Особенности функционирования ядрышкового организатора в растущих ооцитах представителей Sauropsida тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Давидьян Ася Генриковна

• Давидьян Ася Генриковна
• кандидат наук
• 2022

Оглавление диссертации кандидат наук Давидьян Ася Генриковна

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 ЯДРЫШКО И ЯДРЫШКОВЫЙ ОРГАНИЗАТОР

1.2. РИБОСОМНЫЕ ГЕНЫ И ЯДРЫШКО В ООГЕНЕЗЕ

1.2.1 Типы оогенеза

1.2.2 Разнообразие функционирования рибосомных генов в ооцитах

1.2.3 Особенности функционирования ядрышкового организатора в ооцитах птиц и рептилий

1.2.4 Особенности организации и функционирования генов 5S рРНК в ооцитах

1.3 РОЛЬ СПЕЙСЕРНЫХ ПОСЛЕДОВАТЕЛЬНОСТЕЙ рДНК В ФУНКЦИОНИРОВАНИИ ЯДРЫШКОВОГО ОРГАНИЗАТОРА

1.3.1 Внутренние спейсеры в составе рДНК кластера

1.3.2 Межгенный спейсер в составе 45S рДНК повтора

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 ЯДРЫШКО В ООЦИТАХ КУР

3.1.1 Трехмерная реконструкция яичника цыпленка

3.1.2 Функционирование ядрышкового организатора в ооцитах цыплят

3.1.3 Функционирование ядрышкового организатора в ооцитах половозрелой курицы

3.1.4 Коилин и ядрышко в ооцитах половозрелой курицы

3.2 ЯДРЫШКО В ООЦИТАХ КРАСНОУХОЙ ЧЕРЕПАХИ

3.2.1 Организация ядра растущего ооцита красноухой черепахи

3.2.2 Структура и функционирование ядрышек в ооцитах красноухой черепахи

3.2.3 Прогрессивное увеличение числа ядрышек в растущих ооцитах красноухой черепахи

3.3 СБОРКА И АННОТАЦИЯ РИБОСОМНОГО ПОВТОРА ЧЕРЕПАХ

3.4 ПОСЛЕДОВАТЕЛЬНОСТЬ 5S рДНК В СОСТАВЕ ЯДРЫШКОВОГО ОРГАНИЗАТОРА ЧЕРЕПАХ И КРОКОДИЛОВ

3.4.1 Сравнительный анализ последовательностей NOR-5S и 5S рДНК

3.4.2. Поиск вставки гена 5S рРНК в IGS ядрышкового организатора в геномах позвоночных

3.4.3 Функциональная роль гена NOR-5S рРНК

3.4.4 Соблюдение баланса рибосомных генов в оогенезе с амплификацией рДНК

3.4.5 Гипотетический взгляд на происхождение гена NOR-5S рРНК в эволюции Sauropsida

ГЛАВА 4. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

Список сокращений

Благодарности

Список литературы

ВВЕДЕНИЕ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Особенности функционирования ядрышкового организатора в растущих ооцитах представителей Sauropsida»

Актуальность работы

Одним из важных направлений биологии развития является изучение структурной организации и закономерностей функционирования эукариотического генома в процессе проэмбрионального и эмбрионального развития многоклеточных организмов. Эта общебиологическая проблема решается на разных модельных объектах с использованием разнообразных методических подходов, от описательных морфологических до экспериментальных молекулярно-генетических. Важное направление представляет изучение генетического материала в ядрах дифференцирующихся половых клеток, в частности в ядрах растущих ооцитов. Здесь мы сталкиваемся с примером клеточной дифференциации, происходящей на протяжении длительного времени без размножения клеток.

В растущих ооцитах синтезируется огромное количество всех видов РНК, в том числе рибосомных РНК (рРНК), которые важны для осуществления раннего эмбрионального развития до активации собственного генома зародыша (Davidson, 1986). Важная роль рибосомных генов, входящих в состав ядрышкообразующих районов хромосом (ядрышковых организаторов - ЯОР), в формировании ядрышка и биогенезе рибосом хорошо известна (Pederson, 2011; Shaw, Brown, 2012; Grummt, 2013; Panov, 2021). Количество рибосом, и соответственно рРНК всех четырех типов (18S, 5,8S, 28S, 5S), накопившихся в яйцеклетке во время ее роста, на много порядков превосходит содержание рибосом и рРНК в соматических клетках (Davidson, 1986). При этом источники накопления рРНК и функциональное состояние ЯОР в ооцитах разных групп животных могут отличаться, что определяет важные особенности оогенеза (Дондуа, 2018). Амплификация рДНК в ЯОР, приводящая к образованию множественных экстрахромосомных ядрышек, наряду с высокой транскрипционной активностью хромосом в фазе ламповых щеток (ЛЩ), наблюдается при гипертранскрипционном оогенезе, характерном для многих животных, включая представителей клады Sauropsida, к которой относят рептилий и птиц. Возможные пути обеспечения ооцитов необходимым количеством рРНК наглядно обобщил Г. Макгрегор в своем обзоре 1982 года (Macgregor, 1982). Это: (1) амплификация рДНК в ядре ооцита (рис. 1 a), (2) поступление рРНК из вспомогательных клеток (рис. 1 c), (3) - своеобразная комбинация 1-го и 2-го путей (рис. 1 b).

Рисунок 1. Способы обеспечения ооцита рибосомными РНК. Верхний ряд (а-с): Схематическое изображение ооцитов с разными типами функционирования рибосомных генов в зародышевом пузырьке (ядро растущего ооцита - ЗП) и разными источниками рРНК (по Macgregor, 1982). Средний ряд: Микрофотографии ЗП, иллюстрирующие соответствующие схемы в верхнем ряду: a - Высокий уровень амплификации рДНК в ядре ооцита [примеры: лягушка Pelophylax ridibundus (микрофотогр. Д.В. Дедух), черепаха Trachemys scripta elegans (Davidian et al., 2021a)]; b - Низкий уровень амплификации рДНК в ЗП в сочетании с поступлением экзогенной рРНК из вспомогательных (фолликулярных) клеток [пример: амфисбена Bipes sp. (Macgregor, Klosterman, 1979)]; c - отсутствие амплификации рДНК в ЗП, поступление экзогенной рРНК из фолликулярных клеток [примеры: прыткая ящерица Lacerta agilis (микрофотогр. А.Ф. Сайфитдиновой), домашняя курица Gallus gallus domesticus (Давидьян и др., 2017)]. Окраска ЗП флуоресцентным красителем SYTOX green. Нижний ряд: Изображения животных, у которых растущие ооциты соответствуют приведенным выше типам.

На рисунке 1 представлены варианты организации зародышевого пузырька (ядро растущего ооцита - ЗП) на примере амфибий, рептилий и птиц. У черепах (и крокодилов)

(Callebaut et al., 1997; Davidian et al., 2021a), по-видимому, так же как у амфибий (Gall, 1968; Macgregor, 1968, 1972, 1982; Mais, Scheer, 2001), происходит амплификация рДНК в ядре ооцита, в результате чего образуется множество экстрахромосомных ядрышек. При этом чешуйчатые рептилии (кл. Reptilia, отр. Squamata) и птицы (кл. Aves) демонстрируют отсутствие ядрышек в ЗП на стадии развитых ЛЩ (Гагинская, Грузова, 1969; Гагинская, 1972б, 1975; Arronet, 1973; Hutchison, 1987; Guraya, 1989; Gaginskaya et al., 2009; Solinhac et al., 2010; Koshel et al., 2016; Давидьян и др., 2017). По способу обеспечения ооцита необходимым количеством рРНК чешуйчатые рептилии оказываются ближе к птицам, чем черепахи и крокодилы (обзор Koshel et al., 2016). В то же время, согласно современным представлениям о филогении группы Sauropsida (Chiari et al., 2012; Crawford et al., 2012), черепахи (кл. Reptilia, отр. Testudines), крокодилы (кл. Reptilia, отр. Crocodilia) и птицы (кл. Aves) объединены в кладу Archelosauria, отдельную от клады Lepidosauria, в которую входят все представители отр. Squamata (кл. Reptilia). В соответствии с изложенным, представляется важным более глубокий анализ особенностей функциональной организации ядра ооцита у таких представителей группы зауропсид как птицы, с одной стороны, и черепахи и крокодилы из рептилий - с другой. В частности, необходимость исследования молекулярно-генетических аспектов функциональной организации ядра в процессе роста ооцита у представителей черепах и крокодилов (эволюционно наиболее близких к птицам таксонов) обусловлена наличием в литературе лишь фрагментарных данных об организации ядра ооцита, полученных классическими гистологическими методами (Guraya, 1989; Callebaut et al., 1997; Uribe, Guillette, 2000; Pérez-Bermudez et al., 2012). В связи с тем, что черепахи являются более доступным объектом для экспериментальных исследований нежели крокодилы, мы остановились на изучении рДНК и организации ЗП в ходе оогенеза красноухой черепахи. Таким образом настоящая работа посвящена сравнительному анализу структуры и функционирования ЯОР в растущих ооцитах представителей группы Archelosauria (Sauropsida) на примере домашней курицы (Gallus gallus domesticus) и красноухой черепахи (Trachemys scripta elegans).

В целом, актуальность исследования определяется важностью изучения следующих фундаментальных проблем биологии: (1) организации рибосомных генов и регуляции работы белоксинтезирующего аппарата клетки у высших многоклеточных; (2) дифференциальной активности ЯОР в половых и соматических клетках; (3) реализации наследственной информации в развитии животных в процессе оогенеза, эмбриогенеза и онтогенеза в целом; (4) эволюционной изменчивости и биоразнообразия. Работа имеет непосредственное отношение к изучению закономерностей проэмбриогенеза, определяющих специфические особенности раннего развития животных. Актуальность работы также определяется ее

значением для понимания общих принципов организации, регуляции и путей эволюции геномов, компартментализации и функциональной динамики клеточного ядра, а также механизмов экспрессии генов в геномах высших эукариот.

Цели и задачи

Целью настоящего исследования был сравнительный анализ структуры и функционирования ядрышкового организатора в растущих ооцитах представителей Sauropsida на примере группы Archelosauria, включающей птиц, крокодилов и черепах.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи:

1. Исследовать морфологию яичника и цито-молекулярные особенности функционирования рибосомных генов в растущих ооцитах у неполовозрелых и половозрелых самок домашней курицы G. gallus domesticus (Aves, Galliformes) с использованием методов 3D-моделирования яичника, иммуногистохимии и гибридизации нуклеиновых кислот in situ.

2. Исследовать цито-молекулярные особенности функционирования рибосомных генов в растущих ооцитах черепахи T. scripta elegans (Reptilia, Testudines) с использованием иммунофлуоресцентной цитохимии и гибридизации нуклеиновых кислот in situ.

3. Исследовать in silico структуру рибосомного повтора в геноме T. scripta elegans.

4. Исследовать особенности функционирования генов 5S рРНК в ооцитах T. scripta elegans с использованием методов молекулярной и клеточной биологии.

5. Провести сравнительно-эволюционный анализ стратегий функционирования ядрышкового организатора в оогенезе представителей Sauropsida.

Положения, выносимые на защиту

1. Обнаружение функционально активного ядрышка в ооцитах половозрелых самок домашней курицы меняет существующие представления о дифференциальной активности рДНК в ооцитах у неполовозрелых и половозрелых самок птиц. Рибосомные гены в оогенезе птиц не амплифицируются. Функционирование ЯОР в ооцитах происходит одинаково в яичнике цыпленка и взрослой курицы: единственное ядрышко функционирует на стадии ранней диплотены, на более поздней стадии ЛЩ рибосомные гены инактивируются и ядрышко исчезает.

2. Механизм амплификации рибосомных генов у представителей Testudines и, по-видимому, Crocodilia (отсутствие пахитенной «шапочки» рДНК и прогрессивное увеличение числа ядрышек от одного до нескольких сотен в растущих ооцитах от стадии ранней диплотены до вителлогенеза) отличается от такового у лучеперых рыб и амфибий (образование пахитенной «шапочки» рДНК и одновременное формирование тысяч экстрахромосомных ядрышек на стадии ранней диплотены).

3. Впервые обнаруженный функциональный ген 5S рРНК в составе ЯОР (называемый нами -ген NOR-5S рРНК) у представителей Testudines и Crocodilia является уникальным примером среди позвоночных. Гены NOR-5S рРНК в составе ЯОР представляют ооцитный тип 5S рибосомных генов.

4. В оогенезе черепах (и, очевидно, крокодилов) гены NOR-5S рРНК амплифицируются в составе ЯОР и их транскрипты, наряду с 18S, 5^ и 28S рРНК, входят в состав рибосом на стадии вителлогенеза, участвуя, таким образом, в формировании белоксинтезирующего аппарата яйцеклетки. Рассматривается особый механизм выравнивания дозы генов 18S, 5^, 28S рРНК и 5S рРНК для создания материнского пула рибосом в оогенезе.

5. Совокупность полученных нами и имеющихся в литературе данных указывает на разнообразие стратегий создания резервов материнских рРНК, что особенно ярко проявляется при сравнении способов функционирования ЯОР в оогенезе рыб и амфибий с одной стороны, представителей Sauropsida, таких как черепахи и крокодилы - с другой, ящерицы и птицы - с третьей.

Научная новизна работы

Научная новизна работы определяется следующими наиболее значимыми результатами:

1. Впервые выявлено функционирующее ядрышко в растущих ооцитах половозрелых кур и устранены противоречия в представлениях о функционировании рДНК в оогенезе представителей класса Aves.

2. На примере красноухой черепахи охарактеризован специфический путь образования экстрахромосомных ядрышек при амплификации рДНК в ооцитах, представляющий не накопление экстрахромосомных реплик ЯОР в виде пахитенной «шапочки» из гранул рДНК, а синтез рДНК внутри экстрахромосомных ядрышек и непрерывное их «размножение» от одного ядрышка на стадии ранней диплотены до нескольких сотен во время раннего вителлогенеза.

3. Полностью расшифрован рибосомный повтор бугорчатой черепахи Malaclemys terrapin, приведены аннотации частичных или полных последовательностей IGS для Trachemys scripta elegnas, Carretochelys insculpta, Pelusios castaneus, Chelonoidis abingdonii, Dermochelys coriacea, Podocnemis expansa, Alligator sinensis и A. missisipiensis.

4. Впервые обнаружена и документирована функциональная вставка гена 5S рРНК (NOR-5S) в составе межгенных спейсеров рДНК черепах и крокодилов, которая отличается примерно на 20% от канонических генов 5S рРНК. Черепахи и крокодилы - единственные представители позвоночных с подобной организацией рибосомных генов.

5. Показана ооцит-специфичная транскрипция гена NOR-5S рРНК (ооцитный тип 5S рРНК), и включение NOR-5S рРНК в состав рибосом на поздних стадиях роста ооцитов черепахи.

Теоретическая и практическая значимость работы

Настоящая работа является фундаментальным научным исследованием, которое расширяет представления о разнообразии генетических стратегий формирования женских гамет. Работа устраняет противоречия в представлениях о дифференциальной активности рибосомных генов в ооцитах у неполовозрелых и половозрелых самок птиц и предлагает общую для тех и других схему функционирования ЯОР в ооцитах курицы. Проведенное исследование существенно дополняет представления о стратегиях создания материнских запасов рРНК для раннего эмбриогенеза и предлагает схему эволюционного разнообразия функционирования рДНК в оогенезе среди позвоночных. Подробно охарактеризованная структура рибосомного повтора черепах представляет собой недостающее звено в исследованиях эволюции и принципов функционирования сложной структуры межгенных спейсеров в повторах рДНК позвоночных. Открытие функционального гена 5S рРНК (NOR-5S) в составе межгенного спейсера рДНК черепах и крокодилов меняет устоявшееся представление о том, что 5S рДНК у позвоночных не ко-локализована с ЯОР в геноме.

Приведенные выше теоретически значимые результаты работы опубликованы в научных статьях и будут использованы при разработке и модернизации лекционных и практических курсов по клеточной биологии и биологии развития на биологических факультетах высших учебных заведений. Информация о локализации генов 5S рРНК внутри межгенных спейсеров рДНК у черепах и крокодилов должна войти в состав учебников и учебных пособий для студентов. Присутствие NOR-5S рРНК, отличных от канонических 5S рРНК, в составе материнских рибосом может стать основой для поиска новых функций гетерогенных рибосом в отношении трансляции специфичных мРНК в проэмбриогенезе и эмбриогенезе. Дальнейшие исследования в этой области могут помочь раскрыть новые механизмы регуляции экспрессии генов, определяющие закономерности развития.

Публикации и апробация работы

По материалам диссертации опубликовано 4 научных статьи в журналах, индексируемых системами Web of Science и Scopus.

1. Давидьян А.Г., Кошель Е.И., Лаврова О.Б., Демин А.Г., Галкина СЛ., Сайфитдинова А.Ф., Гагинская Е.Р. Функциональные особенности ядрышкового организатора в растущих ооцитах неполовозрелых самок птиц. // Онтогенез. - 2017. Т. 48. - № 3. - С. 224-230.

2. Davidian A., Koshel E., Dyomin A., Galkina S., Saifitdinova A., Gaginskaya E. On some structural and evolutionary aspects of rDNA amplification in oogenesis of Trachemys scripta turtles. // Cell and Tissue Research. - 2021. - Vol. 383. - № 2. - P. 853-864.

3. Keinath M., Davidian A., Timoshevskiy V., Timoshevskaya N., Gall J. Characterization of axolotl lampbrush chromosomes by fluorescence in situ hybridization and immunostaining. // Experimental Cell Research. - 2021. - Vol. 401. - № 2. - P. 112523.

4. Davidian A.G., Dyomin A.G., Galkina S.A., Makarova N.E., Dmitriev S.E., Gaginskaya E.R. 45S rDNA Repeats of Turtles and Crocodiles Harbor a Functional 5S rRNA Gene Specifically Expressed in Oocytes. // Molecular Biology and Evolution. - 2021. - DOI: 10.1093/molbev/msab324.

Результаты исследования были также неоднократно представлены в качестве устных и постерных докладов на международных и всероссийских конференциях:

• 12th International Congress of Cell Biology (Czech Republic, Prague, July 21-25, 2016);

• Актуальные проблемы биологии развития (Россия, Москва, 10-14 октября 2016);

• 50 лет ВОГиС: успехи и перспективы (Россия, Москва, 8-10 ноября 2016);

• Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2017» (Россия, Москва, 10-14 апреля 2017);

• 25th Wilhelm Bernard workshop on the cell nucleus, (Russia, Nizhny Novgorod, July 19-22 2017);

• Клеточная биология: проблемы и перспективы (Россия, Санкт-Петербург, 2-5 октября 2017);

• VII Съезд Вавиловского общества генетиков и селекционеров, посвященный 100-летию кафедры генетики СПбГУ, и ассоциированные симпозиумы (Россия, Санкт-Петербург, 1822 июня 2019)

• Salamander Models in Cross-Disciplinary Biological Research (USA, Boston, July 23-25, 2019);

• 12-я Международная школа молодых ученых «Системная Биология и Биоинформатика» (Россия, Республика Крым, Ялта и Севастополь, 14-20 сентября 2020);

• Национальная (Всероссийская) конференция по естественным и гуманитарным наукам с международным участием «Наука СПбГУ - 2020» (Россия, Санкт-Петербург, 24 декабря 2020);

• Международная конференция по естественным и гуманитарным наукам - «Science SPbU -2020» (Россия, Санкт-Петербург, 25 декабря 2020);

• Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов-2021» (Россия, Москва, 12-23 апреля 2021).

Личный вклад автора

Анализ литературы, значительная часть экспериментальных исследований и анализ результатов выполнены самим автором. Препараты хромосом типа ЛЩ черепах были приготовлены совместно с А.Ф. Сайфитдиновой и С.А. Галкиной. Биоинформатический и филогенетический анализ был выполнен совместно с А.Г. Деминым. Эксперимент по выделению рибосомных фракций, а также постановка количественной ПЦР были выполнены совместно с Н.Е. Макаровой в лаборатории С.Е. Дмитриева в НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского. Секвенирование по Сэнгеру осуществлялось на базе ресурсного центра СПбГУ «Развитие молекулярных и клеточных технологий» при участии А.Э. Машарского. Работа проводилась под руководством Е.Р. Гагинской, результаты обсуждались с коллегами, которые являются соавторами опубликованных статей.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1 ЯДРЫШКО И ЯДРЫШКОВЫЙ ОРГАНИЗАТОР

Ядрышко, как наиболее заметная внутриядерная структура эукариотической клетки, впервые было описано в начале 19 века. Прошло еще столетие, прежде чем С. Г. Навашин (Navashin, 1934), Э. Хайц (Heitz, 1931) и Б. МакКлинток (McClintock, 1934) обнаружили связь между ядрышком и определенным локусом на хромосоме, который был описан МакКлинток как «ядрышковый организатор» (ЯОР). В середине 1950-х годов с помощью электронного микроскопа Д. Э. Паладе (Palade, 1955) впервые описал рибосомы, за открытие которых он был удостоен Нобелевской премии, а в начале 1960-х годов стало известно, что именно ядрышко является местом синтеза рибосомной РНК (рРНК) и рибосом (Birnstiel et al., 1963; Brown, Gurdon, 1964).

На сегодняшний день ядрышко - это наиболее хорошо изученный многофункциональный компартмент ядра эукариотической клетки. Формирование ядрышка отражает уровень метаболической активности клетки, что в первую очередь, связано с реализацией одной из важных клеточных функций - производством субъединиц рибосом (Raska et al., 2006; Pederson, 2011). Рибосомы являются важнейшими органеллами, которые необходимы для синтеза всех клеточных белков. Эукариотические рибосомы состоят из четырех молекул рРНК и примерно 80 рибосомных белков, объединенных в малую субъединицу (40S) и большую субъединицу (60S) (Ben-Shem et al., 2011; Khatter et al., 2015). Активные участки рибосом, формирующие пептидные связи, состоят исключительно из рРНК (Nissen et al., 2000). У эукариот за сборку рибосом ответственны четыре типа молекул рРНК: 25S (у растений) или 28S (у животных), 5S, 5,8S за большую субъединицу (60S) и 18S за малую субъединицу (40S). При этом рибосома содержит по одной молекуле каждого типа рРНК.

Чтобы удовлетворить огромный спрос на формирование белков, растущие клетки должны иметь достаточное количество рибосом. Следовательно, ядрышко должно обладать способностью быстро образовывать необходимое количество рибосомных субъединиц. Считается, что в процессе эволюции происходило увеличение в геноме количества копий генов, кодирующих рРНК. Обычно геномы многоклеточных животных содержат несколько сотен копий рибосомных генов, хотя у растений и амфибий это число может достигать нескольких десятков тысяч (Symonova, 2019).

Рибосомные гены в составе ЯОР представлены в виде тандемных повторов, соединенных между собой спейсерной ДНК (межгенный спейсер или IGS) (рис. 2), длина и нуклеотидный состав которой значительно варьируют у разных животных. В каждом повторе рДНК высоко консервативные гены 18S, 5,8S и 25-28S рРНК вместе с внутренними

транскрибируемыми спейсерами (ITS1 и ITS2) и внешними транскрибируемыми спейсерами (5'ETS и 3'ETS) образуют рДНК кластер, который считывается ферментом РНК-полимеразой I в виде единого предшественника рРНК (пре-рРНК). Размер рДНК повтора (рДНК кластер + IGS) варьирует от 40S у Xenopus до 47S у человека в зависимости от длины спейсерных участков (Singer, Berg, 1991). ЯОР могут быть расположены как на одной хромосоме, так и на нескольких.

Рисунок 2. Схематическая структура ЯОР (англ. - NOR или Nucleolus Organizer Region). рДНК кластер - транскрипционная единица рДНК; IGS - межгенный спейсер; 5'ETS - 5' транскрибируемый спейсер; ITS1 и ITS2 - внутренние транскрибируемые спейсеры 1 и 2; 3'ETS - 3' транскрибируемый спейсер. Схема из статьи Pikaard (2000) с изменениями.

Итак, эукариотические 18S, 5,8S и 25-28S рРНК синтезируются на одной транскрипционной единице в составе ядрышка (рис. 2). Что же касается 5S рДНК, то она не имеет отношения к ЯОР: гены 5S рРНК, транскрибируемые РНК-полимеразой III, сгруппированы в других хромосомных районах и, как правило, не связаны с ЯОР (Douet, Tourmente, 2007; Ciganda, Williams, 2011; Symonovâ, 2019). Тем не менее, описаны исключительные случаи включения гена 5S рРНК в состав межгенного спейсера ЯОР среди

растений из семейства Сложноцветные (Garcia et al., 2009, 2016), низших грибов (Kramer et al., 1978; French et al., 2008), некоторых ракообразных (Drouin et al., 1987; 1999), нематод (Vahidi et al., 1991; Wishart et al., 2002) и моллюсков (McElroy et al., 2021). Гены 5S рРНК тоже множественные и собраны в кластеры, которые состоят из консервативных повторяющихся единиц длиной около 120 п.н., разделенных вариабельными последовательностями нетранскрибируемых спейсеров (NTS) (Long, Dawid, 1980). В отличие от 18S, 5,8S и 25-28S рРНК, синтез которых, созревание и включение в субъединицы рибосом осуществляется непосредственно в ядрышке (Henras et al., 2014), путь 5S рРНК к рибосоме характеризуется большей сложностью. Новосинтезированная 5S рРНК выходит через ядерные поры в цитоплазму, а затем экспортируется обратно в ядро и ядрышко для включения в большую субъединицу рибосомы (Smirnov et al., 2008).

На электронно-микроскопическом уровне ядрышки клеток разных организмов морфологически могут быть трехкомпонентными, состоящими из фибриллярного центра (ФЦ), плотного фибриллярного компонента (ПФК) и гранулярного компонента (ГК) (свойственны растениям, большинству амниот за исключением черепах), и двухкомпонентными - лишенными ФЦ (характерны для низших эукариот, многих анамний, а также черепах) (Thiry, Lafontaine, 2005). Состав этих субкомпартментов тесно связан с последовательными этапами биогенеза рибосом (рис. 3) (Olson, Dundr, 2005). В трехкомпонентном ядрышке нетранскрибирующаяся часть рДНК, РНК-полимераза I, транскрипционный фактор, регулирующий транскрипцию генов рРНК (UBF), топоизомераза I находятся в фибриллярном центре (Goessens, 1984). Места активной транскрипции рДНК находятся на границе между ФЦ и ПФК (рис. 3). Ранние этапы процессинга пре-рРНК путем специфических расщеплений и пост-транскрипционных модификаций малыми ядрышковыми РНП (мякРНП) начинаются в ПФК и завершаются в ГК (рис. 3). Сборка субъединиц рибосом происходит в ГК (рис. 3). Перечисленные основные компоненты ядрышка можно успешно картировать с помощью трансмиссионной электронной микроскопии или с использованием антител, специфичных к белкам, соответствующим определенным этапам биогенеза рибосом. Например, антитела против РНК-полимеразы I или UBF позволяют маркировать ФЦ, антитела к фибрилларину или нуклеоилину - ПФК, а антитела к нуклеофозмину - ГК (Ochs, 1998).

polysomes

Рисунок 3. Схема биогенеза рибосом. Транскрипция рДНК с помощью РНК-полимеразы I происходит на границе ФЦ с ПФК. Транскрипты 47S пре-рРНК затем подвергаются процессингу в ПФК. Сборка рРНК с рибосомными белками (RP) происходит в ГК ядрышка. Готовые 40S и 60S субъединицы экспортируются в цитоплазму для сборки в функциональную рибосому. Рибосомы в ходе трансляции собираются на матрице мРНК в полисомы. По Dubois, Boisvert (2016) с изменениями.

Считается, что появление трехкомпонентных ядрышек совпадает с переходом между анамниотическими и амниотическими позвоночными, и коррелирует со значительным

увеличением размера межгенных спейсеров рДНК (Thiry, Lafontaine, 2005). В переходном состоянии находится группа рептилий, состоящая из черепах, чешуйчатых, клювоголовых и крокодилов. Последние данные показывают, что только ядрышки черепах являются двухкомпонентными, тогда как ядрышки остальных изученных представителей рептилий имеют все три компартмента (Hernandez-Verdun et al., 2010; Lamaye et al., 2011; Bartholomé et al., 2019). Данный феномен уникальности ультраструктуры ядрышка черепах среди рептилий и в целом амниот представляет интерес для более глубокого изучения. Вероятно, появление у амниот третьего компартмента может придавать некие регуляторные функции процессам, происходящим в ядрышке. Остается неизвестным как биогенез рибосом может отличаться в двух- и трехкомпонентных ядрышках.

Хотя производство рибосом все еще считается основной функцией ядрышка, исследования в области молекулярной и клеточной биологии выявили у него широкий спектр дополнительных функций, таких как: клеточный стрессовый ответ (Boulon et al., 2010; Grummt, 2010; Pederson, 2011; Audas et al., 2012a; 2012b; Pirogov et al., 2019), восстановление повреждений ДНК (Ogawa, Baserga, 2017; Tsekrekou et al., 2017), регуляция клеточного роста (Grob et al., 2014), клеточный гомеостаз (Grummt, 2013; Lam, Trinkle-Mulcahy, 2015), организация генома и создание ядерной архитектуры (Nemeth et al., 2010; Matheson, Kaufman, 2016; Tsekrekou et al., 2017; Potapova, Gerton, 2019; Panov et al., 2021). Кроме того, ядрышко может являться местом репликации многих вирусов (Hiscox, 2007). В составе ядрышка идентифицировано более 6000 белков, только 30% из которых связаны с процессом биогенеза рибосом, тогда как функция остальных 70%, остается до сих пор неизвестной, что поддерживает идею о многофункциональной роли ядрышка (Olson, 2011).

1.2. РИБОСОМНЫЕ ГЕНЫ И ЯДРЫШКО В ООГЕНЕЗЕ 1.2.1 Типы оогенеза

Оогенез - это особый тип дифференцировки клеток, ответственный за формирование зрелой яйцеклетки, которая содержит материнский запас органелл, макромолекул и других энергоемких соединений, необходимых для осуществления ранних этапов развития зародыша. Выделяют несколько важных периодов в оогенезе: период размножения, когда число половых клеток - оогониев - увеличивается за счет митозов; период роста, когда оогонии вступают в профазу первого деления мейоза, становясь первичными ооцитами; период созревания, который включает два последовательных деления, приводящих к уменьшению числа хромосом вдвое (Raven, 1961). Продолжительность и некоторые особенности указанных периодов оогенеза могут значительно отличаться в разных группах животных. Например, у акул, птиц, сумчатых и плацентарных млекопитающих оогониальные митозы в яичнике прекращаются к моменту вылупления или рождения, тогда как у костистых рыб, амфибий, большинства рептилий и однопроходных млекопитающих оогонии в яичнике продолжают постоянно пролиферировать, пополняя таким образом пул половых клеток на протяжении всего онтогенеза самки (Lombardi, 1998).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Давидьян Ася Генриковна, 2022 год

Список литературы

Айзенштадт Т.Б. и др. Современные проблемы оогенеза. Москва: Наука, 1977. 314 с.

Боголюбова И.О. Гетерогенность коилинсодержащих доменов в ядрах ранних

эмбрионов мыши. // Цитология. - 2017. - Т. 59. - № 4. - С. 290-297.

Гагинская Е.Р. О классификации типов оогенеза // Онтогенез. - 1975. - Т. 6. - № 6. - С.

539-545.

Гагинская Е.Р. Функциональная морфология хромосом в оогенезе птиц: дис. ... д-ра биол. наук. Л., 1989. 335 с.

Гагинская Е.Р. Ядерные структуры в ооцитах половозрелых птиц. II. Белковые тела и кариосфера. // Цитология. - 1972б. - Т. 14. - № 5. - С. 568-577.

Гагинская Е.Р., Грузова М.Н. Особенности оогенеза зяблика // Цитология. - 1969. - Т. 9. - № 10. - С. 1241-1251.

Гагинская Е.Р. Ядерные структуры в ооцитах половозрелых птиц. I. Поведение хромосом в период цитоплазматического роста ооцита // Цитология. - 1972а. - Т. 14. -№ 4. - С. 426-432.

Гагинская Е.Р., Грузова М.Н. Выявление амплифицированной рДНК в клетках яичников некоторых насекомых и птиц методом гибридизации нуклеиновых кислот на препаратах // Цитология. - 1975. - Т. 17. - № 10. - С. 1132-1137.

Гагинская Е.Р., Чинь С.Х. Особенности оогенеза цыпленка. II. Фолликулярный период в развитии ооцитов // Онтогенез. - 1980. - Т. 11. - С. 213-221.

Грузова М.Н. Функциональная морфология ядерных структур в связи с разными типами оогенеза. // Успехи современ. Генет. - 1971. - Т. 3. - С. 206-212. Давидьян А.Г., Кошель Е.И., Лаврова О.Б., Демин А.Г., Галкина С.А., Сайфитдинова А.Ф., Гагинская Е.Р. Функциональные особенности ядрышкового организатора в растущих ооцитах неполовозрелых самок птиц. // Онтогенез. - 2017. - Т. 48. - № 3. -С. 224-230.

Дондуа А. К. Биология развития. Санкт-Петербург: СПбГУ, 2018. 812 с. Красикова А.В., Куликова Т.В. Хромосомы типа ламповых щеток: современные представления и перспективы исследований. Санкт-Петербург: СПбГУ, 2020. 104 с. Кропотова Е.В., Гагинская Е.Р. Хромосомы типа ламповых щеток из ооцитов японского перепела. Данные световой и электронной микроскопии // Цитология. -1984. - Т. 26. - С. 1006-1015.

Почукалина Г.Н., Парфенов В.Н. Трансформация ядрышек ооцитов антральных фолликулов мыши. Выявление коилина и компонентов комплекса РНК-полимеразы I. // Цитология. - 2008. - Т. 50. - № 8. - С. 671-680.

16

17

18

19

20

21

22

23

24

25

26

27

28

29

30

31

Ребриков Д.В. и др. ПЦР «в реальном времени». Москва: БИНОМ. Лаборатория знаний, 2009. 215 с.

Ромейс Б. Микроскопическая техника. Москва: издательство иностранной литературы, 1954. 718 с.

Чинь С.Х. Некоторые особенности развития ооцитов в яичнике цыпленка. Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Ленинград. ЛГУ, 1977. 23 с.

Чинь С.Х., Гагинская Е.Р., Калинина Е.И. Особенности оогенеза цыпленка. I. Экстрафолликулярный период в развитии ооцитов // Онтогенез. - 1979. - Т. 10. - № 4.

- С. 340-349.

Abraham K. et al. Nucleolar RNA polymerase II drives ribosome biogenesis. // Nature. -2020. - Vol. 585. - № 7824. - P. 298-302.

Agrawal S., Ganley A. The conservation landscape of the human ribosomal RNA gene repeats. // PLoS ONE. - 2018. - Vol. 13. - № 12. - P. e0207531.

Allison L., North M., Neville L. Differential binding of oocyte-type and somatic-type 5S rRNA to TFIIIA and ribosomal protein L5 in Xenopus oocytes: specialization for storage versus mobilization. // Dev Biol. - 1995. - Vol. 168. - № 12. - P. 284-295. Allison L., Romaniuk P., Bakken A. 1991. RNA-protein interactions of stored 5S RNA with TFIIIA and ribosomal protein L5 during Xenopus oogenesis. // Dev Biol. - 1991. - Vol. 144

- № 1. - P. 129-144.

Andronescu M. et al. Efficient parameter estimation for RNA secondary structure prediction. // Bioinformatics. - 2007. - Vol. 23. - P. i19-i28.

Arronet V.N. Morphological changes of nucleolar structure in the oogenesis of reptiles

(Lacertidae, Agamidae). // J Herpetol. - 1973. - Vol. 7. - P. 163-193.

Audas T.E., Jacob M.D., Lee S. The nucleolar detention pathway: a cellular strategy for

regulating molecular networks. // Cell Cycle. - 2012a. - Vol. 11. - P. 2059-2062.

Audas T.E., Jacob M.D., Lee S. Immobilization of proteins in the nucleolus by ribosomal

intergenic spacer noncoding RNA. // Mol Cell. - 2012b. - V. 45. № 2. - P. 147-157.

Barciszewska M. et al. 5S Ribosomal RNA. // Biomacromolecules. - 2000. - Vol. 1. - № 3.

- P. 297-302.

Barciszewska M., Erdmann V., Barciszewski J. Ribosomal 5S RNA: tertiary structure and interactions with proteins. // Biol Rev. - 1996. - Vol. 71. - № 1. - P. 1-15. Bartel D.P. MicroRNAs: target recognition and regulatory functions. // Cell. - 2009. - Vol. 136. - № 2. - P. 215-233.

Bartholome O. et al. Relationships between the structural and functional organization of the turtle cell nucleolus. // J Struct Biol. - 2019. - Vol. 208. - № 3. - P. 107398.

32

33

34

35

36

37

38

39

40

41

42

43

44

45

46

47

Bastock R., St Johnston D. Drosophila oogenesis. // Curr Biol. - 2008. - Vol. 18. - P. R1082-R1087.

Belkhiri A., Buchko J., Klassen G.R. The 5S ribosomal RNA gene in Pythium species: two different genomic locations. // Mol Biol Evol. - 1992. - Vol. 9. - № 6. - P. 1089-1102. Bellairs R. The relationship between oocyte and follicle in the hen's ovary as shown by electron microscopy. // J Embryol Exp Morphol. - 1965. - Vol. 13. - P. 215-233. Bellavia D. et al. DNA-methylation dependent regulation of embryo-specific 5S ribosomal DNA cluster transcription in adult tissues of sea urchin Paracentrotus lividus. // Genomics. -2013. - Vol. 102. - № 4. P. 397- 402.

Bellini M. Coilin, more than a molecular marker of the cajal (coiled) body. // Bioessays. -2000. - Vol. 22. - № 9. - P. 861-867.

Ben-Shem A. et al. The structure of the eukaryotic ribosome at 3.0 Ä resolution. // Science. -2011. Vol. 334. - № 6062. - P. 1524-1529.

Birnstiel M.L., Chipchase M.I.H., Hyde B.B. The nucleolus, a source of ribosomes. // Biochimica et Biophysica Acta (BBA). - 1963. - Vol. 76. - P. 454-462. Bohmann K., Ferreira J.A., Lamond A.I. Mutational analysis of p80 coilin indicates a functional interaction between coiled bodies and the nucleolus. // J Cell Biol. - 1995. - Vol. 131. - № 4. - P. 817-831.

Boulon S. et al. The nucleolus under stress. // Mol Cell. - 2010. - Vol. 40. - P. 216-227. Brambell F.W.R. The oogenesis of the fowl (Gallus bankiva). // Philos Trans R Soc Lond Biol. - 1926. - 214. - P. 113-151.

Brangwynne C.P., Mitchison T.J., Hyman A.A. Active liquid-like behavior of nucleoli determines their size and shape in Xenopus laevis oocytes. // Proc Natl Acad Sci USA. - 2011.

- Vol. 108. - № 11. - P. 4334-4339.

Broome H.J., Hebert M.D. Coilin displays differential affinity for specific RNAs in vivo and is linked to telomerase RNA biogenesis. // J Mol Biol. - 2013. - Vol. 425. - № 4. - P. 713724.

Brown D.D., Carrol D., Brown R.D. The isolation and characterization of a second oocyte 5s

DNA from Xenopus laevis. // Cell. - 1977. - Vol. 12. - № 4. - P. 1045-1056.

Brown D.D., Dawid I. Specific gene amplification in oocytes. // Science. - 1968. - Vol. 160.

- P. 272-280.

Brown D.D., Gurdon J.B. Absence of ribosomal RNA synthesis in the anucleolate mutant of Xenopus laevis. Proc Natl Acad Sci USA. - 1964. - Vol. 51. - № 1. - P. 139-146. Brownlee G.G., Cartwright E.M. The nucleotide sequence of the 5S RNA of chicken embryo fibroblasts. // Nucleic Acids Res. - 1975. - Vol. 2 - № 12. - P. 2279- 2288.

48. Callan H.G. Lampbrush chromosomes. Heidelberg: Springer, 1986. 256 p.

49. Callan H.G., Gall J.G., Murphy C. The distribution of oocyte 5S, somatic 5S and 18S + 28S rDNA sequences in the lampbrush chromosomes of Xenopus laevis. // Chromosoma (Berl). -1988. - Vol. 97. - P. 43-54.

50. Callebaut M. [H3] Uridine incorporation during previtellogenesis and early vitellogenesis in the oocytes of the chick (Gallus gallus). // J Embryol Exp Morphol. - 1968. - Vol. 20. - P. 169-174.

51. Callebaut M. Correlation between germinal vesicle and oocyte development in the adult Japanese quail (Coturnix coturnix japonica). A cytochemical and autoradiographic study. // Development. - 1973. - Vol. 29. - P. 145-157.

52. Callebaut M., Van Nassauw L., Harrisson F. Comparison between oogenesis and related ovarian structures in a reptile, Pseudemys scripta elegans (turtle) and in a bird Coturnix coturnix japonica (quail). // Reprod Nutr Dev. - 1997. - Vol. 37. - № 3. - P. 233-252.

53. Cavalcante M. et al. Evolutionary insights in Amazonian turtles (Testudines, Podocnemididae): co-location of 5S rDNA and U2 snRNA and wide distribution of Tc1/Mariner. // Biol Open. - 2020. - Vol. 9. - № 4. - P. bio049817.

54. Chak L.L. et al. A deeply conserved, noncanonical miRNA hosted by ribosomal DNA. // RNA. - 2015. - Vol. 21. - № 3. - P. 375-384.

55. Chan P. et al. Indirect immunofluorescence studies of proliferating cell nuclear antigen in nucleoli of human tumor and normal tissues. // Cancer Res. - 1983. - Vol. 43. - № 8. - P. 3770-3777.

56. Chiari Y. et al. Phylogenomic analyses support the position of turtles as the sister group of birds and crocodiles (Archosauria). // BMC Biol. - 2012. - Vol. 10. - P. 65.

57. Chomczynski P., Sacchi N. Single-step method of RNA isolation by acid guanidinium thiocyanate-phenol-chloroform extraction. // Anal Biochem. - 1987. - Vol. 162. - № 1. - P. 156-159.

58. Ciganda M., Williams N. Eukaryotic 5S rRNA biogenesis. // Wiley Interdiscip Rev RNA. -2011. - Vol. 2. - № 4. - P. 523-533.

59. Claussen M., Rudt F., Pieler T. Functional modules in ribosomal protein L5 for ribonucleoprotein complex formation and nucleocytoplasmic transport. // J Biol Chem. -1999. - Vol. 274. - № 48. - P. 33951-33958.

60. Cleiton F., Giuliano-Caetano L. Cytogenetic characterization of two turtle species: Trachemys dorbigni and Trachemys scripta elegans. // Caryologia. - 2008. - Vol. 61. - № 3. - P. 253257.

61. Coggins L.W., Gall J.G. The timing of meiosis and DNA synthesis during early oogenesis in the toad, Xenopus laevis. // J cell biol. - 1972. - Vol. 52. - № 3. - P. 569-576.

62. Correll C.C., Bartek J., Dundr M. The Nucleolus: A Multiphase Condensate Balancing Ribosome Synthesis and Translational Capacity in Health, Aging and Ribosomopathies. // Cells. - 2019. - Vol. 8. - № 8. - P. 869.

63. Crawford N.G. et al. A phylogenomic analysis of turtles. // Mol Phylogenet Evol. - 2015. -Vol. 83. - P. 250-257.

64. Crawford N.G. et al. More than 1000 ultraconserved elements provide evidence that turtles are the sister group of archosaurs. // Biol Lett. - 2012. - Vol. 8. - № 5. - P. 783-786.

65. Daniels L.M., Delany M.E. Molecular and cytogenetic organization of the 5S ribosomal DNA array in chicken (Gallus gallus). // Chromosome Res. - 2003. - Vol. 11. - № 4. - P. 305317.

66. Davidian A. et al. On some structural and evolutionary aspects of rDNA amplification in oogenesis of Trachemys scripta turtles. // Cell Tissue Res. - 2021a. - Vol. 383. -№ 2. - P. 853-864.

67. Davidian A.G., Dyomin A.G., Galkina S.A., Gaginskaya E.R. 5S rRNA gene like sequence inserted in turtle rDNA repeat IGS. // International Conference on Natural Sciences and Humanities «Science SPbU - 2020». Materials of the international conference, St. Petersburg, 25 December 2020. P. 468.

68. Davidian A.G., Dyomin A.G., Galkina S.A., Makarova N.E., Dmitriev S.E., Gaginskaya E.R. 45S rDNA Repeats of Turtles and Crocodiles Harbor a Functional 5S rRNA Gene Specifically Expressed in Oocytes. // Molecular Biology and Evolution. - 2021b. - DOI: 10.1093/molbev/msab324.

69. Davidson E.H. Gene activity in early development, 3rd ed. New York: Academic Press, 1986. 670 p.

70. de Melo Bernardo A. et al. Meiotic wave adds extra asymmetry to the development of female chicken gonads. // Mol Reprod Dev. - 2015. - Vol. 82. - № 10. - 774-786.

71. Delany M.E., Krupkin A.B. Molecular characterization of ribosomal gene variation within and among NORs segregating in specialized populations of chicken. // Genome. - 1999. -Vol. 42. - P. 60-71.

72. Delavoie F. et al. The path of pre-ribosomes through the nuclear pore complex revealed by electron tomography. // Nat Commun. - 2019. - Vol. 10. - № 1. - P. 497.

73. Delihas N., Andersen J. Generalized structures of the 5S ribosomal RNAs. // Nucleic Acids Res. - 1982. - Vol. 10. - № 22. - P. 7323-7344.

74

75

76

77

78

79

80

81

82

83

84

85

86

87

Denis H., Mairy M. Recherches biochimiques sur l'oogenese. 1. Distribution intracellulaire du RNA dans les petits oocytes de Xenopus laevis. // Eur J Biochem. - 1972. - Vol. 25. - P. 524-534.

Denis H., Wegnez M. Biochemical research on oogenesis. Oocytes and liver cells of the teleost fish Tinca tinca contain different kinds of 5S RNA. // Dev Biol. - 1977b. - Vol. 59. -№ 2. - P. 228-236.

Denis H., Wegnez M. Biochemical research on oogenesis: oocytes of Xenopus laevis synthesize but do not accumulate 5S RNA of somatic type. // Dev Biol. - 1977a. - Vol. 58. -№ 1. - P. 212-217.

Dergai O., Hernandez N. How to Recruit the Correct RNA Polymerase? Lessons from snRNA Genes. // Trends Genet. - 2019. - Vol. 35. - № 6. - P. 457-469.

Deryusheva S. et al. Tandem 41-bp repeats in chicken and Japanese quail genomes: FISH mapping and transcription analysis on lampbrush chromosomes. // Chromosoma. - 2007. -Vol. 116. - P. 519-530.

Diaz-Andrade M.C. et al. Ovarian folliculogenesis in the smallnose fanskate Sympterygia bonapartii (Müller & Henle, 1841) (Chondrichthyes, Rajidae). // Int J Morphol. - 2011. -Vol. 29. - № 1. - P. 174-181

Dimitrov S. et al. Chromatin transitions during early Xenopus embryogenesis: changes in histone H4 acetylation and in linker histone type. // Dev Biol. - 1993. - Vol. 160. - № 1. -P. 214-227.

Dorak, M. T. Real-time PCR. London: Taylor and Francis group, 2006. 333 p. Douet J., Tourmente S. Transcription of the 5S rRNA heterochromatic genes is epigenetically controlled in Arabidopsis thaliana and Xenopus laevis. // Heredity (Edinb). - 2007. - Vol. 99. - № 1. - P. 5-13.

Drouin G. et al. Unusual ribosomal RNA gene organization in copepods of the genus Calanus. // J Mol Biol. - 1987. - Vol. 196. - № 4. - 943-946.

Drouin G. Homogenization of 5S ribosomal genes on the noncoding strand of the rDNA units of two crustacean species. // Genome. - 1999. - Vol. 42. - №1. - P. 150-153. Drouin G., Moniz de Sa M. The concerted evolution of 5S ribosomal genes linked to the repeat units of other multigene families. // Mol Biol Evol. - 1995. - Vol. 12. - № 3. - P. 481-493. Dubois M-L., Boisvert F-M. The Nucleolus: Structure and Function. In: Bazett-Jones D.P., Dellaire G., (ed). The Functional Nucleus. Switzerland: Springer, 2016. P. 29-49. Dyomin A. et al. Structure of the intergenic spacers in chicken ribosomal DNA. // Genet Sel Evol. - 2019. - Vol. 51. - P. 59.

88

89

90

91

92

93

94

95

96

97

98

99

100

101

102

103

Dyomin A. et al. Evolution of ribosomal internal transcribed spacers in Deuterostomia. // Mol Phylogenet Evol. - 2017. - Vol. 116. - P. 87-96.

Dyomin A G. et al. Chicken rRNA gene cluster structure. // PLoS ONE. - 2016. - Vol. 11. -P. e0157464.

Erickson J.M., Schmickel R.D. A molecular basis for discrete size variation in human

ribosomal DNA. // Am J Hum Genet. - 1985. - Vol. 37. - № 2. - P. 311-325.

Feric M. et al. Coexisting liquid phases underlie nucleolar subcompartments. // Cell. - 2016.

- Vol. 165. - № 7. - P. 1686-1697.

Ficq A., Brachet J. RNA-dependent DNA polymerase: possible role in the amplification of ribosomal DNA in Xenopus oocytes. // Proc Natl Acad Sci USA. - 1971. - Vol. 68. - № 11.

- P. 2774-2776.

Filosa S., Taddei C. Intercellular bridges in lizard oogenesis. // Cell Differ. - 1976. - Vol. 5.

- № 3. - P. 199-206.

Flynn T.T., Hill J.P. The development of the Monotremata. Part IV. Growth of the ovarian ovum, maturation, fertilisation, and early cleavage. // The Transactions of the Zoological Society of London. - 1939. - Vol. 24. - № 6. - P. 445-622.

Ford P.J., Southern E.M. Different sequences for 5S RNA in kidney cells and ovaries of Xenopus laevis. // Nat New Biol. - 1973. - Vol. 241. - № 105. - P. 7-12. French S.L. et al. Visual analysis of the yeast 5S rRNA gene transcriptome: Regulation and role of La protein. // Mol Cell Biol. - 2008. - Vol. 28. - № 14. - P. 4576-4587. Gaginskaya E., Kulikova T., Krasikova A. Avian lampbrush chromosomes: a powerful tool for exploration of genome expression. // Cytogenet Genome Res. - 2009. - Vol. 124. № 3-4.

- P. 251-267.

Gall J.G. Differential synthesis of the genes for rRNA during amphibian oogenesis. // Proc Natl Acad Sci USA. - 1968. - Vol. 60. - № 2. - P. 553-560.

Gall J.G. Early studies on gene amplification. // Harvey Lect. - 1978. - Vol. 71. - P. 55-70. Gall J.G., Macgregor H.C., Kidston M.E. Gene amplification in the oocytes of Dytiscid water beetles. // Chromosoma. - 1969. - Vol. 26. - № 2. - P. 169-187.

Gall J.G., Pardue M.L. Formation and detection of RNA-DNA hybrid molecules in cytological preparations. // Proc Natl Acad Sci USA. - 1969. - Vol. 63. - № 2. - P. 378-383. Garcia S. et al. Linkage of 35S and 5S rRNA genes in Artemisia (family Asteraceae): first evidence from angiosperms. // Chromosoma. - 2009. - Vol. 118. - № 1. - P. 85-97. Garcia S. et al. Cytogenetic features of rRNA genes across land plants: analysis of the Plant rDNA database. // Plant J. - 2016. - Vol. 89. - № 5. - P. 1020-1030.

104

105

106

107

108

109

110

111

112

113

114

115

116

117

118

119

Genuth N.R., Barna M. The discovery of ribosome heterogeneity and its implications for gene regulation and organismal life. // Mol Cell. - 2018. - Vol. 71. - P. 364-374. Gilder A.S. et al. Coilin participates in the suppression of RNA polymerase I in response to cisplatin-induced DNA damage. // Mol Biol Cell. - 2011. - Vol. 22. - № 7. - P. 1070-1079. Goessens G. Nucleolar structure. // Int Rev Cytol. - 1984. - Vol. 87. - P. 107-158.

Gonzalez I.L. et al. Human ribosomal RNA intergenic spacer sequence. // Nucl Acids Res. -1992. - Vol. 20. - P. 5846.

Gonzalez I.L., Petersen R., Sylvester J.E. Independent insertion of alu elements in the human ribosomal spacer and their concerted evolution. // Mol Biol Evol. - 1989. - Vol. 6. - P. 413423.

Greenbaum M.P. Germ cell intercellular bridges. // Cold Spring Harb Perspect Biol. - 2011. - Vol. 3. - № 8. - P. a005850.

Greenfield M.L. The oocyte of the domestic chicken shortly after hatching, studied by electron microscopy. // J Embryol Exp Morphol. - 1966. - Vol. 15. - P. 297-316. Griffiths M. The biology of Monotremes. New York: Academic Press, 1978. 367 p. Grob A., McStay B. Construction of synthetic nucleoli and what it tells us about propagation of sub-nuclear domains through cell division. // Cell Cycle. - 2014. - Vol. 13. - № 16. - P. 2501 -2508.

Grozdanov P., Georgiev O., Karagyozov L. Complete sequence of the 45-kb mouse ribosomal DNA repeat: analysis of the intergenic spacer. // Genomics. - 2003. - Vol. 82. - № 6. - P. 637-643.

Grummt I. The nucleolus—guardian of cellular homeostasis and genome integrity. // Chromosoma. - 2013. - Vol. 122. - P. 487-497.

Grummt I. Wisely chosen paths—regulation of rRNA synthesis. // FEBS J. - 2010. - Vol. 277. - P. 4626-4639.

Guinta D.R. et al. Early replication and expression of oocyte-type 5S RNA genes in a Xenopus somatic cell line carrying a translocation. // Proc Natl Acad Sci USA. - 1986. - Vol. 83. - № 14. - P. 5150-5154.

Guraya S.S. Ovarian follicles in reptiles and birds. Berlin: Springer-Verlag, 1989. 285 p. Haltiner M.M., Smale S.T., Tjian R. Two distinct promoter elements in the human rRNA gene identified by linker scanning mutagenesis. // Mol Cell Biol. - 1986. - № 6. - P. 227-235. Handel M., Schimenti J. Genetics of mammalian meiosis: regulation, dynamics and impact on fertility. // Nat Rev Genet. - 2010. - Vol. 11. - P. 124-136.

120. Harper M.E., Price J., Korn L.J. Chromosomal mapping of Xenopus 5S genes: somatic-type versus oocyte-type. // Nucleic Acids Res. - 1983. - Vol. 11. - № 8 - P. 2313-2323.

121. Heitz E. Nukleolen und Chromosomen in der Gattung Vicia. // Planta. -1931. - Vol. 15. - P. 495-505.

122. Henras A.K. et al. An overview of pre-ribosomal RNA processing in eukaryotes. // Wiley Interdiscip Rev RNA. - 2014. - Vol. 6. - № 2. - P. 225-242.

123. Hernandez-Verdun D. The nucleolus: Structure/function relationship in RNA metabolism. // Wiley Interdiscip Rev RNA. - 2010. - Vol. 1. - P. 415-431.

124. Hiscox J. RNA viruses: hijacking the dynamic nucleolus. // Nat Rev Microbiol. - 2007. -Vol. 5. - P. 119-127.

125. Hopes T. et al. Specialisation of ribosomes in gonads through paralog-switching. // bioRxiv. - 2021.

126. Howe K. et al. The zebrafish reference genome sequence and its relationship to the human genome. // Nature. - 2013. - Vol. 496. - P. 498-503.

127. Hughes G.C. The population of germ cells in the developing female chick. // J Embryol Exp Morphol. - 1963. - Vol. 11. - P. 513-536.

128. Hutchison N. Lampbrush chromosomes of the chicken, Gallus domesticus. // J Cell Biol. -1987. - Vol. 105. - № 4. - P. 1493-1500.

129. Kaplan F.S. et al. The topographic organization of repetitive DNA in the human nucleolus. // Genomics. - 1993. - Vol. 15. - № 1. - P. 123-132.

130. Kass S. et al. The U3 small nucleolar ribonucleoprotein functions in the first step of preribosomal RNA processing. // Cell. - 1990. - Vol. 60. - P. 897-908.

131. Keinath M.C., Davidian A., Timoshevskiy V., Timoshevskaya N., Gall J.G. Characterization of axolotl lampbrush chromosomes by fluorescence in situ hybridization and immunostaining. // Exp Cell Res. - 2021. - Vol. 401. - № 2. - P. 112523.

132. Khatter H. et al. Structure of the human 80S ribosome. // Nature. - 2015. - Vol. 520. - P. 640-645.

133. Kloc M., Matuszewski B., Nurkowska J. Ribosomal gene amplification in the oocytes of Creophilus maxillosus (Staphylinidae, Coleoptera-polyphaga) - an insect with telotrophic ovaries. // Folia Histochem Cytobiol. - 1995. - Vol. 33. - № 4. - P. 267-276.

134. Klosterman L.L. The ultrastructure of germinal beds in the ovary of Gerrhonotus coeruleus (Reptilia: Anguidae). // J Morphol. - 1983. - Vol. 178. - P. 247-265.

135

136

137

138

139

140

141

142

143

144

145

146

147

148

Kojima K.K., Fujiwara H. Cross-genome screening of novel sequence-specific non-LTR retrotransposons: various multicopy RNA genes and microsatellites are selected as targets. // Mol Biol Evol. - 2004. - Vol. 21. - № 2. - P. 207-217.

Komiya H., Hasegawa M., Takemura S. Differentiation of oocyte-and somatic-type 5S rRNAs in animals. // J Biochem. - 1986. - Vol. 100. - № 2. - P. 369-374.

Kondrashov N. et al. Ribosome-mediated specificity in Hox mRNA translation and vertebrate tissue patterning. // Cell. - 2011. - Vol. 145. - № 3. - P. 383-397.

Korn L., Brown D.D. Nucleotide sequence of xenopus borealis oocyte 5S DNA: Comparison of sequences that flank several related eucaryotic genes. // Cell. - 1978. - Vol. 15. - № 4. -P.1145-1156.

Korn L.J. Transcription of Xenopus 5S ribosomal RNA genes. // Nature. 1982. - Vol. 295. -№ 5845. - P. 101-105.

Koshel E.I. et al. Ribosomal RNA gene functioning in avian oogenesis. // Cell Tissue Res. -2016. - Vol. 366. - P. 533-542.

Kramer R.A., Philippsen P., Davis R.W. Divergent transcription in the yeast ribosomal RNA coding region as shown by hybridization to separated strands and sequence analysis of cloned DNA. // J Mol Biol. - 1978. - Vol. 123. - № 3. - P. 405-416.

Krasikova A. et al. Three-dimensional organisation of RNA-processing machinery in avian growing oocyte nucleus. // Chromosome Res. - 2012. - Vol. 20. - № 8. - P. 979-994. Kress A., Merry N.E., Selwood L. Oogenesis in the marsupial stripe-faced dunnart, Sminthopsis macroura. // Cells Tissues Organs. - 2001. - Vol. 168. - № 3. - P. 188-202. Kubrakiewicz J. Extrachromosomal rDNA amplification in the oocytes of Polystoechotes punctatus (Fabricius) (Insecta-Neuroptera-Polystoechotidae). // Arthropod Struct Dev. -2002. - Vol. 31. - № 1. - P. 23-31.

Lafontaine D.L.J. et al. The nucleolus as a multiphase liquid condensate. // Nat Rev Mol Cell Biol. - 2021. - Vol. 22. - № 3. - P. 165-182.

Lam Y.W., Trinkle-Mulcahy L. New insights into nucleolar structure and function. // F1000Prime Rep. - 2015. - Vol. 7. - P. 48.

Lamaye F. et al. Nucleolar structure across evolution: The transition between bi- and tricompartmentalized nucleoli lies within the class Reptilia. // J Struct Biol. - 2011. - Vol. 174. - № 2. - P. 352-359.

Layat E., Probst A.V. Tourmente S. Structure, function and regulation of Transcription Factor IIIA: From Xenopus to Arabidopsis. // Biochim Biophys Acta. - 2013. - Vol. 1829. - № 3-4. - P. 274-282.

149

150

151

152

153

154

155

156

157

158

159

160

161

162

163

164

Lazar E., Haendler B., Jacob M. Two 5S genes are expressed in chicken somatic cells. // Nucleic Acids Res. - 1983. - Vol. 11. - № 22. - P. 7735-7741.

Li D., Wang J. Ribosome heterogeneity in stem cells and development. // J Cell Biol. -2020.

- Vol. 219. - № 6. - P. e202001108.

Liu J. et al. Live birth in an archosauromorph reptile. // Nat Commun. - 2017. - Vol. 8. - P. 14445.

Locati M.D. et al. Expression of distinct maternal and somatic 5.8S, 18S, and 28S rRNA types during zebrafish development. // RNA. - 2017b. - Vol. 23. - № 8. - P. 1188-1199. Locati M.D. et al. Linking maternal and somatic 5S rRNA types with different sequence-specific non-LTR retrotransposons. // RNA. - 2017a. - Vol. 23. - № 4. - P. 446-456. Lombardi J. Comparative vertebrate reproduction. Boston: Springer, 1998. 469 p. Long E.O., Dawid I.B. Repeated genes in eukaryotes. // Annu Rev Biochem. - 1980. - Vol. 49. - P. 727-764.

Lozano A., Ramírez-Bautista A., Uribe M.C. Oogenesis and ovarian histology in two populations of the viviparous lizard Sceloporus grammicus (Squamata: Phrynosomatidae) from the central Mexican Plateau. // J Morphol. - 2014. - Vol. 275. - P. 949-960. Luo H. et al. The Complete Mitochondrial Genome of Platysternon megacephalum peguense and Molecular Phylogenetic Analysis. // Genes (Basel). - 2019. - Vol. 10. - № 7. - P. 487. Lutes A.A. et al. Sister chromosome pairing maintains heterozygosity in parthenogenetic lizards. // Nature. - 2010. - Vol. 464. - № 7286. - P. 283-286.

Lyon C.E. et al. Inhibition of protein dephosphorylation results in the accumulation of splicing snRNPs and coiled bodies within the nucleolus. // Exp Cell Res. - 1997. - Vol. 230. - № 1. -P. 84-93.

Macgregor H., Klosterman L. Observations on the cytology of Bipes (Amphisbaenia) with special reference to its lampbrush chromosomes. // Chromosoma. - 1979. - Vol. 72. - P. 6787.

Macgregor H.C. Chromomeres revisited. // Chromosome Res. - 2012. - Vol. 20. - P. 911924.

Macgregor H.C. Nucleolar DNA in oocytes of Xenopus laevis. // J Cell Sci. - 1968. - Vol. 3.

- P. 417-444.

Macgregor H.C. Recent developments in the study of lampbrush chromosomes. // Heredity.

- 1980. - Vol. 44. - P. 3-35.

Macgregor H.C. The lampbrush chromosomes of animal oocytes. In: Risley M.S. (ed). Chromosome structure and function. New York: Van Rostrand Reinhold, 1986. P. 152-186.

165

166

167

168

169

170

171

172

173

174

175

176

177

178

179

Macgregor H.C. The nucleolus and its genes in amphibian oogenesis. // Biol Rev Camb Philos Soc. - 1972. - Vol. 47. - P. 177-210.

Macgregor H.C. Ways of amplifying ribosomal genes. In: Jordan E.G., Cullis C.A. (ed). The nucleolus. Cambridge: Cambridge University Press, 1982. P. 129-151. Mais C., Scheer U. Molecular architecture of the amplified nucleoli of Xenopus oocytes. // J Cell Sci. - 2001. - Vol. 114. - P. 709-718.

Malatesta M. et al. Is the coiled body involved in nucleolar functions? // Exp Cell Res. -1994.

- Vol. 211. - № 2. - P. 415-419.

Masek T. et al. Identifying the Translatome of Mouse NEBD-Stage Oocytes via SSP-Profiling; A Novel Polysome Fractionation Method. // Int J Mol Sci. - 2020. - Vol. 21. - № 4. - P. 1254.

Matheson T.D., Kaufman P.D. Grabbing the genome by the NADs. // Chromosoma. - 2016.

- Vol 125. - № 3. - P. 361- 371.

Mathieu D.J. et al. Where no RNA polymerase has gone before: novel functional transcripts derived from the ribosomal intergenic spacer. // Nucleus. - 2012. - Vol. 3. - № 4. - P. 315319.

Matuszewski B., Ciechomski K., Kloc M. Extrachromosomal rDNA and polarity of pro-oocytes during ovary development in Creophilus maxillosus (Coleoptera, Staphylinidae). // Folia Histochem Cytobiol. - 1999. - Vol. 37. - № 3. - P. 179-190.

Mauro V.P., Edelman G.M. The ribosome filter hypothesis. // Proc Natl Acad Sci USA. -2002. - Vol. 99. - № 19. - P. 12031-12036.

Mayer C. et al. Intergenic transcripts regulate the epigenetic state of rRNA genes. // Mol Cell.

- 2006. - Vol. 22. - № 3. - P. 351-361.

McClintock B. The relation of a particular chromosomal element to the development of the nucleoli in Zea mays. // Z.Zellforsch. - 1934. - Vol. 21. - P. 294-326.

McElroy K.E. et al. Asexuality associated with marked genomic expansion of tandemly repeated rrna and histone genes. // Mol Biol Evol. - 2021. - P. msab121. Meyer A., Zardoya R. Recent Advances in the (Molecular) Phylogeny of Vertebrates. // Annu Rev Ecol Evol Syst. - 2003. - Vol. 34. - № 1. - P. 311-338.

Moore B.C. et al. Developmental morphology of the neonatal alligator (Alligator mississippiensis) ovary. // J Morphol. - 2008. - Vol. 269. - P. 302-312. Motta C.M., Andreuccetti P., Filosa S. Ribosomal gene amplification in oocytes of the lizard Podarcis sicula. // Mol Reprod Dev. - 1991. - Vol. 29. - P. 95-102.

180

181

182

183

184

185

186

187

188

189

190

191

192

193

194

195

196

Naidoo K. et al. Concerted evolution in the ribosomal RNA cistron. // PLoS ONE. - 2013. -Vol. 8. - № 3. - P. e59355.

Nainan H. et al. Fine structural observation on the oogenesis and vitellogenesis of the Chinese soft-shelled turtle (Pelodiseus sinensis). // Zygote. - 2010. - Vol. 18. - № 2. - P. 109-120. Navashin M. Chromosomal alterations caused by hybridization and their bearing upon certain general genetic problems. // Cytologia. - 1934. - Vol. 5. - P. 169-203. Nemeth A. et al. Initial genomics of the human nucleolus. // PLoS Genet. - 2010. - Vol. 6. -№ 3. - P.e1000889.

Nissen P. et al. The structural basis of ribosome activity in peptide bond synthesis. // Science.

- 2000. - Vol. 289. - № 5481. - P. 920-930.

Nizami Z., Deryusheva S., Gall J.G. The Cajal body and histone locus body. // Cold Spring Harb Perspect Biol. - 2010. - Vol. 2. - P. a000653.

Nizami Z.F., Gall J.G. Pearls are novel Cajal body-like structures in the Xenopus germinal vesicle that are dependent on RNA pol III transcription. // Chromosome Res. - 2012. - Vol. 20. - P. 953-969.

Ochs R.L., Stein T.W., Tan E.M. Coiled bodies in the nucleolus of breast cancer cells. // J Cell Sci. - 1994. - Vol. 107. - P. 385-399.

Ogawa L.M., Baserga S.J. Crosstalk between the nucleolus and the DNA damage response. // Mol BioSyst. - 2017. - Vol. 13. - № 3. - P. 443-455.

Olson M.O., Dundr M. The moving parts of the nucleolus. // Histochem Cell Biol. - 2005. -Vol. 123. - № 3. - P. 203-216.

Olson M.O.J. The nucleolus. New York: Springer, 2011. 414 p.

Palade G.E. A small particulate component of the cytoplasm. // J Biophys Biochem Cytol. -1955. - Vol. 1. - № 1. - P. 59-68.

Panov K.I. et al. The Ribosomal Gene Loci-The Power behind the Throne. // Genes (Basel).

- 2021. - Vol. 12. - № 5. - P. 763.

Pardue M.L., Brown D.D., Birnsticl M.L. Location of the Genes for 5S Ribosomal RNA in Xenopus laevis. // Chromosoma. - 1973. - Vol. 42. - P. 191-203.

Pederson T. The Nucleolus. // Cold Spring Harb Perspect Biol. - 2011. - Vol. 3. - № 3. - P. a000638.

Pelham H.R., Brown D.D. A specific transcription factor that can bind either the 5S RNA gene or 5S RNA. // Proc Natl Acad Sci USA. - 1980. - Vol. 77. - № 7. - P. 4170-4174. Perez-Bermudez E. et al. Ovarian follicular development in the hawksbill turtle (Cheloniidae: Eretmochelys imbricata L.). // J Morphol. - 2012. - Vol. 273. - P. 1338-1352.

197

198

199

200

201

202

203

204

205

206

207

208

209

210

211

212

Perkowska E., Macgregor H.C., Birnstiel M.L. Gene amplification in the oocyte nucleus of mutant and wild-type Xenopus laevis. // Nature. - 1968. - Vol. 217. - P. 649-650. Peterson R.C., Doering J.L., Brown D.D. Characterization of two xenopus somatic 5S DNAs and one minor oocyte-specific 5S DNA. // Cell. - 1980. - Vol. 20. - № 1. - P. 131-141. Pfleiderer C. et al. An undecamer DNA sequence directs termination of human ribosomal gene transcription. // Nucleic Acids Res. - 1990. - Vol. 18. - P. 4727-4736. Picard B. et al. Biochemical Research on oogenesis. Composition of the 42-S storage particles of Xenopus laevis oocytes. // Eur J Biochem. - 1980. - Vol. 109. - № 2. - P. 359-368. Picard B., Wegnez M. Isolation of a 7S particle from Xenopus laevis oocytes: a 5S RNA-protein complex. // PNAS. - 1979. - Vol. 76. - № 1. - P. 241-245.

Pieler T., Hamm J., Roeder R.G. The 5S gene internal control region is composed of three distinct sequence elements, organized as two functional domains with variable spacing. // Cell. - 1987. - Vol. 48. - № 1. - P. 91-100.

Pikaard C.S. The epigenetics of nucleolar dominance. // Trends Genet. - 2000. - Vol. 16. -№ 11. - P. 495-500.

Pirogov S.A., Gvozdev V.A., Klenov M.S. Long Noncoding RNAs and Stress Response in the Nucleolus. // Cells. - 2019. - Vol. 8. - № 7. - P. 668.

Potapova T.A., Gerton J.L. Ribosomal DNA and the nucleolus in the context of genome organization. // Chromosome Res. - 2019. - Vol. 27. - № 1-2. - P. 109-127. Press N. An unusual organelle in avian ovaries. // J Ultrastruct Res. - 1964. - Vol. 10. P. 528546.

Rahil K.S., Narbaitz R. Ultrastructural studies on the relationship between follicular cells and growing oocytes in the turtle Pseudemys scripta elegans. // J Anat. - 1973. - Vol. 115. - P. 175.

Raikova E.V. Evolution of the nucleolar apparatus during oogenesis in Acipenseridae. // J Embryol Exp Morphol. - 1976. - Vol. 35. - P. 667-687.

Raska I. et al. Association between the nucleolus and the coiled body. // J Struct Biol. - 1990. - Vol. 104. - № 1-3. - P. 120-127.

Raska I., Shaw P.J., Cmarko D. New insights into nucleolar architecture and activity. // Int Rev Cytol. - 2006. - Vol. 255. - P. 177-235.

Raven C.P. Oogenesis: the storage of developmental information. New York: Pergamon Press, 1961. 274 p.

Ricchiari L. Spherical bodies present within the germinal vesicle of Podacris sicula previtellogenic oocyte derive from the temporaneous inactivation of ribosomal genes. // Mol Reprod Dev. - 2003. - Vol. 64. - № 3. - P. 321-328.

213. Romaniuk P.J. TFIIIA and p43: binding to 5S ribosomal RNA. In: Iuchi S., Kuldell N. (ed). Zinc finger proteins: from atomic contact to cellular function. Austin (TX): Landes Bioscience, 2005. P. 56-65.

214. Rückert J. Zur entwickelungsgeschichte des ovarialeies bei selachiern. // Anat Anz. - 1892. Vol. 7. - P. 107-158.

215. Saifitdinova A. et al. Lampbrush chromosomes of the chaffinch (Fringilla coelebs L.). // Chromosome Res. - 2003. - Vol. 11. - P. 99-113.

216. Saifitdinova A. Preparation of lampbrush chromosomes dissected from avian and reptilian growing oocytes. // Bio Comm. - 2017. - Vol. 62. - № 3. - P. 165-168.

217. Sanger F., Coulson A.R. A rapid method for determining sequences in DNA by primed synthesis with DNA polymerase. // J Mol Biol. - 1975. - Vol. 94. - № 3. - P. 441-448.

218. Santoro R., Grummt I. Epigenetic mechanism of rRNA gene silencing: temporal order of NoRC-mediated histone modification, chromatin remodeling, and DNA methylation. // Mol Cell Biol. - 2005. - Vol. 25. - № 7. - 2539-2546.

219. Santoro R., Li J., Grummt I. The nucleolar remodeling complex NoRC mediates heterochromatin formation and silencing of ribosomal gene transcription. // Nat Genet. -2002. - Vol. 32. - № 3. - P. 393-396.

220. Schjeide O.A. et al. Macromolecules in oocyte maturation. // Biol Reprod. - 1970. - Vol. 2. - P. 14-43.

221. Schjeide O.A. et al. Production and fates of unique organelles (transosomes) in ovarian follicles of Gallus domesticus under various conditions. II. // Cell Tissue Res. - 1975. - Vol. 163. - P. 63-79.

222. Segev N., Gerst J.E. Specialized ribosomes and specific ribosomal protein paralogs control translation of mitochondrial proteins. // J Cell Biol. - 2018. - Vol. 217. - № 1. 117-126.

223. Selwood L., Johnson M. Trophoblast and hypoblast in the monotreme, marsupial and eutherian mammal: Evolution and origins. // Bioessays. - 2006. - Vol. 28. - № 2. - P. 128145.

224. Sera T., Wolffe A.P. Role of histone H1 as an architectural determinant of chromatin structure and as a specific repressor of transcription on Xenopus oocyte 5S rRNA genes. // Mol Cell Biol. -1998. - Vol. 18. - № 7. - P. 3668-3680.

225. Shaw P., Brown J. Nucleoli: composition, function, and dynamics. // Plant Physiol. - 2012. -Vol. 158. - № 1. - P. 44-51.

226

227

228

229

230

231

232

233

234

235

236

237

238

239

Shen X. et al. Multiple genome alignments facilitate development of NPCL markers: a case study of tetrapod phylogeny focusing on the position of turtles. // Mol Biol Evol. - 2011. -Vol. 28. - № 12. - P. 3237-3252.

Shi Z. et al. Heterogeneous Ribosomes Preferentially Translate Distinct Subpools of mRNAs Genome-wide. // Mol Cell. - 2017. - Vol. 67. - № 1. - P. 71-83.

Singer M., Berg P. Genes and genomes, a changing perspective. Mill Valley, CA: University Science Books, 1991. 929 p.

Smirnov A.V. et al. Specific features of 5S rRNA structure — Its interactions with macromolecules and possible functions. // Biochemistry (Moscow). - 2008. - Vol. 73. - № 13. - P. 1418-1437.

Smirnov E. et al. Nucleolar DNA: the host and the guests. // Histochem Cell Biol. - 2016. -Vol. 145.- № 4. - 359-372.

Sochorovâ J. et al. Evolutionary trends in animal ribosomal DNA loci: introduction to a new online database. // Chromosoma. - 2018. - Vol. 127. - № 1. - P. 141-150. Solinhac R. et al. Integrative mapping analysis of chicken microchromosome 16 organization. // BMC Genomics. - 2010. - Vol. 11. - P. 616.

Solovei I., Gaginskaya E.R., Macgregor H.C. The arrangement and transcription of telomere DNA sequences at the ends of lampbrush chromosomes of birds. // Chromosome Res. - 1994.

- Vol. 2. - № 6. - P. 460-470.

Solovei I.V. et al. Transcription of lampbrush chromosomes of a centromerically localized highly repeated DNA in pigeon (Columba) relates to sequence arrangement. // Chromosome Res. - 1996. -Vol. 4. - P. 588-603.

Son D.J. et al. The atypical mechanosensitive microRNA-712 derived from pre-ribosomal RNA induces endothelial inflammation and atherosclerosis. // Nat Commun. - 2013. - Vol. 4. - P. 3000.

Spradling A.C. et al. The Drosophila germarium: stem cells, germ line cysts, and oocytes. // Cold Spring Harb Symp Quant Biol. - 1997. - Vol. 62. - P. 25-34.

Spring H. et al. Spatial arrangement of intra-nucleolar rDNA chromatin in amplified Xenopus oocyte nucleoli: Structural changes precede the onset of rDNA transcription. // Int. J. Dev. Biol. - 1996. - Vol. 40. - P. 263-272.

Symonovâ R. Integrative rDNAomics—importance of the oldest repetitive fraction of the

eukaryote genome. // Genes (Basel). - 2019. - Vol. 10. - № 5. - P. 345.

Taddei C. Ribosome arrangement during oogenesis of Lacerta sicula Raf. // Exper Cell Res.

- 1972. - Vol. 70. - № 2. - P. 285-292.

240

241

242

243

244

245

246