Механизмы регуляции и функциональное значение тета-осцилляций в септо-гиппокампальной системе мозга тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.13, доктор биологических наук Кичигина, Валентина Федоровна

• Кичигина, Валентина Федоровна
• доктор биологических наук
• 2006

Оглавление диссертации доктор биологических наук Кичигина, Валентина Федоровна

ВВЕДЕНИЕ.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ.

Глава 1. Гиппокампальный тета-ритм, его организация и функциональная роль

Глава 2. Морфологические и биохимические особенности гиппокампа и медиальной септальной области.

Глава 3. Связи между гиппокампом и септум.

Глава 4. Характеристики нейронной активности гиппокампа и медиальной септальной области.

Глава 5. Восходящие афферентные пути к септум и гиппокампу.

Глава 6. Регуляция активности септо-гиппокампальной системы стволовыми структурами.

ЦЕЛЬ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ.

Глава 1. Характеристики ритмической тета-модуляции активности медиальной септальной области и гиппокампа у бодрствующих кроликов.

1.1. Активность медиальной септальной области.

1.2. Активность гиппокампа.

Глава 2. Активность нейронов гиппокампа при функциональной блокаде медиальной септальной области.

2.1. Спонтанная активность.

2.2. Вызванная активность.

Глава 3. Характер активности нейронов трансплантированной эмбриональной ткани септум.

3.1. Эксперименты in vivo.

3.2. Эксперименты in vitro.

Глава 4. Активность нейронов трансплантированной эмбриональной ткани гиппокампа.

4.1. Активность в изолированных трансплантатах.

4.2. Активность в трансплантатах, интегрированных с мозгом реципиента.

Глава 5. Холинергическая и ГАМКергическая модуляция тета-осцилляций в гиппокампе

5.1. Влияния холинергических веществ.

5.2. Влияния ГАМКергических веществ.,.

Глава 6. Регуляция тета-активности в септум и гиппокампе структурами ствола мозга.

6.1. Серотонинергические влияния.

6.2. Норадренергические влияния.

6.3. Дофаминергические влияния.

Глава 7. Изучение функционального значения тета-осцилляций.

7.1. Характер вызванных ответов нейронов гиппокампа при изменении выраженности тета-ритма холинергическими препаратами.

7.2. Изменения сенсорных ответов при влиянии на серотонинергическую систему (блокада медианного ядра шва).

7.3. Изменения сенсорных ответов при влиянии на норадренергическую систему использование разных доз клонидина).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ.

Глава 1. Свойства клеток медиальной септальной области как основа генерации тета-ритма.

1.1. Функциональная блокада септум и активность гиппокампа.

1.2. Септум как источник тета-активности нейронов гиппокампа в условиях трансплантации эмбриональной нервной ткани.

Глава 2. Механизмы регуляции тета-ритма.

2.1. Холинергическая и ГАМКергическая модуляция тета-активности нейронов гиппокампа.

2.2. Серотонинергические влияния.

2.3. Норадренергические влияния.

2.4. Дофаминергические влияния.

Глава 3. Функциональное значение тета-осцилляций.

3.1. Изменения вызванных ответов при холинергической модуляции тета-ритма.

3.2. Изменения сенсорных ответов при серотонинергической модуляции тета-ритма.

3.3. Изменения сенсорных ответов при норадренергической модуляции тета-ритма.

ВЫВОДЫ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Механизмы регуляции и функциональное значение тета-осцилляций в септо-гиппокампальной системе мозга»

Интерес к изучению механизмов организации и значения ритмических процессов в мозге возник более полувека назад и значительно усилился в последние годы. В течение всего этого времени ученые пытаются ответить на один из самых интригующих вопросов нейрофизиологии: почему мозг осциллирует? В этом аспекте весьма актуальными являются исследования тета-осцилляций в гиппокампе - структуре, без которой невозможно запоминание новой осознанной информации.

Клинические исследования показали значение гиппокампа для обеспечения внимания и памяти у человека [Лурия, 1970; Milner, 1970; Grace, 2000]. Экспериментальные работы свидетельствуют, что гиппокамп и связанные с ним структуры участвуют в отборе и регистрации новой и значимой информации [обзоры Виноградова, 1975; Vinogradova, 2001]. Показано, что при действии новых, потенциально важных стимулов в электроэнцефалограмме гиппокампа появляются или усиливаются тета-осцилляции — высоко амплитудные, почти синусоидальные волны, следующие с частотой от 4 до 10 Гц. Какую роль тета-активность играет в работе гиппокампа во время регистрации сигналов, — этот вопрос является одним из самых сложных в современной нейрофизиологии.

Нерешенными остаются и вопросы о механизмах генерации и регуляции тета-ритма. Эти вопросы вместе составляют большую проблему организации этого ритмического процесса. Зависит ли тета-ритм от какой-то одной структуры или в этом процессе участвуют многие образования мозга, - единая точка зрения в этом отношении в настоящее время отсутствует. Тета-осцилляции регистрируются в электроэнцефалограмме многих структур, от нижнего ствола мозга до неокортекса. Эта активность может зависеть от внутренних свойств нейронов или нейронных сетей в данных структурах, а также от их афферентных входов. В середине прошлого столетия было начато изучение медиальной септальной области мозга (МС, медиальное септальное ядро и ядро диагонального пучка Брока), являющейся основным субкортикальным входом гиппокампа и составляющим вместе с ним единую септо-гиппокампальной систему. В этой области были зарегистрированы нейроны, разряжающиеся ритмическими залпами импульсов, совпадающими по частоте с тета-волнами в электроэнцефалограмме гиппокампа и имеющие^ ними определенные фазовые отношения [Green, Arduini, 1954; Dutar et al., 1986; Sweeney et ah, 1992; Borhegyi et al., 2004]. Однако является ли эта область звеном, необходимым для генерации гиппокампального тета-ритма, или в его организации участвуют другие образования мозга, остается неясным. Существует также мнение о способности самого гиппокампа к организации осцилляторной активности, при наличии какого-либо возбуждающего воздействия [Konopaski et al., 1987; Bland et al., 1988; Fellows, Sejnowski, 2000].

С вопросом о происхождении тета-ритма тесно связан вопрос о его регуляции. Известно, что выраженность тета-осцилляций зависит от объема и степени новизны поступающих стимулов [Vinogradova, 1995]. Гиппокамп не получает прямых входов от сенсорных систем мозга; информацию о приходящих извне сигналах ему доставляют главным образом афферентные пути от стволовых структур, где происходит первичная обработка сенсорного притока. Достаточно хорошо изучено влияние на активность септо-гиппокампальной системы ретикулярной формации ствола мозга, стимуляция которой повышает выраженность и частоту тета-осцилляций (Gogolak et al., 1967; Vertes, 1980; Бражник и др., 1984; Vertes, Kocsis, 1997). Каково влияние других стволовых образований, основными из которых являются моноаминергические структуры мозга, посылающие афференты к септум и гиппокампу, ко времени начала данной работы оставалось неизвестным.

Решение всех перечисленных вопросов весьма актуально для понимания механизмов высших когнитивных функций мозга - внимания и памяти.

ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

Заключение диссертации по теме «Физиология», Кичигина, Валентина Федоровна

ВЫВОДЫ

1. Ритмическая тета-активность отдельных клеток гиппокампа и всей гиппокампальной нейронной сети полностью определяется септальным входом: она не может быть вызвана в гиппокампе при функциональной блокаде септум, несмотря на сохранность внутренней системы гиппокампальных связей и влияний со стороны неокортекса.

2. Ограниченная группа нейронов септум может рассматриваться как "истинные залповые пейсмекеры". Они сохраняют ритмические тета-осцилляции при трансплантации эмбриональной септальной ткани в неокортекс реципиента, в условиях полной морфологической изоляции и при интеграции с мозгом хозяина, а также при блокаде синаптической передачи в экспериментах на переживающих срезах, изготовленных из септальных трансплантатов.

3. Анализ клеточной активности в трансплантированной эмбриональной ткани гиппокампа показал неспособность гиппокампальных клеток генерировать тета-осцилляции при отсутствии септальных влияний. Ритмическая активность на тета-частоте может появляться у гиппокампальных нейронов в интегрированных трансплантатах при возрастании тета-осцилляций в септум реципиента.

4. Холинергическая и ГАМКергическая септальные системы необходимы для организации ритмической нейронной и суммарной активности гиппокампа. Холинергическая система обеспечивает выраженность гиппокампальных тета-осцилляций, в то время как ГАМКергическая — их частоту и мощность.

5. Нарушение ГАМКергических внутрисептальных и септо-гиппокампальпых взаимодействий может приводить к генерации эпилептиформной активности в гиппокампе.

6. Исследование характера воздействий моноаминергических систем ствола мозга показало их разнонаправленные влияния на активность септум и гиппокампа. Активация норадренергической и дофаминергической систем облегчают генерацию тета-ритма, в то время как серотонинергическая часть ствола вызывает его угнетение.

7. Холинергическая и ГАМКергическая септальные системы и структуры ствола мозга, регулируя выраженность и частоту тета-ритма, участвуют в организации процесса регистрации сенсорных сигналов в септум и гиппокампе.

8. Тета-осцилляции, сопровождая реакции на внешние стимулы, или являясь единственным проявлением ответа на раздражитель, участвуют в кодировании сенсорной информации нейронами септо-гиппокампальной системы.

9. Изучение функциональной роли тета-ритма, проведенное на трех разных физиологических моделях, использующих усиление и ослабление тета-осцилляций, показало его роль в обеспечении адекватной реактивности нейронов септо-гиппокампальной системы на внешние воздействия.

10. Резкие изменения реактивности клеток септо-гиппокампальной системы в условиях нарушения генерации естественного, динамично изменяющегося тета-ритма, свидетельствуют о том, что тета-осцилляции являются функциональным фильтром, обеспечивающим селективный прием и обработку поступающей в мозг сенсорной информации, т.е. возможным нейронным механизмом избирательного внимания.

Список литературы диссертационного исследования доктор биологических наук Кичигина, Валентина Федоровна, 2006 год

1. Артемепко Д.П. Участие нейронов гиппокампа в генерации тета-волн. Нейрофизиология 1972,4,331-339.

2. Базян А.С. Дивергентные и конвергентные механизмы интегративной деятельностиголовного мозга млекопитающих. Журн. высш. нерв. деят. 2001, 51, 514-528.

3. Белова Т. И., Голубева Е. Л., Пальцев М. А. Синее пятно (Locus Coeruleus),морфофункциональная характеристика. Усп. физиол. наук. 1978, 9,25-44.

4. Белоусов А. Б., Бражник Е.С. Роль ГАМКергической регуляции в организацииспонтанной и вызванной активности септальных нейронов. Журн. высш. нерв. деят. 1988,38, 1076-1084.

5. Боравова А.И. Участие холинергических механизмов в становлении септогиппокампалыюго взаимодействия в раннем онтогенезе. Журн. высш. нерв. деят. 1971,21, 1047-1056.

6. Борисюк P.M. Моделирование гиппокампального тета-ритма. Журн. высш. нерв. деят. 2004, 54, 85-100.

7. Брагин А.Г. Трансплантация нервной ткани: Методические, морфологические и функциональные аспекты. Диссертация на соискание ученой степени доктора биологических наук. М., 1990.

8. Брагин А.Г., Виноградова О.С., Миронов С.Ф. Активность нейронов септум и гиппокампа при изолированном и совместном развитии в передней камере глаза крысы. Нейрофизиология (Киев) 1985, \1, 61-69.

9. Бражник Е.С., Виноградова О.С. Нейронная активность "изолированного гиппокампа". Журн. высш. нерв. деят. 1978,28. 372-380.

10. Бражник Е.С., Виноградова О.С. Влияние полной подрезки септум на активность ее нейронов. Журн. высш. нерв. деят. 1980, 30,141-152.

11. Бражник Е.С., Виноградова О.С., Каранов A.M. Регуляция тета-активности нейронов септум кортикальными и стволовыми структурами. Журн. высш. нерв. деят. 1984, 34, 7180,

12. Буреш, М. Петрань, И. Захар. Электрофизиологические методы исследования. М.: Изд-во Иностр. лит., 1962.

13. Виноградова О.С. Ориентировочный рефлекс и его нейрофизиологические механизмы. Изд-во АПН СССР. М., 1961.

14. Виноградова О.С. Гиппокамп и память. М., Наука. 1975.

15. Виноградова О.С., Бражник Е.С. Влияние разъединения септум и гиппокампа на активность септальных нейронов. Журн. высш. нерв. деят. 1975, 25,1044-1052. Виноградова О.С., Дудаева К.И. О компараторной функции гиппокампа. Докл. АН СССР 1972,202,241.

16. Виноградова О.С., Жадина С.Д., Бражник Е.С. Анализ организации фоновой активности септальных нейронов in vitro. Нейрофизиология 1987, 18, 586-595.

17. Дудкин JI.H., Чуева КВ., Аринбасаров М.У., Бобкова Н.В. Организация процессов рабочей памяти у обезьян: влияние агониста дофаминовых рецепторов. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2001, 87,1579-1594.

18. Жадина С Д., Виноградова О.С., Брагин А.Г. Влияние ацетилхолина и глутамата на нейроны септум in vitro. Журн.высш.нерв.деят. 1980, 30, 392-397.

19. Инцирквели Р.Г., Дугладзе Т.Г., Гловели Т.Б., Иоселиани Т.К. Изучение влияния моноаминергических структур ствола мозга на внутригиппокампальную передачу возбуждения у кроликов. Сообщ. АН Грузии 1991, 141, 605-608.

20. Караваев Е.Н., Попова И.Ю., Кичигина В.Ф. Влияние глутамата на активность нейронов медиальной септалыюй области in vitro. Фундаментальные исследования 2005,3,18-22.

21. Леонтович Т. А. Нейронное строение и некоторые связи перегородки и примыкающих к ней структур у собаки. В сб.: Структура и функция архипалеокортекса. М.: Наука, 1968, 56-67.

22. Ливанов М.Н. Пространственная организация процессов головного мозга. М., «Наука», 1972.

23. Сотниченко Т. С., Истомина JI.A. Восходящие и иизходящие эфферентные пути ретикулярной формации среднего мозга кошки (радиоавтографическое исследование). Архив анатомии, гистологии и эмбриологии. 1985, 89,22-31.

24. Стафехина B.C., Каранов A.M. Фоновая активность кортикальных отделов лимбической системы. Нейрофизиология 1984, 16, 753-760.

25. Стафехина B.C., Виноградова О.С. Характеристики кортикального входа гиппокампа. Функциональные различия между латеральной и медиальной областями энторинальной коры. Журн. высш. нерв, деят., 1977,27, 826-834.

26. Agnati, L.F., Zoli M., Stromberg I., Fuxe K. Intercellular communication in the brain: wiring versus volume transmission. Neuroscience 1995, 69, 711-726.

27. Allen C.N., Crawford I.L. GABAergic agents in the medial septal nucleus affect hippocampaltheta rhythm and acetylcholine utilization. Brain Res. 1984, 322,261-267.

28. Alonso A., Garcia-Austt E. Neuronal sources of theta rhythm in the entohrinal cortex of the rat.

29. Laminar distribution of theta field potentials. Exp. Brain Res. 1987, 67,493-501.

30. Alonso A., Kohler C. Evidence for separate projections of hippocampal pyramidal and nonpyramidal neurons to different parts of the septum in the rat brain. Neurosci. Lett. 1982, 31,209.214.

31. Alonso A., Khateb A., Fort P., Jones B.E., Mtihlethaler M. Differential oscillatory properties of cholinergic and non-cholinergic nucleus basalis neurons in guinea pig brain slice. Eur. J. Neurosci. 1996, 8, 169-182.

32. Alonso A., Llinas R.R. Subthreshold Na+-dependent theta-like rhythmicity in stellar cells of entorhinal cortex layer II. Nature 1989, 342, 175-177.

33. Altman H.J., Stone W.S., Orgen S.O. Evidence for a possible functional interaction between serotoninergic and cholinergic mechanisms in memory retrieval. Behav. Neural. Biol. 1987, 48, 49-60.

34. Andersen P., Bland H. В., Myhrer Т., Schwartzkroin P. A. Septo-hippocampal pathway necessary for dentate theta production. Brain Res. 1979, 165, 13-22.

35. Andersen P., Bruland H., Kaada B. R. Activation of the dentate area by septal stimulation. Acta. Physiol. Scand. 1961, 51. 17-28.

36. Andersen P., Eccles J.C. Inhibitory phasing of neuronal discharge. Nature (Lond.) 1962, 196, 645-647.

37. Andersen P., Gross G.N., Lomo Т., Sveen O. Participation of inhibitory and excitatory interneurons in the control of hippocampal cortical output. MIT Press, Boston. In: The interneuron (Brazier M, ed) 1969, 415-432.

38. Apartis E., Poindessous-Jazat F.R., Lamour Y.A., Bassant M.N. Loss of rhythmically bursting neurons in rat medial septum following selective lesion of septohippocampal cholinergic system. J. Neurophysiol. 1998, 79, 1633-1642.

39. Arai H., Kosaka K., Iizuka R. Changes of biogenic amines and their metabolites in postmortem brains from patients with Alzheimer-tipe dementia. J. Neurochem. 1984, 43, 388-393.

40. Aradi /., Soltesz I. Modulation of network behaviour by changes in variance in interneuronal properties. J. Physiol. (Lond) 2002, 538, 227-251.

41. Bassant M.H., Eunouri K, Lamour Y. Effects of iontophoretically applied monoamines onsomatosensory cortical neurons of unanesthetized rats. Neurosci. 1990, 39, 431-439.

42. Baulac M., Verney C., Berger B. Dopaminergic innervation of parahippocampal andhippocampal regions in the rat. Rev. Neurol. (Paris) 1986, 142, 895-905.

43. Beatty W. W., Russ J.R. Spatial working memory in rats.: Effects of monoaminergic antagonists.

44. Pharmacol. Biochem. Behav. 1983, 18, 7-12.

45. Belousov, А. В., Vinogradova, 0. S. and Pakhotin, P. I. Paradoxical state-dependent excitability of the medial septalneurons in brain slices of ground squirrels, Citelus undulufus. Neuroscience 1990, 38, 599-608.

46. Ben-Ari Y., Kmjevic k., Reinhardt W., Ropert N. Intracellular observations on the disinhibitory action of acetylcholine in the hippocampus. Neurosci. 1981, 6, 2475-2489.

47. Bennett TL, Hebert PN, Moss DE. Hippocampal theta activity and the attention component of discrimination learning. Behav. Biol 1973, 8, 173-181.

48. Berridge C.W., Isaak S.O., Espana R.A. Additive wake-promoting actions of medial basal forebrain noradrenergic alphal- and beta-receptor stimulation. Behav. Neurosci. 2003, 177, 350-359.

49. Berridge C. W., Page M.E., Valentino R.J., Foot S.L. Effects of locus coeruleus inactivation on electroencephalographic activity in neocortex and hippocampus. Neuroscience 1993, 55, 381393.

50. Berridge C. W., Wifler K. Contrasting effects of noradrenergic P-receptor blockade within the medial septal area on forebrain electroencephalographic and behavioral activity state in anesthetized and unanesthetized rat. Neuroscience 2000, 97, 543-552.

51. Bialowas J., Frotscher M. Choline acetyltransferase-immunoreactive neurons and terminals in the rat septal complex: a combined light and electron microscopic study. J. Сотр. Neurol. 1987, 259, 298-307.

52. Bickler P.E., Hansen B.M. a-2 adrenergic agonists reduce glutamate release and glutamate receptor-mediated calcium changes in hippocampal slices during hypoxia. Neuropharmacology 1996, 35, 673-687.

53. Blasco-Ibanez J.M., Freund T. F. Synaptic input of horizontal interneurons in stratum oriens of the hippocampal CAI sub field: structural basis of feed-back activation. Eur. J. Neutosci. 1995, 7,2170-2180.

54. Blackstad T.W. Ultrastructure studies on the hippocampal region. Progr. Brain Res. 1963, 3, 122.

55. Bland B.H. Behavioral correlates and afferent control of hippocampal theta cell discharges. In: G.Buzsaki and C.H Vanderwolf (Eds), Electrical activity of the archicortex. Academia Kiado, Budapest. 1985, 125-142.

56. Bland B.H. Physiology and pharmacology of hippocampal formation theta rhythms. Prog. Neurobiol. 1990, 26,1-54.

57. Bland S.K., Bland B.H. Medial septal modulation of hippocampal theta cell disharges. Brain Res. 1986,375. 102-116.

58. Bland, B.H., Colom, L. V., Konopacki, J., Roth, S.H. Intracellularrecords of carbachol-induced theta rhythm in hippocampal slices. Brain Res. 1988, 447, 364—368.

59. Boguszewicz J, Skrajny B, Kohli J, Roth SH. Evidence that GABA, serotonin, and norepinephrine are involved in the modulation of in vitro rhythmical activity in rat hippocampal slices. Can J Physiol Pharmacol. 1996, 74, 1322-1326.

60. Borhegyi Z., and Freund T.F. Dual projection from the medial septum to the supramammillary nucleus in the rat. Brain Res. Bull. 1998, 46, 453^459.

61. Borhegyi Z., Magloczky Z., Acsady L., Freund T.F. The supramammillary nucleus innervates cholinnergic and GSBAergic neurons in the medium septum-diagonal band of Broca complex. Neuroscience. 1998, 82, 1053-1065.

62. Bouron A. Modulation of spontaneous quantal release of neurotransmitter in the hippocampus. Prog. Neurobiol. 2001, 63, 613-635.

63. Bragin A., Csicsvary J., Penttonen M., Buzsaki G. (in press) Epileptic afterdischarge in the hippocampo-entorhinal system: current source density and unic studies. Neuroscience 1997, 76, 1187-1203.

64. Bragin A., Jando G., Nadasdy Z., Hedke J., Wise K., Buzsaki G. 40-100Hz, Oscillation in the Hippocampus of the behaving rat. J. Neurosci. 1995, 15, 47-60.

65. Brashear H.R., Zaborszky L., Heimer L. Distribution of GABAergic and cholinergic neurons in the rat diagonal band. Neuroscience. 1986, 17,439-451.

66. Brazhnik E.S. Theta rhythmicity in the medial septum: entraining by the GABAergic neurons. Журн. высш. нерв. деят. 2004, 54,192-201.

67. Brazhnik E.S., Fox S.E. Intracellular recordings from medial septal neurons during hippocampal theta rhythm. Exp. Brain Res. 1997,114, 442-453.

68. Brazhnik E.S., Fox S.E. Action potentials and relations to the thrta rhythm of medial septal neurons in vivo Exp. Brain Res. 1999,127,244-258.

69. Brazhnik, E. S., Vinogradova, 0. S. Control of the neuronal rhythmic bursts in the septal pacemaker of theta-rhythm: Effects of anaesthetic and anticholinergic drugs. Brain Res. 1986, 380,94-106.

70. Brazhnik E.S., Vinogradova O.S. Modulation of the afferent input to the septal neurons by cholinergic drugs. Brain Res. 1988,451, 1-12.

71. Bullock, Т.Н., Buzsaki, G., McClune, M.C. Coherence of intrinsic hippocampal field potentials reveals discontinuitiesin rat in the CAl-subiculum of the hippocampus in freely-moving rats. Neuroscience 1990,38, 609-619.

72. Buno W., Garcia-Sanchez J.L., Garcia-Austt E. Reset of hippocampal rhythmical activities by afferent stimulation. Brain Res. 1978,3,21.

73. Burgess A.P., Gruzelier J.H. Short duration synchronization of human theta rhythm during recognition memory. Proc Natl Acad Sci USA. 1998,95, 7092-7096.

74. Buzsaki G. Two-stage model of memory trace formation: A role for "noisy" brain states. Neuroscience 1989,31, 551-570.

75. Buzsaki G. Theta oscillations in the hippocampus.Neuron 2002,33: 325 -340.

76. Buzsaki G. Theta rhythm of navigation: link between path integration and landmark navigation,episodic and semantic memory. Hippocampus 2005,15, 827 -840.

77. Buzsaki G., Bragin A., Chrobak J.J., Nadasdy Z., Sik A., Hsu M„ Minen A. Oscillatory and intermittent synchrony in the hippocampus: relevance to memory trace formation. In: Temporal coding in the brain 1994, 145-172.

78. Buzsaki G., Chrobak J.J. Temporal structure in spatially organized neuronal ensembles: a role for interneuronal networks. Curr. Opin. Neurobiol. 1995, 5, 504-510.

79. Buzsaki G., Eidelberg E. Commissural projection to the dentate gyrus of the rat: evidence for feed-forward inhibition. Brain Res. 1981, 230, 346-350.

80. Buzsaki G., Eidelberg E. Direct afferent excitation and long-term potentiation of hippocampal interneurons. .Neurophysiology 1982,48, 597-607.

81. Buzsaki G., Haubenreiser J., Grastyan E., Czopf J., Kellenyi L. Hippocampal slow wave activity during appetitive and aversive conditioning in the cat. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1981, 51,276-290.

82. Buzsaki G., Horvath Z, Urioste R., Hetke J., Wise K. High-frequency network oscillation in the hippocampus. Science 1992,256, 1025-1027.

83. Buzsaki G., Leung L., Vanderwolf CH. Cellular bases of hippocampal EEG in the behaving rat. Brain Res. 1983, 6,139-171.

84. Buzsaki G., Penttonen M., Nadasdy Z, Bragin A. Pattern and inhibition-dependent invasion of pyramidal cell dendrites by fast spikes in the rat hippocampus in vivo. Proc. Natl. Acad. Sci. (USA) 1996, 93, 9921-9925.

85. Buzsaki G., Ponomareff G., Bayardo F., Ruiz R., Gage F.H. Neuronal activity in the subcortically denervated hippocampus: a chronik model for epilepsy. Neuroscience 1989, 28, 527-538,.

86. Careti В., Poulain P., Beauvillain J. Noradrenaline modulates GABA-mediated synaptic transmission in neurones of the mediolateral part of the guinea pig lateral septum via local circuits. Neurosci. Res. 2001, 39, 71-84.

87. Carli M,, Bonalumi P., Samanin R. WAY 100635, a 5-HT receptor antagonist, prevents the impairment of spatial learning caused by intrahippocampal administration of scopolamine or 7-chloro-kynurenic acid. Brain Res. 1997, 774, 167-174.

88. Carli M., Luschi R., Samanin R. Dose-related impairment of spatial learning by intrahippocampal scopolamine: antagonism by ondansetron, a 5-HT3 receptor antagonist. Behav. Brain Res. 1997, 82, 185-194.

89. Carli M., Bonalumi P., Samanin R. Stimulation of 5-HT1A receptors in the dorsal raphe reverses the impairment of spatial learning caused by intrahippocampal scopolamine in rats. Eur. J. Neurosci. 1998, 10, 1, 221-230.

90. Carre G.P., Harley C.W., Glutamatergic activation of the medial septum complex: an enhancement of the dentate gyrus population spike and accompanying EEG and unit changes. Brain Res. 2000, 861,16 -25.

91. Carette В., Poulan P., Beavillain J. Noradrenaline modulates GABA-madiated synaptic transmission in neurones of the mediolateral part of the guinea pig lateral septum via local circuits. Neurosci. Res. 2001, 39, 71-77.

92. Carcia-Munuz A., Barrio L.C., Buno W. Membrane potential oscillation in CAI hippocampal pyramidal neurons in vitro: intrinsic rhythms and fluctuations entrained by sinusoidal injected current. Exp. Brain Res. 1993, 97, 325-333.

93. Carlsson A. Antipsychotic drugs and catecholamine synapses. J. Psychiatr. Res. 1974, 11, 5764

94. Ceranik K., Bender R., Geiger J.R.P., Monyer H., Jonas P., Frotscher M., Lubke J. A novel type of GABAergic interneuron connecting the input and the output regions of the hippocampus. J. Neurosci., 1997,17,14, 5380-5394.

95. Chronister R.B., White L.E. Fiferarchitecture of the hippocampal formation: Anatomy, projections, and structural significance. In: Hippocampus. R.L.Isaacson, K.Pribram (Eds), Plenum Press, N.-Y.-L., 1976, p. 9.

96. Chu D.C.M., Albin R.L., Young A.B., Penney J.B. Distribution and kinetics of GABAB binding sites in rat central nervous system: a quantitative autoradiographic study. J. Neurosci. 1990, 34, 341-357.

97. Colgin L.L., Kramar E.A., Gall C.M., Lynch G. Septal modulation of excitatory transmission in hippocampus. J. Neurpphysiol. 2003, 90, 2358-2366.

98. Corradetti R., Ballerini L., Pugliese A.M., Pepeu G. Serotonine blocks the long-term potentiation induced by primed burst stimulation in the CA1 region of the rat hippocampal slices. Neuroscience 1992,46, 511-518.

99. Costa E., Panula P., Thompson H.K., Cheney D.L. The trans-synaptic regulation of the septohippocampal cholinergic neurons. Life Sci. 1983, 32,165-179.

100. Curet O., de Montigny C. Electrophysiological characterization of adrenoceptors in the rat dorsal hippocampus. II. Receptors mediating the effect of synaptically released norepinephrine. Brain Res. 1988, 475,47-57.

101. Consalo S., Bertorelli R„ Forloni G. L„ Butcher L. L. Cholinergic neurons of the pontomesencephalic tegmentum release acetylcholine in the basal nuclear complex of freely moving rats. Neuroscience 1990, 37, 717-723.

102. Consolo S., Bertorelli K, Russi G., Zambelli M.and Ladinsky H. Serotonergic facilitation of acetylcholine release in vivo from rat dorsal hippocampus via serotonin 5-HT receptor. J. Neurochem. 1994, 62, 2254-2261.

103. Costa E„ Panula P., Thompson H.K., Cheney D.L. The trans-synaptic regulation of the septo-hippocampal cholinergic neurons. Life Sci. 1983, 32, 165-179.

104. Coull J.Т., Nobre A.G., Frith C.D. The noradrenergic alpha-2 agonist clonidine modulates behavioral and neuroanatomical correlates of human attentional orienting and alerting. Cereb. Cortex 2001, 11,73-80.

105. Csicsvari J., Jamieson В., Wise K.D., Buzsaki G. Mechanisms of gamma oscillations in the hippocampus of the behaving rat. Neuron 2003, 37, 311 -322.

106. Curet O., de Montigny C. Electrophysiological characterization of adrenoceptors in the rat dorsal hippocampus. I. Receptors mediating the effect of microiontophoretically applied norepinephrine. Brain Res. 1989,475, P.35-46.

107. Day J.C., Fibiger H.C. Dopaminergic regulation of septohippocampal cholinergic neurons. J. Neurochem. 1994, 6, 2086-2092.

108. De Sarro G.B., Ascioti C., Froio F. Evidence that locus coeruleus is the site where clonidine and drugs acting at alpha-1 and alpha-2 adrenoceptors affect sleep and arousal mechanisms. Brit. J. Pharmacol. 1987, 90, 675-685.

109. Dragoi G., Carpi D., Recce M., Csicsvari J., Buzsaki G. Interactions between hippocampus and medial septum during sharp waves and theta oscillation in the behaving rat. J Neurosci 1999, 19,6191-6199.

110. Dray A., Davies J., Oakley N.R., Tongroach P., Velucci S. The dorsal and median raphe projections to the substantia nigra in the rat: electrophysioljgical, biochemical and behavioural observations. Brain Res. 1978, 151,431-442.

111. Du J„ Zhang L„ Weiser M., Rudy В., McBain C.J. Developmental expression and functional characterization of the potassium-channel subunit Kv3.1 b in parvalbumin-containing intemeurons of the rat hippocampus. J. Neurosci. 1996,16, 506-518.

112. Dubocovich M.L. Presynaptic alpha-adrenoceptors in the central nervous system. Ann. N.Y. Acad. Sci. 1984,430, 7-25.

113. Duncan G.E., Knapp D.J., Little K.Y., Breese G.R. Neuroanatomical specificity and dose dependence in the time course of imipramine-induced beta adrenergic receptor down-regulation in rat brain. J. Pharmacol. Exp. Ther. 1994, 271,1699-1704.

114. Eccles J. C. Mammalian systems for storing and retrieving information. In: Cellular Mechanisms of Conditioning and Behavioural Plasricify. Eds: C. D. Woody et al. Plenum: New York. 1988, 289- 302.

115. Eichenbaum H., Otto T. The hippocampus-what does it do? Behav. Neural. Biol. 1992, 57, 236.

116. Fellous, J.M., Sejnowski, T.J. Cholinergic induction of oscillations in the hippocampal slice in the slow (0.5-2 Hz), theta of hippocampal unitary inhibitory postsynaptic potentials and the (512 Hz), and gamma (35-70 Hz) bands. Hippocampus 10, 187-197.

117. Fischer Y., Gahwiler B.H., Thompson S.M. Activation of intrinsic hippocampal theta oscillations by acetylcholine in rat septo-hippocampal cocultures. J. Physiol (Lond.) 1999, 519, 405-413.

118. Foote SL, Freedman R, Oliver AP. Effects of putative neurotransmitters on neuronal activity in monkey auditory cortex. Brain Res., 1975, 86, 229-42.

119. Ford В., Holmes C. J., Mainville L., Jones В. E. GABAergic neurons in the rat pontomesencephalic tegmentum: tegmental neurons projecting to the posterior hypothalamus. J. Сотр. Neur. 1995, 363, 177-196.

120. Fox S. E. Membrane potential and impedance changes in hippocampal pyramidal cells during theta rhythm. Expl Brain Res. 1989, 77, 283-294.

121. Freund T.F. GABAergic septohippocampal neurons contain parvalbumin. Brain Res. 1989, 478, 375-381

122. Fraser D.D., MacVicar B.A. Low-threshold transient calcium current in rat hippocampal lacunosum-moleculare interneurons: kinetics and modulation by neurotransmitters. J. Neurosci. 1991, 11,2812-2820.

123. Freund T.F. GABAergic septohippocampal neurons contain parvalbumin. Brain Res. 1989, 478, 375-381

124. Freund T.F., Antal M. GABA-containing neurons in the septum control inhibitory interneurons in the hippocampus. Nature 1988, 336, 170-173.

125. Freund T. F. GABAergic septohippocampal neurons contain parvalbumin. Brain Res. 1989, 478, 375-381.

126. Freund T.F., Antal M. GABA-containing neurons in the septum control inhibitory interneurons in the hippocampus. Nature 1988,336,170 -173.

127. Frotscher M., Leranth C. Cholinergic innervation of the rat hippocampus as revealed by choline acetyltransferase immunocytochemistry: a combined light and electron microscopic study. J. Сотр. Neurol. 1985,239, 237-246.

128. Fujita Y. and Sato T. Intracellular records from hippocampal pyramidal cells in rabbit during theta rhythm activity. J. Neurophysiol. 1964, 27, 1011-1025.

129. Fukuda Т., Kosaka T. Gab junctions linking the dendritic network of GABAergic interneurons in the hippocampus. J. Neurosci. 2000,15,1519-1528.

130. Gasbarri A., Verney C., Innocenzti R„ Сатрапа E., Pacitti C. Mesolimbic dopaminergic neurons innervating the hippocampal formation in the rat: a combined retrograde tracing and immunohistochemical study. Brain Res. 1994,668, 71-79.

131. Gao В., Hornung J.P., Frischy J.M. Identification of distinctGABAA-receptor subtypes in cholinergic and parvalbumin-positive neurons of the rat and marmosed medial septum-diagonal band complex. Neuroscience. 1995, 65,101-117.

132. Gaykema R.P., Luiten P.G., Nyakas C., Traber J. Cortical projection patterns of the medial septum-diagonal band complex. J Comp Neurol. 1990,293, 103-124.

133. Gaykema R.P., Zaborszky L. Direct catecholaminergic-cholinergic interactions in the basal forebrain. II. Substantia nigra-ventral tegmental area projections to cholinergic neurons. J. Сотр. Neurol. 1996, 374, P.555-577

134. Givens BS, Olton DS. Cholinergic and GABAergic modulation of medial septal area: effect on working memory. Behav Neurosci. 1990,104, 849-55.

135. Glin L., Arnaud C., Berracochea D. et al. The intermediate stage of sleep in mice. Physiol. Behav. 1991,50, 951.

136. Gloveli Т., Dugladze Т., Saha S., Monyer H., Heinemann U., Traub R.D., Whittington MA., Buhl TL. Differential involvement of oriens/pyramidal interneurons in hippocampal network oscillations in vitro. J. Physiol. 2005, 562,131-147.

137. Gogolak G., Petsche H„ Sterc J., Stumpf C. Septum cell activity in the rabbit under reticular stimulation. Brain Res. 1967, 5, 508-510.

138. Gottesmann C. Theta rhythm: the brain stem involvement. Neurosci. A. Biobehav. Rev. 1982, 16,25.

139. Grace A.A. Gating of information flow within the limbic system and the pathophysiology of schizophrenia. Brain Res. Rev. 2000, 31, 330-341.

140. Grastyan E, Karmos G. A study of a possible "dreaming "mechanism in the cat.Acta Physiol Acad. Sci. Hung. 1961,20, 41 -50.

141. Grastyan E, Karmos G., Vereczkey L.,Kellenyi L. The hippocampal electrical correlates of the homeostatic regulation of motivation. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1966, 21, 34 — 53.

142. Gray J. A. Effects of septal driving of the hippocampal theta rhythm on resistance to extinction. Physiol. Behav. 1972, 8, 481-490.

143. Gray, C.M. Synchronous oscillations in neuronal systems: mechanisms and functions. J. Comput. Neurosci. 1994, 1,11-38

144. Green J.D., Arduini AA. Hippocampal electrical activity in arousal. J. Neurophysiol. 1954, 17, 533-554.

145. Gritti /., Mainville L., Jones B.E. Codistribution Of GABA- with acetylcholine-synthetizingneurons in the basal forebrain of the rat. J. Сотр. Neurol. 1993, 329,438-457.

146. Guillery R.W. Degeneration in the hypothalamic connections of the albino rat. J. Anat. 1957,91,91-102.

147. Gulyas A.I., Seress L., Toth K., Acsady L., Antal M., Freund T F. Septal GABAergic neurons innervate inhibitory interneurons in the hippocampus of the macaque monkey. Neuroscience 1991,41,381-390.

148. Gulyis Al, Miles R, Hijos N, Freund TF. Precision and variability in postsynaptic target selection of inhibitory cells in the hippocampal С A3 region. Eur. J. Neurosci. 1993a, 5, 17291751.

149. Jones B.E., Cuello AC. Afferents to the basal forebrain cholinergic cell area from pontomesencephalic-catecholamine, serotonine and acetylcholine-neurons. Neuroscience 1989, 31, 37-61.

150. Halasy K, Miettinen R, Szabat E, Freund TF. GABAergic interneurons are the major postsynaptic targets of median Raphe afferents in the rat dentate gyrus. Eur. J. Neurosci. 1992, 4, 144-153.

151. Halasy K, Somogyi P. Distribution of GABAergic synapses and their targets in the dentate gyrus of rat: a quantitative immunoelectron microscopic analysis. J Hirnforsch., 1993, 34, 299308.

152. Harder J.A., Kelly M.E., Cheng C.H.K., Costall B. Combined PCPA and muscarinic antagonist treatment produces a deficit in rat water maze acquisition. Pharmacol. Biochem. and Behav. 1996, 55, 61-65.

153. Haring J.H., Davis J.N. Differential distribution of locus coeruleus projections to the hippocampal formation: anatomical and biochemical evidence. Brain Res., 1985, 325, 366-369.

154. Harris KD, Csicsvari J, Hirase H, Dragoi G,Buzsaki G. Organization of cell assemblies in the hippocampus.Nature 2003,424, 552 -16, 577 -584.

155. Hasselmo M.E. Neuromodulation and the hippocampus: memory function and dysfunction in a network simulation.Prog. Brain Res. 1999,121,3-18.

156. Hasselmo ME and Fehlau BP. Differences in time course of ACh and GABA modulation of excitatory synaptic potentials in slices of rat hippocampus. J. Neurophysiol. 2001, 86, 17921802.

157. Henderson Z. Expression of GABAA receptor subunit messenger RNA in non-cholinergic neurons of the rat basal forebrain. J. Neurosci. 1995, 5 1077-1086.

158. Henderson Z., Boros A., Janzso G., Westwood A.J., Monyer H., Halasy K. Somato-dendritic nicotinic receptors responses recorded in vitro from the medial septal diagonal band complex of the rodent. J. Physiol. 2005, 562,165-182.

159. Henderson Z, Fiddler G., Saha S., Boros A., Halasy K. A parvalbumin-contaning, axosomatic synaptic network in the rat medial septum: relevance to rhythmogenesis. European J. Neurosci. 2004, 19, 2753-2768.

160. Henderson Z., Morris N.P., Grimwood P., Fiddler G., Yang H. IV., Appenteng K. Morfology of local axon collaterals of electrophysiologically characterised neurons in the rat medial septum/diagonal band complex. J. Сотр. Neurol. 2001,430,410-432.

161. Herzog E, Bellenchi GC, Gras C, Bernard V, Ravassard P, Bedet C, Gasnier B, Giros B, El Heynen AJ, Bilkey DK. Induction of RSA-like oscillations in both the in-vitro and in-vivo hippocampus. NeuroReport 1991,2,401 -404.

162. Heynen A.J., Sainsbury R.S. Alpha 2-noradrenergic modulation of hippocampal theta activity. Brain Res. Bull. 1991,26, 29-36.

163. Hillegaart V. Functional topography of brain serotonergic pathways in the rat. Acta Physiol. Scand. 1991,142, 1-54.

164. Hornung J.P.and Celio M.R. The selective innervation by serotonergic axons of calbindin -containing interneurons in the neocortex and hippocampus of the marmoset. J.comp. Neurol. 1992,320, 457-467.

165. Horvath Z., KamondiA., Czopf J., Blis, T. V.P., Buzsaki G. NMDAreceptors may be involved in generation of hippocampal theta rhythm. In: Synaptic Plasticity in the Hippocampus. Eds: V. Haas and G. Buzsaki (Berlin: Springer-Verlag), 1988,45-56.

166. Huygens P., Baratti C.M., Cardella J.L., FilingerE. Brain catecholamines modifications. The effects on memory facilitation induced by oxotremorine in mice. Psychoparmacology 1980, 69, 291-294.

167. Jackson W.J., Buccafusco J.J. Clonidine enhances delayed matching-to-sample performance by young and aged monkeys. J.Pharmacol. Biochem. and Behav. 1991, 39, 79-84. Jakab R. L., Leranth C. Septum. Academic Press, Inc. 1995, 405-442.

168. Jakala P., Sirvio J., Reikkinen M. et al. Guanfacin and clonidine, alpha-2 agonists, improve paired associates learning, but not matching to sample, in humans. Neuropsychopharmacology 1999,20, 119-130.

169. Jones В. E., Moore R. I. Catecholamine-containing neurons of the nucleus locus coereleus in the cat. J. Сотр. Neurol. 1974, 157, 43-152.

170. Jones R.S.G., Olpe H.-R. Activation of noradrenergic projection from locus coeruleus reduces the excitatory responces of anterior cingulate cortical neurons to substance P. Neuroscience 1984,13, 819-825.

171. Kahle JS and Cotman CW. Carbachol depresses synaptic responses in the medial but not the lateral perforant path. Brain Res 1989, 482, 159-163.

172. Kamondi A., Ascady L., Wang X.J., Buzsaki G. Theta oscillations in somata and dendrites of hippocampal pyramidal cells in vivo: activity-dependent phase-precession of action potentials. Hippocampus 1998, 8, 244-261.

173. Kelemen E., Moron I., Fenton A.A. Is the hippocampal theta rhythm related to cognition in a non-locomotor place recognition task? Hippocampus 2005, 15, 472-479.

174. Kim Y. I., Dudley C. A., Moss P. L. Alphal noradrenergic action on medial preoptic-medial septal neurons: a neuropharmacological study. Synapse 1988,2,494-507.

175. Kinney G.G., Kocsis В., Vertes R.P. Injections of muscimol into the median raphe nucleus produce hippocampal theta rhythm in the urethane anesthetized rat. Psychopharmacology 1995, 120,244-248.

176. Khakh В., Henderson G. Modulation of fast synaptic transmission by presynaptic ligand-gated cation channels. J. Auton. Nerv. Syst. 2000, 81,110-121.

177. Kinney G. G., Kocsis B. and Vertes R. P. Injections of excitatory amino acid antagonists into the medianraphe nucleus produce hippocampal theta rhythm in the urethane anesthetized rat. Brain Res. 1994, 654,96-104.

178. Kinney G.G., Kocsis В., Vertes R.P. Medial septal unit firing characteristics following injections of 8-OH-DPAT into the median raphe nucleus. Brain Res. 1996. V.708. №1-2. P. 116-122.

179. Klausberger Т., Magill P.G., Marton L.F., Roberts J.D.B., Cobden P.M., Buzsaki G., Somogyi P. Btain-state- and cell-type-specific firing of hippocampal interneurons in vivo. Nature 2003, 42, 844-848.

180. Klausberger T, Marton LF, Baude A, Roberts JD, Magill PJ, Somogyi P. Spike timing of dendrite-targeting bistratified cells during hippocampal network oscillations in vivo. Nat Neurosci. 2004, 7, 41-47.

181. Klimesch W, Doppelmayr M, Wimmer H, Schwaiger J, Rohm D, Gruber W, Hutzler F. Thetaband power changes in normal and dyslexic children. Clin Neurophysiol 2001,112,1174-1185

182. Klitenick M.A., Wirtshafter D. Behavioral., biochemical and anatomical studies of opiates inthe madian ruphe nucleus. J. Pharmacol. Exp. Ther. 1995, 273, 327-336.

183. Klemm W.R., Landfield P. W. Theta Rhythm and Memory. Science. 1972,176,1449.

184. Klemm W.R. Physiological and behavioral significance of hippocampal rhithmic, slow activitytheta rhythm"). Progr. Neurobiol: 1976, 6,23.

185. Kohler C., Chan-Palay, Steinbusch H. The distribution and origin of serotonin-containing fibers in the septal area: a combined immunohistochemical and fluorescent retrograde tracing study. J. сотр. Neurol. 1982,209, 91-111.

186. Komisaruk B.R. Synchrony between limbic system theta activity and rhythmical behavior in rats. J. Сотр. Physiol. Psychol. 1970, 70,482 -492.

187. Kostowski W. Interaction between serotonergic and catecholaminergic systems in the brain. Pol. J. Pharmacol. Pharm. 1975,27S, 15-24.

188. B.M., MeiL.T. Delayed response deficit induced by local injection of the alpha-2 adrenergic antagonist yohimbine into the dorsolateral prefrontal cortex in young adult monkeys. Behav. Neural. Biol. 1994, 62,134-139

189. Maccaferri, G., Roberts G. D., Szucs P., Cottingham C.A., Somogyi P. Cell surface domain specific postsynapticcurrents evoked by identified GABAergic neurones in rat hippocampus in vitro. J. Physiol. 2000, 524, 91-116

190. Madison D. V, Lancaster В., Nicoll R. A. Voltage clamp analysis of cholinergic action in the hippocampus. J. Neurosci. 1987. 7, 733-741.

191. Mann E.O., Radcliffe С.A., Paulsen O. Hippocampal gamma-frequency oscillations: from interneurons to pyramidal cells, and back. J. Physiol. 2005, 562, 55-63.

192. Manseau F., Danik M., Williams S. A functional glutamatergic neurone network in the medial septum and diagonal band area. J Physiol. 2005, 566, 865-884.

193. Маги E., Takahashi L.K., Iwahara S. Effects of median raphe nucleus lesion on hippocampal EEG in the freely moving rat. Brain Res. 1979,163, 223.

194. McGaugh G.L. Memory storage processes. In: Biology of memory. N.Y. 1970, 51-62. McLennan H., Miller J. J. Frequency-related inhibitory mechanisms controlling rhythmical activity in the septal area. J. Physiol. (Lond.) 1976, 254, 827-841.

195. McMahon L.L.and Kaner J.A. Hippocampal interneurons are excited via serotonin-gated ion channels. J.Neurophysiol. 1997, 78, 2493-2502.

196. Megias M., Emri Z., Freund T.F., and Gulyas A.I. Total number and distribution of inhibitory and excitatory synapses on hippocampal CA1 pyramidal cells. Neuroscience 2001, 102, 527540.

197. Mehta MR, Lee AK, Wilson MA. Role of experience and oscillations in transforming a rate code into a temporal code.Nature 2002,417, 741 -746.

198. Milner B. Memory and medial temporal regions of the brain. In: Biology of the memory. K.H. Pribram, E. Broadbent (Eds), Acad, press. 1970, P.29-40.

199. Milner T.A., Shah P., Pierce J.P. beta-adrenergic receptors primarily are located on the dendrites of granule cells and interneurons but also are found on astrocytes and a few presynaptic profiles in the rat dentate gyrus. Synapse 2000, 36,178-93.

200. Milner T.A., Veznedaroglu E. Serotonin-containing terminals synapse on septohippocampal neurons in the rat. J. Neurosci. Res. 1993, 36,260-271.

201. Misgeld, U. and Frotscher, M. Postsynaptic GABAergic inhibition of non-pyramidal neurons in the guinea-pig hippocampus. Neuroscience 1986,19,193-206.

202. Mitchell S.J., Ranck J.B. Generation of theta rhythm in medial entorhinal cortex of freely moving rats. Brain Res. 1980,189,49-66.

203. Mitchell S. J., Rawlin, J. N. P., Steward 0., Olton, D. S. Medial septal area lesions disrupt theta rhythm and cholinergic staining in medial entorhinal cortex and produce impaired radial arm maze behavior in rats. J. Neurosci. 1982, 2,292-302.

204. Miura Y, Tsugutaka I., Kadokawa T. Effects of intraseptally injected dopamine and noradrenaline on hippocampal synchronized theta wave activity in rats. Japan J. Pharmacol. 1987,44, 471-479.

205. Mizukawa K., McGeer P.L., Tago H., Peng J.H., McGeer E.G., Kimura H. The cholinergic system of the human hindbrain studied by choline acetyltransferase immunochemistry and acetylcolinesterese histichemistry. Brain Res. 1986, 379, 39-55.

206. Mizumori S.J. Y„ Barnes C.A., McNaughton B.L. Behavioral correlates of theta-on and theta-off cells recorded from hippocampal formation of mature young and aged rats. Exp. Brain Res. 1990, 80, 365-373.

207. Momounas L.A., Molliver M.E. Neurotensin in dorsal and median raphe neurons is not colocalised with serotonin. Soc. Neurosci. Abstr. 1986,12, 626-638.

208. Monmaur P., Orsini L.C., Delacour J. Radioautographic analisys of 14C. 2-deoxyglucose uptake in hippocampal formation of the rat during hpysostigmine-induced theta. Neurosci. Lett. 1982,28, 229-240.

209. Morris N.P., Harris S.J., Henderson Z. parvalbumin-immunoreactive, fast-spiking neurons in the medial septum/diagonal band complex of the rat: intracellular recordings in vitro. Neuroscience. 1993, 92, 589-600.

210. Mueller A.L., Palmer M.R., Hoffer B.J., Dunwiddie T.V. Hippocampal noradrenergic responses in vivo and in vitro. Characterization of alpha and beta components. Naunyn Schmiedebergs Arch. Pharmacol. 1982, 318,259-66.

211. Mufson E.J., Bothwell M., Kordower J.H. Loss of nerve growth factor receptor-containing neurons in Alzheimer's disease: a quantitative analysis across subregions of the basal forebrain. Exp. Neurol. 1989, 105, 221-232.

212. MunozM. D., Nunez A. and Garcia-Austt E. In vivo intracellular analysis of rat dentate granule cells. Brain Res. 1990, 509, 91-98.

213. Muramatsu M., Tamaki-Onashi J., Usuki C., Araki H., Aihara H. Serotonin-2 receptor-mediated regulation of release of acetylcholine by minaprine in cholinergic nerve terminal of hippocampus of rat. Neuropharmac. 1988,27, 603-610.

214. Murray AM, Ryoo HL, Gurevich E, Joyce JN. Localization of dopamine D3 receptors to mesolimbic and D2 receptors to mesostriatal regions of human forebrain. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1994, 91,11271-11275.

215. Munoz M. D„ Nunez A., Garcia-Austt E. In vivo intracellular analysis of rat dentate granule cells. BrainRes. 1990, 509, 91-98.

216. Mynlieff M., Dunwiddie Т. V. Noradrenergic depression of synaptic responses in the hippocampus of rat: evidence for mediation by al-receptors. Neuropharmacology 1988, 27, P 391-398.

217. Nakagawa Т., Ukai K., Ohyama Т., Gomita Y., Okamura H. Effect of dopaminergic drugs on the reserpine-induced lowering of hippocampal theta wave frequency in rats. Nihon Shinkei Seishin Yakurigaku Zasshi. 2000,20, 71-76.

218. Nakamura S. Two types of inhibitory effects upon brain stem reticular neurons by lowfrequency stimulation of raphe nucleus in the rat. Brain Res. 1975, 93,140-144.

219. Nakamura S., Iwama K. Antidromic activation of the rat locus coeruleus neurons fromhippocampus, cerebral and cerebellar cortices. Brain Res. 1975, 99, 372-376.

220. Nauta W. J. H., Kuypers H. G. J. Some ascending pathways in the brain system reticularformation. In "Reticular Formation of the Brain". Boston, 1958, p. 3-19.

221. Nicholas A.P., Hokfelt Т., Pieribone V.A. The distribution and significance of CNSadrenoceptors examined with in situ hybridization. Trends Pharmacol. Sci. 1996, 17,245-255.

222. Nunez A., Garcia-Austt,E. Buno, W. Intracellular theta-rhythm generation in identifiedhippocampal pyramids. Brain Res. 1987,416, 289-300.

223. Nyakas C.P., Luiten G.M., Spencer D.G., Traber J. Detailed projection patterns of septal and diagonal band efferents to the hippocampus in the rat with emphasis on innervation CA1 and dentate gyrus. BrainRes. 1987, 18, 533-545.

224. Nyiri G., Szabadits E., Cserep C., Mackie K., Shigemoto R., Freund T.F. GAB Ad and CBi cannabinoid receptor expression identifies two types of septal cholinergic neurons. Eur. J. Neurosci. 2005, 21, 3034 -3042.

225. O'Drien T.S., Svenidsen C.N., Isacson O., Sofroniew M.V. Loss of True blue labeling from the medial septum following transection of the fimbria-fornix: evidence for the death of cholinergic and non-cholinergic neurons. Brain Res. 1990, 508, 249-256/

226. O'Keefe J., Recce M.L. Phase relationship between hippocampal place units and the EEG theta rhythm. Hippocampus 1993, 3, 317-330.

227. Ohno M., Watanabe S. Blockade of 5-HT1A receptors compensates loss of hippocampal cholinergic neurotransmission involved in working memory of rats. Brain Res. 1996, 736, 180188.

228. Oleskevich S., Desscarries L., Watkins K.C., Sequela P., Daszuta A. Ultrastructural features of the serotonin innervation in adult rat hippocampus: an immunocytochemical description in single and serial thin sections. Neuroscience 1991,42, 777-791.

229. Otmakhov N.A., Bragin A.G. Effects of norepinephrine and serotonin on spontaneous activity and responses to mossy fiber stimulationof CA3 neurons in hippocampal slices. Brain Res. 1982,253, 173-183.

230. Otmakhova, N.A., Lisman, J.E. Dopamine, serotonin, and noradrenaline strongly inhibit the direct perforant path-CAl synaptic memories in oscillatory subcycles. Science 2000, 267, 1512-1515.

231. Parmeggiani P.L. On the functional significance of the hippocample theta rhythm. Progr. Brain Res. 1967, 27,413-429.

232. Pasqualotto B.A., Vincem S.R. Galanin and NADPH-diaphorase coexistence in cholinergic neurons of the rat basal forebrain. Brain Res. 1991, 551, 78-86.

233. Pasquier D. A. Evidence of direct projections from the centralis superior, dorsalis raphe and locus coeruleus nuclei to dorsal and ventral hippocampal in the rat. Anat. Rec. 1976, 184, 498509.

234. Pickel V. M., Segal M„ Bloom F. E. A radioautographic study of the tue efferent pathways of the nucleus locus coeruleus. J. Сотр. Neurol. 1974,155,15-42.

235. Pickenhain L, Klingberg F. Hippocampal slow wave activity as a correlate of basic behavioral mechanisms in the rat. Prog Brain Res. 1967,27,218-227.

236. Pike F.G., Goddard R.S., Suckling J.M., Ganter P., Kasthuri N. Paulsen O. Distinct frequency preferences of different types of rat hippocampal neurons in response to oscillatory input currents. J.Physiol. (Lond) 2000, 529, 205-213.

237. Poolos N., Kocsis J. Dendritic action potential activated by NMDA receptor-mediated EPSP's in CAI hippocampal cells. Brain Res. 1990, 524, 342-346.

238. Qian J and Saggau P. Presynaptic inhibition of synaptic transmission in the rat hippocampus by activation of muscarinic receptors: involvement of presynaptic calcium influx. Br. J. Pharmacol. 1997, 122:511-519.

239. Radii-Weiss Т., Hlavicka P. Inhibition in the reticulo-septo-hippocampal system. Нейрофизиология эмоций и цикла бодрствование сон. Ред. Ониани Т.Н. Тбилиси: Мецниереба 1979, 157.

240. Raisman G. The connection of the septum. Brain 1966, 89, 317-329.

241. Raiteri M., Marchi M., Maura G., Bonanno G. Presynaptic regulation of acetylcholine release in the CNS. Cell. Biol. Int. Reports 1989,13,1109-1118.

242. Ranch J.B. Jr. Studies on single neurons in dorsal hippocampal formation and septum in unrestrained rats. I. Behavioral correlates and firing repertoires. Exp. Neurol. 1973, 42, 461531.

243. Rawlins J.N.P., Feldon J., Gray J.A. Septo-hippocampal connections and the hippocampal theta rhythm. Exp. Brain Res. 1979, 37, P.40-63.

244. Robinson Т. E„ Wishaw I. Q. Effect of posterior hypothalamic lesions on voluntary behavior and hippocampal electroencephalogram in the rat. J. Сотр. Physiol. Psychol. 1974, 86, 768786.

245. RopertN. Modulation of inhibition in the hippocampus in vivo. Can. J. Phys. Pharm. 1985, 64, 838-651.

246. Rose A.M., Hattori Т., Fibiger H.C. Analysis of the septo-hippocampal pathway by light and electron microscopic autoradiography. Brain Res. 1976,108, 170.

247. Rosin D.L. Distribution of alpha 2A- and alpha 2C-adrenergic receptor immunoreactivity in the central nervous system. Methods Mol. Biol. 2000, 126, 475-505.

248. Sainsbury R.S., Partlio LA. Alpha-2 modulation of type 1 and type 2 hippocampal theta in freely moving rat. Brain Res. Bull. 1992, 31,437-442

249. Sarter M., Bruno J.P. Cognitive function of cortical acetilcholine: toward a unifying hypothesis. Brain Res. Rev. 1997,23,28.

250. Scatton В., Simon H., Le Moal M., Bischoff S. Origin of dopaminergic innervation of the rat hippocampal formation. Neurosci. Lett. 1980,18,125-131.

251. Seeburg P.H. The TINS/TIPS lecture. The molecular biology of mammalian glutamate receptor channels. TINS 1993,16, 359-365.

252. Segal M. Responses of septal nuclei neurons to microiontophoretically administered putative neurotransmitters. Life sci. 1974,14,1345-1351.

253. Segal M. Mechanisms of action of noradrenaline in the brain. In: Brain plastisity, Learning and memory.-NY-London. Plenum press 1985, 235-239.

254. Segal M. A monosynaptic hypothalamo-hippocampal connection. Exptl. Brain Res. 1978, 32, 42-53.

255. Segal M. Synaptic activation of a cholinergic receptor in rat hippocampus. Brain Res. 1988, 452, 79-86.

256. Segal M., Barker J.L. Rat hippocampal neurons in culture: potassium conductances. J. Neurophysiol. 1984,51, 1409-1433.

257. Segal M„ Bloom F. E. The action of norepinephrine in the rat hippocampus. I. Iontophoretic studies. Brain Res. 1974, 72, 79-89.

258. Segal M., Landis S.C. Afferents to the septal area of the rat studied with the method ofretrograde axonal transport of horseradish peroxidase. Brain Res. 1974, 82, 263.

259. SchmitzD., Empson R.M., Heinemann U. Serotonin reduces inhibition via 5-HT 1A receptors inarea CA1 of rat hippocampal slices in vitro. J. Neurosci. 1995, 15, 7217-7225.

260. Schwerdtfeger W.K. Afferent fibers from the septum terminale on GABA-interneurons andgranule cells in the area dentate of the rat. Experientia 1986, 42, 392-410.

261. Shao Y., McCarthy K.D. Plasticity of astrocytes. Glia 1994, 11, 147-155.

262. Sherrington C.S. The central nervous system. In A Text Book of Physiology, part 3, Ed: M.

263. Foster, (Macmillan: London) 1897.

264. Shute C.C.D., Lewis P.R. The ascending cholinergic reticular system: neocortical, olfactory and subcortical projections. Brain 1967, 90, 497-508.

265. Simon H., Le moal M., Calas A. Efferents and afferents of the ventral tegmental A10 region studied after local injection of H-leucine and horseradish peroxidase. Brain Res. 1979, 178, 1740.

266. Singer, W. Consciousness and the binding problem. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2001, 929, 123-146 Sinnamon H.M. Hippocampal theta activity related to elicitation and inhibition of approach locomotion. Behav. Brain Res. 2005 (a), 160, 236-49.

267. Sinnamon H.M. Hippocampal theta activity and behavioral sequences in a reward-directed approach locomotor task. Hippocampus 2005 (6), 15, 518-534

268. Schaffer K. Beitrag zur Histologic der Ammonshornformation. Arch. Mikrosk. Anat. 1892, 39, 611.

269. Simonov P. V. Functions of limbic structures according to the information theory of emotions. Actaphysiol. hung. 1976, 48, 363-366.

270. Smialowski A.Excitatory effect of intrahippocampal injection of glutamic acid on rabbit EEG. J Neural Transm. 1983, 58, 205-211.

271. Smilly J.F., Subramanian M., Mesulam M.M. Monoaminergic-cholinergic interactions in the primate basal forebrain. Neuroscience 1999, 93, 817-829.

272. SokolovE.N. Perception and the conditioned reflex.Oxford: Pergammon Press. 1963.

273. Soltesz I. and Deschenes M. Low- and high-frequency membrane potential oscillations during theta activity in CA1 and CA3 pyramidal neurons of the rat hippocampus under ketamine-xylazine anesthesia. J. Neurophysiol. 1993, 70, 97-116.

274. Spangler KM., Morley B.J. Somatostatine-like immunoreactivity in the midbrain of the cat. J.Comp. Neurol. 1987,260, 87-97.

275. Sparks D.L., Markesbery W.R., Slevin J.T. Alzheimer's Desease: monoamines and spiperone binding reduced in nucleus basalis. Ann Neurol. 1986, 19, 602-704.

276. Spencer W.A., Kandel E.R. Electrophysiology of hippocampal neurons: IV. Fast prepotentials. J. Neurophysiol. 1961, 24, 260-271.

277. Stamp J. A., Semba K. Extend of colocalizaition of serotonin and GABA in the neurons of the rat raphe nuclei. Brain Res. 1995, 677, 39-49.

278. Stanton PK, Sejnowski TJ. Associative long-term depression in the hippocampus induced by hebbian covariance. Nature 1989, 339,15-227.

279. Steindler D. A. Locus coeruleus neurons have aeons that branch to forebrain and cerebelum. BrainRes. 1981,367-373.

280. SteriadeM. Arousal: revisiting the reticular activation system. Science 1996,225-226. Stewart M., Fox S. E. Two populations of rhythmically bursting neurons in rat medial septum are revealed by atropine. J. Neurophysiol. 1989, 61, 982-993.

281. Stewart M., Fox S.E. Do septal neurons pace the hippocampal theta rhythm? Trends Neurosci 1990, 13, 163 -168.

282. Storm J.F. An after-hyperpolarization of medium duration in rat hippocampal pyramidal cells. J. Physiol. 1989,409,171-190.

283. Stumpf C. Drug action on the electrical activity of the hippocampus. Int. Rev. Neurobiol. 1965, 8, 77-138.

284. Swanson L. W„ Cowan W.M. Autoradiographic studies of the development and connections of the septal area in the rat. In: Septal Nuclei. J.F.De France (Ed), Plenum Press, 1976, p.37.

285. Swanson LW, Hartman BK. The central adrenergic system. An immunofluorescence study of the location of cell bodies and their efferent connections in the rat utilizing dopamine-beta-hydroxylase as a marker. J Comp Neurol., 1975,163,467-505.

286. Sweeney J.E., Lamour Y., Bassant M.H. Arousal-dependent properties of medial septal neurons in the ananesthetized rat. Neuroscience 1992,48, 353-362.

287. SuzukiS.S., Smith G.K. Spontaneous EEG spikes in the normal hippocampus: 111. Relations toevoked potentials. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1987, 69, 541-549.

288. Szabadics J., Lorincz F., Tamas G. Beta and gamma frequency synchronization by dendriticgabaergic synapses and gap junctions in network of cortical interneurons. J. Neurosci. 2001,21,5824-5831.

289. Takakusaki K., Shiroyama Т., Yamamoto Т., Kitai S. T. Cholinergic and noncholinergic tegmental pedunculopontine projection neurons in rats revealed by intracellular labelling. J. Сотр. Neurol. 1966, 371, 345-361.

290. Talley E.M., Rosin D.L., Lee A. et. al. Distribution of a2A-adrenergic receptor-likeimmunoreactivity in the rat CNS. J. Compar. Neurol. 1996, 372,111-134.

291. Tamas G, Szabadics J, Lorincz A, Somogyi P. Input and frequency-specic entrainment ofpostsynaptic firing by IPSPs of perisomatic or dendritic origin. Eur. J. Neurosci. 2004, 20,2681-2690.

292. Taniyama K., Nitsch C., Wagner A., Hassler R. Aspartate, glutamate and GABA levels in the pallidum, substantia nigra, center median and dorsal raphe nuclei after cylindric lesion of caudate nucleus in cat. Neurosci. Left. 1980,16,155-160

293. Tesche C.D., Karhu J. Theta oscillations index human hippocampal activation during a working memory task. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2000, 97, 919-924.

294. Teitelbaum H, McFarland WL, Mattsson JL. Classical conditioning of hippocampal theta patterns in the rat. J. Сотр. Physiol. Psychol. 1977, 91, 674 -681.

295. Tombol Т., Somogyi G., Hajdu F., Madarasz M. Granule cells, mossy fibres and pyramidal neurons: an electron microscopic study of the cat's hippocampal formation. Acta Morphol. Acad. Sci. Hung. 1978,26, 291-310.

296. Tomimoto H, Kamo H, Kameyama M, McGeer PL, Kimura H. Descending projections of the basal forebrain in the rat demonstrated by the anterograde neural tracer Phaseolus vulgaris leucoagglutinin (PHA-L). Brain Res., 1987,425,248-255.

297. Thompson SM, Capogna M, Scanziani M. Presynaptic inhibition in the hippocampus. 'Trends Neurosci 1993, 16, 222-227.

298. Toth K., Freund T.F., Miles R. Disinhibition of rat hippocampalpyramidal cells by GABAergic afTerents from the septum. J. Physiol. (Lond.) 1997, 500,463-474.

299. Traub, R.D. et al. Gamma-frequency oscillations: a neuronal population phenomenon, regulated by synaptic and intrinsic cellular processes, and inducing synaptic plasticity. Prog. Neurobiol. 1998, 55, 563-575

300. Van Hooft J.A., Vijverberg H.P. 5-HT(3) receptors and neurotransmitter release in the CNS: a nerve ending story. Trends Neurosci. 2000, 23, 605-610.

301. Van der Linden, S., Panzica, F., and De Curtis, M. Carbachol induces fast oscillations in the medial but not in the lateral entorhinal cortex of the isolated guinea pig brain. J. Neurophysiol. 1999, 82, 2441-2450.

302. Vanderwolf С. H. Hippocampal electrical activity and voluntary movement in the rat. EEG & Clin. Neurol. 1969,26,407-415.

303. Vanderwolf C.H. Cerebral activity and behavior: control by central cholinergic and serotonergic systems. Int. Rev. Neurobiol. 1988, 30,225-340.

304. Vanderwolf С. H., Baker G. B. Evidence that serotonin mediates non- cholinergic neocortical low voltage fast activity, non- cholinergic hippocampal RSA and contributes to intelligent behavior. Brain Res. 1986, 374, 342-356.

305. Vanderwolf C.H., Leung L.S. Hippocampal rhythmical slow activity: a brief history and effects entorhinal lesions and phen-cycidine. The Neurobiology of the Hippocampus, Ed: W. Seifert, London: Academic Press, 1983,275-302.

306. Van der Zee E. A., Benoit R., Strosberg A. D. and Luite, P. G. M. Coexistence of muscatinic acetylcholine receptors and somatostatin in nonpyramidal neurons of the rat dorsal hippocampus. Brain Res. Bull. 1991, 26, 343-351.

307. Brain stem activation of the hippocampus: A role for the magnocellular reticular formation and the MRF. Electroenceph. clin. Neurophysiol. 1980, 50,48-58.

308. Vertes R.P. Brainstem modulation of the hippocampus. Anatomy, physiology and significance. In: Isaacson RL, Pribram KH, editors. The hippocampus.Vol 4. New York: Plenum. 1986, 4175.

309. Vertes R.P. Hippocampal theta rhythm: a tag for short-term memory. Hippocampus 2005, 15, 923-935.

310. Vertes R.P., Kocsis В. Brainstem-diencephalo-septohippocampal system controlling the theta rhythm of the hippocampus. Neuroscience 1997, 81, 893-926.

311. Vertes R.P., Hoover W.B., Viana D. Theta rhythm in the hippocampus: subcortical control and functional significance. Behav. Cogn. Neurosci. Rev. 2004, 3, 173-200.

312. Vertes R.P., Kinney G.G., Koscis В., Fortin W.J. Pharmacological suppression of the median raphe nucleus with serotoniniA agonists, 8-OH-DPAT and buspirone, produces hippocampal theta rhythm in the rat. Neuroscience 1994, 60,441-451.

313. Vinogradova O.S. Hippocampus as comparator: Role of the two input and two output systems of the hippocampus in selection and registration of information. Hippocampus 2001, 11, 578597.

314. Wallenstein GV, Eichenbaum H, Hasselmo ME. The hippocampus as an associator of discontiguous events.Trends Neurosci. 1998,21, 317 -323.

315. Wallenstein, G.V., Hasselmo, M.E. GABAergic modulation of hippocampal population activity: sequence learning, place field development, and the phase precession effect. J. Neurophysiol. 1997, 78, 393-408.

316. Walsh T.J, Stackman R.W., Emerich D.F., Taylor L.A. Intraseptal injection of GABA and benzodiazepine receptor ligands alters high-affinity choline transport in the hippocampus. Brain Res Bull. 1993; 31, 267-71

317. Wang, X.-J. Pacemaker neurons for the theta rhythm and their synchronization in the septohippocampal reciprocal loop. J. Neurophysiol. 2002, 87, 889-900.

318. Wang R.Y., Aghajanian G.K Physiological evidence for habenula as a major link between forebrain and midbrain raphe. Science 1977, 197, 89-91.

319. Weinberger D.R. Implications of normal brain development for the pathogenesis of shizophrenia. Arch. Gen. Psychiatry 1987,44, 660-669.

320. Wenk G., Hepler D., Olton D. Behavior alters the uptake of 3H[choline into acetylcholine neurons of the nucleus basalis magnocellularis and medial septal area. Behav. Brain Res. 1989, 13,129- 138.

321. WeiserM., Vega-Saenz de Miera E., Kentros C., Moreno H., Franzen L., Hillman D., Baker H. and Rudy B. Differential expression of Shaw-related channels in the rat central nervous system. J. Neurosci. 1994, 14, 949-972.

322. Wenzel W, Ott Т., Matthies H. Hippocampal rhythmic slow activity (theta) and behaviorelicited by medial septal stimulation. Behav. Biol. 1977,19, P. 534-542.

323. Werencyia M.W., McKenzieG.M. Decreases in behavioral and striatal neuronal responses todexamphetamine with aging. Pharmacol. Biochem Behav. 1989, 33,489-491.

324. West MO, Christian E, Robinson JH, Deadwyler SA. Dentate granule cell discharge duringconditioning.Relation to movement and theta rhythm. Exp. Brain Res. 1981,44,287 -294.

325. Winson J. Dahl D. Action of norepinephrin in the dentate gyrus. Exp. Brain Res. 1985, 59, 3,497.506.

326. Wirtshafter D, Asin KE. Discrimination learning and reversal following electrolytic lesions of the median raphe nucleus. Physiol Behav., 1986, 37,213-219.

327. Whittington M.A., Traub R.D. Interneuron diversity series: inhibitory interneurons and network oscillations in vitro. J. Neurosci. 2003,26,676-682.

328. Witter M.P., Griffioen A.W., Jorritsma-Byham B. et al. Entorhinal projections to the hippocampal CA1 region in the rat: an underestimated pathway. Neurosci. Lett. 1988, 85, 193198.

329. Umbriaco D., Garcia S., Beaulieu C., Descarries L. Relational features of acetylcholine, noradrenaline, serotonin and GABA axon terminals in the stratum radiatum of adult rat hippocampus (CA1). Hippocampus 1995, 5, 605-620.

330. Yamaguchi Т., Suzuki M„ Yamamoto M. Evidence for 5-HT4 receptor involvement in the enhancement of acetylcholine release by p-chloroamphetamine in rat frontal cortex. Brain Res. 1997, 772, 95-101.

331. Yamamoto Т., Watanabe S., Oishi R., Ueki S. Effects of midbrain raphe stimulation and lesion on EEG activity in rats. Brain Res. Bull. 1979,4,491-495.

332. Ylinen A., BraginA., Nadasdy Z, Janda G., Szabo I., SikA., Buzsaki G. Sharp-wave-associated high-frequency oscillation (200 Hz) in the intact hippocampus: network and intracellular mechanisms. J. Neurosci. 1995a, 14, 30-46.

333. Zhang L., McBain C.J. Potassium conductances underlying action potential repolarization and afterhyperpolarization in rat CA1 hippocampal interneurons. J. Physiol (Lond) 1995, 488, 661672.

334. Zhuravleva Z.N., Bragin A.G., Vinogradova O.S. Organization of the nervous tissue (hippocampus and septum) developing in the anterior eye chamber. III. Axonal processes and their synaptic endings. J.Hirnforsch. 1986, 27, 323-341.

335. ZzumiJ., Washizuka M., Miura H., Hiraga N., Ikeda Y. Hippocampal serotonin 5-HT1A receptor enhances acetylcholine release in conscious rats. J. Neurochem. 1994, 62,1804-1808.