Мелатонин как элемент защитной и регуляторной систем хлоропластов и митохондрий при фотоокислительном стрессе у Arabidopsis thaliana тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 00.00.00, кандидат наук Бычков Иван Александрович

• Бычков Иван Александрович
• кандидат наук
• 2022

Оглавление диссертации кандидат наук Бычков Иван Александрович

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Мелатонин и его роль в растениях

1.1.1. Структура, биосинтез и сигналинг мелатонина

1.1.2. Антиоксидантная и регуляторная роль мелатонина в защите растений от стрессов

1.2. Фотоокислительный стресс и участие мелатонина в защите растений

1.2.1. Понятие фотоокислительного стресса и его влияние на фотосинтетический аппарат

1.2.2. Участие мелатонина в защите от фотоокислительного стресса

1.3. Взаимодействие цитокининов и абсцизовой кислоты с мелатонином

1.3.1. Структура, биосинтез и физиологические свойства цитокининов

1.3.2. Взаимодействие цитокининов и мелатонина

1.3.3. Структура, биосинтез и физиологические свойства абсцизовой кислоты

1.3.4. Взаимодействие абсцизовой кислоты и мелатонина

1.4. Хлоропластный и митохондриальный геномы А. ¡НаНапа и их регуляция мелатонином

1.4.1. Хлоропластный геном. Регуляция мелатонином экспрессии хлоропластных генов

1.4.2. Митохондриальный геном. Регуляция мелатонином экспрессии генов митохондрий

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

2.1. Объект исследования

2.2. Условия выращивания растений

2.3. Условия постановки экспериментов

2.4. Методы биохимического анализа

2.5. Методы биофизического анализа

2.6. Методы молекулярного анализа

2.7. Статистический анализ

ГЛАВА 3. РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1. Роль мелатонина в защите растений от окислительного стресса

3.1.1. Стресспротекторная роль мелатонина при умеренном фотострессе в системе отделенных листьев A. thaliana

3.1.2. Отбор гомозиготных инсерционных мутантов Arabidopsis thaliana по генам синтеза и сигналинга мелатонина

3.1.3. Стресспротекторная роль мелатонина при сильном фотострессе в проростках A. thaliana дикого типа и мутантах по генам синтеза и сигналинга мелатонина

3.2. Изменение мелатонином экспрессии фотосинтетических генов хлоропластного и ядерного кодирования, а также генов аппарата транскрипции

3.2.1. Влияние мелатонина на активность хлоропластных и ядерных генов при использовании умеренного стресса и системы отделенных листьев

3.2.2. Влияние мелатонина на экспрессию хлоропластных генов у проростков A. thaliana дикого типа и мутантов по генам синтеза и сигналинга мелатонина в условиях фотоокислительного стресса

3.2.3. Влияние мелатонина при умеренном и сильном свете на уровни фотосинтетических белков

3.3. Влияние мелатонина при сильном фотоокислительном стрессе на экспрессию митохондриальных генов, активность альтернативной оксидазы и дыхание

3.4. Взаимодействие цитокининов и АБК с мелатонином в нормальных условиях и при действии фотоокислительного стресса

3.4.1. Взаимное влияние мелатонина и цитокинина на накопление транскриптов генов метаболизма, рецепции и сигналинга этих регуляторов

3.4.2. Взаимное влияние мелатонина и абсцизовой кислоты на накопление транскриптов генов метаболизма, рецепции и сигналинга этих регуляторов

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

ПРИЛОЖЕНИЕ

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ

Arabidopsis - Arabidopsis thaliana (L.); Fv/Fm - максимальный квантовый выход;

NEP - nuclear-encoded plastid RNA polymerase (пластидная РНК-полимераза

ядерного кодирования);

NPQ - нефотохимический тушение;

PEP - plastid-encoded RNA polymerase (мультисубъединичная РНК-полимераза пластидного кодирования);

РАР - Plastid RNA-polymerase associated proteins (Белки ассоциированные с PEP);

qN - коэффициент нефотохимического тушения;

qP - коэффициент фотохимического тушения;

Y(I) - эффективный квантовый выход первой фотосистемы;

Y(II) - эффективный квантовый выход второй фотосистемы;

Y(NA) - показатель ограничения квантового выхода первой фотосистемы на стороне акцептора;

Y(ND) - показатель ограничения квантового выхода первой фотосистемы на

стороне донора;

АБК - абсцизовая кислота;

АБК-гены - гены метаболизма и сигналинга абсцизовой кислоты;

АБК-мутанты - мутанты по генам метаболизма и сигналинга абсцизовой кислоты;

АФК - активные формы кислорода;

ИУК - индолилуксуная кислота;

кДНК - комплементарная одноцепочечная ДНК;

мРНК - матричная РНК;

МС - среда Мурасиге и Скуга;

МТ-гены - гены метаболизма и сигналинга мелатонина;

МТ-мутанты - мутанты по генам метаболизма и сигналинга мелатонина;

РБФК - рибулозобифосфаткарабоксилаза;

РНКаза - рибонуклеаза; рРНК - рибосомная РНК; СОД - супероксиддисмутаза; ТХУ - трихлоруксусная кислота;

ТБК-активные продукты - продукты реакции с тиобарбитуровой кислотой; ФС1 - фотосистема I; ФС11 - фотосистема II; ЦК - цитокинины;

ЦК-гены - гены матаболизма и сигнлаинга цитокининов;

ЦК-мутанты - мутанты по генам метаболизма и сигналинга цитокининов.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Мелатонин как элемент защитной и регуляторной систем хлоропластов и митохондрий при фотоокислительном стрессе у Arabidopsis thaliana»

ВВЕДЕНИЕ

В настоящее время широкое применение методов молекулярной биологии в физиологии растений позволило раскрыть многие механизмы регуляции на уровне отдельной клетки и растения в целом. Однако, многие метаболические процессы, протекающие в растительных тканях, остаются не раскрытыми. В то же время появляется информация о новых регуляторах, участвующих в жизни растений, в том числе в условиях стресса.

Одним из активно изучаемых регуляторных соединений является мелатонин. В большом количестве работ показана защитная роль мелатонина, как антиоксиданта и регулятора внутриклеточных процессов, который действует преимущественно в условиях окислительного стресса. Однако конкретные механизмы его действия до сих пор практически не изучены. Мало известно о его роли в защите от фотоокислительного стресса разной силы и длительности. Также практически ничего не известно о его способности регулировать функциональную

и т-ч и

активность митохондрий и хлоропластов в условиях стресса. В этой связи представляется интересным изучение способности мелатонина регулировать экспрессию хлоропластных, митохондриальных и ядерных генов, вовлеченных в ответ на абиотические стрессы.

Предполагается, что регуляторная роль мелатонина может быть связана с его способностью влиять на уровень фитогормонов. Однако в настоящее время взаимодействие мелатонина и гормонов растений практически не освещено. Наибольший интерес связан с взаимовлиянием мелатонина, абсцизовой кислоты (АБК) и цитокининов на уровне генов синтеза фитогормонов и мелатонина, а также генов рецепции и трансдукции гормонального сигнала. Открытие потенциального рецептора мелатонина позволяет изучать молекулярные механизмы действия мелатонина и искать точки пересечения с фитогормонами. Широкое поле неизученных аспектов роли мелатонина в растениях позволяет применять комплексный подход с изучением различных его функций.

Целью представленной работы было изучение участия мелатонина в регуляции экспрессии пластидных, митохондриальных и ядерных генов в нормальных условиях и при фотоокислительном стрессе.

Для достижения указанной цели были поставлены следующие задачи:

1. Изучить особенности защитной роли мелатонина при умеренном и сильном фотоокислительном стрессе.

2. Показать особенности мутантов по гену синтеза и потенциальным компонентам сигналинга мелатонина в условиях фотоокислительного стресса.

3. Исследовать роль мелатонина в регуляции активности хлоропластных и митохондриальных генов в нормальных условиях и при действии избыточного освещения.

4. Изучить влияние мелатонина на активность генов синтеза и сигналинга цитокининов и АБК в условиях фотоокислительного стресса. Исследовать эффект цитокининов и АБК на экспрессию генов синтеза и сигналинга мелатонина.

5. С использованием мутантов по компонентам синтеза и сигналинга фитогормонов изучить влияние дефицита гормонов и блокирования путей их сигналинга на функциональную активность мелатонина.

Научная новизна работы. На растениях Arabidopsis НаИапа дикого типа и инсерционных мутантов по генам синтеза и сигналинга мелатонина впервые изучена роль мелатонина в регуляции экспрессии хлоропластных генов, а также в регуляции уровня кодируемых ими белков в условиях фотоокислительного стресса. Показано, что при фотострессе мелатонин поддерживает уровень дыхания и активность генов всех комплексов дыхательной цепи, а также снижает активность альтернативной оксидазы. Механизм регуляции генов пластома и хондриома мелатонином связан с регуляцией экспрессии генов РНК-полимераз и других компонентов аппарата транскрипции. Потенциальный рецептор мелатонина CAND2/PMTR1 участвует в регуляции ответов растения на стресс. Мутант по данному гену проявляет сниженную чувствительность к мелатонину на уровне экспрессии хлоропластных и митохондриальных генов. Мелатонин влияет на

экспрессию генов метаболизма и сигналинга цитокининов и АБК у дикого типа и мутантов по генам синтеза и сигналинга мелатонина. Транс-зеатин и АБК способны регулировать активность гена синтеза мелатонина АБЫТ. Взаимодействие мелатонина и АБК, вероятно, связано с участием транскрипционного фактора ABI4. Полученные данные представляют интерес для более глубокого понимания регуляторной роли мелатонина в стрессустойчивости растений и взаимодействии с фитогормонами.

Теоретическая и практическая значимость работы. Результаты работы расширяют представления о роли мелатонина в жизни растений, включая его функцию в контроле ядерно-органельных взаимодействий, демонстрируют участие мелатонина в защите растительной клетки, дополняют знания о механизмах его действии в регуляторных системах растений. Полученные данные могут быть использованы в генной инженерии, в защите растений и в фармацевтической промышленности. Экспериментальные данные могут быть полезны для подготовки курсов лекций по физиологии, биохимии и молекулярной биологии растений в высших учебных заведениях.

Степень достоверности работы. Данная работа проводилась с применением современных физиологических, молекулярно-генетических и биохимических методов анализа. Все эксперименты проводились в достаточных для построения достоверной статистики биологических и аналитических повторностях. Выводы обоснованы экспериментально и отражены в печатных работах.

Апробация результатов. Результаты данной работы были представлены на следующих научных конференциях: Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых учёных «Ломоносов» (Москва, 2019); XXVII Всероссийская молодежная научная конференция «Актуальные проблемы биологии и экологии» (Сыктывкар, 2020); VI международная научная конференция PlantGen (Новосибирск, 2021); Конференция годичного собрания Общества физиологов растений России «Экспериментальная биология растений и биотехнология: история и взгляд в будущее» (Москва, 2021).

Публикации. По материалам диссертации опубликовано 8 работ, из которых 3 статьи в рецензируемых изданиях, рекомендуемых ВАК.

В журналах, рекоменлованных ВАК:

1. Бычков И.А., Кудрякова Н.В., Шугаев А.Г., Кузнецов Вл. В., Кузнецов

В.В. (2022) Рецептор мелатонина CAND2/PMTR1 участвует в регуляции экспрессии митохондриальных генов при фотоокислительном стрессе. Доклады российской академии наук. Науки о жизни, 502(1), 21-27.

2. Bychkov I.A., Kudryakova N.V., Pojidaeva E.S., Kusnetsov V.V. (2021) The melatonin receptor CAND2 is involved in the regulation of photosynthesis and chloroplast gene expression in Arabidopsis thaliana under photooxidative stress. Photosynthetica, 59(4), 683-692.

3. Bychkov Ivan, Kudryakova Natalia, Andreeva Aleksandra, Pojidaeva Elena, Kusnetsov Victor. (2019) Melatonin modifies the expression of the genes for nuclear- and plastid-encoded chloroplast proteins in detached Arabidopsis leaves exposed to photooxidative stress. Plant Physiol. Biochemistry, 144, 404-412

В прочих изданиях:

1. Бычков. И.А., Кудрякова Н.В., Кузнецов В.В. (2021) Роль мелатонина в изменении экспрессии генов метаболизма и сигналинга цитокининов и АБК у Arabidopsis thaliana при фотоокислительном стрессе. Всероссийская научная конференция с международным участием «Экспериментальная биология растений и биотехнология: история и взгляд в будущее». Материалы докладов. Москва, 2021, 197.

2. Bychkov I.A., Kudryakova N.V., Kusnetsov V.V. (2021) Effect of melatonin deficiency and disruption of its receptor signaling pathway on photosynthetic parameters and expression of chloroplast genes in plants of Arabidopsis thaliana under photooxidative stress. PLANT GENETICS, GENOMICS, BIOINFORMATICS, AND BIOTECHNOLOGY (PLANTGEN2021). Novosibirsk, ICG SB RAS, 46.

3. Бычков И.А., Кудрякова Н.В., Кузнецов В.В. (2020) Участие мелатонина в регуляции экспрессии генов аппарата транскрипции хлоропластов

Arabidopsis thaliana при фотоокислительном стрессе. Материалы трудов XXVII Всероссийской молодежной конференции «Актуальные проблемы биологии и экологии» Сыктывкар. ИБ ФИЦ Коми НЦ УрО РАН. С.103-106.

4. Бычков И.А. (2019) Роль мелатонина в поддержании функциональной активности фотосистем I и II в листьях Arabidopsis thaliana при фотострессе. XXVI Международная научная конференция студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов». Москва, 2019. ISBN 978-5-317-06100-5.

5. Бычков И.А., Кудрякова Н.В., Кузнецов В.В. (2018) Мелатонин и его участие в реакциях фотоокислительного стресса Arabidopsis thaliana. Механизмы устойчивости растений и микроорганизмов к неблагоприятным условиям окружающей среды. Сборник материалов Годичного собрания Общества физиологов растений России, Всероссийской научной конференции с международным участием и школы молодых ученых. Иркутск: Изд-во Института географии им. В.Б. Сочавы СО РАН. С. 170-173.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объекта и методов исследований, изложения полученных результатов и их обсуждения, заключения, выводов, списка цитируемой литературы и приложения. Материалы диссертации изложены на 164 страницах машинописного текста и содержат 22 таблицы и 40 рисунков. Список цитируемой литературы включает 205 наименований, в том числе 197 иностранных.

Положения, выносимые на защиту:

Мелатонин эффективно защищает растения при воздействии света высокой интенсивности, снижает окислительный стресс, поддерживает фотосинтетические процессы и уровень дыхания. Дефицит мелатонина делает растение более уязвимым в условиях стресса.

Мелатонин при фотоокислительном стрессе влияет на экспрессию пластидных, митохондриальных и ядерных генов. Регуляция осуществляется путем влияния на гены РНК-полимераз и другие компоненты аппарата транскрипции.

Предполагаемый рецептор мелатонина CAND2/PMTR1 играет важную роль в обеспечении регуляторной функции мелатонина при фотострессе. Инактивация генов сигналинга мелатонина приводила к ингибированию способности мелатонина регулировать экспрессию ряда пластидных, митохондриальных и ядерных генов.

Мелатонин влияет на экспрессию генов метаболизма и сигналинга фитогормонов, а цитокинины и АБК влияют на активность генов синтеза мелатонина. Транс-зеатин и АБК имеют противоположный эффект на активность гена одного из ключевых ферментов синтеза мелатонина ASMT (Ы-ацетилсеротонинметилтрансфераза). Транс-фактор АВ14 может быть вовлечен в процесс взаимодействия мелатонина и АБК.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1. Мелатонин и его роль в растениях

1.1.1. Структура, биосинтез и сигналинг мелатонина

Мелатонин (N-acetyl-5-methoxytryptamine) - это высокоактивное соединение, обнаруженное у представителей разных таксонов живой природы (Hardeland, 2016; Tan et al., 2014). Мелатонин впервые был выделен из эпифиза коровы в 1958 году Lerner с соавторами и с тех пор активно изучался у млекопитающих (Lerner et al., 1958). В настоящее время показано, что мелатонин вырабатывается у всех животных в эпифизе и других органах, включая сердце, печень, кишечник, кожу, и является важным регулятором физиологических процессов, особенно важна его роль в поддержании гомеостаза (Chitimus et al., 2020). У растений мелатонин впервые выделен в 1993 году из Ipomoea nil, и вскоре обнаружен у других одноклеточных и многоклеточных растений (Reiter et al., 2015).

По химическому составу мелатонин является индоламином (Ci3Hi6N2O2), N-(2-(5-метокси-1Н-индол-3-ил)этил)ацетамидом по химической классификации. В нормальных условиях вещество представлено белыми кристаллами, плохо растворимыми в воде и хорошо в этаноле.

/ О

Рисунок 1. Химическая формула мелатонина.

Мелатонин синтезируется из аминокислоты триптофана, причем путь его синтеза достаточно консервативен у всех исследованных видов (Zhao et al., 2019). Процесс синтеза включает в себя четыре этапа, в которые вовлечены не менее шести ферментов, а важным промежуточным соединением является серотонин (5-

гидрокситриптамин) (Back et al., 2016). В последние этапы синтеза у Arabidopsis thaliana вовлечены три типа ферментов: SNAT (серотонин N-ацетилтрансфераза), COMT (O-метилтранфераза кофейной кислоты) и ASMT (N-ацетилсеротонинметилтрансфераза) (Byeon et al., 2014; Back et al., 2016). У растений риса открыто несколько изоферментов для SNAT и ASMT, недавно изоферменты в довольно большом количестве обнаружены также для A. thaliana, по некоторым данным их может быть до 3 для SNAT и до 19 для ASMT (Bhowal et al., 2021). Ферменты синтеза локализуются как в цитоплазме клеток растений, так и в клеточных органеллах - хлоропластах и митохондриях (Tan et al., 2013; Lee et al., 2014; Byeon et al., 2015).

Катаболизм мелатонина у растений, как предполагается, осуществляется двумя путями: неферментативным и ферментативным. В первом случае, как и у животных, мелатонин разлагается при взаимодействии с активными формами кислорода (АФК), а также в результате прямого воздействия ультрафиолетового излучения (Tan et al., 2002). Катаболизм также осуществляется ферментативным путем, однако в настоящее время ферменты M2H (мелатонин-2-гидроксилаза) и M3H (мелатонин-3-гидроксилаза), осуществляющие его распад, обнаружены только у риса (Byeon, Back, 2015; Lee et al., 2016). Также возможен путь катаболизма мелатонина через деацетилирование до 5-метоксикриптамина ферментом арилациламидазой с последующим окислением до 5-метоксииндол-3-уксусной кислоты, однако метаболиты этого пути среди растений найдены только у некоторых водорослей (Hardeland, 2015).

Эндогенное содержание мелатонина может сильно варьировать у разных видов растений, а также различаться в разных типах тканей и сильно изменяться при воздействии внешних факторов среды (Arnao, Hernandez-Ruiz, 2015; Nawaz et al., 2016). Показано также суточное колебание уровня мелатонина в тканях растений (Chung, 2020). У Arabidopsis thaliana в нормальных условиях эндогенное содержание мелатонина в листьях колеблется в пределах 50-500 пг/г сырой массы. В живых организмах мелатонин способен к ассоциации с липидами мембран и

проникновению через гидрофобную липидную фазу (Costa et al., 1995; Dies, 2015). Хотя амфифильная природа мелатонина предполагает достаточно медленную проникающую способность, исследование, проведенное на Hypericum perforatum, показало, что мелатонин способен быстро мигрировать по тканям растения при воздействии стрессирующих факторов (Erland et al., 2019).

В 2018 году был обнаружен потенциальный рецептор мелатонина CAND2/PMTR1 (Кандидат в рецепторы, связанный с G2 белком) (Wei et al., 2018). Было показано, что мембрансвязанный рецептор участвует в закрытии устьиц через а-субъединицу гетеротримерного G-белка GPA1 (альфа-субъединица 1 G-белка), регулируемого сигнальными молекулами H2O2 и Ca +. Была показана специфичность связывания мелатонина, а также нечувствительность к мелатонину мутантов по этому гену. Кроме того, мутанты cand2/pmtr1 теряли способность к суточному закрытию устьиц, из-за чего устьица оставались открытыми в дневное и ночное время, а мутантные растения проявляли большую потерю воды и чувствительность к засухе по сравнению с растениями дикого типа (Li et al., 2020). Также показано, что рецептор играет ключевую роль в опосредованной мелатонином реакции растений на осмотический стресс (Wang et al., 2021). Показано участие PMTR1 в опосредованном АБК прорастании семян и развитии у Arabidopsis thaliana (Yin, 2022). Функция PMTR1 в процессе закрытия устьиц была продемонстрирована не только при водном дефиците, но и при сдерживании инвазии патогенов (Yang et al., 2021). Была доказана связь PMTR1 с двумя киназами семейства MPK (Митоген-активированные киназы) - MPK3 и MPK6, чья мелатонин-индуцированная активация способствует закрытию устьиц. При этом, молекулярный механизм, осуществляемый через GPA1, был независим от MPK-киназ.

Однако некоторые из этих исследований были оспорены Lee и Back, которые утверждали, что PMTR1 не является рецептором фитомелатонина, локализованным в плазматической мембране, и не участвует в опосредованном мелатонином сигнальном пути защиты через компоненты G-белка (Lee, Back, 2020). Тем не

менее, они не исключили, что CAND2 может быть белком, связывающим мелатонин, и что это связывание может приводить к снижению уровня свободного мелатонина в растениях.

В настоящее время гомологи предполагаемого рецептора найдены и у других видов растений. Роль предполагаемого рецептора MsPMTRl в прорастании и развитии показана для Medicago sativa в условиях засоления (Yu et al., 2021). У растений Nicotiana benthamiana методами биоинформатического анализа были обнаружены 4 белка, гомологичных рецептору PMTR1 Arabidopsis, для двух из них (trP47363 и trP13076) показана способность взаимодействовать с мелатонином и его производными: 5-метокситриптамином и 5-метоксииндолом (Kong et al., 2021). Кроме того, в этом исследовании была показана связь мелатонин-индуцированного закрытия устьиц с активацией сигналинга салициловой кислоты. Потенциальный рецептор ZmPMTRl обнаружен также у кукурузы, сверхэкспрессия по этому гену вызывала большую устойчивость к осмотическому стрессу, а мутант с ноукатированным геном был более подвержен влиянию засухи (Wang et al., 2021). В растениях маниоки выявлен ген MA1 (Ген накопления мелатонина 1), который является 2С протеин-фосфатазой 1 и выступает в роли негативного регулятора уровня мелатонина, кроме того, этот белок непосредственно взаимодействует с потенциальным рецептором MePMTRl, дефосфорилируя его и препятствуя связыванию с мелатонином (Bai et al., 2022).

Таким образом, в настоящее время синтез и сигналинг мелатонина в растениях изучены недостаточно. Но уже имеющиеся сведения позволяют сделать вывод о том, что в растительных тканях имеется сложная молекулярная система, обеспечивающая функционирование мелатонина.

1.1.2. Антиоксидантная и регуляторная роль мелатонина в защите растений от стрессов

Мелатонин в растениях выполняет ряд регуляторных функций, связанных с онтогенезом. Существуют свидетельства, что он проявляет ауксиноподобное

действие у ряда однодольных растений, стимулируя рост колеоптелей (Hernândez-Ruiz et al., 2005). Показано ауксин-независимое действие мелатонина на скорость развития и архитектуру корней (Pelagio-Flores et al., 2012). У ряда растений обнаружен градиент в распределении мелатонина в разных участках корня, что подтвердило его участие в формировании морфологии корней и позволило выдвинуть предположение об участии мелатонина в гравитропических реакциях (Arnao, Hernândez-Ruiz, 2017). Прямое влияние экзогенного мелатонина на рост побегов показано для ряда растений, включая сою, люпин, кукурузу, огурец и A. thaliana (Sun et al., 2021). Более того, мутация по гену синтеза мелатонина SNAT2 у растений риса приводила к карликовости (Hwang and Back, 2018). Показана роль мелатонина в регуляции цветения и образования плодов. Мелатонин способен регулировать механизмы перехода к цветению, стабилизировать белки DELLA (репрессоры гиббереллинового сигналинга) и взаимодействовать со стригалактонами и компонентами сигнальной системы оксида азота NO (Zhang et al., 2019; Arnao, Hernândez-Ruiz, 2020). Предполагается, что мелатонин усиливает производство этилена и передачу этиленового сигнала, что приводит к накоплению ликопина и более быстрому разрушению клеточных стенок при созревании плодов (Arnao, Hernândez-Ruiz, 2020). Постепенно накапливаются данные о роли мелатонина в регуляции суточных ритмов растений. Так для ряда растений показано, что существуют суточные колебания его уровня, не связанные с другими факторами (Sun et al., 2021). Однако исследование, проведенное на растениях A. thaliana, не выявило явной корреляции (Zheng, 2017), хотя и показало суточные колебания. Вместе с тем Li с соавторами продемонстрировали, что уровень эндогенного фитомелатонина в сочетании с экспрессией генов биосинтеза выявил значительную ритмичность с максимальным пиком утром, тогда как экспрессия гена предполагаемого рецептора мелатонина PMRT1 максимально активировалась ближе к вечеру (Li et al., 2020).

Однако главные функции мелатонина в растениях, известные в настоящее время, связаны с его защитными свойствами, играющим основную роль при

действии стрессовых факторов. Наиболее важной и наиболее изученной функцией мелатонина в растениях является антиоксидантная. Мелатонин способен проявлять антирадикальные и антиоксидантные функции, защищая клетки от АФК, генерируемых в процессах дыхания и фотосинтеза (Wang et al., 2018). Показано, что мелатонин и продукты его метаболизма способны образовывать антиоксидантный каскад, в результате чего, одна молекула мелатонина способна нейтрализовать до десяти молекул АФК (Rodríguez-Naranjo et al., 2012). К основным метаболитам мелатонина относят AFMK (Ш-ацетил-№-формил-5-метоксикунарамин), AMK (Nl-ацетил-б-метоксикунарамин) и 3-OHM (3-гидроксимелатонин). Все они, как и сам мелатонин, способны утилизировать свободные радикалы путем дегидрирования, переноса электронов в донорно-акцепторных отношениях и образования стабильных аддуктов (Reina, Martínez, 2018). Также мелатонин способен связывать и дезактивировать активные формы азота, что может играть важную роль в азотном обмене растений, особенно с учетом вовлеченности мелатонина в NO-сигналинг (Mukherjee, 2019). Анализ способности мелатонина к связыванию радикалов показал, что в наибольшей степени он способен дезактивировать гидроксил радикал ( OH), немного слабее активные формы азота и примерно в два раза слабее супероксид анион (O2-) и перекись водорода (Galano et al., 2011).

Однако прямой антиоксидантой ролью защитная функция мелатонина в растениях не исчерпывается. Мелатонин, как регулятор, способен изменять активность различных генов, связанных с ответом растения на стресс. Анализ транскриптомов A. thaliana показал, что и в малых, и в больших дозах мелатонин позитивно и негативно регулирует большое количество генов, связанных с ответом на стресс, антиоксидантными функциями, механизмами внутриклеточного сигналинга и гормон-опосредованной регуляцией (Weeda et al., 2014; Wan et al., 2018). В системе комплексной антиоксидантной защиты растения это часто проявляется в активации ферментов супероксиддисмутазы, каталазы и

пероксидазы, в увеличении содержания низкомолекулярных антиоксидантов, таких как пролин, аскорбиновая кислота, глутатион и другие (Wang et al., 2018).

В литературе много лет обсуждается двойная роль мелатонина, как антиоксиданта и гормоноподобного регулятора, причем выдвинуто предположение, что мелатонин в большей степени выступает в качестве антиоксиданта в больших концентрациях, а в качестве регулятора - в малых (Hernández et al., 2015). Однако часто обе функции проявляются одновременно при использовании различных концентраций экзогенного мелатонина. Проявление прямого антиоксидантного и регуляторного действия мелатонина хорошо показано при различных абиотических стрессах (Khan et al., 2020).

Подробно изучена регуляторная роль мелатонина при гипотермии. Так у проростков ячменя экзогенный мелатонин повышал активность ряда ферментов антиоксидантной защиты, включая глутатионредуктазу (Turk et al., 2014). У риса предобработка мелатонином повышала активность неферментативных антиоксидантов, а также улучшала параметры фотосистемы II, включая квантовый выход (Han et al., 2017). У Citrullus lanatus мелатонин не только повышал активность антиоксидантной системы, но и индуцировал устойчивость к холоду посредством передачи сигналов на большие расстояния, что говорит о вероятном не локальном действии мелатонина (Li et al., 2017). У Cucumis sativus мелатонин способствовал прорастанию семян при гипотермии (Posmyk et al., 2009). У Daucus carota мелатонин значительно снижал индуцированный холодом апоптоз клеток, при этом регуляция наблюдалась путем повышения уровня полиаминов, включая путресцин и спермидин (Lei et al., 2004). У A. thaliana мелатонин при гипотермии повышал активность холодозависимого гена COR15 (холодорегулируемый белок 15), и изменял экспрессию генов ряда CAF-факторов (факторы связывания С-повторов), а также связанных с ответом на холод факторов DREB (связывающие факторы в ответ на засуху). Также регулировались транскрипционные факторы CAMTA1, ZAT10 и ZAT12 (Bajwa et al., 2014). Доказано также участие транскрипционного фактора цистеин2/гистидин2 типа ZAT6 (транс-фактор типа

«цинковые пальцы» 6) в регуляции опосредованной мелатонином реакции на замораживание у A. thaliana (Shi, Chan, 2014). Нокдаун-мутанты по этом гену обладали слабым ответом на мелатонин при гипотермии.

При гипертермии мелатонин также улучшал параметры фотосинтеза у Lolium perenne, в частности, повышая содержание хлорофиллов, улучшая фотохимическую эффективность (Fv/Fm), скорость фотосинтеза и стабильность мембран клетки (Zhang et al., 2017). У Phacelia tanacetifolia экзогенный мелатонин в самых разных концентрациях увеличивал всхожесть семян в условиях повышенной температуры (Tiryaki et al., 2012). У томатов мелатонин уменьшал повреждение проростков, вызванное нагреванием, за счет регулирования окислительно-восстановительного гомеостаза и индукции биосинтеза полиаминов и регуляции синтеза оксида азота (Ishizaki et al., 2005). Кроме того, мелатонин стимулировал синтез белков теплового шока и эффективно регулировал процессы деградации денатурированных повышенной температурой белков (Xu et al., 2016). У A. thaliana при гипертермии мелатонин индуцировал активность генов белков теплового шока и транскрипционных факторов HSFA1 (факторы теплового шока класса A1), более того, четверные нокаут-мутанты по генам этого семейства слабее реагировали на мелатонин (Shi et al., 2015).

Существует достаточно много данных о регуляторном действии мелатонина при засухе. На растениях яблони было показано, что добавление мелатонина в почву в условиях засухи ослабляло окислительный стресс, замедляло старение листьев, в том числе подавляло активацию гена SAG12 (ген, связанный со старением, 12), а также гена PAO (феофорбид a оксигеназа) - кодируемый им фермент вместе с хлорофиллазой участвует в процессах деградации хлорофилла (Wang et al., 2013). Кроме того, мелатонин изменял функциональную активность фотосистемы II, регулируя и восстанавливая тем самым фотосинтетические процессы. На двух подвидах яблони показано, что мелатонин вместе с АБК регулирует степень открытия устьиц, что очень важно в условиях засухи (Li et al., 2013). Кроме того, использование растений с сверхэкспрессией генов синтеза

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Бычков Иван Александрович, 2022 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Буцанец П.А., Баик А.С., Шугаев А.Г., Кузнецов Вл.В. (2019) Мелатонин ингибирует продукцию перекиси водорода митохондриями растений. Доклады Академии наук, 489(2), 205-208.

2. Буцанец П.А., Шугаева Н.А., Шугаев А.Г. (2021) Влияние мелатонина и салициловой кислоты на генерацию АФК митохондриями семядолей люпина. Физиология растений, 68(4), 421-429.

3. Веселов Д.С., Кудоярова Г.Р., Кудрякова Н.В., Кузнецов В.В. (2017) Роль цитокининов в стресс-устойчивости растений. Физиология растении, 64(1), С. 19-32.

4. Данилова М.Н., Кудрякова Н.В., Дорошенко А.С., Забродин Д.А., Виноградов Н.С., Кузнецов В.В. (2016) Молекулярные и физиологические ответы растений Arabidopsis thaliana, дефектных по генам рецепции и метаболизма АБК и цитокининов, на тепловой шок. Физиология растений, 63, 327-338.

5. Кузнецов В.В. (2018) Гормональная регуляция биогенеза хлоропластов. 72 Тимирязевское чтение. М.: Наука, 100с.

6. Кулаева О.Н. (1973) Цитокинины, их структура и функция. М.: Наука, 264с.

7. Кулаева О.Н., Кузнецов В.В. (2002) Новейшие достижения и перспективы в области изучения цитокининов. Физиология растений, 49, 626-640.

8. Ломин С.Н., Кривошеее Д.М., Стеклов М.Ю., Осолодкин Д.И., Романов Г.А. (2012) Свойства рецепторов и особенности сигналинга цитокининов. Acta Naturae, 4(3), 34-48.

9. Abdallah F., Salamini F., Leister D. (2000) A prediction of the size and evolutionary origin of the proteome of chloroplasts of Arabidopsis. Trends Plant Sci., 5, 141-142.

10. Allakhverdiev S. I., Murata N. (2004). Environmental stress inhibits the synthesis de novo of proteins involved in the photodamage-repair cycle of photosystem II in Synechocystis sp. PCC 6803. Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj., 1657, 23-32.

11. Anfang M., Shani E. (2021) Transport mechanisms of plant hormones. Curr Opin Plant Biol., 63, 102055.

12. Antoniou C., Chatzimichail G., Xenofontos R., Pavlou J.J., Panagiotou E., Christou A., Fotopoulos V. (2017) Melatonin systemically ameliorates drought stress-induced damage in Medicago sativa plants by modulating nitro-oxidative homeostasis and proline metabolism. J Pineal Res., 62(4), 23-35.

13. Arnao M.B., Hernández-Ruiz J. (2009) Protective effect of melatonin against chlorophyll degradation during the senescence of barley leaves. Journal of Pineal Research, 46, 58-63.

14. Arnao M.B., Hernández-Ruiz J. (2015) Functions of melatonin in plants: a review. J Pineal Res., 59(2), 133-50.

15. Arnao M., Hernández- Ruiz J. (2017) Growth activity, rooting capacity, and tropism: Three auxinic precepts fulfilled by melatonin. Acta Physiol Plant, 39, 127.

16. Arnao M.B., Hernández-Ruiz J. (2018) Melatonin and its relationship to plant hormones. Ann Bot., 121(2), 195-207.

17. Arnao M.B., Hernández-Ruiz J. (2021) Melatonin as a regulatory hub of plant hormone levels and action in stress situations. Plant Biol (Stuttg), 23, 7-19.

18. Arnao M.B., Hernández- Ruiz J. (2020) Melatonin in flowering,fruit set and fruit ripening. Plant Reprod., 33, 77-87.

19. Back K. (2021) Melatonin metabolism, signaling and possible roles in plants. The Plant Journal, 105, 376-391.

20. Back K., Tan D.X., Reiter R.J. (2016) Melatonin biosynthesis in plants: multiple pathways catalyze tryptophan to melatonin in the cytoplasm or chloroplasts. J Pineal Res., 61(4), 426-437.

21. Bai Y., Wei Y., Yin H., Hu W., Cheng X., Guo J., Dong Y., Zheng L., Xie H., Zeng H., Reiter R.J., Shi H. (2022) PP2C1 fine-tunes melatonin biosynthesis and phytomelatonin receptor PMTR1 binding to melatonin in cassava. J Pineal Res., 35488179.

22. Bajwa V.S., Shukla M.R., Sherif S.M., Murch S.J., Saxena P.K. (2014) Role of melatonin in alleviating cold stress in Arabidopsis thaliana. Journal of Pineal Research, 56, 238-245.

23. Bartoli C.G., Yu J., Gómez F., Fernández L., Mcintosh L., Foyer C.H. (2006) Inter-relationships between light and respiration in the control of ascorbic acid synthesis and accumulation in Arabidopsis thaliana leaves. J Exp Bot., 57(8), 16211631.

24. Bates L.S., Waldren R.P., Teare I.D. (1973) Rapid determination of free proline for water-stress studies. Plant Soil., 39, 205-207.

25. Bhargava A., Clabaugh I., To J.P., Maxwell B.B., Chiang Y., Schaller G.E., Loraine A., Kieber J.J. (2013) Identification of Cytokinin-Responsive Genes Using Microarray Meta-Analysis and RNA-Seq in Arabidopsis. Plant Physiol., 162, 272294.

26. Bhowal B., Bhattacharjee A., Goswami K., Sanan-Mishra N., Singla-Pareek S.L., Kaur C., Sopory S. (2021) Serotonin and Melatonin Biosynthesis in Plants: Genome-Wide Identification of the Genes and Their Expression Reveal a Conserved Role in Stress and Development. Int J Mol Sci., 22, 11034.

27. Bock R. (2007) Structure, function, and inheritance of plastid genomes. In: Bok R (ed) Cell and molecular biology of plastids. Topics in Current Genetics, 19. Springer, Heidelberg, 29-62.

28. Brusslan J.A., Rus Alvarez-Canterbury A.M., Nair N.U., Rice J.C., Hitchler M.J., Pellegrini M. (2012) Genome-wide evaluation of histone methylation changes associated with leaf senescence in Arabidopsis. PLoS One, 7(3), e33151.

29. Byeon Y, Back K. (2015) Molecular cloning of melatonin 2-hydroxylase responsible for 2-hydroxymelatonin production in rice (Oryza sativa). J Pineal Res., 58, 343-351.

31. Byeon Y., Lee H.Y., Lee K., Back K. (2014) Caffeic acid O-methyltransferase is involved in the synthesis of melatonin by methylating N-acetylserotonin in Arabidopsis. J Pineal Res., 57(2), 219-227.

32. Chen M., Galvao R.M., Li M., Burger B., Bugea J., Bolado J., Chory, J. (2010) Arabidopsis HEMERA/pTAC12 initiates photomorphogenesis by phytochromes. Cell, 141, 1230-1240.

33. Chen K., Li G.J., Bressan R.A., Song C.P., Zhu J.K., Zhao Y. (2020) Abscisic acid dynamics, signaling, and functions in plants. J Integr Plant Biol., 62(1), 25-54.

34. Chitimus D.M., Popescu M.R., Voiculescu S.E., Panaitescu A.M., Pavel B., Zagrean L., Zagrean A.M. (2020) Melatonin's Impact on Antioxidative and Anti-Inflammatory Reprogramming in Homeostasis and Disease. Biomolecules, 10, 1211.

35. Chung M.H., Deng T.S. (2020) Effects of circadian clock and light on melatonin concentration in Hypericum perforatum L. (St. John's Wort). Bot Stud., 61(1), 23-32.

36. Cipolla-Neto J., Amaral F.G.D. (2018) Melatonin as a Hormone: New Physiological and Clinical Insights. Endocr Rev., 39(6), 990-1028.

37. Cortleven A., Nitschke S., Klaumunzer M., Abdelgawad H., Asard H., Grimm B., Riefler M., Schmulling T. (2014) A novel protective function for cytokinin in the light stress response is mediated by the Arabidopsis histidine kinase2 and Arabidopsis histidine kinase3 receptors. Plant Physiol., 164(3), 1470-1483.

38. Costa E.J., Lopes R.H., Lamy-Freund M.T. (1995) Permeability of pure lipid bilayers to melatonin. J Pineal Res., 19, 123-126.

39. Courtois F., Merendino L., Demarsy E., Mache R., Lerbs-Mache S. (2007) Phage-type RNA polymerase RPOTmp transcribes the rrn operon from the PC promoter at early developmental stages in Arabidopsis. Plant Physiol., 145, 712-721.

40. Demmig-adams B., Adams W. W. (1992). Photoprotection and other responses of plants to high light stress. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 43, 599-626.

42. Ding F., Wang M., Liu B., Zhang S. (2017) Exogenous Melatonin Mitigates Photoinhibition by Accelerating Non-photochemical Quenching in Tomato Seedlings Exposed to Moderate Light during Chilling. Front Plant Sci., 20(8), 244.

43. Dong D., Wang M., Li Y., Liu Z., Li S., Cha, Y., Han L. (2021). Melatonin influences the early growth stage in Zoysia japonica Steud. by regulating plant oxidation and genes of hormones. Scientific reports, 11(1), 12381.

44. Erland L.A.E., Yasunaga A., Li I.T.S., Murch S.J., Saxena P.K. (2019) Direct visualization of location and uptake of applied melatonin and serotonin in living tissues and their redistribution in plants in response to thermal stress. J Pineal Res., 66, 12527.

45. Foyer C.H. (2018) Reactive oxygen species, oxidative signaling and the regulation of photosynthesis. Environ Exp Bot., 154, 134-142.

46. Frebortova J. (2010) Function of plant defense secondary metabolite in cytokinin degradation. Plant Signal Behav., 5(5), 523-525.

47. Fu J., Wu Y., Miao Y., Xu Y., Zhao E., Wang J., Sun H., Liu Q., Xue Y., Xu Y., Hu T. (2017) Improved cold tolerance in Elymus nutans by exogenous application of melatonin may involve ABA-dependent and ABA-independent pathways. Scientific Reports, 7, 39865.

48. Galano A., Tan D., Reiter R. (2011) Melatonin as a natural ally against oxidative stress: a physicochemical examination. J.Pineal Res., 51, 1-16.

49. Gao S., Gao J., Zhu X., Song Y, Li Z., Ren G., Zhou X., Kuai B. (2016) ABF2, ABF3, and ABF4 promote ABA- mediated chlorophyll degradation and leaf senescence by transcriptional activation of chlorophyll catabolic genes and senescence- associated genes in Arabidopsis. Mol Plant., 9, 1272-1285.

50. Giannopolitis C.N., Ries S.K. (1977) Superoxide dismutases: I. Occurrence in higher plants. Plant Physiol., 59, 309-314.

oxidase1a in Arabidopsis results in acute sensitivity to combined light and drought stress. Plant Physiol., 147, 595-610.

52. Giraud E., Van Aken O., Ho L.H., Whelan J. (2009) The transcription factor ABI4 is a regulator of mitochondrial retrograde expression of ALTERNATIVE OXIDASE1a. Plant Physiol., 150, 1286-1296.

53. Gu Q., Chen Z., Yu X., Cui W., Pan J., Zhao G., Xu S., Wang R., Shen W. (2017) Melatonin confers plant tolerance against cadmium stress via the decrease of cadmium accumulation and reestablishment of microRNA-mediated redox homeostasis. Plant Sci., 261, 28-37.

54. Gualberto J.M., Mileshina D., Wallet C., Niazi A.K., Weber-Lotfi F., Dietrich A. (2014) The plant mitochondrial genome: dynamics and maintenance. Biochimie, 100, 107-120.

55. Guo Z., Li H., Xiang X., Ahammed G.J., Wang M., Onac E., Zhou J., Xia X., Shi

K., Yu J., Foyer C.H., Zhou Y. (2016) Systemic induction of photosynthesis via illumination of the shoot apex is mediated sequentially by phytochrome B, auxin and hydrogen peroxide in tomato. Plant Physiol., 172, 1259-1272.

56. Han Q.H., Huang B., Ding C.B., Zhang Z.W., Chen Y.E., Hu C., Zhou L.J., Huang Y., Liao J.Q., Yuan S., Yuan M. (2017) Effects of melatonin on anti-oxidative systems and photosystem II in cold-stressed rice seedlings. Front Plant Sci., 8, 785.

57. Hardeland R. (2016) Melatonin: Another Phytohormone. Research & Reviews: Journal of Botanical Sciences, 5(2), 1-4.

58. Hardeland R. (2016) Melatonin in plants - diversity of levels and multiplicity of functions. Front Plant Sci., 7, 198.

59. Hardeland R. (2015) Melatonin in plants and other phototrophs: Advances and gaps concerning the diversity of functions. J Exp Bot., 66, 627-646.

60. Haskirli H., Yilmaz O., Ozgur R., Uzilday B., Turkan I. (2021) Melatonin mitigates UV-B stress via regulating oxidative stress response, cellular redox and alternative electron sinks in Arabidopsis thaliana. Phytochemistry, 182, 112592.

61. Heath L.R., Packer L. (1968) Photoperoxidation in isolated chloroplasts. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation. Arch. Biochem. Biophys., 125, 189-198.

62. Heddad M, Norén H, Reiser V, Dunaeva M, Andersson B, Adamska I. (2006) Differential expression and localization of early light-induced proteins in Arabidopsis. Plant Physiol.,142(1), 75-87.

63. Hepburn H.A., Nayllor F.L., Strokes D.I. (1986) Electrolyte leakage from winter barley tissue as indicator of winterhardiness. Ann. Appl. Biol., 108, 164-165.

64. Hernández I.G., Gomez F.J., Cerutti S., Arana M.V., Silva M.F. (2015) Melatonin in Arabidopsis thaliana acts as plant growth regulator at low concentrations and preserves seed viability at high concentrations. Plant Physiol. Biochem., 94, 191-196.

65. Hernández-Ruiz J., Cano A., Arnao M.B. (2005) Melatonin acts as a growth-stimulating compound in some monocot species. J Pineal Res., 39(2), 137-142.

66. Heyl A., Riefler M., Romanov G.A., Schmülling T. (2012) Properties, functions and evolution of cytokinin receptors. Eur J Cell Biol., 91(4), 246-256.

67. Hu W., Zhang J., Yan K., Zhou Z., Zhao W., Zhang X., Pu Y., Yu R. (2021) Beneficial effects of abscisic acid and melatonin in overcoming drought stress in cotton (Gossypium hirsutum L.). Physiol Plant., 173(4), 2041-2054.

68. Huang X., Hou L., Meng J., You H., Li Z., Gong Z., Yang S., Shi Y. (2018) The Antagonistic Action of Abscisic Acid and Cytokinin Signaling Mediates Drought Stress Response in Arabidopsis. Mol Plant., 11(7), 970-982.

69. Huangfu L, Chen R, Lu Y, Zhang E, Miao J, Zuo Z, Zhao Y, Zhu M, Zhang Z, Li P, Xu Y, Yao Y, Liang G, Xu C, Zhou Y, Yang Z. (2022) OsCOMT, encoding a caffeic acid O-methyltransferase in melatonin biosynthesis, increases rice grain yield through dual regulation of leaf senescence and vascular development. Plant Biotechnol J., 21.

71. Hutin C., Nussaume L., Moise N., Moya I., Kloppstech K., Havaux M. (2003). Early light-induced proteins protect Arabidopsis from photooxidative stress. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 100(8), 4921-4926.

72. Hwang O.J., Back K. (2018) Melatonin is involved in skotomorphogenesis by regulating brassinosteroid biosynthesis in rice plants. J Pineal Res., 65(2), e12495.

73. Imran M., Latif Khan A., Shahzad R., Aaqil Khan M., Bilal S., Khan A., Kang S.M., Lee I.J. (2021) Exogenous melatonin induces drought stress tolerance by promoting plant growth and antioxidant defence system of soybean plants. AoB Plants., 13(4), plab026.

74. Ishizaki Y., Tsunoyama Y., Hatano K., Ando K., Kato K., Shinmyo A., Kobori M., Takeba G., Nakahira Y., Shiina T. (2005) A nuclear-encoded sigma factor, Arabidopsis SIG6, recognizes sigma-70 type chloroplast promoters and regulates early chloroplast development in cotyledons. Plant J., 42, 133-144.

75. Jahan M.S., Guo S., Baloch A.R., Sun J., Shu S., Wang Y., Ahammed G.J., Kabir K., Roy R. (2020) Melatonin alleviates nickel phytotoxicity by improving photosynthesis, secondary metabolism and oxidative stress tolerance in tomato seedlings. Ecotoxicol Environ Saf., 197, 110593.

76. Janeckova H., Husickova A., Ferretti U., Prcina M., Pilarova E., Plackova L.,

V

Pospisil P., Dolezal K., Spundova M. (2018) The interplay between cytokinins and light during senescence in detached Arabidopsis leaves. Plant Cell Environ., 41(8), 1870-1885.

77. Jeon B.W., Acharya B.R., Assmann S.M. (2019) The Arabidopsis heterotrimeric G-protein p subunit, AGB1, is required for guard cell calcium sensing and calcium-induced calcium release. Plant J., 99(2), 231-244.

78. Jing T., Liu K., Wang Y., Ai X., Bi H. (2022) Melatonin Positively Regulates Both Dark- and Age-Induced Leaf Senescence by Reducing ROS Accumulation and Modulating Abscisic Acid and Auxin Biosynthesis in Cucumber Plants. Int J Mol Sci., 23(7), 3576.

79. Jones B., Gunneras S.A., Petersson S.V., Tarkowski P., Graham N., May S., Dolezal K., Sandberg G., Ljung K. (2010) Cytokinin Regulation of Auxin Synthesis in Arabidopsis Involves a Homeostatic Feedback Loop Regulated via Auxin and Cytokinin Signal Transduction. Plant Cell, 22, 2956-2969.

80. Kanamaru K., Sugita M. (2013) Dynamic features of plastid genome and its transcriptional control in plastid development. In: Biswal, B., Krupinska, K., Biswal, U.C., (Esd.), Advances in photosynthesis and respiration. (pp. 189-213). Springer Dordrecht, 36.

81. Kaur H., Bhatla S.C. (2016) Melatonin and nitric oxide modulate glutathione content and glutathione reductase activity in sunflower seedling cotyledons accompanying salt stress. Nitric Oxide., 59, 42-53.

82. Kaya C., Okant M., Ugurlar F., Alyemeni M.N., Ashraf M., Ahmad P. (2019) Melatonin-mediated nitric oxide improves tolerance to cadmium toxicity by reducing oxidative stress in wheat plants. Chemosphere, 225, 627-638.

83. Khan T.A., Fariduddin Q., Nazir F., Saleem M. (2020) Melatonin in business with abiotic stresses in plants. Physiol Mol Biol Plants., 26, 1931-1944.

84. Kholodova V.P., Vasil'ev S.V., Efimova M.V., Voronin P. Yu., Rakhmankulova Z. F., Danilova E. Yu., Kuznetsov Vl. V. (2018) Exogenous melatonin protects canola plants from toxicity of excessive copper. Russ. J. Plant Physiol., 65, 463-471.

85. Khorobrykh S., Havurinne V., Mattila,H., Tyystjarvi E. (2020). Oxygen and ROS in Photosynthesis. Plants, 9(1), 91.

86. Klingler J.P., Batelli G., Zhu J.K. (2010) ABA receptors: the START of a new paradigm in phytohormone signalling. J Exp Bot., 61(12), 3199-3210.

87. Knoop V. (2004) The mitochondrial DNA of land plants: peculiarities in phylogenetic perspective. Curr Genet., 46(3), 123-139.

89. Kolodziejczyk, I., Dzitko, K., Szewczyk, R. (2016) Exogenous melatonin expediently modifies proteome of maize (Zea mays L.) embryo during seed germination. Acta Physiol Plant., 146, 138-146.

90. Kong M., Sheng T., Liang J., Ali Q., Gu Q., Wu H., Chen J., Liu J., Gao X. (2021) Melatonin and Its Homologs Induce Immune Responses via Receptors trP47363-trP13076 in Nicotiana benthamiana. Front Plant Sci., 12, 691835.

91. Kozuleva M. A., Lysenko E. A., Klaus A. A., Kuznetsov V. V. (2017) Long-term hyperthermia impairs activity of both photosystems. Doklady Biochemistry and Biophysics, 472, 71-73.

92. Krantz M., Legen J., Gao Y., Zoschke R., Schmitz-Linneweber Ch., Klipp E. (2021) Modeling indicates degradation of mRNA and protein as a potential regulation mechanism during cold acclimation. J. Plant Res. 134(4), 873-883.

93. Kudryakova N. (2009) Leaf senescence and gene expression. CAB Reviews: Perspectives in Agriculture, Veterinary Science, Nutrition and Natural Resources, 4, 1-9.

94. Kühn K., Richter U., Meyer E.H., Delannoy E., de Longevialle A.F., O'Toole N., Börner T., Millar A.H., Small I.D., Whelan J. (2009) Phage-type RNA polymerase RPOTmp performs gene-specific transcription in mitochondria of Arabidopsis thaliana. Plant Cell., 21(9), 2762-2779.

95. Kumar C. N., Knowles N. R. (1993) Changes in lipid peroxidation and lipolytic and freeradical scavenging enzyme during aging and sprouting of potato (Solanum tuberosum L.) seed-tubers. Plant Physiol., 102, 115-124.

96. Laemmli U.K. (1970) Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature, 227, 680-685.

97. Lee H.Y., Back K. (2018) Melatonin induction and its role in high light stress tolerance in Arabidopsis thaliana. J Pineal Res., 65(3), e12504.

98. Lee H.Y., Back K. (2020) The phytomelatonin receptor (PMRT1) Arabidopsis Cand2 is not a bona fide G protein-coupled melatonin receptor. Melatonin Research., 3, 177-186.

99. Lee H.Y., Back K. (2021) Melatonin Regulates Chloroplast Protein Quality Control via a Mitogen-Activated Protein Kinase Signaling Pathway. Antioxidants, 10(4), 511.

100. Lee H.Y., Byeon Y., Lee K., Lee H.J., Back K. (2014) Cloning of Arabidopsis serotonin Nacetyltransferase and its role with caffeic acid O-methyltransferase in the biosynthesis of melatonin in vitro despite their different subcellular localization. J Pineal Res., 75, 418-426.

101. Lee K., Zawadzka A., Czarnocki Z., Reiter R.J., Back K. (2016) Molecular cloning of melatonin 3-hydroxylase and its production of cyclic 3-hydroxymelatonin in rice (Oryza sativa). J Pineal Res., 61(4), 470-478.

102. Lei X.Y., Zhu R.Y., Zhang G.Y., Dai Y.R. (2004) Attenuation of cold induced apoptosis by exogenous melatonin in carrot suspension cells: the possible involvement of polyamines. Journal of Pineal Research, 36, 126-131.

103. Lerner A.B., Case J.D., Takahashi Y., Lee T.H., Mori W. (1958) Isolation of melatonin, a pineal factor that lightens melanocytes. J. Am. Chem. Soc., 80, 25-87.

104. Letham D.S., Palni L.M.S. (1983) The Biosynthesis and Metabolism of Cytokinins // Annu.Rev. Plant Phys., 34, 163-197.

105. Li H., Chang J., Zheng J., Dong Y., Liu Q., Yang X., Wei C., Zhang Y., Ma J., Zhang X. (2017) Local melatonin application induces cold tolerance in distant organs of Citrullus lanatus L. via long distance transport. Scientific Reports, 7, 40858.

106. Li R., Jiang M., Song Y., Zhang H. (2021) Melatonin Alleviates Low-Temperature Stress via ABI5-Mediated Signals During Seed Germination in Rice (Oryza sativa L.). Front Plant Sci., 12, 727596.

107. Li C., Liang D., Chang C., Jia D., Ma F. (2015) Melatonin mediates the regulation of ABA metabolism, free-radical scavenging, and stomatal behavior in two Malus species under drought stress. Journal of Experimental Botany, 66, 669-680.

109. Li C., Wang P., Wei Z., Liang D., Liu C., Yin L., Jia D., Fu M., Ma F. (2012) The mitigation effects of exogenous melatonin on salinity-induced stress in Malus hupehensis. J Pineal Res., 53(3), 298-306.

110. Li D., Wei J., Peng Z., Ma W., Yang Q., Song Z., Sun W., Yang W., Yuan L., Xu X., Chang W., Rengel Z., Shen J., Reiter R.J., Cui X., Yu D., Chen Q. (2020) Daily rhythms of phytomelatonin signaling modulate diurnal stomatal closure via regulating reactive oxygen species dynamics in Arabidopsis. J Pineal Res., 68(3), e12640.

111. Li X., Yu B., Cui Y., Yin Y. (2017) Melatonin application confers enhanced salt tolerance by regulating Na+ and Cl- accumulation in rice. Plant Growth Regul., 83, 441-454.

112. Lichtenthaler H.K. (1987) Chlorophylls and carotenoids: pigments of photosynthetic biomembranes. Methods.Enzymol., 148, 350-382.

113. Liebers M., Pfannschmidt T. (2017) Plastid RNA polymerases and nuclear-encoded proteins associated with them in Arabidopsis thaliana. Endocytobiosis and Cell Research, 28, 20-32.

114. Liere K., Weihe A., Börner T. (2011) The transcription machineries of plant mitochondria and chloroplasts: Composition, function, and regulation. J. Plant Physiol., 168, 1345-1360.

115. Liu J., Shabala S., Zhang J., Ma G., Chen D., Shabala L., Zeng F., Chen Z.H., Zhou M., Venkataraman G., Zhao Q. (2020) Melatonin improves rice salinity stress tolerance by NADPH oxidase-dependent control of the plasma membrane K+ transporters and K+ homeostasis. Plant Cell Environ., 43(11), 2591-2605.

116. Lomin S.N., Krivosheev D.M., Steklov M.Y., Arkhipov D.V., Osolodkin D.I., Schmülling T., Romanov G.A. (2015) Plant membrane assays with cytokinin receptors underpin the unique role of free cytokinin bases as biologically active ligands. J. Exp. Bot., 66(7), 1851-1863.

117. Lu Y. (2016). Identification and Roles of Photosystem II Assembly, Stability, and Repair Factors in Arabidopsis. Frontiers in plant science, 7, 168.

118. Lv Y., Pan J., Wang H., Reiter R.J., Li X., Mou Z., Zhang J., Yao Z., Zhao D.,

Yu D. (2021) Melatonin inhibits seed germination by crosstalk with abscisic acid, gibberellin, and auxin in Arabidopsis. J Pineal Res., 70(4), e12736.

119. Ma Y., Cao J., He J., Chen Q., Li X., Yang Y. (2018) Molecular Mechanism for the Regulation of ABA Homeostasis During Plant Development and Stress Responses. Int J Mol Sci., 19(11), 36-43.

120. Ma K., Xu R., Zhao Y., Han L., Xu Y., Li L., Wang J., Li N. (2022). Walnut N-Acetylserotonin Methyltransferase Gene Family Genome-Wide Identification and Diverse Functions Characterization During Flower Bud Development. Frontiers in plant science, 13, 861043.

121. Marienfeld J., Unseld M., Brennicke A. (1999) The mitochondrial genome of Arabidopsis is composed of both native and immigrant information. Trends Plant Sci., 4(12), 495-502.

122. Merendino L., Courtois F., Grübler B., Bastien O., Straetmanns V., Chevalier F., Lerbs-Mache S., Lurin C., Pfannschmidt T. (2020) Retrograde signals from mitochondria reprogramme skoto-morphogenesis in Arabidopsis thaliana via alternative oxidase 1a. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci., 375, 20190567.

123. Miller C.O., Skoog F., Von Saltza M.H., Strong, F. (1955) Kinetin, a cell division factor from deoxyribonucleic acid. J. Am. Chem. Soc., 77, 1329-1334.

124. Mok D.W., Mok M.C. (2001) Cytokinin metabolism and action. Annu. Rev. Plant Phys. Plant Mol. Biol., 89, 89-118.

125. Moller I.M., Berzi A., van der Plas L.H.W., Lambers H. (1988) Measurement of the activity and capacity of the alternative pathway in intact plant tissues. Identification of problems and possible solutions. Physiol. Plant., 72, 642-649.

126. Mukherjee S. (2019) Insights into nitric oxide-melatonin crosstalk and N-nitrosomelatonin functioning in plants. J. Exp. Bot., 70, 6035-6047.

photochemical quenching, and electron transport. Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-Bioenergetics., 1817(8), 1127-1233.

128. Myouga F., Hosoda C., Umezawa T., Iizumi H., Kuromori T., Motohashi R., Shono Y., Nagata N., Ikeuchi M., Shinozaki K. (2008) A heterocomplex of iron superoxide dismutases defends chloroplast nucleoids against oxidative stress and is essential for chloroplast development in Arabidopsis. Plant Cell, 20, 3148-3162.

129. Nawaz M.A., Huang Y., Bie Z., Ahmed W., Reiter R.J., Niu M., Hameed S. (2016) Melatonin: Current Status and Future Perspectives in Plant Science. Front Plant Sci., 24, 707-714.

130. Nickelsen J., Rengstl B. (2013) Photosystem II assembly: from cyanobacteria to plants. Annu Rev Plant Biol., 64, 609-635.

131. Nishiyama R., Watanabe Y., Fujita Y., Le D.T., Kojima M., Werner T., Vankova R., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K., Kakimoto T., Sakakibara H., Schmulling T., Tran L.S. (2011) Analysis of cytokinin mutants and regulation of cytokinin metabolic genes reveals important regulatory roles of cytokinins in drought, salt and abscisic acid responses, and abscisic acid biosynthesis. Plant Cell, 23(6), 2169-2183.

132. Nixon P.J., Michoux F., Yu J., Boehm M., Komenda J. (2010). Recent advances in understanding the assembly and repair of photosystem II. Annals of Botany, 106, 1-16.

133. O'Brien J. A., Benkova E. (2013). Cytokinin cross-talking during biotic and abiotic stress responses. Frontiers in plant science, 4, 451.

134. Piller E.L., Glauser G., Kessler F., Besagni C. (2014) Role of plastoglobules in metabolite repair in the tocopherol redox cycle. Front. Plant Sci., 5, 298.

136. Pelagio-Flores R., Muñoz-Parra E., Ortiz-Castro R., López-Bucio J. (2012) Melatonin regulates Arabidopsis root system architecture likely acting independently of auxin signaling. J Pineal Res., 53(3), 279-288.

137. Pfannschmidt T., Blanvillain R., Merendino L., Courtois F., Chevalier F., Liebers M., Grüble, B., Hommel E., Lerbs-Mache S. (2015) Plastid RNA polymerases: orchestration of enzymes with different evolutionary origins controls chloroplast biogenesis during the plant life cycle. J. Exp. Bot., 66, 6957-6973.

138. Posmyk M.M., Balabusta M., Wieczorek M., Sliwinska E., Janas K.M. (2009) Melatonin applied to cucumber (Cucumis sativus L.) seeds improves germination during chilling stress. Journal of Pineal Research, 46, 214-223.

139. Ramel F., Birtic S., Ginies C., Soubigou-Taconnat L., Triantaphylides C., Havaux M. (2012) Carotenoid oxidation products are stress signals that mediate gene responses to singlet oxygen in plants. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 109, 5535-5540.

140. Reina M., Martínez A. (2018). A new free radical scavenging cascade involving melatonin and three of its metabolites (3OHM, AFMK and AMK). Comput. Theor. Chem., 1123, 111-118.

141. Reiter R.J., Tan D.X., Zhou Z., Cruz M.H., Fuentes-Broto L., Galano A. (2015) Phytomelatonin: assisting plants to survive and thrive. Molecules, 20(4), 73967437.

142. Rodriguez-Naranjo M. Isabel, Moyá M. L., Cantos-Villar E., Garcia-Parrilla

M. C. (2012) Comparative evaluation of the antioxidant activity of melatonin and related indoles. Journal of Food Composition and Analysis, 12, 16-22.

143. Ruban A.V. (2016). Non-photochemical chlorophyll fluorescence quenching: Mechanism and effectiveness in protection against photodamage. Plant Physiology, 170, 1903-1916.

144. Sacharz, J., Giovagnetti, V., Ungerer, P., Mastroianni, G., Ruban, A.V.

(2017). The xanthophyll cycle affects reversible interactions between PsbS and light-harvesting complex II to control non-photochemical quenching. Nature Plants, 3(2), 2016225.

145. Sachdev S., Ansari S.A., Ansari M.I., Fujita M., Hasanuzzaman M. (2021) Abiotic Stress and Reactive Oxygen Species: Generation, Signaling, and Defense Mechanisms. Antioxidants (Basel), 10(2), 277.

146. Samanta S., Singh A., Banerjee A., Roychoudhury A. (2020) Exogenous supplementation of melatonin alters representative organic acids and enzymes of respiratory cycle as well as sugar metabolism during arsenic stress in two contrasting indica rice cultivars. J. Biotechnol., 20, 220-232.

147. Sano N., Marion-Poll A. (2021) ABA Metabolism and Homeostasis in Seed Dormancy and Germination. Int J Mol Sci., 22(10), 50-69.

148. Sato N., Nakamura Y., Kaneko T., Asamizu E., Tabata S. (1999) Complete structure of the chloroplast genome of Arabidopsis thaliana. DNA research., 6(5), 283-290.

149. Schaller G.E., Shiu S.H., Armitage J.P. (2011) Two-component systems and their cooption for eukaryotic signal transduction. Curr. Biol., 21(9), 320-330.

150. Schaller G.E., Street I.H., Kieber J.J. (2014) Cytokinin and the cell cycle. Curr. Opin. Plant Biol., 21. 7-15.

151. Schopfer P., Bajracharya D., Plachy C. (1979) Control of seed- germination by abscisic- acid .1. Time course of action in Sinapis- Alba L. Plant Physiol., 64, 822827.

152. Schwarz E.M., Tietz S., Froehlich J.E. (2018) Photosystem I-LHCII megacomplexes respond to high light and aging in plants. Photosynth Res., 136, 107124.

153. Shi H., Chan Z. (2014) The cysteine2/histidine2-type transcription factor ZINC FINGER OF ARABIDOPSIS THALIANA 6-activated C-REPEATBINDING FACTOR pathway is essential for melatonin-mediated freezing stress resistance in Arabidopsis. Journal of Pineal Research, 57, 185-191.

154. Shi H., Tan D.X., Reiter R.J., Ye T., Yang F., Chan Z. (2015) Melatonin induces class A1 heat shock factors (HSFA1s) and their possible involvement of thermotolerance in Arabidopsis. Journal of Pineal Research, 58, 335-342.

155. Shu K., Chen Q., Wu Y., Liu R., Zhang H., Wang P., Li Y., Wang S., Tang S., Liu C., Yang W., Cao X., Serino G., Xie Q. (2016) ABI4 mediates antagonistic effects of abscisic acid and gibberellins at transcript and protein levels. Plant J., 85(3), 348-361.

156. Sirko A., Wawrzynska A., Brzywczy J., Sienko M. (2021) Control of ABA Signaling and Crosstalk with Other Hormones by the Selective Degradation of Pathway Components. Int J Mol Sci., 22(9), 4638.

157. Skubacz A., Daszkowska-Golec A., Szarejko I. (2016). The Role and Regulation of ABI5 (ABA-Insensitive 5) in Plant Development, Abiotic Stress Responses and Phytohormone Crosstalk. Frontiers in plant science, 7, 1884.

158. Sliwiak J., Sikorski M., Jaskolski M. (2018) PR-10 proteins as potential mediators of melatonin-cytokinin cross-talk in plants: crystallographic studies of LlPR-10.2B isoform from yellow lupine. FEBS J., 285(10), 1907-1922.

159. Sun C., Liu L., Wang L., Li B., Jin C., Lin X. (2021) Melatonin: A master regulator of plant development and stress responses. J Integr Plant Biol., 63(1), 126145.

160. Swiatecka-Hagenbruch M., Emanuel C., Hedtke B., Liere K., Börner T.

(2008) Impaired function of the phage-type RNA polymerase RpoTp in transcription of chloroplast genes is compensated by a second phage-type RNA polymerase. Nucleic Acids Res., 3, 785-792.

161. Tan X., Long W., Zeng L., Ding X., Cheng Y., Zhang X., Zou X. (2019). Melatonin-induced transcriptome variation of rapeseed seedlings under salt stress. International Journal of Molecular Science, 20, 5355.

162. Tan D.X., Manchester L.C., Liu X., Rosales-Corral S.A., Acuna-Castroviejo D., Reiter R.J. (2013) Mitochondria and chloroplasts as the original sites of melatonin synthesis: a hypothesis related to melatonin's primary function and evolution in eukaryotes. J Pineal Res., 54, 127-138.

163. Tan D., Reiter R.J., Manchester L.C., Yan M., El- Sawi M., Sainz R.M., Mayo J.C., Kohen R., Allegra M., Hardeland R. (2002) Chemical and physical

properties and potential mechanisms: Melatonin as a broad spectrum antioxidant and free radical scavenger. Curr Top Med Chem., 2, 181-197.

164. Tan D-X., Zheng X., Kong J. Manchester L.C., Hardeland R., Kim S.J., Xu X., Reiter R.J. (2014) Fundamental issues related to the origin of melatonin and melatonin isomers during evolution: relation to their biological functions. Int. J. Mol. Sci., 15, 15858-1589.

165. Tijero V., Muñoz P., Munné-Bosch S. (2019). Melatonin as an inhibitor of sweet cherries ripening in orchard trees. Plant Physiology and Biochemistry, 140, 88-95.

166. Tiryaki I., Keles H. (2012) Reversal of the inhibitory effect of light and high temperature on germination of Phacelia tanacetifolia seeds by melatonin. Journal of Pineal Research, 52, 332-333.

167. Tokunaga H., Kojima M., Kuroha T., Ishida T., Sugimoto K., Kiba T., Sakakibara H. (2012) Arabidopsis lonely guy (LOG) multiple mutants reveal a central role of the LOG-dependent pathway in cytokinin activation. Plant J., 69(2), 355-65.

168. Townsend A.J., Ware M.A., Ruban A.V. (2018) Dynamic interplay between photodamage and photoprotection in photosystem II. Plant Cell Environ., 41(5), 1098-1112.

169. Tuan P.A., Kumar R., Rehal P.K., Toora P.K., Ayele B.T. (2018) Molecular Mechanisms Underlying Abscisic Acid/Gibberellin Balance in the Control of Seed Dormancy and Germination in Cereals. Front Plant Sci., 23, 659-668.

170. Turk H., Erdal S., Genisel M., Atici O., Demir Y., Yanmis D. (2014) The regulatory effect of melatonin on physiological, biochemical and molecular parameters in cold- stressed wheat seedlings. Plant Growth Regul., 74, 139-152.

171. Tuteja N. (2007) Abscisic Acid and abiotic stress signaling. Plant Signal Behav., 2(3), 135-138.

173. Unseld M., Marienfeld J.R., Brandt P., Brennicke A. (1997) The mitochondrial genome of Arabidopsis thaliana contains 57 genes in 366,924 nucleotides. Nat Genet., 15(1), 57-61.

174. Varghese N., Alyammahi O., Nasreddine S., Alhassani A., Gururani M.A.

(2019) Melatonin Positively Influences the Photosynthetic Machinery and Antioxidant System of Avena sativa during Salinity Stress. Plants, 8(12), 610.

175. Vishwakarma A., Bashyam L., Senthilkumaran B., Scheibe R., Padmasree K. (2014) Physiological role of AOX1a in photosynthesis and maintenance of cellular redox homeostasis under high light in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol Biochem., 81, 44-53.

176. Wan J., Zhang P., Wang R., Sun L., Ju Q., Xu J. (2018) Comparative physiological responses and transcriptome analysis reveal the roles of melatonin and serotonin in regulating growth and metabolism in Arabidopsis. BMC Plant Biol., 18, 362.

177. Wang L., Feng C., Zheng X., Guo Y., Zhou F., Shan D., Liu X., Kong J.

(2017) Plant mitochondria synthesize melatonin and enhance the tolerance of plants to drought stress. J Pineal Res., 63(3), 28599069.

178. Wang L., Kim C., Xu X., Piskurewicz U., Dogra V., Singh S., Mahler H., Apel K. (2016) Singlet oxygen- and EXECUTER1-mediated signaling is initiated in grana margins and depends on the protease FtsH2. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 113, 37923800.

179. Wang L.F., Li T.T., Zhang Y., Guo J.X., Lu K.K., Liu W.C. (2021) CAND2/PMTR1 Is Required for Melatonin-Conferred Osmotic Stress Tolerance in Arabidopsis. Int J Mol Sci., 22(8), 4014.

180. Wang L.F., Lu K.K., Li T.T., Zhang Y., Guo J.X., Song R.F., Liu W.C. (2021) Maize PHYTOMELATONIN RECEPTOR1 functions in plant osmotic and drought stress tolerance // J Exp Bot., erab553.

181. Wang Y., Reiter R.J., Chan Z. (2018) Phytomelatonin: a universal abiotic stress regulator. J Exp Bot., 69(5), 963-974.

182. Wang P., Sun X., Li C., Wei Z., Liang D., Ma F. (2013) Long-term exogenous application of melatonin delays drought-induced leaf senescence in apple. J Pineal Res., 54(3), 292-302.

183. Watabe N., Ishida Y., Ochiai A., Tokuoka Y., Kawashima N. (2007) Oxidation decomposition of unsaturated fatty acids by singlet oxygen in phospholipid bilayer membranes. J. Oleo Sci., 56, 73-80.

184. Weeda S., Zhang N., Zhao X., Ndip G., Guo Y., Buck G.A., Fu C., Ren S. (2014) Arabidopsis transcriptome analysis reveals key roles of melatonin in plant defense systems. PLoS ONE, 9(3), e93462.

185. Wei J., Li D.X., Zhang J.R., Shan C., Rengel Z., Song Z.B., Chen Q. (2018) Phytomelatonin receptor PMTR1-mediated signaling regulates stomatal closure in Arabidopsis thaliana. J Pineal Res., 65(2), e12500.

186. Xu W., Cai S.Y., Zhang Y., Wang Y., Ahammed G.J., Xia X.J., Shi K., Zhou Y.H., Yu J.Q., Reiter R.J., Zhou J. (2016) Melatonin enhances thermotolerance by promoting cellular protein protection in tomato plants. Journal of Pineal Research, 61, 457-469.

187. Yan T., Mei C., Song H., Shan D., Sun Y., Hu Z., Wang L., Zhang T., Wang J., Kong J. (2022) Potential roles of melatonin and ABA on apple dwarfing in semiarid area of Xinjiang China. Peer J., 10, e13008.

188. Yang S. J., Huang B., Zhao Y. Q., Hu D., Chen T., Ding C. B., Chen Y. E., Yuan S., Yuan M. (2021). Melatonin Enhanced the Tolerance of Arabidopsis thaliana to High Light Through Improving Anti-oxidative System and Photosynthesis. Frontiers in plant science, 12, 752584.

189. Yang Q., Peng Z., Ma W., Zhang S., Hou S., Wei J., Dong S., Yu X., Song Y., Gao W., Rengel Z., Huang L., Cui X., Chen Q. (2021) Melatonin functions in priming of stomatal immunity in Panax notoginseng and Arabidopsis thaliana. Plant Physiol., 187, 2837-2851.

190. Yin X., Bai Y.L., Gong C., Song W., Wu Y., Ye T., Feng Y.Q. (2022) The phytomelatonin receptor PMTR1 regulates seed development and germination by

modulating abscisic acid homeostasis in Arabidopsis thaliana. J Pineal Res., 72, 12797.

191. Yu R., Zuo T., Diao P., Fu J., Fan Y., Wang Y., Zhao Q., Ma X., Lu W., Li A., Wang R., Yan F., Pu L., Niu Y., Wuriyanghan H. (2021) Melatonin Enhances Seed Germination and Seedling Growth of Medicago sativa Under Salinity via a Putative Melatonin Receptor MsPMTR1. Front Plant Sci., 17, 702875.

192. Zeng X-Q., Chowc W.S., Sua L-J., Pengdand X-X., Penga Ch.-L. (2010) Protective effect of supplemental anthocyaninson Arabidopsis leaves under high light. Physiol. Plant, 138, 215-225.

193. Zhang M., He S., Zhan Y., Qin B., Jin X., Wang M., Zhang Y., Hu G., Teng Z., Wu Y. (2019) Exogenous melatonin reduces the inhibitory effect of osmotic stress on photosynthesis in soybean. PLoS ONE, 14, e0226542.

194. Zhang Z., Liu J., Huber D.J., Qu H., Yun Z., Li T., Jiang Y. (2021) Transcriptome, degradome and physiological analysis provide new insights into the mechanism of inhibition of litchi fruit senescence by melatonin. Plant Sci., 308, 110926.

195. Zhang J., Shi Y., Zhang X., Du H., Xu B., Huang B. (2017) Melatonin suppression of heat-induced leaf senescence involves changes in abscisic acid and cytokinin biosynthesis and signaling pathways in perennial ryegrass (Lolium perenne L.). Environmental and Experimental Botany, 138, 36-45.

196. Zhang Z, Wang T, Liu G, Hu M, Yun Z, Duan X, Cai K, Jiang G. (2021) Inhibition of downy blight and enhancement of resistance in litchi fruit by postharvest application of melatonin. Food Chem., 347, 129009.

197. Zhang N., Zhang H.J., Sun Q.Q., Cao Y.Y., Li X., Zhao B., Wu P., Guo Y.D. Proteomic analysis reveals a role of melatonin in promoting cucumber seed germination under high salinity by regulating energy production. Sci Rep., 7, 503.

198. Zhang H.J., Zhang N., Yang R.C., Wang L., Sun Q.Q., Li D.B., Cao Y.Y., Weeda S., Zhao B., Ren S., Guo Y.D. (2014) Melatonin promotes seed germination

under high salinity by regulating antioxidant systems, ABA and GA4 interaction in cucumber (Cucumis sativus L.). Journal of Pineal Research, 57, 269-279.

199. Zhao Y., Li D., Xu J.W., Zhao P., Li T., Ma H., Yu X. (2018) Melatonin enhances lipid production in Monoraphidium sp. QLY-1 under nitrogen deficiency conditions via a multi-level mechanism. Bioresour Technol., 259, 46-53.

200. Zhao D., Yu Y., Shen Y., Liu Q., Zhao Z., Sharma R., Reiter R.J. (2019) Melatonin Synthesis and Function: Evolutionary History in Animals and Plants. Front Endocrinol (Lausanne), 10, 249-260.

201. Zhelyazkova P., Sharma C.M., Förstner K.U., Liere K., Vogel J., Börner T. (2012) The primary transcriptome of barley chloroplasts: Numerous noncoding RNAs and the dominating role of the plastid-encoded RNA polymerase. Plant Cell. 24, 123136.

202. Zheng X., Tan D.X., Allan A.C., Zuo B., Zhao Y., Reiter R.J., Wang L., Wang Z., Guo Y., Zhou J., Shan D., Li Q., Han Z., Kong J. (2017) Chloroplastic biosynthesis of melatonin and its involvement in protection of plants from salt stress. Sci Rep., 7, 41236.

203. Zhou X., Zhao H., Cao K., Hu L., Du T., Baluska F., Zou Z. (2016) Beneficial roles of melatonin on redox regulation of photosynthetic electron transport and synthesis of D1 protein in tomato seedlings under salt stress. Frontiers in Plant Science, 7, 1823.

204. Zuo B., Zheng X., He P., Wang L., Lei Q., Feng C., Zhou J., Li Q., Han Z., Kong J. (2014) Overexpression of MzASMT improves melatonin production and enhances drought tolerance in transgenic Arabidopsis thaliana plants. J Pineal Res., 57(4), 408-417.

205. Zwack P.J., De Clercq I., Ho^hkhh THnon T.C., Hallmark H.T., Hurny A., Keshishian E.A., Parish A.M., Benkova E., Mukhtar M.S., Van Breusegem F., Rashotte A.M. (2016) Cytokinin Response Factor 6 Represses Cytokinin-Associated Genes during Oxidative Stress. Plant Physiol., 172(2), 1249-1258.

ПРИЛОЖЕНИЕ

Последовательности праймеров, используемых для проведения ПЦР

Геные Локусы Прямой праймер (5'-3') Обратный праймер (5'-3')

AT5G3958 0 АТ5О39580 САТ ТТО ТАС САС ААС ТТС ААА ОАС ССТ СТО ТТА СОО СТО АОА ТТО

LTL1 АТ3О04290 САО ССА АТС ССТ АТС ААА ТОА АС ОТА СОО ТСС ТТО ТСС АСА АС

SNAT1 АТШ32070 ТАС ССА АСТ ТОТ ССА АСС АСС Т АТС АТА ААС АТС ААТ СТС АСС АСС А

COMT АТ5О54160 ООА ОТО АСО ААС АТТ ОСО Т ТСТ СОО ТТС ОТТ СТТ ТОС СТ

ASMT АТ4О35160 ОСАААОААОСООТСССТС САА ОТССОТТСТТТОССТ ОТвСТТОТ

SAG12 АТ5О45890 САО СТО СОО АТО ТТО ТТО ССА СТТ ТСТ ССС САТ ТТТ О

PAO АТ3О44880 ССТ СТС ССТ ТСС АСТ ОТС ТТА АС ААА ССА ОСА АОА АСС АОТ СО

AOX1a АТ3О22370 ОАТ ТОО АОО ТАТ ОАО АТТ СОС СОО ТОО АТТ СОТ ТСТ СТО ТТТ

ELIP2 АТ4О14690 АСО ООА ОАС ТАО САА ТОО ТТ ССТ АОА ААС САС ССО АСА СС

ELIP1 АТ3О22840 ААО ОТО ООА САС ТСО ТСТ ААО ОТО ТТТ ТТА АСС СОА АОТ ТТС

LHCB2 АТ3О27690 ССА АСО АТС ТСС ТСС ОСА АА АОА СТТ ОАС ООТ АСО АСО СА

CAB2 АИО29920 ТСА АОТ ТТО ОАО АОО САО ТТТ ОТА АСС ТТС ААС ООС ТСС САТ

rpoA АйЬСр055 СОС САА ОТА ААО СТС ТТС ОС ААО ОСС ААО ССО АСА САА ТА

rpoB АгЛСр014 АТО АОС ААС АСС ААА ССС СТ ООО ТАО вСО ААА ТОО АОО ТТ

accD АгЛСр031 ОСТ АСС ААТ САА ТОТ ТТА ССТ С ОАТ ТОА ТАА ТСА САТ ААА АСС О

rpS14 ArthGp020 GGT GGG TAA GTG AGA AAT GGA GGG GAA GGA TGT GTG GAG ATA G

rpL16 ArthGp0б0 TTT GGA GGA GGT GGT AGA TTT G GTT GAA GGG GGT TGG ATG AG

clpP ArthGp048 GAT TGG AGA TAT TAG GGA TGG A GGG AAG AGG TTG ATA GGG AA

psbA Atcg00020 GGG TGG GAT TAT TGG TAG TTG T GTT GGG GGA ATG TGT AAG GT

psbD AtGg00270 GGA TGA GTG GTT AGG GAG GG GGT TGT AGG TGT GAA GGA AGG

rbcL AtGg00490 GGG GTA GAT GGG AAG AAA TGA TGT GGG TGA AAG GAG GGA TA

psaA AtGg00350 TAA GGA GGG GGG GTG AAT AG GGG AGA AGG ATG TGA GGT AA

psaB AtGg00340 GTG AGG AGG GGA GTA GTG GT TTG GGG GAA ATG AGA AGG

petD ArthGp054 ATG GGT GAG AAT TAT TAG GGG GGT TGT GGG TAG TGG AGG AG

ndhA ArthGp079 TTT TAG GTG GTG TGG GAG G GAG GGG AGA AAT TGG ATG G

trnE ArthGt097 GGG AGGM GGA AGT GGA ATG G GGG GGG ATG GTG TAG TGG TTG

RPOTp AT2G24120 TTG GTG GTG GTT GGT ATT GTG G GGA GAA TGA GGA AGG GAA GT

RPOTmp AT5G15700 GGT TTG GTG ATT TAG AGT TTG GTG G GGT TGT GTG TGT GTG GGT GTG TGT

RPOTm AT1G68990 ATA TGG GAA AGT GAT GGT GG GTG TTT GAG GAG GTT TGT GTG

SIG1 AT1G64860 GAT TGG GGA TAG TGG TTT GG GGG GTT GTG GGA GTG TTG G

SIG2 AT1G08540 TGT TGT TGG TGT TGA TGA TGG GG GTG GTG GTG GTA GAA GTA GTG GTT

SIG3 AT3G53920 GGA GGT GGA GTG GAG AGG T TTG TGT GGA TGT GGG GGA GT

SIG4 AT5G13730 TGA GGA GGA TTG AGA GAG GTA GGT ATG AAG GAG TGT ATG GAG TG

SIG5 AT5G24120 AGA TGT TGA TGG TGT TGG AGC GAC TCT CTT TCG GCT TCA ATG

SIG6 AT2G36990 TCG CCT ATT GTT GGT TCG C GGG CTG ATA ATG ATG ATG CG

PAP1 AT3G04260 TGA GAG TGG TGG AGA GAT TAC GGA A CCA TCT TGC TTG CTG CTT TCG

PAP2 AT1G74850 CGG GGA CAG TTG GAG AAA AGC GAC CTC CAT TCC ATC CCG TGA

PAP3 AT3G48500 GGA AAG GCA ATG TGT GGT ATG A AAG AGG TTG CTG TTC CGA GTA A

PAP4 A45G23310 ATC AAG GCT ACA TAC AAC AAC GGG A AAC CAA AAT CCT TAT CAA TCT GCT CAA

PAP5 AT2G34640 ATG CGG TTA TGG ATT TCA GAG TTC TCT TTT GTC AGT AGT GCT TCA T

PAP6 AT3G54090 GGC GGA GAC TGT GAA AGA ACC A GTA TTG CCG TAA AAA GAG TTG ATT GC

PAP7 AT4G20130 TAT GGG CGG TTA GTA TGG CAC AG CAG CAT TTG ACA TAA CCT CCA GCA

PAP8 AT1G21600 CAC TGA ACC ACC TAT TGA TGC CC GAA CTC TGG CTC TGG TGA TTG ACT T

PAP9 AT5G5110 GCA GTA AAT CCG CTC GTA TGG G CAT CTT CTG TCT CTG TTC CTT CTT GTT CT

PAP10 AT3G06730 AGG TGC CGT TGA TTG TTG AT GGA CTG ATG AAG AAT AAT GTA GGT AAC

PAP11 AT5G63680 CGT TGT GCT GTT GCT ATG GGT G TGC TTC CCG ACA TTC CTC TCT G

PAP12 AT5G24314 AGA GAG ATG ATA ATG GAC GCC G TGT CAT TAC CTT CCC AAC TTC TCT T

cPCK2 AT2G23070 TGT TTT ATG GGG ATG AGA AGT GTG TTG GGG TTT GTT GGT

nad3 DA397_mgp14 GGA ATG TGG TTT GGA TGG TT GGA GGG GTT TTG GAT TGA TA

nad6 DA397_mgp28 TAT GGG GGA AAG GTA GGA AG GTG AGT GGG TGA GTG GTG GT

cob DA397_mgp27 TGG GGG AAT GGT ATT TGG TA GGG AAA AGG AAG GAA AAG AT

cox1 DA397_mgp30 GTA GGT GGG GTG AAG TAG GG GTG GGT GGA TTG GGT ATG AT

atp6-1 DA397_mgp35 TGT TTT GGG AGT GAA TGG AG TGT GGG GTA TGT GAG ATT GG

ccmC DA397_mgp11 AGG TAG GGG GAA ATT GTG AT GGG GTG GGG ATA TAA AGA AT

ccmFc DA397_mgp24 GAG ATG GAG GAG TGT GGA TG GTG GGT GGA TGT AAA TGA TGG

rps4 DA397_mgp29 AGG GAT GAG AGA GAT GGA GA TGA GAG AAA GGG TTG GAT GA

rps12 DA397_mgp13 AGG GAA AGT AGG GTT GAG GA TTT GGG TTT TTG TGG AGG AT

rrn26 DA397_mgr01 GAG GAG AGT TTG GGG TTT TG GTT GGA GGG AAT TGG ATG AT

mttB DA397_mgp22 GGG GTG TTT GTT TGG AAA GG TGT GGG TGA TTG GAG TGG TG

matR DA397_mgp20 AAT TTT TGG GAG AGG TGG AA TTG AAG GGG GTG GTG TAG AG

AHK2 AT5G35750 GTG TAT AAG TTG TGA GGT GTT GAA TG GGT GGT GTG ATA GAG AGG AAA GGT G

AHK3 AT1G27320 GGA TGG GAG GTT TGA AGG AT GGA TAT GGA TGG TGG GAG TTG

ARR4 AT1G10470 GGG AGA ATG TAT TGA GGA GAA TG AGA AAT GTT GAG GAG GTT GGT G

ARR5 AT3G48100 GTA GTG GGA GGT AAA AGGG GGG GAA AGA ATG AGG AGA

ARR1 AT3G16857 ACA ACG GAA TGC TGA TGC CTC T CAC TCT GCT GCT CTC GGG GAT

ARR12 AT2G25180 GTT TCC ATC ACC GCC CAA TC CCG AAG GAG TAT TGA GTC TGC CA

CRF6 At4g23750 AAT CCG TTA CTG CTT CTT CCT CC AGA CAC CGG AGA GCA GAG ACA A

IPT3 AT3G63110 AGT GGA ATG GTT GAG GGA GTC CAA GAA CTGCTC GTT CCT GA

IPT5 AT5G19040 AGT TAC AGC GAT GAC CAC CA GGC AGA GAT CTC CGG TAG G

LOG7 AT5G06300 CGC TGT TAA CGT TTA TTG ATA AGG C TTA TCT CAT CAA ACT CCG GTT CA

CKX3 AT5G56970 TCT CAA TAC ACA GTC AAC GAG GA TCG TAC ATA AAC CCT CTT ACA TGG

CKX5 AT1G75450 CCA TGG TCC TCA AAT TAG TAA CG TCT GAG CAT CTC ATC ACC TCT C

ABI1 AT4G26080 GAA GAA GCG TGT GAG ATG GCA TCC CTT CCT TTC TCC GCT CA

ABI2 AT5G57050 TGG TGT TCT CGC AAT GTC AAG CAA ATC GCA CAC TTC TTC GT

ABI4 AT2G40220 CAA GGA GGA AGT GGG TGT AAT AAT AA ATC CAG ACC CAT AGA ACA TAC CG

ABI5 AT2G36270 TGG AGA GGA AGA GGA AGC AA GTT TGA AGT CAA GGG CAC AA

ABA2 AT1G52340 GCG GTA CAT AAG CGG AGA TA GAC ATG ATA AAT TGG CGG ACA

ABA3 AT1G16540 ACT GAG ACC GTG CTA CAA GGC T ATC AAT CAA GAC CAT CCA CCG

CYP707A 1 AT4G19230 CGT GTC CTG GAA ATG AAT TAG CC GCA CAA TGG GCA GTC CGT TT

UBQ10 At4G05320 GCG TCT TCG TGG TGG TTT CTA A GAA AGA GAT AAC AGG AAC GGA AAC A

ASMT Пpaймеpы для генотипиpовaния ACA AGA CGT GAT GGA AAA TCG ACT TGC TCT CAG TTG ATT CGC

CAND2 Пpaймеpы для генотипиpовaния ACT GTA CAT CGC CAC CAT CTC AAG AAA CCC ATG ACA CTT CCC

GPA1 Праймеры для генотипирования TAA AGG TTG GTT TAT GGA GGG ATG GGT AAG TGT TTT GTG GGG

LBb1.3 Праймер, специфичный к инсерции Т-ДНК ATT TTG GGG ATT TGG GAA G