Механизмы формирования симбиотических связей и стратегия совместного выживания некоторых видов морских ценоцитных зеленых водорослей и заднежаберных моллюсков тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.08, кандидат наук Клочкова, Татьяна Андреевна

• Клочкова, Татьяна Андреевна
• кандидат наук
• 2017

Оглавление диссертации кандидат наук Клочкова, Татьяна Андреевна

ОГЛАВЛЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ

ГЛАВА 1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР

1.1. ОБЗОР СОСТОЯНИЯ ИЗУЧЕННОСТИ КЛЕПТОПЛАСТИИ У МОРСКИХ ЗАДНЕЖАБЕРНЫХ МОЛЛЮСКОВ

1.1.1. История открытия явления «клептопластии» у моллюсков

1.1.2. Цитологические исследования «клептопластии» у морских заднежаберных моллюсков

1.1.3. Выдвижение гипотезы горизонтального переноса генов (ГПГ) от водорослей к моллюскам и её опровержение

1.1.3.1. Явление горизонтального переноса генов

1.1.3.2. Гипотеза горизонтального переноса генов от водорослей к моллюскам

1.2. ОБЗОР СОСТОЯНИЯ ИЗУЧЕННОСТИ ФОРМИРОВАНИЯ ПРОТОПЛАСТОВ У МОРСКИХ ЦЕНОЦИТНЫХ ЗЕЛЕНЫХ ВОДОРОСЛЕЙ

1.2.1. Особенности цитологической и морфологической организации ценоцитных зеленых водорослей

1.2.2. Цитологические и биохимические исследования процесса формирования протопластов in vitro из вытекшей протоплазмы

ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

ГЛАВА 3. ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ОБЪЕКТОВ ЦИТОЛОГИЧЕСКИХ И МОЛЕКУЛЯРНЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ - ВОДОРОСЛИ

3.1. Bryopsisplumosa (Hudson) Agardh, 1823

3.2. Chaetomorpha Kützing, 1845

ГЛАВА 4. ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА ОБЪЕКТОВ ЦИТОЛОГИЧЕСКИХ И

МОЛЕКУЛЯРНЫХ ИССЛЕДОВАНИЙ - ЗАДНЕЖАБЕРНЫЕ МОЛЛЮСКИ

4.1. Placida babai Markus, 1982 - Плацида Бабы

4.2. Elysia nigrocapitata Baba, 1957 - Элизия черноголовая

4.3. Elysia atroviridis Baba, 1955 - Элизия атровиридис

4.4. Особенности содержания и воспроизводства заднежаберных моллюсков в лабораторных условиях

ГЛАВА 5. ПРЕОБРАЗОВАНИЕ ПРОТОПЛАЗМЫ ЦЕНОЦИТНЫХ ЗЕЛЕНЫХ ВОДОРОСЛЕЙ В ПРОТОПЛАСТЫ В МОРСКОЙ ВОДЕ

5.1. Молекулярная характеристика лектинов

5.1.1. Лектин бриохилин

5.1.2. Лектин BPL-3

5.2. Протеомный анализ протопластов и появившихся из них клеток

5.3. Гибридизация протоплазмы разных видов сифоновых и сифонокладовых водорослей и внедрение инородного материала в их протопласты

ГЛАВА 6. ЦИТОЛОГИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ СТРОЕНИЯ ПАРАПОДИЙ ИЗУЧЕННЫХ «ФОТОСИНТЕТИЧЕСКИХ» МОЛЛЮСКОВ

6.1. Elysia nigrocapitata

6.2. Elysia atroviridis

ГЛАВА 7. МЕХАНИЗМЫ ФОРМИРОВАНИЯ СИМБИОТИЧЕСКИХ СВЯЗЕЙ МЕЖДУ ИЗУЧЕННЫМИ ЦЕНОЦИТНЫМИ ЗЕЛЕНЫМИ ВОДОРОСЛЯМИ И ЗАДНЕЖАБЕРНЫМИ МОЛЛЮСКАМИ

7.1. Фотосинтетическая активность клептопластид и флуоресценция хлорофилла a внутри тела Placida babai

7.2. Фотосинтетическая активность клептопластид и флуоресценция хлорофилла a внутри тела Elysia atroviridis

7.3. Фотосинтетическая активность клептопластид и флуоресценция хлорофилла a внутри тела Elysia nigrocapitata

7.4. Сравнительный транскриптомный анализ изученных видов заднежаберных

моллюсков и Bryopsis plumosa

7.5. За счет чего выживают «фотосинтетические» моллюски?

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ВЫВОДЫ

ЛИТЕРАТУРА

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Механизмы формирования симбиотических связей и стратегия совместного выживания некоторых видов морских ценоцитных зеленых водорослей и заднежаберных моллюсков»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы исследования. Морские прибрежные экосистемы характеризуются высочайшим биоразнообразием, значительную часть которого составляют одно- и многоклеточные водоросли и беспозвоночные (Сиренко, 1995; Н. Клочкова, 1998; Reaka-Kulda, 1997). Многие из них имеют промысловое значение, а некоторые в силу уникальности биохимического состава и цитологического строения давно и успешно используются как модельные объекты цитологических и молекулярно-биологических исследований и являются источниками получения веществ, необходимых для создания лекарств и нутрицевтиков нового поколения, антифоулянтов и других химических соединений (Kim et al., 2001, 2006, 2014; Chen et al., 2009; Hussain et al., 2012; Cornish et al., 2015).

Высочайшее видовое разнообразие морской биоты создает высокую конкуренцию видов за пространственно-временные, пищевые и другие ресурсы, способствует формированию сообществ с многообразными, порой самыми неожиданными консортивными связями и формами сожительства видов, обеспечивающими им успех воспроизводства и сохранения. Из-за своей узкой специализации многие морские биологи обычно концентрируют внимание на изучении представителей отдельных таксономических групп, тогда как понять сущность консорциума, как целостного надорганизменного образования, можно лишь распутав клубок сложных, многоуровневых биотических взаимоотношений видов, нередко очень далеких в филогенетическом отношении, а также изучив биологию их развития, строение, цитологию и химический состав. Результаты этих исследований нередко оказываются новыми для науки, позволяют глубже понять многообразие направлений исторического развития видов.

Интересным примером теснейшего взаимовыгодного сожительства являются ценоцитные зеленые водоросли и питающиеся ими заднежаберные моллюски. Первые необычны тем, что образованы крупными многоядерными клетками, или одной гигантской многоядерной клеткой-сифоном, вторые - тем, что, питаясь водорослевой протоплазмой, ассимилируют находящиеся в ней

хлоропласты в свои пищеварительные клетки и сохраняют их там в живом, функциональном состоянии. Изучение этого очень необычного явления, известного как «клептопластия» (воровство пластид), в свое время породило гипотезу горизонтального переноса в геном моллюсков генов водорослей, ответственных за регуляцию фотосинтеза (Rumpho et al., 2000, 2001).

Необычное строение ценоцитных водорослей, казалось бы, только увеличивает вероятность их травмирования при механическом или биотическом воздействии. Вытекание протоплазмы из крупных клеток и сифонов в окружающую среду, должно было бы приводить к массовой гибели растений и вымиранию видов. Однако таксономическое разнообразие и распространение данной группы водорослей свидетельствуют об обратном: она до сих пор процветает в теплых и теплоумеренных водах Мирового океана. Выяснение способов выживания её представителей и механизмов их посттравматической регенерации на внутриклеточном и молекулярном уровнях интересно не только для понимания способов сохранения таких уникальных в цитологическом отношении видов, но и для решения практической задачи - выделения из них химических соединений, способствующих «ранозаживлению» плазматических мембран и клеточных стенок ценоцитных водорослей и их последующего использования в медицине и фармацевтике.

Выяснение механизмов «подселения» в клетки животных чуждых им по природе органелл растительных клеток и формирование симбиотических взаимоотношений на внутриклеточном уровне не менее значимо для развития биологии. Получение таких знаний расширяет представления о сущности жизни, формировании взаимосвязи и взаимозависимости видов, как основы единства и целостности живой материи. Сказанное выше определяет актуальность темы исследования.

Степень разработанности выбранной темы. Способность морских ценоцитных зеленых водорослей формировать протопласты из вытекшей в морскую воду протоплазмы была открыта еще в начале 70-х гг. прошлого века (Tatewaki, Nagata, 1970; La Claire II, 1982a,b; Kobayashi, Kanaizuka, 1985; Pak et al.,

1991). Однако все ранние исследователи, не вникая в суть биохимических преобразований первичной оболочки, не дали должной оценки этому уникальному в живой природе явлению - сохранению и продолжению жизни в структурах, не имеющих плазмалеммы, т.е. жизни без клеточной мембраны. Мы впервые определили, что первичная оболочка протопластов состоит из полисахаридов и не является липопротеидной мембраной, а также изучили этапы и условия её формирования (Kim et al., 2001, 2002; Kim, Klotchkova, 2004; Klotchkova et al., 2003). Мы также определили, что агглютинация клеточных компонентов в морской воде (т.е. первый этап формирования протопластов) осуществляется посредством комплементарной лектин-углеводной связи (Kim et al., 2002).

Изучение клептопластии у заднежаберных моллюсков было начато также в прошлом веке. До последних лет считалось, что некоторые их виды, называемые «фотосинтетические» моллюски (Trench, 1975) или «моллюски на солнечных батарейках» (Rumpho et al., 2000; Sea slug forum, 2017), могут длительное время жить за счет продуктов фотосинтеза клептопластид (Mujer et al., 1996; Pierce et al., 1996; Rumpho et al., 2001, 2008, 2011), регуляцию которого на генном уровне осуществляют ядра моллюсков, принявшие в свой геном водорослевые гены, кодирующие процессы фотосинтеза (Rumpho et al., 2000, 2001). Отказ от этой гипотезы (Bhattacharya et al., 2013) оставил открытым вопрос, каким образом на молекулярном уровне регулируется процесс фотосинтеза, происходящий в чужеродных для животных клеток растительных органеллах. Достаточные цитологические и молекулярно-генетические данные, подтверждающие или опровергающие эту гипотезу, отсутствовали. Биология развития видов, связанных столь необычными симбиотическими связями, оставалась не изученной.

Цель работы - выявить механизмы формирования симбиотических связей между ценоцитными зелеными водорослями и морскими заднежаберными моллюсками на внутриклеточном уровне при сосуществовании внутри клеток моллюсков органелл животного и растительного происхождения.

Для достижения цели было необходимо решить следующие задачи:

1. Подобрать для исследования виды ценоцитных зеленых водорослей и заднежаберных моллюсков, образующих трофические ассоциации, изучить биологию их развития, разработать методы культивирования и содержания в лабораторных условиях;

2. Охарактеризовать лектины, участвующие в агглютинации протоплазмы у водоросли Bryopsis plumosa в процессе её преобразования in vitro в новые функциональные клетки; изучить экспрессию генов в протопластах и появившихся из них клетках; изучить способность протоплазмы разных видов ценоцитных зеленых водорослей к спонтанной гибридизации.

3. Определить таксономическое положение изученных видов заднежаберных моллюсков и таксономическую ценность признаков, используемых для их диагностики, и влияние питания на их изменчивость;

4. Изучить строение пищеварительных клеток заднежаберных моллюсков, включающих растительные органеллы, в разные периоды их голодания;

5. Определить функциональную активность клептопластид в разные периоды голодания изучаемых моллюсков и их роль в их питании; провести транскриптомный анализ и поиск у моллюсков генов, кодирующих фотосинтез.

Научная новизна. Впервые приводится молекулярная характеристика новых лектинов водорослей - бриохилина и BPL-3, участвующих в процессе «сборки» протопластов у Bryopsis plumosa. Их аминокислотный состав и молекулярная структура отличаются от всех известных лектинов наземных растений, животных и водорослей и являются новыми для науки. Это открытие было отмечено журналом «Journal of Phycology» в разделе «Algae - Highlights» (Grossman, 2006). Впервые выполнен протеомный анализ протопластов у B. plumosa и появившихся из них клеток и показано, что на каждом этапе их жизни значительно различается белковый профиль. Впервые изучены механизмы защиты от спонтанной гибридизации протоплазмы растений разных видов ценоцитных зеленых водорослей и разработан метод внедрения в протопласты чужеродных клеток и микрочастиц.

При изучении взаимоотношений ценоцитных зеленых водорослей и

заднежаберных моллюсков обнаружено, что пищеварительные клетки моллюсков включают все компоненты водорослевой протоплазмы, в том числе и ядра, т.е. наряду с клептопластией имеет место клептокариоз. Впервые определено, что фотосинтетическая активность клептопластид во многом определяется составом водорослевого корма. Он, в свою очередь, влияет на морфометрические признаки и развитие моллюсков. Впервые установлено, что клептопластиды - это, прежде всего, поддерживаемые в живом состоянии резервные пищевые ресурсы, а не поставщики основного питания, достаточного для выживания голодающих моллюсков. Впервые созданы и проанализированы транскриптомные базы данных для моллюсков Elysia atroviridis, Elysia nigrocapitata и Placida babai и водоросли B. plumosa. В транскриптоме моллюска E. atroviridis обнаружено несколько потенциальных кандидатов генов, кодируемых геномом хлоропластов. Их нахождение не исключает вероятности горизонтального переноса генов (ГПГ) от водорослей к моллюскам.

Теоретическая и практическая значимость работы. Данные изучения молекулярных и клеточных механизмов симбиотических связей ценоцитных зеленых водорослей и заднежаберных моллюсков могут дополнить учебные курсы альгологии и клеточной биологии. Часть из них уже вошла в зарубежные учебники по альгологии (Lee, 2008, раздел «Evolution of the chloroplast»; Hurd et al., 2014) и в справочник по эволюционному мышлению в науках (Heams, 2015, раздел «Synthetic biology and Darwinism»). Разработанный автором метод выделения лектинов, участвующих в агглютинации протоплазмы, с незначительными модификациями может быть использован для их выявления у других водорослей. Выделены и охарактеризованы новые водорослевые лектины, принадлежащие к еще не описанному классу. Выделенные фитогемагглютинины бриохилин и BPL-3 перспективны для дальнейшего изучения с целью использования в медицине. Данные по морфологии, анатомии, лабораторному культивированию и систематике заднежаберных моллюсков могут дополнить учебные курсы зоологии, использоваться для культивирования ценных с медицинской точки зрения видов.

Методология и методы диссертационного исследования. В основу методологии проведенных исследований положен системный подход, при котором живая система рассматривается как множество иерархически связанных между собой элементов, составляющих функциональное единство. В ходе исследования были использованы современные методы морфолого-анатомических, экологических, гидробиологических, цитологических, молекулярных и биохимических исследований. Для транскриптомного анализа заднежаберных моллюсков и Bryopsis plumosa использовали метод секвенирования нового поколения (NGS, 454 pyrosequencing & Illumina platform); поиск потенциальных генов осуществляли с помощью компьютерной программы GMAS (Genome Mining and Analysis System), имеющей автоматическое подключение к базе данных NCBI (2017; http//www.ncbi.nlm.nih.gov).

Положения, выносимые на защиту.

1. В процессе «сборки» протопласта у Bryopsis plumosa участвуют новые гликопротеины, принадлежащие к еще не описанному классу лектинов. Безмембранные протопласты осуществляют активный синтез белков.

2. «Фотосинтетические» моллюски захватывают в свои пищеварительные клетки сгустки водорослевой протоплазмы, включая ядра, при этом протоплазма не теряет способности к агглютинации и автономному существованию внутри клетки моллюска.

3. Скорость деградации клептопластид возрастает на свету, а при тусклом свете или в полной темноте они более стабильны.

4. Взаимовыгодное сожительство моллюсков и водорослей позволяет первым эффективно запасать внутри своих клеток живую водорослевую протоплазму и получать в процессе её длительного «хранения» дополнительные пищевые ресурсы, а вторым - возможность эффективно размножаться путем формирования протопластов in vitro.

Степень достоверности результатов. Достоверность результатов исследования обеспечивает использование современных методов, многократная повторность экспериментов. Нуклеотидная и аминокислотная последовательности

лектина бриохилин (Bryohealin) и BPL-3 зарегистрированы в базе данных NCBI с присвоением следующих порядковых номеров: EU769118 (бриохилин), KX867966 (BPL-3). Созданные с участием автора диссертации транскриптомные базы данных для моллюсков Elysia atroviridis, Elysia nigrocapitata и Placida babai и водоросли Bryopsis plumosa загружены в генбанк «Phycogene» (www.genebank.kongju.ac.kr). Новые сиквенсы для моллюсков были зарегистрированы в базе данных NCBI с присвоением следующих порядковых номеров: E. atroviridis - KY061146 (16S рРНК), KY061147 (28S рРНК) и KY061148 (Coxl); E. nigrocapitata - JX524802, KY061149 (16S рРНК), JX524803, KY061150 (28S рРНК) и JX524804, KY061151 (Coxl); P. babai - KY050762 (16S рРНК), KY050761 (28S рРНК), KY050760 (Coxl) и KY050759 (гистон Н3).

Личный вклад автора. Автор собрала основную часть изученных видов водорослей и все изученные виды моллюсков и культивировала их в лабораторных условиях, выполнила все микроскопические исследования и фотографирование объектов; подготовила материалы для ПЭМ, протеомного анализа протопластов, провела все эксперименты по изучению формирования и гибридизации протопластов и внедрению в них чужеродного материала. Для выделения лектинов бриохилин (Bryohealin) и BPL-3 и создания рекомбинантной ДНК бриохилина, автор подготовила материал для исследований, подобрала химические реактивы и буферные растворы, провела эксперименты для выявления гемагглютинативной активности водорослевого экстракта и выделенных лектинов, провела биоинформационный анализ полученных сиквенсов. При изучении систематики заднежаберных моллюсков автор готовила материал для исследования, провела полимеразную цепную реакцию (ПЦР) и биоинформационный анализ полученных сиквенсов. В ходе поиска у заднежаберных моллюсков генов, кодирующих фотосинтез, автор подготовила пробы для PAM-флуорометрии и выделения мРНК, проанализировала транскрипты моллюсков и B. plumosa и интерпретировала полученные данные. Автор принимала непосредственное участие в подготовке всех опубликованных по материалам диссертации статей и тезисов докладов. Молекулярные исследования были проведены при финансовой поддержке

Национального исследовательского фонда Республики Корея и гранта Др. Г.Х. Кима «Extreme Genomics Program», соисполнителем которого являлась автор диссертации.

Апробация результатов. Результаты, представленные в диссертационной работе, докладывались автором на следующих международных конференциях: «Морские прибрежные экосистемы. Водоросли, беспозвоночные и продукты их переработки» (Владивосток, 2008); на ежегодных конференциях корейского альгологического общества (Korean Society of Phycology (KSP), Республика Корея, 2005, 2007, 2009); ХУШ-ом международном водорослевом симпозиуме (International Seaweed Symposium (ISS), Берген, Норвегия, 2004); международном симпозиуме «Морские водоросли и глобальное потепление» (Сеул, Республика Корея, 2006); IV-ой европейской альгологической конференции (European Phycological Conference, Овиедо, Испания, 2007); Тихоокеанско-азиатском альгологическом форуме (Asian Pacific Phycological Forum, Бангкок, Таиланд, 2005; Ёсу, Республика Корея, 2011). Их научная значимость отмечены оргкомитетом ISS (Берген, Норвегия, 2004) присуждением высшей награды (Sunniva and Egil Baardseth's Legacy Award) и оргкомитетом KSP (Тэджон, Республика Корея, 2005) присуждением высшей награды. Результаты также докладывались на заседании Камчатского отделения Российского Ботанического Общества (Петропавловск-Камчатский, 2005).

Публикации. Всего автором опубликовано 53 статьи в рецензируемых научных журналах, 1 коллективная монография, 1 глава в книге и 80 материалов и тезисов докладов научных конференций. По материалам диссертации опубликовано 10 тезисов докладов, представлявшихся автором в России и за рубежом, 1 коллективная монография и 15 статей: 12 - в международных рецензируемых научных журналах, входящих в базы данных Scopus (Elsevier) и Thomson Reuters (идентификационный номер автора в Scopus: 12792241800), 2 - в российском рецензируемом научном журнале из списка ВАК, 1 - в другом издании.

Структура и объем диссертационной работы. Диссертация изложена на 224 страницах, состоит из введения, 7 глав, заключения, выводов и списка

литературы, включает 56 рисунков и 9 таблиц. Список литературы включает 245 публикаций, из них 209 иностранных и 15 ссылок на интернет-источники.

Благодарности. Выражаю глубокую благодарность идеологам моей работы: профессору Национального университета Конджу (Республика Корея), Др. Г.Х. Киму (Prof., Dr. Kim Gwang Hoon, Kongju National University), в лаборатории которого мне посчастливилось работать, и д.б.н. Н.Г. Клочковой (ФГБОУ ВО «КамчатГТУ») за постоянную и неоценимую поддержку на всех этапах становления моего научного мировоззрения. Я также признательна профессору университета Хоккайдо (Саппоро, Япония), Др. Т. Мотомуре (Prof., Dr. Taizo Motomura) за возможность использовать научное оборудование его лаборатории, предоставление необходимых для трансмиссионной микроскопии реактивов и за ценные консультации в области ультраструктуры клеток изучаемых мною организмов. Благодарю также профессора Национального университета Чоннам (Республика Корея) Др. К.Е. Кима (Prof., Dr. Kim Kwang Young) за обеспечение оборудованием, необходимым для PAM флуорометрии. Богатым опытом в области молекулярной систематики со мной делился профессор университета Веллингтона Др. Д.К.Г. Цуккарелло (Prof., Dr. Joe Zuccarello). Я искренне благодарю за многолетнее сотрудничество коллег-альгологов и сотрудников кафедры Экологии и природопользования ФГБОУ ВО «КамчатГТУ».

ГЛАВА 1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР

1.1. ОБЗОР СОСТОЯНИЯ ИЗУЧЕННОСТИ КЛЕПТОПЛАСТИИ У МОРСКИХ ЗАДНЕЖАБЕРНЫХ МОЛЛЮСКОВ

1.1.1. История открытия явления «клептопластии» у моллюсков

О способности некоторых одноклеточных микроводорослей и цианобактерий формировать симбиотические ассоциации с водными животными и продолжать фотосинтез, находясь при этом в их теле, известно относительно давно. Число таких животных ограничено отделами Mollusca (гигантские тридакны, голожаберники), Porifera (губки), Cnidaria (кораллы, анемоны, гидры), Acoelomorpha (плоские черви) и Chordata (асцидии). Сравнительно недавно было обнаружено еще более уникальное явление - включение в клетки пищеварительной системы некоторых морских брюхоногих моллюсков, питающихся цитоплазмой зеленых водорослей, пластид, не потерявших способности к фотосинтезу.

Морские брюхоногие моллюски, принадлежащие отряду Nudibranchia, благодаря широкому распространению в Мировом океане и своей необычной, порой причудливой организации, всегда привлекали большое внимание ученых. Изучение особенностей питания некоторых представителей морских заднежаберных моллюсков из семейств Elysiidae, Limapontiidae и др. ценоцитными зелеными водорослями привело к очень необычным открытиям. Оказалось, что протоплазма, поступающая в пищеварительный тракт моллюсков, путем фагоцитоза проникает в клетки животных и утилизируется далеко не сразу, и что водорослевые хлоропласты, находясь внутри животных клеток, в течение длительного времени остаются жизнеспособными и функционирующими.

Столь интересное наблюдение, когда тела некоторых морских слизней, окрашенных в зеленый цвет, заключали в себе гранулы, близкие по цвету к хлорофиллу, пигменту пластид высших растений и водорослей, было впервые описано в 1876 г. (de Negri, de Negri, 1876). Но только 89 лет спустя, в 1965 г.

японские исследователи С. Кавагучи и Т. Ямасу (Kawaguti, Yamasu, 1965) показали, что эти глобулярные зеленые тельца внутри клеток моллюсков на самом деле являются хлоропластами поедаемых ими зеленых водорослей. Это интересное явление позже получило название «клептопластии» (дословно: воровство пластид) (Clark et al., 1990), а самих этих удивительных животных назвали «моллюсками на солнечных батарейках» (solar powered sea slugs) (Rumpho et al., 2000; Sea slug forum, 2017).

Работа Р.К. Тренча (Trench, 1969), посвященная моллюску Elysia crispata (ранее известного как Tridachia crispata), является одной из первых, где было высказано предположение, что, вероятнее всего, слизни накапливают водорослевые хлоропласты из-за сохранения у них способности к фотосинтезу. Исследования этого автора показали накопление в теле моллюска 14CO2 в присутствии пластид в клетках эпителия, выстилающего его пищеварительные железистые трубки, и что моллюск способен жить длительное время без водорослевой пищи. Исследования Р.К. Тренча стали основой для многих последующих работ, когда для выявления «способности» моллюсков к фотосинтезу их стали лишать водорослевой пищи и подвергать длительному полному голоданию в течение нескольких месяцев.

Р.К. Тренчу принадлежит знаменитое выражение «листья, которые ползают» («leaves that crawl»; Trench, 1975), впоследствии использованное многими учеными (Cruz et al., 2013; de Vries et al., 2014a) и популяризаторами такого уникального явления, как клептопластия у моллюсков. Хотя работу Р.К. Тренча (Trench, 1969) часто цитируют в качестве доказательства накопления в теле моллюсков 14CO2 в результате функционирования клептопластид, только 45 лет спустя Г. Криста с соавторами сумели наглядно доказать это с помощью своих экспериментов (Christa et al., 2014c, с. 4, рисунок 2). Эти авторы также высказали мнение, что находясь на свету, моллюски Elysia timida и Plakobranchus ocellatus действительно фиксируют CO2, но фотосинтез не играет решающей роли в их длительном выживании в условиях голодания.

В научном мире в течение 44 лет (1969-2013) было общепринятым

представление, что моллюски получают дополнительные энергетические ресурсы за счет фотосинтеза поглощенных ими хлоропластов, и что именно это обеспечивает им выживание в условиях длительного и полного отсутствия кормовой базы. Появляющаяся в процессе фотосинтеза клептопластид глюкоза может включаться в метаболизм животного, т.е. быть ему не лишней и являться для него дополнительным энергетическим ресурсом. Этим объяснялась «заинтересованность» моллюска поддерживать жизнедеятельность и функциональность клептопластид.

Представление, что однократный прием пищи и накопление в теле слизней клептопластид обеспечивает им длительное голодание и существование за счет фотосинтеза было принято de facto. Самым известным объектом исследований стал морской слизень Elysia chlorotica, обитающий на восточном побережье США. Оказалось, что в условиях умеренной освещенности и подачи источника двуокиси углерода (CO2) он способен переносить голодание в течение 8-10 месяцев с момента последнего приема в качестве пищи зеленой водоросли Vaucheria litorea (Mujer et al., 1996; Pierce et al., 1996).

Жан де Вриес с соавторами (de Vries et al., 2014b) разделил период изучения явления «моллюски на солнечных батарейках» с момента его открытия по настоящее время на 4 этапа, в каждом из которых в научном мире доминировало определенное мнение и направление исследований:

1) 1876-1968 гг. - открытие явления, когда только описывали морфологию фотосинтетических моллюсков и «хлорофилл-пигментированных гранул» внутри их тел.

2) 1969-1993 - открытие явления накопления CO2 из-за присутствия клептопластид. Моллюски получают название «листья, которые ползают».

3) 1996-2010 - появление и доминирование гипотезы горизонтального/латерального переноса генов (ГПГ) от водорослей к моллюскам.

4) 2011-2014 - опровержение гипотезы ГПГ от водорослей к моллюскам и поиск новых путей решения проблемы.

В период с 1996 по 2014 гг. в мире появились 3 ведущие научные группы, которые вели изучение моллюсков Elysia clarki, E. chlorotica, E. crispata, E. timida и Plakobranchus ocellatus. Две научные группы, руководимые М.Е. Рамфо (Mary E. Rumpho) и С.К. Пирсом (Sidney К. Pierce), - работали в США, и третья группа -в Европе (Германия, Нидерланды) (Wägele et al., 2011; Christa et al., 2014a,b,c; de Vries et al., 2014a,b, 2015). В начале изучения симбиотической ассоциации V. litorea/E. chlorotica американские ученые С.К. Пирс и М.Е. Рамфо вели свои исследования и публиковали совместные работы (Mujer et al., 1996; Pierce et al., 1996), но затем стали публиковаться раздельно, хотя продолжали изучение одного и того же объекта - E. chlorotica. По нашему мнению, вклад европейских ученых в копилку фундаментальных знаний по фотосинтетическим моллюскам был весьма значимым, поскольку они публиковали оригинальные исследовательские статьи. Свои частные выводы они основывали на экспериментальных данных, были более осторожными в их трактовке и высказывании своих предположений. Группа, руководимая М.Е. Рамфо, напротив, часто публиковала обзорные статьи (Rumpho et al., 2000, 2001, 2011), очень настойчиво продвигая гипотезу ГПГ (Rumpho et al., 2008; Soule, Rumpho, 2012), от которой позже сама же отказалась (Bhattacharya et al., 2013).

1.1.2. Цитологические исследования «клептопластии» у морских заднежаберных моллюсков

Открытие рассмотренного выше столь необычного цитологического явления породило новое научное направление, в рамках которого решался вопрос о том, как на молекулярном уровне регулируется процесс фотосинтеза в хлоропластах, находящихся в чужеродных животных клетках. В ходе его решения появлялось множество новых вопросов:

1) Попадают ли путем фагоцитоза ядра водорослевых клеток в клетки животных, или существует некий селективный механизм, отделяющий их от хлоропластов?

2) Остаются ли в клетках животных клеточные ядра растений функционирующими ?

3) Включает ли наследственная информация ДНК моллюсков гены, способные регулировать фотосинтез?

Последняя идея многим ученым казалась не безосновательной. Лабораторные эксперименты свидетельствовали об очень жесткой пищевой привязанности моллюсков к определенным видам водорослей (Floyd, O'Kelly, 1990; Jensen, 1993). Аналогичные данные были получены и нами (Klochkova et al., 2010, 2013) после изучения пищевых привязанностей 7-и видов морских заднежаберных моллюсков, собранных на побережье Корейского полуострова. Наши исследования показали, что многие животные погибают от голода, когда их лишают свойственной им пищи, но не переходят на другой водорослевый корм. В случае перехода на другой корм они меняют свой габитус. Такая тесная связь между определенными видами водорослей и заднежаберными моллюсками естественным образом наводила на мысль о специфическом, генетически запрограммированном, биохимическом процессе переваривания последними растительной пищи.

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Клочкова, Татьяна Андреевна, 2017 год

ЛИТЕРАТУРА

1. Адрианов А.В. Современные проблемы изучения морского биологического разнообразия // Биология моря. 2004. Т. 30. С. 3-19.

2. Антонов В.Ф. Биофизика мембран // Соросовский образовательный журнал. 1996. N0 6. С. 4-12.

3. Виноградова К.Л. Определитель водорослей дальневосточных морей СССР. Зеленые водоросли // Ленинград: Наука. 1979. 145 С.

4. Громов В.В. Растительные сообщества лагуны Буссе // Ботанический журнал. 1968. Т. 53. С. 930-936.

5. Догель В.А. Сравнительная анатомия беспозвоночных. Часть первая // Государственное учебно-педагогическое издательство Наркомпросса РСФСР. Ленинградское отделение. Ленинград. 1938. 600 С.

6. Клочкова Н.Г. Флора водорослей-макрофитов Татарского пролива и особенности её формирования // Владивосток: Дальнаука. 1996. 288 С.

7. Клочкова Н.Г. Водоросли-макрофиты дальневосточных морей России // Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. Владивосток. 1998. 49 С.

8. Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Макрофитобентос Авачинской губы и его антропогенная деструкция // Владивосток: «Дальнаука». 2001. 205 С.

9. Клочкова Н.Г., Королева Т.Н., Кусиди А.Э. Атлас водорослей-макрофитов прикамчатских вод // Петр.-Камчатский: «Камчатпресс», КамчатНИРО. 2009. Т. 1. 216 С.

10. Клочкова Т.А., Белый М.Н., Клочкова Н.Г. Водоросли-макрофиты Охотского моря // В книге: Белый М.Н. Водоросли-макрофиты северной части Охотского моря и их значение как нерестового субстрата сельди. ФГУП «МагаданНИРО». Магадан: СВНЦ ДВО РАН. 2013. С. 21-140.

11. Клочкова Т.А. Морские макрофиты заливов Корф и Анапка и их роль как субстрата для воспроизводства олюторской сельди // Тез. докл. конф. «Биомониторинг и рациональное использование морских и пресноводных гидробионтов». (Владивосток: ТИНРО-центр). 1999а. С. 145-146.

12. Клочкова Т.А. Характеристика распространения массовых и промысловых водорослей в Корфо-Карагинском районе // Тез. докл. конф. «Проблемы защиты и рационального использования Камчатских биоресурсов». (Петр.-Камч.: Госкамчатэкология). 19996. С. 63-65.

13. Клочкова Т.А. Формирование и значение протопластов в регенерации клеточных сифонов некоторых сифоновых и сифонокладовых морских зеленых водорослей // Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Владивосток. 2003а. 26 C.

14. Клочкова Т.А. Формирование и значение протопластов в регенерации клеточных сифонов некоторых сифоновых и сифонокладовых морских зеленых водорослей // Дис. ... канд. биол. наук. Владивосток. 20036. 147 C.

15. Клочкова Т.А. Обзор явления клептопластии у морских заднежаберных моллюсков // Вестник Камчатского Государственного Технического Университета [Bulletin of Kamchatka State Technical University]. 2016. № 37. С. 57-69. DOI: 10.17217/2079-0333-2016-37-57-69.

16. Клочкова Т.А., Ким Г.Х. Старение и патогистологические изменения клеток у представителей рода морских заднежаберных моллюсков Еlysia Risso, 1818 // Вестник Камчатского Государственного Технического Университета [Bulletin of Kamchatka State Technical University]. 2016. № 38. С. 63-73. DOI: 10.17217/2079-0333-2016-38-63-73.

17. Мартынов А.В., Коршунова Т.А. Заднежаберные моллюски морей России. Атлас-определитель с обзором биологии // Москва: ЗАО «Фитон+». 2011. 232 С.

18. Сиренко Б.И. Таксономическое разнообразие беспозвоночных дальневосточных морей России // Факторы таксономического и биохорологического разнообразия. СПб.: ЗИН РАН. 1995. С. 73.

19. Очеретяна С.О., Клочкова Н.Г., Клочкова Т.А. Сезонный состав «зеленых приливов» в Авачинской губе и влияние антропогенного загрязнения на физиологию и рост некоторых зеленых водорослей // Вестник КамчатГТУ 2015. № 33. С. 30-36.

20. Перестенко Л.П. Водоросли залива Петра Великого // Ленинград: Наука. 1980.

232 C.

21. Рябоконь А.М., Анаев Э.Х., Кононихин А.С., Стародубцева Н.Л., Киреева Г.Х., Попов И.А., Кукаев Е.Н., Бармин В.В., Багров В.А., Пикин О.В., Николаев Е.Н., Варфоломеев С.Д. Сравнительный протеомный анализ конденсата выдыхаемого воздуха у пациентов с раком легкого методом масс-спектрометрии высокого разрешения // Пульмонология. 2014. Т. 1. С. 5-11.

22. Abbott I.A., Hollenberg G.J. Marine algae of California // Stanford. 1976. 827 P.

23. Alvarez-Hernandez S., De Lara-Isassi G., Arreguin-Espinoza R., Arreguin B., Hernandez-Santoyo A., Rodriguez-Romero A. Isolation and partial characterization of geraffine, a lectin from the Mexican endemic alga Codium giraffa Silva // Botanica Marina. 1999. Vol. 42. P. 573-580.

24. Ambrosio A.L., Sanz L., Sanchez E., Wolfenstein-Todel C., Calvete J.J. Isolation of two novel mannan- and l-fucose-binding lectins from the green alga Enteromorpha prolifera: biochemical characterization of EPL-2 // Archives of Biochemistry and Biophysics. 2003. Vol. 415. P. 245-250.

25. Aravind L., Tatusov R.L., Wolf Y.I., Walker D.R., Koonin E.V. Evidence for massive gene exchange between archaeal and bacterial hyperthermophiles // Trends in Genetics. 1998. Vol. 14. P. 442-442.

26. Baba K. Opisthobranchia of Sagami Bay Supplement Collected by His Majesty the Emperor of Japan // Iwanami Shoten, Tokyo, Japan. 1955.

27. Baba K. The species of the genus Elysia from Japan // Publications of Seto Marine Biological Laboratory. 1957. Vol. 6. P. 69-74.

28. Bae E.H., Kim H.-S., Kwon C.-J., Hwang I.-K., Kim G.H., Klochkova T.A. Algal flora of Korea // Series 'Flora and fauna of Korea', National Institute of Biological Resources, Ministry of Environment. 2010. Vol. 1. No. 1. 218 P. (Kim G.H., Klochkova T.A. 'Bryopsidales'. P. 157-209).

29. Barberio C., Fani R. Biodiversity of an Acinetobacter population isolated from activated sludge // Research in Microbiology. 1998. Vol. 149. P. 665-673.

30. Bassoullet J.P., Bernier P., Deloffre R., Genot P., Poncet J., Roux A. Udoteaceae

algae, from the Paleozoic to the Cenozoic // Society National Elf Aquitaine. 1983. Vol. 7. P. 449-621.

31. Baumler A.J. The record of horizontal gene transfer in Salmonella // Trends in Microbiology. 1997. Vol. 8. P. 318-322.

32. Bertolla F., Kay E., Simonet P. Potential dissemination of antibiotic resistance genes from transgenic plants to microorganisms // Infection Control and Hospital Epidemiology. 2000. Vol. 21. P. 390-393.

33. Bhattacharya D., Pelletreau K.N., Price D.C., Sarver K.E., Rumpho M.E. Genome analysis of Elysia chlorotica egg DNA provides no evidence for horizontal gene transfer into the germ line of this kleptoplastic mollusc // Molecular Biology and Evolution. 2013. Vol. 30. P. 1843-1852.

34. Blunden G., Rogers D.J., Farnham W.F. Hemagglutinins in British marine algae and their possible taxonomic value // In: Modern approaches to the taxonomy of red and brown algae (Eds.: Irvine D. E., Price J. H.). Academic Press, London. 1978. P. 2145.

35. Bock R., Timmis J.N. Reconstructing evolution: gene transfer from plastids to the nucleus // BioEssays. 2008. Vol. 30. P. 556-566.

36. Bogoeva V.P., Russev G.C. Fluorescence study of steroid hormone binding activity of Helix pomatia agglutinin // Steroids. 2008. Vol. 73. P. 1060-1065.

37. Boyd W.C., Almodovar L.R., Boyd L.G. Agglutinins in marine algae for human erythrocytes // Transfusion. 1966. Vol. 6. P. 82-83.

38. Bradford M. M. A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of proteins using the principle of protein-dye binding // Analytical Biochemistry. 1976. Vol. 72. P. 248-254.

39. Buchet R., Pikula S. Alzheimer disease: Its origin at the membrane, evidence and questions // Acta Biochimica Polonica. 2000. Vol. 77. P. 725-733.

40. Calvete J.J., Costa F.H.F., Saker-Sampaio S., Murciano M.P.M., Nagano C.S., Cavada B.S. The amino acid sequence of the agglutinin isolated from the red marine alga Bryothamnion triqetrum defines a novel lectin structure // Cellular and Molecular Life Sciences. 2000. Vol. 57. P. 343-350.

41. Celis J.E., Celis P., Ostergaard M., Basse B., Lauridsen J.B., Ratz G., Rasmussen H.H., Orntoft T.F., Hein B., Wolf H., Celis A. Proteomics and immunohistochemistry define some of the steps involved in the squamous differentiation of the bladder transitional epithelium: a novel strategy for identifying metaplastic lesions // Cancer Research. 1999a. Vol. 59. P. 3003-3009.

42. Celis J.E., Ostergaard M., Rasmussen H.H., Gromov P., Gromova I., Varmark H., Palsdottir H., Magnusson N., Andersen I., Basse B., Lauridsen J.B., Ratz G., Wolf H., Orntoft T.F., Celis P., Celis A. A comprehensive protein resource for the study of bladder cancer // Electrophoresis. 1999b. Vol. 20. P. 300-309.

43. Chakrabarti S., Kobayashi K.S., Flavell R.A., Marks C.B., Miyake K., Liston D.R., Fowler K.T., Gorelick F.S., Andrews N.W. Impaired membrane resealing and autoimmune myositis in synaptotagmin VII-deficient mice // Journal of Cell Biology. 2003. Vol. 162. P. 543-549.

44. Chen P., Min M., Chen Y., Wang K., Li Y., Chen Q., Wang C., Wan Y., Wang X., Cheng Y., Deng S., Hennessy K., Lin X., Liu Y., Wang Y., Martinez B., Ruan R. Review of the biological and engineering aspects of algae to fuels approach // International Journal of Agricultural and Biological Engineering. 2009. Vol. 2. P. 130.

45. Chichvarkhin A.Yu., Ekimova I.A., Chalenko K.P., Schepetov D., Chichvarkhina O.V., Valdes A.A. Placida babai (Mollusca: Gastropoda: Sacoglossa) from Russian waters of the Sea of Japan // The Bulletin of the Russian Far East Malacological Society. 2016. Vol. 20. № 1. P. 44-56.

46. Chin G. Life without life // Science. 2001. Vol. 292. P. 1799.

47. Chivian D., Brodie E.L., Alm E.J., Culley D.E., Dehal P.S., DeSantis T.Z., Gihring T.M., Lapidus A., Lin L.-H., Lowry S.R., Moser D.P., Richardson P.M., Southam G., Wanger G., Pratt L.M., Andersen G.L., Hazen T.C., Brockman F.J., Arkin A.P., Onstott T.C. Environmental genomics reveals a single-species ecosystem deep within Earth // Science. 2008. Vol. 322. P. 275-278.

48. Cho G.Y., Klochkova N.G., Krupnova T.N., Boo S.M. The reclassification of Lessonia laminarioides (Laminariales, Phaeophyceae): Pseudolessonia gen. nov. //

Journal of Phycology. 2006. Vol. 42. P. 1289-1299.

49. Christa G., de Vries J., Jahns P., Sven B.G. Switching off photosynthesis // Communicative and Integrative Biology. 2014a. Vol. 7. P. e28029-1-e28029-3.

50. Christa G., Händeler K., Schäberle T.F, König G.M, Wägele H. Identification of sequestered chloroplasts in photosynthetic and non-photosynthetic sacoglossan sea slugs (Mollusca, Gastropoda) // Frontiers in Zoology. 2014b. Vol. 11. P. 15.

51. Christa G., Zimorski V., Woehle C., Tielens A.G.M., Wägele H., Martin W.F., Gould S.B. Plastid-bearing sea slugs fix CO2 in the light but do not require photosynthesis to survive // Proceedings of the Royal Society B. 2014c. Vol. 281. P. 20132493.

52. Clark K.B. Nudibranch life cycles in the Northwest Atlantic and their relationship to the ecology of fouling communities // Helgolgnder wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. 1975. Vol. 27. P. 28-69.

53. Clark K.B., Jensen K.R., Stirts H.M. Survey for functional kleptoplasty among west Atlantic Ascoglossa (= Sacoglossa) (Mollusca: Opisthobranchia) // Veliger. 1990. Vol. 33. P. 339-345.

54. Cornish M.L., Critchley A.T., Mouritsen O.G. A role for dietary macroalgae in the amelioration of certain risk factors associated with cardiovascular disease // Protoplasma. 2015. Vol. 54. P. 649-666.

55. Cruz L.J., Luque-Ortega J.R., Rivas L., Albericio F. Kahalalide F, an antitumor depsipeptide in clinical trials, and its analogues as effective antileishmanial agents // Molecular Pharmaceutics. 2009. Vol. 6. P. 813-824.

56. Cruz S., Calado R., Serodio J., Cartaxana P. Crawling leaves: photosynthesis in sacoglossan sea slugs // Journal of Experimental Botany. 2013. Vol. 64. P. 39994009.

57. Cullins M.J., Chiel H.J. Electrode fabrication and implantation in Aplysia californica for multi-channel neural and muscular recordings in intact, freely behaving animals // Journal of Visualized Experiments. 2010. Vol. 4. P. 40.

58. Curtis N.E., Pierce S.K., Massey S.E., Schwartz J.A., Maugel T.K. Newly metamorphosed Elysia clarki juveniles feed on and sequester chloroplasts from algal

species different from those utilized by adult slugs // Marine Biology. 2007. Vol. 150. P. 797-806.

59. Dagan T., Artzy-Randrup, Martin W. Modular networks and cumulative impact of lateral transfer in prokaryote genome evolution // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2008. Vol. 105. P. 1003910044.

60. Darnell J., Lodish H., Baltimore D. Molecular cell biology // Scientific American Books, Inc. 1986. 1187 P.

61. de Negri A., de Negri G. Farbstoff aus Elysia viridis // Berichte der Deutschen Chemischen Gesellschaft. 1876. Vol. 9. P. 84.

62. de Vries J., Christa G., Gould S.B. Plastid survival in the cytosol of animal cells // Trends in Plant Sciences. 2014a. Vol. 19. P. 347-350.

63. de Vries J., Rauch C., Christa G., Gould S.B. A sea slug's guide to plastid symbiosis // Acta Societatis Botanicorum Poloniae. 2014b. Vol. 83. P. 415-421.

64. de Vries J., Woehle C., Christa G., Wägele H., Tielens A.G.M., Jahns P., Gould S.B. Comparison of sister species identifies factors underpinning plastid compatibility in green sea slugs // Proceedings of the Royal Society B. 2015. Vol. 282. P. 20142519.

65. Deloffre R., Genot P. Cenozoic Dasyclad algae // Bulletin du Centre de recherches Elf Exploration Production. 1982. Vol. 4. P. 1-247.

66. Dionisio G., Rosa R., Leal M.C., Cruz S., Brandäo C., Calado G., Serôdio J., Calado R. Beauties and beasts: A portrait of sea slugs aquaculture // Aquaculture. 2013. Vol. 408-409. P. 1-14.

67. Doolittle W.F. A paradigm gets shifty // Nature. 1998. Vol. 392. P. 15-16.

68. Doolittle W.F. Phylogenetic classification and the universal tree // Science. 1999. Vol. 284. P. 2124-2128.

69. Doolittle W.F. Uprooting the tree of life // Scientific American. 2000. Vol. 282. P. 72-77.

70. Eldredge N. Do gaps in the fossil record disprove descent with modifications? // Creation Evolution Journal. 1981. Vol. 2. P. 17-19.

71. Ellis R.J., van der Vies S.M. Molecular chaperones // Annual Review of

Biochemistry. 1991. Vol. 60. P. 321-347.

72. Evertsen J., Johnsen G. In vivo and in vitro differences in chloroplast functionality in the two north Atlantic sacoglossans (Gastropoda, Opisthobranchia) Placida dendritica and Elysia viridis // Marine Biology. 2009. Vol. 156. P. 847-859.

73. Faircloth G.T., Smith B., Grant W. Selective antitumor activity of Kahalalide F, a marine-derived cyclic depsipeptide // Proceedings of American Association of Cancer Research. 2001. Vol. 42. P. 1140.

74. Fan X., Qiao H., Xu D., Cao S., Zhang X., Mou S., Wang Y., Ye N. Short-term retention of kleptoplasty from a green alga (Bryopsis) in the sea slug Placida sp. YS001 // Biologia. 2014. Vol. 69. P. 635-643.

75. Floyd G.L., O'Kelly C.J. Phylum Chlorophyta: class Ulvophyceae // In: Handbook of Protoctista (Eds.: Margulis L., Corliss J.O., Melkonian M., Chapman D.J.). Jones and Barlett Publishers, Boston. 1990. P. 617-635.

76. Gerdes R., Fieber L.A. Life history and aging of captive-reared California sea hares (Aplysia californica) // Journal of the American Association for Laboratory Animal Science. 2006. Vol. 45. P. 40-47.

77. Gershfeld N.L. Spontaneous assembly of a phospholipid bilayer as a critical phenomenon: influence of temperature, composition, and physical state // Journal of Chemistry. 1989a. Vol. 93. P. 5256-5261.

78. Gershfeld N.L. The critical unilamellar lipid state: a perspective for membrane bilayer assembly // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) - Reviews on Biomembranes. 1989b. Vol. 988. P. 335-350.

79. Gershfeld N.L., Murayama M. Thermal instability of red blood cell membrane bilayer: temperature dependence of hemolysis // Journal of Membrane Biology. 1988. Vol. 101. P. 67-72.

80. Gilman M.O. The evolutionary outlook, 1875-1900 // Clio, Michigan: Marston Press. 1971. 81 P.

81. Ginsberg L., Xuereb J.H., Gershfeld N.L. Membrane instability, plasmalogen contents and Alzheimer's disease // Journal of Neurochemistry. 1998. Vol. 70. P. 2533-2538.

82. Gleba Y.Y., Sytnik K.M. Protoplast fusion. Genetic engineering in higher plants // Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg, New York, Tokyo. 1984. 220 P.

83. Goldstein I.J., Hughes R., Monsigny M., Osawa T., Sharon N. What should be called a lectin? // Nature. 1980. Vol. 285. P. 66.

84. Goldstein I.J., Poretz R.O. Isolation, physicochemical characterization, and carbohydrate-binding specificity of lectins // In: The Lectins Properties, Function, and Application in Biology and Medicine (Eds.: Liener I.E., Sharon N., Goldstein I.J.). London: Academic Press. 1986. P. 35-247.

85. Grant B.R., Borowitzka M.A. The chloroplasts of giant-celled and coenocytic algae: Biochemistry and structure // The Botanical Review. 1984. Vol. 50. P. 267-307.

86. Grant B.R., Howard R.J. Kinetics of C-14 distribution during photosynthesis by chloroplast preparations isolated from the siphonous alga Caulerpa simpliciuscula // Plant Physiology. 1980. Vol. 66. P. 29-33.

87. Green B.J., Li W.Y., Manhart J.R., Fox T.C., Summer E.J., Kennedy R.A., Pierce S.K., Rumpho M.E. Mollusc-algal chloroplast endosymbiosis: photosynthesis, thylakoid protein maintenance, and chloroplast gene expression continue for many months in the absence of the algal nucleus // Plant Physiology. 2000. Vol. 124. P. 331-342.

88. Gribaldo S., Lumia V., Creti R., Conway de Macaria E., Sanangelantoni A., Cammarano P. Discontinuous occurrence of the hsp70 (dnaK) gene among Archea and sequence features of HSP70 suggest a novel outlook on phytogenies inferred from this protein // Journal of Bacteriology. 1999. Vol. 181. P. 434-443.

89. Grossman A. Regeneration of a cell from protoplasm // In: Algae - Highlights. Journal of Phycology. 2006. Vol. 42. P. 1-5.

90. Hacker J., Blum-Oehler G., Muhldorfer L, Tschape H. 1997. Pathogenicity islands of virulent bacteria: Structure, function and impact on microbial evolution // Molecular Microbiology. 1997. Vol. 23. P. 1089-1097.

91. Han J.H., Klochkova T.A., Han J.W., Shim J., Kim G.H. Transcriptome analysis of the short-term photosynthetic sea slug Placida dendritica // Algae. 2015. Vol. 30. P. 303-312.

92. Han J.W., Yoon K.S., Klochkova T.A., Hwang M.-S., Kim G.H. Purification and characterization of a lectin, BPL-3, from the marine green alga Bryopsis plumosa // Journal of Applied Phycology. 2011. Vol. 23. P. 745-753.

93. Han J.W., Klochkova T.A., Shim J.B., Yoon K., Kim G.H. Isolation and characterization of a sex-specific lectin in a marine red alga Aglaothamnion oosumiense Itono // Applied and Environmental Microbiology. 2012. Vol. 78. P. 7283-7289.

94. Han J.W., Klochkova T.A., Shim J., Nagasato C., Motomura T., Kim G.H. Identification of three proteins involved in fertilization and parthenogenetic development of a brown alga, Scytosiphon lomentaria // Planta. 2014 Vol. 240 P. 1253-1267.

95. Händeler K., Grzymbowski Y.P., Krug P.J., Wägele H. Functional chloroplasts in metazoan cells: a unique evolutionary strategy in animal life // Frontiers in Zoology. 2009. Vol. 6. P. 28.

96. Hanten J.J., Pierce S.K. Synthesis of several light-harvesting complex I polypeptides is blocked by cycloheximide in symbiotic chloroplasts in the sea slug, Elysia chlorotica (Gould): A case for horizontal gene transfer between alga and animal? // The Biological Bulletin. 2001. Vol. 201. P. 34-44.

97. Harris C.L. An axiomatic interpretation of the neo-Darwinian theory of evolution // Perspectives in Biology and Medicine. 1975. Vol. 18. P. 179-184.

98. Haxley J., F.R.S. The emergence of Darwinism // Journal of the Linnean Society of London, Botany. 1958. Vol. 56. P. 1-14.

99. Heams T. Synthetic biology and Darwinism // In: Handbook of evolutionary thinking in the sciences (Eds.: Heams T., Huneman P., Lecointre G., Silberstein M.). Springer Netherlands. 2015. P. 413-441 (Online ISBN: 978-94-017-9014-7; Print ISBN: 978-94-017-9013-0).

100. Hinde R., Smith D.C. Persistence of functional chloroplast in Elysia viridis (Opisthobranchia, Sacoglossa) // Nature - New biology. 1972. Vol. 239. P. 30-31.

101. Hoek C. van den, Mann D.G., Jahns H.M. Algae. An introduction to phycology // Cambridge University Press. 1995. 627 P.

102. Hoek C. van den, Chihara M. A taxonomic revision of the marine species of Cladophora (Chlorophyta) along the coast of Japan and the Russian Far-east // National Science Museum monographs. Series B. № 19. Tokyo. 2000. 242 P.

103. Hori K., Miyazawa K., Fusetani N., Hashimoto K., Ito K. Hypnins, low-molecular weight peptidic agglutinins isolated from a marine red alga, Hypnea japonica // Biochimica et Biophysica Acta. 1986. Vol. 873. P. 228-236.

104. Hori K., Miyazawa K., Ito K. Some common properties of lectins from marine algae // Hydrobiologia. 1990. Vol. 204/205. P. 561-566.

105. Hori K., Matsubara K., Miyazawa K. Primary structures of two hemagglutinins from the marine red alga, Hypnea japonica // Biochimica et Biophysica Acta. 2000. Vol. 1474. P. 226-236.

106. Hori T. An illustrated atlas of the life history of algae. Vol. 1. Green algae // Uchida Rokakuho Co, Tokyo. 1994. xvii + 367 P.

107. Hurd C.L., Harrison P.J., Bischof K., Lobban C.S. Seaweed ecology and physiology. Second Edition // Cambridge University Press. 2014. 562 P. (Online ISBN: 9781139192637; Print ISBN: 9780521145954).

108. Hussain S.Md., Fareed S., Ansari S., Khan M.S. Marine natural products: A lead for anti-cancer // Indian Journal of Geo-Marine Sciences. 2012. Vol. 41. P. 27-39.

109. Jain R., Rivera M.C., Lake J.A. Horizontal gene transfer among genomes: The complexity hypothesis // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1999. Vol. 96. P. 3801-3806.

110. Jensen K.R. Three new species of Ascoglossa (Mollusca, Opisthobranchia) from Hong Kong, and a description of the internal anatomy of Costasiella pallida Jensen, 1985 // In: Proceedings of the 2nd International Marine Biological Workshop: The Marine Flora and Fauna of Hong Kong and Southern China, Hong Kong, 1986 (Ed.: Morton B). Hong Kong University Press, Hong Kong. 1990. P. 419-432.

111. Jensen K.R. Morphological adaptations and plasticity of radular teeth of the Sacoglossa (= Ascoglossa) (Mollusca: Opisthobranchia) in relation to their food plants // Biological Journal of the Linnean Society. 1993. Vol. 48. P. 135-155.

112. Jensen K.R. Zoogeographic affinities of Hong Kong Opisthobranchia (Mollusca,

Gastropoda) // In: The marine biology of the South China Sea (Ed.: Morton B.). Hong Kong University Press, Hong Kong. 1998. P. 43-55.

113. Jerlstrom P. Shaky tree of life // Journal of Creation. 1999. Vol. 13. P. 10-11.

114. Jimbo M., Koike K., Sakai R., Muramoto K., Kamiya H. Cloning and characterization of a lectin from the octocoral Sinularia lochmodes // Biochemical and Biophysical Research Communications. 2005. Vol. 330. P. 157-162.

115. Jung M.G., Lee K.P., Choi H.-G., Kang S.-H., Klochkova T.A., Han J.W., Kim G.H. Characterization of carbohydrate combining sites of Bryohealin, an algal lectin from Bryopsisplumosa // Journal of Applied Phycology. 2010. Vol. 22. P. 793-802.

116. Kalthoff K. Analysis of biological development // International Edition. 2001. 790 P. (ISBN 0-07-118078-8).

117. Kamiya H., Shiomi K., Shimizu Y. Marine biopolymers with cell specificity. III. Agglutinins in the red alga Cystoclonium purpureum: isolation and characterization // Journal of Natural Products. 1980. Vol. 43. P. 36-139.

118. Kamiya H., Ogata K., Hori K. Isolation and characterization of a new agglutinin in the red alga Palmariapalmata (L.) O. Kuntze // Botanica Marina. 1982. Vol. 25. P. 537-540.

119. Kawaguti S., Yamasu T. Electron microscopy on the symbiosis between an elysioid gastropod and chloroplasts of a green alga // Biology Journal of Okayama University. 1965. Vol. 11. P. 57-65.

120. Kehoe M.A., Kapur V., Whatmore A.M., Musser J.M. Horizontal gene transfer among group A streptococci: implications for pathogenesis and epidemiology // Trends in Microbiology. 1996. Vol. 4. P. 436-443.

121. Kim G.H., Klotchkova T.A., Kang Y.-M. Life without a cell membrane: Regeneration of protoplasts from disintegrated cells of the marine green alga Bryopsis plumosa // Journal of Cell Science. 2001. Vol. 114. P. 2009-2014.

122. Kim G.H., Klotchkova T.A., West J.A. From protoplasm to swarmer: Protoplasts regeneration from disintegrated cells of the marine green alga Microdictyon umbilicatum // Journal of Phycology. 2002. Vol. 38. P. 174-183.

123. Kim G.H., Klotchkova T.A. Development of the protoplasts induced from wound-

response in fifteen marine green algae // Japanese Journal of Phycology. 2004. Vol. 52(Supplement). P. 111-116.

124. Kim G.H., Klochkova T.A., Yoon K.-S., Lee K.P. Purification and characterization of a lectin, bryohealin, involved in the protoplast formation of a marine green alga Bryopsisplumosa (Chlorophyta) // Journal of Phycology. 2006. Vol. 42. P. 86-95.

125. Kim G.H., Moon K.-H., Kim J.-Y., Shim J., Klochkova T.A. A revaluation of algal diseases in Korean Pyropia (Porphyra) sea farms and their economic impact // Algae. 2014. Vol. 29. P. 249-265.

126. Kim G.H., Shim J.B., Klochkova T.A., West J.A., Zuccarello J.C. The utility of proteomics in algal taxonomy: Bostrychia radicans/B. moritziana (Rhodomelaceae, Rhodophyta) as a model study // Journal of Phycology. 2008. Vol. 44. P. 15191528.

127. Kleffmann T., Russenberger D., von Zychlinski A., Christopher W., Sjolander K., Gruissem W., Baginsky S. The Arabidopsis thaliana chloroplast proteome reveals pathway abundance and novel protein functions // Current Biology. 2004. Vol. 14. P. 354-362.

128. Klochkova N.G. An annotated bibliography of marine macroalgae of the Northwest coast of the Bering Sea and southeast Kamchatka. First revision of flora // Algae. 1998. Vol. 13. P. 375-418.

129. Klochkova N.G., Klotchkova T.A. Floristics and biogeography of marine benthic algae on the coast of Kamchatka and Commander islands // Algae. 2001. Vol. 16. P. 119-128.

130. Klochkova T.A., Yoon K.-S., West J.A., Kim G.H. Experimental hybridization between some marine coenocytic green algae using protoplasms extruded in vitro // Algae. 2005. Vol. 20. P. 239-249.

131. Klochkova T.A., Kang S.-H., Cho G.Y., Pueschel C.M., West J.A., Kim G.H. Biology of a terrestrial green alga Chlorococcum sp. (Chlorococcales, Chlorophyta) collected from the Miruksazi stupa in Korea // Phycologia. 2006. Vol. 45. P. 349358.

132. Klochkova T.A., Cho G.-Y., Boo S.M., Chung K.W., Kim S., Kim G.H. Interactions

between marine facultative epiphyte Chlamydomonas sp. (Chlamydomonadales, Chlorophyta) and ceramiaceaen algae (Rhodophyta) // Journal of Environmental Biology, special issue "Marine Environmental Biology". 2008. Vol. 29. P. 427-435.

133. Klochkova T.A., Han J.W., Kim J.H., Kim K.Y., Kim G.H. Feeding specificity and photosynthetic activity of Korean sacoglossan mollusks // Algae. 2010. Vol. 25. P. 217-227.

134. Klochkova T.A., Han J.W., Chah K.-H., Kim J.-H., Kim K.Y., Kim G.H. Morphology, molecular phylogeny and photosynthetic activity of the sacoglossan mollusk, Elysia nigrocapitata, from Korea // Marine Biology. 2013. Vol. 160. P. 155-168.

135. Klochkova T.A., Kwak M.S., Kim G.H. Proteomic profiles and ultrastructure of regenerating protoplast of Bryopsisplumosa (Chlorophyta) // Algae. 2016. Vol. 31. P. 379-390.

136. Klotchkova T.A., Chah O.-K., West J.A., Kim G.H. Cytochemical and ultrastructural studies on protoplast formation from disintegrated cells of a marine green alga Chaetomorpha aerea (Chlorophyta) // European Journal of Phycology. 2003. Vol. 38. P. 205-216.

137. Kobayashi K., Kanaizuka Y. Reunification of sub-cellular fractions of Bryopsis into viable cells // Plant Science. 1985. Vol. 40. P. 129-135.

138. Koh D.B. Sea slugs of Korea // Pungdeung Publisher: Seoul. 2006. 248 P.

139. Koike K., Jimbo M., Sakai R., Kaeriyama M., Muramoto K., Ogata T., Maruyama T., Kamiya H. Octocoral chemical signaling selects and controls dinoflagellate symbionts // Biological Bulletin. 2004. Vol. 207. P. 80-86.

140. Koonin E.V., Makarova K.S., Arvind L. Horizontal gene transfer in prokaryotes: quantification and classification // Annual Review in Microbiology. 2001. Vol. 55. P. 709-742.

141. Kriegstein A.R. Development of the nervous system of Aplysia californica // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1977a. Vol. 74. P. 375-378.

142. Kriegstein A.R. Stages in the post-hatching development of Aplysia californica //

Journal of Experimental Zoology. 1977b. Vol. 199. P. 275-288.

143. Kriegstein A.R., Castellucci V., Kandel E.R. Metamorphosis of Aplysia californica in laboratory culture // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1974. Vol. 71. P. 3654-3658.

144. Kroll J.S., Wilks K.E., Farrant J.L., Langford P.R. 1998. Natural genetic exchange between Haemophilus and Neisseria: Intergeneric transfer of chromosomal genes between major human pathogens // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1998. Vol. 95. P. 12381-12385.

145. Krug P.J., Vendetti J.E., Ellingson R.A., Trowbridge C.D., Hirano Y.M., Trathen D.Y., Rodriguez A.K., Swennen C., Wilson N.G., Valdés Á.A. Species selection favors dispersive life histories in sea slugs, but higher per-offspring investment drives shifts to short-lived larvae // Systematic Biology. 2015. Vol. 64. P. 983-999.

146. La Claire II J.W. Cytomorphological aspects of wound healing in selected siphonocladales (Chlorophyceae) // Journal of Phycology. 1982a. Vol. 18. P. 379384.

147. La Claire II J.W. Wound-healing motility in the green alga Ernodesmis: calcium ions and metabolic energy are required // Planta. 1982b. Vol. 156. P. 466-474.

148. Laemmli U.K. Cleavage of structural protein during the assembly of the head of bacteriophage T4 // Nature. 1970. Vol. 227. P. 680-685.

149. Lane C.E., Mayes C., Druehl L.D., Saunders G.W. A multi-gene molecular investigation of the kelp (Laminariales, Phaeophyta) supports substantial taxonomic re-organization // Journal of Phycology. 2006. Vol. 42. P. 493-512.

150. Lartigue C., Class J.I., Alperovich, Pieper R., Parmar P.P., Hutchison C.A., Smith H.O., Venter J.C. Genome transplantation in bacteria: Changing one species to another // Science. 2007. Vol. 317. P. 632-638.

151. Lee R.E. Phycology. Fourth edition // Cambridge University Press. 2008. 547 P.

152. Lewin B. Genes VII // Oxford University Press. 2000. 990 P. (ISBN 0-19-879280-8).

153. Lowry O.H., Rosebrough N.J., Farr A.L., Randall R.J. Protein measurement with the Folin phenol reagent // Journal of Biological Chemistry. 1951. Vol. 193. P. 265-275.

154. Marcus E. du B.R. Systematics of the genera of the order Ascoglossa (Gastropoda) //

Journal of Molluscan Studies, Supplement. 1982. Vol. 10. P. 1-31.

155. Martin W., Rujan T., Richly E., Hansen A., Cornelsen S., Lins T., Leister D., Stoebe B., Hasegawa M., Penny D. Evolutionary analysis of Arabidopsis, cyanobacterial, and chloroplast genomes reveals plastid phylogeny and thousands of cyanobacterial genes in the nucleus // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2002. Vol. 99. P. 12246-12251.

156. Mathieson A.C., Dawes C.J. Chaetomorpha balls foul New Hampshire, USA beaches // Algae. 2002. Vol. 17. P. 283-292.

157. McNeil P.L., Vogel S.S., Miyake K., Terasaki M. Patching plasma membrane disruptions with cytoplasmic membrane // Journal of Cell Science. 2000. Vol. 113. P. 1891-1902.

158. Melo F.R., Benevides N.M.B., Pereira M.G., Holanda M.L., Mendes F.N.P., Oliveira S.R.M., Feritas A.L.P., Silvia L.M.C.M. Purification and partial characterization of a lectin from the red marine alga Vidalia obtusiloba C. Agardh // Revista Brasileria de Botanica. 2004. Vol. 27. P. 263-269.

159. Menzel D. How do giant plant cells cope with injury? - The wound response in siphonous green algae // Protoplasma. 1988. Vol. 144. P. 73-91.

160. Mondy W.L., Pierce S.K. Annual sea slug population's life cycle is the result of apoptosis // Microscopy and Microanalysis. 2002. Vol. 8. Suppl. 2. P. 1086CD-1087CD.

161. Mondy W.L., Pierce S.K. Apoptotic-like morphology is associated with annual synchronized death in kleptoplastic sea slugs (Elysia chlorotica) // Invertebrate Biology. 2003. Vol. 122. P. 126-137.

162. Morris H.M. The Biblical basis for modern science. Master Books, Rev Upd edition. 2002. 478 P.

163. Mujer C.V., Andrews D.L., Manhart J.R., Pierce S.K., Rumpho M.E. Chloroplast genes are expressed during intracellular symbiotic association of Vaucheria litorea plastids with the sea slug Elysia chlorotica // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1996. Vol. 93. P. 12333-12338.

164. Nagano C.S., Moreno F.B.M.B., Bloch J.C., Prates M.V., Clavete J.J., Saker-

Sampaio S., Farias W.R.L., Tavares T.D., Nascimento K S., Gragerio T.B., Cavada B.S., Sampaio A.H. Purification and characterization of a new lectin from the red marine alga Hypnea musciformis // Protein and Peptide Letters. 2002. Vol. 9. P. 159165.

165. Nitsch R.M., Blusztain J.K., Pittas A.G., Slack B.E., Growdon J.H., Wurtman R.J. Evidence for a membrane defect in Alzheimer disease brain // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1992. Vol. 89. P. 1671-1675.

166. Norris J.N., Fenical W. Chemical defense in tropical marine algae // In: The Atlantic barrier reef ecosystem at Carrie Bow Cay, Belize. I: Structure and communities (Eds.: Rutzler K., Macintyre J.G.). Smithsonian Contributions to the Marine Sciences. 1982. Vol. 12. P. 417-431.

167. Oliveira S.R.M., Nascimento A.E., Lima M.E.P., Leite Y.F.M.M., Benevides N.M.B. Purification and characterization of a lectin from the red marine alga Pteocladia capillacea (S.G. Gmel.) Santel. et Hommers // Brazilian Journal of Botany. 2002. Vol. 25. P. 397-403.

168. Osborne C., Brooks S.A. SDS-PAGE and Western Blotting to detect proteins and glycoproteins of interest in breast cancer research // Methods in Molecular Medicine. 2006. Vol. 120. P. 217-229.

169. Pak J.Y., Solorzano C., Arai M., Nitta T. Two distinct steps for spontaneous generation of subprotoplasts from a disintegrated Bryopsis cell // Plant Physiology. 1991. Vol. 96. P. 819- 825.

170. Pelletreau K.N., Bhattacharya D., Price D.C., Worful J.M., Moustafa A., Rumpho M.E. Sea slug kleptoplasty and plastid maintenance in a metazoan // Plant Physiology. 2011. Vol. 155. P. 1561-1565.

171. Pelletreau K.N., Worful J.M., Sarver K.E., Rumpho M.E. Laboratory culturing of Elysia chlorotica reveals a shift from transient to permanent kleptoplasty // Symbiosis. 2012. Vol. 58. P. 221-232.

172. Pelletreau K.N., Weber A.P.M., Weber K.L., Rumpho M.E. Lipid accumulation during the establishment of kleptoplasty in Elysia chlorotica // PLoS ONE. 2014.

Vol. 9. P. e97477.

173. Pennisi E. Is it time to uproot the tree of life? // Science. 1999. Vol. 284. P. 13051307.

31

174. Pettegrew J.W., Moossy J., Withers G., McKeag D., Panchalingam K. P nuclear magnetic resonance study of the brain in Alzheimer's disease // Journal of Neuropathology and Experimental Neurology. 1988. Vol. 47. P. 235-248.

175. Pierce S.K., Biron R., Rumpho M.E. Endosymbiotic chloroplasts in molluscan cells contain proteins synthesized after plastid capture // The Journal of Experimental Biology. 1996. Vol. 199. P. 2323-2330.

176. Pierce S.K., Curtis N.E., Hanten J.J., Boerner S.L., Schwartz J.A. Transfer, integration and expression of functional nuclear genes between multicellular species // Symbiosis. 2007. Vol. 43. P. 57-64.

177. Pierce S.K., Curtis N.E., Schwartz J.A. Chlorophyll a synthesis by an animal using transferred algal nuclear genes // Symbiosis. 2009. Vol. 49. P. 121-131.

178. Pierce S.K., Fang X., Schwartz J.A., Jiang X., Zhao W., Curtis N.E., Kocot K.M., Yang B., Wang J. Transcriptomic evidence for the expression of horizontally transferred algal nuclear genes in the photosynthetic sea slug, Elysia chlorotica // Molecular Biology and Evolution. 2012. Vol. 29. P. 1545-1556.

179. Reaka-Kulda L.M. The global biodiversity of coral reefs: a comparison with rain forests // Biodiversity II: understanding and protecting our biological resources. Washington: Joseph Henry Press. 1997. P. 83-108.

180. Reynolds E.S. The use of lead citrate at high pH as an electron-opaque stain in electron microscopy // Journal of Cell Biology. 1963. Vol. 17. P. 208-213.

181. Richly E., Leister D. An improved prediction of chloroplast proteins reveals diversities and commonalities in the chloroplast proteomes of Arabidopsis and rice // Gene. 2004. Vol. 329. P. 11-16.

182. Rogers D.J., Hori K. Marine algal lectins: new developments // Hydrobiologia. 1993. Vol. 260/261. P. 589-593.

183. Ronquist F., Huelsenbeck J.P. MRBAYES: Bayesian inference of phylogenetic tree // Bioinformatics. 2001. Vol. 17. P. 754-755.

184. Roth G.S., Joseph J.A., Mason R.P. Membrane alterations as causes of impaired signal transduction in Alzheimer's disease and aging // Trends in Neurosciences. 1995. Vol. 18. P. 203-206.

185. Rumpho M.E., Summer E.J., Manhart J.R. Solar-powered sea slugs. Mollusc/algal chloroplast symbiosis // Plant Physiology. 2000. Vol. 123. P. 29-38.

186. Rumpho M.E., Summer E.J., Green B.J., Fox T.C., Manhart J.R. Mollusc/algal chloroplast symbiosis: how can isolated chloroplasts continue to function for months in the cytosol of a sea slug in the absence of an algal nucleus? // Zoology. 2001. Vol. 104. P. 303-312.

187. Rumpho M.E., Worful J.M., Lee J., Kannan K., Tyler M.S., Bhattacharya D., Moustafa A., Manhart J.R. Horizontal gene transfer of the algal nuclear gene psbO to the photosynthetic sea slug Elysia chlorotica // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2008. Vol. 105. P. 1786717871.

188. Rumpho M.E., Pochareddy S., Worful J.M., Summer E.J., Bhattacharya D., Pelletreau K.N., Tyler M.S., Lee J., Manhart J.R., Soule K.M. Molecular characterization of the Calvin cycle enzyme phosphoribulokinase in the stramenopile alga Vaucheria litorea and the plastid hosting mollusc Elysia chlorotica // Molecular Plant. 2009. Vol. 2. P. 1384-1396.

189. Rumpho M.E., Pelletreau K.N., Moustafa A., Bhattacharya D. The making of a photosynthetic animal // The Journal of Experimental Biology. 2011. Vol. 214. P. 303-311.

190. Sampaio A.H., Rogers D.J., Barwell C.J., Saker-Ampaio S., Nascimento K.S., Nagano C.S., Farias W.R.L. New affinity procedure for the isolation and further characterization of the blood group B specific lectin from the red marine alga Ptilota plumosa // Journal of Applied Phycology. 2002. Vol. 14. P. 489-495.

191. Sanchez J.-F., Lescar J., Chazalet V., Audfray A., Gagnon J., Alvarez R., Breton C., Imberty A., Mitchell E.P. Biochemical and structural analysis of Helix pomatia agglutinin: A hexameric lectin with a novel fold // Journal of Biological Chemistry. 2006. Vol. 281. P. 20171-20180.

192. Schopf J.W. Pre-Cambrian microorganisms and evolutionary events prior to the origin of vascular plants // Biological Reviews. 1970. Vol. 45. P. 319-352.

193. Schwartz J.A., Curtis N.E., Pierce S.K. Using algal transcriptome sequences to identify transferred genes in the sea slug, Elysia chlorotica // Evolutionary Biology. 2010. Vol. 37. P. 29-37.

194. Schwartz J.A., Curtis N.E., Pierce S.K. FISH labeling reveals a horizontally transferred algal (Vaucheria litorea) nuclear gene on a sea slug (Elysia chlorotica) chromosome // The Biological Bulletin. 2014. Vol. 227. P. 300-312.

195. Serodio J., Pereira S., Furtado J., Silva R., Coelho H., Calado R. In vivo quantification of kleptoplastic chlorophyll a content in the 'solar-powered' sea slug Elysia viridis using optical methods: spectral reflectance analysis and PAM fluorometry // Photochemical & Photobiological Sciences. 2010. Vol. 9. P. 68-77.

196. Sharon N., Lis H. Lectins as cell recognition molecules // Science. 1989. Vol. 177. P. 949-959.

197. Shim E., Shim J.B., Klochkova T.A., Han J.W., Kim G.H. Purification of a sex-specific lectin involved in gamete binding of Aglaothamnion callophyllidicola (Rhodophyta) // Journal of Phycology. 2012. Vol. 48. P. 916-924.

198. Shiomi K., Kamiya H., Shimizu Y. Purification and characterization of an agglutinin in the red alga Agardhiella tenera // Biochimica et Biophysica Acta. 1979. Vol. 576. P.118-127.

199. Shiomi K., Yamanaka H., Kikuchi T. Purification and physicochemical properties of a hemagglutinin (GVA-1) in the red alga Gracilaria verrucosa // Bulletin of the Japanese Society of Scientific Fisheries. 1981. Vol. 47. P. 1079-1084.

200. Silva P.C., Basson P.W., Moe R.L. Catalogue of the benthic marine algae of the Indian Ocean // University of California Publications in Botany. 1996. Vol. 79. 1259 P.

201. Skinner E.R., Besson J.A.O., Best P.V. Difference in the fatty acid composition of the grey and white matter of different regions of the brain of patients with Alzheimer's disease and control subjects // Brain. 1993. Vol. 116. P. 717-725.

202. Sojar H.T., Bahl O.P. Chemical deglycosylation of glycoproteins // Methods in Enzymology. 1987. Vol. 138. P. 341-350.

203. Soule K.M., Rumpho M.E. Light-regulated photosynthetic gene expression and phosphoribulokinase enzyme activity in the heterokont alga Vaucheria litorea (Xanthophyceae) and its symbiotic molluscan partner Elysia chlorotica // Journal of Phycology. 2012. Vol. 48. P. 373-383.

204. South G.R., Whittick A. Introduction to phycology // Blackwell Scientific Publications, Oxford-London-Edinburgh-Boston-Polo Alto-Melbourne. 1987. 341 P.

205. Spandidos A., Rabbitts T.H. Sub-proteome differential display: single gel comparison by 2D electrophoresis and mass spectrometry // Journal of Molecular Biology. 2002. Vol. 318. P. 21-31.

206. Stamatakis A. RAxML version 8: a tool for phylogenetic analysis and post-analysis of large phylogenies // Bioinformatics. 2014. Vol. 30. P. 1312-1313.

207. Sutherland J.E., Lindstrom S.C., Nelson W.A., Brodie J., Lynch M., Hwang M.S., Choi H.G., Miyata M., Kikuchi N., Oliveira M., Farr T., Neefus C., Mols-Mortensen A., Milstein D., Müller K. A new look at an ancient order: generic revision of the Bangiales (Rhodophyta) // Journal of Phycology. 2011. Vol. 47. P. 1131-1151.

208. Svennerholm L., Gottfries C.-G. Membrane lipids, selectively diminished in Alzheimer brains, suggest synapse loss as a primary event in early-onset form (type I) and demyelination in late-onset form (type II) // Journal of Neurochemistry. 1994. Vol. 62. P. 1039-1047.

209. Switzer-Dunlap M., Hadfield M.G. Observations on development, larval growth, and metamorphosis of four species of Aplysiidae (Gastropoda, Opisthobranchia) in laboratory culture // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 1977. Vol. 29. P. 245-261.

210. Takano T., Hirano Y.M., Trowbridge C.D., Hirano Y.J., Watano Y.Taxonomic clarification in the genus Elysia (Gastropoda: Sacoglossa): E. atroviridis and E. setoensis // American Malacological Bulletin. 2013. Vol. 31. P. 25-37.

211. Tappan H. The paleobiology of plant protists // Freeman Co, San Francisco. 1980.

212. Tatewaki M., Nagata K. Surviving protoplasts in vitro and their development in Bryopsis // Journal of Phycology. 1970. Vol. 6. P. 401-403.

213. Teugels B., Bouillon S., Veuger B., Middelburg J.J., Koedam N. Kleptoplasts

mediate nitrogen acquisition in the sea slug Elysia viridis // Aquatic Biology. 2008. Vol. 4. P. 15-21.

214. Trench R.K. Chloroplasts as functional endosymbionts in the mollusc Tridachia crispata (Bergh), (Opisthobranchia, Sacoglossa) // Nature. 1969. Vol. 222. P. 10711072.

215. Trench R.K. Of «leaves that crawl»: functional chloroplasts in animal cells // Symposia of the Society for Experimental Biology. 1975. Vol. 29. P. 229-265.

216. Trowbridge C.D. Marine herbivore-plant interactions: the feeding ecology of the sea slug Placida dendritica // Ph.D. thesis, Oregon State University, Corvallls. 1989. 221 P.

217. Trowbridge C.D. Diet specialization limits herbivorous sea slug's capacity to switch among food specles // Ecology. 1991. Vol. 72. P. 1880-1888.

218. Trowbridge C.D. Phenology and demography of a marine specialist herbivore: Placida dendritica (Gastropoda: Opisthobranchia) on the central coast of Oregon // Marine Biology. 1992. Vol. 114. P. 443-452.

219. Trowbridge C.D. The missing links: larval and post-larval development of the ascoglossan opisthobranch Elysia viridis // Journal of the Marine Biological Association UK. 2000. Vol. 80. P. 1087-1094.

220. Trowbridge C.D., Hirano Y.J., Hirano Y.M. Sacoglossan Opisthobranchs associated with the green macroalgae Codium spp. on Pacific rocky shores of Japan // Venus. 2008. Vol. 66. P. 175-190.

221. Van Damme E.J.M., Peumans W.J., Barre A., Rouge P. Plant lectins: a composite of several distinct families of structurally and evolutionary related proteins with diverse biological roles // Critical Reviews in Plant Sciences. 1998. Vol. 17. P. 575-692.

222. Vieira S., Calado R., Coelho H., Serodio J. Effects of light exposure on the retention of kleptoplastic photosynthetic activity in the sacoglossan mollusc Elysia viridis // Marine Biology. 2009. Vol. 156. P. 1007-1020.

223. Wägele H., Deusch O., Händeler K., Martin R., Schmitt V., Christa G., Pinzger B., Gould S.B., Dagan T., Klussmann-Kolb A., Martin W. Transcriptomic evidence that longevity of acquired plastids in the photosynthetic slugs Elysia timida and

Plakobranchus ocellatus does not entail lateral transfer of algal nuclear genes // Molecular Biology and Evolution. 2011. Vol. 28. P. 699-706.

224. Wells K., Farooqui A.A., Liss L., Horrocks L.A. Neural membrane phospholipids in Alzheimer disease // Neurochemical Research. 1995. Vol. 20. P. 1329-1333.

225. West H.H., Harrigan J., Pierce S.K. Hybridization of two populations of a marine opistobranch with different development patterns // Veliger. 1984. Vol. 26. P. 199206.

226. West H.H. Chloroplast symbiosis and development of the ascoglossan opisthobranch Elysia chlorotica // Ph.D. dissertation. Boston (MA): Northeastern University. 1979. 176 P.

227. Woese C. The universal ancestor // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1998. Vol. 95. P. 6854-6859.

228. Yamamoto Y.Y., Yusa Y., Yamamoto S., Hirano Y., Hirano Y., Motomura T., Tanemura T., Obokata J. Identification of photosynhetic sacoglossans from Japan // Endocytobiosis Cell Research. 2009. Vol. 19. P. 112-119.

229. Yoon K.-S., Lee K.P., Klochkova T.A., Kim G.H. Molecular characterization of the lectin, bryohealin, involved in protoplast regeneration of the marine alga Bryopsis plumosa (Chlorophyta) // Journal of Phycology. 2008. Vol. 44. P. 103-112.

230. Zhang W., Chait B.T. ProFound: An expert system for protein identification using mass spectrometric peptide mapping information // Analytical Chemistry. 2000. Vol. 72. P. 2482-2489.

231. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. URL: http://www.algaebase.org (дата обращения: 19.01.2017).

232. Jerlstrom P. Is the evolutionary tree turning into a creationist orchard? (Превращается ли эволюционное древо в сад креационизма?) URL: http://creation.com/ is-the-evolutionary-tree-changing-into-a-creationist-orchard (дата обращения: 19.01.2017).

233. NCBI. GenBank. URL: http//www.ncbi.nlm.nih.gov (дата обращения: 19.01.2017).

234. Sea slug forum. URL: http://www.seaslugforum.net (дата обращения: 19.01.2017). Australian Museum, Sydney.

235. URL: http://www.botany.unimelb.edu.au/West (дата обращения: 29.03.2016).

236. URL: http://wwwcermav.cnrs.fr/lectines (дата обращения: 19.01.2017).

237. URL: http://www.probes.com (дата обращения: 19.01.2017).

238. URL: http://www.rcsb.org/databases.html (дата обращения: 19.01.2017).

239. URL: http://prowl.rockefeller.edu/prowl-cgi/profound.exe (дата обращения:

24.10.2016).

240. Впервые описан гибрид животного и фотосинтезирующего растения // 2010. URL: http://www.membrana.ru/particle/3587 (дата обращения: 19.01.2017).

241. Демьянец С. Моллюск, который питается солнцем // URL: http://www.nat-geo.ru/ article/588-mollyusk-kotoryiy-pitaetsya-solntsem (дата обращения:

19.01.2017).

242. Морской слизняк и солнечные батареи // URL: http://ecosalinon.com/nauka/unikalnye-fotosinteziruyushhie-zhivotnye.html (дата обращения: 19.01.2017).

243. Невероятный гибрид: Элизия Хлоротика // 2012. URL: http://podkofeek.ru/capuchino/1041-2012-04-29-02-05-10.html (дата обращения: 19.01.2017).

244. Патентный поиск, 2012-2016 ©FindPatent.ru // URL: http://www.findpatent.ru/patent/229/2292216.html (дата обращения: 19.01.2017).

245. Экологическая сознательность в действии: животные, похожие на растения // 2012. URL: http://www.facepla.net/extreme-science-menu.html (дата обращения: 19.01.2017).