Морфогенетическая дифференцировка глио- и нейробластов при гирификации неокортекса в онтогенезе человека тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.03.04, кандидат биологических наук Годовалова, Ольга Сергеевна

• Годовалова, Ольга Сергеевна
• кандидат биологических наук
• 2012

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Годовалова, Ольга Сергеевна

I. ВВЕДЕНИЕ.

1.1. АКТУАЛЬНОСТЬ ТЕМЫ.

1.2. ЦЕЛИ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ.

1.3. ПОЛОЖЕНИЯ, ВЫНОСИМЫЕ НА ЗАЩИТУ.

1.4. НАУЧНАЯ НОВИЗНА

1.5. НАУЧНО-ПРАКТИЧЕСКАЯ ЗНАЧИМОСТЬ.

II. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

II. 1. ХРОНОЛОГИЯ ФОРМИРОВАНИЯ БОРОЗД И ИЗВИЛИН МОЗГА

ЧЕЛОВЕКА.

II.2.ФОРМИРОВАНИЕ НЕОКОРТЕКСА МЛЕКОПИТАЮЩИХ.

II.2.1 .Пролиферация.

11.2.2. Миграция и дифференцировка нейробластов неокортекса.

11.2.3. Морфогенез радиальной глии неокортекса.

11.2.4. Механизмы контроля миграции и дифференцировки нервных клеток.

П.З.СИНАПТИЧЕСКАЯ АКТИВНОСТЬ НЕОКОРТЕКСА.

11.3.1. Синаптическая активность зрелого мозга млекопитающих.

11.3.2. Синаптогенез.

II.3.2.а. Синаптогенез в неокортексе крысы.

II.3.2.6. Синаптогенез в неокортексе кошки.

П.3.2.в.Синаптогенез в неокортексе приматов.

Н.З.2.Г. Синаптогенез в неокортексе человека.

И.4.ГЕТЕРОХРОНИЯ РАЗВИТИЯ И СОЗРЕВАНИЯ КОРЫ ПРИМАТОВ И

ЧЕЛОВЕКА.

II.4.1 .Региональная гетерохрония.

11.4.2. Гетерохрония послойной дифференцировки неокортекса на примере первичного зрительного поля.

11.4.3. Миелинизация головного мозга.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Морфогенетическая дифференцировка глио- и нейробластов при гирификации неокортекса в онтогенезе человека»

1.1. АКТУАЛЬНОСТЬ ТЕМЫ

Морфогенез борозд и извилин коры головного мозга - один из важнейших и недостаточно изученных аспектов пренатального онтогенеза человека. Существует ряд основополагающих работ, касающихся хронологии закладки борозд в онтогенезе человека и приматов (Gratiolet, 1854, цит. по: Huxley Т.Н., 1874; Bischoff, 1868, цит. по: Бец В.А., 1883; His, 1904, цит. по: Пинесу, 1949; Бут Н.И., 1956; Астахова А.Т., 1958; Савельев C.B., 1989), и более новые исследования (Савельев C.B., 2005; Ruiz A. et. al., 2006; Sawada К. et. al., 2012). Данные работы содержат много интересных, отчасти противоречащих друг другу фактов об особенностях формирования борозд. Мало изучено и практически не описано появление зачатков борозд в фетальном периоде. В отдельных случаях эти зачатки (первичные борозды) полностью повторяют положение постоянных борозд (Савельев C.B., 1989; Савельев C.B., 1993) и могут кратковременно сглаживаться в процессе развития (Астахова А.Т., 1958; Савельев C.B., 1989). Существует множество гипотез формирования гирифицированного (от лат. gyrus — извилина) мозга. Достаточно популярно представление о том, что быстрорастущий мозг формирует складки из-за того, что упирается в череп изнутри. В экспериментальной работе P.S. Goldman-Rakic (1980) описано повышение гирификации поверхности мозга в результате повреждения. Повреждения также вызывают цитоархитектоническую реорганизацию первичной зрительной коры. Другая концепция предполагает, что борозды и извилины формируются за счет дифференцированного роста отдельных радиальных структур (Armstrong Е. et al., 1991; Того R, Burnod Y., 2005). Согласно другой гипотезе о механических натяжениях, образование извилин неокортекса происходит вследствие натяженности аксонов между тесно связанными областями коры, в то время как борозды образуются между областями коры, практически не имеющими взаимных связей (Van Essen D.C., 1997).

Многое известно о формировании корковой пластинки. Детально изучены особенности формирования, миграции и дифференцировки нейро- и глиобластов в коре млекопитающих, прежде всего у крыс (Smart, I. Н., McSherry, G. М., 1982; Bayer, S. A., Altman, J., 1991; Takahashi, Т. et. al., 1995), а также у приматов (Rakic Р., 1972; Schmechel D.E., Rakic P., 1979; Letinic К. et. al., 2002). За последнее десятилетие на мышах и крысах были проведены генетические исследования, в которых были выявлены порядка 60 генов, специфично экспрессирующихся в постмитотических нейробластах различных слоев (Molyneaux B.J. et al., 2007). Несмотря на активный интерес к проблеме формирования коры головного мозга, в современной нейробиологии практически не обсуждаются особенности образования коры гирифицированного мозга. Более того, ряд исследователей опровергает наличие гетерогенности развития цитоархитектонических полей, приоритет формирования первичных полей над вторичными (Rakic Р. et. al., 1986; Zacevic N., 1998; Letinic К., Kostovic I., 1998), хотя ускоренное созревание первичных полей ранее считалось неоспоримым фактом (Преображенская Н.С., 1965; Huttenlocher P.R., de Courten С, 1987).

Таким образом, несмотря на активно ведущиеся работы по исследованию развития коры головного мозга млекопитающих и человека, многие аспекты формирования гирифицированного мозга недостаточно изучены. Временные и первичные борозды коры головного мозга практически не исследованы, а существующие гипотезы о механизмах формирования борозд требуют дальнейших подтверждений.

Заключение диссертации по теме «Клеточная биология, цитология, гистология», Годовалова, Ольга Сергеевна

VI. выводы

1. Составлена периодизация формирования борозд полушарий головного мозга у плодов человека с 9-й по 40-ю неделю развития. Установлены точные сроки появления и исчезновения первичных борозд медиальной и дорсолатеральной поверхностей полушария, сроки формирования постоянных борозд, степень выраженности борозд на каждой стадии пренатального онтогенеза.

2. Методами иммуногистохимии показана гетерогенность формирования и созревания полей 17 и 18 зрительной области коры головного мозга человека в пре- и постнатальном онтогенезе. В структурах поля 17 иммунореактивность к рилину и ГАМК-транспортеру (вАТ-1) определяется с 14-й недели, к Са -связывающему белку 8-100 - с 26-й недели, а к основному белку миелина нервных волокон - с 40-й недели пренатального развития. В структурах поля 18 иммунореактивность к рилину и ГАМК-транспортеру (ОАТ-1) определяется после 16-й недели; к Са2+-связывающему белку 8-100 - с 34-й недели пренатального развития, а к основному белку миелина нервных волокон - с 3,5 месяцев постнатального развития.

3. Обнаружена гетерогенность рилин-зависимых тангенциальных миграций (З-Ш-тубулин-иммунопозитивных нейробластов под бороздами и извилинами в перивентрикулярной области с 14-й по 26-ю неделю пренатального развития. Тангенциальные миграции в большей степени выражены под первичными и вторичными бороздами, чем под прямыми участками коры.

4. Показаны различия в созревании нейробластов в бороздах и извилинах зрительной коры (поля 17 и 18) мозга человека на всех этапах пре- и постнатального развития. С 19-й по 28-ю неделю пренатального онтогенеза дифференцировка нейробластов в слоях У-У1 внутри борозд опережает таковую в свободной коре, что подтвержается усилением их №иЫ-иммунореактивности. С 28-й недели пренатального развития и до периода детства раньше созревают нейробласты в губах борозд, что подтверждается распределением Са2+-связывающего белка S-100 (до 40-й недели пренатального периода), нейрального маркера NeuN (до 10-го мес), маркеров синаптической активности GAD и GAT-1 (до 4-х лет).

5. Созревание коры протекает кластерами - функциональными нейронными объединениями, которые визуализируются с помощью иммуногистохимической реакции на глутаматдекарбоксилазу (GAD) с 40-й недели пренатального развития и нейрон-специфичный маркер NeuN - с 10-го месяца постнатального развития.

6. Установлено, что кратковременное сглаживание шпорной борозды с 23-й по 25-ю неделю совпадает с врастанием р-Ш-тубулин-иммунопозитивных афферентных таламических волокон, которые индуцируют появление экспрессии NeuN в IV слое 17 поля неокортекса, до начала выявления характерной цитоархитектоники II-VI слоев этого поля. После экспрессии NeuN начинается специфическая временная экспрессия рилина и S-100 в нейробластах IV-VI слоев неокортекса у плодов возраста 26 недель в центре первичного зрительного поля 17. С 34-й недели экспрессия S-100 в нейробластах распространяется на вторичное зрительное поле 18.

7. Выявлено, что активная дифференцировка S-100- и GFAP-иммунопозитивных астроцитов в зрительной области коры запускается после стадии сглаживания шпорной борозды. В это время в тонких нервных волокнах перивентрикулярной области стенки полушария переднего мозга накапливается значительное количество переносчика ГАМК (GAT-1), что кардинально изменяет тип дифференцировки клеток-предшественников .

II.5. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Из этого краткого обзора становится очевидно, что вопрос о формировании гирифицированного мозга человека остается дисскусионным. Прежде всего не решен вопрос о существовании первичных борозд в процессе развития, которые в дальнейшем элиминируются. Возможность появления и исчезновения отдельных борозд в фетальном периоде ранее описана (Астахова А.Т. и др., 1958; Савельев C.B., 1989). Существуют ли подобные механизмы формирования для других борозд в настоящее время неизвестно. Неизвестны факторы, под воздействием которых борозды могут сглаживаться, и почему эти факторы воздействуют на отдельные борозды неодновременно. Не описаны события, происходящие в стенке полушария на микроскопическом уровне. Влияет ли гетерогенность формирования борозд в дальнейшем на созревание неокортекса борозд? Существует ли взаимосвязь с цитоархитектонической дифференцировкой? В настоящее время вопрос о гетерогенности созревания первичных и вторичных цитоархитектонических полей остается дискуссионным. Существует точка зрения, согласно которой различные корковые регионы у человека развиваются синхронно (Rakic P. et. al. 1986; Zacevic N., 1998; Letinic К., Kostovic I., 1998). В пользу гетерогенности развития первичных и вторичных полей работы по изучению синаптической плотности (Huttenlocher P.R., de Courten С, 1987; Huttenlocher P.R., Dabholkar A.S., 1997), синаптической активности (Trepel С. et. al., 1998), и электрофизиологические исследования (Фабер Д.А., 1969; Zhang В. et. al., 2005). Приведенные данные демонстрируют необходимость проведения комплексных исследований процессов образования борозд и особенностей созревания гирифицированного неокортекса.

III. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

III.1. ХАРАКТЕРИСТИКА МАТЕРИАЛА

Работа выполнена на аутопсийном материале головного мозга человека (плоды, новорождённые, дети, взрослые) из коллекции лаборатории развития нервной системы НИИ МЧ РАМН, из коллекции кафедры антрополгии биологического факультета МГУ им. М.В. Ломоносова, а также собранном в 2007-2010 гг. в больницах Москвы: ГКБ №36, ГКБ №72, МОНИИАГ. Всего в работе использовано 46 плодов человека на разных сроках развития, 10 недоношенных новорождённых детей, проживших от нескольких часов до 30 сут, 2 доношенных новорождённых, 2 детей периода младенчества (Bogin В., 1999): 3,5 мес, 10 мес, 1 ребенок периода детства, 4 г., 2 взрослых людей периодов зрелости и старости: 48 лет, 70 лет.

При сборе образцов головного мозга плодов человека учитывали пол, гестационный возраст, клинический диагноз матери и плода, причины прерывания беременности и причины смерти плода. Если клинические данные отсутствовали, определение возраста плодов проводили по теменно-копчиковой длине, согласно морфометрическим таблицам (Петтен Б.М., 1959), по массе тела, по Е. Бойду (цит. по: Петтен Б.М., 1959), по анатомическим характеристикам мозга (Савельев C.B., 2005). Для детей и взрослых людей при сборе материала учитывали пол, возраст, клинический и патологоанатомический диагноз. Сводное описание использованного в работе материала приведено в приложении 1.

Плоды ранних сроков развития фиксировали целиком, после чего производили препаровку головного мозга. Головной мозг остальных плодов человека, детей и взрослых людей фиксировали при вскрытии. Отпрепарированный, фиксированный головной мозг фотографировали, взвешивали, измеряли ширину головного мозга, длину полушария, высоту полушария. Определяли степень гирификации, разработанным нами методом. Выраженность борозд оценивали в баллах по пятибальной шкале: за 1 балл принимали наличие зачатка борозды в виде круглого или овального вдавления; 2 балла - наличие мелкой достаточно протяженной борозды; 3 балла - наличие борозды средней глубины с простым рисунком; 4 балла -наличие губокой борозды с упрощенным рисунком; 5 баллов - наличие полностью сформированной борозды. Выявление мелкой борозды или её зачатка только на одном полушарии оценивали как 0,5 балла.

Материал фиксировали в 10%-м кислом формалине, нейтральном формалине (4% параформальдегид на ОДМ фосфатном буфере, pH 7,5) или жидкости Буэна.

Ш.2. МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Ш.2.1. Методы гистологического исследования

Гистологические препараты приготовлены для 30 образцов головного мозга. Для приготовления гистологических препаратов использовали: целый головной мозг (10 нед); каудальную часть полушария головного мозга (12 образцов с 14 по 30 нед); участки медиальной стенки полушария, содержащие шпорную и теменно-затылочную борозды (17 образов плодов, детей и взрослых).

Выделенные части полушария обезвоживали в спиртах восходящей концентрации и диоксане, заливали в парафиновые среды (bio-plast plus, Bio-Optica; paraplast X-tra, McCormic Sei). Готовили фронтальные серийные срезы, толщиной 10 мкм. Использовали микротом санного типа Leitz Wetzlar. Каждый 10-й срез наклеивали на предметные стекла. Впоследствии срезы депарафинировали, гидратировали, проводили гистологическую окраску методу по Нисслю и заключали в бальзам.

III.2.2. Методы иммуногистохимического исследования

При проведении иммуногистохимических реакций депарафинированные, гидратированные срезы обрабатывали 3% раствором Н202 для блокирования эндогенной пероксидазы. Для блокирования неспецифического связывания проводилась обработка Ultra V block "Lab Vision".

В работе использовали первичные антитела к некоторым антигенам нервной системы:

• нейрон-специфическому ß-III тубулину,

• нейрональному ядерному гистоновому белку (NeuN),

• глиальному фибриллярному кислому белку (GFAP),

• Са2+-связывающему нейроглиальному белку (S-100),

• основному белку миелина (МВР).

Использовали антитела к факторам, влияющим на рост и развитие нервных клеток, и к их переносчикам:

• рилину,

• переносчику ретинола (CRBP-I).

Использовали антитела к маркерным белкам, связанным с синаптической функцией:

• глутаматдекарбоксилазе (GAD65/67),

• пресинаптическому переносчику ГАМК (GAT-1),

• постсинаптическому возбуждающему рецептору NMDAR1. Характеристика примененных в работе антител и условия проведения реакций указаны в табл 3.1.

Для реакций с антителами к NeuN и CRBP-I использовали дополнительное термическое демаскирование в цитратном буфере pH 6,0. В качестве вторых антител использовали HRP-F(ab')2a rabbit IgG "Zymed" и «Santa Cruz», также готовые визуализирующие системы Ultra Vision Plus Detection System "Labvision", Ultra Vision LP "Labvision".

Негативным контролем служили реакции с заменой первичных антител раствором для разведения антител "Dako diluent" ("Dako") или PBS рН=7,2-7,4 (0,0IM). Во всех случаях в негативном контроле неспецифическая реакция отсутствовала (рис. 3.1). Позитивным контролем в основном служили реакции на образцах головного мозга плодов человека поздних

49 сроков развития (35-40 нед.) или на образцах головного мозга детей и взрослых людей. Исключение составлял белок рилин, для которого позитивный проводили на головном мозге плодов раннего возраста (Alcantara S. et. al., 1998). Для антител к переносчику ретинола (CRBP-I), для моноклональных антител к изоформе глутаматдекарбоксилазеы молекулярной массой 67 кДа, к постсинаптическому NMDAR1 не удалось получить позитивного контроля ни у плодов, ни у взрослых людей (рис. 3.2). Другие поликлональные антитела к изоформам глутаматдекарбоксилазы с молекулярной массой 65 и 67 кДа давали позитивную реакцию в неокортексе плодов и взрослого человека. Но, к сожалению, данные антитела оказались нестойки к хранению в морозильной камере более двух месяцев.

Ш.2.3. Методы микроскопического исследования гистологических и иммуногистохимических препаратов

Все полученные препараты оценивали визуально с помощью микроскопа Leica DM2500. Видеозахват осуществляли с помощью камеры Lomo ТСА-9.0С и программы Микро-View.

При просмотре гистологических препаратов описывали структуру вентрикулярной, субвентрикулярной, интермедиальной, корковой и краевой зон стенки полушария головного мозга. Отмечали особенности состояния зон стенки полушария в зависимости от характера гирификации и возраста. В корковой зоне отмечали границы цитоархитектонических полей. Измеряли толщину каждой из зон стенки полушария, глубину борозд. Для каждого исследуемого участка проводили по 12 измерений. Данные вносили в таблицу в программе Microsoft Exel и вычисляли среднее значение для каждого измерения.

При оценке иммуногистохимических препаратов отмечали наличие или отсутствие специфической иммунопозитивной реакции, распределение иммунореактивного материала в ткани, распределение иммунореактивного материала внутри клеток (ядерная или цитоплазматическая локализация).

Для оценки выраженности реакции использовали коэффициент интенсивности иммунореактивности, высчитываемый в программе Image J. Похожие методы оценки иммунореактивности представлены в других исследованиях (Leuba G. et. al., 1998; Cruz D.A. et. al., 2003; Cruz D.A. et. al., 2009). Микрофотографии с исследуемыми областями переводили в двухцветное состояние с помощью программы Image J по стандартизированной методике (рис. 3.3). После чего, в той же программе вычисляли коэффициент интенсивности иммунореактивности, равный отношению суммы иммунопозитивных (темных) пикселей к общему количеству пикселей в выделенной области.

Еиммунопозитивн.пиклел / и ' Еобщ. кол-во пикселей.

Чем интенсивнее реакция, тем выше коэффициент интенсивности иммунореактивности. Для реакции с антителами, чувствительными к методу фиксации (NeuN, GAT-1), этот коэффициент использовали только для сравнения интенсивности маркирования разных областей в рамках одного препарата (одного стекла). Для реакций с антителами, нечувствительными к методу фиксации (к рилину, GFAP, МБР, S-100, ß-111-тубулину) коэффициент интенсивности иммунореактивности использовали для оценки динамики развития неокортекса в онтогенезе. Для каждого образца в каждной исследуемой области (кора борозды, кора губы борозды, свободная кора, вентрикулярная зона, краевая зона и др.) получали по 12 значений коэффициента интенсивности иммунореактивности. Коэффициент интенсивности NeuN-иммунореактивности высчитывали в 5 областях каждого образца. Коэффициент интенсивности GAT-1-иммунореактивности высчитывали в 11 областях каждого образца. Коэффициент интенсивности иммунореактивности рилина и S-100 высчитывали в двух областях каждого образца. После этого в программе Microsoft Exel высчитывали уровень значимости различий (р), согласно F-распределению Фишера. Высчитывали средние значения коэффициента интенсивности иммунореактивости в исследуемых областях.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Годовалова, Ольга Сергеевна, 2012 год

1. Антонова A.M. Нейроархитектоника и межнейронные связи как основа соматосенсорной организации мозга человека // Архив анат.,гистол.,эмбриол. - 1981. - Т. 82. - № 10. - С. 18-27.

2. Антонова A.M. Нейронная организация слуховой коры мозга кошки // Арх. анат. 1973. - Т. 65. - № 12. - С. 21-32.

3. Антонова A.M. Пространственная организация нейронных ансамблей слуховой коры мозга кошки // Арх. анат. 1975. - Т. 68, № 1. С. 73-78.

4. Астахова А.Т., Воронкова И.К., Колосова В.А., ОболочковаГ. О появлении борозд и извилин коры головного мозга в эмбриогенезе // Сб. научн. работ Красноярск. Гос. Мед. Ин-та. 1958. - 5. - С. 61-62.

5. Батуев A.C., Бабминдра В.П., Кожа Г.В. Модули корковых нейронов и их «самосборка» // Журн. ВНД. 1991. - Т. 41. - №2. - С. 221-230.

6. Батуев A.C., Демьяненко Г.П. Степени свободы нейрона и корковые нейронные модули // Успехи физиол. наук. 1983. - Т. 14. - № 1. - С. 2744.

7. Бец В.А. Анатомия поверхности человеческого мозга. Киев: 1883.

8. Большая медицинская энциклопедия / Под ред. Петровского Б.В. 3 изд. -М.: Советская энциклопедия, 1984. - Т.23.

9. Бут Н.И. К вопросу о формировании борозд полушарий мзга в период внутриутробного развития человеческого организма // Медицинский сборник Ужгородского государственного университета. 1956. - Т. 19 -С. 64-74.

10. Воробьев В. П., Синельников Р.Д. Атлас анатомии человека. М.: Медицина, т.З, 1968. - 394 С.

11. Дзугаева С.Б. Глава XIII Онтогенез проводящих путей мозга человека // Под ред. Саркисова С.А. Развитие мозга ребенка. Ленинград: Медицина, 1965.-С. 240-255.

12. Зернов Д.Н. Индивидуальные типы мозговых извилин у человека. М.: изд. Моск. Университета, 1877. - 80 С.

13. Краснощекова Е.И. Модульная организация нервных центров. СПб.: СпбГУ, 2007.

14. Мазурин А. В., Воронцов КМ. Пропедевтика детских болезней — М.: Медицина, 1985 432 с.

15. Морфология человека / Под ред. В. П. Чтецова, Б. А. Никитюк. 2 изд. -М.: Изд-во МГУ, 1990.

16. Петтен. Б.М. Эмбриология человека. Пер.с англ. - М.: 1959.

17. Пинес Л.Я. Онтогенез мозга // Труды отдела морфологии. 1949. - Т. 16. Ю.Поляков Г.И. Глава II. Развитие новой коры большого мозга в течениепервой половины внутриутробной жизни // Под ред. Саркисова С.А. -Ленинград: Медицина, 1965. С. 22-49.

18. Поляков Г.И. Ранний и средний онтогенез коры большого мозга человека. -М.: 1937.

19. Преображенская U.C. Глава IV. Затылочная область. Наружное коленчатое тело, подушка зрительного бугра и другие подкорковые образования зрительного анализатора // Под ред. Саркисова С.А. Развитие мозга ребенка. Ленинград: Медицина, 1965. - С. 87-104.

20. Савельев C.B. Атлас мозга человека. М.: 2005.

21. Савельев C.B. Механизмы эмбрионального формирования шпорной борозды головного мозга человека // Докл. Академии наук СССР. 1989. - Т. 309. - № 1. - С. 204-207.

22. Савельев C.B. Стадии эмбрионального развития мозга человека. М.: ВЕДИ, 2002.- 112с.

23. Савельев C.B. Формообразование мозга позвоночных. -М.: 1993.

24. Семьянов А.В. ГАМК-эргическое торможение в ЦНС: типы ГАМК рецепторов и механизмы тонического ГАМК-опосредованного тормозного действия // Нейрофизиология.—2002.—Т. 34. №1. - С. 8292.

25. Фабер Д.А. Функциональное созревание мозга в раннем онтогенезе. М.: Просвещение, 1969.

26. Худоерков Р. А. К морфо-химической организации коры больших полушарий мозга человека // Журнал невропатологии и психиатрии. -1974.-Т. 74.-№12.-С. 1815-20.

27. Шевченко Ю.Г. Онтогенез коры мозга человека в свете фило-онтогенетических соотношений. -М.: 1972.

28. ЭделменДж. Маунткасл В. Разумный мозг. -М.: Мир. 1981. - 135 С.

29. Alcantara S., Ruiz М., DArcangelo G., Ezan F., de Lecea L., Curran Т., Sotelo C., Soriano E. Regional and cellular patterns of reelin mRNA expression in the forebrain of the developing and adult mouse // J. Neurosci. 1998. - V. 18. -№ 19.-P. 7779-99.

30. Anton E.S., Cameron R.S., Rakic P. Role of Neuron-Glial Junctional Domain Proteins in the Maintenance and Termination of Neuronal Migration across the Embryonic Cerebral Wall // J Neurosci. 1996. - V. 16. -№ 7. - P. 2283-2293.

31. Anton E.S., Marchionni M. A., Lee K-F., Rakic P. Role of GGF/neuregulin signaling in interactions between migrating neurons and radial glia in the developing cerebral cortex // Development. 1997. - 124. - P. 3501-10.

32. Armstrong E., Curtis M., Buxhoeveden D.P., Fregoe C., Zilles K., Casanova M.F, McCarthy W.F. Cortical gyrification in the rhesus monkey: a test of the mechanical folding hypothesis // Cereb Cortex. 1991. - 5. - P. 426-32.

33. Armstrong E., Schleicher A., Omran H., Curtis M., Zilles K. The ontogeny of human gyrification // Cereb Cortex. 1995. - V. 5. - № 1. - P. 56-63.

34. Bayer S.A., Altman J. Development of the endopiriform nucleus and the claustrum in the rat brain // Neuroscience. 1991. - V. 45. - № 2. - P. 391— 412.

35. Benke D., Cicin-Sain A., Mertens S., Mohler H. Immunochemical identification of the 1- and 3-subunits of the GABAA-receptor in rat brain // J. Receptor Res. 1991.- 11.-P. 407-424.

36. Bezzi P., Carmignoto G., Pasti L., Vesce S., Rossi D., Rizzini B.L., Pozzan T., Volterra A. Prostaglandins stimulate calcium-dependent glutamate release in astrocytes //Nature. 1998. -V. 391. -№ 6664. - P. 281-285.

37. Bourgeois J.P., Goldman-Rakic P.S., Rakic P. Synaptogenesis in the Prefrontal Cortex of Rhesus Monkeys // Cerebral Cortex. 1994. - 4. - P. 78-96.

38. Bogin B. Patterns of Human Growth UK: Cambridge Univ. Press. 2nd ed., 1999.

39. Bourgeois J.-P., Rakic P. Changes of Synaptic Density in the Primary Visual Cortex of the Macaque Monkey from Fetal to Adult Stage // J. Neurosci. -1993. V. 73. - № 7. - P. 2801-2820.

40. Britanova O, Alifragis P, Junek S, Jones K, Gruss P, Tarabykin V. A novel mode of tangential migration of cortical projection neurons // Developmental Biology. 2006. - V. 298. - № 1. - P. 299-311.

41. Bu J, Sathyendra V, Nagykery N, Geula C. Age-related changes in calbindin-D28k, calretinin, and parvalbumin-immunoreactive neurons in the human cerebral cortex // Exp. Neurol. 2003. - V. 182. - № 1. - P. 220-231.

42. Bulchand S., Grove E.A., Porter F.D., Tole S. LIM-homeodomain gene Lhx2 regulates the formation of the cortical hem // Mech. Dev. 2001. - 100. - P. • 165-175.

43. Bystron I, Molnar Z, Otellin V, Blakemore C. Tangential networks of precocious neurons and early axonal outgrowth in the embryonic human forebrain // J. Neurosci. 2005. - V. 25. - № 11. - P. 2781-92.

44. Bystron I., Rakic P., Molnar Z., Blakemore C. The first neurons of the human cerebral cortex // Nat. Neurosci. 2006. - V. 9. - № 7. - P. 880-886.

45. Cameron R.S., Rakic P. Polypeptides that comprise the plasmalemal microdomain between migrating neuronal and glial cells // J. Neurosci. -1994. -14.-P. 3139-3155.

46. Cao Q.L., Yan X.X., Luo X.G., Garey L.J. Prenatal Development of Parvalbumin Immunoreactivity in the Human Striate Cortex // Cerebral Cortex. 1996.-6.-P. 620-630.

47. Carpenter M.K., Inokuma M.S., Denham J., Mujtaba T., Chiu C.P., Rao M.S. Enrichment of neurons and neural precursors from human embryonic stem cells //ExpNeurol.-2001.- 172.-P. 383-397.

48. Chen B., Schaevitz L.R., McConnell S.K. Fezl regulates the differentiation and axon targeting of layer 5 subcortical projection neurons in cerebral cortex // ProcNatl Acad Sci USA.-2005.-V. 102.-P. 17184-17189.

49. Chi J.G., Dooling E.C., Gilles F.H. Gyral development of the human brain // Ann. Neurol. 1977. - V. 1. - P. 86-93.

50. Choi B.H., Lapham L. W. Radial glia in the human fetal cerebrum: a combined Golgi, immunofluorescent and electron microscopic study // Brain Res. 1978. -V. 148.-P. 295-311.

51. Condor elli D.F., Conti F., Gallo V., Kirchhoff F., Seifert G., Steinhäuser C., Verkhratsky A., Yuan X. Expression and functional analysis of glutamate receptors in glial cells // Adv. Exptl. Med.Biol. 1999. V. 468. - P. 49-67.

52. Conti F, Minelli A, Melone M. GAB A transporters in the mammalian cerebral cortex: localization, development and pathological implications // Brain Res. Brain Res. Rev. 2004. - V. 45. - № 3. - C. 196-212.

53. Cruz D.A., Eggan S.M., Lewis D.A. Postnatal Development of Pre- and Postsynaptic GABA Markers at Chandelier Cell Connections with Pyramidal Neurons in Monkey Prefrontal Cortex // J. Comp. Neurol. 2003. - V. 465. -P. 385-400.

54. Cruz D.A., Lovallo E.M., Stockton S., Rasband M., Lewis D.A. Postnatal development of synaptic structure proteins in pyramidal neuron axon initial segments in monkey prefrontal cortex // J Comp Neurol. 2009. - V. 514. - № 4.-P. 353-67.

55. Danbolt N.C. Glutamate uptake // Progr. Neurobiol. 2001. - V. 65. - № 1. -P. 1-105.

56. Dombroski B.A., Switala A.E., El-Baz A.S., Casanova M.F. Gyral window mapping of typical cortical folding using MRI // Transl. Teurosci. 2011. -V.2. - № 2. - P. 142-147.

57. Donato R. S-100 proteins Abstract. 11 Cell Calcium. 1986. - V.l.- № 3.-P.123-45.

58. Fritschy J.-M., Paysan J., Enna A., Mohler H. Switch in the expression of rat GABAA receptor subtypes during postnatal development: an immunocytochemical study // J. Neurosci. 1994. - 14. - P. 5302- 5324.

59. Fritschy J-M., Paysan J., Enna A., Mohler H. Switch in the expression of rat GABAA-receptor subtypes during postnatal development: an immunohistochemical study // J. Neurosci. 1994. - 14. - P. 5302-5324.

60. Fukumitsu H., Ohtsuka M., Murai R., Nakamura H., Itoh K., Furukawa S. Brain-derived neurotrophic factor participates in determination of neuronal laminar fate in the developing mouse cerebral cortex // J. Neurosci. 2006. -26.-P. 13218-13230.

61. Ganguly K., Schinder A.F., Wong S.T., Poo M. GABA itself promotes the developmental switch of neuronal GABA-ergic responses fromexcitation to inhibition//Cell.-2001.-V. 105.-№4.-P. 521-532.

62. Goldman-Rakic P.S. Morphological consequences of prenatal injury to the primate brain // Prog Brain Res 1980. - 53. - P. 1-19.

63. Guo Y., Kaplan I.V., Cooper N.G.F., Mower G.D. Expression of two forms of glutamic acid decarboxylase Ö GAD67 and GAD65/ during postnatal development of cat visual cortex // Developmental Brain Research. 1997. -103.-P. 127-141.

64. Hachiya Y., Takashima S. Development of GABAergic Neurons and Their Transporter in Human Temporal Cortex // Pediatr. Neurol. 2001. - 25. - P. 390-396.

65. Hansen D. V., Lui J.H., Parker P.R., Kriegstein A.R. Neurogenic radial glia in the outer subventricular zone of human neocortex // Nature. 2010. - V. 464. -№7288.-P. 554-561.

66. Hansson H.-A., Hyden H., Rönnbäck L. Localization of S-100 protein in isolated nerve cells by immunoelectron microscopy // Brain Research. 1975. -V. 93.-P. 349-352.

67. Hartfuss E., Förster E., Bock H.H., Hack M.A., Leprince P., Luque J.M., Herz J., Frotscher M., Götz M. Reelin signaling directly affects radial glia morphology and biochemical maturation // Development. 2003. - V. 130. -№ 19.-P. 4597-609.

68. Hartfuss E., Galli R., Heins N., Götz M. Characterization of CNS precursor subtypes and radial glia // Dev. Biol. 2001. - 229. - P. 15-30.

69. Hatanaka Y., Hisanaga S., Heizmann C.W., Murakami F. Distinct migratory behavior of early- and late-born neurons derived from the cortical ventricular zone. // J. Comp. Neur. 2004. - V. 479. - № 1. - P. 1-14.

70. Haubensak W., Attardo A., Denk W., Huttner W.B. Neurons arise in the basal neuroepithelium of the early mammalian telencephalon: a major site of neurogenesis // Proc. Natl Acad. Sei. USA. 2004. - V. 101. - P. 3196-3201.

71. He Y., Janssen W.G., Rothstein J.D., Morrison J. H. Differential synaptic localization of the glutamate transporter EAAC1 and glutamate receptor subunit GluR2 in the rat hippocampus // J. Comp. Neurol. 2000. V. 418. - № 3. - P. 255-269.

72. Hendrickson A.E, Van Brederode J.F., Mulligan K.A., Celio M.R. Development of the calcium-binding protein parvalbumin and calbindin in monkey striate cortex // J. Comp. Neurol. 1991. - V. 307. - № 4. - P. 626-46.

73. Hornung J.P., Fritschy J.M. Developmental profile of GABAA-receptors in the marmoset monkey: expression of distinct subtypes in pre- and postnatal brain // J. Comp. Neurol. 1996. - 8. - V. 367. - № 3. - P. 413-30.

74. Hunter K., Maden M., Summerbell D., Eriksson U., Holder N., Retinoic acid stimulates neurite outgrowth in the amphibian spinal cord // Neurobiology. -1991.-88.-P. 3666-3670.

75. Huttenlocher P.R., Dabholkar A.S. Regional Differences in Synaptogenesis in Human Cerebral Cortex J. Comp. Neurol. 1997. - 387. - P. 167-178.

76. Huttenlocher P.R., de Courten C. The development of synapses in striate cortex of man // Hum Neurobiol. 1987. - V. 6. - № 1. - P. 1-9.

77. Huxley T.H. Notes on the Resemblances and Differences in the Structure and the Development of the Brain in Man and the Apes, in Darwin, Descent of Man 2nd ed. -1874.

78. Isobe T., Takahashi K., Okuyama T. S-100ao, (aa) Protein Is Present in Neurons of the Central and Peripheral Nervous System // J. Neurochem. -1984. V. 43. - № 5. - P. 1494-6.

79. Kiser P. J., Cooper N.G.F., Mowe G.D. Expression of Two Forms of Glutamic Acid Decarboxylase (GAD67 and GAD65) During Postnatal Development of Rat Somatosensory Barrel Cortex // J. Сотр. Neurol. 1998. - 402. - P. 62-74.

80. Kleppe, J.C., Robinson H.P. Determining the activation time course of synaptic AMPA receptors from openings of colocalized NMDA receptors // Biophysical Journal.-1999.-77.-P. 1418-1427.

81. Kriegstein A.R., Noctor S.C. Patterns of neuronal migration in the embryonic cortex // TRENDS in Neurosciences. 2004. -V. 27. - № 7. - P. 392-9.

82. Kubo K., Nakajima K. Cell and molecular mechanisms that control layer formation in brain // Keio J. Med. 2003. - V. 52. - №1. - P. 8-20.

83. Laurie D.J., Seeburg P.H. Regional and Developmental Brain NMDAR 1 mRNA Heterogeneity Splicing // J. Neurosci. 1994. - V. 14. - №5. - P. 3180-3194.

84. Laurie D.J., Wisden W., Seeburg P.H. The distribution of thirteen GABAA receptor subunit mRNAs in the rat brain. III. Embryonic and postnatal development. J. Neurosci. 1992. - 12. - P. 4151^1172.

85. Lavoie A.M., Tingey J.J., Harrison N.L., Pritchett D.B., Twyman R.E. Activation and deactivation rates of recombinant GABAA receptor channels are dependent on -subunit isoform // Biophys J. 1997. - 73. - P. 2518- 2526.

86. Letinic K., Kostovic I., Postnanal development of calcium-binding proteins calbindin and pervalbumin in human visual cortex // Cerebral cortex. 1998. -8. - P. 660-669.

87. Letinic K., Zoncu R., Rakic P. Origin of GABAergic neurons in the human neocortex // Nature. 2002. - 417. - P. 645-649.

88. Leuba G., Kraftsik R., Saini K. Quantitative Distribution of Parvalbumin, Calretinin, and Calbindin D-28k Immunoreactive Neurons in the Visual Cortex of Normal and Alzheimer Cases // Experimental neurology. 1998. - V. 152. -P. 278-291.

89. Levitt P., Rakic P. Immunoperoxidase localization of glial fibrillary acid protein in radial glial cells and astrocytes of the developing rhesus monkey brain // Сотр. Neurol. 1980. 193. - P. 815-840.

90. Liu H. M., Atack J. R., Rapoport S. I. Immunohistochemical localization of intracellular plasma proteins in the human central nervous system // Acta Neuropathol. 1989. - 78. - P. 16-21.

91. Lo Turco J. J., Kriegstein A.R. Clusters of coupled neuroblasts in embryonic neocortex // Science. 1991. - V. 252. - № 5005. - P. 563-6.

92. Lo Turco J. J., Owens D.F., Heath M.J., Davis M.B., Kriegstein A.R. GAB A and glutamate depolarize cortical progenitor cells and inhibit DNA synthesis // Neuron.- 1995.-V. 15.-P. 1287-1298.

93. Lund J.S., Angelucci A., Bressloff P.S. Anatomical Substrates for Functional Columns in Macaque Monkey Primary Visual Cortex // Cerebral Cortex. -2003.-V. 12.-P. 15-24.

94. Maden M., Holder N. Retinoic acid and development of the central nervous system // Bioessays. 1992. - V. 14. - № 7. - P. 431-8.

95. Meinecke D.L., Rakic P. Expression of GABA and GAB A, Receptors by Neurons of the Subplate Zone in Developing Primate Occipital Cortex: Evidence for Transient Local Circuits // J. Сотр. Neurology.-1992. V. 317. -№1. - P. 31291-101.

96. Meyer G., Goffinet A.M. Prenatal development of reelin-immunoreactive neurons in the human neocortex // J. Comp. Neurol. 1998. - V. 397. - № 1. -P. 29-40.

97. Minelli A., Alonso-Nanclares L., Edwards R.H., DeFelipe J., Conti F., Postnatal development of the GABA vesicular transporter VGAT in rat cerebral cortex // Neuroscience.- 2003. 117. - P. - 337- 346.

98. Minelli A., Barbaresi P., Conti F. Postnatal development of highaffinity plasma membrane transporters GAT-2 and GAT-3 in the rat cerebral cortex // Dev. Brain Res. 2003. - 142. - P. 7- 18.

99. Minelli A., Brecha N.C., Karschin C., DeBiasi S., Conti F. GAT-1, a high-affinity GABA plasma membrane transporter, is localized to neurons and astroglia in the cerebral cortex // J. Neurosci. 1995. - 15. - P. 7734-7746.

100. Miyata T., Kawaguchi A., Saito K., Kawano M., Muto T., Ogawa M. Asymmetric production of surfacedividing and non-surface-dividing cortical progenitor cells // Development. 2004. 131. - P. 3133-3145.

101. Molyneaux B.J., Arlotta P., Menezes J.R., Macklis J.D., Neuronal subtype specification in the cerebral cortex // Nat. Rev. Neurosci. 2007. - 8. - P. 427437.

102. Monyer H., Burnashev N., Laurie D.J., Sakmann B., Seeburg P.H. Developmental and Regional Expression in the Rat Brain and Functional Properties of Four NMDA Receptors // Neuron. 1994. - 12. - P. 529-540.

103. Moore A.R., Filipovic R., Mo Z., Rasband M.N., Zecevic N., Antic S.D. Electrical Excitability of Early Neurons in the Human Cerebral Cortex during the Second Trimester of Gestation // Cerebral Cortex. 2009. - V. 19. - P. 1795—1805.

104. Morest D.K., Silver J. Precursors of Neurons, Neuroglia, and Ependymal Cells in the CNS: What Are They? Where Are They From? How Do They Get Where They Are Going? // Glia. 2003. - V. 43. - №1. - P. 6-18.

105. Mullen R.J., Buck C.R., Smith A.M. NeuN, a neuronal specific nuclear protein in vertebrates // Development. 1992. - 116. - P. 201-211.

106. Murphy K.M., Beston B.R., Boley P.M., Jones D.G. Development of human visual cortex: a balance between excitatory and inhibitory plasticity mechanisms // Dev. Psychobiol. 2005. - V. 46. - № 3. - P. 209-221.

107. Nadarajah В., Alifragis P., Wong R.O.L., Parnavelas J.G. Neuronal Migration in the Developing Cerebral Cortex: Observations Based on Real-time Imaging // Cerebral Cortex. 2003. - V. 13. - № 6. - P. 607-11.

108. Nieto M., Monuki E.S., Tang H., Imitola J., Haubst N., Khoury S.J., Cunningham J., Gotz M., Walsh C.A. Expression of Cux-1 and Cux-2 in the subventricular zone and upper layers II-IV of the cerebral cortex // J. Сотр. Neurol.-2004.-479.-P. 168-180.

109. Noctor S.C., Flint A.C., Weissman T.A., Dammerman R.S., Kriegstein A.R. Neurons derived from radial glial cells establish radial units in neocortex // Nature. 2001. - 409. - P. 714-720.

110. Noctor SC, Martinez-Cerdeno V, Ivic L., Kriegstein A.R. Cortical neurons arise in symmetric and asymmetric division zones and migrate through specific phases // Nat. Neurosci. 2004. - № 7. - P. 136-44.

111. O'Leary D.D., Chou S.J., Sahara S. Area patterning of the mammalian cortex // Neuron. -2007. 56. - P. 252-269.

112. O'Leary D.D.M., Nakagawa Y. Patterning centers, regulatory genes and extrinsic mechanisms controlling arealization of the neocortex // Curr. Opin. Neurobiol. 2002. - 12. - P. 14-25.

113. O'Leary D.D.M., Stanfield B.B. Selective elimination of axons extended by developing cortical neurons is dependent on regional locale: experiments utilizing fetal cortical transplants // J. Neurosci. 1989. - 9. - P. 2230-2246.

114. Owens D.F., Boyce L.H., Davis M.B ., Kriegstein A.R. Excitatory GABA responses in embryonic and neonatal cortical slices demonstrated by gramicidin perforated-patch recordings and calcium imaging // J. Neurosci. 1996. - 16. -P.6414-6423.

115. Pay san J., Bolz J., Möhler H, Fritschy J-M. GAB A A receptor alpha 1 subunit, an early marker for area specification in developing rat cerebral cortex // J. Comp. Neurol. 1994. - 350. - P. 133-149.

116. Pollewc F., Whitford K.L., Dijkhuizen P.A., Vitalis T., Ghosh A. Control of cortical interneuron migration by neurotrophins and PI3-kinase signaling // Development. -2002. 129. - P. 3147-3160.

117. Poulter M.O., Barker J.L., O'Carroll A-M., Lolait S.J., Mahan L.C. Differential and transient expression of GABAA receptor alpha-subunit mRNAs in the developing rat CNS // J. Neurosci. 1992. - 12. - P. 2888-2900.

118. Pow D. V., Sullivan R.K.P., Williams S.M., Scott H.L., DoddP.R., Finkelstein D. Differential expression of the GAB A transporters GAT-1 and GAT-3 in brains of rats, cats, monkeys and humans // Cell Tissue Res. 2005. - 320. - P. 379-392.

119. Rakic P., Elusive Radial Glial Cells: Historical and Evolutionary Perspective // Glia. 2003. - V. 43. - P. 19-32.

120. Rakic P. A small step for the cell, a giant leap for mankind: a hypothesis of neocortical expansion during evolution // Trends Neurosci. 1995. - V. 18. - P. 383-388.

121. Rakic P. Experimental manipulation of cerebral cortical areas in primates // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B. 1991. -V. 331. - P. 291-294.

122. Rakic P. Mode of cell migration to the superficial layers of fetal monkey neocortex // J. Comp. Neur. 1972. - № 145. - P. 61-84.

123. Rakic P. Specification of cerebral cortical areas // Science. 1988. - 8. - V. 241.-№ 4862.-P. 170-6.

124. Rakic S., Zecevic N. Emerging Complexity of Layer I in Human Cerebral Cortex // Cerebral Cortex. 2003. - V. 13. - P. 1072-1083.

125. Rakic, P., Bourgeois J.-P., EckenhoffM.F., Zecevic N., Goldman- Rakic P.S. Concurrent overproduction of synapses in diverse regions of the primate cerebral cortex // Science. 1986. - V. 232. - P. 232-235.

126. Rash B.G., Grove E.A., Area and layer patterning in the developing cerebral cortex // Curr. Opin. Neurobiol. 2006. - V. 16. - P. 25-34.

127. Ritter L.M., Unisc A.S., Meador- Woodruff J.H. Ontogeny of ionotropic glutamate receptor expression in human fetal brain // Developmental Brain Research.-2001.-V. 127.-P. 123-133.

128. Rivera C., Voipio J., Payne J.A., Ruusuvuori E., Lahtinen H., Lamsa K., Pirvola U., Saarma M., Kaila K. The K+/C1- co-transporter KCC2 renders GABA hyperpolarizing during neuronal maturation // Nature. 1999. - V. 397. -№6716.-P. 251-255.

129. Ruiz A., Sembely-Taveau C., Paillet C., Sirinelli D. Repères échographiques de gyration cérébrale foetale normale // J. Radiol. 2006. V. - 87. - P. 49-55.

130. Sarkar S.A., Sharma R.P. Expression of selected apoptosis related genes, MIF, IGIF, TNFa, during retinoic acid-induced neural differentiation in murine embryonic stem cells // Cell Structure And Function. 2002. V. 27. - P. 99107.

131. Sarnat H.B., Nochlin D., Born D.E. Neuronal nuclear antigen (NeuN): a marker of neuronal maturation in the early human fetal nervous system // Brain & Developlment. 1998. - V. 20. - P. 88-94.

132. Sawada K., Fukunishi K., Kashima M., Saito S., Sakata-Haga H., Aoki I., Fukui Y. Fetal gyrification in cynomolgus monkeys: a concept of developmental stages of gyrification I I Anat. Rec. 2012. - V. 295. - № 7. - P. 1065-74.

133. Schiffinann, S.N., Bernier B., Goffinet A.M. Reelin mRNA expression during mouse brain development // Eur. J. Neurosci. 1997. - V. 9. - P. 1055—1071.

134. Schlaggar B.L., O'Leary D.D.M. Potential of visual cortex to develop an array of functional units unique to somatosensory cortex // Science. 1991. -V. 252.-P. 1556-1560.

135. Schmechel D.E., Rakic P. Arrested proliferation of radial glial cells during midgestation in rhesus monkey // Nature. 1979a. - V. 227. - P. 303-305.

136. Schmechel D.E., Rakic P. A Golgi study of radial glial cells in developing monkey telencephalon: morphogenesis and transformation into astrocytes // Anat Embryol. 1979b. -V. 156.-P. 115-152.

137. Sem'yanov A.V. Diffusional extrasynaptic neurotransmission via glutamate and GABA // Neurosci Behav Physiol. 2005. - V. 35. - № 3. - P. 253-266.

138. Sidman R.L., Rakic P. Neuronal migration with special reference to developing human brain: a review. Brain Res. 1973. - V. 62. - P. 1-35.

139. Sild M., Ruthazer E.S. Radial Glia: Progenitor, Pathway, and Partner // Neuroscientist. 2011. - V. 17. - № 3. - P. 288-302.

140. Smart I. H., McSherry G.M. Growth patterns in the lateral wall of the mouse telencephalon. II. Histological changes during and subsequent to the period of isocortical neuron production // J. Anat. 1982. - V. 134. - P. 415^142.

141. Soghomonian J. J., Martin D.L. Two isoforms of glutamate decarboxylase: why? // Trends Pharmacol. Sci. 1998. - V. 19. - № 12. - P. 500-505.

142. Stagaard M., Mollghrd Á'.The developing neuroepithelium in human embryonic and fetal brain studied with vimentin-immunoeytoehemistry // Anat. Embryol.-1989.-V. 180.-P. 17-28.

143. Stanfield B.B., O'Leary, D.D.M. Fetal occipital cortical neurons transplanted to rostral cortex develop and maintain a pyramidal tract axon // Nature. 1985. -V. 313.-P. 135-137.

144. Sviridov S.M., Korochkin L.I., IvanovV.N., Maletskaya E., Bakhtina Т.К. Immunohistochemical studies of S-100 protein during postnatal ontogenesis of the brain of two strains of rats // J. Neurochem. 1972. V. 19. -P. 713-718.

145. Tabata H., Nakajima K. Multipolar Migration: The Third Mode of Radial Neuronal Migration in the Developing Cerebral Cortex // The Journal of Neuroscience. 2003. - V. 23. - № 31P. 9996 -10001.

146. Tabuchi K., Kirsch W.M., Immunocytochemical localization of S-100 protein in neurons and glia of hamster cerebellum // Brain Research. 1975. - V. 92. - P. 175-180.

147. Tabuchi K., Ohnishi R., Furuta T., Nishimoto A. Immunohistochemical localization of S-100 protein in human cerebral and cerebellar cortices I I Experientia. 1983. - V. 39. - P. 335-7.

148. Takahashi T., Nowakowski R.S., Caviness V.S.Jr. Early ontogeny of the secondary proliferative population of the embryonic murine cerebral wall // J. Neurosci. 1995. - V. 15. - P. 6058-6068.

149. Tamamaki N., Nakamura K., Okamoto K., Kaneko T. Radial glia is a progenitor of neocortical neurons in the developing cerebral cortex // Neurosci Res.-2001.-V. 41.-P. 51-60.

150. Tarabykin V., Stoykova A., Usman N., Gruss P. Cortical upper layer neurons derive from the subventricular zone as indicated by Svetl gene expression // Development. 2001. -V. 128. P. 1983-1993.

151. Toro R., Burnod Y. A Morphogenetic Model for the Development of Cortical Convolutions // Cerebral Cortex 2005. - V. 12. - P. 1900-13.

152. Trepel C., Duffy K.R., Pegado V.D., Murphy K.M. Patchy Distribution of NMDAR1 Subunit Immunoreactivity in Developing Visual Cortex // The J. Neurosci. 1998.-V. 18. -№9.-P. 3404-3415.

153. Tropea D., Capsoni S., Tongiorgi E., Giannotta S., Cattaneo A., Domenici L. Mismatch between BDNF mRNA and protein expression in the developing visual cortex: the role of visual experience // Eur. J. Neurosci. 2001. - V. 13. - № 4. - P. 709-21.

154. Van de Bor M., Guit G.L., Schreuder A.M., van Bel F., Wondergem J., Lya den Ouden, van Vielvoye G. Does Very Preterm Birthlmpair Myelination ofithe Central Nervous System // Neuropediatrics. 1990. - V. 21. - P. 37-39.

155. Van Essen D.C., Tension-based theory of morphogenesis and compact wiring in the central nervous system // Nature. 1997. - V. 385. - P. 313-318.

156. Vanderhaeghen P., Polleux F. Developmental mechanisms patterning thalamocortical projections: intrinsic, extrinsic and in between // TRENDS in Neurosciences. 2004. - V. 27. - № 7. - P. 384-391.

157. Vitellaro-Zuccarello-L., Calvaresi N.,-Biasi S. Expression of GABA transporters, GAT-1 and GAT-3 in the cerebral cortex and thalamus of the rat during postnatal development // Cell Tissue Res.— 2003- V. 313. P. 245257.

158. Wang D.D., Kriegstein A.R. Defining the role of GABA in cortical development // J. Physiol. —2009. V. 587. - № 9. - P. 1873-1879.

159. Weeber E.J., Beffert U., Jones C., Christian J.M., Forster E., Sweatt J.D., Herz J. 2002. Reelin and ApoE receptors cooperate to enhance hippocampal synaptic plasticity and learning // J. Biol. Chem. 2002. - V. 277. - P. 3994439952.

160. Weissman T., Noctor S.C., Clinton B.K., Honig L.S., Kriegstein A.R. Neurogenic Radial Glial Cells in Reptile, Rodent and Human: from Mitosis to Migration // Cerebral Cortex. 2003. - V. 13. - P. 550-559.

161. Wong P.T.-H., McGeer E.G. Postnatal changes of GABAergic and glutamatergic parameters // Brain Res. 1981. - V. 1. - P. 519- 529.

162. Yan X.X., Cao Q.L., Luo X.G., Garey L.J. Prenatal Development of Calbindin D-28K in Human Visual Cortex // Cerebral Cortex. 1997. V. 7. - P. 57-62.

163. Yan X-X., Cariaga W.A., Ribak C.E. Immunoreactivity for a GABA plasma membrane transporter, GAT-1, in developing rat cerebral cortex: transient presence in the somata of neocortical and hippocampal neurons // Dev. Brain Res. 1997. - V. 99. - P. 1-19.

164. Yoshioka T, Hendry SH. Compartmental organization of layer IVA in human primary visual cortex // J. Comp. Neurol. 1995. - V. 359. - № 2. - P. 213— 20.

165. Zecevic N. Synaptogenesis in Layer I of the Human Cerebral Cortex in the First Half of Gestation // Cerebral Cortex. 1998. - V. 8. - P. 245-252.

166. Zecevic N., Chen Y., Filipovic R. Contributions of Cortical Sub ventricular Zone to the Development of the Human Cerebral Cortex // J. Comp. Neurol. -2005.-V. 491. -№ 2. P. 109-122.

167. Zecevic N. Specific Characteristic of Radial Glia in the Human Fetal Telencephalon 11 Glia. 2004. - V. 48 - P. 27-35.

168. Zecevic N, Rakic P. Development of layer I neurons in the primate cerebral cortex // J. Neurosci. 2001. - V. 21- № 15. - P. 5607-19.

169. Zhang B., Zheng J., Watanabe I., Maruko I., Bi H., Smith E.L. Ill, Chino Y Delayed maturation of receptive field centersurround mechanisms in V2 // PNAS. 2005. - V. 102. - № 16. - P. 5862-5867.

170. Zielinski B.S., Hendrickson A.E. Development of synapses in macaque monkey striate cortex // Vis. Neurosci. 1992. - V. 8. - № 6. - P. 491-504.

171. Zimmer C., Tiveron M.C., Bodmer R., Cremer H. Dynamics of Cux2 expression suggests that an early pool of SVZ precursors is fated to become upper cortical layer neurons // Cereb. Cortex. 2004. - V. 14. - P. 1408-1420.