Организация полиморфных зооидов мшанок отряда Cheilostomata: сравнительный анализ и эволюционные тенденции тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Серова Ксения Михайловна

• Серова Ксения Михайловна
• кандидат наук
• 2023

Оглавление диссертации кандидат наук Серова Ксения Михайловна

Введение

Цель и задачи работы

I. Обзор литературных данных

II. Материал и методика

III. Результаты

1.Аутозоои д

Мышечная система аутозооида

Нервная система аутозооида

Анатомия, мышечная и нервная системы полиморфных зооидов

2.Интерзооидальные авикулярии

Цистид и мандибула интерзооидальных авикуляриев

Полипид и мышечная система интерзооидальных авикуляриев

Нервная система интерзооидальных авикуляриев

3. Адвентивные сидячие авикулярии

Цистид и мандибула адвентивных сидячих авикуляриев

Полипид и мышечная система адвентивных сидячих авикуляриев

Нервная система адвентивных сидячих авикуляриев

4. Адвентивные bird's head авикулярии

Цистид и мандибула адвентивных bird's head авикуляриев

Полипид и мышечная система адвентивных bird's head авикуляриев

Нервная система адвентивных bird's head авикуляриев

5. Вибракулярии ("long-bristled" avicularia in Winston, 1991)

Цистид и мандибула вибракуляриев

Полипид и мышечная система long-bristled вибракуляриев

Нервная система "long-bristled" вибракуляриев

6. Вибракулярии ("advanced" vibracularia)

Цистид и мандибула "advanced" вибракуляриев

Полипид и мышечная система "advanced" вибракуляриев

Нервная система "advanced" вибракуляриев

Ультраструктура вестигиального полипида авикуляриев

IV. Обсуждение

Сравнительный анализ структуры аутозооидов и авикуляриев

Общая организация

Строение полипида полиморфных зооидов мшанок

Трансформация мышечной и нервной систем авикуляриев

Общая характеристика

Апертуральные мышцы и их иннервация

Абдукторы и их иннервация

Тенденции в эволюции мышечной и нервной систем у полиморфных зооидов

Cheilostomata

Эволюция полиморфизма у Bryozoa

Структура, распространение и независимое возникновение авикуляриев

Предполагаемые функции исследованных полиморф

Основные направления эволюции полиморфизма у Bryozoa

Тенденции в эволюции полиморф, характерные для колониальных организмов

V. Заключение

VI. Выводы

VII. Список работ, опубликованных по теме диссертации

Список литературы

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность и степень разработанности темы исследования

Зооидальный полиморфизм (морфо-функциональная дифференцировка модулей) -одна из отличительных черт ряда групп водных колониальных беспозвоночных животных, таких как Cnidaria, Hemichordata, Chordata (Tunicata), а также большинства морских представителей типа Bryozoa. Наибольшее количество типов полиморф описано у книдарий, среди которых полиморфизм сильнее всего развит у сифонофор. Специализация модулей в колониях сифонофор выражается в появлении терминальных полиморф - лишенных рта модифицированных медузоидов, обеспечивающих плавучесть (пневматофоры) или локомоцию (сокращающиеся нектофоры). Рта также лишены модифицированные гидранты - гонозооиды (часто разветвленные и несущие медузоидные почки или гонофоры), обеспечивающие поимку добычи и защиту дактилозоиды с одним неветвящимся щупальцем и защитные бракты, нависающая над остальными зооидами). Питание осуществляют бесщупальцевые гастрозоиды.

Большим количеством разнообразных полиморф также отличаются мшанки. Тип Bryozoa - широко распространенная группа водных колониальных беспозвоночных эпибионтов-активных фильтраторов, занимающая одно из доминирующих мест во многих бентосных экосистемах и освоившая различные биотопы от литорали до глубин свыше 8000 м. К настоящему времени описано более 6000 современных видов мшанок, что предположительно составляет лишь треть от реального разнообразия группы (Schwaha 2021).

Колонии мшанок состоят из зооидов (структурных модулей), размер которых, как правило, не превышает 1 мм. Колонии формируются в результате недоведенного до конца почкования зооидов. Форма колоний крайне разнообразна: известны инкрустирующие (корковые), прямостоячие, ветвящиеся и линейные, листовидные, чашевидные, спиральные, сетчатые, членистые и другие типы колоний, включая свободноживущие (McKinney & Jackson 1989).

В составе типа Bryozoa выделяют классы Phylactolaemata (пресноводные мшанки), Gymnolaemata (морские, солоноватоводные и, редко, пресноводные виды) и Stenolaemata (исключительно морские виды). Отряд Cheilostomata (класс Gymnolaemata) представляет собой одну из наиболее разнообразных и наиболее успешных в эволюционном отношении групп Bryozoa, вместе с губками и книдариями играющую ключевую роль во многих

современных морских биоценозах. Наличие полиморф (так называемых "колониальных органов", Беклемишев 1964), по-видимому, неоднократно возникавших в ходе эволюции в разных линиях мшанок, могло стать одним из ключевых факторов их эволюционного успеха (Lidgard et al. 2012).

Базовым модулем в колониях мшанок является питающийся аутозооид, который состоит из полипида (включающего втяжную крону щупалец - лофофор, кишечник и ассоциированные с ними группы мышц), и цистида - вместилища внутренних органов с обызвествленной или необызвествленной стенкой тела, куда помещается полипид при втягивании. Во втянутом состоянии щупальца полипида окружены ввернутым участком стенки тела - щупальцевым влагалищем (интровертом), сообщающимся с небольшой камерой вестибулюма, открывающейся наружу отверстием, через которое высовываются и втягиваются щупальца. На границе вестибулюма и щупальцевого влагалища расположен мышечный диафрагмальный сфинктер. Петлевидно изогнутый кишечник состоит из нескольких отделов (глотки, пищевода, кардиального, слепого и пилорического отделов желудка и задней кишки). На дорзальной стенке глотки располагается единственный (церебральный) ганглий. Анус открывается вне венчика щупалец. У хейлостомных мшанок от кишечника к интерзооидальным коммуникационным порам в стенках цистидов отходят тяжи транспортной фуникулярной системы, иногда рассматривающиеся как гомологи кровеносной системы (Carle & Rupert 1983). Кроме того, от слепого отдела кишки к стенке цистида протягивается фуникулюс - полый мезотелиальный тяж с мышечными пучками. Втягивание полипида осуществляется при помощи крупных мышц-ретракторов. Отверстие зооида у Cheilostomata прикрыто особой крышечкой -оперкулюмом, опускание которой осуществляется благодаря сокращению оперкулярных мышц. Выдвигание щупальцевой кроны обеспечивается за счет сокращения париетальных мышц аутозооида, которое вызывает прогибание фронтальной стенки зооида или расширение компенсаторного мещка (аскуса), вследствие чего в цистиде увеличивается давление полостной жидкости.

Кроме способных питаться аутозооидов, в колониях большинства хейлостомат присутствуют разные типы гетерозооидов (зооидальных полиморф), являющиеся результатом морфо-функциональной трансформации аутозооидов. Полиморфные зооиды характеризуются полной или частичной утратой щупальцевого аппарата и кишечника и, в некоторых случаях, сильным изменением оперкулюма. В эволюции такая трансформация сопровождалась редукцией или кардинальной перестройкой нервной и мышечной систем.

Среди мшанок лишь у пресноводных Phylactolaemata полиморфы отсутствуют. Напротив, больше всего их описано у ископаемых представителей класса Stenolaemata, а

5

также в отряде Cheilostomata (класс Gymnolaemata). В противоположность филактолематам - самой малочисленной группы мшанок из немногим, чем более сотни современных видов, именно стенолематы и хейлостоматы являются двумя самыми разнообразными таксонами, представленными несколькими тысячами видов каждый. Кроме аутозооидов, способных питаться и размножаться, в их колониях присутствуют так называемые гетерозооиды или полиморфы, лишенные аппарата питания (лофофора и кишечника) полностью или частично. Полиморфные зооиды могут специализироваться на размножении, защите, очистке, поддержке и укреплении колонии (Schack et al. 2019; Shunatova et al. 2022). Основными типами полиморфных зооидов являются кенозооиды (служат для фиксации на/в субстрате, придания большей жесткости и пассивной защиты), авикулярии (защитная и сенсорная функции, а также очистка колонии), гонозооиды (размножение) и нанозооиды (гидродинамическая и сенсорная функции).

Поскольку полиморфные зооиды являются результатом трансформации базового плана строения аутозооидов, все элементы их строения гомологичны соответствующим частям аутозооида. В частности, авикулярии (и их разновидность - вибракулярии), как считается, специализируются на защите и очистке колоний, а также на выполнении локомоторной и сенсорной функций. Это один из наиболее разнообразных типов полиморф Cheilostomata. Для авикуляриев характерны отсутствие функционирующей пищеварительной системы (как и для других типов гетерозооидов), трансформация щупальцевого аппарата в сенсорный орган, видоизмененная форма цистида и наличие подвижной мандибулы - модифицированного (большего по размеру, утолщенного и имеющего особую форму) оперкулюма.

В зависимости от размера, строения и положения в колонии принято выделять четыре основных типа авикуляриев (Клюге 1962; Carter 2008; Schack et al. 2019; Serova et al. 2022). Наименее видоизмененными считаются крупные (сопоставимые по размерам с аутозооидом) викарирующие (или замещающие) и более мелкие интерзооидальные авикулярии, располагающиеся между аутозооидами. Сидячие и стебельчатые адвентивные авикулярии, формирующиеся на стенках аутозооидов, рассматриваются как очень специализированный и эволюционно продвинутый тип (Silen 1977; Carter 2008). Эти три типа авикуляриев характеризуются крайне разнообразной морфологией цистидов и подвижных мандибул, что объясняют их независимым происхождением (Silen 1977) и различиями в функциях (Winston 1986). В отдельную группу наиболее модифицированных авикуляриев выделяют вибракулярии, обладающие очень длинной мандибулой (сетой), у некоторых видов способной совершать вращательные движения (Silen 1977; Schack et al. 2019; Serova et al. 2022).

6

Возникновение полиморфизма - разных фенотипов на основе одного генотипа у различных колониальных беспозвоночных, одна из интригующих проблем эволюционной биологии (Schack et al. 2019). С момента открытия авикуляриев Эллисом (Ellis 1755) основные усилия исследователей были направлены на изучение их цистидов, и именно на сравнительном анализе скелетов строятся все существующие предположения об эволюции гетероморфизма (Banta 1973; Silén 1977; Schack et al. 2019). Первые описания анатомии авикуляриев были результатом наблюдения за живыми колониями мшанок (Darwin 1845; Van Beneden 1845; Busk 1854; Hincks 1880). В дальнейшем стали применяться гистологические (Vigelius 1884; Calvet 1900; Silén 1938; Marcus 1939) и ультраструктурные методы (Carter 2008; Carter et al. 2010, 2011), благодаря которым была создана основа наших представлений о строении авикуляриев (Silén 1977; Mukai et al. 1997; Schwaha 2021).

В целом же, число работ, посвященных мягким тканям полиморф, до настоящего времени остается очень небольшим. Наиболее детальное исследование нервной системы авикуляриев на примере трех видов из семейства Bugulidae было проведено Люто c использованием метода прижизненной окраски метиленовой синью (Lutaud 1977). Единственным исследованием, выполненным с использованием конфокальной лазерной сканирующей микроскопии, является диссертация Картер (Carter 2008), и опубликованная на ее основе статья (Carter et al. 2011). Картер показала наличие в авикуляриях Bugula flabellata некоторых элементов нервной и мышечной систем, ранее упоминавшихся в работах предшествующих авторов (Calvet 1900; Silén 1938; Marcus 1939; Lutaud 1965, 1977). Однако полученные ею данные (в частности, по нервной системе) крайне немногочисленны и вызывают много вопросов. Также Картер (Carter et al. 2010) было проведено первое исследование ультраструктуры авикуляриев двух видов хейлостомат, до недавнего времени, являющееся единственным, и недавно существенно дополненное работой Шунатовой с соавторами (Shunatova et al. 2022).

Несмотря на длительный интерес к явлению полиморфизма у мшанок, число опубликованных работ, посвященных эволюционным аспектам полиморфизма, также крайне мало. Лишь сравнительно недавно появились первые палеонтологические данные об их происхождении, а именно - у ископаемых видов из рода Wilbertopora (Calloporidae) были обнаружены формы модулей, демонстрирующие разные стадии эволюционного перехода от базового аутозооида к авикулярию (Cheetham et al. 2006).

Таким образом, несмотря на более чем 250-летнюю историю изучения авикуляриев хейлостомат, эти полиморфы остаются исследованными крайне недостаточно. Основной массив имеющихся данных получен с использованием гистологических методов.

Мышечная система исследовалась всего у нескольких видов, объемных реконструкций не проводилось. Строение нервной системы, за исключением трех видов, практически не изучено. Скудность имеющихся данных определяет отсутствие в литературе гипотез об эволюции нервной и мышечной систем (НМС) полиморф.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Организация полиморфных зооидов мшанок отряда Cheilostomata: сравнительный анализ и эволюционные тенденции»

Цель и задачи работы

Целью нашей работы явилось выявление основных направлений и закономерностей эволюции нервной и мышечной систем полиморфных зооидов у представителей отряда Cheilostomata (Bryozoa) на примере авикуляриев контрастных типов.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи:

- исследовать нервную и мышечную системы у немодифицированных модулей (аутозооидов) у представителей основных филогенетических линий Cheilostomata из надсемейств Flustroidea, Buguloidea, Smittinoidea и Lepralielloidea;

- провести сравнительный анализ строения нервной и мышечной систем авикуляриев контрастных типов на примере 10 видов мшанок отряда Cheilostomata из 8 семейств, относящихся к тем же надсемействам, и сравнить их с таковыми у аутозооидов;

- изучить ультраструктуру рудиментарного полипида у авикуляриев контрастных

типов.

Научная новизна

Несмотря на то, что интерес к проблеме морфо-функциональной дифференцировки модулей в колониях Bryozoa и, в частности, возникновения, строения и функции авикуляриев, в научной литературе возник уже во времена ранних исследований хейлостомных мшанок в XVIII веке, число работ, посвященных их анатомии, остается очень небольшим. Современные методы изучения нервной и мышечной систем, такие как трансмиссионная электронная и конфокальная лазерная микроскопии и иммуногистохимия, были использованы для изучения НМС полиморф лишь у нескольких видов. Работ, посвященных сравнительному анализу НМС авикуляриев разных типов у представителей разных семейств, и выполненных с использованием широкого спектра методов, никогда не проводилось.

В рамках данной работы впервые была выполнена объемная реконструкция

строения нервной и мышечной систем полиморфных зооидов - авикуляриев контрастных

8

типов у мшанок отряда СЬеПо81;ота1а, принадлежащих как к филогенетически близким (например, Са11оропёае и Сири1аёгпёае, Ви§иНёае и Сап^ёае), так и удаленным в филогенетическом отношении семействам (например, Б1ш1;пёае и БтМшёае и т.д.). Был проведен сравнительный анализ полученных реконструкций, в ходе которого были сопоставлены гомологичные элементы НМС полиморфных зооидов (авикуляриев) и базовых модулей колонии - аутозооидов.

В ходе работы были впервые изучены авикулярии четырех контрастных типов таких видов, как Terminoflustra membranaceotruncata (интерзооидальные авикулярии), Лг^опЫа arctica, Rhamphostomella ovata, Smittoidea propinqua, Tegella armifera, Aquiloniella scabra, СаЬегеа е1^п (адвентивные сидячие авикулярии), ЫсеПапеПа cШata, Бе^гоЬеата fruticosa (адвентивные стебельчатые "ЫМ^-Ьеаё" авикулярии), Л. scabra ("примитивные" вибракулярии) и С. eШsii (специализированные вибракулярии).

Нервная и мышечная системы аутозооидов и авикуляриев разных типов были подробно изучены с использованием гистологических и иммуногистохимических методов с привлечением световой, конфокальной лазерной сканирующей и трансмиссионной электронной микроскопии. В частности, выявление актина проводилось при помощи флюоресцентного фаллоидина, а детали строения нервной системы были показаны при помощи обработки материала антителами к а-тубулину, серотонину (5-ИТ) и БМКР-амиду.

В ходе работы выявлены основные группы мышц авикуляриев и аутозооидов, определены их положение и размеры, тип волокон и число мышечных пучков, входящих в их состав, характер прикрепления и наличие связок. Описаны характерные особенности строения цистидов авикуляриев и модифицированного оперкулюма (мандибулы). Описаны основные элементы нервной системы.

Комплексный анализ морфо-анатомических и ультраструктурных данных позволил выявить основные закономерности в эволюции НМС и полипида, которыми характеризовался переход как от аутозооида к авикуляриям, так и от менее модифицированных к более видоизмененным по сравнению с базовым модулем полиморфным зооидам. Уменьшение размеров цистида у этих зоодов, сопровождающееся трансформацией оперкулюма в мандибулу, и редукция полипида до состояния "сенсорного органа", не способного к питанию, объясняют редукцию элементов мышечной и нервной систем авикуляриев. Тем не менее, картина оказалась значительно более сложной и одной редукцией дело не ограничивается. В частности, среди тенденций, характеризующих эволюцию мышечной системы при переходе от аутозооида к авикуляриям, выявлены полная атрофия и, напротив, гипертрофия мышечных пучков, их

9

перегруппировка и смещение, а также слияние, приобретение асимметрии и смена типа волокон (с гладких на поперечнополосатые и обратно). Анализ наших собственных и опубликованных наблюдений за работой сет вибракуляриев позволил выдвинуть гипотезу о переходе от синхронного к асинхронному сокращению мышц-абдукторов в ходе эволюции от примитивных к продвинутым авикуляриям. Напротив, нервная система сохраняет ряд консервативных черт.

Также были определены сходства и различия в эволюции авикуляриев в разных семействах отряда Cheilostomata на основе сопоставления строения данного типа полиморф у представителей близкородственных и филогенетически удаленных групп. Полученные результаты и выводы по организации полипида и НМС полиморф разной степени модификации (изученные виды значительно отличаются морфо-анатомически и, предположительно, выполняют различные, необходимые для жизнедеятельности колонии функции) позволят реконструировать основные этапы эволюции морфо-функционального полиморфизма у Cheilostomata и Bryozoa в целом.

Впервые были обнаружены и описаны следующие элементы строения аутозооидов и авикуляриев: поперечные мышцы нижней стенки вестибулюма у аутозооидов Terminoflustra membranaceotruncata, Tegella armifera и Aquiloniella scabra^; серотонин-иммунопозитивные клетки в основании рудиментарного полипида, элементы нервной системы вибракуляриев, железа у адвентивного сидячего авикулярия Лг^опи1а arctica.

Основные положения, выносимые на защиту

1) В ходе эволюции авикуляриев трансформация базового плана строения аутозооида выразилась в уменьшении размеров и изменении формы цистида, которые сопровождались относительным увеличением и преобразованием оперкулюма в мандибулу.

2) Вместе с исчезновением пищедобывающего и пищеварительного аппаратов полипид авикуляриев преобразовался в "сенсорный орган", не способный к питанию и имеющий ограниченную подвижность.

3) В ходе эволюции осуществилось преобразование элементов мышечной и нервной систем полиморфных зооидов. Мышечная система авикуляриев претерпела широкий спектр изменений, включая полное исчезновение и частичную редукцию, а также гипертрофию, перегруппировку и перемещение, слияние, асимметрию и другие модификации. Эволюция нервной системы авикуляриев была тесно связана с модификацей мышечной системы и выразилась в укорочении нервов, изменении их направления распространения и сокращении числа ветвлений.

10

4) Эволюция вибракуляриев сопровождалась самыми сильными изменениями, в том числе выразившимися в трансформации мандибулы в длинную зазубренную сету, слиянии мышц-абдукторов, приобретении асимметрии аддукторов и переходе от синхронного к асинхронному сокращению последних.

Теоретическая и практическая значимость

Тип Bryozoa представляет собой один из ярких примеров феномена полиморфизма или разделения труда, реализованного через возникновение в пределах колониального организма модулей, специализирующихся на выполнении определенных функций. Авикулярии - один из наиболее разнообразных типов полиморф, возникших на базе основного питающегося модуля (аутозооида) мшанок, встречаются только в пределах отряда Cheilostomata, и их появление, предположительно, стало одной из причин эволюционного успеха отряда данной группы. Рудиментарные полипиды авикуляриев, по сути, стали специализированными "органами чувств" колонии, а мандибулы (модифицированные оперкулюмы аутозооидов) превратились во множество подвижных инструментов, выполняющих различные действия, которые они исходно не выполняли. Несмотря на длительную историю исследования авикуляриев многие особенности строения, а также выполняемые ими функции, их значимость для колонии остаются не до конца выясненными и являются предметом для обсуждения и дальнейшего изучения. Исследование морфологии и анатомии полиморф, гомологичных структур аутозооидов и авикуляриев, а также возникающих отсюда вопросов, связанных с переходом от питающихся модулей к высокоспециализированным, будет способствовать развитию представлений о возникновении и дальнейшей эволюции феномена полиморфизма у модульных организмов в целом.

Полученные результаты также используются для разработки образовательных курсов для студентов-биологов в Санкт-Петербургском государственном университете.

Апробация

Материалы диссертации были представлены на следующих конференциях: Larwood Symposium (Sopot, Poland, 2014);

XI Региональная конференция Международного Общества нейробиологии беспозвоночных "Простые нервные системы" (Звенигород, Россия, 2016);

11

17th Conference of the International Bryozoology Association (Melbourn, Australia, 2016);

4th International Congress on Invertebrate Morphology, International Society for Invertebrate Morphology (Москва, Россия, 2017);

IV Региональная научно-практическая конференция "Будущее Арктики начинается здесь" (Апатиты, Россия, 2022);

II Международная научно-практическая конференция "Изучение водных и наземных экосистем: история и современность" (Севастополь, Россия, 2022);

XIV Всероссийская конференция с международным участием "Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря" (Санкт-Петербург, Россия, 2022);

X конференция молодых учёных "ОКЕАНОЛОГИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ", приуроченной к 50-летию Федерального государственного бюджетного учреждения науки Тихоокеанского океанологического института им. В. И. Ильичева Дальневосточного отделения Российской академии наук (Владивосток, Россия, 2023).

Публикации

Основные положения диссертации изложены в 7 печатных работах, из них 4 статьи в журналах, рекомендованных ВАК РФ, включая 4 в журналах индексируемых Web of Science и Scopus; 3 тезиса в трудах конференций (Севастополь 2022, Санкт-Петербург 2022, Владивосток 2023).

Структура и объем диссертации

Работа состоит из введения, 4 глав, заключения, выводов и списка литературы. Основная часть работы изложена на 139 страницах и содержит 51 рисунок. Список литературы включает 100 наименований, из которых 3 на русском языке и 77 на других языках.

Личный вклад автора

Личный вклад автора работы состоит в сборе материала в окрестностях учебно-научной станции СПбГУ "Беломорская" (губа Чупа, Кандалакшский залив Белого моря, Россия) в 2011-2022 годах, последующей пробоподготовке, проведении самостоятельных исследований нервной и мышечной систем аутозооидов и авикуляриев мшанок, ультраструктуре рудиментарного полипида авикуляриев. Подготовка рукописей научных работ проводилась самостоятельно, а также в соавторстве с коллегами из Санкт-Петербургского государственного университета и Зоологического института РАН. Во всех публикациях, кроме одной, автор является первым, им была проведена большая часть работы при проведении научных исследований и подготовке материала к печати (не менее 80%).

Благодарности

Работа выполнена при поддержке гранта РФФИ № 20-34-90081 "Эволюция нервно-мышечной системы авикуляриев Bryozoa". В ходе ее подготовки были использованы лаборатории и оборудование учебно-научной базы "Беломорская", Ресурсного центра "Развитие молекулярных и клеточных технологий" и Ресурсного центра микроскопии и микроанализа СПбГУ, а также ЦКП ЗИН РАН "Таксон" (http://www.ckp-rf.ru/ckp/3038/).

Отдельно хотелось бы поблагодарить всех, кто помогал в осуществлении данного исследования - сотрудников и студентов кафедры зоологии беспозвоночных биологического факультета СПбГУ профессора, доктора биологических наук А. Н. Островского, ассистента О. Н. Котенко, доцента, кандидата биологических наук А. Э. Вишнякова, доцента, кандидата биологических наук Н. Н. Шунатову, Е. А. Богданова Е. А., Е. В. Беликову, С. В. Багрова, Н. П. Карагодину, У. А. Неклюдову и К. В. Шунькину, а также заведующую Лабораторией эволюционной морфологии, доктора биологических наук О. В. Зайцеву.

I. Обзор литературных данных

Поскольку одной из основных задач нашего исследования является сравнение организации аутозооида и авикуляриев, представляется логичным предварить характеристику авикуляриев Cheilostomata и основных этапов их исследований описанием строения питающихся модулей (аутозооидов).

Общая организация аутозооида Cheilostomata

А

В

Рис. 1. Организация аутозооида хейлостомных мшанок. A Схема продольного среза аутозооида (из Mukai Й 1997, по Ryland 1970, с изменениями). B Схема строения мышечной системы хейлостомных мшанок (из Lutaud 1983). Обозначения: a, анальное отверстие, ann, поровая камера; bw, базальная стенка; cg, церебральный ганглий; cp, коммуникационная пора; div, мышцы-депрессоры внутреннего пузырка; dz, дистальный зооид; с, эмбрион; есо, эктооэций; епо, энтооэций; фуникулюс; Гт, фронтальная мембрана; фронтальная стенка; gyc, гимноциста; т, внутренний пузырек; msc, мезоцель (кольцевой целом); mtc, метацель; ос, овицелла; осо, мышцы -окклюзоры оперкулюма; ое, оэций; ор, оперкулюм; ov, оварий; рЬ, глотка; рт, париетальные мышцы; ге, прямая кишка; riv, мышцы-ретракторы внутреннего пузырька; гт, мышцы-ретракторы полипида; snp, супраневральная пора; spl, поровая пластинка в латеральной стенке; st, желудок; ^ щупальце; te, семенник; поперечная стенка.

Аутозооид мшанок состоит из цистида (вместилища внутренних органов с эластичной или жесткой стенкой) и полипида (втяжной ресничной кроны щупалец с пищеварительным трактом и ассоциированными с ними элементами мышечной и нервной систем). Во втянутом состоянии щупальцевая крона (лофофор) окружена щупальцевым влагалищем, участком стенки тела, выворачивающимся при высовывании щупалец. Дистально полость щупальцевого влагалища продолжается в вестибулюм, открывающимся отверстием аутозооида. В полость вестибулюма у некоторых

хейлостомат открываются так называемые вестибулярные или периоперкулярные железы, (Нутап 1959; ЬШ;аиё 1964; На§етап & ЬШ:аиё 1982; Багпе81 е1 а1. 1982). Основной функцией секрета желез считается смазка поверхности лофофора и защита его от механических повреждений во время высовывания и втягивания.

Строение щупалец

fe i

\\ ll.IL//

Рис. 2. Схема поперечного среза щупальца Electra pilosa (Cheilostomata) (из Lutaud 1973a). Обозначения: afc, абфронтальные клетка; aflc, абфронто-латеральная клетка; afm, абфронтальные мышцы; afn, абфронтальный нерв; bm, базальная пластинка; epe, закрытая часть перитонеальной клетки; fci, фронтальные реснички; flc, фронто-латеральная клетка; fm, фронтальные мышцы; lci, латеральные реснички; lfc, латеро-фронтальные клетки; lfci, латеро-фронтальная ресничка; lfn, латеро-фронтальный нерв; lu, просвет мезоцеля; mfc, медиальная фронтальная клетка; mfn, медиальный фронтальный нерв; pe, перитонеальная клетка. Шкала: 3 ^m.

Колоколообразный лофофор у гимнолемных мшанок состоит из 8-30 щупалец. У большинства видов каждое щупальце представляет собой полый "цилиндр", покрытый однослойным эпителием, базальной пластинки и перитонеальной выстилки центральной полости. В поперечном сечении каждое щупальце имеет форму, близкую к треугольной, с одной из вершин, обращенной во внутреннее пространство лофофора (где располагается ротовое отверстие), эта сторона называется фронтальной. Клетки эпителия включают как ресничные, так и клетки без ресничек, причем первые формируют несколько ресничных лент или рядов - фронтальный ряд, парные латеро-фронтальные и латеральные ряды (Mukai et al. 1997; Shunatova & Borisenko 2020). На поперечном срезе видно, что часть ресничных клеток является рецепторными.

Полицилиарные ресничные клетки, образующие фронтальную поверхность (A-клетки), участвуют в создании токов воды и в перемещении пищевых частиц вдоль соответствующей поверхности щупальца. По бокам от фронтальных располагаются ряды латеро-фронтальных клеток (B-клетки), предположительно, являющихся сенсорными. Они несут единственную неподвижную ресничку. Под A- и B-клетками проходят нервные стволы. Латеральные стороны щупалец формируют полицилиарные C- и D-клетки. На абфронтальной поверхности располагаются парные ряды лишенных ресничек E-клеток, между которыми находится один ряд F-клеток. Среди последних чередуются поли- и моноцилиарные, предположительно, сенсорные клетки. В основании данного ряда также проходит нервный ствол. На самом конце щупальца находятся терминальные сенсорные клетки, несущие несколько ригидных ресничек (Mukai et al. 1997; Shunatova & Borisenko 2020).

Под клетками эпителия находится толстый слой внеклеточного матрикса (или базальная пластинка), состоящая из разнонаправленных коллагеновых фибрилл (Smith 1973; Gordon 1974; Mukai et al. 1997). Центральная часть щупальца содержит целомическую полость, выстланную эпителиальными (на латеральных сторонах) и миоэпителиальными (на фронтальной и абфронтальной сторонах) клетками. Последние образуют продольные мышцы щупалец, фронтальные и абфронтальные мышечные ленты. Для Gymnolaemata характерно наличие, в основном, четырех субэпидермальных щупальцевых нервов - одного медио-фронтального, двух латеро-фронтальных и одного абфронтального (Lutaud 1973a; Temereva 2016). Тем не менее, у некоторых видов это количество сокращается до двух (Smith 1973; Temereva & Kosevich 2016; Temereva et al. 2022) или возрастает до шести (Gordon 1974, обсуждается в работе Shunkina et al. 2015).

Нервная и мышечная системы аутозооида Различные элементы мышечной системы хейлостомат описывались, начиная с первых анатомических работ, посвященных анатомии мшанок (Jullien 1888; Nitsche 1871a, b; Smitt 1865; Van Beneden 1845; Vigelius 1884; Calvet 1900; Marcus 1923 и др., обобщено в сводке Hyman 1959). Впоследствии эти данные были дополнены в статьях сразу нескольких исследователей (Gordon 1974; Lutaud 1977a, 1983; Schwaha et al. 2020). На настоящий момент наиболее полно данные по мускулатуре аутозооидов Cheilostomata представлены в обзоре Шваха (Schwaha 2021).

По современным представлениям аутозооиды обладают следующими основными группами мышц (Рис. 1): (1) мышцы полипида (его щупалец, основания лофофора,

16

пищеварительного тракта, а также мышцы щупальцевого влагалища и мышцы-ретракторы), (2) апертуральные мышцы (ассоциированные с отверстием зооида, через которое лофофор выходит наружу, и мышцы оперкулюма) и париетальные мышцы. Последние располагаются в два ряда вдоль латеральных стенок цистида и прикрепляются своими дистальными концами к фронтальной мембране или стенкам гидрокомпенсаторного аппарата (аскуса).

Первое представление о строении нервной системы у гимнолемат было получено в первой половине ХХ века (Graupner 1930; Bronstein 1937). Детальные данные по нервной системе аутозооидов хейлостомат были получены Люто, описавшей ее элементы у нескольких видов при помощи прижизненного окрашивания метиленовой синью (Lutaud 1973a, b, 1976, 1977a, 1979, 1983). Было показано наличие церебрального ганглия и отходящих от него ветвей, осуществляющих иннервацию основных групп мышц -апертуральных, включающих оперкулярные, диафрагмальные и парието-диафрагмальные мышцы, париетальных, а также висцеральных ветвей, иннервирующих мускулатуру пищеварительного тракта и ретракторов. Также было обнаружено несколько групп рецепторных клеток в области вестибулюма, диафрагмального сфинктера и под фронтальной мембраной (Рис. 3). Позднее эти данные были дополнены Шваха с соавторами, использовавшими методы иммуногистохимии (Schwaha & Wanninger 2015; Schwaha 2021).

Единственный ганглий аутозооида располагается между глоткой и анусом, латерально расширяясь в виде пары перифарингеальных трактов, окружающих глотку и формирующих полное или почти полное циркуморальное нервное кольцо (Gordon 1974; Lutaud 1977b). Снаружи ганглий покрыт базальной пластинкой и клетками перитонеальной выстилки.

Циркуморальное нервное кольцо дает начало продольным нервам щупалец (радиальным, впоследствии дающих ветви, образующих абфронтальные и латеро-фронтальные нервы, а также фронтальным) (Рис. 12, 13B). Кроме того, от ганглия отходят два "составных нервных ствола" щупальцевого влагалища, которые, принимая тонкие нервные стволы от циркуморального кольца, идут по направлению к мышцам апертуральной области, осуществляя их иннервацию. В области диафрагмального сфинктера от каждого составного нерва щупальцевого влагалища назад идут две смешанные ветви к париетальным мышцам, принимающие также отростки рецепторных клеток, находящихся под фронтальной мембраной (Рис. 3). Пищеварительный тракт иннервируется непарным висцеральным нервом, который также отходит от ганглия. Например, у Bicellariella ciliata и Cribrilina annulata такой нерв направляется

17

проксимально до границы с кардиальным отделом пищеварительной системы, где он образует кардиоэзофагеальное нервное кольцо. С ним связаны шесть серотонин-иммунопозитивных, предположительно, сенсорных клеток (Schwaha & Wanninger 2015; Тешегеуа е1 а1. 2016; Schwaha 2021).

_______spn

А

B

Рис. 3. Схема организации нервной системы (A) аутозооида (Electra pilosa) и (B) авикулярия Cheilostomata (Bugulidae) (по Lutaud 1977a,b, с изменениями). Обозначения: di. mn., диафрагмальная моторная ветвь; di. sn, сенсорная диафрагмальная ветвь; di. sp., диафрагмальный сфинктер; dn, прямой нерв; gg, церебральный ганглий; lvn и mvn, латеральный и медиальный висцеральные нервы; md, мандибула; mnab и mnad, моторные ветви, идущие к абдукторам и аддукторам, соответственно; m. on., моторная оперкулярная ветвь; mpn, моторная париетальная ветвь; mr. P, мышцы-ретракторы полипида; sh. l., лигаменты щупальцевого влагалища; sh. m., продольные мышцы щупальцевого влагалища; om, оперкулярные мышцы; pdim, парието-диафрагмальные мышцы; pd, рудиментарный полипид; pdm, париетальные мышцы; snab, сенсорная ветвь от рецепторных клеток в области фронтальной мембраны и абдукторов; smdn, сенсорная ветвь, идущая от мандибулы; tr. b3, кольцевая ветвь тройничного нерва; tr.b2, фарингеальная ветвь тройничного нерва; vm, кольцевые висцеральные мышцы; spn, сенсорная париетальная ветвь; ton, трансоперкулярная ветвь; sp. p, сенсорная париетальная ветвь, идущая к шипам; tr. n, тройничный нерв; vest, вестибулюм; vestn, нервные клетки в области вестибулюма; vg, висцеральный ганглий.

Рис. 4. Генерализованная схема периферической иннервации хейлостомной мшанки Electra pilosa (Schwaha 2021, по Lutaud 1977 с изменениями). Обозначения: ctn, составной нерв щупальцевого влагалища; dn, прямой нерв; dsi, иннервация диафрагмального сфинктера; op, оперкулюм; pan, париетальная иннервация; tfl, одна из главных ветвей тройничного нерва.

Первое описание микроанатомии основания лофофора у хейлостомных мшаок было выполнено Гордоном, впервые описавшим у Cryptosula pallasiana так называемые "ресничные ямки" ("ciliated pits") - углубления между основаниями щупалец, изнутри частично покрытые ресничками (Gordon 1974). Подобные структуры были отмечены также Шваха (Schwaha & Wood 2011) для Hislopia malayensis (Ctenostomata) и Шунатовой и Борисенко, подробно изучившими строение основания лофофора у нескольких представителей отряда Cheilosomata (Shunatova & Borisenko 2020). В последней работе "ресничные ямки" описаны, как слепо заканчивающиеся впячивания эпидермиса между основаниями щупалец. Было показано, что в средней части ямок число ресничных клеток уменьшается, тогда как клетка дна ямки обычно несет только одну ресничку. Кроме того, в области "ресничных ямок" располагаются крупные серотонин-иммунопозитивные сенсорные клетки. По данным Шваха и Ваннингера у исследованных им ктеностомных и хейлостомных мшанок эти клетки располагаются в пределах или на дистальном крае интертентакулярных ямок. Наличие ресничек на 5-HT- иммунопозитивных клетках было показано для трех ктеностомных и одной хелостомной мшанки (Schwaha & Wanninger 2015; Temereva & Kosevich 2016; Temereva et al. 2022). У Flustrellidra hispida дополнительно описана внешняя группа 5-ИГ-клеток, находящихся в основаниях щупалец и связанных с внешним нервным кольцом, принимающем участие в иннервации щупалец (Temereva et al. 2022).

Общая организация авикуляриев Cheilostomata

Авикулярии и их вариант - вибракулярии, как правило характеризуются меньшими, чем у аутозооида размерами цистида, отличающейся от него формой, отсутствием функционирующей пищеварительной системы, редуцированным лофофором и гипертрофированным оперкулюмом (мандибулой). Как и у цистида, его форма в разных группах хейлостомат сильно варьирует.

Впервые авикулярии были описаны Джоном Эллисом в 1755 году. Характеризуя колонии Bugulina avicularia (описана как Corallina cellifera или "Bird'head coralline"), Эллис пишет: "На внешней стороне каждой клетки [цистида], если смотреть под микроскопом, имеются птичьи головы (bird's heads) с загнутым клювом, открывающимся очень широко, польза этих образований нам неизвестна" (Ellis 1755, р. 36).

Строение нервной и мышечной систем авикуляриев

Наблюдения за живыми колониями мшанок (с полупрозрачными стенками зооидов) позволили целому ряду авторов получить первые данные по анатомии авикуляриев (Busk 1849, 1854; Darwin 1845; Hincks 1880; Jullien 1888; Krohn 1843; Nitsche 1871a, b; Nordmann 1840; Reid 1845; Smitt 1865; Van Beneden 1845; Vigelius 1884). Так, Баск описал внутреннее строение авикуляриев у Epistomia bursaria (упомянутой как Notamia), а также Crisularia plumosa и Bugulina avicularia (обе описаны как Bugula) (Busk 1847, 1854, р. 77). Он отметил, что авикулярии и вибракулярии построены по общему для всех зооидов принципу, и состоят из "чаши" [цистида], которая содержит две группы мышц (поперечнополосатые аддукторы - для закрывания/опускания модифицированного оперкулюма, и гладкие абдукторы - для его открывания/подъема), посредством которых осуществляется движение мандибулы, если речь идет об авикулярии, или сеты - в случае вибракуляриев. Несмотря на общее структурное сходство Баск подчеркнул, тем не менее, что разные авикулярии имеют различное строение.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Серова Ксения Михайловна, 2023 год

Список литературы

1. Беклемишев, В. Н. Основы сравнительной анатомии беспозвоночных /

В. Н. Беклемишев. - Москва: Наука, 1964.- 448 с.

2. Клюге, Г. А. Мшанки северных морей СССР/ Г. А. Клюге. - Москва, Ленинград: Изд-во

АН СССР, 1962. - 587 с.

3. Сахаров, Д. А. Генеалогия нейронов / Д. А. Сахаров. - Москва: Наука, 1974. - 183 с.

4. Серова, К. М. Распределение серотонина и FMRF-амида в нервной системе зооидов

разных типов у морских мшанок на примере Arctonula arctica / К. М. Серова, А. Э. Вишняков, О. В. Зайцева, А. Н. Островский // Доклады Академии наук. -Федеральное государственное бюджетное учреждение "Российская академия наук".

- 2016. - Т. 471. - №. 5. - С. 609-612.

[Serova, K.M., Vishnyakov, A.E., Zaitseva, O.V. and Ostrovsky, A.N., 2016, November. Distribution of serotonin and FMRF-amide in the nervous system of different zooidal types of cheilostome Bryozoa: a case study of Arctonula arctica / K. M. Serova, A. E. Vishnyakov, O. V. Zaitseva, and A. N. Ostrovsky // Doklady Biological Sciences -2016. - Т. 471. - №. 1. - С. 288-290.]

5. Серова, К. М. Сравнительный анализ строения нервной системы полиморфных зооидов

у морских мшанок / К. М. Серова, А. Э. Вишняков, О. В. Зайцева, О. Н. Котенко, А. Н. Островский // Доклады Академии наук. - Федеральное государственное бюджетное учреждение "Российская академия наук". - 2017. - Т. 475. - №. 2. - С. 234-237.

[Serova, K.M., 2017, July. Comparative analysis of the nervous system structure of polymorphic zooids in marine bryozoans / K. M. Serova, A. E. Vishnyakov, O. V. Zaitseva, O. N. Kotenko and A. N. Ostrovsky // Doklady Biological Sciences - 2017. - Т. 475. - №. 1.

- С. 144-147.]

6. Banta, W. C. Evolution of avicularia in cheilostome Bryozoa / W. C. Banta et al. // Boardman

et al. - 1973. - С. 295-303.

7. Boer, H. H. 1980. Immunocytochemical identification of neural elements in the central

nervous systems of a snail, some insects, a fish, and a mammal with an antiserum to the molluscan cardio-excitatory tetrapeptide FMRF-amide / H. H. Boer et al. // Cell and tissue research. - 1980. - Т. 213. - С. 21-27.

8. Busk, G. 1849. Observations on the Shepherd's Purse Coralline of Ellis (Notamia bursaria,

Fleming) / G. Busk // Transactions of the Microscopical Society of London. - 1849. - T. 2. - №. 1. - C. 110-121.

9. Busk, G. 1854. Remarks on the structure and function of the avicularian and vibracular organs

of the Polyzoa; and on their value as diagnostic characters in the classification of those creatures / G. Busk // Transactions of the Microscopical Society. - 1854. - T. 2. - C. 2634.

10. Calvet, L. Contributions a l'histoire naturelle des Bryozoaires ectoproctes marins / L. Calvet

// Firmin et Montane, 1900. - T. 8.

11. Carle, K. J. Comparative ultrastructure of the bryozoan funiculus: a blood vessel homologue

/ K. J. Carle, E. E. Ruppert // Journal of Zoological Systematics and Evolutionary Research. - 1983. - T. 21. - №. 3. - C. 181-193.

12. Carter, M. C. The functional morphology of avicularia in cheilostome bryozoans. PhD

Thesis. - 2008. 223 p.

13. Carter, M. C. Polymorphism and vestigiality: comparative anatomy and morphology of

bryozoan avicularia / M. C. Carter, D. P. Gordon, J. P. A. Gardner // Zoomorphology. -2010a. - T. 129. - C. 195-211.

14. Carter, M. C. Polymorphism and variation in modular animals: morphometric and density

analyses of bryozoan avicularia / M. C. Carter, D. P. Gordon, J. P. A. Gardner //Marine Ecology Progress Series. - 2010b. - T. 399. - C. 117-130.

15. Carter, M. C. Functional innovation through vestigialization in a modular marine invertebrate

/ M. C. Carter et al. // Biological Journal of the Linnean Society. - 2011. - T. 104. - №. 1. - C. 63-74.

16. Cheetham, A. H. Morphological differentiation of avicularia and the proliferation of species

in mid-Cretaceous Wilbertopora (Bryozoa: Cheilostomata) / A. H. Cheetham et al. // Journal of Paleontology. - 2006. - T. 80. - №. 1. - C. 49-71.

17. Cook, P. L. Polyzoa from West Africa the Malacostega. Part 1. - British Museum, 1968.

18. Cook, P. L. 1979. Some problems in interpretation of heteromorphy and colony integration in

Bryozoa / P. L. Cook // Biology and Systematic of Colonial Organisms. - 1979. - C. 193210.

19. Cook, P. L. A short history of the lunulite Bryozoa / P. L. Cook, P. J. Chimonides // Bulletin

of Marine Science. - 1983. - T. 33. - №. 3. - C. 566-581.

20. Cook, P. L. Observations on living colonies of Selenaria (Bryozoa, Cheilostomata) / P. L.

Cook, P. J. Chimonides // I. Cahiers de Biologie Marine. - 1978. - T. 19. - C. 147-158.

21. Darwin, C. Narrative of the Surveying Voyages of His Majesty's Ships Adventure and

Beagle, Between the Years 1826-36, Describing Their Examination of the Southern Shores of South America, and the Beagle Circumnavigation of the Globe: In Three Volumes. Journal and remarks: 1832-1836. - Colburn, 1839. - T. 3.

22. Darwin, C. Journal of researches into the natural history and geology of the countries visited

during the voyage of H.M.S. 'Beagle' around the world, under the command of Capt. Fitzroy // R.N. Second edn., corrected with additions. Ward, Locke, and Co., London, 1845. 492 p.

23. Darwin, C. R. The origin of species by means of natural selection, or the preservation of

favoured races in the struggle for life. 6th edition. John Murray. 1872.

24. Delage, Y. Bryozoaires. - Bryozoaria / Y. Delage, E. Hérouard // Traité de Zoologie Concrète,

Les Vermidiens-Vermidea. - 1897. - T. 5. - C. 47-155.

25. Ellis, J. XVIII. Observations on a remarkable coralline, in a letter from Mr. John Ellis to the

Rev. Thomas Birch, D.D. Secret. R.S. // Philosophical Transactions of the Royal Society of London. - 1753. - №. 48. - C. 115-117.

26. Ellis, J. An Essay Towards a Natural History of the Corallines, and Other Maringe

Productions of the Like Kind, Commonly Found on the Coasts of Great Britain. - author; and sold, 1755.

27. Forbes, A. Conditions affecting the response of the avicularia of Bugula / A. Forbes // The

Biological Bulletin. - 1933. - T. 65. - №. 3. - C. 469-479.

28. Gordon, D. P. Microarchitecture and function of the lophophore in the bryozoan Cryptosula

pallasiana / D. P. Gordon // Marine Biology. - 1974. - T. 27. - C. 147-163.

29. Gordon, D. P. The marine fauna of New Zealand: Bryozoa: Gymnolaemata from the

Kermadec ridge / D. P. Gordon // NZ Oceanogr Inst Mem. - 1984. - T. 91. - C. 1-198.

30. Gordon, D. P. Towards a phylogeny of cheilostomes-morphological models of frontal

wall/shield formation / D. P. Gordon // Proceedings of the 11th International Bryozoology Association Conference, Balboa, Republic of Panama (2000). - Smithsonian Trop Res Inst, 2000. - C. 17-37.

31. Grimmelikhuijzen, C. J. P. Coelenterate neuropeptides: structure, action and biosynthesis /

C. J. P. Grimmelikhuijzen et al. // American zoologist. - 1992. - T. 32. - №. 1. - C. 1-12.

32. Hageman, G. S. La structure des organes périoperculaires des Chilostomes Malacostéges et

leur relation avec le réseau nerveuxpariétal chez Membranipora / G. S. Hageman, G. Lutaud // Cah Biol Mar. - 1982. - T. 24. - C. 347-357.

33. Harmer, S. F. et al. Polyzoa // (No Title). - 1896.

34. Herwig, E. Die avicularien von Bugula flabellata / E. Herwig //Archiv Fur Naturgeschichte.

Abteilung A. - 1915. - T. 81.

35. Hincks, T. Memoirs: Note on the Movements of the Vibracula in Caberea Boryi, and on the

supposed Common Nervous System in the Polyzoa / T. Hincks // Journal of Cell Science. - 1878. - T. 2. - №. 69. - C. 7-9.

36. Hincks, T. A history of the British marine Polyzoa. - J. Van Voorst, 1880. - T. 2.

37. Hincks, T. III. — On certain remarkable modifications of the avicularium in a species of

Polyzoon; and on the relation of the vibraculum to the avicularium / T. Hincks //Journal of Natural History. - 1882. - T. 9. - №. 49. - C. 20-25.

38. Hyman L. H. Smaller coelomate groups. Chaetognatha, Hemichordata, Pogonophora,

Phoronida, Ectoprocta, Brachiopods, Sipunculida. The coelomate Bilateria //The Invertebrates. - 1959. - C. viii+ 783p.

39. Johnston G. A history of the British Zoophytes: By George Johnston. In 2 volumes. - John

van Voorst, 1847. - T. 1.

40. Jullien, J. Bryozoaires. Mission scientifique Cap Horn, 1882-1883, ^(Zoologie Part 3),

Gauthier Villars et Fils, Imprimeurs-Libraires. - 1888. - C. 1 - 92.

41. Kaufmann K. W. The biological role of Bugula-type avicularia (Bryozoa) / K. W. Kaufmann

// Proceedings of the first international conference on Bryozoa. Atti della Società Italiana di Scienze Naturali e del Museo Civico di Storia Naturale di Milano. - 1968. - T. 108. -C. 54-60.

42. Kaufmann K. W. The form and functions of the avicularia of Bugula (Phylum Ectoprocta) /

K. W. Kaufmann. - 1971. 151, C. 1-26.

43. Krohn, A. Ueber die vogelkopfähnlichen und ihnen verwandten Organe bei den Bryozoën /

A. Krohn // Neue Notizen aus dem Gebiete der Natur- und Heilkunde. - 1843. - T. 25. -№. 533. - C. 70-72.

44. Lidgard S. Division of labor and recurrent evolution of polymorphisms in a group of colonial

animals / S. Lidgard et al. // Evolutionary Ecology. - 2012. - T. 26. - C. 233-257.

45. Lutaud G. Sur la structure et le rôle des glandes vestibulaires et sur la nature de certains

organes de la cavité cystidienne chez les Bryozoaires Chilostomes / G. Lutaud // Cahiers de Biologie Marine. - 1964. - T. 5. - №. 2. - C. 201-231.

46. Lutaud G. Sur la présence de microorganismes spécifiques dans les glandes vestibulaires et

dans l'aviculaire de Palmicellaria skenei (Ellis et Solander) bryozoaire chilostome / G. Lutaud // Cahiers de Biologie Marine. - 1965. - T. 6. - №. 2. - C. 181-190.

47. Lutaud G. Le "plexus" pariétal de Hiller et la coloration du système nerveux par le bleu de

méthylène chez quelques Bryozoaires Chilostomes / G. Lutaud // Cell and Tissue Research. - 1969. - T. 99. - №. 2. - C. 302-314.

48. Lutaud. G. L'Innervation du lophophore chez le Bryozoaire Chilostome Electrapilosa (L.) /

G. Lutaud // Z. Zellforsch. Mikrosk, Anat. - 1973a.- 140. - C. 217-234.

49. Lutaud G. The great tentacle sheath nerve as the path of an innervation of the frontal wall

structures in the cheilostome Electra pilosa (Linné) / G. Lutaud, G. P. Larwood // Living and Fossil Bryozoa. - Academic Press London and New York, 1973. - C. 317-326.

50. Lutaud G. L'innervation des parois de la loge chez Flustra papyracea (Ells et Solander)

(Bryozoaire Chilostome) / G. Lutaud // Cahiers de Biologie Marine. - 1976. - 17. - C. 337-346.

51. Lutaud G. l'Innervation de l'aviculaire pédonculé des Bicellariidae (bryozoaires chilostomes)

= Innervation of the avicularium in Bicellariidae / G. Lutaud //. - 1977. -T. 18. - №. 4. -C. 435 - 448.

52. Lutaud G. The bryozoan nervous system / G. Lutaud, R. M. Woollacott, R. L. Zimmer //

Biology of bryozoans. - 1977. - T. 377. - C. 377 - 410.

53. Lutaud G. Etude ultrastructurale du "plexus colonial" et recherche de connexions nerveuses

interzoidiales Chez Ie Bryozoaire Chilostome Electra pilosa (Linne) / G. Lutaud // Cahiers de Biologie Marine. - 1979a. - 20. - C. 315-324.

54. Lutaud G. Autozooid morphogenesis in anascan cheilostomates // Treatise on invertebrates

Palaeontology Part G: Bryozoa (revised). - 1983. - T. 1. - C. 208-237.

55. Lutaud G. La structure et I'innervation du diaphragme de la gaine tentaculaire chez deux

Bryozoaires Malacostèges / G. Lutaud // Zoologica scripta. - 1984. - T. 13. - №. 1. - C. 59-67.

56. Marcus, E. Bryozoa. In G. Grimpe, & E. Wagler (Eds.), Die Tierwelt der Nordund Ostee.

Academische Verlagsgesellschaft. - 1926. - C. 1-100

57. Marcus E. Bryozoarios marinhos brasileiros III / E. Marcus // Boletins da Faculdade de

Philosophia, Sciencias e Letras, Universidade de Säo Paulo. Zoologia. - 1939. - T. 3. -№. 3. - C. 111-353.

58. Marcus, E. B. R. On some lunulitiform Bryozoa / E. B. R. Marcus, E. Marcus // Boletim da

Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras, Universidade de Säo Paulo. Zoologia. - 1962. - T. 24. - №. 24. - C. 281-323.

59. McKinney, F. K. Bryozoan evolution / F. K. McKinney, J. B. Jackson // 1991.

60. Mukai, H. Bryozoa / H. Mukai, K. Terakado, C. G. Reed // Microscopic anatomy of

invertebrates. - 1997. - T. 13. - C. 45-206.

61. Nekliudova, U. A. Three in one: evolution of viviparity, coenocytic placenta and

polyembryony in cyclostome bryozoans / U. A. Nekliudova et al. // BMC Ecology and Evolution. - 2021. - T. 21. - C. 1-34.

62. Nitsche, H. Memoirs: On some Interesting Points concerning the Mode of Reproduction of

the Bryozoa / H. Nitsche // Journal of Cell Science. - 1871. - T. 2. - №. 42. - C. 155162.

63. Nitsche, H. Beiträge zur Kenntnis der Bryozoen 3. Über die Anatomie und

Entwicklungsgeschichte von Flustra membranacea 4. Über die Morphologie der Bryozoen / H. Nitsche // Z wiss Zool. - 1871. - T. 21. - №. 4. - C. 416 - 498.

64. Nordmann de, M. A. 1840. Observations sur la fauna Pontique. In Voyage dans la Russie

Méridionale et la Crimée, par la Hongrie, la Valachie et la Moldavie, exécuté en 1837 sous la direction de m. Anatole de Demidoff / M. A. de Nordmann de, M. A. C. 1-756. Ernest Bourdin et Ce, Éditeurs.

65. Orr R. J. S. Paleozoic origins of cheilostome bryozoans and their parental care inferred by a

new genome-skimmed phylogeny / R. J. S. Orr et al. // Science Advances. - 2022. - T. 8. - №. 13. - C. eabm7452.

66. Ostrovsky, A. N. Comparative studies of ovicell anatomy and reproductive patterns in

Cribrilina annulata and Celleporella hyalina (Bryozoa: Cheilostomatida) / A. N. Ostrovsky, A. O'Dea, F. Rodriguez // Acta Zoologica. - 1998. - T. 79. - №. 4. - C. 287318.

67. Ostrovsky, A. N. Comparative anatomy of internal incubational sacs in cupuladriid

bryozoans and the evolution of brooding in free-living cheilostomes / A. N. Ostrovsky // Journal of Morphology. - 2009a. - T. 270. - №. 12. - C. 1413-1430.

68. Ostrovsky, A. Evolution of reproductive patterns in Cheilostomata // Evolution of Sexual

Reproduction in Marine Invertebrates: Example of gymnolaemate bryozoans. - 2013a. -C. 229-282.

69. Reid, J. XLIII. — Anatomical and physiological observations on some Zoophytes / J. Reid //

Journal of Natural History. - 1845. - T. 16. - №. 107. - C. 385-400.

70. Rey, P. L. Observations sur le corps brun des Bryozoaires Ectoproctes / P. L. Rey // Bulletin

de la Société Zoologique de France, - 1927. - 52. - C. 367 - 379.

71. Richardson, K. C. Embedding in epoxy resins for ultrathin sectioning in electron microscopy

/ K. C. Richardson, L. Jarett, E. H. Finke // Stain technology. - 1960. - T. 35. - №. 6. -C.313-323.

72. Schack, C. R. Classification of cheilostome polymorphs / C. R. Schack, D. P. Gordon, K. G.

Ryan // Annals of bryozoology. - 2018. - T. 6. - C. 85-134.

73. Schack, C. R. Modularity is the mother of invention: a review of polymorphism in bryozoans

/ C. R. Schack, D. P. Gordon, K. G. Ryan // Biological Reviews. - 2019. - T. 94. - №. 3. - C. 773-809.

74. Schopf, T. J. Ergonomics of polymorphism: its relation to the colony as a unit of natural

selection in species of the phylum Ectoprocta. // Animal colonies: development and function through time. Stroudsburg, EE. UU. - 1973. - C. 247-295

75. Schwaha, T. Myoanatomy and serotonergic nervous system of the ctenostome Hislopia

malayensis: Evolutionary trends in bodyplan patterning of Ectoprocta / T. Schwaha, T. S. Wood, A. Wanninger // Frontiers in Zoology. - 2011. - T. 8. - C. 1-16.

76. Schwaha, T. F. The serotonin-lir nervous system of the Bryozoa (Lophotrochozoa): a general

pattern in the Gymnolaemata and implications for lophophore evolution of the phylum / T. F. Schwaha, A. Wanninger // BMC Evolutionary Biology. - 2015. - T. 15. - №. 1. - C. 1-11.

77. Schwaha, T. F. Key novelties in the evolution of the aquatic colonial phylum Bryozoa:

evidence from soft body morphology / T. F. Schwaha, A. N. Ostrovsky, A. Wanninger // Biological Reviews. - 2020. - T. 95. - №. 3. - C. 696-729.

78. Schwaha T. (ed.). Phylum bryozoa. - Walter de Gruyter GmbH & Co KG. - 2020.

79. Serova, K. M. Reduction, rearrangement, fusion, and hypertrophy: evolution of the muscular

system in polymorphic zooids of cheilostome Bryozoa / K. M. Serova et al. // Organisms Diversity & Evolution. - 2022. - T. 22. - №. 4. - C. 925-964.

80. Shunatova, N. N. Putative sensory structures in marine bryozoans / N. N. Shunatova, C.

Nielsen // Invertebrate Biology. - 2002. - T. 121. - №. 3. - C. 262-270.

81. Shunatova, N. Ultrastructure of rhizoids in the marine bryozoan Dendrobeania fruticosa

(Gymnolaemata: Cheilostomata) / N. Shunatova, S. Denisova, S. Shchenkov // Journal of Morphology. - 2021. - T. 282. - №. 6. - C. 847-862.

82. Shunatova, N. Small, but smart: Fine structure of an avicularium in Dendrobeania fruticosa

(Bryozoa: Cheilostomata) / N. Shunatova et al. // Journal of Morphology. - 2022. - T. 283. - №. 2. - C. 174-206.

83. Silén, L. Zur Kenntnis des Polymorphismus der Bryozoen: Die Avicularien der

Cheilostomata Anasca. - na, 1938. ZoologiskaBidrag frân Uppsala. - C. 149-366.

84. Silén, L. On the mobility of entire zoids in Bryozoa / L. Silén // Acta Zoologica. - 1950. - T.

31. - №. 2-3. - C. 349-386.

85. Silén, L. Polymorphism, Biology of Bryozoans / L. Silén, L. R. M. Woollacott, R. L. Zimmer

// Academic Press.- 1977. - C. 184-231.

86. Smith, L. W. Ultrastructure of the tentacles of Flustrellidra hispida (Fabricius) // Living and

fossil Bryozoa. - 1973. - T. 335. - C. 342.

87. Smitt, F. A. Om hafsbryozoernas utveckling och fettkroppar. - Norstedt & Söner. Öfversigt af

Kongliga Vetenskaps-AkademiensFörhandlingar. -1865. - C. 5-50.

88. Taylor, D. P. Rare bryozoans from the Gault Clay Formation (Lower Cretaceous, upper

Albian) of Kent, England / D. P. Taylor // Neues Jahrbuch für Geologie und Paläontologie-Abhandlungen. - 2020. - C. 201-209.

89. Temereva, E. N. The nervous system of the lophophore in the ctenostome Amathia gracilis

provides insight into the morphology of ancestral ectoprocts and the monophyly of the lophophorates / E. N. Temeheva, I. A. Kosevich // BMC Evolutionary biology. - 2016. -T. 16. - C. 1-24.

90. Temereva, E. N. Unusual lophophore innervation in ctenostome Flustrellidra hispida

(Bryozoa) / E. N. Temereva, M. A. Isaeva, I. A. Kosevich // Journal of Experimental Zoology Part B: Molecular and Developmental Evolution. - 2023. - T. 340. - №. 3. - C. 245-258.

91. Van Beneden, P. J. Recherches sur l'anatomie, la physiologie et le développement des

Bryozoaires qui habitent la côte d'Ostende (suite) / P. J. Van Beneden // Nouveaux mémoires de l'Académie Royale des Sciences et Belles-Lettres de Bruxelles. - 1845. - T. 19. - C. 1-44.

92. Vigelius, W. J. 1884. Morphologische Untersuchungen über Flustra membranaceotruncata

Smith / W. J. Vigelius // Biologisches Zentralblatt. - 1884. T. 3. - №. 23. - C. 705 - 721.

93. Waters A. Voyage du SY Belgica 1897-1899. Volume 7. Zoologie. Bryozoa, Hydroiden,

Pennatuliden, Holothuries, Echinides et Ophiures, SY Belgica expedition 1897-1899. Volume 7. Zoology. - 1904.

94. Westfall, J. A. Antho-RFamide immunoreactivity in neuronal synaptic and nonsynaptic

vesicles of sea anemones / J. A. Westfall, C. J. P. Grimmelikhuijzen // The Biological Bulletin. - 1993. - T. 185. - №. 1. - C. 109-114.

95. Winston, J. E. Why bryozoans have avicularia: a review of the evidence. American Museum

novitates; no. 2789. - 1984. - C. 1-26.

96. Winston, J. E. Victims of avicularia / J. E. Winston // Marine Ecology. - 1986. - T. 7. - №. 2.

- C. 193-199.

97. Winston, J. E. Avicularian behaviour—a progress report / J. E. Winston, F. P. Bigey //

Bryozoa living and fossil. - 1991. - C. 531-540.

98. Winston, J. E. Life in the colonies: learning the alien ways of colonial organisms / J. E.

Winston // Integrative and comparative biology. - 2010. - T. 50. - №. 6. - C. 919-933.

99. Zaitseva, O. V. Sensory cells and the organization of the peripheral nervous system of the

siboglinid Oligobrachia haakonmosbiensis Smirnov, 2000 / O. V. Zaitseva et al. // BMC Zoology. - 2022. - T. 7. - №. 1. - C. 16.

100. Zurawski, T. H. Immunomicroscopical observations on the nervous system of adult Eudiplozoon nipponicum (Monogenea: Diplozoidae) / T. H. Zurawski et al. // International Journal for Parasitology. - 2001. - T. 31. - №. 8. - C. 783-792.