Молекулярно-цитогенетический анализ ключевых событий мейоза у ржи Secale cereale L. тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.07, доктор биологических наук Михайлова, Елена Игоревна

• Михайлова, Елена Игоревна
• доктор биологических наук
• 2011

Оглавление диссертации доктор биологических наук Михайлова, Елена Игоревна

СОКРАЩЕНИЯ.

ВВЕДЕНИЕ.

Глава 1. СОВРЕМЕННЫЕ ПРЕДСТАВЛЕНИЯ О МЕЙОЗЕ

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ).14'

1.1. Основные события мейоза.

1.2. Ключевые события профазы I мейоза!.

1.2.1. Передислокации доменов хромосом, кластеризация центромеров и теломеров:.

1.2.2. Гомологичное спаривание хромосом и сборка синаптонемного комплекса.

1.2.2.1. Белки поперечных филаментов СК.

1.2.2.2. Белки осевых элементов гомологичных хромосом и латеральных элементов СК, не относящиеся к когезину.

1.2.3. Рекомбинация гомологичных хромосом.

1.2.3.1. Два пути осуществления рекомбинационных событий.

1.2.3.2. Альтернативный путь кроссоверной рекомбинации.

112.3.3. ЯесА белгаги их роль в рекомбинации.'.

1.2.3.4. Выявление рекомбинации на цитологическом уровне.

1.3. Взаимосвязь ключевых событий профазы 1.

1.3.1. Передислокация доменов хромосом и связь этого процесса с синапсисом и рекомбинацией.

1.3.2. Связь процессов выравнивания, спаривания и синапсиса гомологичных хромосом с рекомбинацией.

1.3.3. Синапсис, рекомбинация и интерференция.

Глава 2. ГЕНЕТИЧЕСКАЯ КОЛЛЕКЦИЯ РЖИ Seeale cereale L. -МОДЕЛЬ ДЛЯ ИЗУЧЕНИЯ МЕЙОЗА У ОРГАНИЗМОВ С БОЛЬШИМ ГЕНОМОМ.

2.1. Выделение мейотических мутантов из популяций ржи н их , поддержание в генетической коллекции.

2:2. Анализ наследования аномалий мейоза.

23. Сравнительная цитологическая характеристика^ мейотических, мутантов у ржи.

2.3.11 Методы цитологического анализа.

2.3.2. Синаптические мутанты.

2.3.3. Мутации, нарушающие конденсацию мейотических хромосом.

2.3.4. Мутации, деформирующие латеральные элементы CK.

2.4. Картирование мейотических мутаций у ржи.

214.1. Анализ биохимических и молекулярных маркеров.

2.4.2. Локализация синаптических мутаций, тест на аллелизм и выявление генотипов с разным сочетанием аллелей мей-генов.:. .95*

2.5. Перевод.коллекции мейотических мутантов ржип на яровую основу.:.

Глава 3. АНАЛИЗ РАННИХ СОБЫТИЙ МЕЙОЗА У РЖИ.

3.1. Специфические особенности используемой модели:

Материал и методы).

3.1.1. Характеристика растений, использованных для FISH.

3.1.2. Определение и описание стадий мейоза.

З.Г.З. Приготовление цитологических преператов из пыльников.

3.1.4. Зонды ДНК.

3.1.5. Флуоресцентная ДНК-ДНК гибридизация in situ (FISH).

3.1.6. Идентификация ядер клеток в интервале стадий «предмейотическая интерфаза-лептотена».

3.2. Типы агрегации субтеломерных иперицентромерных доменов хромосом у ржи дикого типа иудвухасинаптпческих мутантов! syl' и sy9.

3.2.1. Предмейотическая интерфаза - лептотена.

3.2:2: Лептотена - зиготена.

3.2.3; Зиготена-пахитена^.

3.2.4: Диплотена - диакинез- метафаза!.

3:3. Фенотип, обусловленный мутациями в генах синапсиса, может проявиться до образования синаптонемного комплекса

Обсуждение).

Глава 4. СВЯЗЬ МЕЖДУ СИНАПСИСОМ И РЕКОМБИНАЦИЕЙ В

МЕЙОЗЕУРЖИ:.

4;Г. Материал и методы.131*

4:1.1. Иммуноцитохимическая локализация белков Rad51 и Dmcl в микроспороцитах ржи.

4.1*;2. Выявление мейотических узелков для хшмуноцитохимической локализации белков рекомбинации.

411.3. Клонирование и секвенирование генов рекомбинации^

RAD51 и DMC1.

4.2. Локализация» рекомбиногенных белков Rad51 H^Dmcl в ядре и на хромосомах у синаптнческих мутантов.

4.3. Мейотические узелки.

4.3.1. Ранние мейотические узелки.

4.3.2: Связь между ранними, и поздними узелками.

4.3.3. Поздние мейотические (рекомбинационые) узелки.

4:3.4. Мейотические узелки у ржи.

4.4. Анализ нуклеотидных последовательностей мей-генов ржи.

4.5. Сравнителтный анализ синапсиса и рекомбинации у растений и у почкующихся дрожжей S. cerevisiae (Обсуждение).

Глава 5. ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ ХРОМОСОМ, РЕКОМБИНАЦИЯ И ИНТЕРФЕРЕНЦИЯ В МЕЙОЗЕ У РЖИ ПРИ СНЯТИИ КОНТРОЛЯ НАД ГОМОЛОГИЧНОСТЬЮ СИНАПСИСА.

5.1. Материал и методы.

5.2. Взаимодействие хромосом при^индискриминантном синапсисе.

5.3. Подходы к анализу рекомбинациши интерференции.

Глава 6. ВЫЯВЛЕНИЕ ПРЕДСИНАПТИЧЕСКОЙ

ОБУСЛОВЛЕННОСТИ ИНДИСКРИМИНАНТНОГО СИНАПСИСА.

6.1. Материал и методы.

6.1.1. Получение дисомных дополненных ржано-пшеничных линий, линий пшеницы, дополненных двумя телосомами 5RL ржи.

6.1.2. Сбор пыльников и определение стадий мейоза в них.

6.1.3. С-окраска.

6.Г.4. Геномная>гибридизация«ДНК-ДНК in situ (GISH).

6.2. Эффект локуса Phi пшеницы на организацию хроматина и спаривание хромосом.

6.2.1. Конфигурации, образуемые хромосомами на стадии метафазы 1.

6.2.2. Влияние Phi на общую организацию хроматина.

6.2.3. Морфологические особенности и поведение телосом 5RL.

6.2.3.1. Фенотип, соответствующий PhlPhl.

6.2.3.2. Фенотип, соответствующийphlbphlb.

6.3. Эффекты Phlb и взаимодействие хромосом (Обсуждение).

6.3.1. Влияние Phi на конденсацию хромосом.

6.3.2. Влияние Phi на (пред)мейотическое спаривание хромосом.

6.3.3. Влияние Phi на немейотическое спаривание хромосом.

Глава 7. ОТ ПРОТЕОМНЫХ «ПОРТРЕТОВ» МЕЙОТИЧЕСКИХ

МУТАНТОВ К ВЗАИМОДЕЙСТВИЮ ГЕНОВ СИНАИСИСА И РЕКОМБИНАЦИИ.

7.1. Материал и методы.

7.Г;1. Иммуноцитохимические эксперименты.

7.1.2. Электронная микроскопия.

7.2. Протеомный «портрет» мутанта sylO.

7.2.1. Изучение фенотипа sylO на ультраструктурном уровне.

7.2.2. Белок синаптонемного комплекса^урГ и ассоциированный с CK белок Asyl образуют оси мейотических хромосом у sylO.

7.3. Двойные мутанты по синаптическнм генам SY1 и SY9 у ржи и их изучение методами молекулярной цитогенетики.

7.3.1. Получение двойных мутантов sylsylsy9sy9.

7.3.2. Иммуноцитохимическая локализация белка Asyl в ядрах микроспороцитов асинаптических мутантов syl, sy9 и sylsy9.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Молекулярно-цитогенетический анализ ключевых событий мейоза у ржи Secale cereale L.»

N •

Мейоз является центральным? событием жизненного цикла эукариотических организмов, размножающихся;: половым? путем, которое инициирует переход; от диплоидной к гаплоидной] фазе' развития; то есть создает необходимые предпосылки для образования, гамет; Правильность мейоза обеспечивает фертильность и возможность: успешного полового воспроизведения. Для. редукционного деления в мейозе необходима тесная? ассоциация гомологичных хромосом, которая1, осуществляется при взаимодействии гомологов^ в профазе I мейоза; Взаимодействия:; гомологов, такие как попарное их выравнивание, спаривание, синапсис, то есть образование трехполосой белковой структуры синаптонемного комплекса (CK) между гомологичными хромосомами, и рекомбинация являются необходимыми: для сегрегации гомологов и сопровождаются» серией координированных параллельных событий реорганизации хромосом. Понимание регуляции генетического контроля мейотического деления; продвинулось, вперед за последнее десятилетие;, благодаря использованию молекулярной генетики применительно к генетическим моделям (на основе мейотических мутантов); в сочетании*, с их цитологическим изучением. Наибольшие усилия были сосредоточены» на нескольких, модельных объектах: Saccharomyces cerevisiae, Sordaria macrospora, Coprinus cinereus, Caenorhabditis elegans, Drosophila melanogaster, Mus musculus, Arabidopsis thaliana, Zea mays. Одним из стимулов этих параллельных исследований^ было установление: сходства и различий в регуляции мейоза у различных эукариотических организмов (Loidl, 1990). Недавние молекулярно-генетические исследования выявили у разных видов много типов вариаций в мейотическом процессе, который считался высоко консервативным (Zickler, Kleckner, 1999; Shaw, Moore, 1998; Walker, Hawley, 2000; Burgess, 2002; Page,

На\у1еу,' 2004; Ь^тэ & а1, 2004; веПоп, На\у1еу, 2005). Детали и особенности взаимодействия хромосом удалось установить при анализе ряда мутаций по генам, контролирующим процессы рекомбинации и синапсиса (Мопопшга а1., 2006; ЗапсИег-Могап е1 а\. 2007; Уи е1 а1., 2010). У разных организмов удалось выявить мутации, вызывающие негомологичный синапсис наряду с гомологичным (ЪГан^, К1ет, 1997; вегеске, ZoЫn, 2000; ТБиЪоисЫ, Ыоес1ег, 2002), часть из которых затрагивали гены, кодирующие белки СК (Ь^тв & а1., 2005).

Анализ генетического контроля хода мейоза у организмов, находящихся на разных уровнях эволюционного развития, позволил вычленить ключевые этапы мейоза. Однако до настоящего времени нет ни одного объекта, у которого удалось бы детально изучить реализацию всех этапов. Результатом исследований сходных по проявлению наследственных нарушений мейоза -мейотических мутаций - у разных видов растений, животных и грибов явилось создание концепции универсальности генетического контроля мейоза. С другой стороны, результаты исследований последних пятнадцати лет показали, что этапы мейоза находятся под независимым генетическим контролем, и полный их спектр не является абсолютно необходимым для успешного осуществления этого процесса у каждого конкретного вида Кроме того, может быть различна» последовательность событий мейоза.

Изучение генетического контроля и молекулярных механизмов регуляции мейоза у ржи проводится с использованием оригинальной «Петергофской» коллекции спонтанных мейотических мутантов лаборатории генетики растений СПбГУ. На основе этой коллекции создана модель для изучения предмейотической доменной организации ядра, гомологичного спаривания и компактизации мейотических хромосом, а также проявления генов, контролирующих молекулярные процессы, связанные с осуществлением рекомбинации и синапсиса. Проведение генетического анализа позволяет выяснить закономерности наследования, межгенных и и межаллельных взаимодействий мейотических генов и их хромосомную локализацию. Другая часть исследований направлена на изучение проявления мутантных генов на различных стадиях мейотического цикла для выявления самого раннего дефекта, вызываемого мутантными аллелями, с использованием методов молекулярной цитогенетики. Эффективность использования^ модели может быть повышена путем перевода коллекции мейотических мутантов на яровую основу. Получение яровой коллекции' мейотических мутантов диктуется необходимостью в течение всего года иметь свежий материал для молекулярных исследований.

Мутанты «Петергофской» коллекции4представляют собой уникальнуюt систему для изучения проявления генов, контролирующих синапсис, для определения» порядка их включения в процесс мейоза на основании установления фенотипа двойных мутантов, а также реализации ключевых этапов мейоза у ржи с перспективой последующего выделения и клонирования генов, контролирующих мейоз.

Цель работы - сформировать представления о генетическом« контроле ключевых событий мейоза, последовательности их осуществления, а также об иерархии связей между ними у ржи Secale cereale L. на основании изучения генетической коллекции мейотических мутантов; выявить признаки универсальности и специфичности этих событий, а также связь событий мейоза с особенностями организации генома у эволюционно различных видов растений. Для достижения этой цели были поставлены следующие задачи:

1) Изучить зависимость между предсинаптическими событиями, а именно передислокациями центромерных (прицентр омерных) и теломерных (субтеломерных) доменов хромосом в предмейотической интерфазе и в профазе I мейоза, и синапсисом у ржи.

2) Получить данные об осуществлении рекомбинационных событий у ржи и у ее синаптических мутантов путем иммуноцитохического выявления^ бежов рекомбинации ЕА051 и БМС1, секвенирования контролирующих их генов и изучения расположения мейотических (рекомбинационных) узелков» на;СК.

3) Избить зависимость между взаимодействием хромосом, хиазмообразованием и интерференцией в мейозе при нарушении контроля над гомологичностью синапсиса у ржи, вызванного десиналтической мутацией БуЮ.

4) Выяснить связан ли индискриминантный синапсис хромосом ржи с их предсинаптическим расположением в предмейотической интерфазе и ранней профазе I, использовав в качестве модели мутанты рЫЬ ржано-пшеничных дополненных линий.

5) Для выяснения особенностей взаимодействия генов синапсиса изучить иммуноцитохимическую локализацию белков СК в мейоцитах ржи дикого типа, у одиночных и двойных мутантов.

Краткий? обзор современных представлений о ключевых событиях мейоза приведен в первой главе. Результаты собственных исследований и их обсуждение- изложены, в шести отдельных главах, которые, в целях целостности восприятия снабжены« также подразделами с изложением материалов и методов.

Вторая глава посвящена изучению коллекции мейотических мутантов, ржи посредством генетического анализа для исследования межаллельных и межгенных взаимодействий синаптических мутаций, а также повышению эффективности использования модели путем перевода коллекции на яровую основу. В третью, четвертую и пятую главы вошли результаты использования этой модели для изучения регуляции синапсиса и проявления мутантных генов в ходе мейотического деления и выявления наиболее ранних дефектов методами гибридизации ДНК-ДНК in situ, иммуноцитохимической локализации некоторых белков рекомбинации и клонирования кодирующих их генов. В шестой главе приведены результаты изучения поведения' хромосом ржи в условиях нарушения контроля над гомологичностью синапсиса с использованием другой модели, а именно ржано-пшеничных дополненных линий с мутацией в локусе Phi. Седьмой раздел, посвящен иммуноцитохимическому анализу синапсиса, направленному на выявление взаимодействий на уровне генных продуктов и интерпретации выявленных в классическом цитогенетическом анализе эпистатических взаимодействий синаптических генов. Исследования этого раздела сконцентрированы на продолжении составления протеомных портретов синаптических мутантов, а именно на изучении белков СК, структуры в , рамках которой, в соответствии с современными представлениями, осуществляется удерживание гомологов в непосредственной близости друг от друга и происходят молекулярные события рекомбинации.

Совокупность данных, полученных в наших работах и в работах других авторов, позволяет утверждать, что результаты, полученные на разных мутационных системах при изучении мейоза оказались в некотором противоречии' с принципом универсальности, характеризующим процесс данного деления ядер и клеток. Таким образом, исключительно возросла актуальность всестороннего изучения всех ключевых этапов мейоза на каждом изучаемом объекте. Приведенные ниже результаты призваны продемонстрировать успехи развития и перспективы дальнейшего использования в качестве мутационной модели коллекции мейотических мутантов ржи, для выяснения механизмов мейоза у этого ценного, в хозяйственном отношении злака.

Заключение диссертации по теме «Генетика», Михайлова, Елена Игоревна

ВЫВОДЫ

1. Кластеризация теломерных доменов хромосом у ржи, как и у пшеницы, приурочена к переходу от предмейотической! интерфазы к мейозу и происходит на более раннем' этапе, по* сравнению с другими видами (например кукурузой), у которых ее принято связывать с началом синапсиса.* Формирование «раннего кластера» указанных доменов у ржи не является обязательной предпосылкой регулярного синапсиса, поскольку оно не нарушено ни у асинаптического мутанта sy9, ни у десинаптического мутанта sylO.

2; События рекомбинации, обусловленные участием ортологичных белков Räd51/Dmcl, которые у почкующихся дрожжей ответственны за инвазию и переброску цепей ДНК на начальных этапах мейотической рекомбинации, у ржи совпадают по времени с формированием «раннего1 кластера» теломеров и приурочены к субтеломерным районам хромосом.

3. Дефекты кластеризации теломерных и центромерных доменов хромосом в ядрах микроспороцитов ржи на стадиях предмейотической*интерфазы-профазы I сопряжены с нарушениями генетического контроля событий рекомбинации: у мутанта syl нарушено формирование «ранних кластеров» и отсутствует иммуноцитохимический сигнал, соответствующий белкам Rad51/Dmcl, однако они не сопровождаются нарушением сборки протяженных осей, образованных белком Asyl, участвующим в синапсисе гомологичных хромосом.

Продукт гена SY1 ржи участвует в регуляции ранних событий рекомбинации на пост-транскрипционном уровне: ошибки сплайсинга, выявленные при анализе последовательностей кДНК ортологичных генов RAD51 и DMC1 у мутанта syl рассматриваются в качестве возможной причины отсутствия у него иммуноцитохимического сигнала; соответствующего этим* белкам в профазе I.

Продукт гена SY9 участвует в, сборке линейных трактов белка Asyl'. Мутация sy9' нарушает этот процесс, но не сопровождается нарушениями ни в» формировании «раннего кластера», ни в образовании промежуточных продуктов» рекомбинации, связанных с участием? рекомбиногенных белков Rad51/Dmcl.

Асинапсис у мутанта sy9 связан с нарушением'вовлечения белка Asyl в формирование осевых комплексов мейотических хромосом. Те же дефекты характерны и для двойных мутантов sylsy9, то есть ген SY9 у ржи действует в мейозе раньше, чем ген SYL участвующий в регуляции событий рекомбинации на пост-транскрипционном уровне.

Снятие контроля над гомологичностью синапсиса сопряжено с хромосомоспецифичностью рекомбинации, как гомологичной; так и эктопической: у мутанта syl0 хромосома 4R чаще других хромосом набора-вовлечена в образование хиазм, среди которых 39% образованы негомологичными хромосомами.

Аномалии синапсиса и рекомбинации могут быть следствием частичной деконденсации хроматина на стадиях пред-мейотической интерфазы -профазы I, которая отмечена в случае центромерных доменов хромосом у асинаптического мутанта ржи syl, добавочных хромосом ржи у синаптического мутантов phlb дополненной линии пшеницы; участков плечей хромосом, связанных хиазмами у десинаптического мутанта sylO.

9. Белки Asyl и Zypl необходимы, но недостаточны для сборки CK у ржи: оба белка в изобилии присутствуют на мейотических хромосомах у мутанта sylO, образуя двухполосые линейные треки, при этом сборка CK нарушена. Мутантный фенотип sylO, по-видимому, обусловлен мутацией в гене, контролирующем белок, необходимый для соединения двухполосых треков AsylZypl в трехполосую структуру CK. Роль этого бежа может заключаться в осуществлении рекомбинации, с чем синасис у ржи очевидно связан.

10. Предложена модель сборки CK у ржи, в соответствии с которой длинные линейные треки белков Asyl и Zypl образуются до синапсиса, объединяясь в трехполосую ленту, у которой два слоя Asyl фланкируют слой Zypl, только на стадии пахитены. Обособленность процессов сборки белков Asyl и Zypl на осях мейотических хромосом является особенностью ржи по сравнению с арабидопсисом, рисом и кукурузой.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Настоящее исследование относится к области, сравнительной, генетики и демонстрирует подход к изучению генетического контроля,' механизмов и регуляции! мейоза, объединяющий цитогенетические и молекулярно-биологические исследования- для видов, которые характеризуются низкой плотно стью * генетических карт и низким процентом' кодирующих последовательностей относительно размера генома. К числу таких видов относится рожь S. cereale L. Для исследования мейоза, у этого вида нами' использована оригинальная генетическая- модель - • «Петергофская» коллекция мейотических мутантов. Использование оригинальной коллекции мейотических мутантов позволило выявить элементы консервативности и специфичности в реализации генетического контроля следующих ключевых этапов мейоза у ржи: кластеризации теломерных и центромерных доменов хромосому рекомбинации, сборки СК.

Данная работа1 является первым комплексным молекулярно-цитогенетическим'исследованием ключевых событий мейоза у Secale cereale L. Нами впервые проведено детальное изучение расположения прицентромерных и- субтеломерных доменов хромосом у синалтических мутантов ржи методом флуоресцентной гибридизации ДНК-ДНК in situ и установлено, на примере асинаптического мутанта sy9, что кластеризация этих доменов не является предпосылкой правильного синапсиса у ржи. Впервые показано, что отсутствие синапсиса у одного и того же асинаптического мутанта syl может быть связано как с нарушением кластеризации прицентромерных и субтеломерных доменов хромосом, так и с отсутствием рекомбиногенных белков5 Rad51/Dmcl в профазе I мейоза,

•Л которое на данном этапе установлено иммуноцитохимически. Показана ассоциация доменов гомологичных хромосом ржи в предмейотической интерфазе у дополненной ржано-пшеничной линии, а также нарушение такой ассоциации под влиянием мутации локуса Phi. Впервые для нормальных и мутантных растений ржи клонированы и секвенированы последовательности, гомологичные генам RAD51 и DMC1, проведена иммуноцитохимическая локализация мейотических белков Rad51 и Dmcl, Asyl и Zypl, ортологичных соответствующим белкам S. cerevisiae, A. thaliana, Lycopersicon esculentum, сопоставлены нарушения в поведении хромосом у мутантов и наличие у них дефектных белков.

Консервативность рекомбиногенных белков Rad51 и, Dmcl, гомологичных двум доменам одного белка RecA кишечной палочки Esherichia coli, позволила нам амплифицировать и клонировать фрагменты ортологичных генов ржи, а консервативность устройства эпитопов этих бежов - использовать методы иммуноцитохимии и локализовать их, с использованием антител к ортологичным белкам томатов, на хроматине в мейозе у ржи дикого типа и у двух ее синаптических мутантов, асинаптика sy9 и десинаптика sylO.

Успешность проведенной нами иммуноцитохимической локализации бежов синапсиса Asyl и Zypl у ржи с использованием антител к ортологичным белкам арабидопсиса свидетельствует в пользу консервативности третичной структуры этих бежов в районах эпитопов у отдельных представителей покрытосеменных растений, относящихся к разным классам, а именно к классам однодольных и двудольных.

Нами предложена гипотеза об иерархии связей между отдельными ключевыми событиями мейоза у ржи, которая заключается в следующем: кластеризация теломерных и центромерных доменов хромосом, а также правильная конденсация хромосом в ядрах микроспороцитов ржи на стадиях предмейотической интерфазы-профазы I, обеспечивают успешное осуществление ранних событий рекомбинации. События, связанные с инициацией и успешностью сборки линейных треков бежа Asyl, являются определяющими для« завершения рекомбинации, но не для ее инициации. Сборка трехполосой структуры CK также необходима для» завершения рекомбинации и обеспечивается белком отличным от Zypl. Экспериментальным обоснованием предложенной концепции являются следующие, полученные нами, результаты:

У ржи, как и у пшеницы, кластеризация теломерных доменов хромосом приурочена к переходу от предмейотической интерфазы к мейозу и происходит раньше, по сравнению с другими видами, (например кукурузой), у которых она ассоциируется с началом синапсиса. Формирование «раннего кластера» указанных доменов у ржи не является обязательной предпосылкой регулярного синапсиса, поскольку оно не нарушено ни у асинаптического мутанта sy9, ни у десинаптического мутанта sylO.

Продукт гена SY9 участвует в сборке линейных трактов белка Asyl. Мутация sy9 нарушает этот процесс, но не сопровождается нарушениями ни в формировании «раннего кластера», ни в образовании промежуточных продуктов рекомбинации, связанных с участием рекомбиногенных белков Rad51/Dmcl. С другой стороны, дефект «раннего кластера» и сопряженный с этим блок рекомбинации на этапе взаимодействия ДНК с белками Rad51 и Dmcl не сопряжены с нарушением сборки линейных трактов белка Asyl. Об этом свидетельствует сборка протяженных осей, образованных белком Asyl, а также отсутствие иммуноцитохимического сигнала, соответствующего белкам Rad51 и Dmcl, у асинаптического мутанта syl. Выявленный нами эпистаз гена SY9, над геном SY1, свидетельствует в пользу того, что ген SY9 действует в мейозе раньше, чем SY1, что, в свою очередь, явно указывает на независимость ранних событий рекомбинации на уровне ДНК от начальных этапов синапсиса у ржи.

Сборка белков Asyl и Zypl на осях мейотических хромосом начинается у ржи до формирования «ранних кластеров», то есть в предмейотической интерфазе, с образования обособленных: друг от друга точечных дисперсных центров, которые преобразуются в ранней профазе I в обособленные друг от друга линейные тракты: Характер сборки, белков^ Asyl и Zypl на осях мейотических хромосом является, отличием ржи от арабидопсиса, риса и кукурузы.

Белки Asyl- и Zypl в изобилии присутствуют на» мейотических хромосомах у мутанта sy 10, образуя двухполосые линейные треки. При этом сборка CK осуществляется индискриминантным образом- то есть имеются переключения с гомологичного партнера спаривания хромосом на негомологичный, а в> рекомбинацию вовлечены как гомологичные хромосомы, так, и негомологичные. Ген SY10, по-видимому, кодирует белок, необходимый для соединения двухполосых треков Asyl Zypl в трехполосую структуру CK. Роль, этого белка, может заключаться* в завершении рекомбинации по гомологичному и/или негомологичному сценарию.

Полученные данные позволяют сделать важные биологи ческие обобщения! относительно универсальности механизмов мейоза и вычленить специфические элементы реализации генетического контроля этого процесса у ржи Seeale cereale L. Проведенный в данной работе анализ призван продемонстрировать полезность использования ресурсов, накопленных при проведении исследований на томатах и арабидопсисе, для выяснения механизмов мейоза у злака; состоящего с ними лишь в отдаленном родстве. Наши исследования позволили выявить общие элементы как структур, так и генетического контроля мейоза, одновременно нам удалось обнаружить особенности процесса, который считался в достаточной степени консервативным. Полученные нами результаты подчеркивают необходимость детального изучения мейоза у разных организмов и призывают проявлять осторожность при попытках делать обобщения. Использование всех доступных методических подходов, наряду с полной инвентаризацией известных мейотических генов и белков приблизит нас к расшифровке сложных механизмов взаимодействия элементов в каждой конкретной системе генетического контроля мейоза у определенных видов.

Список литературы диссертационного исследования доктор биологических наук Михайлова, Елена Игоревна, 2011 год

1. Богданов Ю.Ф. Ультраструктура хромосом в мейозе и синаптонемный комплекс. В кн. Цитология и генетика мейоза. В.В. Хвостова, Ю.Ф. Богданов (ред.). М.: Наука, 1975. С. 58-95.

2. Богданов Ю.Ф., Коломиец О.Л. Синаптонемный комплекс — индикатор динамики мейоза и изменчивости хромосом. М.: Товарищество найчных изданий КМК, 2007. 360 с.

3. Богданов Ю.Ф. Изменчивость и эволюция? мейоза // Генетика. 2003. Т. 39. № 4. С. 453-473. (Bogdanov Yu.F. Variation and*evolution of meiosis // Rus. J. Genetics. 2003. V. 39. N. 4. P. 363-381.)

4. Богданов Ю.Ф. Сходство доменной организации белков у филогенетически далеких организмов как основа консерватизма мейоза // Онтогенез. 2004. Т. 35. № 6. С. 415-423.

5. Вавилов Н.И. Закон гомологических рядов в наследственной изменчивости. Л.: Наука, 1987. 260 с.

6. Войлоков А.В, Цветкова Н.В, Ловцюс А.В, Долматович Т.В., Малышев С.В, Соснихина С.П. Использование генетических маркеров в изучении мейоза у ржи // Вестник Санкт-Петербургского университета. 2005. Сер.З: Биология. Вып.4. С. 26-33.

7. Голубовская И.Н., Христолюбова Н.Б., Урбах В.Г., Сафонова В.Г. Двойные мейотические мутанты кукурузы и проблема регуляции мейоза // Докл. АН СССР. 1984. Т. 274. № 2. С. 423-428.

8. Дадашев С.Я., Гришаева Т.М., Богданов Ю.Ф. Идентификация и характеристика in silico последовательностей мейотической ДНК. Ahúb, возможно, участвует в прикреплении петель хроматина к синаптонемному комплексу // Генетика. 2005. Т. 41. № 12. С. 1707-1713.

9. Егорова И.А., Пенева Т.И., Баранова O.A., Войлоков A.B. Анализ сцепления биохимических и> морфологических маркеров IR-, 2R-, и 5R-хромосом ржи с мутациями автофертильности в основных локусах несовместимости // Генетика. 2000. Т. 36. № 9. С. 1-8.

10. Коломиец O.JL, Федотова Ю.С., Богданов Ю.Ф. Естественная деградация синаптонемных комплексов на стадии диплотены мейоза позволяет анализировать организацию его ультраструктурных компонентов // Биологические мембраны. 2001. Т. 18. С. 230-249.

11. Майр Э. Популяции, виды и эволюция. М.: Мир, 1974. С. 264-274.i

12. Малышев C.B., Войлоков A.B., Корзун В.Н., Бёрнер А., Картель H.A. Картирование генома ржи (Seeale cereale L.) с помощью молекулярных маркеров И Вестник ВОГиС. 2005. Т. 9. № 4. С. 473-480.

13. Михайлова Е.И., Соснихина С.П., Мичурина Т.Г. Идентификация хромосом ржи на основании* конъюгационного теста в мейозе // Генетика. 1993: Т. 29. N. 6. С. 978-989.

14. Михайлова Е.И., Тихолиз O.A., Андерсон Л.К., Оффенберг Х.Х., Веннекес-ван Еден Я4., де Ионг Я.Х, Хейтинг К. Иммунологическая локализация Rad51 и белков синаптонемного комплекса у ржи И Материалы II съезда ВОГиС. Санкт-Петербург. 2000. Т.1. С.24Г.

15. Паушева З.П. Практикум по цитологии растений. М.: Колос, 1974.288 с.

16. Рокицкий П.Ф. Биологическая статистика. Минск: Высш. школа, 1964. 322 с.

17. Серебровский A.C. Генетический анализ. М.: «Наука», 1970. 342 с. (первое изд. 1940).

18. Смирнов В.Г. Цитогенетика. М.: «Высшая школа», 1991. С. 87.

19. Смирнов В.Г., Соснихина С.П. Генетика ржи. Л.: Изд-во Ленинградского университета. 1984. 264 с.

20. Соснихина С.П. Генетический контроль поведения хромосом в мейозе у инбредных линий диплоидной ржи {Seeale cereale L.) II. Число хиазм // В кн.: Исследования по генетике. Л., 1974. Вып. 5. С. 112-119.

21. Соснихина С.П., Смирнов В.Г., Михайлова Е.И. Цитогенетическое исследование асинаптической мутантной формы ржи // Генетика. 1989. Т. 25. №12. С. 2157-2167.

22. Соснихина С.П., Смирнов В.Г., Михайлова Е.И., Егорова Л.Ф. Мутация частичного асинапсиса у ржи // Генетика. 1992. Т. 28. № 3. С. 128-136.

23. Суриков И.М., Романова Н.П. Материалы по факториальной генетике ржи {Secale cereale L.). I. Наследование различий по признакам опушенности листового влагалища и озимости-яровости // Генетика. 1978. Т. 14. №3. С. 396-405.

24. Суриков И.М., Романова Н.П. Некоторые данные о наследовании признака яровость-озимость у ржи // Труды по прикл. бот., генет. и селекции. 1980. Т. 67. Вып. 3. С. 46-49.

25. Тимофеева Л.П., Голубовская И.Н. Новый тип десинаптического гена у кукурузы, выявленного методом микроспредирования синаптонемных комплексов //Цитология. 1991. Т. 33. С. 3-8.

26. Тихонович И.А., Фадеева Т.С. Изучение гетерохроматина в кариотипах форм генетической коллекции ржи // Генетика. 1976. Т. 12. С. 5-14.

27. Тихонович И.А., Дубовская А.Г., Соснихина С.П. Использование гетерохроматиновых маркеров в цитогенетических исследованиях у ржи {Seeale cereale L.) Сообщение I. Поведение в мейозе хромосом 1 (7R) и 5 (4R) // Генетика. 1987. Т. 23. С. 838—844.

28. Фадеева Т.С. Типы популяций растений и методы их изучения. В Межвуз. Сб. Популяции растений (генетическая и цитогенетическая структура); под ред. Т.С.Фадеевой. Л.: Изд. Ленингр. ун-та, 1979. С.3-27.

29. Федоров B.C., Смирнов В.Г., Соснихина С.П. Некоторые итоги исследований^ по частной генетике ржи // В кн.: Исследования по генетике. Вып. 4. Л., 1971. С. 117-133.

30. Федотова Ю С., Коломиец О.Л., Богданов Ю.Ф. Электронно-микроскопический анализ профазы мейоза у мутантов ржи с нарушенным синапсисом хромосом // Генетика. 1989. Т. 25. № 3. С. 462468.

31. Федотова Ю.С., Коломиец О.Л., Гаджиева С.А. Электронно-микроскопический анализ тотальных препаратов синаптонемных комплексов растения ржи, гетерозиготного по парацентрической инверсии // Цитология. 1991. Т. 33. № 9. С. 3-12.

32. Федотова Ю.С., Коломиец О.Л., Богданов Ю.Ф. Ультраструктурный анализ профазь1 I мейоза у десинаптического мутанта sy3 // Генетика. 1992. Т. 28. №3. С. 120-127.

33. Шамина Н.В., Рузанкина Я.С., Соснихина С.П. Нарушение структуры веретена деления у мутации meilO в мужском мейозе у ржи // Цитология. 1994. Т. 36. №2. С. 189-193.

34. Abbo M.W., Dunford R.P., Foote Т., Reader S.M., FlavellR.B., Moore G.M. Organization , of retro element and stem-loop repeat families in the genomes and nuclei of cereals // Chrom. Res. 1995. V. 3.P.5-15.

35. Abranches R., Beven A.F., Aragon-Alcaide-L., Shaw P.J. Transcription sites are not correlated with chromosome domains in wheat nuclei // J. Cell. Biol. 1998. V. 143. P. 5-12.

36. Albini S.M., Jones G.H. Synaptonemal complex spreading in Allium сера and . A. fistulosum. I. The initiation and sequence of pairing // Chromosoma. 1987'.1. V. 95. P. 324-338.

37. Alkhimova A.G., Heslop-Harrison J.S., Shchapova A.I., Vershinin A.V. Rye . chromosome variability in wheat-rye addition and substitution lines //

38. Chromosome Res. 1999. V. 7. P. 205-212.

39. Alkhimova O.G., Mazurok N.A, Potapova T.A., Zakian S.M., Heslop-Harrison J.S., Vershinin A.V. Diverse patterns of the tandem repeats organization in rye chromosomes // Chromosoma«. 2004. V. 113. P. 42-52.

40. Allers Т., Lichten M. Differential timing and control of noncrossover and crossover recombination during meiosis // Cell. 2001. V. 106. P. 47—57.

41. Anderson L.K., Stack S.M., Sherman I.M. Spreading synaptonemal complexes from Zea mays. I. No synaptic adjustment of inversion loops during pachytene // Chromosoma. 1988. V. 96. P. 295-305.

42. Anderson L.K., Stack S.M., Todd R.J., Ellis R.P. A monoclonal antibody to lateral element proteins in synaptonemal complexes of Lilium longiflorum // Chromosoma. 1994. V. 103. P. 357-367.

43. Anderson L.K., Offenberg H.H., Verkuijlen W.M.H.C, Heyting C. RecA-like proteins are components of early meiotic nodules in lily // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1997. V. 94. P. 6868-6873.

44. Anderson L.K., Hooker K.D., Stack S.M. The distribution of early recombination nodules on zygotene bivalents from plants // Genetics. 2001. V. 159. P. 1259-1269.V

45. Anderson* L.K., Stack S.M. Meiotic Recombination in Plants // Current Genomics. 2002. V. 3. P. 507-525.

46. Anderson L.K. Doyle G.G., Brigham B., Carter J., Hooker K.D., Lai A., Rice M., Stack S.M. High resolution crossover maps for each bivalent of Zeamays using recombination nodules I I Genetics. 2003. V. 165. P. 849-865.

47. Anderson- L.K., Reeves A., Webb L.M., Ashley T. Distribution of crossing over on mouse synaptonemal complexes using immunofluorescent localization of MLH1 protein // Genetics. 1999. V. 151. P. 1569-1579.

48. Anderson L.K., SalamehN., Bass H.W., Harper L.C., Cande W.Z., Weber G., Stack S.M. Integrating genetic linkage maps with pachytene chromosome structure in maize// Genetics. 2004. V. 166. P. 1923-1933.

49. Anderson L. K., Stack, S. M. Recombination nodules in plants // Cytogenetics and Genome Research. 2005. V. 109. P. 198-204. ^

50. Anuradha, S., Muniyappa K. Molecular aspects of meiotic chromosome synapsis and recombination // Progress Nucleic Acid Res. Mol.* Biol. 2005. V. 79. P. 49-132.

51. Arabidopsis Genome Initiative. Analysis of the genome sequence of the flowering plant Arabidopsis thaliana // Nature. 2000. V. 408. P. 796-815.

52. Aragon-Alcaide L., Miller T., Schwarzacher T., Reader S., Moore G. A cereal centromeric sequence // Chromosoma. 1996. V. 105. P. 261-268.

53. Aragon-Alcaide L., Reader S., Miller T., Moore, G. Centromeric behaviour in wheat with high and low homoeologous chromosomal pairing // Chromosoma. 1997a. V. 106. P. 327-333.

54. Aragón-Alcaide, L., Reader, S., Beven, A., Shaw, P., Miller, T. and Moore, G. Association of homologous chromosomes during floral development // Curr. Biol. 1997b. V. 7. P. 905-908.

55. Armstrong S.J., Caryl A.P., Jones G.H., Franklin F.C.H. Asyl, a protein required for meiotic chromosome synapsis, localizes to axis-associated chromatin in Arabidopsis and Brassica // J. Cell Sci. 2002. V. 115. P. 36453655.

56. Arnaudeau C., Helleday T., Jenssen D. The RAD51 protein supports homologous recombination by an exchange mechanism in mammalian cells // J. Mol. Biol. 1999. V. 289. P. 1231-1238.

57. Ashley T., Plug A.W., Xu J., Solari A.J., Reddy G., Golub E.I., Ward D.C. Dynamic changes in RAD51 distribution on chromatin during meiosis in male and female vertebrates // Chromosoma. 1995. V. 104. P. 19-28.

58. Badaeva E.D., Zoshchuk S.A., Paux E., Gay G., Zoshchuk N.V., Roger D., Zelenin A.V., Bernard M., Feuillet C. Fat element — a new marker for chromosome and genome analysis in the Triticeae // Chromosome Res. 2010. V. 18. N. 6. P. 697-709.

59. Backer B.S., Carpenter A.T.C., Esposito M.S., Esposito R.E., Sandler L. The genetic control of meiosis // Ann. Rev. Genet. 1976. V. 10. P. 53-134.

60. Bai X., Peirson B.N., Dong F., Xue C., Makaroff Ch. A. Isolation and characterization« of synl, a RAD21-like gene essential for meiosis in Arabidopsis // Plant Cell. 1999. V. 11. P. 417-430.

61. Bailis J.M., Roeder G.S. Synaptonemal complex morphogenesis and sisterchromatid. cohesion require Mekl-dependent phosphorylation of a meiotic chromosomal protein // Genes Dev. 1998. V. 12. P. 3551—3563.

62. Baker S.M., Bronner C.E., Zhang L., Plug A.W., Robatzek M. Male mice defective in the DNA mismatch repair gene PMS2 exhibit abnormal chromosome synapsis in meiosis // Cell. 1995. V. 82. P. 309-319.

63. Bardhan A. Chuong H., Dawson D.S. Meiotic cohesin promotes pairing of non-homologous centromeres in early meiotic prophase // Mol. Biol. Cell. 2010. V. 21. P. 1799-1809.

64. Barlow, A.L., Hulten M.A. Combined immunocytogenetic and molecular cytogenetic analysis of meiosis I human spermatocytes // Chromosome Res. 1996. V. 4. P. 562-573.

65. Benavente E., Fernandez-Calvin B., Orellana J. Relationship between the levels of wheat-rye metaphase I chromosomal pairing and recombination revealed by GISH // Chromosoma. 1996. V. 105. P. 92-96.

66. Bennett M.D., Rao M.K., Smith J.B., Bayliss M.W. Cell development in the anther, the ovule and the young seed of Triticum aestivum L. var Chinese Spring II Phil. Trans R. Soc. Lond. B Biol Sci. 1973. V. 266. P. 39-81'.

67. Bennett M.D., Smith J.B., Simpson S., Wells B. Intranuclear fibrillar material in cereal pollen mother cells // Chromosoma. 1979. V. 71. P. 289-332.

68. Bishop D.K., Park D., Xu L., Kleckner N. DMC1: a meiosis-specific yeast homolog oiE. coli recA required for recombination; synaptonemal complex formation, and cell cycle progression // Cell. 1992. V. 69. P. 439-456.

69. Bishop D:K. RecA homologs Dmcl and Rad51 interact to form multiple nuclear complexes prior to meiotic chromosome synapsis // Cell. 1994. V. 79. P. 1081-1092.

70. Bishop D.K., Zickler D. Early decision: meiotic crossover interference prior , to stable strand exchange and synapsis II Cell. 2004. V. 117. P. 9-15.

71. Bogdanov Y.F., Fedotova Y.S., Sosnikhina S.P., Smirnov V.G., Dadashev S.Y., Mikhailova E.I., de Jong J.H. Bar and thorn-like abnormalities in synaptonemal complex of a mutant rye Secale cereale // Genome. 1998. V. 44. P. 284-288.

72. Bogdanov Y.F., Grishaeva T.M., Dadashev S.Ya. Similarity of the domain . structure of proteins as a basis for the conservation of meiosis // Intern. Review of Cytology // 2007. V. 257. P. 83-142.

73. Borner G.V., Kleckner N., Hunter N. Crossover/Noncrossover differentiation, synaptonemal complex formation; and regulatory surveillance at the leptotene/zygotene transition of meiosis // Cell! 2004. V. 117. P. 29-45.

74. Bolcun-Filas E., Costa Y, Speed R., Taggart M., Benavente R., De Rooij D.G., Cooke H.J. SYCE2 is required for synaptonemal complex assembly, double strand break repair, and homologous recombination // J. Cell Biol. 2007. V. 176. N. 6. P. 741-747.

75. Brar G.A., Hochwagen A., Ee L.S., Amon A. The multiple roles of cohesin in meiotic chromosome morphogenesis and pairing // Mol. Biol. Cell. 2009. V. 20. N. 3. P. 1030-1047.

76. Brar G.A., Kiburz B.M., Zhang Y., Kim J.E., White F., Amon A. Rec8 phosphorilation and recombination promote the step-wise loss of cohesion in meiosis//Nature. 2006. V. 441. P. 532-536.

77. Cai X., Dong F., Edelmann R.E., Makaroff C.A. The Arabidopsis SYN1 cohesin protein is required for sister chromatid arm cohesion and homologous chromosome pairing 11 J. Cell Sci. 2003. V. 116. P. 2999-3007.

78. Cao L., Alani E., Kleckner N. A pathway for* generation and processing of double-strand breaks during meiotic recombination in- S. cerevisiae // Cell. 1990. V.61.P. 1089-1101.

79. Carpenter A.T.C. Normal synaptonemal complex and abnormal recombination nodules in two alleles of the Drosophila meiotic mutant mei-W68 // Genetics. 2003. V. 163. P. 1337-1356.

80. Carson H.L. The genetic system, the deme, and the origin of species // Ann.Rev.Genet. 1987. V. 21. P. 405-423.

81. Caryl A. P., Armstrong S. J., Jones G. H., Franklin F. C. H. A homologue of the yeast HOP1 gene is inactivated in Arabidopsis meiotic mutant asyl // Chromosoma. 2000. V. 109. P. 62-71.

82. Cermeno M.C., Orellana J., Lacadena J.R. Evidence of nonchiasmate bonds at metaphase I in inbred rye // Can. J. Genet. Cytol. 1984. V. 26. P. 409-^114.

83. ChaO'S., Sharp P.J., Worland A.J., Warham E.J., Koebner R.M.D., Gale M.D: RFLP-based genetic maps of wheat homoeologous group 7 chromosomes // Theor. Appli Genet. 1989. V. 78. P. 495-504.

84. Chatteijee R., Jenkins G. Meiotic chromosome interactions in inbred autotetraploid rye (Secale cereale L.) // Genome. 1993. V. 36. P. 131-138.

85. Chelysheva L., Gendrot G., Vezon D., Doutriaux M. P., Mercier R., Grelon M. Zip4/Spo22 is required for class I CO' formation but not for synapsis completion in Arabidopsis thaliana // PLoS Genet. 2007. V.3. P. e83.

86. Chen C., Zhang W., Timofejeva LGerardin Y., Ma H. The Arabidopsis ROCK-N-ROLLERS gene encodes a homolog of the yeast ATP-dependent DNA helicase MER3 and is required for normal meiotic crossover formation // Plant J. 2005. V. 43. P. 321-334.

87. Chikashige Y., Ding D.Q., Imai Y., Yamamoto M., Haraguchi T., Hiraoka Y. Meiotic nuclear reorganization: switching the position of centromeres and telomeres in the fission yeast Schizosaccharomyces pombe // EMBO J. 1997. V. 16. P. 193-202.

88. Cobb1 J., Reddy R.K., Park C., Handel M.A. Analysis of expression and function of topoisomerase I and II during meiosis in male mice // Mol. Reprod. Dev. 1997. V. 46. P. 489-498

89. CobbeN., Heck M.M.S. Review: SMCs in the world of chromosome biology from prokaryotes to higher eukaryotes // J. of Structural Biol. 2000. V. 129. P. 123-143.

90. Cobbe N., Heck M.M.S. The evolution of SMC proteins: phylogenetic analysis and structural implications // Mol. Biol. Evol. 2004. V. 21. P. 332347.

91. Colaiacovo M.P. The many facets of SC function during C. elegam meiosis // Chromosoma. 2006. V. 115. P. 195-211.

92. Couteau F., Belzile F., Horlow C., Grandjean 0.„ Vezon D., Doutriaux M.P. Random chromosome segregation) without meiotic arrest in both male and female meiocytes of a dmcl mutant of Arabidopsis // Plant Cell. 1999. V. 11. P. 1623-1634.

93. Cross F., Roberts J., Weintraub H. Simple and complex cell* cycles // Ann. Rev. Cell. Biol. 1989. V. 5. P. 341-396.

94. Cuadrado A., Ceoloni C., Jouve N. Variation in, highly repetitive. DNA composition of heterochromatin in rye studied by fluorescence in situ hybridization // Genome. 1995. V. 38. P. 1061-1069.

95. Cuadrado A., Jouve N. Evolutionary trends of different repetitive DNA sequences during speciation in the genus Secale I I J. Hered. 2002. V. 93. P. 339-345.

96. Cunado N., Barrios J., Santos J.L. Organization of highly repeated sequences in surface-spread pachytene, chromosomes of rye // Genome. 2000. V. 43. P. 945-948.

97. Darlington C.D. The origin and behavior of chiasmata. VII. Zea mays. Z. Indukt. Abstammungs Vererbungsl. 1934. V. 67. P. 96-114.

98. Darlington C.D. Evolution, of genetic systems. Cambridge: Cambridge University Press, 2nd Ed., 1958.265 c.

99. Dernburg A.F., Sedat J.W., Cande W.Z., Bass H.W. Cytology of telomeres. In Telomeres (ed. E. H. Blackburn and C. W. Greider), Plainview: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1995. P. 295-338.

100. Dernburg A.F., Sedat J.W., Hawley R.S. Direct evidence of a role of heterochromatin in meiotic chromosome segregation // Cell. 1996. V. 86. P. 135-146.

101. Dernburg A.F., McDonald K., Moulder G., Barstead R., Dresser M., Villeneuve A.M. Meiotic recombination in C. elegans initiates by a conserved mechanism and is dispensable for homologous chromosome synapsis // Cell. 1998. V. 94. P. 387-398.

102. Diaz-Martinez L.A., Gimenez-Abian J.F., Clarke D.J. Chromosome cohesion rings, knots, ores and fellowship // J. Cell Sci. 2008. V. 121. P. 2107-2114.

103. Dobson M., Pearlman R.E., Karaiskakis A., Spyropoulos B., Moens P.B. Synaptonemal complex proteins: occurrence, epitope mapping, and chromosome disjunction // J Cell Sci. 1994. V. 107. P. 2749-2760.

104. Dong H., Roeder G.S. Organization of the yeast Zipl protein within the central region of the synaptonemal complex // J. Cell Biol. 2000. V. 148 P. 417-426.

105. Doutriaux M.P, Couteau F., Bergounioux C., White C. Isolation and characterisation of the RAD51 and DMC1 homologs from Arabidopsis thaliana II Molecular and General Genetics. 1998. V. 257. P. 283-291.

106. Dover G.A., Riley R. The effect of spindle inhibitors applied before meiosis on meiotic chromosome pairing // J. Cell Sci. 1973. V. 12. P. 143-161.

107. Driscoll C.J., Darvey N.L., Barber FI.N. Effect of colchicine in meiosis of hexaploid wheat//Nature. 1967. V. 216. P. 687-688.

108. Driscoll C.J., Darvey N.L. Chromosome pairing: effect of colchicine on anisochromosome // Science. 1970. V. 169. P. 290-291.i

109. Egel R. The synaptonemal complex and, the distribution of meiotic recombination events // Trends Genet. 1995. V. 11. V. 206-208.

110. Eijpe M., Offenberg H., Jessberger R., Revenkova E., Heyting C. Meiotic cohesin REC8 marks the axial elements of rat synaptonemal complexes before cohesins SMCljff and SMC3 // J. Cell Biol. 2003. V. 160. P. 657-670.

111. Fawcett D.W. The fine structure of chromosomes in the meiotic prophase of vertebrate spermatocytes // J. Biophys. Biochem. Cytol. 1956. V. 2. P. 403406.

112. Fedotova Y.S., Kolomiets O.L., Bogdanov Y.F. Synaptonemal complex transformations in rye microsporocytes at the diplotene stage of meiosis // Genome. 1989. V. 32. P. 816-823.

113. Fedotova Y.S., Bogdanov Y.F., Gadzhiyeva S.A., Sosnikhina S.P., Smirnov V.G., Mikhailova E.I. Meiotic mutants of rye Secale cereale L. II. Thenonhomologous synapsis in desynaptic mutants sy7 and sylO // Theor. Appl. Genet. 1994. V. 88. P. 1029-1036.

114. Feldman M. The effect of chromosomes 5B, 5D and 5A on' chromosome pairing in Triticum aestivum // Proc.Natl.Acad.Sci.USA. 1966. V.55. P. 14471453.

115. Feldman M. Cytogenetic activity and !mode of action of the pairing homoeologous (Phi) gene of wheat // Crop Sci. 1993. V. 33. P. 894-897.

116. Feldman, M., Avivi L. Genetic control of bivalent pairing in common wheatthe mode of PhL action. In: Brandham P.E. (ed) Kew Chromosome Conference III. HMSO; 1988. P. 269-279.

117. Feng Q , Zhang Y., Hao P., Wang S., Fu. G. et al: Sequence analysis of rice chromosome4 //Nature. 2002. V. 420. P. 316-320.

118. Franklin A.E., McElver J., Sunjevaric I., Rothstein R., BowenB., Cande W.Z. Three-dimensional microscopy of the Rad51 recombination protein during meiotic prophase // Plant Cell. 1999. V. 11. P. 809-824.

119. Franklin, A.E., Golubovskaya I.N., Bass H.W., Cande W.Z. Improper chromosome synapsis is associated with elongated RAD51 structures in the maize desynaptic2 mutant// Chromosoma. 2003. V. 112. P. 17-25.

120. Fransz P.F., Alonso-Blanco C., Liharska T.B., Peeters A.J.M., Zabel P., de Jong, H.J. High-resolution physical mapping in Arabidopsis thaliana and tomato by fluorescence in situ hybridization to extended DNA fibres // Plant J. 1996. V. 9. P. 421-430.r

121. Friebe B., Gill BiS. Chromosome banding and genome analysis in diploid and cultivated polyploid wheats. In: Jauhar P.P: (ed) Methods of genome analysis in plants. CRC Press, 1996. P. 39-60.

122. Fung J.C., Rockmill B., Odell M., Roeder G.S. Imposition of crossover interference through the nonrandom distribution of synapsis initiation complexes // Cell. 2004. V. 116. P. 795-802.

123. Garcia-Muse T., Boulton S.J. Meiotic recombination in Caenorhabditis elegansll Chromosome Research. 2007. V. 15. P. 607-621.

124. Gasior S.L., Wong A.K. Kora Y., Shinohara A., Bishop D.K. Rad52 associates with RPA and functions with Rad55 and Rad57 to assemble meiotic recombination complexes // Genes and Development. 1998. V. 12. P. 2208-2221.

125. Gerecke E.E., Zolan M.E. An mrell mutant of Coprmus cinereus has defects infmeiotic chromosome pairing, condensation and synapsis // Genetics. 2000. V. 154. P.1125-1139.

126. Gerlach W.L., Dyer T.A. Sequence organization of the repeating units in the nucleus of wheat' which contain 5S rRNA genes // Nucleic Acids Res. 1980. V. 11. P. 4851-4865.

127. Gerton J.L., Hawley R:S. Homologous chromosome interaction in meiosis: diversity amidst conservation //Nature. 2005*. V. 6. P. 477-487.

128. Gill B.S., Kimber G. Giemsa C-banding and« the evolution-of wheat // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1974a. V. 7L P. 4086-4090^

129. Gill B.S., Kimber G.A Giemsa C-banded karyotype of rye // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1974b. V. 71. P. 1247-1249.

130. Gill K.S., Gill B.S., Elido T.R., Mukai Y. The physical mapping of Phi, a chromosome pairing regulator gene in polyploid wheat// Genetics. 1993. V. 134. P. 1231-1236.

131. Gillies C.B. An electron microscopic study of synaptonemal complex formation at zygotene in rye // Chromosoma. 1985. V. 92. P. 165-175.

132. Giorgi B., Barbera F. Increase of homoeologous pairing in hybrids between ph mutant of T. turgidum L. var. durum and two tetraploid* species of Aegilops: Aegilops kotschyi and Ae. cylindrical! Cereal. Res. Commun. 1981. V. 9. P. 205-211.

133. Giráldez R., Cermeño M., Orellana J. Comparison, of C-banding pattern in the chromosomes of inbred lines and open pollinated varieties of rye, Secale cereale L. // Z Pflanzenzücht. 1979. V. 83. P. 40-48.

134. Glover J., Grelon M., Craig S., Chaudhury A., Dennis E. Cloning and characterization oí MS5 from Arabidopsis: a gene critical in male , meiosis // Plant J. 1998. V. 15. P. 345-356.

135. Goff S.A., Ricke D., Lan T.H., Presting G., Wang R. et al: A draft sequence of the rice genome (Oryza sativa L. ssp. japónica) // Science. 2002. V. 296. P. 92-100.

136. Golubovskaya I.N. Genetical control of meiosis // Int. Rev. Cytol. 1979. V. 58. P. 247-290.

137. Golubovskaya I.N., Grebennikova Z.K., Anger D.L., Sheridan W.F. The maize desynaptic 1 mutation disrupts meiotic chromosome synapsis // Dev. Genetics. 1997. V. 21. P. 146-159.

138. Golubovskaya I.N., Hamant O., Timofejeva L., Wang Chung-Ju R., Braun D., Meeley R., Gande W. Z. Alleles of afdl dissect REG8 functions during meiotic prophase I // J. Cell Sci. 2006. V. 119. P. 3306-3315.

139. Golubovskaya I.N., Harper L.C., Pawlowski W.P., Schichnes D., Cande W.Z. The paml gene is required for mitotic bouquet formation and efficient homologous synapsis in maize (Zea mays L.) // Genetics. 2002. V. 162. P. 1979-1993.

140. Griffiths.S., Sharp R., Foote T.N., Bertin I., Wanous M., Reader S., Colas I., Moore G. Molecular characterization of Phi as a major chromosome pairing locus in polyploid wheat //Nature: 2006. V. 439. P. 749-752.

141. Guidet F., Rogowsky P.M., Taylor C., Song W., Langridge P. Cloning and characterization of a new type specific repeated sequence // Genome. 1991. V. 34. P. 81-87.

142. Hackauf B., Wehling P. Identifcation of microsatellite polymorphisms in an expressed portion of the rye genome // Plant Breed. 2002. V. 121. P. 17-25.

143. Haering C.H., Nasmyth K. Building and breaking bridges between sister chromatids // BioEssays. 2003. V. 25. P. 1178-1191.

144. Hajdera I., Siwinska D., Hasterok R., Maluszynska I. Molecular cytogenetic analysis of genome structure in Lupinus angustifolius and Lupinus cosentimi // Theor. AppL Genet. 2003. V. 107. P. 988-996.

145. Hamant O., Ma H., Cande W.Z. Genetics of meiotic prophase I in plants // Annu. Rev. Plant Biol. 2006. V. 57. P. 267-302.

146. Harper L., Golubovskaya I., Cande W.Z. A bouquet of chromosomes // J. Cell Sci. 2004. V. 117. P. 4025-4032.

147. Hart G.E., Langston P.J. Chromosomal location and evolution of isozyme structural genes in hexaploid wheat // Heredity. 1977. V. 39. P. 263-277.

148. Hartung F., Puchta H. Molecular characterisation of two paralogous SPOll homologues in Arabidopsis thaliana // Nucleic Acids Res. 2000. V. 28. P. 1548-1554.i

149. Chee, Moens P.B. Chromatin loop size attached to LE of SCs-transgenic mice // Proc. Natl. Acad. Sci. USA: Genetics. 1996. V. 93. P. 2795-2800.

150. Heslop-Harrison J.S., Leitch A.R., Schwarzacher T., Anamthawat-Jonsson K. Detection and characterization of 1B/1R translocation in hexaploid wheat // Heredity. 1990. V. 65. P. 385-392.

151. Heslop-Harrison J.S. Comparative genome organization in plants: from j sequence and markers to chromatin and chromosomes // The Plant Cell. 2000.1. V. 12. P. 617-635.

152. Heyting C. Synaptonemal complexes: structure and function il Curr. Opin. Cell Biol. 1996. V. 8. P. 389-396.

153. Heyting C., Dietrich A.J., Redeker E.J., Vink A.C. Structure and composition of synaptonemal complexes, isolated from rat spermatocytes // Eur. J. Cell Biol. 1985. V. 36. P. 307-314.

154. Heyting C., Moens P.B., van Raamsdonk W., Dietrich A.J.,Vink A.C., Redeker E.J. Identification of two major components of the lateral elements of synaptonemal complexes of the rat // Eur. J. Cell Biol. 1987. V. 43. P. 148154.

155. Heyting C., Dettmers R.J., Dietrich A.J., Redeker E.J., Vink A.C. Two major components of synaptonemal complexes are specific for meiotic prophase nuclei // Chromosoma. 1988. V. 96. P. 325-332.

156. Heyting C., Dietrich A.J., Moens P.B., Dettmers R.J., Offenberg H.H., Redeker E.J., Vink A.C. Synaptonemal complex proteins // Genome. V. 1989. V.31.N.1.P. 81-87.

157. Higgins J.D., Armstrong S.J., Franklin F.C.H., Jones G.H. The Arabidopsis MutS homolog AtMSH4 functions at an early step in recombination: evidence for two classes of recombination in Arabidopsis // Genes and Development. 2004. V. 18. P. 2557-2570.

158. Higgins J.D:, Sanchez-Moran E., Armstrong S.J., Jones G.H., Franklin F.C.H. The Arabidopsis synaptonemal complex protein ZYP1 is required for chromosome synapsis and normal fidelity of crossing over // Genes and Development. 2005. V. 19: P. 2488-2500.

159. Higgins J.D., Buckling E.F., Franklin F.C., Jones G.H. Expression and functional analysis of AtMUS81 in Arabidopsis meiosis reveals a role in the second-pathway of crossing-over //Plant J. 2008a. V. 54. P. 152-162.

160. Higgins J.D., Vignard J1., Mercier R., Pugh A.G., Franklin F.C., Jones G.H. AtMSH5 partners AtMSH4 in the class I meiotic crossover pathway in Arabidopsis thaliana, but is not required for synapsis // Plant J. 2008b. V.55. P. 28-39.

161. Hillers K.J., Villeneuve A.M. Chromosome-wide control of meiotic crossing over in C. elegatis UCmr. Biol. 2003. V. 13. P. 1641-1647.

162. Hirano T. Smc-mediated chromosome mechanisms, a conserved scheme from bacteria to vertebrates? // Genes and Development. 1999. V. 13. P. 11-19.

163. Hirano • T. SMC proteins and chromosome mechanics: from bacteria to humans // Philos. Trans. R. Soc. Londi B. Biol. Sci. 2005. V. 360. N. 1455. P. 507-514.

164. Hobolth P Chromosome pairing in allohexaploid wheat var. Chinese Spring. Transformation of multivalents into bivalents, a mechanism for exclusive bivalent formation // Carlsberg Res. Commun. 1981. V. 46. P. 129-173.

165. Iiollingsworth N.M., Byers B. HOP1: a yeast meiotic pairing gene // Genetics. 1989. V. 121. P. 445-462.

166. Hollingsworth N.M., Goetsch L., Byers B. The HOP1 gene encodes a meiosis-specific component of yeast chromosomes // Cell. 1990. V 61. N. 1. P. 73-84.

167. Hollingsworth N.M., Ponte L. Genetic interactions between HOP1, RED1 and MEK1 suggest that MEK1 regulates assembly of axial element componentsduring meiosis in the yeast Saecharomyces cerevisiae // Genetics. 1997. V. 147. P. 33-42.

168. Holm P.B. Chromosome pairing and chiasma formation in.hexaploid wheat Triticwn aestivum analyzed by spreading of meiotic nuclei // Carlsberg Res. Commun. 1986. V. 51. P. 239-294.

169. Holm P.B., Waiig X. The effect of chromosome 5B on synapsis and chiasma formation in wheat, Triticum aestivum cv. Chinese Spring // Carlsberg Res. Commun. 1988. V. 53.P. 191-208.

170. Hunter N. Synaptonemal complexities and'commonalities // Mol. Cell. 2003. V. 12. P. 533-535.

171. Hunter N., KlecknerN. The single-end invasion: an asymmetric intermediate at the double-strand break to double-Holliday junction transition of meiotic recombination // Cell. 2001. V. 106: P. 59-70.

172. Ishiguro K.-I., Watanabe Y. Chromosome cohesion in mitosis and meiosis // J. Cell Sci. 2007. V. 120. P. 367-369.

173. Jacobs T.W. Cell cycle control // Annu. Rev. Plant.Physiol. Plant Mol. Biol. 1995. V. 46. P. 317-339.

174. Jenkins G. Chromosome pairing in Triticum aestivum c.v. Chinese spring // Calsberg. Rec. Commun. 1992. V. 53. P. 191-208.

175. Jenkins G., Okumus A. Indiscriminate synapsis in achiasmatic Allium fistulosum (Liliaceae) // Cell Sci. 1992. V. 103. P. 415-422.

176. Jenkins G., Head J., Forster J.W. Probing meiosis in hybrids of Lolium (Poaceae) with a discriminatory repetitive genomic sequence // Chromosoma. 2000. V. 109. P. 280-286.

177. Jenkins G., Phillips D., Mikhailova E.I., Timofejeva L., Jones R.N. Meiotic genes and proteins in cereals // Cytogenet. Genome Res. 2008. V. 120. P.291-301.

178. Jin Q.W., Trelles-Sticken E., Scherthan H., Loidl J. Yeast nuclei- display prominent centromere clustering that is reduced in non-dividing cells and in meiotic prophase // J. Cell Biol: 1998. V. 141. P. 21-29.

179. JohivB. Meiosis. New York: Cambridge Univ. Press, 1990. 396 p.

180. Jones G.H. Giemsa C-banding of rye meiotic chromosomes and the nature of "terminal" chiasmata// Chromosoma. 1978. V. 66. P. 45-57.

181. Jones G.H. Chiasmata. In Meiosis, P.B. Moens, ed. New York: Academic Press, Inc.), 1987. P.213-244.

182. Jones G.H., Armstrong,S.J., Caryl A.P., Franklin F.C.H. Meiotic chromosome synapsis and recombination in Arabidopsis thaliancr, an integration of cytological and molecular approaches // Chromosome Res. 2003. V. 11. P. 205-215.

183. Karpen G.H., Le M.H., Le H. Centric heterochromatin and the efficiency of achiasmate disjunction in Drosophila female meiosis // Science. 1996. V. 273. P. 118-122.

184. Kartel N., Malyshev S., Dolmatovich T. Voylokov A., Sosnikhina S. Mapping of synaptic mutant genes in rye // Proc. Latvian Academy of Sciences: Abstracts IV Baltic Genetic Congress. 2007. V. 61. N. 5. P. 169.

185. Kaul M.L.H., Murthy T.G.K. Mutant genes affecting higher plant meiosis // Theor. Appl. Genet. 1985. V. 70. N 5. P. 449-466:

186. Keeney S. Mechanism and control of meiotic recombination initiation // Curr. Top. Dev. Biol. 2001. V. 52: P. 1-53.

187. Kerby K.} Kuspira J. The phylogeny of the polyploid wheats Triticum aestivum (bread wheat) and Triticum turgidum (macaroni wheat) // Genome. 1987. V. 29. P. 722-737.

188. Khlestkina E.K., Than M.H.M., Pestsova E.G., Roder M.S., Malyshev S.V., Korzun V., Borner A. Mapping of 99 new microsatellite-derived loci in rye (Secale cereale L.) including 39 expressed sequence tags // Theor. Appl. Genet. 2005. V. 110. P. 990-991.

189. Kirschner M. The cell cycle then and now // Trends in Biochem. Sci. 1992. V. 17. P. 281-285.

190. Kitajima T.S., Kawashima S.A., Watanabe Y. The conserved kinetochore protein shugoshin protects centromeric cohesion during meiosis // Nature. 2004. V. 427. P. 510-517.

191. Kitajima T.S., Sakuno T., Ishiguro K., Iemura S., Natsume T., Kawashima S. A., Watanabe Y. Shugoshin collaborates with protein phosphatase 2A to protect cohesin // Nature. 2006. V. 441. P. 46-52.

192. Kleckner N. Meiosis: how could it work? // Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1996. V. 93. P. 8167-8174.

193. Kleckner N., Storlazzi A., Zickler D. Coordinate variation in meiotic pachytene SC length and total crossover/chiasma frequency under conditions of constant DNA level // Trends Genet. 2003. V. 19. P. 623-628.

194. Kleckner N. Chiasma formation: chromatin/axis interplay and the role(s) of the synaptonemal complex// Chromosoma. 2006. V. 115. P. 175-194.

195. Klein S. Choose your partner: chromosome pairing in yeast meiosis // BioEssays. 1994. V. 16. P. 869-871.

196. Klein F., Mahr P., Galova M., Buonomo S.B.C., Michaelis Ch., Nairz K., Nasmyth K. A central role for cohesins in sister chromatid cohesion, formation of axial elements and recombination during yeast meiosis // Cell. 1999. V 98. P. 91-103.

197. Klimyuk V.I., Jones J.D.G. AtDMCl, the Arabidopsis homologue of the yeast DMC1 gene: characterization, transposon-induced allelic variation and meiosis-associated expression // The Plant J. 1997. V. 11. N. 1. P. 1-14.

198. Koduru P.R.K., Rao M.K. Cytogenetics of synaptic mutants in higher plants // Theor. Appl. Genet. 1981. V. 59. N. 4. P. 197-214.

199. Koduru P.R.K., Rao M.K. Cytogenetics of synaptic mutants in higher plant meiosis // Theor. Appl. Genet. 1985. V. 70. N. 5. P. 449-466.

200. Korzun V., Boerner A., Siebert R., Malyshev S., Hilpert M, Kunze R., Puchta H. Chromosomal location and genetic mapping of the mismatch repair gene homologs MSH2, MSH3, and MSH6 in rye and wheat II Genome. 1999.V. 42. P. 1255-1257.

201. Korzun V., Malyshev S., Voylokov A.V., Börner A. A genetic map of rye (Secale cereale L.) combining RFLP, isozyme, protein, microsatellite and gene loci // Theor. Appl. Genet. 2001. V. 102. P. 709 717.

202. Langdon T., Seago C., Mende M., Leggett M., Thomas Huw, Forster J.W., Thomas Howard!, Jones R. N., Jenkins G. Retrotransposonr evolution in diverse plant genomes // Genetics. 2000. V. 156. P. 313-325.

203. Lee J., Iwai T., Yokota T., Yamashita M. Temporally and spatially selective loss of Rec8 protein from meiotic chromosomes during mammalian meiosis // J. Cell Sei. 2003. V. 116. P. 2781-2790.

204. Leitch A.R., Schwarzacher T., Jackson D., Leitch I. J. In Situ hybridization. Microscopy Handbooks 27. Oxford: Bios Scientific Publishers, 1994. 118 p.

205. Leu J.J., Chua P.R, Roeder G.S. The meiosis-specific Hop2 protein of S. cerevisiae ensures synapsis between homologous chromosomes // Cell. 1998. V. 94. P. 375-386.

206. Lhuissier F.G.P., Offenberg H.H., Wittich P.E., Vischer N.O.E., Heyting C. The mismatch repair, protein MLH1 marks a subset of strongly interfering crossovers in tomato // The Plant Cell. 2007. V. 19. P. 862-876.

207. Liebe B., Alsheimer M., Hoog C., Benavente R., Scherthan H. Telomere attachment, meiotic chromosome condensation, pairing, and bouquet stage duration are modified in spermatocytes lacking axial elements // Mol. Biol. Cell. 2004. V. 15. P. 827-837.

208. Lohmiller L.D., De Muyt A., Howard B., Offenberg H.H., Heyting C., Grelon M., Anderson L.K. Cytological analysis of MRE11 protein during early meiotic prophase I in Arabidopsis and tomato // Chromosoma. 2008. V. 117. P. 277-288.

209. Loidl J. The initiation of meiotic chromosome pairing: the cytological view // Genome. 1990. V. 33. P. 759-777.

210. Loidl J. Cytological aspects of meiotic recombination // Experientia. 1994. V. 50. P. 285-294.4

211. Loidl J., Klein F., Scherthan H. Homologous pairing is reduced but not abolished in asynaptic mutants of yeast // J. Cell Biol. 1994. V. 125. P. 11911200.

212. Lu X., Liu X., An L., Zhang W., Sun J., Pei H., Meng H., Fan Y., Zhang C. ' The Arabidopsis MutS homolog AtMSH5 is required for normal meiosis // Cell Res. 2008. V. 18. P. 589-599.

213. Lukaszewski A.J. The development and' meiotic behaviour of asymmetrical isochromosomes in»wheat//Genetics. 1997. V. 145. P. 1155-1160.

214. Luo M.C., Dubkovsky J., Dvorak J. Recognition of homeology by the wheat Phi locus//Genetics. 1996. V. 144. P. 1195-1203.

215. Lima-de-Faria A. The chromomere analysis of the chromosome complement of rye // Chromosoma. 1952. V. 5i P. 1-68.

216. Lynn A., Soucek R., Borner G.V. ZMM proteins during meiosis: Crossover artists at work// Chromosome Research. 2007. V. 15. P. 591-605.

217. Maize Genetics Cooperation Newsletter. Vol. 74. 2000.

218. Maguire M.P., Riess R.W. The relationship of homologous synapsis and crossing over in a maize inversion // Genetics. 1994. V. 137. P. 281-288.

219. Malyshev S.V., Dolmatovich T.A., Voylokov A.V. Sosnikhina S.P., Kartel N.A. Molecular markers linked to the synapsis genes in rye (Secale cereale L.) I I Vortrage Pflanzenzucht. 2006. V. 71. P. 257-259.

220. MacQueen A.J., Colaiacovo M.P., McDonald K., Villeneuve A.M. Synapsis-dependent and -independent mechanisms stabilize homolog pairing during meiotic prophase in C. elegansH Genes Dev. 2002. V. 16. P. 2428-2442.

221. Manheim E.A., McKim K.S. The synaptonemal complex component C(2)M regulates meiotic crossing over in Drosophila // Curr. Biol. 2003. V. 13. P. 276-285.

222. Maniatis T., FritschE.F., Sambrook J. Molecular cloning f laboratory manual: Gold Spring Harbor, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1982 P. 1160-1274. ■■'.''.■ : •

223. Martinez-Perez E. Meiosis in Cereal Crops: the Grasses, are Back. In Benavente R, Volff J-N (cds): Meiosis. Genome Dyn. Basel: Karger, 2009, V.5.P.26-42. ■ ■"■■".•.■•.'■'

224. Martinez-Perez E., Shaw P., Reader. S., Aragon-Alcaide L., Miller. T., Moore G: Homologous'chromosome pairing in? wheat // J. Cell Sci: 1999: V. 112. P. 1761-1769. ' .

225. Martinez-Perez E., Shaw P. J., Moore G. Polyploidy induces centromere association^// J: CelliBiol? 2000'.' V. 148'. P. 233-238.

226. McKim K.S., Green Marroquin B.L., Sekelsky J:J., Cliim G, Steinberg C., Khodosh R., Haw ley R.S. Meiotic synapsis in the absence of recombination // Science. 1998. V. 279: P. 876-878.

227. Meneely P.M., Farago A.F., Kauffman T.M. Crossover distribution and high interference for both the X chromosome and an autosome during oogenesis and spermatogenesis in Caenorhabditis elegans // Genetics. 2002. V. 162. P. 1169-1177.

228. Meuwissen R.L., Meerts L, Hoovers J-.M!, Leschot N. J., Heyting C. Human synaptonemal;complex protein 1 (SCP1): isolation and characterization of the cDNA and chromosomal localization of the gene // Genomics. 1997. V. 39.- N. 3. P. 377-84.

229. Meuwissen R.L., Offenberg H.H., Dietrich A.J., Riesewijk A., van Iersel M., Hewing C. A coiled-coil related protein specific for synapsed regions of meiotic prophase chromosomes // EMBO J. 1992. V. 11. P. 5091-5100.

230. Mikhailova E.I., Naranjo T., Shepherd K., Wennekes-van Eden J., Heyting C., de Jong J.H. The effect of wheat Phi locus on chromatin organisation and meiotic, chromosome pairing analysed by genome painting // Chromosoma. 1998a. V. 107. P. 339-350.

231. Mikhailova E.I., Anderson L.K., Gffenberg H.H., Wennekes van Eden J., de Jong J.H., Heyting C. Immunocytological detection of Rad51 and synaptonemal complex proteins in rye Secale cereale L.// Annual SEB

232. Meeting, University of York, Great Britain, Section: Meiosis and recombination, J. of Experimental Botany. 1998b. V.49, Supplement. Plant and Cell bilology abstracts. P.86.

233. Moens P.B. Mechanisms of chromosome synapsis at meiotic prophase // Int. Rev. Cytol. 1972. V. 35. P. 117-134.

234. Moens P.B., Chen D.J., Shen Z., Kolas N., Tarsounas M., Heng H.H.Q., Spyropoulos B. RAD51 immunocytology in rat and mouse spermatocytes and oocytes // Chromosoma. 1997. V. 106. P. 207-215.

235. Molnar M., Doll E., Yamamoto A., Hiraoka Y., Kohli J. Linear element formation and their role in meiotic sister chromatid cohesion and chromosome pairing// J. Cell Sci. 2003. V. 116. P. 1719-1731.

236. Moore G. To pair or not to pair: chromosome pairing and evolution // Curr. Opin. Plant Biol. 1998. V. l.P. 116-122.

237. Moreau P.J.F., Zickler D., Leblon G. One class of mutants with disturbed, centromere cleavage and chromosome pairing in Sordaria macrospora // Mol. Gen. Genet. 1985. V. 198. P. 189-197.

238. Moses M.J. Chromosome structures in crayfish spermatocytes // J. Biophys. Biochem. Cytol. 1956. V. 2. P. 215-218.

239. Moses M.I., Poorman P.A., Roderick T.H., Davisson M.T. Synaptonemal complex analysis of mouse chromosomal rearrangements. IV. Synapsis and synaptic adjustment in two paracentric inversions // Ghromosoma. 1982. V. 84. p. 457-477.

240. Moses M.J. A new chromosome structure is revealed // Chromosoma. 2006. V. 115. P. 152-154.

241. Nag D.K., Scherthan H., Rockmill B., Bhargava J., Roeder G.S. Heteroduplex DNA formation and homolog pairing in yeast meiotic mutants // Genetics. 1995. V. 141. P. 75-86.

242. Nagaoka T., Ogihara Y. Applicability of inter-simple sequence repeat polymorphisms in wheat for use as DNA markers in comparison to RFLP and RAPD markers // Theor Appl Genet. 1997. V. 94. P. 597-602.

243. Nairz K., Klein F. mrellS a yeast mutation that blocks double-strand-break processing and permits nonhomologous synapsis in meiosis // Genes and Development. 1997. V. 11. P. 2272-2290.

244. Naranjo T., Roca A., Giraldez R., Goicoechea P.G. Chromosome pairing in hybrids of phi b mutant wheat with rye // Genome. 1988. V. 30. P. 639-646.

245. Nonomura K.-I., Nakano M., Eiguchi M., Suzuki T., Kurata N. PAIR2 is essential for homologous chromosome synapsis in rice meiosis I // J. Cell Sci. 2006. V. 119. P. 217-225.

246. Nurse P. Universal control mechanism regulation onset of M-phase // Nature. 1990. V. 344. P. 503-507.

247. Offenberg H.H. Identification and characterization of synaptonemal complex proteins of the rat. Proefschrift ter verkrijging van de graad van doctor. Wageningen: Landbouwuniversiteit te Wageningen, 1993. 149 p.

248. Offenberg H.H., Dietrich A.J., Heyting C. Tissue distribution of two major components of synaptonemal complexes of the rat // Chromosoma. 1991. V. 101. P. 83-91.

249. Offenberg H.H., Schalk J.A., Meuwissen R.L., van Aalderen M., Kester H.A., Dietrich A.J., Heyting C. SCP2: a major protein component of the axial elements of synaptonemal complexes of the rat//Nucleic Acids Res. 1998. V. 26. P. 2572-2579.

250. Onn I., Heidinger-Pauli J.M., Guacci V., Unal E., Koshland D.E. Sister chromatid cohesion: A simple concept with a complex reality // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2008. V. 24. P. 105-129.

251. Orellana J., Giraldez R. Metaphase I bound arms and crossing over frequency in rye III. Non-chiasmate bonds in desynaptic plants // Heredity. 1983. V. 51. P. 383-394.

252. Osman F., Dixon J., Doe C.L., Whitby M.C. Generating crossovers by resolution of nicked Holliday junctions: a role for Mus81-Emel in meiosis // Mol. Cell. 2003. V. 12. P. 761-774.

253. Osman K., Sanchez-Moran E., Higgins J.D., Jones G.H., Franklin F.C.H. Chromosome synapsis in Arabidopsis: analysis of the transverse filament protein ZYP1 reveals novel functions for the synaptonemal complex // Chromosoma. 2006. V. 115. P. 212-219.

254. Page S.L., Hawley, R.S. c(3)G encodes a Drosophila synaptonemal complex protein // Genes and Development. 2001. V. 15. P. 3130-3143.

255. Page S.L., Hawley R.S. The genetics and molecular biology of the synaptonemal complex // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2004. V. 20. P. 525558.

256. Pasierbek P., Jantsch M., Melcher M., Schleiffer A., Schweizer D., Loidl J. A Caenorhabditis elegans cohesion protein with functions in meiotic chromosome pairing and disjunction // Genes Dev. 2001. V. 15. P. 13491360.

257. Pawlowski W.P., Golubovskaya I.N., Cande W.Z. Altered nuclear distribution of recombination protein RAD51 in maize mutants suggests the involvement of RAD51 in meiotic homology recognition // The Plant Cell. 2003. V. 15. P. 1807-1816.

258. Pawlowski W.P., Golubovskaya I.N., Timofejeva L., Meeley R.B., Sheridan W.F., Cande W.Z. Coordination of meiotic recombination, pairing and, synapsis by PHS1 // Science. 2004. V. 303. P. 89-92'.

259. Phillips D., Mikhailova E.I., Timofejeva- L., Mitchell J.L., Osina O., Sosnikhina S.P., Jones R.N., Jenkins^ G. Dissecting meiosis of rye using translational. proteomics // Annals of Botany. 2008. V. 101. P. 873-880.

260. Plaschke J., Börner A., Xie D.X., Koebner R.M.D:, Schlegel R., Gale M.D. RFLP mapping of genes affecting plant height and growth habit in rye // Theor. Appl. Genet. 1993. V. 85. P. 1049 1054.

261. Plug A.W. Visualization of molecular mechanisms during mammalian meiosis: temporal and spatial resolution of antibody localization. PhD Thesis Wageningen, The Netherlands. 1997. P. 67.

262. Plug A.W., Peters A.H.F.M., Keegan KiS., Hoekstra M.Fi, de Boer P., Ashley T. Changes^ in protein composition of meiotic nodules during mammalian meiosis// J. Cell Sci. 1998. V. 111. P. 413-423.

263. Rabitsch K.P., Gregan J., Schleiffer A., Javerzat J.P., Eisenhaber F., Nasmyth K. Two fission yeast homologs of Drosophila Mei-S332 are required for chromosome segregation during meiosis I and II // Curr. Biol. 2004. V. 14. P. 287-301.

264. Rabl C. Über Zellteilung // Morphol. Jahrb. 1885. V. 10. P. 214-330.

265. Rasmussen S.W. The transformation of the synaptonemal complex into the "elimination chromatin" in Bombyx mori oocytes // Chromosoma. 1977. V. 60. P. 205-221.

266. Rees H. Genotypic control of chromosome behaviour in rye. I. Inbred lines // Heredity. 1955. V. 9. P. 93-116.

267. Rees H., Thompson J.B. Genotypic control of chromosome behaviour in rye III. Chiasmata frequency in homozygotes and heterozygotes // Heredity. 1956. V. 10. P. 409-424.

268. Revenkova E., Eijpe M., Heyting C., Gross B., Jessberger R. Novel meiosis-specific isoform« of mammalian SMC1 // Mol. Cell. Biol. 2001. V. 21. P. 6984-6998.

269. Revenkova E„ Jessberger R. Shaping meiotic prophase chromosomes: cohesins and1 synaptonemal complex proteins // Chromosoma. 2006. V. 115. P. 235-240.

270. Riley R. The diploidization of polyploid wheat // Heredity. 1960. V. 15. P. 407-429.

271. Riley R. The basic and applied genetics of chromosome pairing // In: Finlay K.W., Shepherd K.W. (eds.) Proc. 3rd Int. Wheat Genet. Symp. Aust. Acad Sci., Canberra, 1968. P. 185-195.

272. Riley R., Chapman V. Genetic control of the cytologically diploid behaviour of hexaploid wheat//Nature. 1958. V. 182. P. 713-715.

273. Riley R., Chapman V. The effect of the deficiency of the long arm of chromosome 5B on meiotic pairing in Triticum aestivum // Wheat Inf. Serv. 1964. V. 17. P. 12-15.

274. Riley R., Kempana C. The homoeologous nature of the nonhomologous meiotic pairing in Triticum aestivum deficient for chromosome V (5B) // Heredity. 1963. V. 18. P. 287-306.

275. Roberts M.A., Reader S.M., Dalgliesh C„ Miller T.E., Foote T.N., Fish L.J, Snape J.W., Moore G. Induction and characterization of Phi wheat mutants // .Genetics. 1999. V. 153. N. 4. P. 1909-1918.

276. Rockmill B., Fung J.C., Branda S.S., Roeder G.S. The Sgsl helicase regulates chromosome synapsis and meiotic crossing over// Curr. Biol. 2003. V. 13. P. 1954-1962.

277. Rockmill B., Roeder G.S. Meiosis in asynaptic yeast // Genetics. 1990. V. 126. N.3.P. 563-574.

278. Rockmill B., Roeder G.S. A meiosisspecific protein kinase homolog required for chromosome synapsis and recombination // Genes Dev. 1991. V. 5. P.' 2392-2404.

279. Rockmill B., Sym M., Scherthan H., Roeder G.S. Roles for two RecA homologs in promoting chromosome synapsis // Genes Dev. 1995. V. 9. P. 2684-2695.

280. Roeder G.S. Meiotic chromosomes: it takes two to tango // Genes and Development. 1997. V. 11. P. 2600-2621.

281. Roder M.S., Korzun V., Wendehake K., Plaschke J:, Tixier M-H., Leroy P., Ganal' M.W. A microsatellite map of wheat // Genetics. 1998. V. 149. P. 2007-2023.

282. Saal B., Wricke G. Development of simple sequence repeat markers in rye (Secale cereale L.) // Genome. 1999. V. 42. P. 964-972.

283. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning: A laboratory manual, 2nd edition. Cold Spring Harbor, NY: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1989. 1659 p.

284. Sanchez-Moran E., Santos L., Jones G.H., Franklin F.C.H. Asyl mediates AtDMCl-dependent interhomolog recombination during meiosis in Arabidopsis // Genes and Dev. 2007. V. 21. P. 2220-2233.

285. Sanders P.M., Bui A.Q., Weterings K„ Mclntire K.N., Hsu Y.-C., Lee P.Y., Truong M.T., Beals T.P., Goldberg R.B. Anther developmental defects in Arabidopsis thaliana male-sterile mutants // Sex. Plant Reprod. 1999. V. 11. P. 297-322.

286. Santucci-Darmanin S., Walpita D., Lespinasse F., Desnuelle C., Ashley T., Paquis-Flucklinger V. MSH4 acts in conjunction with MLH1 during mammalian meiosis // The Fed. American Societies for Exp. Biol. J. 2000. V. 14. P. 1539-1547.

287. Santos J.L., Cuadrado M.C., Diez M., Romero C., Cunado T., Naranjo T., Martinez M. Further insights on chromosomal pairing of autopolyploids: a triploid and tetraploids of rye // Chromosoma. 1995. V. 104. P. 298-307.

288. Sasaki T., Matsumoto T., Yamamoto K., Sakata K., Baba T. et al: The genome sequence and structure of rice chromosome 1 //Nature. 2002. V. 420. P. 312-316.

289. Schalk J.A., Dietrich A.J., Vink A.C., Offenberg H.H., van Aalderen M., Heyting C. Localization of SCP2 and. SCP3 protein molecules within synaptonemal complexes of the rat // Chromosoma. 1998. V. 107. P. 540548.

290. Schalk J.A., Offenberg H.H., Peters E , Groot N.P., Hoovers J.M., Heyting C. Isolation and characterization of the human SCP2 cDNA and chromosomal localization'of the gene // Mamm. Genome. 1999. V. 10. P. 642-644.

291. Scherthan H., Loidl J., Schuster T., Schweizer D. Meiotic chromosome condensation and pairing in Saccharoniyces cerevisiae studied by chromosome painting// Chromosoma. 1992. V. 101. P. 590-595.

292. Scherthan H., Weich S., Schwegler H., Heyting C., Harle M., Cremer T. Centromere and telomere movements during early meiotic prophase of mouse and man are associated with the onset of chromosome pairing // J. Cell Biol. 1996. V. 134. P. 1109-1125.

293. Scherthan H. Chromosome behaviour in earliest meiotic prophase // Chrom. Today. 1997. V. 12. P. 217-248.

294. Schmekel K., Meuwissen R.L., Dietrich A. J., Vink A.C., van- Marie J., Van Veen H., Heyting C. Organization of SCP1 protein molecules within synaptonemal complexes of the rat// Exp. Cell Res. 1996. V. 226. P. 20-30.

295. Schwarzacher T. Three stages of meiotic homologous chromosome pairing in wheat: cognition, alignment and synapsis // Sex. Plant Reprod. 1997. V. 10. P. 324-331.

296. Schwarzacher T., Heslop-Harrison J.S. Molecular cytogenetic investigations of meiosis In: Brandham P.E., Bennett M.D. (eds.) Kew Chromosome Conference IV. Royal Botanic Gardens, Kew, 1995. P. 407-416.

297. Schwarzacher T., Heslop-Harrison P. Practical in situ hybridization. Oxford: Bios Scientific Publishers, 2000. 203 p.

298. Sears E.R. Nullisomic-tetrasomic combinations in hexaploid wheat// In:Riley R, Lewis KR (eds) Chromosome manipulations and plant genetics. Heredity SuppL 1966. V. 20: P. 29-45.

299. Sears E.R. Genetic control of chromosome pairing in wheat // Annu. Rev. Genet. 1976: V. 10. P. 31-51.

300. Sears E.R. An induced mutant with homoeologous pairing in-wheat // Can. J. Genet. Cytol. 1977. V. 19. P. 585-593.

301. Sears E.R., Okamoto M. Intergenomic chromosome relationships in hexaploid wheat // Proc Tenth Int Congr Genet. 1958. V. 2. P. 258-259:

302. Shaw P., Moore G. Meiosis: Vive la difference! // Curr. Opin. Plant Biol. 1998. V. l.P. 458-462.

303. Sherman J.D., Stack S.M. Two-dimensional spreads of synaptonemal complexes from solanaceous plants. VI. High-resolution recombination nodule map for tomato (Lycopersicon esculentum) // Genetics. 1995. V. 141. P. 683-708.

304. Shinohara A., Ogawa H., Ogawa T. Rad51 protein involved in repair and recombination in S. cerevisiae is a RecA-like protein // Cell. 19921 V. 69. P. 457-470.

305. Shinohara M., Sakai K., Shinohara A., Bishop D.K. Crossover interference in Saccharomyces cerevisiae requires a TID1/RDH54- and DMC1-dependent pathway // Genetics. 2003. V. 163. P. 1273-1286.

306. Sidhu G.K., Rustgi S., Shafqat M.N., von Wettstein D., Gill K.S. Fine structure mapping of a gene-rich region of wheat carrying Phi, a suppressor of crossing over between homoeologous chromosomes // PNAS. 2008. V. 105 N. 15. P. 5815-5820.

307. Smith A.V, Roeder G.S. The yeast Redl protein localizes to the cores of meiotic chromosomes // J Cell Biol. 1997. V. 136. N. 5. P. 957-967.

308. Snedecor G.W., Cochran W.G. Statistical methods. Eighth edition. Ames: Iowa State University Press, 1989. P. 107-130.

309. Sosnikhina S.P., Fedotova Y.S., Smirnov V.G., Mikhailova E.I., Kolomiets O.L., Bogdanov Y.F. Meiotic mutant of lye syl // Theor. Appl. Genet. 1992. V. 84. P. 979-985.

310. Stack S.M, Brown W.V. Somatic pairing, reduction and, recombination: an evolutionary hypothesis.of meiosis //Nature. 1969. V. 222. P. 1275-1276.

311. Stack S.M., Anderson L.K. Two-dimensional spreads of synaptonemal complexes from solanaceous plants. II. Synapsis in Lycopersiconesculentum (tomato) // American J. Botany. 1986. V. 73'. N. 2\ P. 264-281.

312. Stack S.M., Anderson L.K. A model for chromosome structure during the mitotic and meiotic cell cycles // Chromos. Research. 2001. V. 9. P. 175-198.

313. Stack S.M., Anderson* L.K. Crossing over as assessed by late recombination nodules is related to synapsis and early recombination nodule distribution // Chromosome Research. 2002. V. 10. P. 329-345.

314. Storlazzi A, Tesse S, Gargano S., James F, KlecknerN, Denise Z. Meiotic double-strand breaks-at the interface of chromosome movement, chromosome remodeling, and reductional division // Genes and Development. 2003. V. 17. P. 2675-2687.

315. Strunnikov A.V, Jessberger R. Structural maintenance of chromosomes (SMC) proteins. Conserved molecular properties! for multiple biological functions // Eur. J. Biochem. 1999. V263. P. 6-13.

316. Sumner A.T. Chromosomes. Organization and function. Maiden. MA. USA: Blackwell Publishing, 2003. 287 p.

317. Swanson C.P, Merz T, Young W.J. Cytogenetics. Englewood Cliffs, New Jersey: Prentice-Hall, 1967. 194 c.

318. Sybenga J. Rye chromosome nomenclature and homoeology relationships. Workshop Report//Z. Pflanzenzuchtg. 1983. V. 90. P. 297-304.

319. Sybenga J. Cytogenetics in plant breeding. Heidelberg, Berlin, New York: Springer, 1992. P. 45.

320. Sym M., Engebrecht J.A., Roeder G.S. ZIP1 is a synaptonemal complex protein required for meiotic chromosome synapsis // Cell. 1993. V. 72. P. 365-378.

321. Sym M., Roeder G.S. Crossover interference is abolished in the absence.of a synaptonemal complex protein // Cell. 1994. V. 79. P. 283-292.

322. Szostak J.W., Orr-Weaver T.L., Rothstein R.J., Stahl F.W. The double-strand-break repair model for recombination // Cell. 1983. V. 33. N. 1. V. 25-35.

323. TarsounasM., Morita T., Pearlman R.E., Moens P.B. RAD51 and DMC1 form mixed complexes associated with mouse meiotic chromosome cores and synaptonemal complexes // J. Cell Biol. 1999. V. 147. P. :207-220.

324. Tarsounas M., Pearlman R.E., Gasser P. J., Park M.S., Moens P.B. Proteinprotein interactions in the synaptonemal complex//Mol. Biol. Cell.' 1997. V. 8. P. 1405-1414.

325. Terasawa M., Shinohara A., Hotta Y., Ogawa H., Ogawa T. Localization of RecA-like recombination proteins on chromosomes of the lily at various meiotic stages // Genes Dev. 1995. V. 9. P. 925-934.

326. Trelles-Sticken E., Loidl J., Scherthan H. Bouquet formation in budding yeast: Initiation' of recombination is not required for meiotic telomere clustering // J. Cell Sci. 1999. V. 112. P. 651-658.i

327. Trelles-Sticken E., Dresser M.E., Scherthan H. Meiotic telomere protein Ndjlp is required for meiosis-specific telomere distribution, bouquet formation and efficient homologue pairing // J. Cell Biol. 2000. V. 151. P. 95106.

328. Tsubouchi H., Roeder G.S. The Mndl protein forms a complex with Hop2 to promote homologous chromosome pairing and meiotic doublestrand break repair // Mol. Cell. Biol. 2002. V. 22. N. 9. P. 3078-3088.

329. Unfried I., Gruendler P. Nucleotide sequence of the 5.8S and 25S rRNA genes and the internal transcribed spacers from Arabidopsis thcilicma H Nucleic Acids Res. 1990. V. 18. P. 4011.

330. Upadhya M.D., Swaminathan M.S. Mechanism regulating chromosome . pairing in Thticum tt Biol Zentralbl Suppl. 1967. V. 86. P. 239-255.

331. Usui T., Ohta T., Oshiumi PI., Tomizawa J., Ogawa H.,.Ogawa T. Complex formation and functional versatility of Mrell of budding yeast in recombination // Cell. 1998. V. 95. P. 705-716. '

332. Varshney R.K., Korzun V., Borner A. Molecular maps in cereals: methology and progress. In Cereal genomics. Netherlands, 2004. P. 35-82.

333. Vershinin A.V., Schwarzacher T., Heslop-Harrison J.S. The large-scale genomic organisation of repetitive DNA families at telomeres of rye chromosomes//Plant Cell. 1995. V. 7. P. 1823-1833.

334. Voylokov A. V., Korzun V., Borner A. Mapping of three self-fertility mutations in rye (Secale cereale L.) using RFLP, isozyme and morphological markers // Theor. Appl. Genet. 1997. V. 97. P. 147-153.

335. Walpita D., Plug A.W., Neff N., German. J., Ashley T. Bloom's syndrome protein, BLM, co-localizes with replication- protein A in meiotic prophase nuclei of mammalian spermatocytes // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. V. 96. P. 5622-5627.

336. Walker M.Y., Hawley R.S. Hanging on to your homolog: 'the roles of pairing, synapsis and recombination in the maintenance of homo log adhesion // Chromosoma. 2000. V. 109. P. 3-9.

337. Weber W.E., Wricke G. Genetic markers in plant breeding // Advances in plant breeding. Supplement 16 to "Plant Breeding". Berlin; Hamburg, 1994. 106 p.

338. Weiner B.M., Kleckner N. Chromosome pairing via multiple interstitial interactions before and during meiosis in yeast // Cell. 1994. V. 77. P. 977991.

339. Yu J, Hu S, Wang J, Wong G.K., Li S. et al. A draft sequence of the rice genome (Oryzasativa L. ssp. indica) // Science. 2002. V. 296. P. 79-92.

340. Yuan L., Liu J.G., Hoja M.R.,Wilbertz J., Nordqvist K., Hoog C. Female germ cell aneuploidy and embryo death in mice lacking the meiosis-specific protein SCP3 // Science. 2002. V. 296. P. 1115-1118.

341. Yuan L., Liu J.G., Zhao J., Brundell E., Daneholt B., Hoog C. The murine SCP3 gene is required for synaptonemal complex assembly, chromosome synapsis, and male fertility // Mol. Cell. 2000. V. 5. P. 73-83.

342. Zetka M.C., Kawasaki I., Strome S., Muller F. Synapsis and chiasma formation in Caenorhabditis elegans require HIM-3, a meiotic chromosome core component that" functions in chromosome segregation // Genes Dev. 1999. V. 13. P. 2258-2270.

343. Zhong X.-B., Fransz P.F., Wennekes-van Eden J., Zabel P., van Kämmen A., de Jong H.J. High-resolution mapping on pachytene chromosomes and extended'DNA fibres by fluorescence in situ hybridisation // Plant'Mol. Biol. Reprod. 1996.-V. 14. P. 232-242.

344. Zickler D. Development of the synaptonemal complex and the-"recombination nodules" during meiotic prophase in the seven bivalents of the fungus Sordaria macrospora Auersw // Chromosoma. 1977. V. 61. P. 289-316.

345. Zickler D. From early homologue recognition to synaptonemal complex formation // Chromosoma. 2006. V. 115. P. 158-174.

346. Zickler D., Kleckner N. The leptotene-zygotene transition of meiosis // Annu.Rev. Genet. 1998. V. 32. P. 619-697.

347. Zickler D., Kleckner N. Meiotic chromosomes: Integrating structure and function // Annu. Rev. Genet. 1999. V. 33. P. 603-754.f)1. БЛАГОДАРНОСТИ