Полиморфизм хлоропластной и митохондриальной ДНК однолетних и многолетних видов подсолнечника рода Helianthus L. тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.07, кандидат наук Хачумов Владимир Артурович

• Хачумов Владимир Артурович
• кандидат наук
• 2022

Оглавление диссертации кандидат наук Хачумов Владимир Артурович

ВВЕДЕНИЕ

1 ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Биологические особенности рода НвИаМНш Ь

1.2 Структурная организация хлоропластных геномов высших растений

1.3 Структурная организация митохондриальных геномов высших растений

2 МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Материал исследования

2.2 Методы исследования

2.2.1 Выделение пластид и митохондрий из листовой ткани

2.3 Молекулярно-генетические методы

2.3.1 Выделение ДНК

2.3.2 Измерение концентрации ДНК

2.3.3 Постановка ПЦР в реальном времени

2.4 ЗБЯ-анализ

2.5 Приготовление библиотеки генома и секвенирование

2.6 Сборка, аннотация и анализ генома

2.7 Анализ повторений простых последовательностей

2.8 Эволюционное давление отбора и анализ горячих точек расхождения

2.9 Филогенетический анализ

2.10 Оценка стабильности ДНК

3 РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Изменчивость хлоропластных геномов рода НвИаМНш Ь

3.1.1 Структурная организация хлоропластных геномов однолетних и многолетних видов рода НвИаМНш Ь

3.1.2 Полиморфизм хлоропластной ДНК однолетних и многолетних видов рода НвИаМНш Ь

3.1.3 Сравнительный анализ хлоропластных геномов семи многолетних видов рода НвИаМНш Ь

3.1.4. ББЯ анализ хлоропластных геномов культурного и дикорастущего подсолнечника рода НвИаМНш Ь

3.2.1 Структурная организация митохондриальных геномов однолетних и

многолетних видов рода НвИаШИш Ь

3.2.2 Полиморфизм митохондриальных геномов однолетних и многолетних видов рода НвИаМНш Ь

3.2.3. ББЯ анализ митохондриальных геномов культурного и дикорастущего подсолнечника рода НвИаМНш Ь

3.3. Способ длительного хранения ДНК подсолнечника в широком диапазоне температур с целью последующего молекулярно-генетического анализа

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

МГР - межгенный регион

мтДНК - митохондриальная ДНК

п.н. - пара нуклеотидов

ПЦР - полимеразная цепная реакция

т.н.п. - тысяча пар нуклеотидов

хлДНК - хлоропластная ДНК

ЦМС - цитоплазматическая мужская стерильность

INDEL - инсерции или делеция одного или нескольких

нуклеотидов

IR -инвертированный повторяющихся регион

LSC -большой однокопийный регион

PIC - величина информационного полиморфизма

SNP - однонуклеотидный полиморфизм

SSC - малый однокопийный регион

SSR - простые повторяющиеся последовательности

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Полиморфизм хлоропластной и митохондриальной ДНК однолетних и многолетних видов подсолнечника рода Helianthus L.»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность работы. Пластиды и митохондрии обладают собственными генетическими системами. Для подсолнечника характерно наследование органелл по материнскому типу (Анисимова, Гаврилова 2012; Усатов и др. 2012). Обычно из-за однородительского наследования, умеренной скорости эволюции и отсутствия рекомбинации анализ геномов пластид может предоставить ценную информацию для таксономии, идентификации видов и филогенетических выводов (Yang et al., 2013; Zhang et al., 2016; Xin et al., 2019). Изучение полных геномных последовательностей хлоропластов и митохондрий внесло значительный вклад в понимание биологии, разнообразия, истории одомашнивания и эволюционных взаимоотношений растений (Rieseberg and Burke, 2008; Daniell et al., 2016).

Среди систематиков до сих пор нет единого мнения насчет точного количества видов в роде Helianthus L. Так, например, по данным общепризнанного систематика Ч. Хейзера, род Helianthus L. включает в себя 49 видов - 11 однолетних и 38 многолетних (Heiser et al., 1969; Schilling, Heiser, 1981). По данным этих авторов количество видов подсолнечника доходит до 254 (Анащенко, 1979; Rieseberg, 1991; Гаврилова, Анисимова, 2003). Данная систематика в основном опирается на морфофизиологические признаки (Schilling, Heiser, 1981). Однако для разрешения спорных вопросов современной систематики и филогении подсолнечника прибегают к использованию молекулярно-генетических методов (Khachumov et al., 2020; Markin et al., 2020; Makarenko et al., 2020; Azarin et al., 2021).

В настоящее время база данных NCBI включает в себя полные нуклеотидные последовательности хлоропластной ДНК 11 видов подсолнечника (трёх однолетних и восьми многолетних) и митохондриальной ДНК 5 видов, чего явно недостаточно для корректного анализа межвидовой изменчивости хлоропластной и митохондриальной ДНК внутри данной таксономической группы.

Следует также отметить, что подсолнечник является одной из основных масличных культур, выращиваемых на территории России. В рамках Доктрины продовольственной безопасности Российской Федерации от 21.01.2020 г. № 20 существует необходимость генетической паспортизации селекционных линий подсолнечниках. Согласно другому указу Президента Российской Федерации от 11.03.2019 г. № 97 «Об Основах государственной политики Российской Федерации в области обеспечения химической и биологической безопасности на период до 2025 года и дальнейшую перспективу» одной из основных задач государственной политики в области обеспечения химической и биологической безопасности в части, касающейся ресурсного обеспечения национальной системы химической и биологической безопасности, является создание условий для проведения генетической паспортизации населения, развития технологий скрининга генофондов человека, животных и растений.

Целью работы является исследование полиморфизма хлоропластной и митохондриальной ДНК дикорастущего (однолетние и многолетние виды) и культурного (селекционные линии Н. аппыш) подсолнечника рода НвИаМНш Ь.

Задачи исследования:

1. Провести сравнительный анализ полных нуклеотидных последовательностей ДНК пластид и митохондрий однолетних и многолетних и видов подсолнечника рода НеИап1Иы8 Ь.

2. Разработать на основе данных полнонуклеотидного секвенирования хлДНК и мтДНК подсолнечника информативную панель ББК-маркеров позволяющую идентифицировать не только виды НеИап1Иы8 Ь., но и селекционные линии Н. аппыы8.

3. Провести апробацию разработанной панели ББК-маркеров, на дикорастущих видах подсолнечника рода НеИап1Иы8 Ь. и селекционных линиях Н. аппыы8.

4. Разработать способ длительного хранения ДНК подсолнечника на бумажном носителе.

Научная новизна. Впервые определен уровень изменчивости хлоропластной ДНК 4-х однолетних H. annuus, H argophyllus, H. petiolaris, H. praecox) и 7-ми многолетних (H. grosseserratus, H. hirsutus, H. microcephalus, H. pauciflorus, H. salicifolius, H. strumosus, H. tuberosus) видов рода Helianthus L. И митохондриальной ДНК 4-х однолетних (H. annuus, H argophyllus, H. petiolaris, H. praecox) и 4-х многолетних (H. hirsutus, H. microcephalus, H. pauciflorus, H. salicifolius) видов рода Helianthus L. На основе полных нуклеотидных последовательностей хлоропластной и митохондриальной ДНК разработана информативная панель SSR-маркеров, позволяющая идентифицировать не только однолетние и многолетние виды подсолнечника, но и селекционные линии H. annuus. С помощью разработанной тест-системы удалось установить генетические дистанции между исследованными образцами.

Основные положения, выносимые на защиту.

1. Мутации в геномах пластид и митохондрий однолетних и многолетних видов рода Helianthus L. преимущественно локализованы в некодирующих участках ДНК.

2. Уровень полиморфизма хлоропластной и митохондриальной ДНК многолетних видов рода Helianthus L. превышает таковой у однолетних видов.

3. Анализ полиморфизма ДНК пластид и митохондрий является удобным инструментом для идентификации не только видов рода Helianthus L., но и селекционных линий H. annuus.

4. Разработанный нами способ длительного хранения ДНК растительных образцов на бумажном носителе при комнатной температуре может быть использован при создании ДНК-коллекций подсолнечника и других видов растений и дальнейшего скрининга генофондов растений.

Научно-практические рекомендации. Разработанная тест система для хлоропластной и митохондриальной ДНК позволяет идентифицировать не

только однолетние и многолетние виды подсолнечника, но и селекционные линии Н. аппыш, что безусловно имеет важное прикладное значения для практической селекции и паспортизации подсолнечника.

Разработанный способ хранения ДНК применим при создании коллекций генетических ресурсов не только подсолнечника, но и других растений. Хранение ДНК - содержащего биологического материала при помощи упомянутого инновационного способа является наиболее простым и экономически выгодным, поскольку в таком виде биологические образцы могут находиться в условиях комнатной температуры без использования дорогостоящего криооборудования в течение длительного времени. Апробация работы.

1. Научно-практическая конференция с международным участием "генетика-фундаментальная основа инноваций в медицине и селекции" Ростов-на-Дону, 2-4 ноября 2017 г.

2. Международный молодежный научный форум «ЛОМОНОСОВ-2018» (Москва, 2018) (постерный доклад);

3. VII съезд Вавиловского общества генетиков и селекционеров, посвященный 100-летию кафедры генетики СПБГУ, и ассоциированные симпозиумы Санкт-Петербург, 18-22 июня 2019 г.

4. Генетика - фундаментальная основа инноваций в медицине и селекции Ростов-на-Дону, 26-29 сентября 2019 г.

5. Международная научно-практической онлайн-конференции Биоразнообразие, рациональное использование биологических ресурсов и биотехнологии. (г. Астрахань, 8 декабря 2020 г.)

Личное участие автора. Диссертационная работа основана на оригинальном материале, полученном лично автором экспериментальных исследований в период с 2017 по 2021 гг. Тема исследования, цель, задачи, объекты, методы выбраны автором совместно с научным руководителем. Все экспериментальные работы выполнены лично автором на базе лаборатории молекулярной генетики ЮФУ. Анализ полученных результатов,

формулировка выводов и основных защищаемых положений выполнены автором работы при корректирующем участии научного руководителя.

Публикации. По теме диссертационного исследования опубликовано 9 научных работ, из них 3 работы в изданиях, входящих в базы данных международных индексов научного цитирования Scopus и Web of Science, получен 1 патент на изобретение.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, трех глав, заключения, списка литературы. Работа изложена на 91 странице, содержит 15 таблиц, 15 рисунков. Список использованных литературных включает 117 источников, в основном иностранных авторов.

1 ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Биологические особенности рода Helianthus L.

Род Helianthus L. включает, по разным оценкам, от 49 до 67 видов однолетних и многолетних трав, произрастающих в Северной Америке (Анащенко, 1974; Heiser, 1978; Schilling, Heiser, 1981; Гаврилова, Анисимова, 2003). На сегодняшний день систематика этого рода поддерживает три основные клады, включая крупную однолетнюю кладу, юго-восточную многолетнюю кладу и другую кладу преимущественно многолетних растений большого роста. Отношения между таксонами больше соответствуют ранней филогении рода с использованием морфологических данных и данных о скрещивании, чем недавние попытки с использованием отдельных генов, которые подчеркивают трудности филогенетической оценки родов, известных своей сетчатой эволюцией. Кроме того, конфликт и низкая поддержка в основании многолетних клад могут свидетельствовать о быстрой радиации и/или древней интрогрессии внутри рода.

Род Helianthus L. представляет собой разнообразную группу, насчитывающую примерно 50 видов, с гораздо большим числом подвидов. Род включает как диплоидные, так и полиплоидные формы, как однолетние, так и многолетние растений, а также широко варьирует по размеру и форме. Все подсолнечники произрастают в Северной Америке, при этом большинство видов встречается преимущественно в континентальной части Соединенных Штатов Представители рода Helianthus L. обитают в самых разных средах обитания, включая пустыни, заболоченные земли, прерии, леса, обнаженные скалы, прибрежные дюны и др. (Schilling, Heiser, 1981). Род помещен в подтрибу Helianthineae трибы Heliantheae подсемейства Asteroideae семейства Asteraceae наиболее близким сестринским родом является Phoebanthus. За последние сорок лет было предпринято большое количество попыток для понимания филогенетических отношений внутри рода с использованием данных морфологического и гибридологического анализов, данных

изоферментного анализа, сайты рестрикции в хлоропластах, сайты ядерной рестрикции, а совсем недавно — данные о последовательности. Результаты этих усилий противоречивы и характеризуются низкой дивергенцией последовательностей, широко распространенной политомией, плохой поддержкой ветвей, отсутствием разрешения видов и повторяющимся изменением места таксонов в исследованиях. Также есть трудности филогенетической реконструкции из-за обширной сетчатой эволюции внутри рода. Полиплоидизация, гибридное видообразование и горизонтальный перенос генов, вероятно, обычное явление для подсолнечника. Все это не позволяет сделать однозначные выводы в отношении филогении группы видов со сложной историей. Это также подчеркивает необходимость в получении дополнительных данных для улучшения понимания филогенетических отношений внутри этого рода. (Stephens et al., 2015).

Очевидно, что такое разнообразие видов требует более глубокого изучения видообразования в этой таксономической группе. Подсолнечник может быть диплоидным, тетраплоидным и гексаплоидным, но в основном число хромосом n = 17 (Heiser, 1978). В основном морфологический и гибридологический анализы использовались для определения взаимоотношений между видами подсолнечника (Chandler et al., 1986; Heiser et al., 1969; Schilling and Heiser, 1981). Существует несколько молекулярных исследований хлоропластной ДНК, посвященных установлению родственных связей в роде Helianthus L. (Rieseberg, 1991; Strasburg and Rieseberg, 2008; Wills and Burke, 2006; Timme et al., 2007; Bock et al., 2014; Lee-Yaw et al., 2019). Следует отметить, что на сегодняшний день GenBank содержит полные последовательности хлоропластной ДНК четырех однолетних (H. annuus, H. argophyllus, H. petiolaris и H. debilis) и восьми многолетних (H. decapetalus, H. divaricatus, H. giganteus, H. H. grosseserratus, H. hirsutism, H. maximiliani, H. strumosus и H. tuberosus) видов рода Helianthus L. Недавно также стали доступны полные последовательности генома хлоропластов аллоплазматических линий CMS подсолнечника (Azarin et al., 2019). Эти

линии имеют один и тот же ядерный геном, но разные цитоплазматические геномы, унаследованные от однолетних и многолетних видов рода Helianthus L. Можно утверждать, что этой информации явно недостаточно для проведения надлежащего анализа изменчивости хлоропластной и митохондриальной ДНК и установления филогенетических отношений внутри этой таксономической группы.

Точная идентификация растений является основой для сохранения их биоразнообразия и безопасного использования. Однако эффективная идентификация видов — непростая задача. Морфологические особенности часто находятся под давлением отбора (Koopman et al., 2008). Традиционный подход ДНК-штрихкодирования не всегда позволяет отслеживать границы видов из-за низкой межвидовой изменчивости широко используемых ДНК-маркеров (Chen et al., 2015; Li et al., 2016; Wang et al., 2018). Ядерный геном содержит множество информативных локусов для идентификации видов, но получение данных в масштабе ядерного генома остается трудным по стоимости и аннотации. В то время как, пластом имеет относительно небольшой размер и большое число копий на клетку, что делает секвенирование всего пластома гораздо более осуществимым (Tonti-Filippini et al., 2017; Yan et al., 2018).

Обычно из-за однородительского наследования, умеренной скорости эволюции и отсутствия рекомбинации пластомы могут предоставить ценную информацию для таксономии, идентификации видов и филогенетических выводов (Yang et al., 2013; Zhang et al., 2016; Xin et al., 2019). В последние годы быстрое развитие технологий высокопроизводительного секвенирования предлагает более дешевый и простой доступ к пластомам, чем когда-либо прежде. Таким образом, пластомы широко используются для значительного улучшения филогенетического разрешения и уровня различения видов, особенно в таксономически сложных группах растений таких как Helianthus L. (Lee-Yaw et al., 2019).

1.2 Структурная организация хлоропластных геномов высших растений

Пластиды - обязательные органеллы растительной клетки, участвующие в процессах, связанных с энергетическим обменом, синтезом и запасанием метаболитов. Геном пластид имеет ряд особенностей, свойственных прокариотическим организмам, например: кольцевую структуру и оперонную организацию генов (Даниленко, Давыденко, 2003). Одной из важнейших особенностей органельного генома является его многокопийность. Этот параметр зависит от вида организма, ткани, условий окружающей среды и других факторов и может меняться в течение жизни (Herrman, Possingham, 1980). Размеры хлоропластных геномов цветковых растений составляют 130-190 тыс. п.н. и содержат 37-39% ГЦ-пар (Herrman, Possingham, 1980; Lohse, 2007; Bock, 2012).

Одной из особенностей пластидного генома является его многокопийность. Так одна растительная клетка способна вмещать в себя несколько тысяч копий пластидных генов (Herrman, Possingham, 1980). В ходе онтогенеза количество копий хлоропластной ДНК может меняться более чем в десять раз. Наибольшее количество пластид сконцентрировано в фотосинтезирующей ткани растений (Bendich, 1987).

Структура хлоропластных геномов в целом сходна почти для всех цветковых растений и характеризуется наличием большого и малого однокопийных районов (large single copy region (LSC) и small single copy region (SSC)) разделенных двумя инвертированными повторами (IRa и IRb) (рис.1) (Zhu et al., 2016).

Хлоропластный геном обладает наибольшей полтностью генов чем ядерный и митохондриальный (Lohse, 2007). Гены пластид можно поделить на две условные группы (Shinozaki et al., 1986; Sugiura, 1992; Kahlau et al., 2006). В первую группу входят рибосомальные гены, гены тРНК, рРНК и РНК-полимеразы пластид. Во вторую группу входят гены кодирующие большую

субъеденицу РБФК, фотосистемы I и II, комплекса цитохромов b/f, АТФ-синтазы (Sugiura, 1992).

Хлоропласты являются уникальными фотосинтетическими органеллами растительных клеток с собственными геномами (Bock, Knoop, 2012). Эта особенность хлоропластов делает их привлекательными для геномных исследований. Изучение полных геномных последовательностей хлоропластов внесло значительный вклад в понимание биологии растений, разнообразия растений, истории одомашнивания и эволюционных взаимоотношений (Rieseberg and Burke, 2008; Daniell et al., 2016). С момента публикации первых последовательностей пластидных геномов Nicotiana tabacum (Shinozaki et al., 1986) и Marchantia polymorpha (Ohyama et al., 1986) к настоящему времени обнародовано более 7000 пластидных геномов наземных растений. Подавляющее большинство этих геномов было секвенировано в последнее десятилетие благодаря развитию технологии секвенирования следующего поколения (NGS). Большое количество полных последовательностей генома хлоропластов дает полезные данные для современной таксономии и филогенетики (Jansen and Ruhlman, 2012). Это положение справедливо для всех видов растений, включая подсолнечник. Культурный подсолнечник (Helianthus annuus L.) является одним из важнейших источников растительного масла, и, наряду с селекцией, он также становится все более важным объектом эволюционных исследований (Kane et al., 2014).

Изучение структурной организации геномов органелл актуально и с точки зрения анализа генетического разнообразия растений. В настоящее время практически все коммерческие гибриды подсолнечника получают на основе CMS только одного типа PET1, который был открыт П. Леклерком в 1966 году в межвидовом гибриде между H. annuus и H. petiolaris. Использование только одного источника ЦМС (плазмотипа) в селекции подсолнечника четко отражается на его генетическом разнообразии. Низкий уровень полиморфизма хлДНК обнаружен у культурных линий

подсолнечника. В связи с уменьшением цитоплазматического генетического разнообразия в процессе одомашнивания и искусственного отбора необходимо вводить новые плазмотипы в культивируемые растения (Rieseberg, Seiler, 1990; Renaut, Rieseberg, 2015; Markin et al., 2015).

Рисунок 1 - Генетическая карта хлоропластной ДНК подсолнечника (на основе данных

Timme et al., 2007)

1.3 Структурная организация митохондриальных геномов высших растений

Цветковые растения имеют самые большие митохондриальные геномы, из всех существующих организмов (Kubo, Newton, 2008). Согласно эндосимбиотической теории митохондрии возниклки в результате попадания альфа-протобактерий в эукариотическую клетку. Это привело к настолько тесным симбиотическим отношениям, что большая часть генов мигрировала из митохондриальной ДНК в ядерную (Turmel et al., 2002; Huot et al., 2014). Современные митохондриальные геномы сохранили лишь малую часть генов, которые отвечают, в основном, за дыхательные процессы в клетке. Несмотря на это, синтез АТФ и трансляция всех митохондриальных белков сохраняются у всех митохондриальных геномов (Lohse et al., 2013). В отличие от животных, у которых большинство митохондриальные давно мигрировало в ядро, у цветковых растений этот процесс все еще продолжается (Turmel et al., 2002).

Митохондриальная ДНК высших растений составляет сравнительно небольшую часть от тотальной и, как правило, составляет около 1% (Leaver, Gray, 1982). Размеры митохондриальных геномов высших растений колеблются в пределах 180-2500 т.п.н. (Ward et. al., 1981; Newton, 1988; Levings, Brown, 1989; Hanson, Folkerts, 1992; Lonsdale, Grienberger, 1992).

Митохондриальные геномы растений и животных довольно сильно отличаются. Так, например, геномы митохондрий животных имеют сравнительно небольшие размеры и кольцевую организацию, в то время растительные могут быть представлены как кольцевыми молекулами, так и линейными (Kubo, Newton, 2008). Митохондриальные геномы растений как правило изображаются в виде одной большой кольцевой молекулы (рис. 2) (Makarenko, 2020).

Рисунок 2 - Генетическая карта митохондриального генома Helianthus strumosus.

Внутреннее кольцо - GC-основания (темная область) и АТ-основания (светлая область). * - гены, содержащие интроны (на основе данных Makarenko et я1., 2020)

Однако последние исследования все чаше утверждают, что это скорее исключение, чем правило и наиболее часто эти геномы представлены альтернативными конфигурациями. Это было общепринятой точкой зрения пока не появились серьезные доказательства существования не кольцевых форм. Такое неправильное представление может ввести в заблуждение насчет того, как собираются митохондриальные геномы и неправильной интерпретации их эволюционных взаимоотношений, возникновению и

истории. На рисунке 3 представлены последствия рекомбинации больших и коротких повторов в митохондриальных геномах растений. Рекомбинация с помощью длинных повторов является частой и обратимой, поэтому в изобилии присутствуют четыре формы рекомбинации с одинаковой стехиометрией (А). Если две реципрокные (родительские) рекомбинационные формы короткого повтора расположены в основном геноме, они могут спорадически рекомбинировать с образованием субстехиометрических продуктов. Либо два (В), либо один (С) продукт сохраняется в митохондриальном геноме. Предполагаемая рекомбинация в обратном направлении возможна только при сохранении обоих продуктов (В). Основной митохондриальный геном может содержать две формы невзаимной рекомбинации короткого повтора (D). Остальные две формы присутствуют на субстехиометрическом уровне. В этом случае сублимоны не могут генерироваться путем рекомбинации, а, скорее, поддерживаются исключительно репликативным, не требующим рекомбинации механизмом. Последовательности, граничащие с повторяющимися последовательностями (a, b, c, d), обозначены разными цветами и стилями линий.

Рисунок 3 - Последствия рекомбинации больших и коротких повторов в митохондриальных геномах растений (на основе данных Woloszynska, 2010)

Как показано на рисунке 4, гетероплазматические популяции мтДНК растений могут состоять из основного генома и сублимонных молекул, имеющих как большое сходство, так и существенные различия. Такие ситуации могут возникнуть, если обильные и субстехиометрические молекулы происходят из одного и того же общего генома-предшественника, но претерпевают независимую эволюцию. Молекулярные события, связанные с эволюционными изменениями, могут включать рекомбинации, перенос ДНК, транспозиции и вставки/делеции нуклеотидной последовательности. Области 1-5 отмечены разными цветами и представляют собой различные фрагменты молекул общего предшественника, основного генома и сублимонной мтДНК. Синие стрелки указывают ориентацию каждой области, которая может быть изменена после рекомбинации. Серьезные изменения последовательности, происходящие в областях 2 и 4, представлены изменением цвета с белого на желтый (область 2) или с черного на красный (область 4). Желтая область 2 уникальна для сублимонных молекул и не имеет гомологии с основным геномом, из которого она была удалена.

Рисунок 4 - Гетероплазматические популяции митохондриальной ДНК растений (на

основе данных Woloszynska, 2010)

Это изменило взгляд на этот вопрос среди экспертов данной области и привело к более точному пониманию организации митохондриальных геномов, прежде всего состоящих из не кольцевых форм (Backert, Borner, 2000; Mower et al., 2012). Такие формы могут изменяться в процессе развития и в ответ на стресс, например длительное воздействие низких температур (Cheng et al., 2017). Однако большинство биологов, не входящих в специализированное сообщество исследователей митохондрий растений, по-прежнему придерживаются устаревшей точки зрения «главного круга». Возможно, это связано с тем, что многие современные публикации по митохондриальным геномам упорно представляют «главный круг», часто без упоминания каких-либо других форм, и это в настоящее время представлено в большинстве учебников по биологии. Кроме того, механизмы репликации и рекомбинации митохондриальных геномов растений до сих пор полностью не изучены, равно как и адаптивные причины поразительных отличий от митохондриальных геномов животных. Точная характеристика структур митохондриального генома растений необходима для понимания их функций, репликации, наследования и их специфических эволюционных траекторий.

Секвенирование ДНК и сравнение сестринских таксонов показали, что частота синонимичных мутаций в митохондриях растений существенно ниже, чем в митохондриях животных или ядре растений (Wolfe, Li et al., 1987; Palmer, Herbon, 1988; Drouin, Daoud, 2008; Richardson et al., 2013). После полногеномного секвенирования стало ясно, что даже при сохранении количество генов их порядок может сильно отличаться даже среди близкородственных организмов, вероятно это происходит из-за частой рекомбинации и негомологичного соединения концов (Kubo et al., 2000; Satoh et al., 2004; Marechal, Brisson, 2010; Cole et al., 2018; Wynn, Christensen, 2019). Большинство митохондриальных геномов высших растений включают значительную часть слабо консервативной ДНК с неизвестной функцикй, а иногда резко увеличивают их размер до миллиона нуклеотидов, но по прежнему кодирующих несколько десятков генов (Adams, Palmer, 2003; Rice

et al., 2013; Shearman et al., 2014). В отличие от их представления в виде основных кругов, мтДНК демонстрирует сложные и динамические структуры, включая линейные и разветвленные молекулы (которые могут быть промежуточными продуктами репликации или рекомбинации), и они могут представлять несколько изоформ генома (Backert et al., 1997). Состав и стехиометрия молекул ДНК в митохондриях растений дополнительно усложняются митохондриальными плазмидами. Так было показано, что в пределах одного сорта могут сосуществовать несколько плазмид, и разные сорта могут различаться по содержанию и относительному количеству этих молекул ДНК (Kanazawa, 1992).

Митохондриальные геномы растений обычно имеют небольшое количество нетандемных прямых или инвертированных повторяющихся последовательностей длиной в несколько т.п.н. Они могут часто и симметрично рекомбинировать, изомеризуя геном. Некоторые геномы собираются более чем в одну независимую молекулу, хотя это также может быть следствием методов сборки и параметров, используемых в процессе сборки (Klein et al., 1994; Shearman et al., 2016; Adams, Palmer, 2003; Sanchez-Puerta et al., 2017).

Описанные выше реорганизации митохондриального генома приводят к гетероплазмии. Это явления было обнаружено еще в 1980-годах у митохондриальных мутантов, гибридов и культур тканей. У мутантных растений наблюдаются серьезные фенотипические изменения, такие как цитоплазматическая мужская стерильность (ЦМС) - внеядерный признак, передающийся по материнской линии, при котором растение не может производить жизнеспособные пыльцевые зерна, но сохраняет женскую фертильность. Это результат геномного конфликта между митохондриальным и ядерным геномами. Несмотря на обширные исследования в этой области, молекулярный механизм ЦМС до сих пор остается не исследованным до конца. Некоторые исследования предполагают участие дыхания в нарушении производства пыльцы из-за дефицита энергии (Touzet, 2014).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Хачумов Владимир Артурович, 2022 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Анащенко А.В. Филогенетические связи в роде Helianthus L. / Анащенко А.В. // Тр. по прикладной ботанике, генетике и селекции. - 1979. - Т. 64, №. 2. - С. 146-156.

2. Анащенко А.В. Цитоплазматические формы мужской стерильности у подсолнечника // Доклады ВАСХНИЛ. - 1974, №. 4. - С. 11-12.

3. Гаврилова В.А. Подсолнечник / В. А. Гаврилова, И. Н. Анисимова -СПб: ВИР, 2003. - 209 с

4. Даниленко, Н.Г. Миры геномов органелл / Н.Г. Даниленко, О.Г. Давыденко - Минск: Тэхналопя, 2003. - 494 с.

5. Способ хранения ДНК-содержащего растительного материала в широком диапазоне температур: пат. 2703058 Российская Федерация. № 2017143012/10; заявл. 08.12.2017; опубл. 15.10.2019, Бюл. № 29.

6. Усатов А.В. Хлорофильные мутации подсолнечника, индуцированные N-нитрозо-К-метилмочевиной и особенности их наследования I. пестролистные химеры /Усатов А.В., Колоколова Н.С., Рожкова О.К. [и др.] // Живые и биокосные системы. - 2012, № 1. - С. 8

7. Adams K.L. Evolution of mitochondrial gene content: gene loss and transfer to the nucleus / Adams K.L., Palmer J.D. // Molecular phylogenetics and evolution. - 2003. - Vol. 29, №. 3. - P. 380-395.

8. Akaike H. A new look at the statistical model identification / Akaike, H. // IEEE Transactions on Automatic Control. 1974 - Vol. - 19. - P. - 716-723.

9. Allen C.R. Adaptive Management for a Turbulent Future/ Allen C.R., Fontaine J.J., Pope K.L. [et al.] // Journal of Environmental Management. - 2011. Vol/ - 92. - P.- 1339-1345. doi.org/10.1016/j.jenvman.2010.11.019

10. Anashchenko A.V. On the taxonomy of the genus Helianthus L. / Anashchenko A.V. // Botanicheskii Zhurnal. - 1974. - Vol. - 59. P. - 1472-1481.

11. Azarin K. Comparative analysis of chloroplast genomes of seven perennial Helianthus species / Azarin K., Usatov A., Makarenko M. [et al.] // Gene.

- 2021. - Vol. 774. - P. 145418.

12. Azarin K. Comparative analysis of the complete chloroplast genome of the alloplasmic sunflower (Helianthus L.) lines with various CMS types / Azarin K., Makarenko M., Usatov A., [et. al.] // Am J Biochem Biotechnol. - 2018. - Vol. - 14. №.1. P. - 39-47. doi: 10.3844/ajbbsp.2018.39.47

13. Azarin K. Data on the polymorphic sites in the chloroplast genomes of the sunflower alloplasmic CMS lines / Azarin K., Makarenko M., Usatov A. [et al.] // Data Brief. - 2019. - Vol. 25. - P. 104072. doi: 10.1016/j.dib.2019.104072

14. Azarin, K. Comparative analysis of chloroplast genomes of seven perennial Helianthus species / Azarin, K., Usatov, A., Makarenko, M. [et al.] // Gene.

- 2021. - Vol. 774. - P. 145418.

15. Backert S. Phage T4-like intermediates of DNA replication and recombination in the mitochondria of the higher plant Chenopodium album (L.) / Backert S., Börner T. // Current genetics. - 2000. - Vol. - 37, №. 5. - P. 304-314.

16. Backert S. The mystery of the rings: structure and replication of mitochondrial genomes from higher plants/ Backert S., Nielsen B.L., Börner T. // Trends in Plant Science. - 1997. - Vol. - 2, №. 12. - P. 477-483.

17. Bankevich A. SPAdes: a new genome assembly algorithm and its applications to single-cell sequencing / Bankevich A., Nurk S., Antipov D. [et. al.] // J Comput Biol. - 2012. - Vol. -19. №. 5. P. - 455-77. doi: 10.1089/cmb.2012.0021

18. Bendich A.J. Why do chloroplasts and mitochondria contain so many copies of their genome? / Bendich A.J. // BioEssays. - 1987. - Vol. 6, №. 6. - P. 279282.

19. Bock D.G. Genome skimming reveals the origin of the Jerusalem Artichoke tuber crop species: neither from Jerusalem nor an artichoke / Bock D.G., Kane N.C., Ebert D.P., [et. al.] // New Phytologist. - 2014. - Vol. - 201, № 3. - P. 1021-1030.

20. Bock D.G. Genome skimming reveals the origin of the Jerusalem Artichoke tuber crop species: neither from Jerusalem nor an artichoke / Bock D.G., Kane N.C., Ebert D.P. [et al.] // New Phytol. - 2014. - Vol. - 201 №. 3. - P. -102130. doi: 10.1111/nph.12560.

21. Bock R. Genomics of Chloroplasts and Mitochondria / Bock R., Knoop V. // Springer, Dordrecht, 2012. - P. 474. doi: 10.1007/978-94-007-2920-9

22. Breton S. Did doubly uniparental inheritance (DUI) of mtDNA originate as a cytoplasmic male sterility (CMS) system? / Breton S., Stewart D., Bremaud J., [et al.] // BioEssays. - 2022. - Vol. 44, №. 4. - P. 2100283

23. Chandler J.M. Chromosomal differentiation among the annual Helianthus species / Chandler J.M., Jan C.C., Beard B.H. // Systematic Botany. - 1986. - P. 354371.

24. Chen J. Testing DNA barcodes in closely related species of C urcuma (Zingiberaceae) from M yanmar and C hina / Chen J., Zhao J., Erickson D.L. [et al.] // Molecular ecology resources. - 2015. - Vol, №. - 2. - P. 337-348.

25. Cheng N. Correlation between mtDNA complexity and mtDNA replication mode in developing cotyledon mitochondria during mung bean seed germination / Cheng N., Lo Y.S., Ansari M.I., [et al.] // New Phytologist. - 2017. -Vol. - 213, №. 2. - P. 751-763.

26. Cole L. W. High and variable rates of repeat-mediated mitochondrial genome rearrangement in a genus of plants/ Cole L.W., Guo W., Mower J.P., [et al.] // Molecular Biology and Evolution. - 2018. - Vol. - 35, №. 11. - P. 2773-2785.

27. Daniell H. et al. Chloroplast genomes: diversity, evolution, and applications in genetic engineering / Daniell H., Lin. C., Chang W. // Genome biology. - 2016. - Vol. 17, №. 1. - P. 1-29.

28. Dong W. Highly Variable Chloroplast Markers for Evaluating Plant Phylogeny at Low Taxonomic Levels and for DNA Barcoding / Dong W., Liu J., Yu J. // PLoS ONE. 2012. - Vol. - 7. №. 4. P. - e35071.

29. Drouin G. Relative rates of synonymous substitutions in the mitochondrial, chloroplast and nuclear genomes of seed plants / Drouin G., Daoud

H., Xia J. // Molecular phylogenetics and evolution. - 2008. - Vol. 49, №. 3. - P. 827831.

30. Duminil J. Utility of the mitochondrial genome in plant taxonomic studies / Duminil J., Besnard G. // Molecular Plant Taxonomy. - Humana, New York, NY, 2021. - P. 107-118.

31. Felsenstein J. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap / Felsenstein J. // Evolution. - 1985. - Vol. - 39. № - 4. P. - 783-791. doi: 10.1111/j.1558-5646.1985.tb00420.x.

32. Hanson M.R. Structure and function of the higher plant mitochondrial genome / Hanson M.R., Folkerts O. // International review of cytology. - 1992. - Vol. 141. - P. 129-172.

33. Hasegawa M. Dating of the human-ape splitting by a molecular clock of mitochondrial DNA / Hasegawa M., Kishino H., Yano T. // J. Mol. Evol. 1985 - Vol. - 21. - P. - 160-174. doi: 10.1007/BF02101694

34. Heiser C.B. Taxonomy of Helianthus and origin of domesticated sunflower. Sunflower Science and Technology. American Society of Agronomy / Heiser C.B. // Madison. - 1978. - P. - 505. doi: 10.2134/agronmonogr19.c2

35. Heiser C.B. The North American sunflowers (Helianthus) / Heiser C.B., Smith D.M., Clevenger S.B., Martin C. // Memoirs of the Torrey Botanical Club. -1969. - Vol. 22 - № 3. - P. 1-218.

36. Herrmann R.G. Plastid DNA—the plastome / Herrmann R.G., Possingham J.V. // Chloroplasts. - 1980. - P. 45-96.

37. Hoekstra H. A study of the sensitivity of shape measurements to the input parameters of weak-lensing image simulations / Hoekstra H., Viola M., Herbonnet R. // Monthly Notices of the Royal Astronomical Society. - 2017. - Vol. 468, №. 3. - P. 3295-3311.

38. Huot B. Growth-defense tradeoffs in plants: a balancing act to optimize fitness / Huot B., Yao J., Montgomery B. L., [et al.] // Mol. Plant. 2014 - Vol. - 7. -P. - 1267-1287. doi: 10.1093/mp/ssu049

39. Jansen R.K. Plastid genomes of seed plants / Jansen R.K., Ruhlman T.A. // Genomics of chloroplasts and mitochondria. - Springer, Dordrecht, 2012. - P. 103126.

40. Jansen R.K. Plastid Genomes of Seed Plants. In: Bock R., Knoop V. (Eds.), Genomics of Chloroplasts and Mitochondria / Jansen R.K., Ruhlman T.A. // Advances in Photosynthesis and Respiration (Including Bioenergy and Related Processes) 2012. - Vol. - 35, Springer, Dordrecht, P. 103-126. doi: 10.1007/978-94-007-2920-9_5

41. Kahlau S. Sequence of the tomato chloroplast DNA and evolutionary comparison of solanaceous plastid genomes / Kahlau S., Aspinall S., Gray J. C. [et. al.] // Journal of molecular evolution. - 2006. - Vol. - 63, № 2. - P. 194-207.

42. Kanazawa A. Distribution and quantitative variation of mitochondrial plasmid-like DNAs in cultivated rice (Oryza sativa L.) / Kanazawa A., Sakamoto W., Nakagahra M., [et al.] // The Japanese Journal of Genetics. - 1992. - Vol. - 67. - P. - 309-319.

43. Kane M.J. For whom the mind wanders, and when - an experience-sampling study of working memory and executive control in daily life / Kane M.J., Brown L.H., McVay J.C., [et al.] // Psychol. Sci. 2007. - Vol. 18. - P. - 614-621.

44. Kane N.C., Burke J.M., Marek L., [et al.] Sunflower genetic, genomic and ecological resources / Kane N.C., Burke J.M., Marek L. [et al.] // Mol Ecol Resour. -2013. - Vol. -13. №. 1. P. - 10-20. doi: 10.1111/1755-0998.12023

45. Khachumov A.V. SSR Analysis of the Chloroplast and Mitochondrial Genomes of Cultivar Lines and Wild Types of the Sunflower (Helianthus L.) / Khachumov A.V., Usatov A.V., Azarin K.V. [et al.] // American Journal of Biochemistry and Biotechnology. - 2020. - Vol. 16. - № 1. - P. 70-75. DOI: 10.3844/ajbbsp.2020.70.75.

46. Kim K.J. Complete chloroplast genome sequences from Korean ginseng (Panax schinseng Nees) and comparative analysis of sequence evolution among 17 vascular plants / Kim K.J., Lee H.L., // DNA Res. - 2004. - Vol. - 11. №. 4. P. - 24761. doi: 10.1093/dnares/11.4.247

47. Klein M. Physical mapping of the mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana by cosmid and YAC clones / [et al.] // The Plant Journal. - 1994. - Vol. - 6, №. 3. - P. 447-455.

48. Koopman W. J. M. et al. AFLP markers as a tool to reconstruct complex relationships: a case study in Rosa (Rosaceae) // American Journal of Botany. - 2008. - Vol. - 95, №. 3. - P. 353-366.

49. Kozik A. The alternative reality of plant mitochondrial DNA: One ring does not rule them all / Kozik A., Rowan B.A., Lavelle D. [et al.] // PLoS genetics. -2019. - Vol. - 15, №. 8. - P. e1008373.

50. Kress W.J. Use of DNA barcodes to identify flowering plants / Kress W.J., Wurdack K.J., Zimmer E.A. [et. al.] // Proc Natl Acad Sci USA. 2005. - Vol. -102. P. - 8369-8374. doi: 10.1073/pnas.0503123102

51. Kubo T. Angiosperm mitochondrial genomes and mutations / Kubo T., Newton K. J. // Mitochondrion. - 2008. - Vol. - 8, №. 1. - P. 5-14.

52. Kubo T. The complete nucleotide sequence of the mitochondrial genome of sugar beet (Beta vulgaris L.) reveals a novel gene for tRNACys (GCA) / Kubo T., Nishizawa S., Sugawara A., [et al.] // Nucleic acids research. - 2000. - Vol. - 28, №. 13. - P. 2571-2576.

53. Kumar S. Design, synthesis, anti-proliferative evaluation and docking studies of 1H-1,2,3-triazole tethered ospemifene-isatin conjugates as selective estrogen receptor modulators / Kumar S., Gu L., Palma G., [et al.] // New. J. Chem. -2018. Vol. - 42. - P. - 3703-3713. doi: 10.1039/C7NJ04964A

54. Kumar S. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms / Kumar S., Stecher G., Li M., [et al.] // Mol Biol Evol. -2018. Vol. - 35. P. - 1547-1549. doi: 10.1093/molbev/msy096

55. Langmead B. Fast gapped-read alignment with Bowtie 2 / Langmead B., Salzberg S. // Nat. Methods 2012. - Vol. - 9. P. - 357-359. doi: 10.1038/nmeth.1923

56. Leaver C.J. Mitochondrial genome organization and expression in higher plants / Leaver C.J., Gray M.W. // Annual Review of Plant Physiology. - 1982. - Vol. 33, №. 1. - P. 373-402.

57. Lee-Yaw J.A. An evaluation of alternative explanations for widespread cytonuclear discordance in annual sunflowers (Helianthus) / Lee-Yaw J.A., Grassa C.J., Joly S. [et al.] // New Phytologist. - 2019. - Vol. - 221, №. 1. - P. 515-526.

58. Levings C.S. III Molecular biology of plant mitochondria / Levings C.S. III, Brown G.G. // Cell. - 1989. - Vol. 56, №. 2. - P. 171-179.

59. Li H. A statistical framework for SNP calling, mutation discovery, association mapping and population genetical parameter estimation from sequencing data / Li H. // Bioinformatics. - 2011. - Vol. - 27. - P. - 2987-2993. DOI: 10.1093/bioinformatics/btr509

60. Li Y., Tong Y., Xing F. DNA barcoding evaluation and its taxonomic implications in the recently evolved genus Oberonia Lindl.(Orchidaceae) in China // Frontiers in plant science. - 2016. - Vol. - 7. - P. 1791.

61. Librado P. DnaSP v5: a software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data / Librado P., Rozas J. // Bioinformatics. - 2009. - Vol. - 25. - P.

- 1451-1452. doi: 10.1093/bioinformatics/btp187

62. Livak K.J. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2- AACT method / Livak K.J., Schmittgen T.D. // methods.

- 2001. - Vol. 25. № - 4. - P. 402-408. D0I:10.1006/meth.2001.1262.

63. Lohse M. OrganellarGenomeDRAW (OGDRAW), A tool for the easy generation of high-quality custom graphical maps of plastid and mitochondrial genomes / Lohse M., Drechsel O., Bock R. // Curr. Genet. - 2007. - Vol. - 52. - P. -267-274. doi: 10.1007/s00294-007-0161-y.

64. Lohse M. OrganellarGenomeDRAW—a suite of tools for generating physical maps of plastid and mitochondrial genomes and visualizing expression data sets / Lohse M., Drechsel O., Kahlau S., [et al.] // Nucleic acids research. - 2013. -Vol. - 41, №. W1. - P. W575-W581.

65. Lonsdale D.M. The mitochondrial genome of plants / Lonsdale D.M., Grienberger J.M. // Cell Ogganelles. Plant Gene Research. Wien: Springer-Verland.

- 1992. - P. - 183-218

66. Makarenko M. The investigation of perennial sunflower species (Helianthus L.) mitochondrial genomes / Makarenko M., Usatov A., Tatarinova T. // Genes. - 2020. - Vol. - 11, №. 9. - P. - 982. doi.org/10.3390/genes11090982

67. Makarenko M.S.Comparative Genomics of Domesticated and Wild Sunflower: Complete Chloroplast and Mitochondrial Genomes / Makarenko M.S., Usatov A.V., Markin N.V. // OnLine Journal of Biological Sciences. - 2016. - Vol.

- 16. №. 4. - P. - 193-198.

68. Maréchal A. Brisson N. Recombination and the maintenance of plant organelle genome stability / Maréchal A., Brisson N. // New Phytologist. - 2010. -Vol. - 186, №. 2. - P. 299-317.

69. Markin, N.V. Ssr analysis of nuclear dna of annual and perennial sunflower species (Helianthus l.) / Markin, N.V., Usatov, A.V., Grinko, A.V., Kan, K.F., Gavrilova, V.A. // OnLine Journal of Biological Sciences. - 2020. - Vol. -20.

- №2. - P. 77-83

70. Markin, N.V. Study of chloroplast DNA polymorphism in the sunflower (Helianthus L.) / Markin N.V., Usatov A.V., Logacheva M.D. [et al.] // Russian Journal of Genetics. 2015. - Vol. - 51. №. 8. - P. 745-751. doi: 10.1134/S1022795415060101

71. Mason C.M. How old are sunflowers? A molecular clock analysis of key divergences in the origin and diversification of Helianthus (Asteraceae) / Mason C.M. // Int J Plant Sci. - 2018. - Vol. - 179. №. 3. - P. - 182-91. doi:10.1086/696366

72. Morse C.A. New, corrected, and interesting records for the Kansas vascular flora / Morse C.A., Freeman C.C., McGregor R.L. // Journal of the Botanical Research Institute of Texas. - 2007. - P. 753-761.

73. Mower J. P. Evidence against equimolarity of large repeat arrangements and a predominant master circle structure of the mitochondrial genome from a monkeyflower (Mimulus guttatus) lineage with cryptic CMS/ Mower J. P. , Case A.L., Floro E.R., [et al.] // Genome biology and evolution. - 2012. - Vol. - 4, №. 5.

- C. 670-686.

74. Nei M. Molecular Evolutionary Genetics. Columbia Univ / Nei M. // Press, New York. - 1987. - P. 512.

75. Newton K. J. Plant mitochondrial genomes: organization, expression and variation / Newton K. J. // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. - 1988. - Vol. 39, №. 1. - P. 503-532.

76. Ohyama K. Chloroplast gene organization deduced from complete sequence of liverwort Marchantia polymorpha chloroplast DNA / Ohyama K., Fukuzawa H., Kohchi T., [et al.] // Nature 1986. -Vol. - 322. P. - 572-574. doi: 10.1038/322572a0

77. Renaut S. The accumulation of deleterious mutations as a consequence of domestication and improvement in sunflowers and other compositae crops / Renaut S., Rieseberg L.H. // Mol Biol Evol. - 2015. - Vol. - 32, № - 9. - P. 2273-83. doi: 10.1093/molbev/msv106

78. Renner S.S. Circumscription and phylogeny of the Laurales: evidence from molecular and morphological data / Renner S.S. // Am J Bot. - 1999. Vol. - 86. №. 9. - P. - 1301-15. doi: 10.2307/2656778

79. Rice D.W. et al. Horizontal transfer of entire genomes via mitochondrial fusion in the angiosperm Amborella / Rice D.W., Alverson A.J., Richardson A.O., [et al.] // Science. - 2013. - Vol. - 342, №. 6165. - P. 1468-1473.

80. Richardson A.O. The "fossilized" mitochondrial genome of Liriodendron tulipifera: ancestral gene content and order, ancestral editing sites, and extraordinarily low mutation rate / Richardson A.O., Rice D.W., Young G.J, Alverson A.J, [et al.] // BMC biology. - 2013. - Vol. 11, №. 1. - P. 1-17.

81. Rieseberg L. Molecular Evidence and the Origin and Development of the Domesticated Sunflower (Helianthus annuus, Asteraceae) / Rieseberg L., Seiler G. // Economic Botany. 1990. - Vol. - 44. - P. - 79-91. doi:10.1007/BF02860477

82. Rieseberg L. Molecular evidence and the origin of the domesticated sunflower / Rieseberg L., Burke J. M. // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2008. - Vol. 105, №. 30. - P. E46-E46.

83. Rieseberg, L.H. Differential cytoplasmic versus nuclear introgression in Helianthus / Rieseberg L.H., Choi H.C., Ham D.// Journal of Heredity. - 1991. - Vol. 82. №. 6. - P. 489-493.

84. Rieseberg, L.H. Homoploid Reticulate Evolution in Helianthus (Asteraceae): Evidence from Ribosomal Genes / Rieseberg, L.H. // Am J Botany. -1991. - Vol. - 78. - P. - 1218-1237. doi: 10.2307/2444926

85. Rosenberg N.A. Genealogical trees, coalescent theory and the analysis of genetic polymorphisms / Rosenberg N.A., Nordborg M. // Nat Rev Genet. - 2002. -Vol. - 3. P. - 380-390. doi: 10.1038/nrg795

86. Rozewicki J. MAFFT-DASH: integrated protein sequence and structural alignment / Rozewicki J., Li S., Amada K. M., [et al.] // Nucleic Acids Res. - 2019. - Vol. - 47. P. - W5-W10. doi: 10.1093/nar/gkz342

87. Sanchez-Puerta M.V. Unparalleled replacement of native mitochondrial genes by foreign homologs in a holoparasitic plant / Sanchez-Puerta M.V., Garcia L.E., Wohlfeiler J. [et al.] // New Phytologist. - 2017. - Vol. - 214, №. 1. - P. 376387.

88. Satoh M. The cytoplasmic male-sterile type and normal type mitochondrial genomes of sugar beet share the same complement of genes of known function but differ in the content of expressed ORFs / Satoh M., Kubo T., Nishizawa S., [et al.] // Molecular genetics and genomics. - 2004. - Vol. - 272, №. 3. - P. 247256.

89. Schilling E.E. An infrageneric classification of Helianthus (Compositae) / Schilling E.E., Heiser C.B. // Taxon. -1981. - Vol. - 30. P. 393-403. doi: 10.2307/1220139

90. Shaw J. Comparison of whole chloroplast genome sequences to choose noncoding regions for phylogenetic studies in angiosperms: the tortoise and the hare III / Shaw J., Lickey E.B., Schilling E.E., [et al.] // Am J Bot. - 2007. - Vol. - 94 №.3. - P. - 275-88. doi: 10.3732/ajb.94.3.275

91. Shearman J.R. Assembly and analysis of a male sterile rubber tree mitochondrial genome reveals DNA rearrangement events and a novel transcript /

Shearman J.R., Sangsrakru D., Ruang-Areerate P., [et al.] // BMC plant biology. -2014. - Vol. - 14, №. 1. - P. 1-11.

92. Shearman J.R. The two chromosomes of the mitochondrial genome of a sugarcane cultivar: assembly and recombination analysis using long PacBio reads / Shearman J.R., Sonthirod C., Naktang C. [et al.] // Scientific Reports. - 2016. - Vol. - 6, №. 1. - P. 1-7.

93. Shen X. Complete chloroplast genome sequence and phylogenetic analysis of the medicinal plant Artemisia annua / Shen X., Wu M., Liao B., [et. Al.] // Molecules. - 2017. - Vol. - 22. №. 8. - P. - 1330. doi: 10.3390/molecules22081330

94. Shinozaki K. The complete nucleotide sequence of the tobacco chloroplast genome / Shinozaki K., Ohme M., Tanaka M., [et al.] // Plant Molecular Biology Reporter. - 1986. - Vol. - 4, №. 3. - P. 111-148. doi: 10.1002/j.1460-2075.1986.tb04464.x

95. Stephens J.D. Species tree estimation of diploid Helianthus (Asteraceae) using target enrichment / Stephens J.D., Rogers W.L., Mason C.M., [et al.] // American Journal of Botany. - 2015. - Vol. - 102, №. 6. - P. - 910-920.

96. Strasburg J.L. Molecular demographic history of the annual sunflowers Helianthus annuus and H. petiolaris—large effective population sizes and rates of long-term gene flow / Strasburg J.L., Rieseberg L.H. // Evolution: International Journal of Organic Evolution. - 2008. - Vol. - 62, №. 8. - P. 1936-1950.

97. Strasburg J.L. Molecular demographic history of the annual sunflowers Helianthus annuus and H. petiolaris - large effective population sizes and rates of long-term gene flow / Strasburg J.L., Rieseberg L.H. // Evolution. - 2008. - Vol. -62. P. - 1936-1950

98. Sugiura M. The chloroplast genome / Sugiura M. // 10 Years plant molecular biology. - 1992. - P. 149-168.

99. Timme R.E. A comparison of the first two sequenced chloroplast genomes in Asteraceae: Lettuce and Sunflower / Timme R.E., Kuehl J.V., Boore J.L. [et al.] // Am J Bot. - 2007. - Vol. - 94. P. - 302-312.

100. Timme, R.E. A comparative analysis of the Lactuca and Helianthus (Asteraceae) plastid genomes: identification of divergent regions and categorization of shared repeats / Timme R.E., Kuehl J.V., Boore J.L., [et. al.] // American Journal of Botany. - 2007. - Vol. - 94, № 3. - P. 302-312.

101. Tonti-Filippini J. What can we do with 1000 plastid genomes? / Tonti-Filippini J., Nevill P.G., Dixon K. [et al.] // The Plant Journal. - 2017. - Vol. - 90, №. 4. - P. 808-818.

102. Touzet P. Cytoplasmic male sterility and mitochondrial metabolism in plants / Touzet P., Meyer E.H. // Mitochondrion. - 2014. - Vol. - 19. - P. 166-171. doi: 10.1016/j.mito.2014.04.009

103. Turmel M. The chloroplast and mitochondrial genome sequences of the charophyte Chaetosphaeridium globosum: insights into the timing of the events that restructured organelle DNAs within the green algal lineage that led to land plants / Turmel M., Otis C., Lemieux C. // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 2002. - Vol. - 99, №. 17. - P. 11275-11280.

104. Wang R.J. Dynamics and evolution of the inverted repeat-large single copy junctions in the chloroplast genomes of monocots / Wang R.J., Cheng C.L., Chang C.C. [et al.] // BMC evolutionary biology. - 2008. - Vol. - 8, №. 1. - P. 1-14

105. Wang X. et al. DNA barcoding a taxonomically complex hemiparasitic genus reveals deep divergence between ploidy levels but lack of species-level resolution // AoB Plants. - 2018. - Vol. - 10, №. 3. - P. ply026.

106. Ward B.L. The mitochondrial genome is large and variable in a family of plants (Cucurbitaceae) / Ward B.L., Anderson R.S., Bendich A.J. // Cell. - 1981. -Vol. 25, №. 3. - P. 793-803.

107. Wicke S. The evolution of the plastid chromosome in land plants: gene content, gene order, gene function. / Wicke S., Schneeweiss G.M., de Pamphilis C.W. [et al.] // Plant Mol Biol. - 2011. Vol. - 76. P. - 273-297.

108. Wills D.M. Chloroplast DNA variation confirms a single origin of domesticated sunflower (Helianthus annuus L.) / Wills D.M., Burke J.M. // Journal of Heredity. - 2006. - Vol. 97, №. 4. - P. 403-408.

109. Wolfe K.H. Rates of nucleotide substitution vary greatly among plant mitochondrial, chloroplast, and nuclear DNAs / Wolfe K.H., Li W.H., Sharp P.M. // Proceedings of the National Academy of Sciences. - 1987. - Vol. - 84, №. 24. - P. 9054-9058.

110. Woloszynska M. Heteroplasmy and stoichiometric complexity of plant mitochondrial genomes—though this be madness, yet there's method in't // Journal of experimental botany. - 2010. - Vol. 61, №. 3. - P. 657-671.

111. Wynn E.L. Repeats of unusual size in plant mitochondrial genomes: identification, incidence and evolution / Wynn E.L., Christensen A.C. // G3: Genes, Genomes, Genetics. - 2019. - Vol. - 9, №. 2. - P. 549-559.

112. Xin T. Trends in herbgenomics / Xin T., Zhang Y., Pu X. [et al.] // Science China Life Sciences. - 2019. - Vol. - 62. №. 3. - P. 288-308.

113. Yan M. et al. Plastid phylogenomics resolves infrafamilial relationships of the Styracaceae and sheds light on the backbone relationships of the Ericales // Molecular phylogenetics and evolution. - 2018. - Vol. - 121. - P. 198-211.

114. Yang J.B. Complete chloroplast genome of the genus Cymbidium: lights into the species identification, phylogenetic implications and population genetic analyses / Yang J.B., Tang M., Li H.T. [et al.] // BMC evolutionary biology. - 2013. - Vol. - 13, №. 1. - P. 1-12.

115. Yu X. Genomic prediction contributing to a promising global strategy to turbocharge gene banks / Yu X., Li X., Zhu C. [et al.] // Nature Plants. - 2016. - V. 2(10). - 16150. DOI: 10.1038/NPLANTS.2016.150.

116. Zhang Y. The complete chloroplast genome sequences of five Epimedium species: lights into phylogenetic and taxonomic analyses / Zhang Y., Du L., Liu A. [et al.] // Frontiers in plant science. - 2016. - Vol. - 7. - P. 306.

117. Zhu A. Evolutionary dynamics of the plastid inverted repeat: the effects of expansion, contraction, and loss on substitution rates / Zhu A., Guo W., Gupta W. [et al.] // New Phytologist. - 2016. - Vol. - 209, №. 4. - P. 1747-1756.