electrical phenomena in membranes and interfaces by absorption changes, Nature 222, 1062-1065

76. Junge W., Witt H.T. (1968) On the ion transport system of photosynthesis-investigations on a molecular level, Z. Naturforsch. B. 23,244-54

77. Kamensky Y., Konstantinov A.A., Kunz W.S., Surkov S. (1985) Effect of bcl site electron transfer inhibitors on the absorption spectra of mitochondrial cytochromes b, FEBS Lett. 181,95-99

78. Kim H., Xia D., Yu C.A., Xia J.Z., Kachurin A.M., Zhang L., Yu L., Deisenhofer J. (1998) Inhibitor binding changes domain mobility in the iron-sulfur protein of the mitochondrial bcl complex from bovine heart, Proc. Natl. Acad. Sci. U S A 95, 8026-8033

79. Klishin S.S., Mulkidjanian A.Y. (2005) Proton transfer paths at the quinone oxidizing site of the Rb. capsulatus cytochrome be complex. In Photosynthesis: Fundamental aspects to global perspectives. (Eds: A. van der Est, Bruce D.), 460-462.

80. Konstantinov A.A. (1990) Vectorial electron and proton transfer in the cytochrome bcl complexes, Biochim. Biophys. Acta. 1018, 138-141

81. Kunz W.S., Konstantinov A.A. (1983) Effect of b-cl site inhibitors on the midpoint potentials of mitochondrial cytochromes b, FEBS Lett. 155, 237-240

82. Kunze В., Kemmer Т., Hofle G., Reichenbach H. (1984) Stigmatellin, a new antibiotic from Stigmatella aurantiaca (Myxobacterales). I. Production, physico-chemical and biological properties, J. Antibiot (Tokyo) 37,454-461

83. Lange C., Hunte C. (2002) Crystal structure of the yeast cytochrome bc(l) complex with its bound substrate cytochrome c, Proc. Acad. Sci. USA 99,2800-2805

84. Lascelles J. (1959) Adaptation to form bacterichlorophyll in Rhodopseudomonas sphaeroides: Changes in activity of enzymes concerned in pyrrole synthesis, Biochem. J. 72, 508-518

85. Leung K.H., Hinkle P.C. (1975) Reconstitution of ion transport and respiratory control in vesicles formed from reduced coenzyme Q-cytochrome с reductase and phospholipids, J. Biol. Chem. 250, 8467-71

86. Link T.A. (1997) The role of the 'Rieske' iron sulfur protein in the hydroquinone oxidation (Q(P)) site of the cytochrome bcl complex. The 'proton-gated affinity change' mechanism, FEBS Lett. 412, 257-264

87. Link T.A., von Jagow G. (1995) Zinc ions inhibit the QP center of bovine heart mitochondrial bc\ complex by blocking a protonatable group, J. Biol. Chem. 270, 25001-25006

88. Lorusso M., Cocco Т., Sardanelli A.M., Minuto M., Bonomi F., Papa S. (1991) Interaction of Zn2+ with the bovine-heart mitochondrial bc\ complex, Eur. J. Biochem. 197,555-561

89. Majewski С., Trebst A. (1990) The pet genes of Rhodospirillum rubrum: cloning and sequencing of the genes for the cytochrome bcl-complex, Mol. Gen. Genet. 224, 373-382

90. Matsuura K., O'Keefe D.P., Dutton P.L. (1983) A reevaluation of the events leading to the electrogenic reaction and proton translocation in the ubiquinol-cytochrome с oxidoreductase of Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta. 722, 12-22

91. Meinhardt S., Crofts A.R. (1982) Kinetic and thermodynamic resolution of cytochrome с 1 and cytochrome c2 from Rhodopseudomonas sphaeroides, FEBS Lett. 149,223-227

92. Mills D.A., Schmidt В., Hiser C., Westley E., Ferguson-Miller S. (2002) Membrane potential-controlled inhibition of cytochrome с oxidase by zinc, J. Biol. Chem. 277,14894-14901

93. Mitchell P. (1976) Possible molecular mechanisms of the protonmotive function of cytochrom systems, J. Theor. Biol. 62, 327-367

94. Mitchell P. (1990) The classical mobile carrier function of lipophilic quinones in the osmochemistry of electron-driven proton translocation, in: (Eds: Lenez G.) Highlights in Ubiquinone Research, London: Taylor & Francis, 77-82

95. Moser C.C., Keske J.M., Warncke K., Farid R.S., Dutton P.L. (1992) Nature of biological electron transfer, Nature 355, 796-802

96. Mulkidjanian A.Y., Mamedov M.D., Drachev L.A. (1991) Slow electrogenic events in the cytochrome bcl -complex of Rhodobacter sphaeroides: The electron transfer between cytochrome b hemes can be non-electrogenic, FEBS Lett. 284, 227-231

97. Nett J.H., Hunte C., Trumpower B.L. (2000) Changes to the length of the flexible linker region of the Rieske protein impair the interaction of ubiquinol with the cytochrome be (1) complex, Eur. J. Biochem. 267, 57775782

98. Ohnishi Т., Trumpower B.L. (1980) Differential effects of antimycin on ubisemiquinone bound in different environments in isolated succinate-cytochrome с reductase complex J. Biol. Chem. 255, 3278-84

99. Okamura M.Y., Feher G. (1995) Proton-Coupled Electron Transfer Reactions of QB in Reaction Centers From Photo synthetic Bacteria, (Eds: Blankenship R.E., Madigan M.T., Bauer C.E.) Kluwer Academic Publishers. Printed in The Netherlands, 577-94

100. O'Keefe D.P., Dutton P.L. (1981) Cytochrome b oxidation and reduction reactions in the ubiquinone- cytochrome b/c2 oxidoreductase from Rhodopseudomonas sphaeroides, Biochim. Biophys. Acta. 635, 149-166

101. Osyczka A., Moser C.C., Daldal F., Dutton P.L. (2004) Reversible redox energy coupling in electron transfer chains, Nature 427, 607-612

102. Overfield R.E., Wraight C.A. (1980) Oxidation of cytochromes с and c2 by bacterial photosynthetic reaction centers in phospholipid vesicles. 2. Studies with negative membranes, Biochemistry 19, 3328-3334

103. Paddock M.L., Graige M.S., Feher G., Okamura M.Y. (1999) Identification of the proton pathway in bacterial reaction centers: inhibition of proton transfer by binding of Zn2+ or Cd2+, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96,6183-6188

104. Paddock M.L., Rongey S.H., Feher G., Okamura M.Y. (1989) Pathway of proton transfer in bacterial reaction centers: Replacement of Glu 212 in the L subunit inhibits quinone (QB) turnover, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 86, 6602-6606

105. Page C.C., Moser C.C., Chen X.X., Dutton P.L. (1999) Natural engineering principles of electron tunnelling in biological oxidation-reduction, Nature 402, 47-52

106. Ponamarev M.V., Cramer W.A. (1998) Perturbation of the internal water chain in cytochrome f of oxygenic photosynthesis: loss of the concerted reduction of cytochromes f and b6, Biochemistry 37, 1719917208

107. Prince R.C., Dutton P.L. (1976) The primary acceptor of bacterial photosynthesis: it's operating midpoint potential? Arch. Biochem. Biophys. 172, 329-334

108. Racher E. (1976) A new look at mechanisms in bioenergetics, N.Y.; San Francisco; L.: Acad. Press

109. Rao B.K., Tyryshkin A.M., Roberts A.G., Bowman M.K., Kramer D.M. (2000) Inhibitory copper binding site on the spinach cytochrome b6f complex: implications for Qo site catalysis, Biochemistry 39, 3285-3296

110. Rich P.R. (1984) Electron and proton transfers through quinones and cytochrome be complexes, Biochim. Biophys. Acta. 768, 53-79

111. Rich P.R., Madgwick S.A., Brown S., vonJagow G. Brandt U. (1992) MOA-stilbene a new toll for investigation of the reactions of the chloroplast cytochrome-bf complex, Photosynthesis Research 34,465-477

112. Rieske J.S., Baum H., Stoner C.D., Lipton S.H. (1967) On the Antimycin-sensitive Cleavage of Complex III of the Mitochondrial Respiratory Chain, J. Biol. Chem. 242, 4854-66

113. Rieske J.S., Zaugg W.S., Hansen R.E. (1964) Studies on the electron transfer system. Distribution of iron and of the component giving an electron paramagnetic resonance signal at g = 1.90 in subtractions of complex 3, J. Biol. Chem. 239, 3023-30TUDIES

114. Roberts A.G., Bowman M.K., Kramer D.M. (2002) Certain metal ions are inhibitors of cytochrome b6f complex 'Rieske' iron-sulfur protein domain movements, Biochemistry 41,4070-4079

115. Robertson D.E., Dutton P.L. (1988) The nature and magnitude of the charge-separation reactions of ubiquinol cytochrome c2 oxidoreductase, Biochim. Biophys. Acta. 935, 273-91

116. Saraste M. (1984) Location of haem-binding sites in the mitochondrial cytochrome b, FEBS Lett. 166, 367-372

117. Schultz B.E., Chan S.I. (2001) Structures and proton-pumping strategies of mitochondrial respiratory enzymes, Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 30, 23-65

118. Shinkarev V.P., Crofts A.R., Wraight C.A. (2001) The electric field generated by photosynthetic reaction center induces rapid reversed electron transfer in the bc(l) complex, Biochemistry 40, 12584-12590

119. Shinkarev V.P., Rolling D.R.J., Miller T.J., Crofts A.R. (2002) Modulation of the midpoint potential of the 2Fe-2S. Rieske iron sulfur center by Q(o) occupants in the bc(l) complex, Biochemistry 41, 1437214382

120. Siedow J. N., de la Rosa F.F., Palmer G. (1978) The preparation and characterization of highly purified, enzymically active complex III from baker's yeast, J. Biol. Chem. 253,2392-2399

121. Skulachev V.P., Chistyakov V.V., Jasaitis A.A., Smirnova E.G. (1967) Inhibition of the respiratory chain by zinc ions, Biochem. Biophys. Res. Commun. 26, 1-6

122. Snyder C.H., Trumpower B.L. (1999) Ubiquinone at center N is responsible for triphasic reduction of cytochrome b in the cytochrome bc(l) complex, J. Biol. Chem. 274, 31209-31216

123. Stonehuerner J., O'Brien P., Geren L., Millett F., Steidl J., Yu L., Yu C.A. (1985) Identification of the binding site on cytochrome cl for cytochrome c, J. Biol. Chem. 260, 5392-5398

124. Takahashi E., Wraight C.A. (1990) A crucial role for Asp (L213) in the proton transfer pathway to the secondary quinone of reaction centers from Rhodobacter sphaeroides, Biochimica et Biophysica Acta 1020,107-11

125. Takamiya K.I., Dutton P.L. (1979) Ubiquinone in Rhodopseudomonas sphaeroides. Some thermodynamic properties, Biochim. Biophys. Acta. 546, 1-16

126. Tian H., White S., Yu L., Yu C.A. (1999) Evidence for the head domain movement of the rieske iron-sulfur protein in electron transfer reaction of the cytochrome bcl complex, J. Biol. Chem. 274,7146-7152

127. Tian H., Yu L., Mather M.W., Yu C.A. (1998) Flexibility of the neck region of the rieske iron-sulfur protein is functionally important in the cytochrome bcl complex, J. Biol. Chem. 273, 27953-27959

128. Trumpower B.L., Edwards C.A. (1979) Purification of a reconstitutively active iron-sulfur protein (oxidation factor) from succinate cytochrome с reductase complex of bovine heart mitochondria, J. Biol. Chem. 254, 8697-8706

129. Valkova-Valchanova M., Darrouzet E., Moomaw C.R., Slaughter C.A., Daldal F. (2000) Proteolytic cleavage of the Fe-S subunit hinge region of Rhodobacter capsulatus bc(l) complex: effects of inhibitors and mutations, Biochemistry 39,15484-15492

130. Verbist J., Lang F., Gabellini N., Oesterhelt D. (1989) Cloning and sequencing of the fbcF, В and С genes encoding the cytochrome b/cl complex from Rhodopseudomonas viridis, Mol. Gen. Genet. 219, 445-452

131. Von Jagow G., Engel W.D. (1981) Complete inhibition of electron transfer from ubiquinol to cytochrome b by the combined action of antimycin and myxothiazol, FEBS Lett. 136,19-24

132. Von Jagow G., Link T. A. (1986) Use of specific inhibitors on the mitochondrial bcl complex, in Photosynthesis: Molecular biology of energy capture 126, 253-71

133. Von Jagow G., Ohnishi T. (1985) The chromone inhibitor stigmatellin-binding to the ubiquinol oxidation center at the C-side of the mitochondrial membrane FEBS Lett. 185, 311-15

134. Wakabayashi S., Matsubara H., Kim С. H., Kawai K., King Т.Е. (1980) The complete amino acid sequence of bovine heart cytochrome cl, Biochem. Biophys. Res. Commun. 97, 1548-1554

135. Wikstrom M., Krab K., Saraste M. (1981) Proton-translocating cytochrome complexes, Annu. Rev. Biochem. 50, 623-655

136. Wikstrom M.K., Berden J. A. (1972) Oxidoreduction of cytochrome b in the presence of antimycin, Biochim. Biophys. Acta. 283, 403-420

137. Wikstrom M.K. (1973) The different cytochrome b components in the respiratory chain of animal mitochondria and their role in electron transport and energy conservation, Biochim. Biophys. Acta. 301, 155-193

138. Wood P.M. (1983) Why do c-type cytochrome exist? FEBS Lett. 164, 223-226

139. Xia D., Yu C.A., Kim H., Xia J.Z., Kachurin A.M., Zhang L., Yu L., Deisenhofer J. (1997) Crystal structure of the cytochrome bcl complex from bovine heart mitochondria, Science 277, 60-66

140. Xiao K.H., Chandrasekaran A., Yu L., Yu C.A. (2001) Evidence for the intertwined dimer of the cytochrome bc\ complex in solution, J. Biol. Chem. 276, 46125-46131

141. Yu C.A., Xia J.Z., Kachurin A.M., Yu L., Xia D., Kim H., Deisenhofer J. (1996) Crystallization and preliminary structure of beef heart mitochondrial cytochrome-6ci complex, Biochim. Biophys. Acta. 1275, 4753

142. Yun C.H., Crofts A.R., Gennis R.B. (1991) Assignment of histidine axial ligands to the cytochrome bh and cytochrome Ы components of the be 1 complex from Rhodobacter sphaeroides site directed mutagenesis, Biochemistry 30, 6747-6754

143. Zhang Z., Huang L., Shulmeister V.M., Chi Y.I., Kim K.K., Hung L.W., Crofts A.R., Berry E.A., Kim S.H. (1998) Electron transfer by domain movement in cytochrome bc\, Nature 392, 677-684