Механизмы и регуляция транспорта ионов через вакуолярную и перибактероидную мембраны растительных клеток тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.00.12, доктор биологических наук Андреев, Игорь Михайлович

• Андреев, Игорь Михайлович
• доктор биологических наук
• 2006

Оглавление диссертации доктор биологических наук Андреев, Игорь Михайлович

ВВЕДЕНИЕ

Глава I. АКТУАЛЬНОСТЬ ПРОБЛЕМЫ ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ:

Вакуолярная и перибактероидная мембраны ограничивают в растительных клетках компартменты, которые сходны друг с другом по некоторым характеристикам биогенеза и функциональной активности, что, возможно, отражается и в ион-транспортирующих свойствах этих мембран

1. Функции вакуоли, транспорт ионов через тонопласт и его регуляция в клетках высших растений.

1.1 Транспорт К+ и Са2+ через тонопласт.

1.2 Регуляторные аспекты транспорта ионов через тонопласт.

1.2.1 Участие кальмодулина в регуляции транспорта ионов через мембраны растительных клеток.

1.2.2 Потенциальная роль адениновых нуклеотидов в регуляции транспорта ионов через тонопласт.

1.2.3 Модуляция транспорта ионов через тонопласт при осморегуляции растительных клеток.

2. Транспорт ионов через ПБМ симбиосом корневых клубеньков бобовых.

3. Общие характеристики становления эндосимбиоза, связанного с формированием в эукариотических клетках-хозяина вакуолеподобного компартмента при инфицировании их микроорганизмами.

4. Общие характеристики биогенеза вакуолярной и симбиосомальной мембран.

5. Роль Са2т в процессах бобово-ризобиального эндосимбиоза, связанных с инфицированием клеток корневых волосков ризобиями, формированием, созреванием и функционированием симбиосом.

ЦЕЛЬ И ЗАДАЧИ ИССЛЕДОВАНИЯ

Глава II.

ОБЪЕКТЫ, МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Выделение вакуолей и получение из них везикул тонопласта.

Выделение симбиосом и получение из них везикул ПБМ.

Определение АТФ-гидролазной активности препаратов вакуолярных и симби-осомальных мембран.

Регистрация мембранного потенциала на мембране выделенных вакуолей, симбиосом и полученных из них везикул тонопласта и ПБМ.

Регистрация трансмембранного градиента рН на мембране выделенных орга-нелл и полученных из них везикулярных мембранах (тонопласте и ПБМ).

Цитохимическая визуализация кальция в симбиосомах in vivo и in vitro и выявление в них Са-депо.

Регистрация поглощения кальция симбиосомами и везикулами ПБМ, изолированными из корневых клубеньков бобовых.

Регистрация осмотически-индуцированных изменений объема симбиосом.

Глава III.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

1. Функциональная идентификация, характеристика и некоторые факторы контроля активности ион-транспортирующих систем в вакуоляр-ной мембране растений.

1.1 Барьерные свойства тонопласта выделенных вакуолей для ряда основных физиологически важных ионов и функциональная идентификация в этой мембране АТФ- и пирофосфат-зависимого протонных насосов.

1.2 Са27п1-Г-антипортер на тонопласте и его регуляция кальмодулином

1.3 Функциональная идентификация в тонопласте анион-транспортирующей системы как сенсора, определяющего чувствительность

§АТФ-зависи-мой генерации трансмембранного градиента рН к осмотическому сжатию вакуолярной мембраны.

1.4 Выявление в тонопласте анион-транспортирующей системы, аллостериче-ски активируемой адениновыми нуклеотидами.

2. Идентификация и характеристика ион-транспортирующих систем в пе-рибактероидной мембране симбиосом - азотфиксирующих компарт-ментов в инфицированных клетках корневых клубеньков бобовых

2.1 Функциональная идентификация электрогенной Н+-АТФазы Р-типа в перибактероидной мембране симбиосом и ингибирование ее активности ионами Са2+.

2.2 Поведение симбиосом как Са-запасающих компартментов в инфицированных клетках корневых клубеньков бобовых.

2.3 Механизмы транспорта Са2+ через ПБМ.

2.4 Пассивный транспорт К+ через ПБМ.

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Механизмы и регуляция транспорта ионов через вакуолярную и перибактероидную мембраны растительных клеток»

Одна из фундаментальных проблем современной биологии состоит в выяснении механизмов, ответственных за поддержание ионного гомеостаза животных и растительных клеток. Действие этих механизмов во многом определяется активностью ион-транслоцирующих систем, локализованных в клеточных мембранах, в том числе в эндомембранах, ограничивающих определенные внутриклеточные органеллы.

В растительных клетках в гомеостатической регуляции ионного состава их цитозоля очень важную роль играет вакуоль - уникальная мультифунк-циональная органелла, активность которой тесно интегрирована с активностями остальной части клетки. К настоящему времени установлено, что ва-куолеподобный компартмент часто образуется и в ходе взаимодействия микроорганизмов с эукариотами, в частности, при заражении ряда животных клеток патогенами, что приводит к установлению симбиотических взаимоотношений между ними. Этот внутриклеточный компартмент является для микросимбионта местом его обитания, роста и размножения. Согласно данным, имеющимся в настоящее время в литературе, в растениях примером вакуоле-подобного компартмента рассматриваемого типа могут быть присутствующие в клетках корневых клубеньков бобовых симбиосомы, которые содержат бактероиды и ответственны за симбиотическую фиксацию атмосферного азота. Вместе с тем роль симбиосом в клетках, инфицированных почвенными бактериями - ризобиями, вероятно не ограничивается только этой функцией и скорее всего включает в себя и другие, свойственные вакуолям обычных растительных клеток. До недавнего времени данные в пользу этой гипотезы были представлены лишь сообщениями о литическом характере перибактеро-идного пространства (ПБП) симбиосом, и она не имела каких-либо убедительных экспериментальных подтверждений, в том числе основанных на характеристиках обмена ионами между макро- и микросимбионтом.

В этой связи в настоящей работе проведена проверка справедливости рассматриваемой гипотезы на основе исследований механизмов транспорта основных физиологически важных ионов (Н+, К+, Са2+) через вакуолярную и симбиосомальную (перибактероидную (ПБМ)) мембраны. Был проведен сравнительный анализ барьерных свойств исследуемых мембран по отношению к указанным ионам, а также изучены характер, транспортные активности и способы регуляции первично- и вторично-энергизованных ион-транслоциру-ющих систем, локализованных в этих мембранах. Необходимость выполнения настоящей работы определялась и ограниченностью информации, особенно в самом начале наших исследований, о механизмах и способах регуляции транспорта ионов через вакуолярную мембрану растительных клеток.

Полученные в работе результаты вносят заметный вклад в понимание механизмов действия, а также особенностей функционирования и способов регуляции активности ионных транспортеров, идентифицированных в мембране органелл того или иного типа. Выявленные характеристики ионного обмена через ПБМ симбиосом во многом указывают на поведение их как функционального аналога вакуолей. В свою очередь это может свидетельствовать о мультифункциональности симбиосом и их потенциальной роли в регуляции ионного состава цитозоля и осморегуляции инфицированных клеток корневых клубеньков бобовых. Иначе говоря, подобно вакуолям симбиосомы вероятно активно включаются в регуляцию метаболизма инфицированных клеток клубенька и их активности тесно интегрированы с активностями остальной части таких клеток. Очевидно, что наиболее активное метаболическое взаимодействие между симбиотическими партнерами реализуется в случае эффективного симбиоза. На основании результатов, полученных в настоящей работе, предполагается, что эффективность такого взаимодействия существенным образом зависит от функционирования ион-транслоцирующих систем, локализованных в ПБМ симбиосом.

Заключение диссертации по теме «Физиология и биохимия растений», Андреев, Игорь Михайлович

выводы

1. На ПБМ симбиосом корневых клубеньков бобовых, как и на тонопласте растительных клеток, функционирует только одна электрогенная Н+-АТФаза, причем симбиосомальная Н+-АТФаза, в отличие от вакуолярной, принадлежит к классу катион-транслоцирующих АТФаз Р-типа. Участвуя в генерации трансмембранного протонного градиента, эти протонные насосы вносят существенный вклад в энергизацию соответствующих мембран, то есть энергообеспечение транспорта через них других ионов и метаболитов.

2. Тонопласт из фотосинтезирующих клеток мезофилла листьев гороха и ПБМ симбиосом корневых клубеньков бобовых характеризуются относительно высокой проницаемостью для ионов К+. Она обусловлена действием в ПБМ симбиосом потенциал-зависимого К+-канала, активируемого ионами Са2+, тогда как в случае тонопласта она, скорее всего, связана с с активностью так называемого медленно активируемого ионного канала.

3. Симбиосомы из инфицированных клеток клубеньков бобовых ведут себя как Са-депо, активнЪ накапливая, по меньшей мере, миллимолярные концентрации кальция, что во многом объясняется функционированием на ПБМ М£2+-зависимой Са2т-транслоцирующей АТФазы, ингибируемой ва-надатом и обеспечивающей электронейтральный перенос ионов Са"т через ПБМ.

4. ПБМ симбиосом из корневых клубеньков кормовых бобов и люпина желтого снабжена верапамил-ингибируемым Са2+ транспортером, который обеспечивает быстрый выход Са2+ из симбиосом при деполяризации ПБМ и поэтому способен включаться в трансдукцию тех или иных сигналов в инфицированных клетках клубенька.

5. Тонопласт в клетках растений снабжен Са27пЬГ антипортером, активность которого сильно стимулируется Са-связывающим белком кальмо-дулином в результате существенного снижения кажущейся Км Са27-пНт антипортера для Са2+ благодаря прямому взаимодействию его с кальмо-дулином.

6. На тонопласте растительных клеток функционируют анионный переносчики или каналы, одни из которых чувствительны к осмотическим деформациям вакуолярной мембраны, тогда как другие аллостерически активируются адениновыми нуклеотидами (АТФ, АДФ).

7. Аккумуляция кальция в симбиосомах, активности ионных транспортеров в их ПБМ, а также известный литический характер их ПБП согласуются с поведением симбиосом как функционального аналога вакуолей в инфицированных клетках корневых клубеньков бобовых.

8. Поведение симбиосом как Са-депо, а также наличие в ПБМ идентифицированных Са2т-транслоцирующих систем указывают на потенциальную роль этих клеточных структур в поддержании кальциевого гомеостаза инфицированных клеток корневых клубеньков, в обеспечении Са-зависимой регуляции тех или иных процессов внутри симбиосомального компартмента, а также процессов формирования симбиосом на поздних стадиях становления симбиоза.

9. Вакуоли и симбиосомы во многом сходны в отношении направленности и характера переноса через эти мембраны основных физиологически важных ионов, таких как 1-Г, Ю и Са2+, несмотря на тот факт, что конкретные молекулярные механизмы, лежащие в основе функционирования исследованных ион-транспортирующих систем тонопласта и ПБМ заметно различаются между собой.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В настоящей работе, выполненной на препаратах вакуолей и вакуоляр-ных мембран, полученных из тканей высших растений, а также симбиосомах и везикулах ПБМ, выделенных из корневых клубеньков бобовых, проведена функциональная идентификация ряда ион-транспортирующих систем, локализованных в этих мембранах. Охарактеризована функциональная активность таких систем в условиях in vitro и найдены некоторые факторы цито-зольной природы, способные контролировать их функционирование в условиях in vivo.

Помимо выявления индивидуальных ион-транспортирующих свойств вакуолярной и симбиосомальной (перибактероидной) мембран, одна из существенных задач проведенных исследований состояла в проверке гипотезы о том, что эти мембраны сходны между собой по ряду общих качественных характеристик транспорта через них основных физиологически важных ионов (Н+, Са2+, К+).

Полученные в работе результаты показали, что:

1) Фактором, обеспечивающим энергизацию как вакуолярной, так и ПБМ является формирование на них трансмембранной разности электрохимических потенциалов ионов Нт в ходе работы соответствующей ЬГ-АТФ-азы. Однако, протонные насосы, функционирующие в этих мембранах, существенно различаются по своим свойствам. Нт-АТФаза в ПБМ симбиосом характеризуется кислым оптимумом рН, ингибируется ванадатом и ионами Са и не чувствительна к анионам нитрата. Вакуолярная Нт-АТФаза, напротив, достигает максимальной активности в области слабощелочных значений рН, не чувствительна к ванадату и ионам Са2+ и ингибируется анионами нитрата. Существенно отметить в этой связи, что полученные нами данные не подтверждают ранних сообщений в литературе о наличии в ПБМ симбиосом двух Н+-АТФаз, Р- и V-типов, ини-гибируемых соответственно ванадатом и нитратом (Bassarab et al., 1986; Дуброво и др., 1992), и говорят о функционировании в симбиосомальчой мембране корневых клубеньков кормовых бобов и люпина желтого только одной, ванадат-чувствительной Н+-АТФазы. Это заключение находится в соответствии с результатами, полученными недавно другими авторами на симбиосомах сои с использованием для решения данной проблемы качественно другого методического подхода, основанного на иммуно-детекции рассматриваемой НГ-АТФазы Р-типа (Fedorova et al., 1999). Вместе с тем существенно отметить два обстоятельства. Во-первых, детальный анализ биохимических свойств данного фермента пока отсутствует. Во-вторых, несмотря на тот факт, что в ПБМ симбиосом к настоящему времени не обнаружена протонтранслоцирующая активность вакуолярной tf-АТФазы, на присутствие в симбиосомальной мембране этого фермента указывают данные, недавно полученные с помощью протео-мики (Catalano et al., 2004). Вопрос о том, почему транспортная функция Н+-АТФазы V-типа не выявляется в изолированных симбиосомах или везикулах ПБМ, остается пока открытым. Между тем наличие в ПБМ вакуолярной АТФазы могло бы быть результатом слияния везикул эндосом с этой мембраной на поздних стадиях становления симбиоза, связанных с формированием симбиосом (Verhaert et al., 2005).

2) Как вакуоли, так и симбиосомы также активно поглощают ионы Са2+ в ходе функционирования Са27пНт антипортера на тонопласте и Mg2r-3a-висимой Са" -транслоцирующей АТФазы на ПБМ, соответственно. Более того, симбиосомы, как выяснилось, подобно вакуолям ведут себя как Са-депо и накапливают, по меньшей мере, миллимолярные концентрации кальция. Однако точная картина распределения Са-пула внутри симбиосом, а именно между их ПБП и бактероидами, остается неясной. Вместе с тем, полученные нами данные позволяют заключить, что симбиосомы кормовых бобов и люпина желтого заметно различаются по уровню кальция, накапливаемого в их ПБП, поскольку в случае симбиосом из корневых клубеньков растений последнего типа, известных как Са-фобы, МдАТФ-энергизованное поглощение ими ионов Са т не обращается Са" -ионофором A23I87. Наши результаты о поведении симбиосом как Са-де-по находятся в соответствии с недавно полученными данными, свидетельствующими о присутствии Са-связывающих, кальмодулин-подобных белков в ПБП симбиосом и наличии в геноме клеток корневых клубеньков соответствующих генов, кодирующих такого рода белки сопряжено с нодулинами 22 и 25 (Liu et al., 2006). Вместе с тем, хотя хорошо известно, что Са-связывающие белки присутствуют и внутри растительных вакуолей (Yuasa and Maeshima, 2000; Heyen et al., 2002), только совсем недавно выявлено наличие среди них и кальмодулин-подобных белков (Yama-guchi et al., 2005).

3) Активность вторично-энергизованных ион-транспортирующих систем, функционально идентифицированных в тонопласте in vitro, чувствительна к некоторым факторам, входящим в состав их цитозольного окружения in situ. К ним относится Са-связывающий белок кальмодулин, сильно стимулирующий активность Са2+/пН+-антипортера в вакуолярной мембране клеток корнеплода сахарной свеклы и мезофилла листьев гороха, и аде-ниновые нуклеотиды (АТФ, АДФ), способные аллостерически активировать или, иначе говоря, открывать анионный канал в тонопласте тех же фотосинтезирующих клеток растений гороха. Показано, что эффект кальмодулина обусловлен существенным снижением кажущейся Км антипортера для Са2+ и является результатом прямого взаимодействия этого белка с данным переносчиком, ибо оно не опосредовано образованием комплекса Са2т-кальмодулин. Эффект адениновых нуклеотидов скорее всего также отражает их прямое взаимодействие с ионным каналом в тонопласте, так как он не включает в себя ни их гидролиза, ни активности мем-бран-связанных протеинкиназ.

4) Как тонопласт из фотосинтезирующих клеток мезофилла листьев гороха, так и ПБМ симбиосом из корневых клубеньков кормовых бобов и люпина желтого характеризуются относительно высокой проницаемостью для ионов К+. Это проявляется в закислении внутренней водной фазы симбиосом (ПБП) и вакуолей, когда они помещены в бескалиевую слабощелочную инкубационную среду. Наблюдаемый сдвиг рН обусловлен электрогенным выходом ионов Кт из данных клеточных структур по градиенту концентрации и образованием на ограничивающих их мембранах ^-диффузионного потенциала как движущей силы для последующего электро-форетического поглощения ими протонов. В случае ПБМ симбиосом трансмембранный перенос К+ осуществляется по ионному каналу, блокируемому ТЭА и, вероятно, активируемому ионами Са2г, тогда как выход К+ из вакуолей скорее всего происходит в результате функционирования в тонопласте так называемого медленно активируемого ионного канала.

5) ПБМ симбиосом снабжена верапамил-чувствительным Са -транспортером, наиболее вероятно, Са2+-каналом, который быстро активируется при деполяризации этой мембраны и обеспечивает транзиторный пассивный выход Са2т из симбиосом по градиенту концентрации данного катиона. Необходимость деполяризации ПБМ для экспорта кальция из симбиосом, а также очень быстрое прекращение такого процесса после его запуска дают основание предполагать, что наблюдаемая мобилизация Са2" из симбиосом выполняет скорее всего сигнальную роль, то есть способна включаться в трансдукцию тех или иных сигналов в инфицированных клетках клубенька. Такой процесс сходен с тем, что часто наблюдается при деполяризации плазмалеммы растительных клеток, приводящей к активации в ней Са2+-каналов, выполняющих сигнальную роль, то есть ответственных за транзиторное увеличение уровня внутриклеточного кальция в цитозоле. Это происходит, в частности, в пыльцевых зернах петунии (Андреев, 2005), а также в клетках суспензионной культуры сахарной свеклы в условиях гипертермии и инициирует в них синтез белков теплового шока (Kuznetsov et al., 1998; Trofimova et al., 1999). Как уже выше отмечалось, в условиях наших экспериментов деполяризация ПБМ приводила также к выходу ионов К+ из симбиосом и их осмотическому ежа-тию. Поэтому нельзя исключить возможность, что экспорт Са из симбиосом опосредован активацией в тех же условиях механочувствительного Са2+-канала в ПБМ. В основе этого предположения лежит то обстоятельство, что ионные каналы такого типа могут активироваться и при деполяризации биологических мембран, как это недавно показано нами в случае механочувствительного Са2+-канала в плазматической мембране пресноводной цианобактерии Synechocystis РСС 6803 (Nazarenko et al., 2003), а также другими авторами при исследовании ряда характеристик таких каналов в мембранах некоторых животных клеток (Reifarth et al., 1999). Интересно отметить здесь, что совсем недавно в тонопласте клеток дрожжей установлено наличие ионного канала, обеспечивающего освобождение Са из вакуоли при механических деформациях вакуолярной мембраны в условиях гиперосмотического стресса (Zhou et al., 2003). Хотя к настоящему времени Са+-канал подобного типа не идентифицирован в то-нопласте клеток высших растений, имеются данные, хотя и крайне ограниченные, о существовании механочувствительных ионных каналов в этой растительной мембране (Alexandre and Lassalles, 1991; Ding and Pi-ckard, 1993; Ramahaleo et al., 1996) и чувствительности к осмотическому стрессу открывания в ней Са" -каналов, активируемых инозитол-1,4,5-трисфосфатом (Allen and Sanders, 1994). В целом, однако, данные о меха-ночувствительности ионных, в том числе Са т-, каналов в мембранах клеток высших растений крайне ограничены (Falke et al., 1988; Cosgrove and Hedrich, 1991; Ding and Pickard, 1993; Dutta and Robinson, 2004; Hay-ashi et al., 2006). Результаты настоящей работы, касающиеся функциональной идентификации механочувствительного анионного транспортера или канала в тонопласте клеток корнеплода сахарной свеклы, также свидетельствуют о чувствительности трансмембранного ионного обмена к механическим деформациям вакуолярной мембраны.

В перечисленных выше характеристиках ионного транспорта через вакуолярную и ПБМ растительных клеток обращают на себя внимание некоторые сходные черты, присущие выявленным нами ионным транспортерам в обеих мембранах. В целом это сходство состоит как в общности выполняемых ими функций, несмотря на заметные различия в организации их ф>нк-ционирования, так и в одной и той же направленности процессов трансмембранной транслокации ионов (Рис. 34). Данное обстоятельство находится в соответствии с нашей гипотезой о поведении симбиосом как функционального аналога вакуолей в инфицированных клетках корневых клубеньков бобовых и, на наш взгляд, заслуживает особого внимания в свете других полученных к настоящему времени результатов, ее подтверждающих. Эти результаты состоят в следующем.

ВАКУОЛЬ

Рис. 34 Процессы ионного транспорта через вакуолярную и симбиосомаль-ную мембраны растительных клеток с участием функционирующих в них ионных транспортеров (на основании данных, приведенных в настоящей работе).

1. В инфицированных клетках корневых клубеньков, объем которых практически полностью заполняется симбиосомами, происходит редукция или полное исчезновение вакуолей литического типа (Kijne, 1975).

2. ПБП симбиосом содержит литические ферменты, свойственные вакуолям обычных растительных клеток (Mellor, 1989).

3. Симбиосомы также как и вакуоли способны накапливать, по меньшей мере, миллимолярные концентрации кальция, то есть ведут себя как внутриклеточные Са-депо.

4. Процессы биогенеза вакуолярной и ПБМ реализуются при участии во многом качественно сходных внутриклеточных систем адресной доставки к ним соответствующих белков и слияния с ними везикул эндомембран в ходе этих процессов (Mellor and Werner, 1987; Verma and Hong, 1995; Son et al., 2003; Verhaert et al., 2005).

5. Мажорные интегральные белки как вакуолярной, так и ПБМ ведут себя как аквапорины, что обусловливает возможность участия их наряду с другими транспортными системами симбиосом и вакуолей в клеточной осморегуля-ции (Martinoia et al., 2000; Rivers et al., 1997).

6. Адресная доставка многих белков после их синтеза к вакуолярной и ПБМ определяется наличием в них терминальных сигнальных последовательностей аминокислот (Verma and Hong, 1995).

7. Состав как вакуолярной, так и ПБМ характеризуется относительно низкой величиной отношения [белок]/[липид] (Hernandez and Cooke, 1996).

Наблюдаемая аналогия в определенных аспектах функциональной активности симбиосом и вакуолей может иметь важное значение в фундаментальном отношении, поскольку в перспективе сравнительный анализ особенностей поведения тех или иных компонентов этих двух внутриклеточных компартментов растительных клеток мог бы составить основу многообещающего методического подхода, позволяющего получить новую информацию об их структуре и функциях.

Вместе с тем важно отметить, что, несмотря, на наше заключение о способности симбиосом в инфицированных клетках корневых клубеньков принимать на себя функции вакуоли, различия между этими уникальными внутриклеточными структурами растительных клеток достаточно очевидны. Они проявляются не только в особенностях организации и поведения исследованных ион-транслоцирующих систем соответствующих мембран, но и в других характеристиках рассматриваемых растительных объектов.

Важно отметить, что особое внимание в проведенных исследованиях уделено транспорту ионов Са2т через вакуолярную и симбиосомальную мембраны и поведению данного катиона в симбиосомах. Это вызвано тем обстоятельством, что Са21" играет ключевую роль во многих ответных реакциях растительных клеток, опосредованных активностью вакуоли, и, как выяснилось в последние годы, требуется для реализации фактически всех стадий формирования симбиосом (начиная от инфицирования клеток корневых волосков ризобиями и кончая поздними стадиями созревания симбиосом (Harris et al., 2003; Verhaert et al., 2005)) и включается в контроль их функционирования.

В целом совокупность полученных в настоящей работе результатов позволяет заключить, что исследованные ион-транслоцирующие системы вакуолярной и симбиосомальной мембран выполняют сходные функции, придающие симбиосомам потенциальную способность включаться подобно вакуолям в регуляцию внутриклеточного ионного гомеостаза. Принимая на себя как эту, так и другие важные функции вакуолей, симбиосомы могут осуществлять таким путем регуляцию метаболизма инфицированных клеток корневых клубеньков бобовых и играть ключевую роль в этом процессе.

Список литературы диссертационного исследования доктор биологических наук Андреев, Игорь Михайлович, 2006 год

1. Андреев И. М., Кореньков В. Д., Молотковский Ю. Г. Барьерные свойства тонопласта выделенных вакуолей из корнеплода кормовой свеклы. Искусственная генерация трансмембранных ионных градиентов // Биологические мембраны, 1985, том 2, N 10, С. 996-1002.

2. Андреев И. М, Кореньков В. Д, Молотковский Ю. Г АТФ-зависимый трансмембранный перенос протонов в везикулах тонопласта из листьев гороха // Физиология растений, 1987, том 34, N 6, С. 1045-1056.

3. Андреев И. М, Кореньков В. Д., Молотковский Ю. Г. Са /пН антипорт в везикулах тонопласта из листьев гороха // Биологические мембраны, 1989, том 6, N2, С. 153-158.

4. Андреев И. М, Кореньков В. Д., Орлова М. С. Сахароза/Hf антипорт через тонопласт и возможная роль вакуолярной Н^-АТФазы в тургорном контроле транспорта сахарозы в клетках корнеплода сахарной свеклы // Физиология растений, 1990, том 37, N 3, С. 432-440.

5. Андреев И М Роль анионпроводящих систем тонопласта Beta vulgaris в чувствительности АТР-зависимой генерации АрН к осмотическому сжатию вакуолярной мембраны // Биологические мембраны, 1992, том 9, N 1, С. 19-25.

6. Андреев И М Роль осмотических факторов в контроле вакуолярной аккумуляции Сахаров в запасающих клетках высших растений // Физиология растений, 1993, том 40, N 2, С. 323-326.

7. Андреев И. М. Роль механических свойств мембран в динамике поведения мембранных систем в растительных клетках // Физиология растений, 1993, том 40, N3, С. 475-484.

8. Андреев И. М., Кореньков В Д. Активируемый нуклеотидами транспорт анионов через вакуолярную мембрану мезофилла листьев гороха // Биологические мембраны, 1995, том 12, N 3, С. 247-253.

9. Андреев И. М. Функции вакуоли в клетках высших растений // Физиология растений, 2001, том 48, N 5, С. 777-787.

10. Андреев И. М, Тимофеева Г. В, Ковалева Л. В. Генерация кальциевого сигнала в пыльцевых зернах, запускаемая деполяризацией плазматической мембраны // Доклады АН, 2005, том 400, N 5, С. 693-696.

11. Андреева И И, Кожаринова Г. М., Измайлов С. Ф Компартментация кальция в корневых клубеньках бобовых: электронно-микроскопическое исследование//Доклады АН, 1995, том 344, N 3, С. 402-406.

12. Бейер Т. В., Свежова Н. В., Радченко А. И., Сидоренко Н. В. Пути формирования паразитофорных вакуолей и их разнообразие у паразитических простейших. Кокцидии (sporozoa, apicomplexa) // Цитология, 2003, том 45, N 4, С. 339-356.

13. Дуброво П Н., Крылова В. В., Ливанова Г. И, Жизневская Г. Я, Измайлов С Ф. Свойства АТФаз перибактероидной мембраны корневых клубеньков люпина желтого // Физиология растений, 1992, том 39, N 3, С. 503-513.

14. Измайлов С. Ф. Физиология симбиотических взаимоотношений в клубеньках бобовых: биогенез и роль перибактероидной мембраны // Физиология растений, 1996, том 43, N С. 773-791.

15. Саляев Р К, Кузеванов В. Я., Хаптагаев С Б., Копытчук В. Н. Выделение и очистка вакуолей и вакуолярных мембран из клеток растений // Физиология растений, 1981, том 28, N6, С. 1295-1305.

16. Allen G J., Sanders D. Osmotic stress enhances the competence of Beta vulgaris vacuoles to respond to inositol 1,4,5-trisphosphate // Plant J., 1994, Vol. 6, P. 687695.

17. Allen G J, Sanders D Control of ionic currents in guard cell vacuoles by cytoso-lic and luminal calcium // Plant J., 1996, Vol. 10, P. 1055-1069.

18. Amodeo G., Stuka M., Dorr R., Parisi M. Protoplasmic pH modifies water and solute transfer in Beta vulgaris root vacuoles // J. Membrane Biol., 2002, Vol. 187, P. 175-184.

19. Alexandre J., Lassales J.-P. Hydrostatic and osmotic pressure activated channel in plant vacuole // Biophys. J., 1991, Vol. 60, P. 1326-1336.

20. Alexandre J, Lassales J.-P. Effect of D-wyo-inositol 1, 4, 5-triphosphate on the electrical properties of the red beet vacuolar membrane // Plant Physiol., 1990, Vol. 93, P. 837-840.

21. Allen G J., Sanders D Vacuolar ion channels in higher plants // Adv. Bot. Res., 1997, Vol. 25, P. 217-252.

22. Allen G. J., Sanders D Calcineurin, a type 2B protein phosphatase, modulates the Ca2+-permeable slow vacuolar ion channel of stomatal guard cells // Plant Cell, 1995, Vol. 7, P. 1473-1483.

23. Ambudkar I. S., Horn V. J., Baum B. J. ATP-dependent Ca transport in the rat parotid basolateral plasma membrane is regulated by calmodulin // Arch. Biochem. Biophys., 1989, Vol. 268, P. 576-584.

24. Ames В N. Assay of inorganic phosphate, total phosphate and phosphatases // Methods Enzymol., 1966, Vol. 8, P. 115-116.

25. Andreev I. M., Koren'kov V. D., Molotkovsky Yu. G Calmodulin stimulation of Са /nH antiport across the vacuolar membrane of sugar beet taproot // J. Plant Physiol., 1990, Vol. 136, P. 3-7.

26. Andreev I. M., Dubrovo P. N., Krylova V. V., Izmailov S. F. Calcium uptake by symbiosomes and the peribacteroid membrane vesicles isolated from yellow lupin root nodules//J. Plant Physiol., 1998, Vol. 153, P. 610-614.

27. Andreev I., Krylova V., Dubrovo P., Izmailov S Passive potassium transport by symbiosomes from broad bean root nodules // Plant Science, 2005, Vol. 168, P. 1005-1010.

28. Andreeva I. N., Andreev I. M, Dubrovo P. N., Kozharinova G. M., Krylova V. V., Izmailov S. F. Calcium stores in symbiosomes from yellow lupin root nodules // J. Plant Physiol., 1999, Vol. 155, P. 357-363.

29. Appel H-J, Berch B. Oxonol VI as an optical indicator for membrane potentials in lipid vesicles // Biochem. Biophys. Acta, 1987, Vol. 903, P. 480-494.

30. Apse M P., Sottosanto J В, Blumwald E Vacuolar cation/IT exchange, ion homeostasis, and leaf development are altered in a T-DNA insertional mutant of AtNHXl, the Arabidopsis vacuolar NaTlT antiporter // Plant J., 2003, Vol. 36, P. 229-239.л,

31. Askerlund P. Calmodulin-stimulated Са -ATPases in the vacuolar and plasma membranes in cauliflower // Plant Physiol., 1997, Vol. 114, P. 999-1007.

32. Axelsen К. В., Palmgren M. G. Inventory of the superfamily of P-type ion pumps in Arabidopsis I I Plant Physiol., 2001, Vol. 126, P. 696-706.

33. BassarbS, Mellor R В, Werner D. Evidence for two types of Mg++-ATPase in the peribacteroid membrane from Glycine max root nodules // Endocyt. C. Res., 1986, Vol.3, P. 189-196.

34. Beakgaard L , Luoni L, Michelis M. I.-D., Palmgren M G. The plant plasma membrane Ca2+ pump ACA8 overlapping as well as physically separated autoinhibi-tory and calmodulin-binding domains // J. Biol. Chem., 2006, Vol. 281, P. 10581065.

35. Bean В P. Pharamacology and electrophysiology of ATP-activated ion channels // Trends Pharm. Sci., 1992, Vol. 13, P. 87-90.

36. Berecki G., Eijken M, Van Iren F., Van Diujn B. Tonoplast anion channel activity modulation by pH in Chara corralina H J. Membrane Biol., 2001, Vol. 184, P. 131-141.

37. Bergersen F J In: Root Nodules: Structure and Function, Research Studies Press, Chichester, 1982, pp. 23-50.1. Ч 1

38. Bethke Р. С., Jones R. L. Ca -calmodulin modulates ion channel activity in storage protein vacuoles of barley aleurone cells // Plant Cell, 1994, Vol. 6, P. 277285.

39. Beyenbach К W., Wieczorek H. The V-type H+-ATPase: molecular structure and function, physiological roles and regulation // J. Exp. Biol., 2006, Vol. 209, P. 577589.2+

40. Blackford. S, Rea P. A., Sanders D. Voltage sensitivity of H /Са antiport in higher plant tonoplast suggests a role in vacuolar calcium accumulation // J. Biol. Chem., 1990, Vol. 265, P. 9617-9620.

41. Blumwald E, Gelli A. Secondary inorganic transport at the tonoplast I I Adv. Bot. Res., 1997, Vol. 25, P. 401-416.

42. Bradford M. M A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Bio-chem., 1976, Vol. 72, P. 248-254.

43. Bruggemann L /., Pottosin I. I., Schonknecht G. Cytoplasmic polyamines block the fast-activating vacuolar cation channel // Plant J., 1998, Vol. 16, P. 101-105.

44. Bush D S Calcium regulation in plant cells and its role in signaling // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1995, Vol. 46, P. 95-122.

45. Carafoli E, Brini M. Calcium pumps: structural basis for and mechanism of calcium transmembrane transport// Curr. Opin. Chem. Biol., 2000, Vol. 4, P. 152-161.

46. Carpaneto A , Cantu A M, Gambale F. Redox agents regulate ion channel activity in vacuoles from higher plant cells//FEBS Lett., 1999, Vol. 442, P. 129-132.

47. Carpaneto A., Cantu A. M., Gambale F. Effects of cytoplasmic Mg2+ on slowly activating channels in isolated vacuoles of Beta vulgaris II Planta, 2001, Vol. 213, P. 457-468.

48. Catalano С. M., Lane W. S, Sherrier D J. Biochemical characterization of symbi-osome membrane proteins from Medicago truncatula root nodules // Electrophoresis, 2004, Vol. 25, P. 519-531.

49. Cheng S-H, Willmann M. R., Chen H.-C., Sheen J Calcium signaling through protein kinases. The Arabidopsis calcium-dependent protein kinase gene family // Plant Physiol., 2002, Vol. 129, P. 469-485.

50. Chin M J, Means A R Calmodulin: a prototypical calcium sensor // Trends in Cell Biology, 2000, Vol. 10, P. 322-328.

51. Clarkson D. Т., Hanson J. B. The mineral nutrition of higher plants // Annu. Rev. Plant Physiol., 1980, Vol. 31, P. 239-298.

52. Colcombet J., Thomine S., Guern J., Frachisse J. M, Barbier-Brygoo H. Nucleotides provide a voltage-sensitive gate for the rapid anion channel of Arabidopsis hypocotyl cells//J. Biol. Chem, 2001, Vol. 276, P. 36139-36145.

53. Cos grove D. J., Hedrich R. Stretch-activated chloride, potassium, and calcium channels coexisting in plasma membranes of guard cells of Vicia faba L. // Planta, 1991, Vol. 186, P. 143-153.

54. Coyaud L., Kurkdjian A., Kado R., Hedrich R. Ion channels and ATP-driven pumps involved in ion transport across the tonoplast of sugarbeet vacuoles // Biophys. Biochim. Acta, 1987, Vol. 902, P. 263-268.

55. Crivici A., Ikura M. Molecular and structural basis of target recognition by calmodulin // Annu. Rev. Biomol. Struct., 1995, Vol. 24, P. 85-116.

56. Dauwalder M, Roux S. J., Hardison L. Distribution of calmodulin in pea seedlings : immunocytochemical localization in plumules and root apices // Planta, 1986, Vol. 168, P. 461-470.

57. Davies J. M., Sanders D. ATP, pH and Mg modulate a cation current in Beta vulgaris vacuoles: a possible shunt conductance for the vacuolar ATPase // J. Membr. Biol., 1995, Vol. 145, P. 75-86.

58. Dean R. M., Rivers R. L., Zeidel M. L., Roberts D. M Purification and functional reconstitution of soybean nodulin 26: an aquaporin with water and glycerol transport properties // Biochemistry, 1999, Vol. 38, P. 347-353.

59. Denis V., Cyert M. S., Internal Ca2+ release in yeast is triggered by hypertonic shock and mediated by a TRP channel homologue // J. Cell Biol., 2002, Vol. 156, P. 29-34.

60. Ding J, Pickard B. Mechanosensory calcium-selective cation channels in epidermal cells // Plant J., 1993, Vol. 3, P. 83-110.

61. Dobrovinskaya 0. R., MunizJ., Pottosin /./. Inhibition of vacuolar ion channels by polyamines //J. Membrane Biol., 1999, Vol. 167, P. 127-140.

62. DuPont F. M, Hurkman W. J Separation of the Mg2+-ATPases from the Са2т-phosphatase activity of microsomal membranes prepared from barley roots // Plant Physiol., 1985, Vol. 77, P. 857-862.

63. Dutta R, Robinson K. R. Identification and characterization of stretch-activated ion channels in pollen protoplasts // Plant Physiology, 2004, Vol. 135, P. 1398-1406.

64. Ehrhardt D. W, Atkinson E M., Long S. R. Depolarization of alfalfa root hair membrane-potential by Rhizobium meliloti Nod factors // Science, 1992, Vol. 256, P. 998-1000.

65. Ehrhardt D. W., Wais R, Long S. R. Calcium spiking in plant root hairs responding to Rhizobium nodulation signals // Cell, 1996, Vol. 85, P. 673-681.

66. Evans H. J., Russel S II The Chemistry and Biochemistry of Nitrogen Fixation, p. 191 (J. Postgate, ed.), Plenum Press, London, 1971.

67. Evans D E, Williams L. E P-type calcium ATPases in higher plants biochemical, molecular and functional properties // Biochim. Biophys. Acta, 1998, Vol. 1376, P. 1-25.

68. Falke L. С., Edwards К., Pickard В. G., Misler S A stretch-activated anion channel in tobacco protoplasts // FEBS Lett., 1988, Vol. 237, P. 141-144.

69. Fedorova E., Thomson R., Whitehead L F., Maudoux 0., Udvardi M. K., Day D. A. Localization of H+-ATPase in soybean root nodules // Planta, 1999, Vol. 209, P. 25-32.

70. Fraysse N, Conderc F., Poinsot V. Surface polysaccharide involvement in establishing the rhizobium-legume symbiosis // Eur. J. Biochem., 2003, Vol. 270, P. 1365-1380.

71. Gao X. Q., Li C. G., Wei P. C., Zhang X. Y., Chen J., Wang X. С The dynamic changes of tonoplasts in guard cells are important for stomatal movement in Vicia faba//Plant Physiol., 2005, Vol. 139, P. 1207-1216.

72. Garin J., Diez R., Kieffer S., Dermine J. F., Duclos S, Gagnon E, Sadoul R, Rondeau C., Desjardins M. The phagosome proteome: Isight into phagosome functions //J. Cell Biol., 2001, Vol. 152, P. 165-180.

73. Gazarini M. L., Thomas A P, Pozzan Т., Garcia C. R. S Calcium signaling in a low calcium environment: how the intracellular malaria parasite solves the problem//J. Cell Biol., 2003, Vol. 161, P. 103-110.

74. Geisler M., Axelsen К В., Harper J. F., Palmgren M. G. Molecular aspects of higher plant P-type Ca2+-ATPases // Biochim. Biophys. Acta, 2000, Vol. 1465, P. 52-78.

75. Goerlach J., Willms-Hoff I. Glycine uptake into barley mesophyll vacuoles is regulated but not energized by ATP // Plant Physiol., 1992, Vol. 99, P. 134-139.

76. Gong X. Q., Bisson M. A. Acetylcholine-activated СГ channel in the Chara tonoplast//J. Membr. Biol., 2002, Vol. 188, P. 107-113.

77. Goodchild D. J., Bergersen F. J. Electron microscopy of the infection and subsequent development of soybean nodule cells // J. Bacterid., 1966, Vol. 92, P. 204213.

78. Hara-Nishimura /., Hatsugai N., Nakaune S., Kuroyanagi M., Nishimura M. Vacuolar processing enzyme: an executor of plant cell death // Curr. Opin. Plant Biol., 2005, Vol. 8, P. 404-408.

79. Harper J F., Hong В. M., Hwang I. D., Guo H. Q., Stoddard R, Huang J F, Pal-mgren M G., Sze H. A novel calmodulin-regulated Ca2+-ATPase (ACA2) from Arabidopsis with an N-terminal autoinhibitory domain // J. Biol. Chem., 1998, Vol. 273, P. 1099-1106.

80. Harris J. M., Wais R., Long S. R Rhizobium-induced calcium spiking in Lotus ja-ponicus // Mol. Plant Microbe Interact., 2003, Vol. 16, P. 335-341.

81. Hatsugai N, Kuroyanagi M, Nishimura M, Hara-Nishimura I A cellular suicide strategy of plants: vacuole-mediated cell death // Apoptosis, 2006.

82. Hayashi Т., Harada A., Sakai T, Takagi S Ca2r transient induced by extracellular changes in osmotic pressure in Arabidopsis leaves: differential involvement of cell wall-plasma membrane adhesion // Plant, Cell Envir., 2006, Vol. 29, P. 661-672.

83. Hedrich R., Flugge U. I., Fernandez J. M, Patch-clamp studies of ion transport in isolated plant vacuoles // FEBS Lett., 1986, Vol. 204, P. 228-232.

84. Hedrich R., Neher E. Cytoplasmic calcium regulates voltage-dependent ion channels in plant vacuoles //Nature, 1987, Vol. 329, P. 833-836.

85. Hernandez L. E., Cooke D T. Lipid composition of symbiosomes from pea root nodules // Phytochemistry, 1996, Vol. 42, P. 341-346.

86. Heyen B.J., Alsheikh M K, Smith E. A., Torvik С F., Seals D. F, Randall S. К The calcium-binding activity of a vacuolar-associated, dehydrin-like protein is regulated by phosphorylation // Plant Physiol., 2002, Vol. 130, P. 675-687.

87. Hirschi К Vacuolar H /Са transport: who's directing the traffic? // Trends Plant Sci., 2001, Vol. 6, P. 100-104.

88. Hong В., IchidaA., Wang Y., Gens J. S., Pickard B. G., Harper J F. Identification of a calmodulin-regulated Ca2+-ATPase in the endoplasmic reticulum // Plant Physiol., 1999, Vol. 119, P. 1165-1176.

89. James P, Vorherr Т., Carafoli E. Calmodulin-binding domains: just two-faced or multifaceted?//TrendsBiochem. Sci., 1995, Vol. 20, P. 38-42.

90. Jurado L. A , Chockalingam P S, Jarrett H W Apocalmodulin // Physiol. Rev., 1999, Vol. 79, P. 661-682.

91. Kaiser B.N., Moreau S., Castelli J., Thompson R., Lambert A., Boglioto S., Puppo A , Day D. A. The soybean NRAMP homologue GmDMTl, is a symbiotic divalent metal transporter capable of ferrous iron transport // Plant J., 2003, Vol. 35, P. 295304.

92. Katsuhara M, Mimura Т., Tazawa M ATP-regulated ion channels in the plasma membrane of a characeae alga Nitellopsis obtuse II Plant Physiol., 1990, Vol. 93, P. 343-346.

93. Katz D В, Suss man M R, Mierzwa R. J., Evert R. F. Cytochemical localization of ATPase activity in oat roots localizes a plasma membrane-associated soluble phosphatase, not the proton pump // Plant Physiol., 1988, Vol. 86, P. 841-847.

94. Kijne J. W. The fine structure of pea root nodules. I. Vacuolar changes after endo-cytotic host cell infection by Rhizobium leguminosarum. II Physiol. Plant Pathol., 1975, Vol. 5, P. 75-79.

95. Kim K. J., Na Y. E., Jeon К W. Bacterial endosymbiont-derived lipopolysaccarides and a protein on symbiosome membranes in newly infected amoebae and their roles in lysosome-symbiosome fusion // Infect Immun., 1994, Vol. 62, P. 65-71.

96. Kurosaki F., Role of inward Ю channel located at carrot plasma membrane in signal cross-talking of cAMP with Са2т cascade // FEBS Lett., 1997, Vol. 408, P. 115-119.

97. Kutsuna N., Hasezawa S. Morphometrical study of plant vacuolar dynamics in single cells using three-dimensional reconstruction from optical sections // Mic-rosc. Res. Tech., 2005, Vol. 68, P. 296-306.

98. Kuznetsov VI. V., Andreev I. M., Trofimova M. S The synthesis of HSPs in sugar beet suspension culture cells under hyperthermia exhibits differential sensitivity to calcium //Biochem. Mol. Biol. Int., 1998, Vol. 45, P. 269-278.

99. Maathuis F. J. M., Sanders D. Mechanisma of potassium absorption by higher plant roots // Physiol. Plant., 1996, Vol. 96, P. 158-168.

100. MacRobbie E A. C. Osmotic effects on vacuolar ion release in guard cells // Proc. Natl. Acad. Sci. (USA), 2006, Vol. 103, P. 1135-1140.

101. Maeshima M, Poole R J. Vacuolar H+-translocating pyrophosphatase // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 1993, Vol. 44, P. 157-180.

102. Maeshima M, Vacuolar ^-pyrophosphatase // Biochim. Biophys. Acta, 2000, Vol. 1465, P. 37-51.

103. Maeshima M. Tonoplast transporters: organization and function // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 2001, Vol. 52, P. 469-497.

104. Malmstrom S., Askerlund H E., Askerlund P. Regulatory role of the N terminus of the vacuolar calcium-ATPase in cauliflower // Plant Physiol., 2000, Vol. 22, P. 517-526.

105. Malmstrom S, Askerlund P., Palmgren M. G A calmodulin-stimulated Ca2+-ATP-ase from plant vacuolar membranes with a putative regulatoiy domain at its N-ter-minus// FEBS Lett., 1997, Vol. 400, P. 324-328.

106. Martinoia E., Massonneau A., Frangne N. Transport processes of solutes across the vacuolar membrane of higher plants // Plant Cell Physiol., 2000, Vol. 41, P. 1175-1186.

107. Maser P, Thomine S, Schroeder J. I., Ward J M, Hirschi К, Sze H, Talke I N, Amtmann A , Maathuis F. J M, Sanders D et al Phylogenic relationships within cation transporter families of Arabidopsis // Plant Physiol., 2001, Vol. 126, P. 1646-1667.

108. Masuda E. S., Imamura R., Amasaki Y., Arai K., Arai N. Signalling into the T-cell nucleus: NFAT regulation // Cell Signal., 1998, Vol. 10, P. 599-611.

109. Matile P. Biochemistry and function of vacuoles // Annu. Rev. Plant Physiol., 1978, Vol. 29, P. 193-213.

110. Mellor R B. Bacteroids in the Rhizobium-legumQ symbiosis inhabit a plant internal lytic compartment: implications for other microbial endosymbioses // J. Exp. Bot., 1989, Vol.40, P. 831-839.

111. Mellor R В., Werner D. Peribacteroid membrane biogenesis in mature legume root nodules// Symbiosis, 1987, Vol. 3, P. 75-100.

112. Meresse S, Steele-Mortimer O., Finlay В. В., Gorvel J.-P. The rab7 GTPase controls the maturation of Salmonella typhimurium-containing vacuoles in HeLa cells // EMBO J., 1999, Vol. 18, P. 4394-4403.

113. Meresse S., Steele-Mortimer O., Moreno E., Desjardins M., Finlay В, Gorvel J P Controlling the maturation of pathogen-containing vacuoles: a matter of life and death//Nat. Cell Biol., 1999, Vol. 1, P. E183-E188.

114. Miao G H., Hong Z, Verma D. P. S Topology and phosphorylation of soybean nodulin-26, an intrinsic protein of the peribacteroid membrane // J. Cell Biol., 1992, Vol. 118, P. 481-490.

115. Mithofer A Suppression of plant defence in rhizobia-legume symbiosis // Trends Plant Sci., 2002, Vol. 7, P. 440-444.

116. Мог гаи S, Thompson R. М., Kaiser В. N., Trevaskis В., Guerinot M. L , Udvardi M. K, Puppo A., Day D. A. GmZIPl encodes a symbiosis-specific zinc transporter in soybean // J. Biol. Chem., 2002, Vol. 277, P. 4738-4746.

117. Mylona P., Pawlowski K., Bisseling T. Symbiotic nitrogen fixation // The Plant Cell, 1995, Vol. 7, P. 869-885.

118. Natalie С, Strynadka J., James M. N. G. Crystal structure of the helix-loop-helix calcium-binding proteins // Annu. Rev. Biochem., 1989, Vol. 58, P. 951-958.

119. Nazarenko L. V, Andreev I M., Lyukevich A. A., Pisareva Т. V., Los D A. Calcium release from Synechocystis cells induced by depolarization of the plasma membrane: MscL as an outward Ca2+ channel // Microbiology, 2003, Vol. 149, P. 1147-1153.

120. Niggli V., Adunyah E. S, PennistonJ. Т., Carafoli E Purified (Ca2+-Mg2+)-ATPase of the erythrocyte membrane. Reconstitution and effect of calmodulin and phospholipids//J. Biol. Chem., 1981, Vol. 256, P. 395-401.

121. Ou Yang L -J., Day D A Transport properties of symbiosomes isolated from sirat-ro nodules // Plant Physiol. Biochem., 1992, Vol. 30, P. 613-623.

122. Ouyang L -J. Whelan J, Weaver C. D, Roberts D M, Day D A Protein phosphorylation stimulates the rate of malate uptake across the peribacteroid membrane of soybean nodules//FEBS Lett., 1991, Vol. 293, P. 188-190.

123. Palmgren M. G. Acridine orange as a probe for measuring pH gradients across membranes: mechanism and limitations // Anal. Biochem., 1991, Vol. 192, P. 316321.

124. Panter S, Thomson R., de Bruxelles G., Laver D., Trevaskis В., Udvardi M. Identification with proteomics of novel proteins associated with the peribacteroid membrane of soybean root nodules // Mol. Plant-Microbe Interact., 2000, Vol. 13, P. 325-333.

125. Parniske M Intacellular accommodation of microbes by plants: a common developmental program for symbiosis and disease? // Curr. Opin. Plant Biol., 2000, Vol. 3, P. 320-328.

126. Pei Z. M, Ward J. M., Schroeder J. I. Magnesium sensitizes slow vacuolar channels to physiological cytosolic calcium and inhibits fast vacuolar channels in fava bean guard cell vacuoles // Plant Physiol., 1999, Vol. 121, P. 977-986.

127. Peiter E., Imani J, Yan F., Schubert S. A novel procedure for gentle isolation and separation of intact infected and uninfected protoplasts from the central tissue of Vicia faba L. root nodules // Plant, Cell and Environment, 2003, Vol. 26, P. 11171126.

128. Pittman J. K., Shigaki Т., Cheng N.-H, Hirschi K. D. Mechanism of N-terminal autoinhibition in the Arabidopsis Ca2+/H^ antiporter CAX1 // J. Biol. Chem., 2002a, Vol. 277, P. 26452-26459.

129. Pittman J. К, Sreevidya С S, Shigaki Т., Ueoka-Nakanishi H, Hirschi K. D. Distinct N-terminal regulatory domains of Ca 7HT antiporters // Plant Physiol., 2002b, Vol. 130, P. 1054-1062.

130. Plieth С. Plant calcium signaling and monitoring proc and cons and recent experimental approaches // Protoplasma, 2001, Vol. 218, P. 1-23.

131. Plieth C. Calcium: just another regulator in the machinery of life? // Ann. Bot., 2005, Vol. 96, P. 1-8.

132. Qi Z, Kishigami A., Nakagawa Y., Iida H, Sokabe M. A mechanosensitive anion channel in Arabidopsis thaliana mesophyll cells // Plant and Cell Physiol., 2004, Vol. 45, P. 1704-1708.

133. Ramahaleo Т., Alexandre J., Lassalles J-P. Stretch activated channels in plant cells. A new model for osmoelastic coupling // Plant Physiol. Biochem., 1996, Vol. 34, P. 327-334.

134. Rao A., Luo C., Hogan P. G. Transcription factors of the NFAT family: regulation and function // Annu. Rev. Immunol., 1997, Vol. 15, P. 707-747.

135. Rathbun W. В., Betlach M. V. Estimation of enzymically produced orthophosphate in the presence of cysteine and adenosine triphosphate // Anal. Biochem., 1969, Vol. 28, P. 436-445.

136. ReddyA S N Calcium: silver bullet in signaling // Plant Science, 2001, Vol. 160, P. 381-404.

137. Reifarth F. W, Weiser Т., Bentrup F. W. Voltage- and Ca2r-dependence of the Ю channel in the vacuolar membrane of Chenopodium rubrum L. suspension cells // Biochim. Biophys. Acta, 1994, Vol. 1192, P. 79-87.

138. Reisen D., Marty F., Leborgne-Castel N. New insights into the tonoplast architecture of plant vacuoles and vacuolar dymamics during osmotic stress // BMC Plant Biology, 2005, Vol. 5, P. 1-13.

139. Rhoads A. R., Friedberg F. Sequence motifs for calmodulin recognition // FASEB J., 1997, Vol. 11, P. 331-340.

140. Rivers R. L, Dean R M., Chandy G., Hall J. E., Roberts D. M., Zeidel M. L Functional analysis of nodulin 26, an aquaporin in soybean root nodule symbioso-mes // J. Biol. Chem., 1997, Vol. 272, P. 16256-16261.

141. Roberts S K. Plasma membrane anion channels in higher plants and their putative functions in roots // New Phytol., 2006, Vol. 169, P. 647-666.

142. Roberts D. M., Tyerman S. D Voltage-dependent cation channels permeable to NH4+, K+, and Ca2+ in the symbiosome membrane of the model legume Lotus japo-nicus // Plant Physiol., 2002, Vol. 128, P. 370-378.

143. Saalbach G., Erik P., Wienkoop S Characterization by proteomics of peribacteroid space and peribacteroid membrane preparations from pea (Pisum sativum) symbio-somes // Proteomics, 2002, Vol. 2, P. 325-337.

144. Sanders D., Brownlee C., Harper J. F. Communicating with calcium // Plant Cell, 1999, Vol. 11, P. 691-706

145. Scarpa A. Measurement of cation transport with metallochromic indicators // Methods Enzymol., 1979, Vol. 56, P. 301-337.

146. Schulz-Lessdorf В, Lohse G, Hedrich R GCAC1 recognizes the pH gradient across the plasma membrane: a pH-sensitive and ATP-dependent anion channel linksguard cell membrane potential to acid and energy metabolism // Plant J., 1996, Vol. 10, P. 993-1004.

147. Schuurink R. C., Chan P. V., Jones R. L. Modulation of calmodulin mRNA and protein levels in barley aleurone // Plant Physiol., 1996, Vol. 111, P. 371-380.

148. Schuurink R C., Shartzer S F., Fath A., Jones R. L Characterization of a calmo-dulin-binding transporter from the plasma membrane of barley aleurone // Proc. Natl. Acad. Sci. (USA), 1998, Vol. 95, P. 1944-1949.

149. Shi H Z, Ishitani M, Kim C. S., Zhu J. K. The Arabidopsis thaliana salt tolerance gene SOS1 encodes a putative Na+/H+ antiporter // Proc. Natl. Acad. Sci., 2000, Vol. 97, P. 6896-6901.

150. Sinai A. P., Joiner K. A. Safe haven: the cell biology of nonfusogenic pathogen vacuoles//Annu. Rev. Microbiol., 1997, Vol. 51, P. 415-462.

151. Snedden W A., H Fromm Calmodulin as a versatile calcium signal transducer in plants//New Phytologist, 2001, Vol. 151, P. 35-66.

152. Spalding E P., Goldsmith M. Activation of 1С channels in the plasma membrane of Arabidopsis by ATP produced photosynthetically // The Plant Cell, 1993, Vol. 5, P. 477-484.

153. Streeter J G. Integration of Plant and Bacterial Metabolism in Nitrogen Fixing Systems // Nitrogen Fixation: Fundamentals and Applications, Tichonovich et al. (ed.), Dordrecht etc.: Kluwer Acad. Publ., 1995, pp. 67-76.

154. Sutton J. M., Lea E. A., Downie J A. The nodulation-signaling protein NodO from Rhizobium leguminosarum biovar viciae forms ion channels in membranes // Proc. Natl. Acad. Sci., 1994, Vol. 91, P. 9990-9994.

155. Szafran M. M, Haaker H Properties of the peribacteroid membrane ATPase of pea root nodules and its effect on the nitrogenase activity // Plant Physiol., 1995, Vol. 108, P. 1227-1232.

156. Sze H, Liang F., Hwang /., Curran А. С, Harper J. F. Diversity and regulation of plant Са2т pumps: insights from expression in yeast // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol., 2000, Vol. 51, P. 433-462.

157. Szewczyk A., Pikuta S. Adenosine 5'-trisphosphate: an intracellular metabolic messenger//Biochem. Biophys. Acta, 1998, Vol. 1365, P. 333-353.

158. Tikhonova L I, Pottosin I. I., Dietz K. J., Schonknecht G Fast-activating cation channels in barley mesophyll vacuoles. Inhibition by calcium. // Plant J., 1997, Vol. 11, P. 1059-1070.

159. Thomas M. V Metallochromic indicators, In: Techniques in Calcium Research, London: Academic Press, 1982, pp. 90-138.

160. Thomine S, ZimmermannS, Guem J., Barbier-Brygoo H. ATP-dependent regulation of an anion channel at the plasma membrane of protoplasts from epidermal cells of Arabidopsis hypocotyls//Plant Cell, 1995, Vol. 7, P. 2091-2100.

161. Thomine S, Guern J., Barbier-Brygoo H Voltage-dependent anion channel of Arabidopsis hypocotyls: nucleotide regulation and pharmacological properties // J. Membrane Biol., 1997, Vol. 159, P. 71-82.

162. Trinchant J.-C., Yang Y.-S, RigaudJ. Proline accumulation inside symbiosomes of faba bean nodules under salt stress // Physiol. Plant., 1998, Vol. 104, P. 38-49.

163. Trinchant J-C, Boscari A., Spennato G., Van de Sype G., Le Rudulier D. Proline betaine accumulation and metabolism in alfalfa plants under sodium chloride stress. Exploring its compartmentalization in nodules // Plant Physiol., 2004, Vol. 135, P. 1-12.

164. Trinick M. J Biology. In: Broughton W. J. (ed.): Nitrogen Fixation, Vol. 2, Rhi-zobium Clarendon Press, Oxford, 1982, pp. 76-146.

165. Trofimova M. S., Andreev I. M., Kuznetsov VI. V. Calcium is involved in regulation of the synthesis of HSPs in suspension-cultured sugar beet cells under hyperthermia//Physiol. Plant., 1999, Vol. 105, P. 67-73.

166. Tyerman S D., Whitehead L F., Day D. A. A channel-like transporter for NH/ on the symbiotic interface of N2-fixing plants // Nature, 1995, Vol. 378, P. 629-632.

167. Udvardi M. K., Day D A. Electrogenic ATPase activity on the peribacteroid membrane of soybean (Glycine max L.) root nodules // Plant Physiol., 1989, Vol. 90, P. 982-987.

168. Udvardi M K., Lister D L , Day D. A. ATPase activity and anion transport across the peribacteroid membrane of isolated soybean symbiosomes // Arch. Microbiol., 1991, Vol. 156, P. 362-366.

169. Van Eldik L J, Watterson D M Calmodulin and Signal Transduction, New York, USA: Academic Press, 1998.

170. Vantard M., Lambert A. M., De Mey J., Picquot P., Van Eldik L. J. Characterization and immunocytochemical distribution of calmodulin in higher plant endosperm: localization in the mitotic apparatus // J. Cell Biol., 1985, Vol. 101, P. 488499.

171. Venema K., Quintero F. J., Pardo J. M., Donaire J. P. The Arabidopsis Na+/H+ exchanger AtNHXl catalyses low affinity Na+ and K+ transport in reconstituted liposomes // J. Biol. Chem., 2002, Vol. 277, P. 2413-2418.

172. Very A -A , Sentenac H Molecular mechanisms and regulation of K+ transport in higher plants // Annu. Rev. Plant Biol., 2003, Vol. 54, P. 575-603.

173. Verhaert J., Vanderleyden J., Michiels J. Bacterial Endocytic Systems in Plants and Animals: Ca2+ as a Common Theme? 11 Crit. Rev. Plant Sci., 2005, Vol. 24, P. 283-308.

174. Verma D P. S, Cheon С -I, Hong Z Small GTP-binding proteins and membrane biogenesis in plants // Plant Physiol., 1994, Vol. 106, P. 1-6.

175. Verma D P. S, Hong Z Biogenesis of the peribacteroid membrane in root nodules //Trends Microbiol., 1996, Vol. 4, P. 364-368.

176. Vincent J. M., Humphrey В A. Partition of divalent cations between bacterial wall and cell content//Nature, 1963, Vol. 199, P. 149-151.

177. Wada Y, Ohsumi Y., Anraku Y Chloride transport of yeast vacuolar vesicles: a study of in vitro \acuolar acidification // Biochem. Biophys. Acta, 1992, Vol. 1101, P. 296-302.

178. Waggoner A. S. Dye indicators of membrane potential // Annu. Rev. Biophys. Bi-oeng., 1974, Vol. 8, P. 47-68.

179. Walker S. A., Viprey V., DownieJ. A. Dissection of nodulation signaling using pea mutants defective for calcium spiking induced by Nod factors and chitin oligomers // Proc. Natl. Acad. Sci., 2000, Vol. 97, P. 13413-13418.

180. Ward J M, Schroeder J. I. Calcium-activated K+ channels and calcium-induced calcium release by slow vacuolar ion channels in guard cell vacuoles implicated in the control of stomatal closure // Plant Cell, 1994, Vol. 6, P. 669-683.

181. Weaver C. D., Shomer N. H., Louis C. F., Roberts D M. Nodulin 26, a nodule-specific symbiosome membrane protein from soybean, is an ion channel // J. Biol. Chem., 1994, Vol. 269, P. 17858-17862.

182. Werner D., Kuhlmann K. P., Gloystein F, Richter F. W Calcium, iron and cobalt accumulation in root hairs of soybean // Z. Naturforsh., 1985, Vol. 40c, P. 912913.

183. WickS M., Hepler P. К Selective localization of intracellular Ca2+ with potassium antimonite//J. Histochem. Cytochem., 1982, Vol. 30, P. 1190-1204.

184. Wienkoop S., Saalbach G. Proteome analysis: novel proteins identified at the peribacteroid membrane from Lotus japonicus root nodules // Plant Physiology, 2003, Vol. 131, P. 1080-1090.

185. Wink M The plant vacuole. A multifunctional compartment // J. Exp. Bot., 1993, Vol.44(suppl.), P. 231-246.

186. Whitehead L F., Day D. A The peribacteroid membrane // Physiol. Plant., 1997, Vol. 100, P. 30-44.

187. Yamaguchi T, Aharon G. S., Sottosanto J. В., Blumwald E Vacuolar Na+/H+ antiporter is regulated by calmodulin from within the vacuole in a Ca2+- and pH-dependent manner // Proc. Natl. Acad. Sci. (USA), 2005, Vol. 102, P. 1610716112.

188. Yuasa К, Maeshima M. Purification, properties and molecular cloning of a novel Ca2'-binding protein in radish vacuoles // Plant Physiol., 2000, Vol. 124, P. 10691078.

189. Zhang H-X., Blumwald E. Transgenic salt tolerant tomato plants accumulate salt in foliage but not in fruit // Nat. Biotechnol., 2001, Vol. 19, P. 765-768.

190. Zhang Y, Roberts D. M. Expression of soybean nodulin 26 in transgenic tobacco. Targeting to the vacuolar membrane and effects on floral and seed development // Mol. Biol. Cell, 1995, Vol. 6, P. 109-117.

191. ZuhlkeR D., Pitt G S., Deisseroth K., TsienR. W, Reuter H Calmodulin supports both inactivation and facilitation of L-type calcium channels // Nature, 1999, Vol. 399, P. 159-162.

192. ДОПОЛНИТЕЛЬНЫЙ СПИСОК ЦИТИРОВАННОЙ ЛИТЕРАТУРЫ

193. Андреев И М., Кореньков В. Д., Молотковский Ю. Г. Выделение и АТФазная активность интактных вакуолей и вакуолярных мембран из листьев города // Физиология растений, 1985, том 32, N 1, С. 5-14.

194. Андреев И. М., Андреева И. Н., Дуброво П. Н., Крылова В. В., Кожаринова Г. М., Измайлов С. Ф. Кальциевый статус симбиосом люпина желтого как потенциальный регулятор их нитрогеназной активности // Физиология растений, 2001, том 48, N 3, С. 364-374.

195. Aderem A., Underbill D. М. Mechanisms of phagocytosis in macrophages // Annu. Rev. Immun., 1999, Vol. 17, P. 593-623.

196. Andreev I. M., Dubrovo P. N., Krylova V. V., Izmailov S. F. Functional identification of ATP-driven Ca pump in the peribacteroid membrane of broad bean root nodules // FEBS Lett., 1999, Vol. 447, P. 49-52.

197. Bassham D. C., Raikhel N V. Unique features of the plant vacuolar machinery // Curr. Opin. Cell Biol., 2000, Vol. 12, P. 491-495.

198. Fortin M. G., Morrison N. A., Verma D. P. S. Nodulin 26. a peribacteroid membrane nodulin, is expressed independently of the development of the peribacteroid membrane //Nucleic Acids Res., 1987, Vol. 15, P. 813-824.

199. Johannes E., Croft A., Sanders D. Control of СГ efflux in Chara corallint by1cytosolic pH, free Ca and phosphorylation indicates a role of plasma membrane anion channels in cytosolic pH regulation // Plant Physiol., 1998, Vol. 118, P. 173181.

200. Schroeder J. I. Anion channels as central mechanisms for signal transduction in guard cells and putative functions in roots for plant-soil interactions // Plant Mol. Biol., 1995, Vol. 28, P. 353-361.

201. Shepherd V. A., Beilby M. J., Shimmen T. Mechanosensory ion channels in charo-phyte cells: the response to touch and salinity stress // Eur. Biophys. J., 2002, Vol. 31, P. 341-355.

202. Vitale A., Raikhel N. V. What do proteins need to reach different vacuoles? // Trends Plant Sci., 1999, Vol. 4, P. 149-155.

203. Weaver C. D., Crombie В., Stacey G., Roberts D. M. Calcium-dependent phosphorylation of symbiosome membrane proteins from nitrogen-fixing soybean nodules // Plant Physiol., 1991, Vol. 95, P. 22-227.

204. White P. J. Calcium channels in higher plants // Biochim. Biophys. Acta, 2000, Vol. 1465, P. 171-189.

205. White P. J., Broadley M. R. Calcium in plants // Ann. Bot., 2003, Vol. 92, P. 487511.

206. Zhou X.-L., Batiza A. F., Loukin S. H., Palmer C. P., Kung C., Saimi Y. The transient receptor potential channel on the yeast vacuole is mechanosensitive // Proc. Natl. Acad. Sci., 2003, Vol. 100, P. 7105-7110.

207. Zimmermann S., Thomine S., Guem J., Barbier-Brygoo H. An anion current at the plasma-membrane of tobacco protoplasts shows ATP-dependent voltage regulation and is modulated by auxin // Plant J., 1994, Vol. 6, P. 707-716.1. БЛАГОДАРНОСТИ