Лигнинолитическая активность азоспирилл и участие лигнин-пероксидазы в деградации лигнина и азокрасителя тема диссертации и автореферата по ВАК РФ 03.02.03, кандидат наук Петров Сергей Викторович

• Петров Сергей Викторович
• кандидат наук
• 2018

Оглавление диссертации кандидат наук Петров Сергей Викторович

ВВЕДЕНИЕ

Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Краткая характеристика бактерий рода AzospirШum

1.2 Биологическое разрушение лигнина

1.3 Биологическое разрушение азокрасителей

1.4 Характеристика фенолокисляющих ферментов

1.4.1 Фенолокисляющие ферменты грибов

1.4.2 Фенолокисляющие ферменты бактерий

1.4.2.1 Фенолоксидазная активность азоспирилл

1.4.3 Основные свойства фермента лигнин-пероксидазы

1.4.3.1 Способы выделения и очистки лигнин-пероксидазы

1.4.3.2 Модельные cубстраты лигнин-пероксидазы

Глава 2. ОБЪЕКТЫ, МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

2.1 Микроорганизмы и условия их культивирования

2.2 Обнаружение лигнин-деградирующей способности азоспирилл и исследование участия лигнин-пероксидазы в разрушении модельных препаратов лигнина

2.3 Обнаружение способности азоспирилл к деградации азокрасителя и исследование участия лигнин-пероксидазы в обесцвечивании метилового оранжевого

2.4 Определение лигнин-пероксидазной активности

2.5 Влияние условий культивирования на лигнин-пероксидазную активность А. brasilense Sp245

2.6 Выделение, очистка и описание препарата лигнин-пероксидазы А. brasilense Sp245

2.7 Определение концентрации белка

2.8 Статистическая обработка результатов

Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

3.1 Обнаружение лигнинолитической активности бактерий рода AzospirШum

3.2 Выявление способности бактерий рода AzospiriПum к разрушению азокрасителя

3.3 Открытие внеклеточной лигнин-пероксидазной активности штаммов бактерий рода AzospirШum

3.4 Влияние условий культивирования на лигнин-пероксидазную активность А. brasilense Sp245

3.4.1 Изучение влияния внесения фенольных соединений и медиатора в среду культивирования на лигнин-пероксидазную активность А. brasilense Sp245

3.5 Выделение и очистка лигнин-пероксидазы А. brasilense Sp245

3.5.1 Краткая характеристика лигнин-пероксидазы, полученной из А. brasilense Sp245

3.6 Обнаружение способности лигнин-пероксидазы А. brasilense Sp245 к деградации модельных соединений лигнина

3.7 Открытие способности лигнин-пероксидазы А. brasilense Sp245 к

деградации азокрасителя

4. ЗАКЛЮЧЕНИЕ

4.1 Результаты и их обсуждение

4.2 Выводы

СПИСОК СОКРАЩЕНИЙ И УСЛОВНЫХ ОБОЗНАЧЕНИЙ

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Введение диссертации (часть автореферата) на тему «Лигнинолитическая активность азоспирилл и участие лигнин-пероксидазы в деградации лигнина и азокрасителя»

ВВЕДЕНИЕ

Актуальность темы. Лигнин - гетерогенный полимер, образующий большую часть растительной биомассы и являющийся важным компонентом лигноцеллюлозы благодаря устойчивости к деградации (de Gonzalo G. et al., 2016). Данный факт обусловливает важность разработки новых способов разрушения лигнина, в особенности методов, основанных на применении микроорганизмов (de Gonzalo G. et al., 2016). В природе обнаружено множество организмов, способных эффективно разлагать лигнин. Отмечается, что наиболее активными в плане лигниндеградации являются грибы белой или коричневой гнили, разлагающие древесину (Kirk T.K., Farrell R.L., 1987; Thurston C.F., 1994; Ten Have R., Teunissen P.J., 2001).

Первым обнаруженным ферментом лигниндеградирующего комплекса грибов была лигнин-пероксидаза, выделенная из Phanerochaete chrysosporium (Tien M., Kirk T.K., 1984; Leisola M. et al., 2012). Лигнин-пероксидаза (EC 1.11.1.14) - один из главных внеклеточных неспецифических окислительных ферментов лигнинолитического комплекса грибов, играющая ключевую роль в разрушении лигнина и лигниноподобных соединений, являющихся компонентами растительной клеточной стенки (Banci L. et al., 2003; Eom M.H., Kim Y.H., 2014). Уникальные кинетические характеристики данной пероксидазы позволяют ей участвовать в процессах деградации многих полициклических соединений (Miki K. et al., 1986; Khindaria A. et al., 1995). Показано, что благодаря высокому редокс-потенциалу лигнин-пероксидаза способна к обесцвечиванию азокрасителей (Pasti-Grigsby M.B. et al., 1992).

Грибы - не единственные организмы, способные разлагать лигнин. Так, у бактерий Pseudomonas aeruginosa, Serratia marcescens, Nocardia, Arthrobacter, Flavobacterium, Micrococcus, Xanthomonas была обнаружена лигнинолитическая активность (Kalyani D.C. et al., 2008a). Способность к

деградации лигнина и продукции лигнин-пероксидазы, Mn-пероксидазы и лакказы отмечалась также у изолятов SHC1 (Bacillus sp.), SHC2 (Ochrobacterum sp.) и SHC3 (Leucobacter sp.) (Rahman N.H.A. et al., 2013). Однако в случае бактериального разложения лигнина роль лигнин-пероксидазы не столь очевидна и изучена. Сведения о способности бактерий к продукции лигнин-пероксидаз крайне фрагментарны. К началу наших исследований активность данного бактериального фермента, сходного по своим свойствам с грибными, была обнаружена у Streptomyces viridosporus T7A (Ramachandra M. et al., 1988) и Pseudomonas sp. SUK1 (Kalyani D.C. et al., 2008a). В работе Никитиной с соавторами (Никитина В.Е. и др., 2010) была обнаружена лигнин-пероксидазная активность при твердофазном культивировании посредством реакции с хромогенным субстратом у нескольких штаммов бактерий рода Azospirillum - одних из наиболее изученных почвенных азотфиксирующих микроорганизмов, способных к ассоциативному и эндофитному симбиозу и ускоряющих рост растений (Vande Broek A. et al., 2000; Bashan Y. et al., 2004; Fibach-Paldi S. et al., 2012; Saikia S.P. et al., 2012).

По данным литературы, внеклеточная лигнин-пероксидаза и микроорганизмы, способные к продукции данного фермента, участвуют не только в разрушении лигнина и лигниноподобных соединений, но и сложных ароматических красителей (Archibald F.S., 1992; Buzzini A.P. et al., 2006; Bholay A.D. et al., 2012). Данный факт делает перспективным применение как подобных микроорганизмов, так и продуцируемой ими лигнин-пероксидазы в различных отраслях промышленности (Cullen D., Kersten P.J., 2004).

Вопрос разрушения азокрасителей постепенно становится все более острым. Данная проблема возникла ввиду крайне широкого использования красителей - они повсеместно применяются в текстильной, бумажной, пищевой и фармацевтической промышленности (Chen K.C. et al., 1999). Еще одним важным фактором стала высокая стойкость данных красителей к биологическому разрушению, обусловленная их химическим строением

(Kim S.J., Shoda M., 1999). Сочетание двух вышеназванных фактов характеризует азокрасители как потенциально важный класс органических загрязняющих веществ (Oranusi N.A., Ogugbue C.J., 2005).

Применяемые в настоящее время способы очистки промышленных сточных вод ограничены по возможностям, недостаточно эффективны, дорогостоящи, и итогом их применения становятся трудно утилизируемые опасные отходы (Chen K.C. et al., 1999). Таким образом, поиск и применение для разрушения азокрасителей биологических объектов становится важной задачей. Ранее учеными были обнаружены микроорганизмы, способные к разрушению азокрасителей: Pseudomonas luteola (Hu T.L.,1998); Proteus mirabilis (Chen K.C. et al., 1999); Actinobacillus succinogenes (Park D.H. et al.,1999); Pseudomonas sp. (Oranusi N.A., Ogugbue C.J., 2001) и Mycobacterium avium (Jones J.J., Falkinham J.O. 3rd., 2003).

К началу наших исследований в литературе не было данных о способности бактерий рода Azospirillum к деградации азокрасителей.

В связи с вышеизложенным, исследование бактерий рода Azospirillum на способность к продукции внеклеточной лигнин-пероксидазы представляет собой важное направление как для понимания значения данного фермента для самих бактерий, так и для выяснения роли бактериальной лигнин-пероксидазы в разрушении лигнина и ароматических соединений.

Степень разработанности проблемы. Учеными была обнаружена способность бактерий к продукции ферментов лигнинолитического комплекса и деградации лигнина (Ramachandra M. et al., 1988; Kalyani D.C. et al., 2008a; Никитина В.Е. и др., 2010; Rahman N.H.A. et al., 2013).

В работах (Hu T.L.,1998; Chen K.C. et al., 1999; Park D.H. et al.,1999; Oranusi N.A., Ogugbue C.J., 2001; Jones J.J., Falkinham J.O. 3rd., 2003) сообщается об обнаружении способности бактерий к разрушению азокрасителей.

Важность разработки новых, основанных в первую очередь на технологиях, связанных с использованием микроорганизмов, методов

разрушения лигнина и азокрасителей отмечается в работах (Kim S.J., Shoda M., 1999; Chen K.C. et al., 1999; Oranusi N.A., Ogugbue C.J., 2005; de Gonzalo G. et al., 2016).

Цель исследования - изучение лигнинолитической активности азоспирилл и участия лигнин-пероксидазы в деградации лигнина и метилового оранжевого при жидкофазном культивировании бактерий.

Задачи исследования:

1. Выявить способность штаммов бактерий рода Azospirillum к деградации модельных соединений лигнина и азокрасителя метилового оранжевого.

2. Обнаружить активность внеклеточной лигнин-пероксидазы штаммов азоспирилл.

3. Исследовать влияние условий выращивания A. brasilense Sp245 на внеклеточную лигнин-пероксидазную активность бактерии.

4. Выделить и охарактеризовать электрофоретически гомогенный препарат лигнин-пероксидазы A. brasilense Sp245.

5. Исследовать способность чистого препарата лигнин-пероксидазы A. brasilense Sp245 к деградации модельных соединений лигнина и азокрасителя метилового оранжевого.

Научная новизна. Впервые в культуральной жидкости штаммов бактерий рода Azospirillum обнаружена внеклеточная лигнин-пероксидаза.

Впервые проведён сравнительный анализ штаммов A. brasilense Sp245, A. brasilense Sp107, A. brasilense Sp7, A. brasilense SR80, A. picis TAR-3, A. lipoferum Sp59b и A. tiophilum Bv-S по лигнин-пероксидазной активности; способности к разрушению модельных соединений лигнина и обесцвечиванию азокрасителя метилового оранжевого.

Для штамма A. brasilense Sp245 впервые определены оптимальные условия культивирования в целях достижения максимальной лигнин-пероксидазной активности.

Впервые продемонстрировано стимулирующее влияние вератрилового спирта, внесенного в среду культивирования, на лигнин-пероксидазную активность A. brasilense Sp245.

Впервые обнаружено, что через 24 часа культивирования лигнин-пероксидазную активность A. brasilense Sp245 стимулируют: 2,2'-азино-бис(3-этилбензотиазолин-6-сульфонат) (АБТС) (0,1 мМ; 0,5 мМ; 1 мМ) и 2,6-диметоксифенол (0,5 мМ). Отмечается положительная тенденция для пирокатехина (1 мМ) и сирингалдазина (1 мМ); через 48 часов культивирования лигнин-пероксидазную активность стимулируют: 2,2'-азино-бис(3-этилбензотиазолин-6-сульфонат) (АБТС) (0,1 мМ; 0,5 мМ; 1 мМ), пирокатехин (0,5 мМ) и 2,6-диметоксифенол (1 мМ).

Впервые выделен и охарактеризован гомогенный препарат лигнин-пероксидазы A. brasilense Sp245.

Получены приоритетные данные о способности гомогенного препарата лигнин-пероксидазы A. brasilense Sp245 к деградации модельных соединений лигнина и метилового оранжевого.

Теоретическая и практическая значимость работы.

Проведено углубленное исследование бактерий рода AzospirШum по ряду параметров. Так, обнаружена и исследована способность A. brasilense Sp245, A. brasilense Sp7, A. brasilense SR80, A. brasilense Sp107, A. picis ТЛЯ-3, A. lipoferum Sp59b и A. tiophilum Bv-S к разрушению препаратов лигнина и азокрасителя метилового оранжевого. Изучено влияние условий культивирования, включающих в себя: время культивирования (24; 48 ч); температуру культивирования (22; 27; 32; 37 °С); концентрацию источников азота (0; 1; 2 г/л), углерода (0; 2,5; 5; 10 г/л) и их соотношения (С^) в среде культивирования; наличие и концентрацию (0,1 мМ; 0,5 мМ; 1 мМ) фенольных соединений (пирокатехин; 2,6-диметоксифенол; сирингалдазин; 2,2'-азино-бис(3-этилбензотиазолин-6-сульфонат)) в среде культивирования; а также добавление медиатора (вератриловый спирт) в среду культивирования на лигнин-пероксидазную

активность А. brasilense Sp245. Данные, полученные в результате проведенных исследований, дают более полное понимание потенциала бактерий рода AzospirШum к адаптации в динамически меняющихся условиях окружающей среды.

Гомогенный препарат лигнин-пероксидазы, а также примененная схема его выделения и очистки, так же являются весьма перспективными для дальнейшего применения в различных областях промышленности и научных исследованиях. Данные о способности бактерий рода AzospirШum и продуцируемой ими лигнин-пероксидазы к разрушению азокрасителей, на примере метилового оранжевого обладают значительным потенциалом для разработки новых «зеленых технологий» в сфере сельского хозяйства, промышленности, биокатализа и сохранения окружающей среды.

Методология диссертационного исследования. Диссертационная работа носит экспериментальный характер. Методы, примененные в рамках данной работы, подбирались согласно поставленным целям и задачам. В ходе исследования и изложения материала автором применялся ряд методов, включающий в себя анализ и обобщение литературных данных, измерение, эксперимент, метод сравнения, оценка и описание. Проведенный статистический анализ полученных посредством перечисленных выше методов результатов экспериментов позволил обеспечить объективность и достоверность выводов.

Внедрение в практику. Материалы диссертации включены в учебный процесс ряда образовательных учреждений высшего образования. Так, материалы используются в образовательном процессе кафедры микробиологии, биотехнологии и химии ФГБОУ ВО «Саратовский государственный аграрный университет имени Н.И. Вавилова», а также в образовательном процессе кафедры микробиологии и физиологии растений ФГБОУ ВО «Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н.Г. Чернышевского».

Основные положения, выносимые на защиту:

1. Бактерии рода AzospirШum обладают внеклеточной лигнин-пероксидазой, способностью разрушать модельные соединения лигнина и азокраситель метиловый оранжевый в культуральной жидкости.

2. Лигнин-пероксидазная активность азоспирилл зависит от времени и температуры культивирования, концентрации и соотношения источников азота и углерода, а также присутствия фенольных соединений и медиатора в среде культивирования.

3. Препарат лигнин-пероксидазы A. brasilense Sp245 представляет собой односубъединичный белок, способный к окислению модельных соединений лигнина и азокрасителя метилового оранжевого только в присутствии перекиси водорода.

Работа выполнена на кафедре микробиологии и физиологии растений биологического факультета Федерального государственного бюджетного образовательного учреждения высшего образования «Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н.Г. Чернышевского» и в лаборатории микробиологии Федерального государственного бюджетного учреждения науки Института биохимии и физиологии растений и микроорганизмов РАН (ИБФРМ РАН) в соответствии с плановыми темами НИР «Изучение гликопротеинов и биогенных низкомолекулярных соединений в жизнедеятельности бактерий и грибов» (№ гос. регистрации 01200904389, научный руководитель темы: д.б.н., профессор В.Е. Никитина) и «Физиолого-биохимические признаки адаптационных процессов у бактерий и грибов» (№ гос. регистрации 01201359054, научный руководитель темы: д.б.н., профессор В.Е. Никитина).

Степень достоверности и апробация работы.

Достоверность результатов основывается на статистической обработке данных полученных при применении ряда общепринятых и современных

микробиологических и биохимических методов исследований. Материалы диссертации представлены на IV всероссийском с международным участием конгрессе студентов и аспирантов-биологов «Симбиоз-Россия 2011» (Воронеж, 23 - 27 мая 2011); III Региональной научной конференции «Исследования молодых ученых в биологии и экологии» (Саратов, 18 - 22 апреля 2011); IV Региональной научной конференции «Исследования молодых ученых в биологии и экологии» (Саратов, 16 - 20 апреля 2012); Международной научно-практической конференции «Биотехнология: реальность и перспективы в сельском хозяйстве» (Саратов, 28 - 29 января 2013); Второй всероссийской молодежной научной школе-конференции «Микробные симбиозы в природных и экспериментальных экосистемах» (Оренбург, 22 - 25 сентября 2014); VII Всероссийском Конгрессе молодых биологов «Симбиоз-Россия 2014» (Екатеринбург, 6-11 октября 2014); XXVII Зимней молодежной научной школе «Перспективные направления физико-химической биологии и биотехнологии». (Москва, 9 - 12 февраля 2015); VIII Всероссийском с международным участием конгрессе молодых ученых-биологов «Симбиоз-Россия 2015» (Новосибирск, 5 - 9 октября 2015); VIII Всероссийской конференции молодых ученых «Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой» (Саратов, 26 - 30 сентября 2016).

Личный вклад соискателя. Автором был проведен как аналитический обзор литературы, так и систематизация теоретических данных по теме диссертации. Автором осуществлялось планирование и проведение экспериментальной работы, анализ полученных данных, написание статей. В работах, выполненных в соавторстве, использованы результаты исследований с долей личного участия автора 75 - 95 %.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 14 печатных работ, 3 статьи в журналах, рекомендованных ВАК РФ для публикации основных научных результатов диссертаций на соискание ученой степени кандидата

наук, и одна статья в журнале, входящем в международные реферативные базы данных и системы цитирования PubMed, Web of Science и Scopus.

Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, обзора литературы, описания объектов, материалов и методов исследований, обсуждения результатов работы, заключения, выводов и списка используемой литературы, включающего 196 источников, в том числе 161 зарубежный. Работа изложена на 152 страницах, содержит 70 рисунков и 7 таблиц.

ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ

1.1 Краткая характеристика бактерий рода Azospirillum

Впервые микроорганизмы, в дальнейшем классифицированные как бактерии рода Azospirillum, были обнаружены в 1925 г. при изучении изолятов, выделенных из бедных по содержанию азота почв Нидерландов. Тогда им было присвоено наименование Spirillum lipoferum. Позже те же самые микроорганизмы были обнаружены в почвах Индонезии и тогда же были классифицированы как микроорганизмы филлосферы тропических растений (Becking J.H., 1982). Однако, научный интерес к этим микроорганизмам сформировался только после того, как в ризосфере ряда растений тропиков была обнаружена возможность их массового развития. Не менее значимым фактором в формировании интереса стал высокий потенциал данных бактерий к фиксации азота, проявляющийся не только в ассоциации с корнями растений, но и в условиях чистой культуры (Dobereiner J., Day J.M., 1975).

Благодаря подробному таксономическому изучению группы Spirillum lipoferum Tarrand J.J. с соавторами был описан новый род Azospirillum и два новых вида - Azospirillum brasilense и Azospirillum lipoferum (Tarrand J.J. et al., 1978). При дальнейшем изучении группы Spirillum lipoferum Becking J.H. отнес род Azospirillum к семейству Azotobacteriaceae (Becking J.H., 1982). В 9-м издании определителя Берджи (Определитель бактерий Берджи, 1997) род Azospirillum был охарактеризован как принадлежащий к семейству Spirillaceae класса Eubacterial. В настоящее время на основании данных, полученных при анализе результатов рРНК-ДНК гибридизации, род Azospirillum относят к домену Bacteria, филлуму Proteobacteria, классу Alphaproteobacteria, порядку Rhodospirillales, семейству Rhodospirillaceae (Burdman S. et al., 2000; Hartman A., Baldani J.I., 2006). Данные бактерии являются почвенными азотфиксаторами, образующими ассоциации с

растениями (Dobereiner J. et al., 1995) и распространенными повсеместно, в том числе в районах Арктики (Nosco P. et al., 1994), тропиков и умеренного климата, встречаются в самых разнообразных типах почв (Калининская Т.А. и Редькина Т.В., 1985; Федорова Л.С. и др., 1985). Эти бактерии не проявляют специфичности к растению хозяину и успешно колонизируют многие виды высших растений (Bashan Y., Holguin G., 1997). Азоспириллы обладают двумя путями взаимодействия с корнями растений. Первый путь характеризуется способностью к колонизации наружных частей корня -ассоциативным симбиозом (James E.K., 2000), примером которого может служить штамм A. brasilense Sp7 (Assmus B. et al., 1995). Второй путь связан со способностью к колонизации внутренних частей корня - эндофитным симбиозом (Антонюк Л.П., 2002). Примером в данном случае может служить штамм A. brasilense Sp245, клетки которого способны заполнять корневые волоски растений (Assmus B. et al., 1995) и колонизировать проводящую систему корня (Schloter M., Hartmann A., 1998). Бактерии, принадлежащие к роду Azospirillum, описаны как имеющие округлые, изогнутые или палочковидные клетки, часто c заостренными концами, грамотрицательные, азотфиксирующие, а также стимулирующие рост растений свободноживущие бактерии (Федорова Л.С. и др., 1985; Bashan Y., Holguin G., 1997; Lavrinenko K. et al., 2010; Guerrero-Molina F. et al., 2012). В морфологии азоспирилл отмечаются определенные изменения - данные микроорганизмы обладают полиморфизмом, как на уровне клетки, так и на уровне колоний, однако, несмотря на то, что полиморфизм достаточно широко освещен в публикациях, физиологические основы такого явления пока не ясны (Bashan Y. et al., 1991; Neyra C.A. et al., 1995). Отмечено, что S-тип относится к наиболее часто встречающемуся типу колоний у штаммов представителей рода Azospirillum, встречающихся в природе. Однако, было установлено, что R-форма наиболее характерна в качестве природной для вида A. brasilense (Матвеев В.Ю. и др., 1992). Данный факт связывают с тем, что R-формы обладают высокой чувствительностью к ряду токсических веществ,

фагоцитируются макрофагами и амебами, часто невирулентны и обычно менее устойчивы in vivo (Holguin G. et al., 1999). Вероятно, присутствие у данных микроорганизмов способности к диссоциации, обусловливает выживание азоспирилл в сложных условиях окружающей среды (Holguin G. et al., 1999).

Благодаря наличию полярного жгутика бактерии характеризуются штопорообразным движением в жидких средах. Образование большого числа боковых жгутиков характерно при культивировании на плотных питательных средах.

Также среди данных микроорганизмов обнаружены представители, характеризующиеся наличием пучка жгутиков на каждом из полюсов клетки.

Для азоспирилл свойственна способность образовывать агрегаты в процессе роста, что повышает конкурентоспособность бактерий при неблагоприятных условиях существования. Широко распространенное у азоспирилл образование агрегатов (флоккул) происходит на безазотистой среде в аэробных условиях.

Азоспириллы отличаются подвижным C- и N-метаболизмом, что способствует более легкой адаптации бактерий к условиям окружающей среды, большей выживаемости, высокой конкурентоспособности (Okon Y., Labandera-Gonzalez C.A., 1994). Данные бактерии способны осуществлять различные трансформации азотных соединений, таких как аммоний, аминокислоты, нитраты, нитриты и молекулярный азот (Hartmann A., Zimmer W., 1994). Наиболее часто используемыми источниками углерода при выращивании азоспирилл являются малат натрия, лактат или сукцинат, которые удобны в работе, устойчивы к автоклавированию, но в процессе роста на этих источниках углерода происходит защелачивание среды (Nelson L.M., Knowles R., 1978; Okon Y. et al., 1976). Данное явление не наблюдается при выращивании азоспирилл на фруктозе. Метаболизируются бактериями и многие другие сахара, сообщалось также о способности азоспирилл использовать С1-соединения (метан, метанол, формиат).

Отмечается, что потенциал к фиксированию азота в микроаэрофильных условиях относится к ключевым характеристикам азоспирилл. Была обнаружена способность данных микроорганизмов расти в условиях достаточно широкого диапазона парциального давления кислорода - начиная с оптимальных значений пониженного давления кислорода от 0,006 до 0,02 атм или от 0,005 до 0,0075 атм по данным различных авторов, вплоть до нормального давления. Способность к росту сохранялась при повышении парциального давления кислорода до 104 атм. В присутствии кислорода при его парциальном давлении 0,02 атм нитрогеназная активность микроаэрофилов A. brasilense и A. lipoferum подавляется полностью. Неполное восстановление происходит при возвращении показателя давления кислорода близко к 0,002 атм. При парциальном давлении кислорода равном или большем 0,03 атм происходит необратимая инактивация нитрогеназного комплекса, лишенного защитных механизмов (Nelson L.M., Knowles R., 1978).

Показано, что бактерии рода Azospirillum являются активными денитрификаторами. Необходимо отметить значительную штаммовую вариабельность внутри видов. Существуют как денитрифицирующие штаммы, так и штаммы, не способные к денитрификации. Денитрифицирующая активность хорошо проявляется на среде с пептоном при анаэробном росте. Изменение концентраций нитрата и кислорода выступает в качестве регулятора процессов фиксации азота и восстановления нитрата. Добавление в среду выращивания нитрата подавляло азотфиксацию и усиливало накопление N2O, а кислород ингибировал денитрификацию (Danneberd G. et al., 1986).

Способность фиксировать азот и жить в широком диапазоне концентраций кислорода, подвижный C- и N-метаболизм, возможность жить в ризосфере в условиях высокой концентрации различных соединений фенольной природы и проникать внутрь корней растений, что, вероятно, обусловлено наличием специфического ферментативного комплекса, делает

азоспириллы перспективным объектом изучения для дальнейших исследований.

1.2 Биологическое разрушение лигнина

Метаболическая активность многочисленных микроорганизмов играет значительную роль в глобальном превращении органического углерода в углекислый газ. Самым распространенным источником углерода является растительная биомасса, состоящая в основном из целлюлозы, гемицеллюлозы и лигнина (Cullen D., Kersten P., 2004).

Лигнин представляет собой сложный гетерогенный полимер (рис. 1), занимающий долю в 10-35 % от лигноцеллюлозы. Он является неотъемлемой частью клеточной стенки растений, придает ей жесткость, формируя в ней матрицу, защищая куда более легко разлагаемую целлюлозу от атак патогенов (Donna C.R. et al., 2000; Prasongsuk S. et al., 2009; Bugg T.D.H. et al., 2011a; de Gonzalo G. et al., 2016).

Исследователями отмечается, что потенциал применения лигнин-деградирующих организмов для разрушения лигнина весьма высок, так как они предоставляют возможность внедрения экологически чистых технологий во многих отраслях промышленности, в том числе и целлюлозно-бумажной (Cullen D., Kersten P., 2004).

Биологическое разрушение лигнина микроорганизмами является общеизвестным фактом (Crawford D.L., Crawford R.L., 1980; Zimmermann W., 1990). Необходимо отметить, что на протяжении достаточно длительного отрезка времени способность к биодеструкции лигнина и его производных активно изучалась только у грибов (Tien M., Kirk T.K., 1984; Gold M.H. et al., 1984).

Однако, применение грибов в промышленном разрушении лигнина представляется достаточно сложным и низкоэффективным (Crawford D.L., Muralidhara R., 1993). Это связано с особыми условиями влажности, аэрации,

температуры и показателя pH, необходимыми для культивирования грибов и тяжело совместимыми с промышленным применением, а также из-за длительной лаг-фазы грибов и, как следствие, медленно разрушаемого лигнина, при этом на практике отмечается низкая стабильность грибов в сложных условиях окружающей среды и при избытке лигнина (Crawford D.L., Muralidhara R., 1993).

но

НО ОМе

Рисунок 1 - Структура молекулы лигнина (Leisola M. et al., 2012)

С другой стороны, в настоящее время отмечается активное накопление данных о бактериях, обладающих лигнинолитической активностью. Бактерии

являются высокоперспективным объектом изучения на предмет лигнинолитического потенциала в связи с их огромной экологической адаптивностью и биохимической универсальностью. Это позволяет говорить об огромном значении идентификации бактерий, имеющих лигнин-разрушающие ферменты (Li J. et al., 2009; Bugg T.D.H. et al., 2011b).

На сегодняшний день лигнин-деградирующая способность обнаружена у многих видов актиномицетов (Watanabe Y. et al., 2003; Ahmad M. et al., 2010).

Относительно недавно у бактерий Rhodococcus jostii RHA1, Nocardia и Pseudomonas putida mt-2 обнаружена способность к деградации модельных соединений лигнина (Zimmermann W., 1990; Ahmad M. et al., 2011). Также у бактерий родов Bacillus, Sphingomonas, Burkholderia, Rhodococcus, Pseudomonas, Comamonas, Ralstonia, Acinetobacter и Achromobacter было открыто разрушение бифенила, представляющего собой типичный ароматический углеводород (Pieper D.H., 2005). Механизм бактериального разложения лигнина, однако, в сравнении с подобным механизмом у грибов, изучен недостаточно хорошо.

Согласно данным, представленным в литературе, обобщенная текущая модель деградации лигнина представляет собой сильную экзотермическую реакцию окисления лигнина, опосредованную широким спектром молекулярных окислителей, создаваемых ферментами лигнин-деградирующего комплекса грибов, например, такими как катион-радикал ветратрилового спирта (Khindaria A. et al., 1995) и различные координационные комплексы Mn (III) (Glenn K.K., Gold M.H., 1985; Kuan I.C. et al., 1993) или теми, которые получены во вторичных радикальных каскадах (Ten Have R., Teunissen P.J., 2001, Hofrichter M., 2002) (рис. 2 а).

Список литературы диссертационного исследования кандидат наук Петров Сергей Викторович, 2018 год

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Айзенштадт, М.А. Пероксидазное окисление лигнина и его модельных соединений / М.А. Айзенштадт, К.Г. Боголицын // Химия растительного сырья. - 2009. - № 2. - С. 5 - 18.

2. Антонюк, Л.П. Регуляция метаболизма Azospirillum brasilense Sp245: особенности азотного обмена и влияние лектина пшеницы (агглютинина зародышей пшеницы): дис. ... д-ра биол. наук : 03.00.04 / Антонюк Людмила Петровна. - М., 2002. - 374 с.

3. Ахмедова, З.Р. Лигнинолитические ферменты базидиальных грибов. Лигнин - пероксидазы гриба Pleurotus ostreatus УзБИ-ZAX 108. II. Выделение, очистка и характеристика изоферментов / З.Р. Ахмедова // Биохимия. - 1996. - Т. 61, № 8. - С. 1385 - 1394.

4. Ахмедова, З.Р. Лигнинолитические ферменты базидиальных грибов. Лигнин - пероксидазы гриба Pleurotus ostreatus УзБИ-Zax 108. II. Выделение, очитка и характеристика изоферментов / З.Р. Ахмедова // Биохимия. - 1991. - Т. 61, № 8. - С. 1385 - 1394.

5. Бурыгин, Г.Л. Сравнительное исследование O- и H-антигенов почвенных бактерий рода Azospirillum: дис. ... канд. биол. наук : 03.00.07, 03.00.04 / Бурыгин Геннадий Леонидович. - С., 2003. - 114 с.

6. Далимова, Г.Н. Лигнины травянистых растений / Г.Н. Далимова, Х.А. Абдуазимов // Химия природных соединений. - 1994. - № 2. - С. 160 - 177.

7. Елинов, Н.П. Основы биотехнологии: Для студентов институтов / Н.П. Елинов. - СПб. : Наука, 1995. - 600 с.

8. Запрометов, М.Н. О функциональной роли фенольных соединений в растениях / М.Н. Запрометов // Физиология растений. - 1992. -Т. 39. - С. 1197 - 1207.

9. Ильина Г.В. Эколого-физиологический потенциал природных изолятов ксилотрофных базидиомицетов: дис. ... д-ра биол. наук : 03.02.08, 03.01.06 / Ильина Галина Викторовна. - С., 2011. - 364 с.

10. Калининская, Т.А. Изучение азоспирилл, выделенных из почв СССР / Т.А. Калининская, Т.В. Редькина // Тез. 7-го съезда ВМО. Алма-Ата.

- 1985. - № 6. - С. 76.

11. Купряшина, М.А. Зависимость активности лигнин- и Мп-пероксидазы AzospirШum brasilense от условий культивирования / М.А. Купряшина, С.В. Петров, В.Е. Никитина // Материалы IV Всероссийского с международным участием Конгресса студентов и аспирантов-биологов «Симбиоз - Россия 2011». Воронеж: Полиграф. центр Воронеж. госуд. Ун-та. - 2011. - Т. 1. - С. 24 - 26.

12. Купряшина, М.А. Стимуляция лигнин- и Мп-пероксидазной активности азоспирилл соединениями ароматической природы / М.А. Купряшина, С.В. Петров, В.Е. Никитина // Материалы международной научно-практической конференции «Биотехнология: реальность и перспективы в сельском хозяйстве». Саратов: «Саратовский ГАУ». - 2013.

- С. 257 - 259.

13. Купряшина, М.А. Лигниндеградирующий потенциал пероксидаз фенолокисляющего комплекса эндофитной бактерии A. brasilense / М.А. Купряшина, С.В. Петров, В.Е. Никитина // Сборник тезисов XXVII Зимней молодежной научной школы «Перспективные направления физико-химической биологии и биотехнологии». Москва. - 2015. - С. 134.

14. Купряшина, М.А. Лигнинолитическая активность бактерий родов AzospirШum и NiveispirШum / М.А. Купряшина, С.В. Петров, Е.Г. Пономарева, В.Е. Никитина // Микробиология. - 2015. - Т. 84, № 6.

- С. 691 - 696.

15. Купряшина, М.А. Исследование способности бактерий рода AzospirШum к биодеколоризации метилового оранжевого / М.А. Купряшина, С.В. Петров, Е.Г. Пономарёва, С.А. Воробъёва, В.Е. Никитина // Материалы

VIII Всероссийской конференции молодых ученых «Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой». Саратов. - 2016. - С. 70.

16. Купряшина, М.А. Выделение и очистка Mn - пероксидазы Azospirillum brasilense Sp245 / М.А. Купряшина, Н.Ю. Селиванов, В.Е. Никитина // Прикладная биохимия и микробиология. - 2012. - Т. 48, № 1. - С. 23 - 26.

17. Левит, М.Н. Лигнин и лигниназа / М.Н. Левит, А.М. Шкроб // Биоорганическая химия. - 1992. - Т. 18, №3. - С. 309 - 345.

18. Матвеев, В.Ю. Физико-химические свойства клеточной поверхности R - и S - вариантов Azospirillum brasilense / В.Ю. Матвеев,

B.А. Богатырев, Л.А. Дыкман и др. // Микробиология. - 1992. - № 4. - C. 645 - 561.

19. Нетрусов, А.И. Практикум по Микробиологии / А.И. Нетрусов, М.А. Егорова, Л.М. Захарчук. - Москва : Академия, 2005. - 608 с.

20. Никитина, В.Е. Фенолоксидазная активность бактерий рода Azospirillum / В.Е. Никитина, Е.П. Ветчинкина, Е.Г. Пономарева, Ю.В. Гоголева // Микробиология. - 2010. - Т. 79, № 3. - С. 344 - 351.

21. Никитина, В.Е. Влияние условий культивирования на лигнин-пероксидазную активность эндофитного и эпифитного штаммов Azospirillum brasilense / В.Е. Никитина, М.А. Купряшина, С.В. Петров, Е.В. Глинская // Известия Саратовского университета. Новая серия. Серия Химия. Биология. Экология. - 2012. - Т. 12, № 4. - С. 52 - 56.

22. Новаковский, М.Е. Новый нехроматографический метод выделения стрептавидина из культуральной жидкости Streptomyces avidinii: сравнение с аффинной хроматографией на иминобиотин - сефарозе / М.Е. Новаковский, А.П. Дрожденюк, Т.В. Эпштейн, Л.В. Дубовская,

C.В. Халимончик, Н.А. Фильченков, И.И. Вашкевич, О.В. Свиридов // Биотехнология. - 2006. - Т. 42, № 1. - С. 68 - 75.

23. Хаулт, Дж. Определитель бактерий Берджи: в 2 т. / Дж. Хаулт,

Н. Криг, П. Смит, Дж. Стейли, С. Уилльямс. - 9-е издание. - М.: Мир, 1997.

- 1 т.

24. Петров, С.В. Изучение влияния условий культивирования на активность лигнинпероксидазы Azospirillum brasilense Sp7 / С.В. Петров // Сб. науч. трудов: Исследования молодых учёных в биологии и экологии. Саратов: Изд-во Сарат. ун-та. - 2012. - Вып. 10. - С. 76 - 80. (а)

25. Петров, С.В. Влияние условий культивирования на активность лигнинпероксидазы Azospirillum brasilense Sp7 / С.В. Петров // Материалы итоговой студенческой научной конференции «Научные исследования студентов Саратовского государственного университета». Саратов: Изд-во Сарат. ун-та. - 2012. - С. 30 - 32. (б)

26. Петров, С.В. Влияние условий культивирования на активность лигнин-пероксидазы Azospirillum brasilense Sp245 / С.В. Петров, М.А. Купряшина // Сб. науч. трудов: Исследования молодых учёных в биологии и экологии. Саратов: Изд-во Сарат. ун-та. - 2011. - Вып. 9.

- С. 90 - 94.

27. Петров, С.В. Неспецифические внеклеточные пероксидазы фенолоксидазного комплекса азоспирилл / С.В. Петров, М.А. Купряшина // Материалы VII Всероссийского конгресса молодых биологов «Симбиоз-Россия 2014». Екатеринбург. - 2014. С. 143 - 146.

28. Петров, С.В. Лигниндеградирующая активность азоспирилл / С.В. Петров, М.А. Купряшина // Материалы VIII Всероссийского с международным участием конгресса молодых учёных-биологов «Симбиоз-Россия 2015». Новосибирск. - 2015. - С. 89.

29. Петров, С.В. Лигнин-пероксидазная активность азоспирилл / С.В. Петров, М.А. Купряшина, Е.Г. Пономарёва, В.Е. Никитина // Материалы VIII Всероссийской конференции молодых ученых «Стратегия взаимодействия микроорганизмов и растений с окружающей средой». Саратов. - 2016. - С. 71.

30. Петров, С.В. Лигнин-пероксидаза фенолоксидазного комплекса

ассоциативных бактерий Azospirillum brasilense / С.В. Петров, М.А. Купряшина, Е.В. Глинская, В.Е. Никитина // Вестник Оренбургского государственного университета. - 2014. - № 13 (174). - С. 75 - 77.

31. Петров, С.В. Скрининг бактерий рода Аzospirillum по способности к продукции внеклеточной лигнин-пероксидазы и деградации модельных соединений лигнина и азокрасителей / С.В. Петров, М.А. Купряшина, Е.Г. Пономарёва, С.А. Воробъёва, Е.В. Глинская,

B.Е. Никитина // Известия Саратовского университета. Новая серия. Серия Химия. Биология. Экология. - 2017. - Т. 17, № 2. - С. 170 - 176.

32. Позднякова, Л.И. Таксономическое изучение азоспирилл, выделенных из злаков Саратовской области / Л.И. Позднякова,

C.В. Каневская, Г.Ф. Леванова, Н.Н. Барышева, Т.Ю. Пилипенко, В.А. Богатырев, Л.С. Федорова // Микробиология. - 1988. - Т. 57. - С. 275 - 278.

33. Порай-Кошиц, Б.А. Азокрасители / Б.А. Порай-Кошиц. - Л.: Химия, 1972. - 160 с.

34. Степанов, Б.И. Введение в химию и технологию органических красителей / Б.И. Степанов. - 3 изд. - М.: Химия, 1984. - 592 с.

35. Федорова, Л.С. Выделение азоспирилл из культурных и дикорастущих злаков Саратовской области / Л.С. Федорова, Л.И. Позднякова, С.В. Каневская // Микробиология. - 1985. - Т. 54, № 4. - С. 684 - 685.

36. Achwal, W.B. Problems during analysis of textile as per ecostandards, the customer articles ordinance (Part I) / W.B. Achwal // Colourage. - 1997. - V. 44. - P. 29 - 31.

37. Ahmad, M. Identification of DypB from Rhodococcus jostii RHA1 as a lignin peroxidase / M. Ahmad, J.N. Roberts, E.M. Hardiman, R. Singh, L.D. Eltis, T.D.H. Bugg // Biochem. - 2011. - V. 50. - P. 5096 - 5107.

38. Ahmad, M. Development of novel assays for lignin degradation: comparative analysis of bacterial, fungal lignin degraders / M. Ahmad,

C.R. Taylor, D. Pink, K. Burton, D. Eastwood, G.D. Bending, T.D.H. Bugg // Molecular Biosystems. - 2010. - P. 815 - 821.

39. Alexander, G. Population dynamics of a motile, a non-motile Azospirillum lipoferum strain during rice colonization, motility variation in the rhizosphere / G. Alexander, C. Jacoud, D. Faure // FEMS Microbiol. Ecol. - 1996.

- V. 19. - P. 271 - 278.

40. Alexandre, G. Laccases are widespread in bacteria / G. Alexandre, I.B. Zhulin // Trends Biotechnol. - 2000. - V. 18. - P. 41 - 42.

41. Al-Sabti, K. Chlorotriazine reactive azo red 120 textile dye induces micronuclei in fish / K. Al-Sabti // Ecotoxicology, Environmental Safety. - 2000. -V. 47. - P. 149 - 155.

42. Andersson, L.A. Spectral characterization of diarylpropane oxygenase, a novel peroxide-dependent, lignin - degrading heme enzyme / L.A. Andersson, V. Renganathan, A.A. Chiu, T.M. Loehr, M.H. Gold // J. Biol. Chem. - 1985. - V. 260. - P. 6080 - 6087.

43. Archibald, F.S. A new assay for lignin-type peroxidases employing the dye azure B / F.S. Archibald // Appl. Environ. Microbiol. - 1992. - V. 9.

- P. 3110 - 3116.

44. Asgher, M. Characterization of purified, Xerogel immobilized Novel Lignin Peroxidase produced from Trametes versicolor IBL-04 using solid state medium of Corncobs / M. Asgher, H.M.N. Iqbal, M. Irshad // BMC Biotechnology. - 2012. - V. 46. - P. 1 - 8.

45. Assmus, B. In situ localization of Azospirillum brasilense in the rhizosphere of wheat with fluorescently labeled, rRNA-targeted oligonucleotide probes, scanning confocal laser microscopy / B. Assmus, P. Hutzler, G. Kirchhof, R. Amann, J.R. Lawrence, A. Hartmann // Appl. Environ. Microbiol.

- 1995. - V. 61. - P. 1013 - 1019.

46. Baldani, V.L.D. Effects of Azospirillum inoculation on root infection, nitrogen incorporation in wheat / V.L.D. Baldani, J.I. Baldani, J. Dobereiner // Can. J. Microbiol. - 1983. - V. 29. - P. 924 - 929.

47. Baldrian, P. Fungal laccases - occurrence, properties / P. Baldrian // FEMS Microbiol Rev. - 2006. - V. 30. - P. 215 - 242.

48. Banci, L. Unfolding, pH studies on manganese peroxidase: role of heme, calcium on secondary structure stability / L. Banci, I. Bartalesi, S. Ciofi-baffoni, M. Tien // Biopolym. (Biospectroscopy). - 2003. - V. 72.

- P. 38 - 47.

49. Banci, L. Proton NMR investigation into the basis for the relatively high redox potential of lignin peroxidase / L. Banci, I. Bertini, P. Turano, M. Tien, T.K. Kirk // PNAS. - 1991. - V. 88. - P. 6956 - 6960.

50. Bashan, Y. Azospirillum-plant relationships: environmental, physiological advances (1990 - 1996) / Y. Bashan, G. Holguin // Can. J. Microbiol. - 1997. - V. 43. - P. 103 - 121.

51. Bashan, Y. Azospirillum-plant relationships: physiological, molecular, agricultural,, environmental advances (1997 - 2003) / Y. Bashan, G. Holguin, L.E. de-Bashan // Can. J. Microbiol. - 2004. - V. 50. - P. 521 - 577.

52. Bashan, Y. Evidence that fibrillar anchoring is essential for Azospirillum brasilense attachment to sand / Y. Bashan, G. Mitiku, R.E. Whitmoyer, H. Levanony // Plant, Soil. - 1991. - V. 132. - P. 73 - 83.

53. Becking, J.H. Azospirillum lipoferum - a reappraisal / J.H. Becking // Experientia Supplementum. 1982. - V. 42. - P. 130 - 149.

54. Bholay, A.D. Bacterial lignin peroxidase: A tool for biobleaching, biodegradation of industrial effluents / A.D. Bholay, V. Borkhataria Bhavna, U. Jadhav Priyanka, S. Palekar Kaveri, V. Dhalkari Mayuri, P.M. Nalawade // Univ. J. Environ. Res. Technol. - 2012. - V. 2. - P. 58 - 64.

55. Bradford, M.M. A rapid, sensitive method for the quantitation of microorganisms qualities of protein utilizing the principle of protein - dye binding / M.M. Bradford // Anal. Biochem. - 1976. - V. 72. - P. 248 - 254.

56. Brown, E.M. Exploring bacterial lignin degradation / E.M. Brown, C.Y.M. Chang // Current Opinion in Chemical Biology. - 2014. - V. 19.

- P. 1 - 7.

57. Brendlyn, D.F. Role of Veratryl Alcohol in Regulating Ligninase Activity in Phanerochaete chrysosporium / D.F. Brendlyn, T.K. Kirk, L.F. Roberta // Appl. Environ. Microbiol. - 1986. - V. 52. - P. 251 - 254.

58. Bruna, V-C. Azo Dyes: Characterization, Toxicity - A Review / V-C. Bruna, M-M. Maria Aparecida // Textiles, Light Industrial Science, Technology (TLIST). - 2013. - V. 2. I. 2. - P. 85 - 101.

59. Bugg, T.D.H. Pathways for degradation of lignin in bacteria, fungi / T.D.H. Bugg, M. Ahmad, E.M. Hardiman, R. Rahmanpour // Nat. Prod. Rep. -2011a. - V. 28. - P. 1883 - 1896.

60. Bugg, T.D.H. The emerging role for bacteria in lignin degradation, bio-product formation / T.D.H. Bugg, M. Ahmad, E.M. Hardiman, R. Singh // Current Opinion in Biotechnology. - 2011b. - V. 22. - P. 394 - 400.

61. Burdman, S. Surface haracteristics of Azospirillum brasilense in relation to cell aggregationand attachment to plant roots / S. Burdman, Y. Okon, E. Jurkevitch // Critic. Rev. Microbiol. - 2000. - V. 26. - P. 91 - 110.

62. Buzzini, A.P. Evaluation of Aerobic, Anaerobic Treatment of Kraft Pulp Mill Effluent for Organochlorines Removal / A.P. Buzzini, M.A. Nolasco, A.M. Springer, E.C. Pires // Water Practice & Technology. - 2006. - V. 1. - P. 1 - 8.

63. Cancel, A.M. Lignin, veratryl alcohol are not inducers of the ligninolytic system of Phanerochaete chrysosporium / A.M. Cancel, A.B. Orth, M. Tien // Appl. Environ. Microbiol. - 1993. - V. 59. - P. 2909 - 2913.

64. Chagas, E.P. Decolorization of azo dyes by Phanerochaete chrysosporium, Pleurotus sajorcaju / E.P. Chagas, L.R. Durrant // Enzyme, Microbial Technology. - 2001. - V. 29. - P. 473 - 477.

65. Chang, J.S. Decolorization of Azo Dyes with Immobilized Pseudomonas luteola / J.S. Chang, Y.P. Chou, S.Y. Chen // Process Biochem. -2001. - V. 36. - P. 757.

66. Chen, K.C. Microbial decolourisation of azo dyes by Proteus mirabilis / K.C. Chen, W.T. Huang, J.Y. Wu, J-Y. Houng // Journal Industrial

Microbiology, Biotechnology. - 1999. - V. 23. - P. 686 - 690.

67. Chen, K.C. Decolorization of the Textile Dyes by Newly Isolated Bacterial Strains / K.C. Chen, J.Y. Wu, D.J. Liou, S.C.J. Hwang // J. Biotechnol. -2003. - V. 101. - P. 57.

68. Chung, K.T. Degradation of azo dyes by environmental microorganisms, helminthes / K.T. Chung, J.R. Stevens // Environmental, Toxicological Chemistry. - 1993. - V. 12. - P. 2121 - 2132.

69. Claus, H. Laccases, their occurrence in prokaryotes / H. Claus // Arch. Microbiol. - 2003. - V. 179. - P. 145 - 150.

70. Correia, V.M. Characterization of textile wastewaters - a review / V.M. Correia, T. Stephenson, S.J. Judd // Environmental Technology. - 1994.

- V. 15. - P. 917 - 929.

71. Crawford, D.L. Microbial degradation of lignin / D.L. Crawford, R.L. Crawford // Enzyme Microb. Technol. - 1980. - V. 2. - P. 11 - 21.

72. Bacterial extracellular lignin peroxidase: Patent 5200338 United States US5200338A / D.L. Crawford, R. Muralidhara ; Idaho Research Foundation Incorporated a Corp of Idaho Research Foundation Inc. - № US5200338A ; 1993.04.06 ; priority date 1988-11-30.

73. Cullen, D. Enzymology, molecular biology of lignin degradation / D. Cullen, P.J. Kersten // The Micota III - Biochemistry, Molecular Biology. 2nd 365 Ed. Springer-Verlag, Berlin-Heidelberg. - 2004. - V. 3. - P. 249 - 273.

74. Danneberd, G. Aspects of nitrogen fixation, denitrification by Azospirillum / G. Danneberd, A. Kronenberg, G. Neuer // Plant soil. - 1986.

- V. 90. - P. 193 - 202.

75. De-Polli, H. Serological differentiation of Azospirillum species belonging to different host-plant specificity groups / H. De-Polli, B.B. Bohlool, J. Döbereiner // Arch. Microbiol. - 1980. - V. 126. - P. 217 - 222.

76. Diamantidis, G. Purification, characterization of the first bacterial laccase in the rhizospheric bacterium Azospirillum lipoferum / G. Diamantidis, A. Effosse, P. Potier, R. Bally // Soil Biol. Biochem. - 2000. - V. 32.

- P. 919 - 927.

77. Dobereiner, J. Endophytic occurence of diazotrophic bacteria in non-leguminous crops / J. Dobereiner, V.L. Baldani, V.M. Reis // Azospirillum VI, Related Microorganisms: Genetics, Physiology, Ecology. Series G: Ecological Sciences. Springer - Verlag. - 1995. - V. 37. - P. 3 - 14.

78. Dobereiner, J. Associative symbioses in tropical grasses: Characterization of microorganisms, nitrogen-fixing sites / J. Dobereiner, J.M. Day // Proc. Intern. Symp. Nitrogen. Fixat. - 1975. - P. 518 - 538.

79. Donna, C.R. Treatment of coloured effluents with lignin - degrading enzymes: An emerging role of marine-derived fungi / C.R. Donna, D'Souza, A.K. Verma // Critical Reviews in Microbiology. - 2000. - V. 34. - P. 189 - 206.

80. Ekici, P. Degradability of selected azo dye metabolites in activated sludge systems / P. Ekici, G. Leupol, H. Parlar // Chemosphere. - 2001. - V. 44.

- P. 721 - 728.

81. Endo, K. A novel extracytoplasmic phenol oxidase of Streptomyces: its possible involvement in the onset of morphogenesis / K. Endo, K. Hosono, T. Beppu, K. Ueda // Microbiol. - 2002. - V. 148. - P. 1767 - 1776.

82. Eom, M.H. Inactivating effect of phenolic unit structures on the biodegradation of lignin by lignin peroxidase from Phanerochaete chrysosporium / M.H. Eom, Y.H. Kim // Enzyme, microbial technology. - 2014. - V. 61.

- P. 48 - 54.

83. Fenn, P. Relationships of Nitrogen to the Onset, Suppression of Ligninolytic Activity, Secondary Metabolism in Phanerochaete chrysosporium / P. Fenn, T.K. Kirk // Arch. Microbiol. - 1981. - V. 130. - P. 59 - 65.

84. Fibach-Paldi, S. Key physiological properties contributing to rhizosphere adaptation, plant growth promotion abilities of Azospirillum brasilense / S. Fibach-Paldi, S. Burdman, Y. Okon // FEMS Microbiol. Lett.

- 2012. - V. 326. - P. 99 - 108.

85. Freeman, J.C. Stoichiometry, spectroscopic identity of cooper centers in phenoxazonine synthase: a new addition for the blue cooper oxidase family /

J.C. Freeman, P.G. Nayar, T.P. Begley // Biochem. - 1993. - V. 32.

- P. 4826 - 4830.

86. Fu, Y. Fungal decolorization of dye wastewaters: a review / Y. Fu, T. Viraraghavan // Bioresources Technology. - 2001. - P. 79. - P. 251 - 262.

87. Giardina, P. Structural characterization of heterodimeric laccases from Pleurotus ostreatus / P. Giardina, F. Autore, V. Faraco, G. Festa, G. Palmieri, A. Piscitelli, G. Sannia // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2007. - V. 75. - I. 6.

- P. 1293 - 1300.

88. Glenn, J.K. Purification, characterization of an extracellular Mn(2+) -dependent peroxidase from the lignin-degrading basidiomycete Phanerochaete chrysosporium / J.K. Glenn, M.H. Gold // Arch. Biochem. Biophys. - 1985. - V. 242. - P. 329 - 341.

89. Glumoff, T. Lignin peroxidase from Phanerochaete chrysosporium. Molecular, kinetic characterization of isozymes / T. Glumoff, P.J. Harvey, S. Molinari, M. Goble, G. Frank, J.M. Palmer, J.D.G. Smit, M.S.A. Leisola // Eur. J. Biochem. 1990. - V. 187. - P. 515 - 520.

90. Gold, M.H. Purification, characterization of an extracellular H2O2 -requiring diarylpropane oxygenase from the white rot basidiomycete Phanerochaete chrysosporium / M.H. Gold, M. Kuwahara, A.A. Chui, J.K. Glenn // Arch. Biochem. Biophys. - 1984. - V. 234. - P. 353 - 362.

91. de Gonzalo, G. Bacterial enzymes involved in lignin degradation / G. de Gonzalo, I.C. Dana, H.M. Mohamed Habib, W.M. Fraaije // Journal of Biotechnology - 2016. - V. 236. - P. 110 - 119.

92. Griffiths, J. Developments in the light absorption properties of dyes -colour, photochemical degradation reactions / J. Griffiths // Oxford: Soc. Chem. Ind. - 1984. - P. 1 - 30.

93. Guerrero-Molina, F. More than rhizosphere colonization of strawberry plants by Azospirillum brasilense / F. Guerrero-Molina, B.C. Winik, O. Pedraza // Appl. Soil Ecol. - 2012. - V. 61. - P. 205 - 212.

94. Hammel, K.E., Ligninolysis by a purified lignin peroxidase / K.E. Hammel, K.A. Jensen, M.D. Mozuch // J. Biol. Chem. - 1993. - V. 268.

- P. 12274 - 12281

95. Hartman, A. The genus Azospirillum / A. Hartman, J.I. Baldani // The Prokaryotes. - 2006. - V. 5. - P. 115 - 140.

96. Hartmann, A. Physiology of Azospirillum Plant Associations / A. Hartmann, W. Zimmer // Boca Raton. FL: CRC Press. - 1994. - P. 15 - 39.

97. Hatakka, A.I. Production, characterization of lignin peroxidases, laccase from the white - rot fungi Phlebia radiata, Phlebia (Merulius) tremellosa / A.I. Hatakka, O.Y. Niemenmaa, V.P. Lankinen // Ligno-cellulosics. Science, technology, development. - 1992. - P. 45 - 53.

98. Hawkins, F. A Rhizobium leguminosarum gene required of symbiotic nitrogen fixation, melanin synthesis, normal growth on certain growth media /

F. Hawkins, C. Kennedy, A.W.B. Johnston // J. Gen. Microbiol. - 1991. - V. 137.

- P. 1721 - 1728.

99. Hoang, H. Accelerated degradation of a variety of aromatic compounds by Spirodela polyrhiza - bacterial associations, contribution of root exudates released from S. polyrhiza / H. Hoang, N. Yu, T. Toyama, D. Inoue, K. Sei, M. Ike // J. Environ. Sci. - 2010. - V. 22. - P. 494-499.

100. Hofrichter, M. Lignin conversion by manganese peroxidase / M. Hofrichter // Enzyme Microb. Technol. - 2002. - V. 30. - P. 454 - 466.

101. Holguin, G. Genetics, molecular biology of Azospirillum /

G. Holguin, C.L. Patten, B.R. Glick // Biol. Fertil. Soils. - 1999. - V. 29.

- P. 10 - 23.

102. Hu, T.L. Degradation of azo dye RP2B by Pseudomonas luteola / T.L. Hu // Water Science, Technology. - 1998. - V. 38. - P. 299 - 306.

103. Hullo, M-F. CotA of Bacillus subtilis Is a Copper - Dependent Laccase / M-F. Hullo, I. Moszer, A. Danchin, I. Martin-Verstraete // Journal of Bacteriology. - 2001. - V. 183. - I. 18. - P. 5426 - 5430.

104. Jadhav, J.P. Decolourization of azo dye methyl red by Saccharomyces

cervisiae MTCC 463 / J.P. Jadhav, G.K. Parshetti, S.D. Kalme, S.P. Govindwar // Chemosphere. - 2007. - V. 68. - P. 394 - 400.

105. Jadhav, S.U. Decolorization of Brilliant Blue G Dye Mediated by Degradation of the Microbial Consortium of Galactomyces geotrichum, Bacillus sp. / S.U. Jadhav, M.U. Jadhav, A.N. Kagalkar, S.P. Govindwar // J. Chin. Inst. Chem. Engrs. - 2008. - V. 39. - P. 563.

106. James, E.K. Nitrogen fixation in endophytic, associative symbioses / E.K. James // Field Crops Res. - 2000. - V. 65. - P. 197 - 209.

107. Johjima, T. Direct interaction of lignin, lignin peroxidase from Phanerochaete chrysosporium / T. Johjima, N. Itoh, M. Kabuto, F. Tokimura, T. Nakagawa, H. Wariishi, H. Tanaka // Proc. Nat. Acad. Sci. - 1999. - V. 96.

- P. 1989 - 1994.

108. Jones, J.J. Decolourization of malachite green, crystal violet by waterborne pathogenic Mycobacteria / J.J. Jones, J.O. Falkinham 3rd. // Applied Environmental Microbiology. - 2003. - V. 47. - I. 7. - P. 2323 - 2326.

109. Kalyani, D.C. Biodegradation of reactive textile dye Red BLI by an isolated bacterium Pseudomonas sp. SUK1 / D.C. Kalyani, P.S. Patil, J.P. Jadhav, S.P. Govindwar // Bioresour Technol. - 2008a. - V. 99. - P. 4635 - 4641.

110. Kalyani, D.C. Ecofriendly Biodegradation, Detoxification of Reactive Red 2 Textile Dye by Newly Isolated Pseudomonas sp. SUK1 / D.C. Kalyani, A.A. Telke, R.S. Dhanve, J.P. Jadhav // J. Hazard. Mater. - 2008b.

- V. 163. - P. 735.

111. Kammradt, P.B. Color removal of dye from industrial effluents by oxidation process Advanced. // P.B. Kammradt // Thesis (Master-Eng. Water, Environmental Resources). Parana University. - 2004. - P. 1 - 107.

112. Keharia, H. Bioremediation concepts for treatment of dye containing wastewater: a review / H. Keharia, D. Madamwar // Indian Journal of Experimental Biology. - 2003. - V. 41. - P. 1068 - 1075.

113. Kersten, P.J. The ligninase of Phanerochaete chrysosporium generates cation radicals from methoxybenzenes / P.J. Kersten, M. Tien, B. Kalyanaraman,

T.K. Kirk // J. Biol. Chem. - 1985. - V. 260. - P. 2609 - 2612.

114. Khindaria, A. Veratryl alcohol oxidation by lignin peroxidase / A. Khindaria, I. Yamazaki, S.D. Aust // Biochemistry. - 1995. - V. 34.

- P. 16860 - 16869.

115. Kim, S.J. Purification, characterisation of a novel peroxidase from Geotrichum candidum. Dec. 1 involved in decolourisation of dyes / S.J. Kim, M. Shoda // Appl. Environ. Microbiol. - 1999. - V. 65. - P. 1029 - 1035.

116. Kirk, T.K. Enzymatic "combustion": the microbial degradation of lignin / T.K. Kirk, R.L. Farrell // Annu. Rev. Microbiol. - 1987. - V. 41.

- P. 465 - 505.

117. Kuan, I.C. Kinetic analysis of manganese peroxidase. The reaction with manganese complexes / I.C. Kuan, K.A. Johnson, M. Tien // J. Biol. Chem. -1993. - V. 268. - P. 20064 - 20070.

118. Kunz, A. Remediation of textile efluent: combination between chemical process (ozone), biological (P. chrysosporium). Remediagao de efluente textil: combinagao entre processo quimico (Ozonio) e biologico (P. chrysosporium) (in portuguese): Thesis (Doctor in Chemical) / A. Kunz. - Brazil, 1999. - 130 p.

119. Kunz, A. Degradation of reactive dyes by the system metallic iron / hydrogen peroxide / A. Kunz, P. Peralta-Zamora, S.G. Moraes, N. Duran // Qumica Nova. - 2002. - V. 25. - P. 78.

120. Kunz, A. Combined treatment of textile effluent using the sequence Phanerochaete chrysosporium - ozone / A. Kunz, V. Reginatto, N. Duran // Chemosphere. - 2001. - V. 44. - P. 281 - 287.

121. Kuwahara, M. Separation, characterization of two extracellular H2O2 -dependent oxidases from ligninolytic cultures of Phanerochaete chrysosporium / M. Kuwahara, J. Glenn, M. Morgan, M. Gold // FEBS Letters.

- 1984. - V. 168. - P. 247 - 250.

122. Laemmli, U.K. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4 / U.K. Laemmli // Nature. - 1970. - V. 227.

- P. 680 - 685.

123. Lavrinenko, K. Azospirillum thiophillum sp. nov., a novel diazotrophic bacterium isolated from a sulfide spring / K. Lavrinenko,

E. Chernousova, E. Gridneva, G. Dubinina, V. Akimov, J. Kuever, A. Lysenko, M. Grabovich // Int. J. Syst. Microbiol. - 2010. - V. 60. - P. 2832 - 2837.

124. Leisola, M. Lignin - designed randomness / M. Leisola, O. Pastinen, D.D. Axe // BlO-complexity. - 2012. - V. 2012. - I. 3. - P. 1 - 11.

125. Lerch, K. Purification, characterization of a tyrosinase from Streptomyces glaucescens / K. Lerch, I. Ettinger // Eur. J. Biochem. - 1972.

- V. 31. - P. 427 - 437.

126. Li, J. Bacteria, lignin degradation / J. Li, H. Yuan, J. Yang // Front. Biol. China. - 2009. - V. 4. - P. 29 - 38.

127. Lin, S.-Y. Azospirillum picis sp. nov., isolated from discarded tar / S.-Y. Lin, C.C. Young, H. Hupfer, C. Siering, A.B. Arun, W.-M. Chen, W.-A. Lai,

F.-T. Shen, P.D. Rekha, A.F. Yassin // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. - 2009. - V. 59. - P. 761 - 765.

128. Lise, H.H. Non priority analysis of the wastewater streams of four dye manufacturing facilities / H.H. Lise // JWPCF. - 2002. - V. 62.

- P. 665 - 669.

129. Maguire, R.J. Occurrence of dyes in the Yamaska River, Quebec / R.J. Maguire, R.J. Tkacz // Water Pollution Research. - 1991. - V. 26.

- P. 145 - 161.

130. Makoi, J.H.J.R. Biological, ecological, agronomic significance of plant phenolic compounds in rhizosphere of the symbiotic legumes / J.H.J.R. Makoi, P.A. Ndakidemi // Afr. J. Biotechn. - 2007. - V. 6.

- P. 1358 - 1368.

131. Marechal, M.-L. Decoloration of Chlorotriazine Reactive Azo Dyes with H2O2/UV / M.-L. Marechal, Y.M. Slokar, T. Taufer // Dyes Pigments.

- 1997. - V. 33. - P. 281 - 298.

132. Martins, L.O. Molecular, Biochemical Characterization of a Highly Stable Bacterial Laccase That Occurs as a Structural Component of the Bacillus subtilis Endospore CotA / L.O. Martins, C.M. Soares, M.M. Pereira, M. Teixeira, T. Costa, G.H. Jones, A.O. Henriques // The Journal of Biological Chemistry. -2002. - V. 277. - P. 18849 - 18859.

133. Martins, M.A. Comparative studies of fungal degradation of single or mixed bioaccessible reactive azo dyes / M.A. Martins, N. Lima, A.J. Silvestre, M. J. Queiroz // Chemosphere. - 2003. - V. 52. - P. 967 - 973.

134. McMahon, A.M. Purification,, characterisation of tyrosinase, laccase from Pseudomonas putida / A.M. McMahon, E.M. Doyle, S. Brooks, K.E. O'Connor // Enzyme Microb. Technol. - 2007. - V. 40. - P. 1435 - 1441.

135. Mcmullan, G. Microbial decolourisation, degradation of textile dyes / G. Mcmullan, C. Meehan, A. Conneely, N. Kirby, T. Robinson, P. Nigam, I.M. Banat, R. Marchant, W.F. Smyth // Applied Microbiology, Biotechnology. -2001. - V. 56. - P. 81 - 87.

136. Mercado-Blanco, J. Melanin production by Rhizobium meliloti GR4 is linked to nonsymbiotic plasmid pRme GR4b / J. Mercado-Blanco, F. Garcia, M. Fernandez-Lopez, J. Olivares // J. Bacteriol. - 1993. - V. 175.

- P. 5403 - 5410.

137. Mester, T. Oxidation of a Tetrameric Nonphenolic Lignin Model Compound by Lignin Peroxidase / T. Mester, K. Ambert-Balay, S. Ciofi-Baffoni, L. Banci, A.D. Jones, M. Tien // The Journal of Biological Chemistry. - 2001.

- V. 276.- P. 22985 - 22990.

138. Mielgo, I. Biodegradation of a polymeric dye in a pulsed bed bioreactor by immobilized Phanerochaete chrysosporium / I. Mielgo, M.T. Moreira, G. Feijoo, J.M. Lema // Water Research. - 2002. - V. 36.

- P. 1896 - 1901.

139. Miki, K. Novel aryl ether rearrangement catalyzed by lignin peroxidase of Phanerochaete chrysosporium / K. Miki, V. Renganathan,

M.H. Gold // FEBS Letters. - 1986. - V. 203. - P. 235 - 238.

140. Nelson, L.M. Effect of oxygen, nitrate on nitrogen fixation, denitrification by Azospirillum brasilense growth in continuous culture / L.M. Nelson, R. Knowles // Can. J. Microbiol. - 1978. -V. 24. - P. 1395 - 1403.

141. Neyra, C.A. Coaggregation of Azospirillum with other bacteria: basis for functional diversity / C.A. Neyra, A. Atkinson, O. Olubayi // Azospirillum VI, Related Microorganisms. - 1995. - V. 37. - P. 429 - 439.

142. Nidadavolu, S.V.S.S.S.L.H.B. Decolorization of triphenyl methane dyes by Fomitopsis feei / S.V.S.S.S.L.H.B. Nidadavolu, K. Gudikandula, S.K. Pabba, S.M. Charya // Natural Science. - 2013. - V. 5. - P. 30 - 35.

143. Nigam, P. Microbial Process for the Decolorization of Textile Effluent Containing Azo, Diazo, Reactive Dyes / P. Nigam, I.M. Banat, D. Singh, R. Marchant // Process Biochemistry. 1996. - V. 31. - P. 435 - 442.

144. Niku-Paavola, M. The effect of culture conditions on the production of lignin modifying enzymes by the white - rot fungus Phlebia radiata / M. Niku-Paavola, E. Karhunen, A. Kantelinen, L. Viikari, T. Lundell, A. Hatakka // Journal of Biotechnology. - 1990. - V. 13. - P. 211 - 221.

145. Nosco, P. The association of free - living nitrogen - fixing bacteria with the roots of High Arctic graminoids / P. Nosco, L.C. Bliss, F.D. Cook // Arc. Alp. Res. - 1994. - V. 26. - P. 180 - 186.

146. Ohe, T. Mutagens in surface water: A review / T. Ohe, T. Watanabe, K. Wakabayashi // Mutation Research. - 2004. - V. 567. - P. 109 - 149.

147. Okon, Y. Factors affecting growth, nitrogen fixation in Spirillum lipoferum / Y. Okon, S.L. Albrecht, R.H. Burns // J. Bacteriol. - 1976. - V. 127. -I. 3. - P. 1248 - 1254.

148. Okon, Y. Agronomic application of Azospirillum: an evaluation of 20 years worldwide field inoculation / Y. Okon, C.A. Labandera-Gonzalez // Soil. Biol. Biochem. - 1994. - V. 26. - P. 1551 - 1601.

149. Oliveira, D.P. Dyes as important class of environmental contaminants - a case study : Thesis (Doctor - Toxicology, Toxicological Analyses) /

D.P. Oliveira. - Sao Paulo, Brazil, 2005. - 121 p.

150. Oliveira, P.L. Use of Bacillus pumilus CBMAI 0008, Paenibacillus sp. CBMAI 868 for colour removal from paper mill effluent / P.L. Oliveira, M. Duarte, A. Ponezi, L. Durrant // Brazilian J. Microbiol. - 2009.

- V. 40. - P. 818 - 826.

151. Ona, O. Growth, indole-3-acetic acid biosynthesis of Azospirillum brasilense Sp245 is environmentally controlled / O. Ona, I.J. Van, E. Prinsen, J. Vanderleyden // FEMS Microbiology Lett. - 2005. - V. 246. - P. 125 - 132.

152. Oranusi, N.A. Effect of pH, Nutrient Starvation on Biodegradation of Azo Dyes by Pseudomonas sp / N.A. Oranusi, C.J. Ogugbue // J. Appl. Sci. Environ. Mgt. - 2005. - V. 9. - I. 1. - P. 39 - 43.

153. Oranusi, N.A. Degradation of sulphonated azo dyes by Pseudomonas spp. / N.A. Oranusi, C.J. Ogugbue // Journal of Applied Science, Environmental Management. - 2001. - V. 5. - P. 13 - 17.

154. Orth, A.B. Ubiquity of lignin - degrading peroxidases among various wood - degrading fungi / A.B. Orth, D.J. Royse, M. Tien // Appl. Envir. Microb. -1993. - V. 59. - P. 4017 - 4023.

155. Palmieri, G. Atypical laccase isoenzymes from copper supplemented Pleurotus ostreatus cultures / G. Palmieri, G. Cennamo, V. Faraco, A. Amoresano, G. Sannia, P. Giardina // Enzyme Microb. Technol. - 2003. - V. 33.

- P. 220 - 230.

156. Park, D.H. Microbial utilization of electrically reduced neutral red as the sole electron donor for growth, metabolite production / D.H. Park, M. Laivenieks, M.V. Guettler, M.K. Jain, J.G. Zeikus // Applied, Environmental Microbiology. - 1999. - V. 65. - P. 2912 - 2917.

157. Pasti-Grigsby, M.B. Influence of aromatic substitution patterns on azo dye degradability by Streptomyces spp., Phanerochaete chrysosporium / M.B. Pasti-Grigsby, A. Paszczynski, S. Goszczynski, D.L. Crawford, R.L. Crawford // Appl. Environ. Microbiol. - 1992. - V. 58. - P. 3605 - 3613.

158. Paszczynski, A. Manganese peroxidase of Phanerochaete

chrysosporium: purification / A. Paszczynski, R. Crawford, V.B. Huynh // Methods Enzymol. - 1988. - V. 161. - P. 264 - 270.

159. Pieper, D.H. Aerobic degradation of polychlorinated biphenyls / D.H. Pieper // Appl. Microbiol. Biotechnol. - 2005. - V. 67. - P. 170 - 191.

160. Pourbabaee, A.A. Decolorization of methyl orange (As a model azo dye) by the newly discovered Bacillus sp. / A.A. Pourbabaee, F. Alekzadeh, M.N. Sarbolouki, A. Mohajeri // Iranian J. Chem. Chem. Eng. - 2005. - V. 24.

- P. 41 - 45.

161. Prasongsuk, S. Decolourization of Pulp Mill Wastewater Using Thermotolerant White Rot Fungi / S. Prasongsuk, P. Lotrakul, T. Imai, H. Punnapayak // Science Asia. - 2009. - V. 35. - P. 37 - 41.

162. Rahman, N.H.A. Production of ligninolitic enzymes by newly isolated bacteria from pail oil plantation soil / N.H.A. Rahman, N.A. Rahman, S. Abd Aziz, M.A. Hassan // Bio Res. - 2013. - V. 8. - P. 6136 - 6150.

163. Ramachandra, M. Characterization of an extracellular lignin peroxidase of the lignocellulolytic actinomycete Streptomyces viridosporus / M. Ramachandra, D.L. Crawford, G. Hertel // Appl. Environ. Microbiol. - 1988.

- V. 54. - P. 3057 - 3063.

164. Robinson, T. Remediation of dyes in textile effluent: a critical review on current treatment technologies with a proposed alternative / T. Robinson, G. Mcmullan, R. Marchant, P. Nigam // Bioresource Technology. - 2001. - V. 77.

- P. 247 - 255.

165. Ruijssenaars, H.J. Cloned Bacillus halodurans multicopper oxidase exhibiting alkaline laccase activity / H.J. Ruijssenaars, S.A. Hartmans // Appl. Microbiol. Biotechnol. - 2004. - V. 65. - P. 177 - 182.

166. Sadasivan, L. Flocculation in Azospirillum brasilense, Azospirillum lipoferum: exopolysaccharides, cyst formation / L. Sadasivan, C.A. Neyra // J. Bacteriol. - 1985. - V. 163. - P. 716 - 723.

167. Saikia, S.P. A review on the role of Azospirillum in the yield improvement of non leguminous crops / S.P. Saikia, D. Bora, A. Goswami,

K.D. Mudoi, A. Gogoi // African J. Microbiol. Res. - 2012. - V. 6.

- P. 1085 - 1102.

168. Sammons, D.W. Ultrasensitive silver-based color staining of polypeptides in Polyacrylamide gels / D.W. Sammons, L.D. Adams, E.E. Nishizava // Electrophoresis. - 1981. - V. 2. - P. 135-140.

169. Sani, R.K. Decolorization of Triphenylmethane Dyes, Textile, Dyestuff Effluent by Kurthia sp. / R.K. Sani, U.C. Banerjee // Enzyme Microb. Technol. - 1999. - V. 24. - P. 433.

170. Saratale, R.G. Ecofriendly Decolorization, Degradation of Reactive Green 19A Using Micrococcus glutamicus NCIM - 2168 / R.G. Saratale,

G.D. Saratale, J.S. Chang, S.P. Govindwar // Bioresour. Technol. - 2009.

- V. 110. - P. 3897.

171. Saratale, R.G. Bacterial decolorization, degradation of azo dyes: A review / R.G. Saratale, G.D. Saratale, J.S. Chang, S.P. Govindwar // Journal of the Taiwan Institute of Chemical Engineers. - 2011. - V. 42. - P. 138 - 157.

172. Schliephake, K. Transformation, degradation of the disazo dye Chicago Sky Blue by a purified laccase from Pycnoporus cinnabaritus / K. Schliephake, D.E. Meinwaring, G.T. Lonergan, I.K. Jones, W.L. Baker // Enzyme Microbiology, Technology. - 2000. - V. 27. - P. 100 - 107.

173. Schloter, M. Endophytic, surface colonization of wheat roots (Triticum aestivum) by different Azospirillum brasilense strains studied with strain specific monoclonal antibodies / M. Schloter, A. Hartmann // Symbyosis. - 1998.

- V. 25. - P. 159 - 179.

174. Schoemaker, H.E. Degradation of lignin by Phanerochaete chrysosporium / H.E. Schoemaker, M.S.A. Leisola // J. Biotechnol. - 1990.

- V. 13. - P. 101 - 109.

175. Schoemaker, H.E. On the mechanism of enzymatic lignin breakdown /

H.E. Schoemaker, P.J. Harvey, R.M. Bowen, J.M. Palmer // FEBS Lett. - 1985.

- V. 183. - P. 7 - 12.

176. Shaul, G.M. Treatability of water soluble azo dyes by the activated

sludge process / G.M. Shaul, R.J. Lieberman, C.R. Dempsey, K.A. Dostal // Proceedings of the Industrial Wastes Symposia WPCF. - 1986. - P. 1 - 18.

177. Shivprasad, S. Catecol formation, melanization by Na-dependent Azotobacter chroococcum: a protective mechanism for aeroadaptation? / S. Shivprasad, W.J. Page // Appl. Environ. Microbiol. - 1989. - V. 55.

- P. 1811 - 1817.

178. Solano, F. Isolation, characterization of strain MMB-1 (CECT 4803), a novel melanogenic marine bacterium / F. Solano, E. Garcia, E. Perez-de-Egea, A. Amat // Appl. Environ. Microbiol. - 1997. - V. 63. - P. 3506 - 4399.

179. Stolz, A. Basic, applied aspects in the microbial degradation of azo dyes / A. Stolz // Applied Microbiology, Biotechnology. - 2001. - V. 56.

- P. 69 - 80.

180. Strong, P.J. Laccase: A Review of Its Past, Its Future in Bioremediation / P.J. Strong, H. Claus // Critical Reviews in Environmental Science, Technology. - 2011. - V. 41. - P. 373 - 434.

181. Tarrand, J.J. A taxonomic study of the Spirillum lipoferum group, with descriptipn of a new genus, Azospirillum gen. nov.,, two species, Azospirillum lipoferum (Beijerinck) com nov., Azospirillum brasilense sp. nov. / J.J. Tarrand, N.R. Krieg, J. Dobereiner // Can. J. Microbiol. - 1978. - V. 24.

- P. 967 - 980.

182. Ten Have, R. Oxidative mechanisms involved in lignin degradation by white - rot fungi. / R. Ten Have, P.J. Teunissen // Chem. Rev. - 2001. - V. 101.

- P. 3397 - 3413.

183. Thomas, W.J. Nutritional Regulation of Lignin Degradation by Phanerochaete chrysosporium / W.J. Thomas, C. Suki, T.K. Kirk // Appl. Environ. Microbiol. - 1981. - V. 42. - P. 290 - 296.

184. Thurston, C.F. The structure, function of fungal laccases / C.F. Thurston // Microbiology. - 1994. - V. 140. - P. 19 - 26.

185. Tien, M. Lignin-degrading Enzyme from the Hymenomycete Phanerochaete chrysosporium Burds / M. Tien, T.K. Kirk // Science. - 1983.

- V. 221. - P. 661 - 662.

186. Tien, M. Lignin-degrading enzyme from Phanerochaete chrysosporium: purification, characterization,, catalytic properties of a unique H2O2 - requiring oxygenase. / M. Tien, T.K. Kirk // Proc. Natl. Acad. Sci. - 1984.

- V. 81. - P. 2280 - 2284.

187. Tonon, F. Influence of Veratryl Alcohol, Hydrogen Peroxide on Ligninase Activity, Ligninase Production by Phanerochaete chrysosporium / F. Tonon, E. Odier // Appl Environ Microbiol. - 1988. - V. 54. - P. 466 - 472.

188. Tony, B.D. Decolorization of Textile Azo Dyes by Aerobic Bacterial Consortium / B.D. Tony, D. Goyal, S. Khanna // Int. Biodeter. Biodegr. - 2009a. -V. 63. - P. 462.

189. Tony, B.D. Decolorization of Direct Red 28 by Mixed Bacterial Culture in an Up - Flow Immobilized Bioreactor / B.D. Tony, D. Goyal, S. Khanna // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. - 2009b. - V. 36. - P. 955.

190. Vande Broek, A. Azospirillum - plant root interactions: signaling, metabolic interactions / A. Vande Broek, S. Dobbelaere, J. Vanderleyden, A. Van Dommelen // Prokaryotic nitrogen fixation: a model system for the analysis of a biological process. - 2000. - P. 761 - 777.

191. Watanabe, Y. Isolation of actinomycetes from termites' guts / Y. Watanabe, N. Shinzato, T. Fukatsu // Biosci. Biotechnol. Biochem. - 2003.

- V. 67. - P. 1797 - 1801.

192. Wesenberg, D. White - rot fungi, their enzymes for the treatment of industrial dye effluents / D. Wesenberg, I. Kyriakides, S.N. Agathos // Biotechnology Adv. - 2003. - V. 22. - P. 161 - 187.

193. Wong, D.W.S. Structure, action mechanism of ligninolytic enzymes / D. W. S. Wong // Appl. Biochem. Biotechnol. 2009. - V. 157. - P. 174 - 209.

194. Xu, H. Sudan azo dyes, Para Red degradation by prevalent bacteria of the human gastrointestinal tract / H. Xu, T.M. Heinze, D.D. Paine, C.E. Cerniglia,

H. Chen // Anaerobe. - 2010. - V. 16. - P. 114 - 119.

195. Yang, J.S. Purification, characterization of lignin peroxidases from Penicillium decumbens P6 / J.S. Yang, H.L. Yuan, H.X. Wang, W.X. Chen // World Journal of Microbiology & Biotechnology. - 2005. - P. 435 - 440.

196. Zimmermann, W. Degradation of lignin by bacteria / W. Zimmermann // J. Biotechnol. - 1990. - V. 13. - P. 119 - 130.