Метаболизм мембранных липидов у свободноживущих и симбиотических зеленых водорослей рода Pseudococcomyxa в условиях дефицита фосфора тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, кандидат биологических наук Киселева, Мария Анатольевна

• Киселева, Мария Анатольевна
• кандидат биологических наук
• 2008

Оглавление диссертации кандидат биологических наук Киселева, Мария Анатольевна

Список принятых сокращений.

Введение.

Обзор литературы.

Глава 1. Современные представления о строении и функциях клеточных мембран. Структурные особенности мембран водорослей и высших растений.

Глава 2. Состав и метаболизм мембранных липидов зеленых водорослей и высших растений

2.1. Состав индивидуальных классов липидов. 11 Распределение жирных кислот.

2.2. Синтез жирных кислот и индивидуальных липидов.

Глава 3. Изменения липидного состава мембран как способ адаптации к ^д экстремальным воздействиям внешней среды.

3.1. Механизмы адаптации к действию низких ^ положительных и повышенных температур.

3.2. Механизмы адаптации к повышенному осмотическому давлению.

3.3. Модификации липидного компонента мембран в условиях недостатка основных элементов минерального ^ питания (азота, серы). л.

Глава 4. Значение фосфора в основных процессах клеточного метаболизма, способы его извлечения из окружающей среды. Влияние дефицита фосфора на основные физиолого-биохимические параметры ^ растений.

Глава 5. Влияние недостатка фосфора на состав и метаболизм липидов, пути адаптации к фосфорному голоданию. ^

Материалы и методы исследования.

Глава 1. Объекты исследования и постановка эксперимента.

1.1. Объекты исследования.

1.2. Постановка эксперимента.

Глава 2. Методы исследования.

2.1. Анализ индивидуальных классов мембранных ^ глицеролипидов

2.1.1. Экстракция.

2.1.2. Разделение липидных классов методом ^ высокоэффективной тонкослойной хроматографии.

2.1.3. Идентификация.

2.1.4. Количественный анализ фосфо-, глико- и бетаиновых липидов.

2.2. Анализ жирных кислот.

2.2.1. Гидролиз глицеролипидов. Получение метиловых эфиров жирных кислот.

2.2.2. Разделение метиловых эфиров жирных кислот методом капиллярной газо-жидкостной хроматографии. ^ Идентификация жирных кислот.

2.3. Определение интенсивности обмена липидов. j |2.4. Статистическая обработка результатов. ^

Результаты и обсуждение.

Глава 1. Влияние дефицита фосфора на рост и морфологические характеристики свободноживущих и симбиотических водорослей ^ рода Pseudococcomyxa.

1.1. Рост водорослей на полной питательной среде ив ^ условиях дефицита фосфора.

1.2. Морфология водорослей, выращенных на полной ^ питательной среде и в условиях дефицита фосфора.

Глава 2. Состав мембранных липидов свободноживущих (P. chodatii,

P. simplex, P. elongate) и симбиотических (Р. \ariolosae, P. mucigena, ^

P. solorinae-bisporae) зеленых водорослей.

Глава 3. Влияние дефицита фосфора на состав, содержание и метаболизм мембранных липидов у автотрофных культур водорослей ^ рода Pseudococcomyxa.

3.1. Ответная реакция P. chodatii и P. simplex.

3.2. Ответная реакция P. variolosae и P. mucigena.

3.3. Ответная реакция P. elongata и P. solorinae-bisporae.

Глава 4. Особенности адаптации водорослей рода Pseudococcomyxa к ^g длительному фосфорному голоданию.

Глава 5. Влияние дефицита фосфора на содержание липидов у гетеротрофной культуры P. chodatii. Альтернативный путь биосинтеза гликолипидов.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Метаболизм мембранных липидов у свободноживущих и симбиотических зеленых водорослей рода Pseudococcomyxa в условиях дефицита фосфора»

Липиды мембранных структур клетки характеризуются достаточно консервативным составом. У далеких в эволюционном плане фотосинтезирующих организмов, в т. ч. у водорослей и высших растений, мембраны хлоропластов построены преимущественно из трех классов гликолипидов. Основными компонентами внехлоропластных мембран являются пять классов фосфолипидов. При этом в условиях действия экстремальных факторов среды, состав липидов может существенно изменяться. Долгое время считалось, что индуцированные действием стрессовых факторов изменения в мембранных липидах происходят преимущественно на уровне отдельных классов фосфолипидов и этерифицированных в них жирных кислот (ЖК) (Наглюос!, 1994). Действительно, ЖК являются одними из самых быстро обновляемых компонентов липидов. При действии стрессора может изменяться степень их ненасыщенности, длина цепей, позиционное расположение двойных связей.

Исследования последних лет, основанные на изучении состава и метаболизма липидов в условиях стресса показали, что большое значение в адаптации имеют гликолипиды (Вепш^ е1 а1., 1993, 1995; Апёегэзоп е1 а1., 2003; 1оиЬе1 е1 а1., 2003). Согласно результатом этих работ гликолипиды, в норме локализованные преимущественно в мембранах хлоропластов, могут замещать редуцированные фосфолипиды, основным местом локализации которых являются плазмалемма, мембраны энодоплазматического ретикулума, митохондрий и других экстрахлоропластных структур. В этом случае гликолипиды будут состоять из молекулярных видов, нехарактерных для хлоропластов.

В наибольшей степени участие гликолипидов в образовании экстрахлоропластных мембран обнаруживается в условиях дефицита фосфора, когда подавлен синтез фосфолипидов. В этих условиях активно экспрессируются гены, ответственные за образование гликолипидов. Таким образом, хлоропласт является структурой, которая при недостатке фосфора в клетке может выступать в качестве «поставщика» липидных соединений для внехлоропластных клеточных структур.

В то время как у высших растений реакции замещения связаны в основном с гликолипидами, у эволюционно древних организмов, например, у водорослей, в процессе адаптации могут принимать участие другие липиды, в частности, липиды бетаинового типа.

Способы адаптации к недостатку фосфора свободноживущих и симбиотических видов могут существенно отличаться. Как правило, растения, живущие в симбиозе с грибами, имеют более совершенные механизмы извлечения и утилизации фосфора, однако хуже приспосабливаются к условиям вынужденного фосфорного голодания (Harrison et al., 2002; Schiinmann et al., 2004; Javot et al., 2007). Есть основание полагать, что их возможности адаптации к дефициту фосфора, в том числе за счет модификаций мембранных структур, более ограничены. Так, например, у водорослей, являющихся фотобионтами лишайников, компенсаторное замещение редуцированных фосфолипидов может быть не связано с индукцией синтеза липидов бетаинового типа, как это происходит у многих представителей древних групп свободноживущих фотосинтезирующих организмов (Guschina et al., 2003). В связи с этим сравнительное изучение биохимических механизмов адаптации свободноживущих и симбиотических видов представляется особенно актуальным. Не исключено, что в ходе подобных исследований будут выявлены другие, альтернативные способы адаптации симбиотических организмов к недостатку фосфора, в том числе и на уровне мембранных липидов.

Целью исследования было выявить возможные способы адаптации к дефициту фосфора на уровне мембранных липидов у зеленых водорослей рода Psendococcomyxa и определить их особенности у свободноживущих и симбиотических видов.

В соответствии с целью были поставлены следующие задачи:

1) выяснить, как влияет недостаток фосфора на рост и морфологические характеристики водорослевых культур;

2) определить роль гликолипидов в адаптации свободноживущих и симбиотических зеленых водорослей к дефициту фосфора;

3) выяснить, связан ли процесс адаптации к недостатку фосфора с индукцией синтеза бетаиновых липидов;

4) определить особенности роста, морфологии и липидного состава водорослей в условиях длительного фосфорного голодания;

5) на модельной культуре водорослей с гетеротрофным типом питания выяснить, функционируют ли в условиях дефицита фосфора альтернативные пути синтеза гликолипидов.

Обзор литературы

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Киселева, Мария Анатольевна

Выводы

1. Свободноживущие виды Pseudococcomyxa отличались достаточно активным ростом в культуре. В условиях дефицита фосфора интенсивность их роста снижалась приблизительно в 1.5 раза. Симбиотические виды, за исключением P. variolosoe, характеризовались крайне слабым ростом вне зависимости от концентрации фосфора в питательной среде.

2. Показано, что состав индивидуальных классов мембранных липидов свободноживущих и симбиотических видов Pseudococcomyxa, выращенных на полной питательной среде, не имеет принципиальных отличий, однако галактолипиды симбиотических водорослей, как правило, характеризуются более высокой степенью ненасыщенности.

3. Установлено, что у свободноживущих и симбиотических видов дефицит фосфора вызывает редукцию большинства фосфолипидов, в т.ч. ФЭ, ФГ и ФИ. Реакция ФХ оказалась неоднородной, было выявлено увеличение (P. variolosae), сохранение (Р. chodatii и P. simplex) или снижение (P. mucigena, P. elongata и P. solorinae-bisporae) содержания липидов этого класса.

4. У всех исследованных видов Pseudococcomyxa адаптация к дефициту фосфора связана с изменением метаболизма гликолипидов. У свободноживущих видов недостаток фосфора, как правило, стимулировал усиление реакций синтеза и, одновременно, реакций распада гликолипидов (при этом содержание гликолипидов уменьшалось или оставалось без изменений). У симбиотических видов, включая P. variolosae и P. mucigena, интенсивность синтеза гликолипидов менялась незначительно, происходило накопление гликолипидов.

5. Процесс адаптации к недостатку фосфора у большинства видов зеленых водорослей {P. chodatii, P. simplex, P. variolosae и P. mucigena) напрямую связан с индукцией синтеза и/или увеличением содержания бетаиновых липидов ДГТС. У двух видов P. elongata и P. solorinae-bisporae, отличающихся наиболее высоким содержанием бетаиновых липидов, интенсивность их синтеза в условиях дефицита фосфора оставалась без изменений.

6. В условиях длительного фосфорного голодания свободноживущий вид Р. chodatii более активно адаптируется к недостатку фосфора. Усиливается работа нескольких компенсаторных путей синтеза, в том числе синтез гликолипидов, в меньшей степени синтез бетаиновых липидов. У симбиотических видов P. variolosae и P. mucigena в этих условиях редукция фосфолипидов компенсируется преимущественно липидами бетаинового типа.

7. На модельном объекте Р. сИоЛаШ установлено, что при недостатке фосфора в условиях гетеротрофного питания многократно увеличивается содержание гликолипидов МГДГ и липидов бетаинового типа ДГТС. Анализ жирнокислотного состава этих соединений указывает на участие ДГТС в альтернативных путях синтеза гликолипидов.

Заключение

Фосфор является одним из важнейших элементов, необходимых для роста и развития живых организмов. Однако в природных условиях, в связи с низкой доступностью фосфора, растения часто испытывают недостаток этого элемента. Дефицит фосфора вызывает целый комплекс изменений в метаболизме клеток, за которыми следуют многочисленные структурные преобразования, в т.ч. на уровне мембран всех субклеточных компартментов. В этой ситуации многие фосфорсодержащие соединения, в частности фосфолипиды, выступают в качестве резерва клеточного фосфора.

В условиях недостатка фосфора происходят существенные изменения в метаболизме мембранных липидов. В первую очередь модификации связаны с компенсаторным замещением фосфолипидов бесфосфорными липидными соединениями, у цветковых растений - гликолипидами, у других фотосинтезирующих организмов - гликолипидами и/или липидами бетаинового типа.

В этой связи особый интерес представляет изучение дефицита фосфора у зеленых водорослей, в составе мембран которых выявлены бетаиновые липиды ДГТС. В настоящей работе использованы одноклеточные зеленые водоросли рода Рзеис1ососсотуха, принадлежащие к разным экологическим группам (свободноживущие и симбиотические). Состав липидов этих водорослей не имеет принципиальных отличий, однако условия существования наложили определенный отпечаток на их физиологию. Предполагают, что водоросли, входящие в состав симбиотических ассоциаций, таких как лишайники, находятся в более выгодных, по сравнению со свободноживущими видами, условиях снабжения питательными элементами. Не исключено, что симбиотические водоросли имеют дополнительные пути извлечения питательных веществ, в том числе фосфора. В этом случае, при недостатке фосфора в среде они имеют определенные преимущества, поскольку используют не только собственные механизмы извлечения фосфора из среды, но и поглощают фосфаты, извлеченные и переработанные грибами. Однако выделенные в культуру симбионты оказываются менее приспособленными к существованию в условиях дефицита фосфора. Свободноживущие водоросли, располагающие только собственными ограниченными способами извлечения фосфора, более активно приспосабливаются к меняющимся условиям среды, адаптируясь за счет внутренних резервов и перестроек в метаболизме клетки.

Список литературы диссертационного исследования кандидат биологических наук Киселева, Мария Анатольевна, 2008 год

1. Андреева В.М. Почвенные и аэрофильные зеленые водоросли (Chlorophyta: Tetrasporales, Chlorococcales, Chlorosarcinales) / В.М. Андреева. Санкт-Петербург: «Наука», 1998.-351 с.

2. Блюм О.Б. Определитель лишайников СССР / О.Б. Блюм, A.B. Домбровская, Ц.Н.

3. Инашвили, A.B. Питеранс, Е.Г. Роме, В.П. Савич. Л.: «Наука», 1975.-275 с.

4. Болдырев A.A. Биомембранология / A.A. Болдырев, Е.И. Кяйвяряйнен, В.А. Илюха. -Петрозаводск. Изд-во Кар НЦ РАН, 2006. 226 с.

5. Болдырев A.A. Введение в биохимию мембран / A.A. Болдырев. М.: Высшая школа, 1986,- 112 с.

6. Бурлакова Е.Б. Ингибирующее действие смесей фенольных антиоксидантов и фосфатидилхолина / Е.Б. Бурлакова, Л.И. Мазалецкая, Н.И. Шелудченко, Л.Н. Шишкина// Известия Академии Наук, сер. Хим. 1995. - № 6. - С. 1053-1058.

7. Бычек-Гущина И.А. Изучение биохимических аспектов лишайникового симбиоза.

8. Липиды и жирные кислоты, культйвируемых симбионтов лишайников / И.А. Бычек-Гущина // Биохимия. 1997. - Т. 62. - Вып. 5. - С. 574-580.

9. Верещагин А. Г. Липиды в жизни растений / А.Г. Верещагин М.: Наука, 2007. - 78 с.

10. Веселова Т.В. Стресс у растений (биофизический подход) / Т.В. Веселова, В.А.

11. Веселовский, Д.С. Чернавский .- М. : Изд-во Московского государственного унивеситета, 1993. 144 с.

12. Гамалей Ю.В. Подвижная сетевая организация пластид и митохондрий в растительной клетке / Ю.В. Гамалей // Цитология. 2006. - Т. 48. - № 4. - С. 271-282.

13. Зайцев Г.Н. Математическая статистика в экспериментальной ботанике / Г.Н. Зайцев М.: Наука, 1984. - 424с.

14. Зайцев Г.Н. Математический анализ биологических данных / Г.Н. Зайцев. М.: Наука, 1991.- 184с.

15. Калачева Г.С. Липиды Chlorella vulgaris в условиях блокирования биосинтеза биогенными элементами / Г.С. Калачева, И.Н. Трубачев //Физиол. раст. 1974. - Т.21. - №1. -С.56-60.

16. Капич А.Н. Перекисное окисление липидов и его регуляция в мицелии ксилотрофных базидиомицетов / А.Н. Капич, Л.Н. Шишкина // Микробиология. 1995. - Том 64. - № 3. - С. 320-326.

17. Кейтс М. Техника липидологии. Выделение, анализ и идентификация липидов / М. Кейтс. М.: Мир, 1975.-322 с.

18. Климов А.Н Липиды, липопротеиды и атеросклероз / А.Н. Климов, Н.Г. Никульчева. -СПб: Питер Пресс, 1995. 304 с.

19. Клячко-Гурвич Г.Л. Обмен липидов в ходе онтогенеза хлореллы в связи с активностью фотосинтетического аппарата / Г.Л. Клячко-Гурвич, Л.Н. Цоглин, Г.И. Можайцева // Физиол. раст. 1981. - Т. 28. - № 2. - С. 421-429.

20. Koctíkob I. Ю. Водорост1 грунта УкраТни (icTopia та методи дослцдасння, система, конспект флори). / 1.Ю. Koctíkob, Е.М. Романенко, Е.М. Демченко, Т.М. Дар1£нко, T.I. Михашпок, О.В. Рибчинський, А.М. Солоненко. Кшв: Фпгосоцюцентр, 2001.- 300 с.

21. Котлова Е.Р. Антиокислительные системы лишайников / Е.Р. Котлова // Автореферат дис.канд-та биол. наук СПб., 2000. - 35с.

22. Котлова Е.Р. Изменение содержания индивидуальных классов липидов лишайника

23. Peltigera aphthosa в процессе обезвоживания и последующего реувлажнения / Е.Р.Котлова, Н.Ф. Синютнна// Физиол. раст. 2005. - Т. 52. - № 1. - С. 43-50.

24. Котлова Е.Р. Участие мембранных липидов в адаптации Cladophora (Clorophyta) к обитанию в мелководных озерах с различной соленостью / Е.Р. Котлова, Н.В. Шадрин // Бот.журн. 2003. - Том 88. - № 5. - С.38-45.

25. Лось А.Д. Десатуразы жирных кислот: адаптивна экспрессия и принципы регуляции / А.Д. Лось // Физиол. раст. 1997. - Т. 44. - № 4. - С. 528-540.

26. Лось А.Д. Структура, регуляция экспрессии функционирование десатураз жирных кислот / А.Д. Лось // Успехи совр. биохимии. 2001. - Т. 41. - С. 163-198.

27. Новицкая Г.В. Методическое руководство по тонкослойной хроматографии / Г.В. Новицкая. М.: Наука, 1972. - 64 с.

28. Новицкая Г.В. Роль липидной компоненты мембран в устойчивости растений огурца к низкой температуре / Г.В. Новицкая, Н.В. Астахова, Т.А. Суворова, Т.И. Трунова// Физиол. раст. 1999. - Том 46. - № 4. - С.618-625.

29. Полевой В.В. Физиология растений / В.В. Полевой. М.: Высшая школа, 1989. - 464 с

30. Равинская А. Влияние лишайниковых экстрактов и лишайниковых кислот на водоросли / А. Равинская, Е. Вайниггейн // Бот.журн. 1976. - № 61. - С. 1410-1416.

31. Рерберг М.С. Изучение плотности клеточного вещества в течение жизненного цикла развития Chlorella vulgaris / М.С. Рерберг, Т.И. Воробьева // Управляемое культивирование микроводорослей / Отв. Ред. Г.М. Лисовский. М.: Изд-во «Наука», 1964. - С. 136-139.

32. Синютина Н.Ф. Изменение фосфорилирования фосфолипидов под действием ауксина / Н.Ф. Синютина , В.В. Полевой // Физиол. раст. 1995. - Том 42. № 6. - С. 828833.

33. Сущик Н.Н. Влияние температуры на состав внутри- и внеклеточных жирных кислот зеленых водорослей и цианобактерий / Н.Н. Сущик, Г.С. Калачева, Н.О. Жила, М.И. Гладышева, Т.Г. Волова // Физиол. раст.- 2003. -Том 50. № 3. С.420-427.

34. Хотимченко С.В. Липиды морских водорослей-макрофитов и трав / С.В. Хотимченко. -Владивосток: Дальнаука, 2003. 231с.

35. Чиркова Т.В. Клеточные мембраны и устойчивость растений к стрессовым воздействиям / Т.В. Чиркова // Соросовский образовательный журнал. Биология. 1997. - № 9. -С. 12-17.

36. Чиркова Т.В. Пути адаптации растений к гипоксии и аноксии / Т.В. Чиркова. Л.: Изд-во Ленинград, ун-та, 1988.- 244 с.

37. Ahmadjian V. The lichen symbiosis. / V. Ahmadjian NEW York: John Willey &Sons, 1993250 p.

38. Ahti T. Nordic lichen flora. Cyanolichens / T. Ahti, P. M. Jorgensen, H. Kristinsson, R. Moberg, U. Sochting, G. Thor.Uppsala: Uppsala University on behalf of Nordic Lichen Society, 2007. - Vol. 3. - 219 p.

39. An K.G. In situ experimental evidence of phosphorus limitation on algal growth in a lake ecosystem / K.G. An, S.S. Park // J. Environ. Sci. Health A Tox. Hazard Subst. Environ. Eng. 2002. V. 37. - P. 913-924.

40. Andersson M. Phosphate-limited oat / M. Andersson, M. Stridh, K. Larsson, C. Liljenberg, A.

41. Arsz S. A. Polar glycerolipids of Chlamydomonas moewusii / S.A. Arsz, J.A. Himbergen, A.

42. Boiling C. Metabolite profiling of Chlamydomonas reinhardtii under nutrient deprivation / C. Boiling, O. Fiehn // Plant Physiol. 2005. - Vol. 139. - P. 1995-2005.

43. Chen G.-Q. Growing phototrophic cells without light / G.-Q. Chen, F. Chen// Biotechnology1.tters. 2006. - Vol. 28. - P. 607-616. Christie W.W. //www.lipidlibrary. co. uk

44. Czeczuga, F. Gradzki// Bulletin de l'academie polonaise des sciences. Serie des sciences biologiques. CI. II. 1974. -Vol. XXII. - № 6. - P. 425-429. Deason T.R. Phycological studies I. exploratory studies of Texas soil algae / Deason T.R., H.C.

45. Goni F.M. Structure and functional properties of diacyglycerol in membranes / F.M. Goni, A.

46. Guschina I. A. Lipids and lipid metabolism in eukaryotic algae. / I. Guschina, J.L. Harwood / Prog. Lipid Res. 2006. - Vol. 45. - P. 160-186.

47. Guschina I. Abscisic acid modifies the changes in lipids brought about by water stress in the moss Atrichum androgynum /1. Guschina, J.L. Harwood, M. Smith, R. Beckett //New Phytol. 2002. - Vol. 156. - P. 255-264.

48. Guschina I. Lead and cooper effect on lipid metabolism in cultured lichen photobiont with different phosphorus status/ I. Guschina, J.L. Harwood // Phytochemistry. 2006. -Vol. 67 (16).-P. 1731-1739.

49. Haigh W.G. The characterization and cyclic production of a highly unsaturated homoserine lipids in Chlorella minutissima / W.G. Haigh, T.F. Yoder, L. Ericson, T. Pratum, R.R. Winget// Biochim. Biophys. Acta. 1996. - Vol. 1299. - P. 183-190.

50. Harrison M. A phosphate transporter from Medicago truncatula involved in acquisition of phosphate released by arbuscular mycorrhizal fungi / M. Harrison, G. Dewbre, J. Liu //Plant cell. 2002. - Vol. 14. - P. 2413-2429.

51. Härtel H. Changes in the composition of the photosynthetic apparatus in the galactolipid-deficient dgdl mutant of Arabidopsis thaliana / H. Härtel, H. Lokstein, P. Dörmann, B. Grimm, C. Benning//Plant Physiol. 1997.-Vol. 115(3).-P. 1175-1184.

52. Härtel H. DGD1-independent biosynthesis of extraplastidic galactolipid after phosphate deprivation / H. Härtel, P. Dörmann, C. Beninng // PNAS. 2000. - Vol. 97.- № 19. -P. 10649-10654.

53. Härtel H. Galactolipids not associated with the photosynthetic apparatus in phosphate-deprived plants / H. Härtel, P. Dörmann, C. Beninng // J. Photochemistry and Photobiology B: Biology. -2001. Vol. 61 (1-2). P. 46-51.

54. Harwood J. L. Environmental factors with can alter lipid metabolism / J.L. Harwood // Progr. Lipid Res. 1994. - Vol.33. - No. V2. - P. 193-202.

55. Harwood J. L. Involvement of chloroplast lipids in reaction of plants submitted to stress / J.L.

56. Harwood / J. L. Harwood //Lipids in photosynthesis: structure, function, genetics /Eds. P.-A.Siegentaler., N. Murata . Nethelands: Kluwer Academic Publishers, 1998, - P. 287-302.

57. Harwood J.L. Resent advances in the biosynthesis of plant fatty acids / J.L Harwood // Biochim. Biophys. Acta. 1995. - Vol.1301. - P. 7-56.

58. Hawksworth D. The variety of fungal-algal symbioses, their evolutionary significance, and the nature of lichens / D. Hawksworth, V.-P.L.S. // Bot. J. Linn. Soc.- 1988. Vol. 96. -P. 3-20.

59. Heemskerk J.W. Biosynthesis and desaturation of prokaryotic galactolipids in leaves and isolated chloroplasts from spinach / J.W. Heemskerk, H. Schmidt, U. Hammer, E. Heinz // Plant Physiol. 1991. - Vol. 96. - P. 144-152.

60. Hernandes G.Phosphorus stress in common bean: root transcript and metabolic responses./ G.

61. Hernandes, M. Romirez, O. Valdes-Lopez, M. Tesfaye, M. Graham, T. Czechowsk,

62. A. Schlereth, M. Wandrey, A. Erban, F. Cheung, H. Wu, M. Lara, C. Town, J. Kopka, M. Udravdi, C. Vance // Plant Physiol.- 2007. Vol. 144. - P. 752-767. Holzl G. Structure and function of glycoglycerolipids in plants and bacteria / G. Holzl, P.

63. Karthikeyan A.S. Regulated expression of Arabidopsis phosphate transporters /

64. A.S.Karthikeyan, D.K.Varadarajan, U.T.Mukatira, M.-P.D'Urzo, B.Damsz, K.G. Raghothama // Plant Physiol. 2002. - Vol. 130. - P. 221-233. Kavanova M. Phosphorus deficiency decreases cell devision and elongation in grass leaves / M.

65. Kavanova, F.A. Lattanzi, A.A. Grimoldi, H. Schnyder // Plant. Physiol. 2006. - Vol. 141.-P. 766-775.

66. Kelly A. Green light for galactolipid trafficking / A. Kelly, P. Dormann // Current opinion in

67. Plant Biology. 2004. - Vol. 7. - P. 262-269. Kent C. Interactions among pathways for phosphatidylcholine metabolism, CTP synthesis and secretion through the Golgi apparatus / C. Kent, G. Carman // Trends Biochem. Sci. -1999. Vol. 24 (4). - P. 146-150.

68. Khozin-Goldberg I. The effect of phosphate starvation on the lipid and fatty acid composition of the fresh water eustigmatophyte Monodus subterraneus / I. Khozin-Goldberg, Z. Cohen // Phytochemistry. 2006. - Vol. 67. - № 7. - P. 696-701.

69. Klaus D. Digalactosyldiacylglycerol synthesis in chloroplasts of the Arabidopsis dgdl mutant / D. Klaus, H. Härtel, L. Fitzpatrick, J. Froehlich, J. Humbert, C. Benning, P. Dörmann // Plant Physiol. 2002. - Vol. 128. - P. 885-895.

70. Klima A. FM-dyes label sterol-rich plasma membrane domains and are internalized independently of the cytoskeleton in Chara ceaninternodal cells / A. Klima, I.t

71. Foissner // Plant Cell Physiol. 2008. - Vol. 49 (10). - P. 1508-1521.

72. Klyachko-Gurvich G. Desaturation of fatty acids as an adaptive response to shifts in light intensity / G. Klyachko-Gurvich, L. Tsoglin, J. Doucha, J. Kopetskii, I. Shebalina, L. Semenenko // Phisiol. Plant. 1994. - Vol. 107. - P. 240-249.

73. Kobayashi K. Galactolipid synthesis in chloroplast inner envelope is essential for proper thylakoid biogenesis, photosynthesis, and embryigenesis / K. Kobayashi, M. Kondo, Y. Fukuda, M. Nishimura, H. Ohta// PNAS. 2007. - Vol. 104. - P. 17216-17221.

74. Kohlwein S., Daum G., Scnneiter R., Paitauf F. Phospholipids: synthesis, sorting, subsellular traffic the yeast approach // Cell Biology. - 1996. - Vol. 6. - P. 260-266.

75. Kostikov I. Taxonomic revision of the genus Pseudococcomyxa, with comments on the genus Coccomyxa / I. Kostikov, T. Darienko, L. Hoffmann // Abstracts of the International Symposium "Biology and Taxonomy of Green Algae IV". Smolenice, 2002. P. 47.

76. Kuiper P. Lipid metabolism as a factor in environmental adaptation / P. Kuiper // Biogenesis and function of plant lipids / Eds. P. Mazliak, C. Costes, R. Douce.-. North-holland Biomedical Press, 1980. - P. 169-175.

77. Roche J. Induction of specific proteins in eukaryotic algae grown under iron-, phosphorus-, ornitrogen-deficient conditions / J. Roche, R.J.Geider, L.M.Graziano, H.Murray, Lewis K. // J. Phycol. 1993. - Vol. 26. - P. 767-777.

78. Markager S. Heterotrophic growth of Ulva lactuca (Chlorophyceae) / S. Markager, K. Sand-Jensen // J. Phicol. 1990. - Vol. 26. - P. 670-673.

79. Martin B.A. Changes in Soybean (Glycine max (L.) Merr.) glycerolipids in response to water stress / B.A. Martin, J.B. Schoper, R.W. Rinne // Plant Physiol. 1986. - Vol. 81. - P. 798-801.

80. McClanahan T.R. Algal growth and species composition under experimental control of herbivory, phosphorus and coral abundance in Glovers Reef, Belize / T.R. McClanahan, B.A. Cokos, E. Sala // Mar. Pollut. Bull. 2002. - Vol. 44. - P. 441-451.

81. Moore T.S. Membrane lipid biosynthesis in Chlamydomonas reinhardii. In vitro biosynthesis diacylglyceryltrimethylhomoserine / T.S. Moore, Z. Du, Z. Chen // Plant. Physiol. -2001.-Vol. 125. P. 423-429.

82. Moreau P. Lipid trafficking in plant cells / P. Moreau , J. Bessoule , S. Mongrand S, E. Testet, P.Vincent, C. Cassagne // Prog Lipid Res. 1998. - Vol. 3/7(6). -P. 371-391.

83. Moseley J.L., Chang C.-W., Grossman A.R. Genome-based approaches to understandingphosphorous deprivation responses and PSR1 control in Chlamydomonas reinhardtii // Eukaryotic Cell. 2006. - Vol. 5. - P. 26-44.

84. Moseley K. Lipid composition and metabolism of Volvox carteri / K. Moseley, G.A. Thompson //Plant Physiol. 1973. - Vol. 24. - P. 287-310.

85. Muchhal U.S.Transcriptional regulation of plant phosphate transporters / U.S.Muchhal, K.G.

86. Raghothama // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. - Vol. 96. - P. 5868-5872. Munnic T. Phospholipid signaling in plants / T. Munnic, R.F. Irvine, A. Musgrave // Biochim.

87. Biophis. Acta. 1980. - Vol. 65. - P.260-265. Munnic T. Phospholipid signalling in plants / T. Munnic, R.F. Irvine, A. Musgrave // Biochim.

88. Biophis. Acta. 1998. - Vol. 1389. - P.:222-272. Muzliak P. Lipid metabolism in plants / P. Muzliak // Plant Physiol. - 1973. - Vol. 24. - P. 287310.

89. Nichols B. Separation of the lipids of photosynthetic tissues: improvements in analysis by thin-layer chromatography / B. Nichols // Biochim. Biophis. Acta. 1963. - Vol. 70. - P. 417-425.

90. Planta. 2002. - Vol. 216. - P. 23-37. Regnault A. Lipid composition of Euglena gracilis in relation to carbon-nitrogen balance / A.

91. Regnault, D. Chervin, F. Pitón, R. Calvayrae, P. Mazliak // Phytochemistry. 1995. -Vol. 40.-№3.-P. 725-733. Rikkinen J. What is behind the pretty colours? A study on the photobiology of lichens / J.

92. Schunmann P.H.D. Characterization of promoter expression patterns derived from Phtlphosphate transporter genes of barley (Hordeum vulgare L.) / P.H.D. Schunmann, A.E.Richardson, F.W.Smith, E.Delhaize // J. Exp. Bot. 2004a. - Vol. 55. - P. 855865.

93. Shimogawara K. Chlamidomonas reinhardtii mutants abnormal in their responses to phosphorus deprivation / K. Shimogawara, D.D. Wykoff, H. Usuda, A.R. Grossman // Plant. Physiol. -1999. Vol. 120.-P. 685-693.

94. Siegentahaler P.-A. Lipids in photosynthesis: structure, function and genetics / P.-A. Siegentahaler, N. Murata. London: Kluwer academic publishers,- 1998. - 303 p.

95. Siegentaler P.-A. Reconstitution of photosynthetic structures and activities with lipids / P.-A.

96. Siegentaler // Lipids in photosynthesis: structure, function, genetics . genetics / Eds. P.-A. Siegentaler, N. Murata.-Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1998 — P.175-189.

97. Smith S. Mycorrhizal fungi can dominate phosphate supply to plants irrespective of growth responses / S. Smith, F. Smith, I. Jakobsen // Plant Physiol. 2003. - Vol. 133. - P. 16-20.

98. Spijkerman E. Competition for phosphorus among planktonic desmid species in continuous -flow culture / Spijkerman E., P.F.M. Coesel // J. Phycol. 1996. - Vol. 32. - P. 939948.

99. Spijkerman E. Phosphorus acquisition by Chlamidomonas acidophila under autotrophic and osmo -mixotrophic growth conditions / E. Spijkerman // J. Exp. Bot. 2007. - Vol. 58. - P. 4195-4202.

100. Thompson G. A. Lipids and membrane function in green algae /G. A. Thompson // Biochim.

101. Biophis. Acta. 1996. - Vol. 1302. - P. 17-45. Uemura M. A contrast of plasma membrane lipid composition of oat and rye leaves in-relation to freezing tolerance / M. Uemura, P. Steponkus // Plant Physiol. - 1994. - Vol. 104. - P. 479-496.

102. Kostetsky, I.M. Vasendin //J. Chromatogr. 1975. - Vol. 114. - No. 1. - P. 129-141. Vitikainen O. Taxonomic revision of Peltigera (lichenized Ascomycotina) in Europe / O.

103. Vitikainen//Acta Bot. Fenn. 1994. - Vol. 152. - Pi 1-94. Voelker D.R. New perspectives on the regulation of intermembrane glycerophospholipids traffic

104. Wikoff D.D. The regulation of photosynthetic electron transport during nutrient deprivation in Chlamidomonas reinhardtii / D.D. Wikoff, J.P. Davies, A. Melis, A.R. Grossman // Plant Physiol. 1998. - Vol. 117. - P. 129-139.

105. Xu C. Mutation of a mitochondrial outer membrane protein affects chloroplast lipid biosynthesis / C. Xu, E. Moellering, J. Fan, C. Benning // Plant Journal. 2008. - Vol. 54. - P. 163175.

106. Yin Y. Involvement of rapid nucleotide synthesis in recovery from phosphate starvation of Catharanthus roseus cells / Y. Yin, F. Shimano, H. Ashihara // J. Exp. Bot. 2007. -Vol. 58.-P. 1025-1033.

107. Yu B. Anionic lipids are required for chloroplast structure and function in Arabidopsis / B. Yu, C. Benning // Plant Journal. 2003. - Vol. 36. - P.762-770.

108. Yu B. Arabidopsis disrupter in SQD2 encoding sulfolipid synthase is impaired in phosphate-limited growth / B. Yu, C. Xu, C. Benning // PNAS. 2002. - Vol. 99. - P. 57325737.

109. Zarrouk M. Salt stress effect on polar lipid metabolism of olive leaves / M. Zarrouk, W. Seqqat-Dakhma, A. Cherif // Plant lipid metabolism /Eds. J.-C. Kader, P. Mazliak. -Netherlands: Kluwer Academic Publishers, 1995. P.429-431.

110. Zhila N. Effect of nitrogen limitation on the growth and lipid composition of the green alga Botryococcus braunni Kiitz IPPAS H-252 / N. Zhila, G. Kalacheva, T. Volova // Russian J. Plant Physiol. 2005. - Vol. 52. - P. 357-365.